Obtener el artículo - Museo Argentino de Ciencias Naturales

INVA SORES
INVERTEBRADOS EXÓTICOS EN EL RÍO
DE LA PLATA Y REGIÓN MARINA ALEDAÑA
PABLO E. PENCHASZADEH
(coordinador)
D. Boltovskoy
M. Borges
D. Cataldo
C. Damborenea
G. Darrigran
S. Obenat
G. Pastorino
P. E. Penchaszadeh
E. Schwindt
E. Spivak
F. Sylvester
Penchaszadeh, Pablo E.
Invasores: Invertebrados exóticos en el Río de la Plata y región marina aledaña/
Pablo E. Penchaszadeh...[et al.]. - 1ª ed. - Buenos Aires : Eudeba 2005.
384 p. ; 25x18 cm. (Ciencia Activa)
ISBN 950-23-1388-7
1. Invertebrados Exóticos - Río de la Plata I. Título
CDD 562
Eudeba
Universidad de Buenos Aires
Primera edición: junio de 2005
© 2005, Editorial Universitaria de Buenos Aires
Sociedad de Economía Mixta
Av. Rivadavia 1571/73 (1033) Ciudad de Buenos Aires
Tel.: 4383-8025 / Fax: 4383-2202
www.eudeba.com.ar
Imagen de tapa: roca de Playa Chica, Mar del Plata, con cirripedios invasores.
Fotografía de Pablo E. Penchaszadeh.
Diseño de tapa: Silvina Simondet
Realización de tapa: Laura Belvedere
Corrección general: Eudeba
ISBN 950-23-1388-7
Impreso en la Argentina
Hecho el depósito que establece la ley 11.723
No se permite la reproducción total o parcial de este libro, ni su almacenamiento en un sistema
informático, ni su transmisión en cualquier forma o por cualquier medio, electrónico, mecánico,
fotocopias u otros métodos, sin el permiso previo del editor.
Capítulo VI
El caracol Rapana venosa
(Valenciennes, 1846) (Gastropoda: Muricidae)
en aguas sudamericanas
Guido Pastorino*
Introducción
L
a invasión de especies de moluscos por vía marítima no es
algo nuevo en el Atlántico sudoccidental. Scarabino y Verde
(1995) y Orensanz et al. (2002) citan al menos cuatro especies de moluscos, tres bivalvos –i.e. Limnoperna fortunei, Dunker,
1857; Corbicula fluminea, Müller, 1774; y C. largillierti, Philippi,
1844, estas dos últimas citadas inicialmente por Ituarte (1981) en
Argentina– y dos gasterópodos –i.e. Rapana venosa (Valenciennes,
1846) y Myosotella myosotis (Draparnaud, 1801)– que arribaron
por distintos medios a las costas sudamericanas. Las tres especies
de bivalvos son dulceacuícolas, aunque L. fortunei es también
estuarina (Darrigran y Pastorino, 1995). Ambos gasterópodos son
de estirpe marina, sin embargo, sólo uno de estos puede ser considerado como potencial invasor pues M. myosotis solamente fue
reportado a través de valvas halladas vacías.
Eno (1998) define especie introducida, no nativa o extraña, a
aquella especie distribuida directa o indirectamente por cualquier
actividad humana, intencional o no intencional, fuera de su rango
* Museo Argentino de Ciencias Naturales.
216
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
natural de dispersión en tiempos históricos. Consideramos que una
especie es invasora cuando coloniza el ecosistema natural o
seminatural. Es un agente de cambio real o potencial y una amenaza
a la biodiversidad nativa (Lowe, 1997).
En 1999, Carlton publica su estudio de la historia de las invasiones de moluscos en estuarios haciendo énfasis en cómo dichas
invasiones, tanto accidentales como intencionales, alteran marcadamente las comunidades tal como las observamos hoy en día. Una
estimación de cien especies de moluscos, que sobrevivieron más allá
de su distribución original, señala no sólo los potenciales vectores de
dispersión asistida, sino las regiones “donantes” opuestas a las regiones “receptoras”. En tiempos históricos ambas introducciones, intencionales (para pesquería o acuicultura) y accidentales (vía fouling
y sentina) han señalado al océano Pacífico oeste como región “donante” con la resultante expansión de especies enviadas a los océanos
Pacífico este y Atlántico, el mar Mediterráneo y el mar Negro y
Australasia. Con la notable excepción de Rapana venosa, los
gasterópodos invasores desde el Pacífico oeste son mayoritariamente
pequeños y susceptibles a la dispersión como componentes del fouling
o en rocas de contrapeso de barcos.
La presencia de Rapana venosa en la región del Río de la Plata es
demasiado reciente de manera que la densidad de población todavía
es baja. De esta forma este informe se basa en dos situaciones recientemente publicadas que ejemplifican la problemática de esta potencial especie invasora. La primera situación ubicada en Corea, localidad del Sudeste Asiático, lugar de origen de R. venosa (Chung et al.,
2002). La segunda en una zona de alto riesgo en la Bahía de
Chesapeake, en la costa Atlántica de Estados Unidos de América, que
fuera invadida aparentemente en 1988 si bien su presencia se registró
en 1998 (Harding y Mann, 1999; Mann y Harding, 2001). Con ello
se ha querido enfocar la problemática de esta introducción desde los
dos puntos de vista que contemplan a esta especie, sea como especie
explotable y como especie plaga en un ambiente nuevo.
En este informe se resume entonces la información existente
sobre el gasterópodo Rapana venosa (Valenciennes, 1846) introducido recientemente en la región Neotropical en ambas costas del Río
de la Plata (Figura 1). Se establecen sus posibilidades de convertirse
en especie invasora, y su potencial peligro debido a su especial modo
de reproducción, completamente distinto al de las especies indígenas afines. Estudios previos han considerados varios aspectos de la
biología de R. venosa, incluyendo su clasificación (Kuroda y Habe,
1952; Habe, 1969; Wu, 1988; Higo et al., 1999), morfología (Lee
Guido Pastorino
•
217
Figura 1. Lugar de hallazgo de
Rapana venosa en Argentina.
y Kim, 1988), aspectos bioquímicos (Yoon et al., 1986; Hwang
et al., 1991), distribución (Gomoiu, 1972; Zolotarev, 1996),
hábitat y estimación de edad (Chukhchin, 1984; Harding y
Mann, 1999), ciclo reproductivo y puesta (Chung et al., 1993;
Chung y Kim, 1997), cápsulas ovígeras y liberación de gametas
(Hirase, 1928; Habe, 1969; Amio, 1963; Smagowicz, 1989;
Harding y Mann, 1999). Quedan aún por resolver numerosos
problemas y preguntas por contestar, sobre todo en los nuevos
ambientes colonizados.
Antecedentes
Rapana venosa (Valenciennes, 1846) es un gasterópodo marino
nativo del este Asiático, en donde es usado como recurso alimenticio
(Hasegawa, 1996). Harding y Mann (1999) citan como lugares
precisos de origen el mar del Japón, el mar Amarillo, el mar de China y el Golfo de Bohai.
Desde su descripción en 1846 fue registrado fuera de su área de
distribución original con algún nombre sinónimo, en países de Europa y Asia. Powell (1979) lo reporta también para aguas de Nueva
Zelanda. Sin embargo, posteriormente Marshall y Crosby (1998)
desmienten su presencia indicando que los ejemplares hallados
218
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
corresponden a conchas vacías arrojadas por buques asiáticos donde
fueron usadas como alimento. Aparentemente el mar Negro sería
según Drapchin (1963) el primer lugar de invasión de R. venosa
fuera de su distribución geográfica original en el océano Pacífico.
Este autor menciona como posible vía de entrada en el mar Negro el
transporte asociado a ostras provenientes de oriente. A partir de esta
primera mención comienza a ser registrada en varios lugares del mar
Mediterráneo. Ghisotti (1971, 1974) la cita en el mar Adriático,
Koutsoubas et al. (1990) en el mar Egeo y Terreni (1980) en el mar
Tirreno. Finalmente Cesari y Mizzan (1991) estudian su adaptación a aguas de baja salinidad, como la laguna de Venecia.
Los primeros en reportar y estudiar esta especie en América
fueron Harding y Mann (1999) quienes encuentran por primera
vez ejemplares adultos y masas ovígeras en la Bahía de Chesapeake,
en el Norte de los Estados Unidos, en 1998. Mann y Harding
(2000) basan la distribución conocida de R. venosa en Chesapeake
Bay en unos 650 individuos coleccionados en esa región. Posteriormente esta cifra se extiende hasta 2.000 individuos (Mann,
com. pers.). La mayoría de los individuos coleccionados están en el
rango de 120 a 165 mm de longitud máxima con un número limitado de ejemplares de 68 mm.
Scarabino et al. (1999) establecen su presencia en aguas uruguayas en 1999 y Pastorino et al. (2000) describen la presencia de
adultos y ovicápsulas en aguas argentinas.
En general y a pesar de la introducción de R. venosa en aguas
americanas la dispersión de grandes gasterópodos depredadores es
rara. Entre las posibles razones se puede considerar su hábitat, que
es frecuentemente infaunal, y el gran tamaño del adulto, que conspira contra su transporte en las comunidades que constituyen el
fouling asociado a los transportes interoceánicos.
Los catálogos clásicos de malacofauna marina de Argentina, Uruguay y Brasil mencionan una cantidad apreciable de miembros de la
familia Muricidae localmente aceptados como especies válidas (Carcelles,
1944; Ríos, 1994; Figueiras y Siccardi, 1968, etc.). En aguas brasileñas, Ríos (1994) cita alrededor de 50 especies consideradas válidas.
Castellanos (1970) en su catálogo de especies bonaerenses describe 13
especies de Muricidae. Sin embargo, la validez del arreglo taxonómico
de estos catálogos es muy discutible y probablemente después de
una revisión con criterios modernos muchas de estas especies pasarán
a sinonimia (véase Pastorino y Harasewych, 2000). En los mencionados catálogos no existe ninguna cita de Rapana venosa o alguna otra
especie dentro de este género o aun en la subfamilia Rapaninae.
