Firma: l )L

Autorización para Publicar en un E-ReDositorio
de Acceso Abierto
Apellido y nombres: ALVAREZ, Cecilia Diamela
DNI:
Correo electrónico: [email protected]
AUTORIZO por la presente a la Biblioteca y Servicio de Documentación INIDEP a
publicar en texto completo el trabajo final de Tesis/Monografía/Informe
de mi
autoría que se detalla, permitiendo la consulta de la misma por Internet, así como
la entrega por Biblioteca de copias unitarios a los usuarios que lo soliciten con fines
de investigación y estudio.
Título
del
trabajo:
"Diversidad
de
tiburones
espinosos
del
género
Squalus
(Chondrichthyes: Squalidae) en el océano Atlántico Sudoccidental, entre 34° y
42° S". 92 pgs.
Año: 2016
Título y/o grado que opta: Tesis (licenciatura)
Facultad: Universidad Nacional de Mar del Plata, Facultad de Ciencias
Exactas y Naturales.
Firma: l
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Fecha:
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ASFA AN:
OceanDocs:
Tesis de Licenciatura
Diversidad de tiburones espinosos del género Squalus
(Chondrichthyes: Squalidae) en el océano Atlántico
Sudoccidental, entre 34° y 42°S
Alumna: Cecilia Diamela Alvarez
Director: Dr. Jorge H. Colonello
Co-Director: Dr. Daniel E. Figueroa
Universidad Nacional de Mar del Plata
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
2016
ÍNDICE
RESUMEN ………………………………………………………………………………..........
INTRODUCCIÓN …...………………………………………………………………………..
1
3
Objetivos ..…………………………………………………………………………………..
7
Área de estudio ..…………………………………………………………………………...
8
MATERIALES Y MÉTODOS
Muestreo y análisis de datos ...……………………………………………………………
RESULTADOS
Morfología y morfometría ..………………………………………………………………..
9
16
Relaciones LT-PT y reproducción ………………………………………………………..
23
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES ……………………………………………………………
29
Distribución ………………………………………………………………………………….
BIBLIOGRAFÍA ………………………………………………………………………………...
TABLAS Y FIGURAS ………………………………………………………………………….
AGRADECIMIENTOS …………………………………………………………………………
28
39
47
92
RESUMEN
Los miembros del género Squalus son el grupo de tiburones más problemáticos
en cuanto a su identificación específica, debido a que morfológicamente son muy
similares. En la región del Atlántico Sudoccidental, entre 34° y 42°S, ocurren 3 especies
del género Squalus: S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis. Las claves taxonómicas
para identificar a estas especies en la región permiten distinguir fácilmente a S. acanthias,
sin embargo las características que se utilizan para diferenciar a las otras especies son
complejas. En la presente Tesis se plantean como objetivos la identificación de
características que permitan diferenciar fácilmente las 3 especies del género Squalus en
la región comprendida entre 34° y 42°S del Atlántico Sudoccidental y estudiar algunos
parámetros reproductivos. Para ello, se colectaron ejemplares provenientes de 4
campañas de investigación realizadas entre 2011 y 2013. Se determinaron características
morfológicas y medidas morfométricas que permitan diferenciar las especies, se describió
el crecimiento alométrico de los órganos reproductivos y se estimó la fecundidad y
fertilidad para las 3 especies.
Los ejemplares de S. acanthias se diferenciaron de S. mitsukurii y S. cubensis,
debido a la presencia de manchas blancas en los flancos, mientras que las variables
morfométricas que mejor discriminaron entre S. mitsukurii y S. cubensis fueron la longitud
pre oral y la longitud pre narina externa; ambas medidas mayores en S. mitsukurii.
También se encontraron diferencias entre S. mitsukurii y S. cubensis, en cuanto al patrón
de coloración y a la morfología de las aletas pectorales y caudal. Las aletas pectorales de
S. mitsukurii presentaron el borde posterior menos cóncavo y el lóbulo proximal menos
aguzado. En contraste, las aletas pectorales de S. cubensis presentaron el borde
posterior más cóncavo y el lóbulo proximal más aguzado, además en el borde posterior de
la aleta caudal se distinguió un margen de color blancuzco. Se pudo comprobar que las
1
variables morfométricas y los análisis morfométricos utilizados en la presente Tesis sirven
para diferenciar a las 3 especies. Sobre la base de estas características se propuso una
clave taxonómica para la identificación de las especies de Squalus en la región.