Guido Pastorino
Descripción de la especie
La descripción de Rapana venosa para el Río de la Plata se basó
en ejemplares coleccionados en el área de Bahía Samborombón, frente
a la Provincia de Buenos Aires (Figura 1 y 2), y en el Uruguay en la
Bahía de Maldonado (Scarabino et al., 1999). También se ha complementado con datos de ejemplares del lote 25282 presentes en la colección del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN) de procedencia del puerto de Yokohama, Japón (Figura 3).
El sinónimo más común es Rapana thomasiana Crosse, 1861.
Valva grande, superando los 16 cm de longitud máxima,
protoconcha de más de dos vueltas, globosa, ornamentada con pústulas microscópicas. La transición hacia la teleoconcha es muy visible y está marcada por un labio reflejado. La teleoconcha es muy
ancha, con perfil cuadrangular, de 6-7 anfractos con sutura ligeramente canaliculada. La apertura es muy grande, con el canal sifonal
corto y ancho. La espira es baja, con anfractos rectangulares y la
región subsutural oblicua y amplia. El último anfracto, muy agrandado, ocupa el 90% del total de la concha. La escultura espiral está
compuesta por surcos regulares dispuestos en la totalidad de cada
anfracto. El borde más externo de cada anfracto presenta espinas
huecas regularmente dispuestas y luego dos filas de espinas bajas, a
veces incipientes, que otorgan un perfil poligonal en vista apertural.
El labio apertural es suboval alargado y poligonal, con pequeñas
costillas internas que se desvanecen hacia el interior. El canal sifonal
anterior es corto, ancho y profundo, el posterior poco definido o
ausente. La columela es curva y suavemente convexa. El callo
columelar es muy marcado, sobresaliente. La fasciola sifonal está
compuesta de las porciones distales de los canales sifonales
superimpuestos de los estadios de crecimiento previos. Algunas variaciones consisten en un mayor desarrollo de la abertura, el mayor
desarrollo de las espinas y la coloración.
El color es blanquecino sucio, con líneas oscuras, a veces partidas siguiendo la ornamentación espiral. El callo columelar e interior
de la apertura es anaranjado, brillante.
El opérculo es muy grande, con forma de “D”, cubriendo la casi
totalidad de la apertura, con núcleo lateral, y con la superficie libre
con líneas de crecimiento; la superficie de adherencia posee 3-4 líneas
de crecimiento muy marcadas, con el marco engrosado y conspicuo.
Rádula con diente raquidiano de tres cúspides marcadas, con
base ancha. La cúspide central muy engrosada en la base, afinándose
paulatinamente hacia el extremo distal. Las cúspides laterales más
•
219
220
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
bajas se inclinan hacia la cúspide central. La margen lateral externa
de cada cúspide lateral posee pequeños dentículos, casi obsoletos.
Los dientes marginales son falciformes con la base ancha.
Ubicación taxonómica y sinonimia
De acuerdo a la interpretación de Vermeij y Carlson (2000), la
familia Muricidae reúne las subfamilias: Ocenebrinae, Muricinae,
Trophoninae, Muricopsinae y Rapaninae. Algunos autores incluyen
Ergalataxinae dentro de los murícidos; sin embargo, esta subfamilia
está considerada como un clado dentro de los Rapaninae. Kool (1993)
y luego Vermeij y Carlson (2000) realizan un estudio filogenético
de la subfamilia Rapaninae usando caracteres morfológicos valvares
y anatómicos concluyendo que el género Rapana pertenece a la
subfamilia Rapaninae dentro de la familia Muricidae. Harding y
Mann (1999) y luego Mann (2000) señalan que Rapana pertenece
a la familia Thaididae; sin embargo, Rapaninae tiene prioridad.
Figura 2. Rapana venosa (Valenciennes, 1846), tres vistas del
ejemplar colectado en Bahía
Samborombón, Buenos Aires.
Escala = 1 cm.
Hábitat y ecología
Mann y Harding (2000) señalan para la Bahía de Chesapeake
un rango batimétrico de 5 a 20 m de profundidad y salinidades de
18-28 ppt donde puede ser encontrada esta especie. Sin embargo,
Golikov (1967) indica para el mar Negro una tolerancia a salinidades
de 25-32 ppt, lo que amplía su rango en forma notable.
Estudios en laboratorio y en la naturaleza confirman que R. venosa prefiere fondos arenosos mixtos. Estos animales permanecen com-
Guido Pastorino
•
221
pletamente enterrados en el sustrato dejando únicamente visible el
sifón cuando son adultos. Este último es sensible a la luz y al movimiento contrayéndose inmediatamente ante el más leve estímulo.
Aparentemente, cuando son juveniles permanecen visibles,
prefiriendo sustratos duros. En condiciones de laboratorio
Harding y Mann (2000) observaron que R. venosa puede alimentarse mientras está enterrado.
Chung et al. (2002) mencionan una gran abundancia en
las costas de Corea, China y Japón especialmente en arena fangosa en la zona intermareal y submareal. Al haber sido objeto
de pesca sin control, su densidad ha disminuido sustancialmente
en los últimos años.
Figura 3. Ejemplares de la colección del Museo Argentino de
Ciencias Naturales “Bernardino
Rivadavia” (MACN) de procedencia del puerto de Yokohama, Japón, MACN-In 25282.
222
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Tabla 1. La longitud de la concha y la primera madurez sexual de las hembras de Rapana venosa
desde agosto 1994 hasta mayo 1995 (tomado de Chung et al., 2002). Estadio gonadal: EA,
estadio activo temprano; LA, estadio activo tardío; RI, estadio de madurez; PS, estadio de postura
parcial; RE, estadio de recuperación.
Longitud de
la concha(cm)
3,1-4,0
4,1-5,0
5,1-6,0
6,1-7,0
7,1-8,0
8,1-9,0
9,1-10,0
10,1-11,0
11,1-12,0
12,1-13,0
13,1-14,0
14,1-15,0
15,1-16,0
16,1-17,0
Total
EA
6
8
12
8
15
5
3
Número de individuos por estadio gonadal
LA
RI
PS
RE
Total
2
2
2
2
1
11
9
16
11
9
5
5
5
5
2
3
4
9
9
9
4
5
6
6
1
4
2
1
2
2
3
6
8
14
11
31
20
28
24
20
10
12
13
14
3
214
Maduros %
0,0
0,0
14,3
27,3
51,6
75,0
89,3
100,0
100,0
100,0
100,0
100,0
100,0
100,0
Epibiosis
Los individuos adultos hallados en Bahía Samborombón presentaban una gran epibiosis del cirripedio Balanus venustus Darwin,
1854, en toda su superficie. Este hecho señala algunas diferencias
con lo postulado por Harding y Mann (1999), donde la epibiosis y
los parásitos en general (básicamente cirripedios y poliquetos
perforantes del género Polydora) estaban restringidos a los ejemplares de pequeño tamaño o bien a la parte superior de la espira teniendo en cuenta que permanecen enterrados gran parte de su vida. De
esta manera cabe suponer que los ejemplares hallados en Bahía
Samborombón se apartan de este comportamiento.
Guido Pastorino
Alimentación, presas y depredadores
Se trata de una especie de murícido que produce una perforación de contorno cilíndrico en las valvas de sus presas (generalmente
moluscos bivalvos y cirripedios), por donde luego introduce su
probóscide para alimentarse de las partes blandas. Esta conducta
alimenticia es común en los representantes de esta familia. Sin embargo, Morton (1994) describe el comportamiento alimenticio de
Rapana bezoar (vicariante al sur de la distribución de R. venosa) que
se aleja en parte de la norma. Este autor lo describe como un raspado en el margen posteroventral de la concha de los bivalvos de los
que se alimenta. Harding y Mann (1999) mencionan el mismo comportamiento cuando R. venosa se alimenta de bivalvos pequeños (i.e.
menores a 3 cm de altura). Los mismos autores señalan que a pesar
de este último comportamiento estereotipado que deja algún tipo
de marcas, existe otro mecanismo sobre bivalvos de mayor tamaño
del cual no quedan marcas. En este último caso, la presa es sujetada
por el margen inferior y cubierta por el pie hasta que se abren las
valvas. Luego, la probóscide del depredador es introducida entre las
valvas y el bivalvo es consumido en vida. Por otro lado Morton (1994)
y Chukhchin (1984) señalan que son también posibles comedores
de carroña, si bien los ejemplares coleccionados en Estados Unidos
prefirieron presas vivas al menos en condiciones de laboratorio.
Los animales observados en la Bahía de Chesapeake fueron calificados como depredadores generalistas de moluscos submareales,
alimentándose básicamente de bivalvos Mytilidae (mejillones); sin
embargo, ante la ausencia de éstos se alimentarían de otros grupos.
Chukhchin (1984) reporta que los juveniles dentro del año se alimentan del cirripedio Balanus improvisus.
En su lugar de origen, R. venosa es depredada por cefalópodos
octópodos (pulpos). En Norteamérica, aparentemente, podría constituir el alimento de algunos crustáceos decápodos quebradores de
valvas. Estos crustáceos tienen la capacidad de fracturar el borde de
la apertura del gasterópodo, de tal forma que descubren sus partes
blandas, quedando a merced del depredador. Sin embargo, a partir
de cierto tamaño, la valva se engrosa de tal forma que resulta difícil
de quebrar, constituyendo el denominado tamaño refugio. Asimismo, también han sido señaladas como posibles depredadores algunas especies de tortugas marinas.
•
223
224
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Parásitos
El examen de ejemplares de Rapana venosa de la Bahía de
Chesapeake ha permitido registrar perforaciones de la concha en la
región apical producidas por el poliqueto Polydora websteri que fueron observadas en forma frecuente pero no constante. Estas perforaciones estaban claramente restrictas a la vida temprana de los individuos y decrecen en prevalencia tanto como el diámetro de la espira
se incrementa. Los adultos de R. venosa mantenidos en laboratorio
permanecieron enterrados completamente dejando únicamente el
sifón visible. Esta observación sugiere que el tamaño al que las marcas dejadas por Polydora desaparecen puede coincidir con el tamaño
de transición a una existencia infaunal con el incremento de la susceptibilidad a la colección mediante redes.
Tolerancia ambiental del adulto
En Corea, su lugar nativo, los adultos de R. venosa demostraron
amplias tolerancias anuales a la temperatura (4-27°C, Chung et al.,
1993). En Hong Kong la tolerancia térmica superior ocurre entre
27°C y 35°C, el máximo en verano (Liu, 1994) donde R. venosa es
desplazada por R. bezoar (Tsi et al., 1983; Morton, 1994). La habilidad para explotar regiones estuarinas con temperaturas de verano
cálidas pero superficies congeladas en invierno es facilitada por la
migración en verano a aguas profundas en estas regiones (Wu, 1988).