Las 3 especies presentaron diferencias en cuanto a los rangos de longitud total y
valores de longitud total máxima. En S. acanthias las hembras adultas fueron las más
frecuentes en los ejemplares analizados, mientras que en las otras 2 especies fueron más
frecuentes los machos adultos. Se determinaron los rangos entre el ejemplar adulto más
pequeño y el ejemplar juvenil más grande para ambos sexos de S. acanthias (604 a 832
mm en hembras, 530 a 665 mm en machos) y para machos de S. mitsukurii (548 a 575
mm). Estos rangos no se pudieron calcular en hembras de S. mitsukurii y en hembras y
machos de S. cubensis debido al bajo número de ejemplares juveniles analizados. En S.
acanthias la fecundidad promedio fue 8,6 ± 3,4 y la fertilidad varió entre 1 y 13, en S.
mitsukurii la fecundidad promedio fue 5,7 ± 1,5 y la fertilidad varió entre 2 y 7. Estos
parámetros estuvieron correlacionados positivamente con la talla de las hembras. S.
cubensis presentó los valores más bajos de fecundidad promedio (3,8 ± 1,6) y la fertilidad
varió entre 1 y 4, en este caso los parámetros no estuvieron correlacionados con la talla
de las hembras posiblemente debido al bajo número de ejemplares analizados. Los
resultados de esta Tesis y la bibliografía consultada confirman que en la región de estudio
ocurren 3 especies del género Squalus que presentarían diferencias en sus parámetros
reproductivos. Se debe poner énfasis en la correcta identificación de estos tiburones en la
región, especialmente en la separación entre S. mitsukurii y S. cubensis. Una correcta
identificación de estas especies en muestreos a bordo ó de desembarque, permitirá una
adecuada evaluación y un manejo más eficiente de estos recursos. Además, deberían
realizarse estudios genéticos para validar los resultados hallados en la presente Tesis a
partir del estudio de características fenotípicas.
PALABRAS CLAVE: Squalus acanthias, S. mitsukurii, S. cubensis, morfometría, reproducción.
2
INTRODUCCIÓN
Los condrictios o peces cartilaginosos (Clase Chondrichthyes) son un grupo de
exitosos peces con una larga y compleja historia evolutiva, caracterizada por un
moderado o lento crecimiento, tardía madurez sexual, baja fecundidad y largos períodos
de gestación (Compagno, 1990; Hoenig & Gruber, 1990; Cortés, 2000). Estas
características resultan en un bajo potencial reproductivo y una particular vulnerabilidad al
impacto humano (Hoenig & Gruber, 1990; Massa et al., 2004; García et al., 2008). Los
condrictios están representados por los holocéfalos (Subclase Holocephalii) y los
elasmobranquios (Subclase Elasmobranchii) (Compagno, 1984; Nelson 2006; Cousseau,
2010). Los holocéfalos incluyen al pez gallo y las quimeras, mientras que los
elasmobranquios corresponden a los batoideos (chuchos y mantas, rayas y peces
guitarra, torpedos y peces sierra) y a los tiburones (Compagno, 1984; Nelson, 2006;
Cousseau, 2010).
Dentro de los condrictios, los holocéfalos presentan la menor diversidad, con 3
familias y menos de 50 especies descriptas (Cousseau, 2010). Los batoideos presentan
la mayor diversidad con 17 familias y por lo menos 534 especies, en orden decreciente le
siguen los tiburones con 34 familias y al menos 402 especies (Nelson, 2006; Cousseau,
2010).
Los tiburones de la familia Squalidae comprenden dos géneros: Cirrhigaleus con
3 especies y Squalus con al menos 24 especies válidas en la actualidad (Nelson, 2006;
Last et al., 2007). En su gran mayoría, son tiburones demersales que se distribuyen en
todos los océanos del mundo y habitan casi exclusivamente aguas profundas (Compagno,
1984; Nelson, 2006). Los miembros de esta familia se caracterizan por la presencia de
una conspicua espina delante de cada una de las dos aletas dorsales (Nelson, 2006), de
3
allí el nombre de tiburones espinosos. Los integrantes del género Squalus, a nivel
mundial, son el grupo de tiburones más problemático en cuanto a su identificación
específica (Last et al., 2007). Actualmente, las especies del género Squalus pueden ser
divididas en tres complejos de especies ó “grupos taxonómicos” de acuerdo a su
morfología externa, que pueden o no representar grupos monofiléticos: el grupo Squalus
acanthias (formado por 2 especies), el grupo Squalus mitsukurii (formado por 16
especies) y el grupo Squalus megalops (formado por 6 especies) (Menni et al., 1986;
Ward et al., 2007; Ebert et al., 2010; Viana de Figueirêdo, 2011). Los nombres refieren a
las especies cuyas características morfológicas y morfométricas definen al grupo.
En el Atlántico Sudoccidental, al sur de los 34ºS, la familia Squalidae está
representada por el género Squalus (Menni & Lucifora, 2007). En cuanto a la composición
específica del género en la región Compagno (1984) menciona a S. acanthias,
S. mitsukurii y S. cubensis e indica que las citas argentinas de S. blainvillei deben ser
referidas a S. mitsukurii. Por su parte, Gosztonyi & Kuba (1998) realizaron un estudio
morfométrico de S. mitsukurii confirmando la presencia de esta especie en aguas
argentinas, pero ponen en duda la presencia de S. cubensis. Asimismo, Menni & Lucifora
(2007) en una revisión taxonómica de los condrictios que se encuentran en aguas
argentinas y uruguayas, coinciden con lo propuesto por Compagno (1984) y citan a las
mismas tres especies del género Squalus: S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis.
Trabajos preliminares de Mas et al. (2014) concluyen que, a partir de análisis
morfométricos y moleculares, en el Atlántico Sudoccidental entre 34° y 39°S ocurren al
menos tres especies del género Squalus (S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis).
La distribución espacial de S. acanthias en el Atlántico Sudoccidental abarca
hasta latitudes australes (García de la Rosa, 1998; Gosztonyi & Kuba, 1998; Hozbor et al.,
2011), por su parte la distribución de S. mitsukurii está relacionada con aguas templadocálidas (Gosztonyi & Kuba, 1998; Lessa et al., 1999; Meneses & Paesch, 1999) al igual
4
que ocurre con S. cubensis (Lessa et al., 1999). La co-ocurrencia de estas tres especies
estaría asociada a una región del Atlántico Sudoccidental al norte de los 36°S, que
presenta condiciones oceanográficas dinámicas, relacionadas con la descarga del Río de
la Plata, la confluencia de corrientes (i.e. Corriente de Brasil y Corriente de Malvinas) y el
talud como principales forzantes (Guerrero & Piola, 1997; Piola & Rivas, 1997; Piola &
Matano, 2001; Acha et al., 2004; Cousseau & Perrota, 2004).
Las especies de tiburones que son muy similares y usualmente confundidas,
conocidas como “especies crípticas”, pueden presentar diferencias en cuanto a sus
características biológicas y ecológicas. Por lo tanto la correcta identificación de las
especies de tiburones, en particular de las “especies cripticas”, resulta de fundamental
importancia en el estudio y conservación de las mismas (Massa et al., 2004). Si bien las
especies del género Squalus se capturan como fauna acompañante en las principales
pesquerías industriales, habitualmente son descartadas a bordo (Van Der Moler et al.,
1998; García de la Rosa et al., 2000; Massa et al., 2004; Cedrola et al., 2012; Sánchez
et al., 2012). De acuerdo con datos provenientes del Programa de Observadores a Bordo
perteneciente al Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero, se sabe que
aproximadamente el 95% de los tiburones espinosos son descartados a bordo en buques
comerciales (Colonello, com. pers.).
Las claves taxonómicas para identificar a las especies del género Squalus en el
Atlántico Sudoccidental permiten distinguir fácilmente a S. acanthias debido a que
presenta manchas blancas en los flancos (Meneses & Paesch, 2003; Gomes et al., 2010;
Figueroa, 2011). Sin embargo, las características que permiten diferenciar a S. mitsukurii
de S. cubensis resultan más complejas. De acuerdo con las claves disponibles, ambas
especies difieren en la relación entre la distancia desde la punta del hocico hasta la narina
escurrente y la distancia entre ésta y el surco labial superior (siendo mayor en S.
mitsukurii que en S. cubensis) y en el tipo de dentículos dérmicos (tricuspidados en S.
5
mitukurii, unicuspidados en S. cubensis) (Meneses & Paesch, 2003; Gomes et al., 2010;
Figueroa, 2011).