En el mar Negro, donde las temperaturas mínimas en invierno son
de aproximadamente 7°C y un máximo en verano de 24°C, R. venosa ocupa un rango de salinidad de 25-32 ppt (Golikov, 1967). En el
mar de Azov, que permanece cubierto de hielo de 2 a 4 meses al año,
R. venosa está restringida a la región más hacia el sur cerca del estrecho de Kerch por salinidad baja persistente en el cuerpo de agua
remanente. Sin embargo, una extensión al rango ocurrió durante
1975-1979 cuando la descarga fluvial en el mar de Azov fue marcadamente reducida por proyectos de dispersión del agua. Estos proyectos fueron discontinuados en 1990 y los ambientes dulceacuícolas
persisten nuevamente. El estatus de R. venosa en el cuerpo principal
del mar de Azov y su precisa distribución con respecto a la salinidad
prevaleciente es todavía incierta.
Los datos establecidos por Mann y Harding (2000) de tolerancia a la temperatura y salinidad de R. venosa en la Bahía de Chesapeake
coinciden con las tolerancias descriptas por Chung et al. (1993).
Guido Pastorino
Biología reproductiva
Los detallados estudios de Chung et al. (2002) en Corea indican que Rapana venosa es dioica; el ovario está localizado en la
superficie de la glándula digestiva en la región posterior de la espira. Está compuesto de numerosos folículos. Con la maduración de
la gónada, el color externo de ésta se torna amarillo pálido. Los
machos son fácilmente diferenciados al poseer pene visible. En las
hembras, se detectaron cambios en el índice gonadosomático (GSI),
con relación a la temperatura del agua a través de un estudio de
muestreos mensuales. Los valores del GSI se incrementaron suavemente, mientras las temperaturas del agua de mar iban decreciendo desde las máximas estivales. Sin embargo, los valores del GSI
aumentaron rápidamente cuando la temperatura del agua comenzó a aumentar nuevamente, y luego alcanzó su máximo valor (media 17,0) cuando el agua incrementó rápidamente su temperatura. A partir de ese punto, el GSI mostró valores relativamente más
bajos, cuando temperaturas relativamente más altas fueron mantenidas hasta que la liberación de gametas ocurrió en forma de posturas de masas ovígeras. Los valores alcanzaron sus mínimos en
septiembre, cuando la mayoría de la gónada estaba degenerada o
reabsorbida después de la liberación posestival.
Basados en las observaciones de microscopía electrónica e
histología, de las células germinales y las de su alrededor, las fases
gonadales fueron clasificadas en cinco estadios sucesivos, que muestran un ciclo anual. La presencia de células germinativas y sus características en distintas fases de cada estadio se detallan a continuación.
Estadio activo temprano
El volumen gonadal era pequeño, y los folículos ocupaban
aproximadamente un 25% de la gónada. Las paredes foliculares
(epitelio germinal) eran relativamente gruesas. Unas pocas oogonias
de 15 mm de diámetro estaban presentes a lo largo de las paredes
foliculares del ovario, cuando comenzaron a observarse ovocitos
previtelogénicos. Presencia de oocitos previtelogénicos pedunculados adosados a la pared folicular de 60-70 mm de diámetro. Los
individuos en este estadio fueron encontrados desde septiembre
hasta febrero (otoño del hemisferio norte) cuando las temperaturas del agua gradualmente descendían.
•
225
226
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Estadio activo tardío
Este estadio está caracterizado por la presencia de oocitos
vitelogénicos en desarrollo temprano. Las paredes foliculares (epitelio germinal) de los folículos oogénicos eran delgadas. Cierto número de oocitos pedunculados tempranos y vitelogénicos de 120-140 mm
de diámetro estaban adosados a las paredes foliculares. Con la iniciación de la formación del vitelo, había numerosos gránulos en el citoplasma de oocitos vitelogénicos tardíos de 150-190 mm. Algunos
oocitos maduros estaban libres en el lumen del folículo. Los individuos en este estadio aparecieron desde octubre a abril.
Estadio de madurez
Los folículos ocupaban más del 70% de la gónada, y las paredes
foliculares se tornaron muy delgadas. Los oocitos maduros que crecieron hasta 230-250 mm en diámetro tomaron formas poligonales,
y contenían un número grande de gránulos de vitelo. Los ovarios se
encontraban maduros en marzo hasta julio, cuando las temperaturas del agua gradualmente aumentaban.
Estadio de liberación parcial
El lumen del folículo oogénico se vació considerablemente ya
que el 50-60% de los oocitos maduros del lumen fueron descargados. Los ovarios “liberados” se caracterizan por poseer algunos oocitos
vitelogénicos no descargados así como también algunos
previtelogénicos. Este estadio se vio en los individuos coleccionados
desde mayo hasta principios de agosto, cuando la temperatura del
agua era de 18-26°C.
Estadio de recuperación
Luego de la liberación, los folículos se encogieron, y sobrevino
la degeneración y reabsorción de los oocitos maduros no descargados. A partir de allí, el tejido conectivo y algunas pocas oogonias y
oocitos comenzaron a proliferar en las paredes foliculares recientemente formadas. Hembras en este estadio fueron encontradas desde
junio hasta septiembre.
Guido Pastorino
Primera maduración sexual
Durante la temporada de reproducción, un total de 214 individuos (3,1-17,0 cm de longitud máxima de concha) fueron examinados histológicamente para verificar si habían alcanzado la madurez y
participado del evento reproductivo. Las proporciones de los distintos tamaños de concha que habían alcanzado la madurez está resumido en la tabla 1. La temporada de reproducción de R. venosa fue
desde mayo hasta agosto. En el caso de algunos individuos con desarrollo gonádico en el estadio activo tardío en los meses de mayo a
julio, se supone que pueden alcanzar la madurez pero no así aquellos
individuos que estaban en el estadio activo temprano durante la temporada reproductiva. En los individuos de 3,1-5,0 cm el porcentaje
de madurez fue nulo. Los porcentajes para aquellos caracoles de 5,16,0 cm y 6,1-7,0 cm de longitud de concha fueron de 14,3% y
27,3% respectivamente: la mayoría de los individuos estaban aún
en el estadio activo temprano. En aquellos de 7,1-8,0 cm de longitud de concha más de un 50% ya habían alcanzado la madurez y
todos ellos estaban en los estadios activo tardío, maduro o parcialmente liberado. La madurez sexual fue de un 100% en los individuos de más de 10 cm de longitud de concha.
Comportamiento de cópula
y liberación de gametas
En laboratorio, se observaron interacciones copulatorias desde
principios de abril. Durante este período exámenes histológicos confirmaron que la mayoría de los ovarios se encontraban llenos de oocitos
maduros en el folículo representando los estadios activo tardío y
maduro. En el pico del período de liberación de gametas (junio a
julio), sin embargo, la liberación de gametas en las hembras ocurrió 15-30 días después de la cópula. Esta observación indica que
la cópula ocurre uno a dos meses antes de la liberación de gametas
por parte de las hembras. Esto es común en muchos
prosobranquios: la hembra almacena en una espermateca el esperma de varias cópulas, por varios meses.
Liberación de gametas y frecuencia
de camadas en acuario
Las posturas y sus ovicápsulas e intervalos de liberación de R.
venosa fueron contados por observación directa. Cinco de veinte
•
227
228
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
individuos liberaron gametas de manera exitosa en acuario mantenido desde mayo hasta agosto de 1994: un total de 301 cápsulas de
huevos fueron puestas por el individuo 1 en intervalos de 1-4 días
(tres camadas); 410 cápsulas por el individuo 2 con 1-2 días (cuatro
camadas); 306 por el 3 con 1-2 días (tres camadas); 184 por el 4
con 2 días (dos camadas); y el 5 puso un total de 386 cápsulas con
intervalos de 1-3 días (cuatro camadas).
El tiempo promedio para la puesta de esta especie es de 5,5 h
(1-6 h). De acuerdo con las observaciones de laboratorio, la mayoría
de las puestas ocurrieron desde la noche a la mañana temprano.
Fecundidad, tamaño de huevo, longitud de
concha en la eclosión y modo de desarrollo
El número total de ovicápsulas puestas por individuo y la
media del número de huevos dentro de cada cápsula de R. venosa
fueron 184 a 410 y 976, respectivamente. Por lo tanto, la fecundidad estimada es de 179.000 a 400.000 huevos por individuo.
El tamaño de los huevos y el largo de concha en la eclosión de R.
venosa en Corea fue de 230-250 mm y 0,41 x 0,30 mm, respectivamente (Tabla 2). La duración del desarrollo de huevos fertilizados hasta las larvas velígeras justo antes de la eclosión de R.
venosa fue de 15-17 días aproximadamente a 20°C en condiciones de laboratorio. El modo de desarrollo de esta especie es el de
una larva velígera planctotrófica.
Proporción de sexos
De un total de 445 individuos, 228 fueron hembras y 217
machos. No hubo diferencias significativas en la prevalencia de cada
sexo (no fue diferente de 1:1, X2 = 0,27, p>0,05), y comparaciones
mensuales no mostraron diferencias estadísticas.
Como en la mayoría de los moluscos marinos (Chung et al.,
1993; Chung y Ryou, 2000), las fases del desarrollo gonádico de R.
venosa muestran un ciclo con periodicidad anual (Chung et al., 1993;
Chung y Kim, 1997), con un cambio cíclico de células germinales
durante el desarrollo del ciclo reproductivo.
De acuerdo con la presencia de células germinales con el estadio
de desarrollo gonádico, las oogonias y los oocitos previtelogénicos
aparecen en el estadio activo temprano, y los oocitos tempranos y
tardíos ocurren en el estadio activo tardío. Numerosos oocitos totalmente maduros, fueron liberados en el estadio de liberación parcial
Guido Pastorino
•
229
de gametas. Luego de esta liberación, un pequeño número de oocitos
vitelogénicos y maduros no descargados se degeneró y fueron
reabsorbidos. Ovogonias y oocitos previtelogénicos recientemente
generados fueron observados en el estadio de recuperación.