Los tiburones espinosos son especies vivíparas lecitotróficas (Hamlett et al.,
2005). Las hembras retienen a los ovocitos fecundados en sus úteros hasta el nacimiento
de los embriones y estos, durante la gestación, se alimentan exclusivamente del vitelo
almacenado en los ovocitos (Compagno, 1990; Hamlett et al., 2005). Los trabajos que
analizan la biología de estas especies en el océano Atlántico Sudoccidental (García de la
Rosa, 1998; Lucifora et al., 1999; Fischer et al., 2006; Oddone et al., 2010; Belleggia &
Sánchez, 2011; Belleggia et al., 2012; Colonello et al., 2012; Chavez, 2014), sugieren que
los tiburones espinosos son predadores con alto nivel trófico que presentan una elevada
talla de madurez sexual, baja fertilidad y complejos ciclos reproductivos. Hasta el
momento son pocos los trabajos que analizan la biología de S. cubensis en la región.
Sobre la base de la información disponible de esta especie en otras regiones (Jones et al.,
2013) y los trabajos realizados en la región de estudio sobre S. acanthias (García de la
Rosa, 1998; Belleggia & Sánchez, 2011; Belleggia et al., 2012; Colonello et al., 2012;
Chavez, 2014) y S. mitsukurii (Lucifora et al., 1999; Fischer et al., 2006; Oddone et al.,
2010) es factible sugerir que estos tres tiburones espinosos presentarían diferencias en
sus parámetros de historia de vida.
En este contexto, teniendo en cuenta la alta vulnerabilidad de este grupo de
especies, como hipótesis de trabajo se plantea que en la región comprendida entre 34° y
42°S del océano Atlántico Sudoccidental, ocurren tres especies del género Squalus, las
cuales presentan diferencias en sus parámetros reproductivos.
6
Objetivos
Objetivo general:
_ Identificar características que permitan diferenciar las tres especies del género
Squalus en la región comprendida entre 34° y 42°S del océano Atlántico Sudoccidental,
con énfasis en la diferenciación entre S. mitsukurii y S. cubensis.
Objetivos particulares:
_
Determinar
características
morfométricas
que
permitan
diferenciar
a
S. mitsukurii y S. cubensis.
_ Establecer si el patrón morfológico y la coloración de las aletas permiten
diferenciar a S. mitsukurii y S. cubensis.
_ Determinar los rangos de madurez sexual en las especies del género Squalus,
definido entre la longitud total del ejemplar adulto más pequeño y el juvenil más grande.
_ Estimar la fecundidad potencial máxima y la fertilidad en hembras de las
especies del género Squalus.
7
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El área de estudio corresponde a la región del océano Atlántico Sudoccidental
comprendida entre los 34° y 42°S, a profundidades entre 50 y 300 m (Figura 1). En cuanto
a sus características oceanográficas pertenece al sistema de la Plataforma Central Norte
(PCN), con salinidades entre 33,4 y 33,7 (Guerrero & Piola, 1997). La PCN se caracteriza
por presentar una estratificación estacional, debido al calentamiento atmosférico que
ocurre en primavera y verano. Esta estratificación se manifiesta con la formación de una
capa de agua templada, superficial, homogénea, producto de la mezcla por el viento y
otra capa de fondo fría, mantenida por la advección media de las aguas de plataforma
provenientes de altas latitudes (Cousseau & Perrota, 2004). Al norte de los 38°S es
evidente la influencia, en superficie, de las aguas diluidas por el aporte del Río de la Plata
(< 33,0) (Guerrero & Piola, 1997). Al norte de los 36°S, y en su límite con el talud, las
aguas de la PCN también se ven influenciadas por la Corriente de Brasil (Guerrero &
Piola, 1997; Cousseau & Perrota, 2004) que se dirige hacia el sur llevando aguas
subtropicales cálidas y con salinidades altas (> 16°C; > 35,0) (Piola & Rivas, 1997; Piola &
Matano, 2001; Cousseau & Perrota, 2004).
La ecología y los principales patrones de distribución de los peces en aguas de
plataforma en el océano Atlántico Sudoccidental han permitido definir dos Provincias
Biogeográficas: la Provincia Argentina y la Provincia Magallánica (Balech & Ehrlich, 2008).
La primera se caracteriza por presentar aguas templado-cálidas y se extiende desde la
Península de Valdés (42°S, Argentina) hasta Río de Janeiro (23°S, Brasil). La Provincia
Magallánica presenta aguas templado-frías y se extiende desde el Cabo de Hornos hasta
8
la Península de Valdés y a partir de los 43°S bordea el este de la Provincia Argentina
hasta los 34-33°S (Balech & Ehrlich, 2008; Menni et al., 2010).