Con respecto a la energía destinada a la producción de gametas,
en particular, la continua producción y reabsorción de células
germinales puede ser tomada como una adaptación a las temperaturas ambientales y disponibilidad de alimento (Morvan y Ansell,
1988; Paulet, 1990). Si la energía destinada a la producción de
gametas es muy alta, las reservas nutritivas pueden no ser suficientes para permitir a todos los huevos alcanzar el tamaño crítico para la liberación y fertilización. En este caso, los productos
de la atresia de gametas pueden ser reabsorbidos y la energía recuperada puede ser re-destinada a oocitos en desarrollo o utilizado para otros propósitos metabólicos (Dorange y LePennec, 1989;
Motavkine y Varaksine, 1989). Por lo tanto, se supone que R.
venosa debe tener un mecanismo reproductivo que le permite
reabsorber y utilizar las sustancias altamente nutritivas en lugar
de liberar gametas inservibles.
Tabla 2. Comparación de los tamaños de huevos y cápsulas, y conchas larvales de algunas especies
de murícidos (tomado de Chung et al., 2002)
ESPECIE
de Tamaño de Duración del Tamaño de
Tamaño del Número
huevos
en
cápsula desarrollo concha larval
huevo (mm) una cápsula la (mm)
(días)
a eclosión (mm)
Rapana venosa
0,26
790~1.300
30x25
13
R. venosa
0,24
772~1.190
30x26
15~17
R. bulbosa
0,28~0,32
3,0x0,85
14
T. bronni
0,19
0,19
0,20
60~90
160~220
160~360
T. tissoti
0,19
75
T. floridana
0,11
T. carinifera
0,20~0,22
Bedevina birileffi
Thais clavigera
Purpura patula
0,24
4,5x1,2
1,0x1,5
11
Fuente
0,41x0,29 Amio, 1963
et
0,41x0,30 Chung
al., 2002
Thorson,
0,42
1940
0,30~0,32 Amio, 1963
0,30~0,32 Amio, 1963
0,30~0,34 Amio, 1963
Middelfart,
0,32
1996
0,13
D’Asaro,
1966
0,32~0,34 Thorson,
1940
0,4
Lewis,
1960
230
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Es bien sabido que el desarrollo y maduración de gametas en
los prosobranquios está generalmente influido por distintos factores, como la temperatura, disponibilidad de alimento, iluminación
(fotoperíodo) y hormonas (Boolootian et al., 1962).
De acuerdo con Segal (1956) y Sutherland (1970), en
prosobranquios de zonas templadas, la maduración gonadal y la
liberación de gametas ocurren en una sucesión rápida durante el
verano. La importancia del alimento es obvia en la lapa Acmaea
sp. la actividad gametogénica de las poblaciones altas con menor
disponibilidad de alimentos es más restringida que aquellas de la
misma especie en las zonas más bajas de la costa. Como es sugerido por Sastry (1963) en un estudio en vieiras de Bahía, la temperatura del agua parece ser el parámetro más importante para el
mantenimiento del desarrollo gonadal. En las aguas costeras
coreanas, el crecimiento y producción de bivalvos sobre los cuales depreda R. venosa es relativamente alto desde la primavera
hasta principios del verano (Kim et al., 1977; Chung et al., 1994;
Lee, 1995 in Chung et al., 2002) debido a la gran abundancia
de fitoplancton. Por lo tanto, existe abundante cantidad de alimento (e.g. bivalvos) para R. venosa durante el período de desarrollo gonadal y maduración. Por lo tanto, se sugiere que el desarrollo gonadal y la maduración de la R. venosa coreana está
estrechamente relacionadoa con la temperatura y la disponibilidad de alimento. Fretter (1984) observó que, en zonas templadas, los cambios estacionales de temperaturas asociados con
la iluminación cambiante son factores controladores de la
gametogénesis. En consecuencia, el desarrollo y la maduración
pueden verse retrasados en esta especie si está sujeta a pobre
iluminación, debido a la merma en la abundancia de alimentos
disponibles (bivalvos) causados por la disminución de la producción primaria de fitoplancton.
Primera maduración sexual con el estadio
de desarrollo gonadal
Todos los individuos de 3,1-5,0 cm de longitud estaban en
estadio activo temprano, aunque hayan sido colectados en temporada de reproducción y la histología indique que ninguno de ellos
podía desarrollarse completamente: sólo pequeñas cantidades de
oogonias y oocitos previtelogénicos estaban presentes en los folículos.
El tamaño del oocito indica que no podrían haber llegado a la madurez hasta finales de agosto, cuando la liberación de gametas ya
Guido Pastorino
había terminado. Consecuentemente, el porcentaje de hembras sexualmente maduras entre 3,1-5,0 cm de longitud de concha es 0%.
Sin embargo, los individuos de 7,1-8,0 cm de longitud pertenecían
a alguna de las siguientes categorías: activa temprana, tardía, madura o liberación parcial de gametas durante la temporada de reproducción. Unos 16 individuos en el activo tardío, maduro y liberación de gametas tuvieron desarrollo gonadal, mientras que 15 individuos en el activo temprano no lo hicieron. Se observó que entre
caracoles de 7,1-8,0 cm de longitud y en el estadio activo tardío, el
50% alcanzó la primera maduración sexual. Sin embargo, todos los
estadios lo alcanzaban si la longitud superaba los 10,1 cm. Esto
significa que individuos de mayor tamaño pueden alcanzar la primera maduración sexual antes que individuos más pequeños. Esto es
sumamente importante para el manejo si se trata de un recurso pesquero. Los resultados sugieren que atrapar individuos <7,1 cm puede resultar potencialmente en una drástica reducción del reclutamiento, una medida prohibitoria debería ser tomada para el correcto manejo si es considerado un recurso natural como en Corea, pero
podría llegar a ser de gran utilidad para manejar una invasión en
sitios recientemente colonizados como el Río de la Plata.
Patrón de cría
Las observaciones histológicas sobre Rapana venosa muestran
que la liberación de gametas en la costa oeste de Corea ocurre desde
finales de mayo hasta agosto. Los gasterópodos japoneses liberan
gametas una vez al año desde junio a agosto en el mar Ariake, Japón
(Amio, 1963). Los resultados en Corea concuerdan bastante con
aquellos descriptos por Amio (1963). La pequeña discrepancia
en el período de liberación de gametas entre estos dos estudios
podría estar relacionada con las diferencias geográficas en cuanto
a la temperatura del agua (Chung et al., 1993). Como la liberación de gametas en R. venosa en Corea ocurre desde finales de
mayo hasta agosto, esta especie puede ser considerada como un
criador estival (Boolootian et al., 1962).
Ovicápsulas y huevos
En la Argentina las cápsulas ovígeras de R. venosa fueron coleccionadas en Bahía Samborombón el 18 de noviembre de 1999, a una
profundidad de 13 m con una rastra de fondo con 120 mm de malla
del sector 35.436°S-56.373°W (rastra 74, INIDEP EH-09-99)
•
231
232
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Figura 4. Masa ovígera de Rapana
venosa colectada en Bahía
Samborombón, Buenos Aires.
(Figura 4). La masa completa de huevos tiene 208 cápsulas, que
se encuentra dentro del número promedio (115-220) citado por
D’Assaro (1991). Cada cápsula tiene un número promedio de
huevos de 840, oscilando entre 790 y 890 (n = 20). Las cápsulas
contienen embriones en un estadio mórula-gástrula, de 240
micrones de diámetro.
Las cápsulas recogidas miden 20 a 30 mm de longitud, incluyendo el borde superior curvado, y 3,5 mm de ancho en el diámetro menor de la base. La forma general y las medidas están de
acuerdo con Chung et al. (1993) y las ilustraciones mostradas por
D’Assaro (1991). Durante el desarrollo el color de las cápsulas
cambia a gris pálido, luego negro y finalmente púrpura oscuro
cuando la cápsula está vacía.
Amio (1963) describe que el número de huevos en cada cápsula
en Japón donde oscila entre 790 y 1.300. Este valor coincide aproximadamente con el valor promedio hallado en Corea.
Chung et al. (2002) encuentran que el tiempo promedio de
postura es de 6 horas. Aparentemente la mayoría de
las posturas ocurren en horario nocturno o durante la
mañana temprano. Estos
autores estiman el número
promedio de huevos en 976
por cápsula calculando una
fecundidad de 179.000 a
400.000 huevos por individuo. El tamaño del huevo es de 230-250 mm. En
el momento de la eclosión la concha larvaria tiene 0,41 x 0,30 mm
de longitud y ancho máximos respectivamente. Estos autores encuentran que el tamaño de los huevos de R. venosa coleccionados
en Corea es menor que el de los japoneses. Sin embargo, el tamaño
de la larva velíger es muy similar.
Los embriones eclosionan como larvas velígeras planctotróficas.
La duración del período de desarrollo entre el huevo y la eclosión es
de 15-17 días en condiciones artificiales. Por otro lado, Amio (1963)
menciona una duración del desarrollo de 12 días. Este último autor propone que las condiciones externas producirían variaciones
en el tiempo de desarrollo.
Uno de los trabajos más completos y recientes sobre la maduración sexual, liberación de gametas y puesta de Rapana venosa es el
Guido Pastorino
de Chung et al. (2002) en Corea, donde la especie es un recurso
pesquero y ha sido identificada como un organismo blanco que debe
ser cuidadosamente manejado. Varios trabajos previos detallan diversos tópicos de la biología de esta especie: hábitat y estimación de
edad (Chukhchin, 1984; Harding y Mann, 1999), ciclo reproductivo
y puesta (Chung et al., 1993; Chung y Kim, 1997), cápsulas
ovígeras y liberación de gametas (Hirase, 1928; Habe, 1969; Amio,
1963; Smagowicz, 1989; Harding y Mann, 1999). Sin embargo y
por ejemplo, poca es la información disponible sobre la
ultraestructura de la diferenciación de célula germinal durante la
oogénesis, el ciclo reproductivo, la primera maduración sexual y la
fecundidad. El entendimiento del ciclo reproductivo y la liberación de gametas de R. venosa en las distintas regiones del mundo
donde esta especie se ha introducido proveerá de información valiosa necesaria para la determinación de edades y períodos de reclutamiento en poblaciones naturales, asilvestradas y, en algunos
casos (en Asia), en cultivo. Información adicional sobre la primera
maduración sexual, fecundidad asociada con las ovicápsulas, proporción de sexos en las poblaciones y estrategias reproductivas son
necesarias para facilitar, ya sea el tratamiento del problema como
especie invasora, como su manejo como recurso natural.
La superficie de salida de la ovicápsula de R. venosa es achatada
y tiene una forma capsular quitinosa. La cápsula en este género tiene
una forma curvada de hoz, con un largo pedúnculo cilíndrico y, una
sustancia albuminosa en su interior. Estos hallazgos coinciden con
los encontrados por Amio para R. venosa de Japón (Amio, 1963).
Rawlings (1999) describió que la morfología de la cápsula de los
huevos varía entre los neogasterópodos marinos, mostrando diferencias en tamaños, formas, textura de la superficie entre familias
(D’Assaro, 1970, 1988, 1991, 1993, 1997; Bandel, 1973, entre
otros). Algunas especies en un género (Perron y Corpuz, 1982;
Palmer et al., 1990; Middelfart, 1996) y hasta individuos de la misma población de una especie (Rawlings, 1990, 1994, 1995, 1999)
muestran características distintivas. Estas diferencias morfológicas
en neogasterópodos pueden ser asociadas a diferencias ambientales
tales como estrés físico o latitudes geográficas.
Chung et al. (2002) en Corea citan que R. venosa puso 184410 cápsulas de huevos por individuo, y la media del número de
huevos por cápsula fue de 976. Por lo tanto, la fecundidad (número
total de huevos) por cada individuo varió desde 179.000 a 400.000
huevos. Amio (1963) describió que el número de huevos en cada
cápsula de R. venosa en Japón oscilaba entre 790 y 1.300. Estos
•
233
234
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
resultados reflejan una alta similitud entre las dos localidades asiáticas estudiadas en este aspecto.
Los diámetros de los huevos colectados en Corea (230-250 mm)
son ligeramente menores que aquellos de R. venosa en Japón (260
mm), y el largo de concha de la larva velíger al eclosionar en Corea y en
Japón fue de 0,41 x 0,30 mm y 0,41 x 0,29 mm, respectivamente.
Spight (1976) y Middelfart (1996) describieron que los tamaños de los huevos y el largo de la concha al eclosionar son muy
similares para los géneros dentro de la familia Muricidae, siempre y
cuando no exista alimento suplementario para el embrión como sustancias alimentarias en el líquido intracapsular o existan huevos nutritivos (Tabla 2). Los factores que afectan estas características no
han sido aún estudiados.
En Corea se observó que la duración del desarrollo desde
huevos fertilizados hasta larvas velígeras eclosionantes fue de 1517 días a 20°C en el laboratorio (Chung et al., 2002). Sin embargo, Amio (1963) describe que R. venosa en Japón tardó 12
días en pasar del estadio de larva trocófora a larva velíger (i.e.
alrededor de 13 días después de la fertilización). En general, los
resultados coreanos fueron parecidos a los de Amio (1963) en la
duración del desarrollo (Tabla 2). Parece ser que la duración del
desarrollo, desde la deposición de la masa ovígera hasta la eclosión larval, varía debido a factores tanto internos como externos,
como propone Amio (1963). Middelfart (1996) reportó que la
duración del desarrollo de Thais tissoti fue de 11 días.
Concordantemente, se asume que el desarrollo de esta especie es
más corto que el de R. venosa (Tabla 2).
Ninguna evidencia de huevos nutritivos
De acuerdo con nuestras observaciones microscópicas, aproximadamente un 80% de los huevos en la cápsula fueron fertilizados
normalmente, y estos embriones eclosionaron como larvas velígeras.
El restante 20% fracasó en alcanzar el desarrollo, pero no sirvieron de
alimento como huevos nutritivos para las larvas de desarrollo normal.
Spight (1976) ha clasificado a los gasterópodos marinos según
su modo de eclosión en dos grupos:
1. especies con embriones que eclosionan como larvas velígeras planctotróficas y,
2. especies cuyos embriones eclosionan como pequeños juveniles
reptantes.
Guido Pastorino
Spight (1976) también diferenció a los embriones en desarrollo
en aquellos que consumen huevos y aquellos que no lo hacen.
De las especies de Muricidae, Siratus senegalensis (Knudsen, 1950),
Chicoreus torrefactus (Cernohorsky, 1965) y Thais emarginata (LeBoeuf,
1971; Middelfart 1994) han sido reportadas de eclosionar como juveniles reptantes. De acuerdo con Spight (1976), entre los Muricidae,
16 especies eclosionan como juveniles consumiendo huevos nutritivos, y 17 eclosionan como juveniles sin este consumo. Un total de 22
especies eclosionan como larvas velígeras sin huevos nutritivos, pero
cuatro lo hacen con huevos nutritivos. Estas especies consumen 5,991,4 huevos nutritivos por embrión durante el desarrollo (Spight,
1976), y el tamaño de los juveniles eclosionantes es generalmente
grande (>1,15 mm). En Pisania maculosa, una especie de Buccinidae
con embriones que no consumen huevos nutritivos, el 90% de los
huevos no fue fertilizado, el 8% se convirtió en huevos nutritivos y
sólo el 2% se desarrolló normalmente (Staiger, 1950). Si los embriones encapsulados tuvieran que compartir un nutriente común de albúmina, huevos retardados en el desarrollo serían probablemente comidos por los embriones sobrevivientes (Staiger, 1951). Ha sido sugerido que en el caso de larvas velígeras eclosionantes menores a 0,5 mm,
R. venosa no utiliza huevos nutritivos, mientras que juveniles reptantes
de más de 1,0 mm podría utilizarlos para su desarrollo. El tamaño
de la concha de las velígeras al eclosionar era relativamente pequeño
(0,41 x 0,30 mm), indicando que esta especie eclosiona como velígera
sin la utilización de huevos nutritivos durante su desarrollo.
Entre los grupos de la familia Muricidae en el área marina adyacente del Río de la Plata el género Trophon es posiblemente el más
expandido en número de especies. Las especies cuyo desarrollo es conocido hasta el momento (e.g. T. geversianus; Penchaszadeh, 1976) tienen
un tipo de desarrollo protegido, que incluye invariablemente huevos
nutritivos. Ello implica una estrategia reproductiva extremadamente
diferente a la exhibida por Rapana venosa. Este hecho podría tener consecuencias importantísimas en la futura distribución y dispersión del
caracol asiático en la región Sudamericana.
Las larvas velígeras se distribuyen en la columna de agua y perduran en el plancton una cantidad de días no especificada aún, pero
sería relativamente importante pues por la diferencia entre el tamaño de la concha a la eclosión, la protoconcha indica que se trata de
un período de al menos varias semanas. Ese vehículo de dispersión
no lo tiene ningún miembro de los murícidos endémicos del área
recientemente colonizada por Rapana (i.e. ambas costas adyacentes
del Río de la Plata). Es más, según Gallardo y Penchaszadeh (2001)
•
235
236
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
en el Atlántico Sudamericano, con fondos generalmente blandos de
plataforma, se han originado y seleccionado evolutivamente tipos
reproductivos que omiten una fase larvaria libre, dando lugar a
endemismos muy interesantes y gran biodiversidad de la fauna de
algunos grupos y géneros de distintas familias (e.g. Nassariidae:
Buccinanops; Muricidae: Trophon; Volutidae: Adelomelon,
Odontocymbiola; Olividae: Olivancillaria). En este sentido el nicho
ecológico y estrategia reproductiva de Rapana es nuevo en las comunidades bentónicas de aguas someras de la región, y de gran peligrosidad en lo referente a su capacidad de invasión.
En la región de influencia del Plata, y a profundidades de plataforma intermedia (100 m) existen poblaciones de una especie depredadora y de características similares a Rapana, de la familia
Ranellidae, Fusitriton magellanicus, que según Penchaszadeh y De
Mahieu (1975) presenta desarrollo indirecto por medio de larvas
velígeras planctotróficas. Sin embargo, esta especie, en estas latitudes, no desarrolla poblaciones en aguas someras.
El peligro de una extensión del rango geográfico elevado y desarrollo de poblaciones de alta densidad de Rapana, radica en su comportamiento depredador sobre moluscos bivalvos, su principal alimento. En el caso de bancos circalitorales e infralitorales de mejillones
(e.g. Mytilus edulis platensis), como es en el norte y centro de la Provincia de Buenos Aires y el área de la costa uruguaya. Asimismo, y
de producirse un desplazamiento hacia el sur, estarían en peligro las
poblaciones de ostras y vieiras de los golfos norpatagónicos.
En el Brasil, el desarrollo de cultivos de la ostra japonesa Crassostrea gigas en la región de Florianópolis trajo como consecuencia
la proliferación masiva de Cymatium parthenopeum o “caracol peludo” (familia Ranellidae), en este caso una especie autóctona que había sido poco abundante anteriormente (F. Couto, inédito).
Estimación de edades
Chukhchin (1984) describe las relaciones entre tamaño del animal vs. edad para animales del mar Negro. El crecimiento reportado
de este último autor estima un rango de crecimiento de 20-40 mm
por año en el primer año de vida.
Experimentos de tolerancia de las larvas a la salinidad
La edad de la larva velígera y la salinidad afectan significativamente el porcentaje de supervivientes en rangos de baja (7-12 ppt)
Guido Pastorino
y alta (9-15 ppt) salinidad. Una significativa interacción entre la
edad y la salinidad fue observada en ambos rangos. Larvas velígeras
más viejas de 4 días parecen ser menos tolerantes a los cambios de
salinidad que aquellas de 1 a 3 días. Larvas de 5 días mostraron un
decrecimiento en promedio de porcentajes de supervivencia en ambos rangos de salinidad. Larvas de 6 días expuestas a bajas salinidades
también mostraron un incremento en mortalidad con salinidad decreciente. En rangos de baja salinidad, larvas de dos días de edad
tuvieron una sobrevivencia significativamente más alta que las larvas
de 5-6 días. La supervivencia a 7 y 8 ppt fue significativamente
menor que a otras salinidades en el rango bajo. Finalmente, la supervivencia fue significativamente menor en 9 ppt que en otras
salinidades en el rango alto.
Recientemente Mann y Harding (2003) probaron mediante
estudios de laboratorio la tolerancia a la salinidad de distintos estadios ontogenéticos de las larvas de R. venosa. Estos autores demostraron que todos los estadios larvales son capaces de sobrevivir 48
horas en ambientes con salinidades tan bajas como 15 ppt, con
mortalidad mínima. A menores valores de salinidad la supervivencia
diminuye considerablemente. Por el contrario, por encima de
salinidades de 16 ppt no hay difenerencias en la mortalidad.
Discusión
Aunque hay un registro extenso de la introducción de Rapana
en el mar Negro y su rango de extensión posterior a través del Mediterráneo, en Estados Unidos esto es discutible. Existe la sospecha de
que la introducción de R. venosa en el mar Negro debe haber ocurrido durante la década de 1940 con el primer registro en Novorossiysky
Bay (Drapkin, 1963, como R. bezoar). Una vez establecida en una
localidad fundadora la invasión del mar Negro pudo haber sido facilitada por dispersión exclusiva de larvas planctónicas sin la necesidad de suponer otros vectores. La extensión de su distribución geográfica ocurrió a lo largo del Cáucaso, la costa de Crimea y el mar de
Azov dentro de los diez años desde el primer reporte y
subsecuentemente hacia el noroeste del mar Negro donde las poblaciones son registradas como estables y no numerosas (de acuerdo a Zolotarev, 1996) y las costas de Rumania, Bulgaria y Turquía
(Chukhchin, 1984; Marinov, 1990, Zolotarev, 1996). La invasión
del mar Egeo en 1986 y finalmente del mar Adriático es descripta
por Ghisotti (1971, 1974), Mel (1976), Cucaz (1983), Rinaldi
•
237
238
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
(1985), Koutsoubas y Voultsiadou-Koukoura (1990) y Bombace
et al. (1994). Un registro de Elba en el mar Tirreno es provisto por
Terreni (1980). La gradual pero sostenida naturaleza de esta expansión sugiere que R. venosa todavía tiene que explotar todas las
localidad susceptibles dentro del Este del Mediterráneo. En efecto, la habilidad demostrada para sostener este nivel de expansión
en Europa amerita prestar atención a una posible expansión similar en América del Norte y del Sur.
Reportes aislados de ocurrencia de R. venosa más allá de su rango nativo han sido hechos en el mar del Norte aproximadamente
30 Km al sur del banco de Dogger en aguas someras frente a la
costa de Brittany, Francia, aunque éstas no parecen ser poblaciones
sustanciales y no presentan evidencias de reproducción activa o
múltiples clases de edades.
La Bahía de Chesapeake, lugar donde R. venosa fue encontrada por primera vez en América, es el estuario mayor de la costa de
Estados Unidos en el Atlántico Norte, con un extraordinario tráfico de barcos. Recientemente Ruiz et al. (1999, 2000) han compilado una revisión de todas las invasiones de organismos a través del
agua de sentina. El intercambio de carbón entre los puertos de la
Bahía de Chesapeake y el Mediterráneo y el Mar Negro ha existido
desde los últimos 40 años. Ruiz et al. (2000) estiman que 40%
del agua de sentina que ingresa en los puertos de Hampton Road
se origina en estos dos lugares. Se supone que ésta fue la vía de
entrada de Rapana venosa en América.
El potencial del agua de sentina como vector no debe, sin
embargo, descartar otros posibles mecanismos de ingreso. Rapana
soporta pesquerías significativas en su lugar de origen, Corea y en
otros lugares donde fue introducida, como Bulgaria y Turquía. El
tráfico internacional de organismos marinos vivos con fines
alimentarios ha estado implicado previamente en otras invasiones
marinas. Sin embargo, esto es improbable en el caso de R. venosa
pues la demanda local es mínima con relación a los productos derivados de gasterópodos locales. En efecto, los gasterópodos explotados localmente en Norteamérica son Busycon y Busycotypus. El
tamaño y el número de ejemplares coleccionados a la fecha de R.
venosa en Chesapeake Bay indica otro origen.
Carlton (1999) describe el rol emergente de los cascos de los
barcos como facilitadores del pasaje transoceánico de los moluscos.
Un interrogante queda abierto sobre si podría ser éste el mecanismo
de introducción de Rapana en la costa Atlántica. Richards (1990)
describe el transporte del murícido tropical Thais blandfordii Melvill,
Guido Pastorino
1893, en el casco de un barco desde localidades tropicales hasta
latitudes al norte y su retorno. Thais blandfordii emerge desde su
cápsula ovígera como juvenil reptante. No posee fase dispersante
pelágica. La introducción inicial de individuos en el casco de barcos, se supone, debe haber sido como animales adultos. Una vez
establecidos y con posibilidades de alimento sobre los cirripedios
del mismo casco esta población podría haberse mantenido. Aunque esta posibilidad exista en el caso de R. venosa, la variación de
dieta y hábito entre los juveniles y los adultos de esta especie conspira contra esta hipótesis de transporte.
La capacidad de determinar la edad de R. venosa en Chesapeake
Bay nos permitiría conocer la época de llegada de esta especie invasora. Desafortunadamente hay poca información sobre la edad vs.
tamaño en esta especie. Chukhchin (1984) estima que individuos
en la Bahía de Sebastopol crecen a 20-40 mm de longitud máxima
en el primer año de vida, con valores medios de 64,6; 79,4; 87,5 y
92,1 mm de longitud máxima desde el año 2 al 6 respectivamente.
Este tamaño terminal es menor que el máximo de 120,1 mm reportado por Smagowicz (1989) para un espécimen en una colección de Bulgaria y Georgia. Los especímenes del mar Negro parecen vivir unos 10 años; sobre la base de estas observaciones y dado
el tamaño terminal de los ejemplares de Chesapeake Bay, una estimación razonable de tiempo desde la primera introducción podría
exceder esta cantidad de tiempo.
Chukhchin (1984) reporta que las puestas están marcadas por
un engrosamiento de la concha y que la primera postura ocurre en el
segundo año a tamaños en el rango de 35-78 mm con un valor medio
de 58 mm. Chung y Kim (1997) estudiaron la maduración de machos de R. venosa en su lugar de origen y observaron madurez en
66,7% de individuos desde los 71-80 mm de longitud y 100% de
madurez para individuos excediendo los 121 mm, aunque no mencionan los cambios en la morfología de la concha. Las líneas de crecimiento están presentes en todos los ejemplares; sin embargo, éstas no
pueden ser usadas para establecer eventos tales como oviposición
estacional o anual. El ancho espaciado de las líneas de crecimiento
tempranas sugiere un crecimiento rápido que en combinación con el
grosor de la concha de R. venosa confiere la habilidad de alcanzar un
tamaño refugio del cangrejo local y de otros peces depredadores durante los estadios juveniles. Numerosos especímenes de R. venosa
mostraron la capacidad de reparar los bordes de sus conchas.
El rango de tamaños observados sugiere o bien una variabilidad de crecimiento dentro de una simple cohorte de individuos
•
239
240
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
introducidos, o bien múltiples introducciones o reproducción activa de cohortes más viejas. El tamaño de la primera maduración
de R. venosa en la Bahía de Chesapeake todavía se desconoce. La
aparente ausencia de individuos juveniles en colecciones a la fecha
confunde la discusión del número de posibles cohortes dentro de
la población. Todas las técnicas de pesca comercial reportadas en la
Bahía de Chesapeake son selectivas del tamaño, capturando los
individuos mayores y se basan en sustratos de arena, limo o conchas. De esta forma, la ausencia de individuos muy pequeños en
las colecciones no debe ser vista como evidencia definitiva de ausencia en el campo. Todavía no hay datos de R. venosa en áreas al
sur de la Bahía de Chesapeake.
Las cápsulas fueron coleccionadas durante épocas de temperatura comparable a la reportada por Chung et al. (1993); este autor
señala, en Corea, desde abril hasta fines de julio, basado en el examen de las gónadas correspondiente a temperaturas de 13-26°C.
Chukhkin (1984) describe el período reproductivo en el mar Negro
desde julio a septiembre correspondiendo a temperaturas de 1925°C. Sahin (1997) reporta un período de puesta de mayo a noviembre en el este del mar Negro.
Mann y Harding observan 21 días de período hasta la eclosión señalando la plasticidad de esta especie con relación al período desarrollado
en su lugar de origen. Esta plasticidad sugiere la capacidad de explotar condicionas óptimas de postura dentro de una variable ambiental con la consiguiente gran posibilidad para explotar e invadir nuevos ambientes.
El rango de crecimiento de las larvas hasta la metamorfosis con
una dieta monoespecífica en estudios de laboratorio es comparable a
los reportados por Chung et al. (1993) y Chukhchin (1984) e indica grandes posibilidades de reproducción satisfactoria en el campo.
Las larvas no respondieron a la adición de ClK como inductor de
metamorfosis. Los briozoos locales fueron ofrecidos como sustrato
potencial de metamorfosis pero aparentemente no eran adecuados.
La alimentación monoespecífica podría ser la causa de la inadecuada
fase de metamorfosis a pesar del rápido crecimiento demostrado en
el cultivo. Una alimentación de flagelados con diatomeas y epifauna
local ha demostrado estimular la metamorfosis larval. Todos estos
datos sugieren una probable reproducción en la población invasora.
Los parásitos locales pueden ser efectivos para limitar el éxito de
la población invasora. La observación de agujeros hechos por el
poliqueto perforante Polydora websteri en las conchas coleccionadas
de R. venosa, en la Bahía de Chesapeake, sugiere un período
Guido Pastorino
posmetamórfico con juveniles ocupando un sustrato duro en el cual
las conchas quedan expuestas y son susceptibles al ataque del gusano. Grandes áreas de fondos rocosos naturales están ausentes de las
líneas de costa de la Bahía de Chesapeake y en la región media del
Atlántico de los Estados Unidos, aunque hay un abundante sustrato
creado por el hombre, como estructuras de puentes y muelles. La
comunidades del fouling de dichas estructuras formarían una sustanciosa fuente de alimentación para los juveniles de R. venosa hasta
el momento donde éstos migran a los sedimentos y adoptan un estilo de vida infaunal. Las marcas de perforaciones en las poblaciones
de la Bahía de Chesapeake prevalecen en los tamaños de dos años de
vida en la escala de Chukhchin (1984). El enterramiento efectivo de
las conchas con la adopción del estilo de vida infaunal resulta en la
eliminación de los perforantes nuevos y de la mortalidad gradual de
los viejos. Gutu y Marinescu (1979) reportan la presencia de Polydora
ciliata en conchas de R. venosa en el mar Negro y en Rumania.
El gran rango de distribución de R. venosa en su lugar de origen, en el mar Negro y en el este del Mediterráneo, claman por
consideración de la potencial capacidad de expandirse en el Atlántico. Mann y Harding (2000) sostienen que la población localizada
en Chesapeake Bay es producto de la circulación local con relación
a los sitios de descarga de agua de sentina. El período de tránsito
de los buques desde el Mediterráneo hasta el Atlántico coincide
con el tiempo de desarrollo larval de esta especie. De esta forma el
tamaño de las larvas desarrollado durante el viaje de transporte
desde los lugares de origen hasta América alcanzaría la metamorfosis en el momento de llegada.
Los límites de distribución potencial de adultos de R. venosa en
la Bahía de Chesapeake pueden ser inferidos usando los datos de
salinidad y temperatura local. Asimismo los valores de verano de
salinidad y temperatura en superficie pueden ser usados para inferir
los límites de distribución de las larvas.
Las estimaciones de los rangos de invasión para la costa Atlántica empleando datos comparativos de temperatura se señalan en la
figura 3. Las típicas temperaturas de verano desde la boca de la Bahía
de Chesapeake en el sur hasta al menos Nueva York en el norte parecen capaces de promover el desarrollo larval (21 días a 24-26°C y
salinidades mayores a 18-21 ppt) y períodos similares a 18,3-20,4°C
(Chung et al., 1993) para aguas coreanas y 20-22°C (Chukhchin, 1984)
para las poblaciones del mar Negro. Boston puede encontrar temperaturas agradables para la supervivencia de larvas en aguas atípicamente
cálidas. Dado el límite zoogeográfico común de moluscos boreales con
•
241
242
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
especies templadas en Cabo Cod un límite norte de distribución
potencial en este lugar parece lógico. El límite potencial hacia el sur
de la boca de la Bahía de Chesapeake puede ocurrir en Cabo Hatteras
o hacia Charleston en Carolina del Sur. La comparación de temperatura crítica es de Charleston con Hong Kong donde R. venosa es
desplazada por R. bezoar (Morton, 1994). Mientras ambas localidades comparten una temperatura mínima anual (17°C) la media
máxima de verano en Charleston es considerablemente menor que
en Hong Kong (28°C vs. 35°C) sugiriendo que la líneas de costa
de Charleston pueden ser susceptibles a la invasión de Rapana
venosa. Basado en la disponibilidad de mayor variedad de alimentos hallada en el mar Negro es posible que la región de Cabo Cod
a Charleston sea la más propicia.
Otros factores además de la tolerancia ambiental pueden ser
importantes al desarrollar predicciones del potencial establecimiento e impacto de especies exóticas. Por otro lado, el tiempo dentro del
cual esas invasiones pueden ocurrir y la subsiguiente estabilidad de
la población invasora son difíciles de estimar. Por ejemplo, a pesar de
las décadas pasadas desde la introducción original en el mar Negro
hay evidencia de que la población de R. venosa no ha alcanzado su
equilibrio. Zolotarev (1996) comenta que esta especie (como R.
thomasiana en el original) es muy fértil y tolerante a salinidades
bajas, agua poluida y deficiencia de oxígeno. Este autor también
comenta que las poblaciones en el noroeste del mar Negro no son
tan abundantes como cabría esperar de acuerdo a la calidad del agua
y a la disponibilidad de alimento.
A pesar de la poca capacidad de predicción de la expansión de
esta especie, ello no debe ser causa de desatención de los problemas
ecológicos que posiblemente acarrea. Zolotarev (1990) sugiere una
amplia preferencia en la dieta incluyendo los bivalvos infaunales Venus gallina, Gouldia minima y Pitar rudus. Marinov (1990) y
Rubinshtein y Hiznjak (1988) identifican la depredación por R.
venosa como la primera razón de la declinación de Mytilus
galloprovincialis en Bulgaria. Chukhchin (1984) atribuye la casi extinción de los bivalvos nativos, Ostrea edulis, Pecten ponticus y M.
galloprovincialis en el Gudaut a la depredación de R. venosa. Además, la falta de un control sobre las poblaciones de R. venosa parece
haber favorecido el establecimiento de las poblaciones.
Hay un claro motivo de preocupación por el impacto ecológico
en el largo plazo en la costa Atlántica de América. La colección local de
cápsulas ovígeras que produjeron larvas pelágicas viables, la demostrada habilidad como predador sobre especies locales y su rápido
Guido Pastorino
crecimiento hacia tamaños refugio sugiere una continua expansión
de esta invasión. La dispersión puede estar estimulada por el rol de
Hampton Roads de gran puerto contenedor en el Atlántico hacia
Europa y Asia. La opción de eliminación o erradicación de estos
animales es limitada. La población local central de Rapana venosa
coincide con las de la almeja comercialmente explotada Mercenaria
mercenaria. Los intentos a gran escala de remoción de las poblaciones de Rapana venosa en estas regiones hasta densidades
funcionalmente no reproductivas podría causar un mayor disturbio sobre el hábitat de las almejas y un alto impacto sobre las
pesquerías locales. Las consecuencias de no intentar la eliminación
de las poblaciones locales de R. venosa son, sin embargo, mucho
menos predecibles y potencialmente mucho más serias.
•
243
244
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Bibliografía
Amio, M. 1963. “A comparative embryology of marine gastropods,
with ecological considerations”. Contribution from the Shimonoseki University of Fisheries, 12 (392): 229-358.
Bandel, K. 1973. “Spawning and development of some Columbellidae from the Caribean Sea of Columbia from the South
America”. The Veliger, 16: 271-282.
Bombace, G., Fabi, G., Fiorentini, L. y Speranza, S. 1994. “Analysis
of the efficacy of artificial reefs located in five different areas of the
Adriatic Sea”. Bulletin Of Marine Science, 55 (2-3): 559-580.
Boolootian, R. A., Farmanfarmaina, A. y Giese, A.C. 1962. “On the
reproductive cycle and breding habits of two western species of
Haliotis”. Biological Bulletin, 122: 183-192.
Carlton, J. T. 1999. “Molluscan invasions in marine and estuarine
communities”. Malacologia, 41 (2): 439-454.
Castellanos, Z. J. A. de. 1970. “Catálogo de los moluscos marinos
bonaerenses”. Anales de la Comision de Investigaciones Cientificas
de la Provincia de Buenos Aires, 8: 9-365.
Carcelles, A. 1944. “Catálogo de los moluscos marinos de Puerto
Quequén”. Revista del Museo de La Plata, 3a. sección Zoología:
233-309.
Cernohorsky, W. O. 1966. “The radula, egg capsules and young of
Murex (Chicoreus) torrefactus Sowerby (Mollusca: Gastropoda)”.
The Veliger, 8 (4): 231-233.
Cesari, P. y Mizzan, L. 1993. “Observazioni su Rapana venosa (Valenciennes, 1846) in cattivita (Gastropoda, Muricidae,
Thaidinae)”. Bollettino del Museo Civico di Storia Naturale di
Venezia, 42: 9-21.
Chukhchin, V. 1984. Ecology of gastropod mollusks of the Black Sea.
Naukova Dumka, Kiev. 176 pp.
Chung, E., Kim, S. y Kim, Y. 1993. “Reproductive ecology of the
purple shell, Rapana venosa (Gastropoda: Muricidae), with special
reference to the reproductive cycle, depositions of egg capsules and
hatchings of larvae”. Korean Journal of Malacology, 9 (2): 1-15.
Chung, E. Y. y Kim, S. Y. 1997. “Cytological studies on testicular
maturation andcyclic changes in teh epithelial cells of the
seminal vesicle of the male puple shell, Rapana venosa (Gastropoda: Muricidae)”. Malacological Review, 30: 25-38.
Chung, E. y Ryou, D. 2000. “Gametogenesis and sexual maturation
of the surf clam Mactra veneriformis on the West coast of Korea”.
Malacologia, 42 (1-2): 149-163.
Guido Pastorino
Chung, E., Kim, S., Park, K. y Park, G. 2002. “Sexual maturation,
spawning, and deposition of the egg capsules of the female purple
shell, Rapana venosa (Gastropoda: Muricidae)”. Malacologia,
44 (2): 241-257.
Cucaz, M. 1983. “Rapana venosa (Valenciennes, 1846) vivente nel
Golfo di Trieste”. Bollettino Malacologico, 19 (9-12): 261-262.
Darrigran, G. y Pastorino, G. 1995. “The recent introduction of a
freshwater asiatic bivalve, Limnoperna fortunei (Mytilidae) into
South America”. The Veliger, 38 (2): 171-175.
D’Asaro, C. N. 1970. “Egg capsules of some prosobranchs from the
pacific coast of Panama”. The Veliger, 13 (1): 37-43.
— 1993. “Gunnar Thorson’s world-wide collection of prosobranch egg
capsules: Nassariidae”. Ophelia, 38 (3): 149-215.
— 1997. “Gunnar Thorson’s world-wide collection of prosobranch
egg capsules: Melongenidae”. Ophelia, 46: 83-125.
— 1988. “Micromorphology of neogastropod egg capsules”. The
Nautilus, 102 (4): 134-148.
— 1991. “Gunnar Thorson’s world wide collection of prosobranch
egg capsules: Muricidae”. Ophelia, 351:1-101.
Dorange, G., Paulet, Y. y Le Pennec, M. 1989. “Etude cytologique de la
partie femelle de la gonade de Pecten maximus recolte en Baie de
Saint-Brienc. 2. Ovogenese et lyse ovocytaire”. Haliotis, 19: 299-314.
Drapkin, E. 1963. “Effect of Rapana bezoar Linné (Mollusca,
Muricidae) on the Black Sea fauna”. Doklady Akademii Nauk
SRR. 151: 700-703.
Figueiras, A. y Sicardi, O. E. 1968. “Catálogo de los moluscos marinos del Uruguay parte I”. Comunicaciones de la Sociedad Malacológica del Uruguay, 2 (14): 233-241.
Fretter, V. 1984. “Prosobranchs”. In: Tompa, A. S., N. H. Verdonk, J. A.
M. Van den Biggelaar (eds.), The Molluca, Vol. 7 Academic Press.
Gallardo, C. S., y Penchaszadeh, P. E. 2001. “Hatching mode and
latitude in marine gastropods: revisiting Thorson’s paradigm in
the southern hemisphere”. Marine Biology, 138: 547-552.
Ghisotti, F. 1971. “Rapana thomasiana Crosse, 1861 (Gastropoda,
Muricidae) nel Mar Nero”. Conchiglie, 7 (3-4): 55-58.
— 1974. “Rapana venosa (Valenciennes) nuova ospite adriatica?”.
Conchiglie, 10 (5-6): 125-126.
Golikov, A. N. 1967. “Gastropoda”. In: Animals and Plants of Peter
the Great Bay, 79-91. Leningrad, Nauka.
Gomoiu, M. 1972. “Some ecological data on the gastropod Rapana
thomasiana Crosse along the Romanian Black Sea shores”.
Cercatari Marine, 4: 169-180.
•
245
246
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Gutu, M., y Marinescu, A. 1979. “Polydora ciliata (Polychaeta) perfore le gasteropode Rapana thomasiana de la mer Noire”. Travaux
Du Museum D’Histoire Naturelle “Grigore Antipa”, 20 (1): 35-41.
Habe, T. 1969. “A nomenclatorial note on Rapana venosa (Valenciennes)”. Venus, 28 (2): 109-111.
Harding, J. M. y Mann, R. 1999. “Observations on the biology of
the veined rapa whelk, Rapana venosa (Valenciennes, 1846) in
the Chesapeake Bay”. Journal of Shellfish Research, 18 (1): 9-17.
Hasegawa, K. 1996. “Rapana venosa”, in Association, J. F. R. C.
(ed.), Database of endargered marine and freshwater animals in
Japan III, pp. 50-55.
Higo, S. I., Callomon, P. y Y. Goto. 1999. Catalogue and bibliography
of the marine shell-bearing Mollusca of Japan. Elle Scientific
Publications.
Hirase, S. 1928. “Eiablage von Rapana thomasiana Crosse”. Archiv
fur Molluskenkunde, 60: 173-178.
Hwang, D. F., Lin, L.C., y Jeng, S. S. 1992. “Occurrence of tetrodotoxinrelated toxins in the gastropod mollusk Niotha clathrata from Taiwan”.
Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries, 58 (1): 63-67.
Ituarte, C. F. 1981. “Primera noticia acerca de la introducción de
pelecípodos asiáticos en el área rioplatense (Mollusca Corbiculidae)”. Neotropica, 27 (77): 79-82.
Kim, B. A., Kim, B. K. y Kim, S. U. 1977. “Studies on the growth
of hard clam, Meretrix lusoria (Röding)”. Bulletin of Fisheries
Research and Development Agency, 17: 77-85.
Knudsen, J. 1950. “Egg Capsules and Development of some Marine
Prosobranchs from Tropical West Africa”. Atlantide, 1: 85-130.
Kool, S. P. 1993. “Phylogenetic analysis of the Rapaninae
(Neogastropoda: Muricidae)”. Malacologia, 35 (2): 155-260.
Koutsoubas, D. y Voultsiadou-Koukoura, E. 1990. “The occurrence
of Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda, Thaididae)
in the Aegean Sea”. Bollettino Malacologico, 26: 201-204.
Kuroda, T. y Habe, T. 1952. Check list and bibliography of the Recent
marine mollusca of Japan, Tokio, 326 pp.
Le Boeuf, R. 1971. “Thais emarginata (Deshayes): Description of
the veliger and egg capsule”. The Veliger, 14: 205-211.
Lee, J. J. y Kim, S. H. 1998. “Morphological study on the
osphradium of Rapana venosa (Gastropoda: Muricidae)”. The
Korean Journal of Malacology, 4: 1-16.
Mann, R. y Harding, J. M. 2000. “Invasion of the North American
Atlantic coast by a large predatory Asian mollusc”. Biological
Invasions, 2 (1): 7-22.
Guido Pastorino
Mann, R. y Harding, H. J. C. 2003. “Salinity tolerance of larval
Rapana venosa: implications for dispersal and establishment of
an invading predatory gastropod on the North American Atlantic
coast”. Biological Bulletin, 204 (1): 96-103.
Marshall, B., y Crosby, D.D. 1998. “Ocurrence of the tropical and
subtropical gastropod Strombus vomer vomer (Röding, 1798)
(Mollusca: Strombidae) off North-eastern Northland, New
Zealand”. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research,
32: 135-137.
Mel, P. 1976. “Sulla presenza di Rapana venosa (Valenciennes) e di
Charonia variegate sequenzae, (Ar. & Ben.) nell’ Alto Adriatico”.
Conchiglie, 12 (5-6): 129-132.
Middelfart, P. 1996. “Egg capsules and early development of ten
muricid gastropods from Thai waters”. Phuket Marine Biological
Center Special Publication, 16: 103-130.
Motavkin, P.A. y Varaksin, A.A. 1989. “La reproduction chez les
mollusques bivalves: role du systeme nerveaux et regulation”.
Reports Scientifiques et Techniques de l’IFREMER, 10: 250 pp.
Morton, B. 1994. “Prey preference and method of attack by Rapana
bezoar (Gastropoda: Muricidae) from Hong Kong”. Morton, B. (ed.),
The malacofauna of Hong Kong and southern China (xxii): 1-504.
Orensanz, J. M., Schwindt, E., Pastorino, G., Bortolus, A. G. C.,
Darrigran, G., Elías, R., López Gappa, J. J., Obenat, S., Pascual,
M., Penchaszadeh, P., Piriz, M. L., Scarabino, F., Spivak, E. y
Vallarino, E. 2002. “No longer the pristine confines of the world
ocean: a survey of exotic marine species in the southwestern
Atlantic”. Biological Invasions, 4: 115-143.
Pastorino, G., Penchaszadeh P. E., Schejter, L. y Bremec, C. 2000.
“Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Mollusca: Muricidae) A
new gastropod in South Atlantic waters”. Journal of Shellfish
Research, 19 (2): 897-899.
Pastorino, G. y Harasewych, M. G. 2000. “A revision of the
Patagonian genus Xymenopsis Powell, 1951 (Gastropoda:
Muricidae)”. The Nautilus, 114 (2): 38-58.
Penchaszadeh, P., y Mahieu, C. G. de. 1975. “Reproducción de
gasteropodos Prosobranquios del Atlántico sudoccidental”.
Cymatiidae. Physis Sección A, 34 (89): 445-452.
Powell, A. W. B. 1979. New Zealand Mollusca. Marine, Land and Freshwater
Shells. Auckland, William Collins Publishers LTD, 500 p.
Rawlings, T. A. 1990. “Associations between egg capsule morphology and predation among populations of the marine gastropod
Nucella emarginata”. Biological Bulletin, 179 (3): 312-325.
•
247
248
•
VI. E l C a r a c o l R a p a n a v e n o s a e n a g u a s s u d a m e r i c a n a s
Ríos, E. C. 1994. Seashells of Brazil. Rio Grande, Editora da Fundação
Universidade do Rio Grande, 368 p.
Ruiz, G. M., Fofonoff, P., Hines, A. H. y Grosholz, E. D. 1999.
“Non-indigenous species as stressors in estuarine and marine
communities: assessing invasion impacts and interactions”.
Limnology and Oceanography, 44: 950-972.
Ruiz, G. M., Fofonoff, P. W., Carlton, J. T., Wonham, M. J. and
Hines, A. H. 2000. “Invasion of coastal marine communities in
North America: apparent patterns, processes, and biases”. Annual
Review of Ecology and Systematics, 31: 481-531.
Scarabino, F. y Verde, M. 1995. “Limnoperna fortunei (Dunker, 1857)
en la costa uruguaya del río de La Plata (Bivalvia; Mytilidae)”.
Comunicaciones de la Sociedad Malacológica del Uruguay, 7 (66/
67): 374-375.
Smagowicz, K. 1989. “Polymorphism and anomalous shells in juveniles of Rapana thomassiana Crosse 1861 (Gastropoda: Prosobranchia: Neogastropoda) from the Black Sea”. Folia Malacological Bulletin, 3:149-158.
Spight, T. M. 1976. “Hatching size and the distribution of nurse
eggs among Prosobranchs embryos”. Biological Bulletin, 150
(3): 491-499.
Yoon, H. D., Byun, H. S., Kim, S. B. y Park, Y. H. 1986. “Lipid
composition of purple shell and abalone”. Bulletin of the Korean
Fisheries Society, 19 (5): 446-452.
Vermeij, G. y Carlson, S. 2000. “The muricid gastropod subfamily
Rapaninae: phylogeny and ecological history”. Paleobiology, 26
(1): 19-46.
Wu, Y. 1988. “Distribution and shell height-weight relation of
Rapana venosa Valenciennes in the Laizhou Bay”. Marine Sciences,
6: 39-40.
Zolotarev, V. 1996. “The Black Sea ecosystem change related to the
introduction of new mollusk species”. Marine Ecology, 17: 227-236.
Guido Pastorino
Figuras (dibujos, cuadros y fotografías)
Figura 1. Lugar de hallazgo de Rapana venosa en Argentina, 217.
Figura 2. Rapana venosa (Valenciennes, 1846), tres vistas del ejemplar colectado en Bahía Samborombón, Buenos Aires. Escala
= 1 cm, 220.
Figura 3. Ejemplares de la colección del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN) de procedencia del puerto de Yokohama, Japón, MACN-In 25282, 221.
Figura 4. Masa ovígera de Rapana venosa colectada en Bahía
Samborombón, Buenos Aires, 232.
Tablas
Tabla 1. La longitud de la concha y la primera madurez sexual de
las hembras de Rapana venosa desde agosto 1994 hasta mayo
1995 (tomado de Chung et al., 2002). Estadio gonadal:
EA, estadio activo temprano; LA, estadio activo tardío; RI,
estadio de madurez; PS, estadio de postura parcial; RE, estadio de recuperación, 222.
Tabla 2. Comparación de los tamaños de huevos y cápsulas, y conchas larvales de algunas especies de murícidos (tomado de
Chung et al., 2002), 229.
•
249