Muestreo y análisis de datos
Se analizaron ejemplares de tiburones espinosos: S. acanthias, S. mitsukurii y S.
cubensis, colectados en campañas de investigación realizadas en el Buque de
Investigación Pesquera (BIP) “Dr. Eduardo Holmberg” del Instituto Nacional de
Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP). Las campañas se realizaron en primavera
del año 2011 (EH0411), otoño de 2012 (EH0412), primavera de 2012 (EH0612) y otoño
de 2013 (EH0313) (Tablas 1 y 2, Figura 2), con el objetivo de evaluar el stock norte de
merluza común Merluccius hubbsi. De la campaña EH0411 sólo se analizaron los
ejemplares de S. acanthias. Se registró la talla, el peso y el sexo de los ejemplares a
bordo, luego fueron congelados para su análisis en el laboratorio. La preservación de
ejemplares se realizó de acuerdo a la capacidad de bodega del BIP. En aquellos lances
donde la captura de ejemplares fue demasiado elevada, se procedió a preservar una
muestra representativa de los mismos.
Una vez en el laboratorio se registró el sexo, la longitud total (LT), el peso total
(PT) y el estadio de madurez sexual a partir de la observación macroscópica de los
órganos reproductivos siguiendo la escala propuesta por Colonello et al. (2011). Con
respecto al estadio de madurez sexual, en las hembras se analizó el desarrollo de los
ovarios, las glándulas oviductales y los úteros; mientras que en los machos se consideró
la longitud y grado de calcificación de los claspers, los ductos espermáticos y los
testículos. La longitud interna de los claspers se midió desde el extremo distal de la cloaca
hasta el extremo distal de los claspers. En las hembras se midió el ancho de las glándulas
oviductales y el ancho de los úteros, y se registró el número y diámetro de los folículos
ováricos. En hembras adultas con embriones (estadio 5), se contó el número total de
9
embriones. Todas las medidas fueron tomadas al milímetro inferior y los pesos fueron
registrados con precisión de 1 gramo.
En las campañas EH0412 y EH0612 la identificación de tiburones espinosos
realizada a bordo y en el laboratorio coincidieron en identificar a S. acanthias y S.
mitsukurii. No obstante, durante el muestreo en el laboratorio de ejemplares de la
campaña EH0313 se determinó la presencia de S. cubensis en ejemplares identificados a
bordo como S. mitsukurii. Los ejemplares que presentaron manchas blancas en el cuerpo
fueron determinados como S. acanthias. Para la determinación de los ejemplares de S.
mitsukurii y S. cubensis se tuvo en cuenta la forma de los dentículos dérmicos, la forma y
coloración de las aletas pectorales y caudal, la forma del cuerpo y de la segunda aleta
dorsal (Figura 3). A raíz de esto, además del muestreo biológico, de la campaña EH0313
se preservaron 41 ejemplares al azar de las tres especies de Squalus para realizar un
análisis morfométrico.
Todos los análisis fueron implementados en el software estadístico R 2.15.0 (R
Development Core Team, 2012).

Morfometría y Morfología
Los caracteres morfométricos fueron tomados sobre el flanco izquierdo de cada
individuo, como distancias lineales rectas, mediante la utilización de un ictiómetro, una
cinta métrica y un calibre digital con precisión de 0,1 milímetros. Se utilizaron los 41
ejemplares preservados al azar de las tres especies de Squalus obtenidos de la campaña
EH0313. En cada individuo, se registraron 69 medidas morfométricas, de acuerdo con la
metodología propuesta por Last et al. (2007) (Tabla 4). Sin embargo, el número de
variables utilizadas en los análisis varió debido a lesiones en el cuerpo de los ejemplares
(principalmente en las aletas dorsales y sus respectivas espinas).
10
Para eliminar el efecto de la talla se utilizó la técnica propuesta por Lleonart et al.
(2000), que sirve para escalar datos que exhiben crecimiento alométrico. Dicha técnica,
remueve la información relacionada con la talla no sólo escalando a todos los individuos a
un mismo tamaño, sino también ajustando la forma que ellos tendrían en el nuevo
tamaño. La longitud total (LT) fue usada como variable independiente, el resto de las
medidas morfométricas tomadas fueron consideradas variables dependientes.
Los parámetros de las proporciones alométricas entre variables independientes y
dependientes fueron calculados de la siguiente manera:
Yij = ai LTjbi
donde LTj es la longitud total del individuo j, Yij es la variable i del individuo j, ai y bi
representan los coeficientes de alometría entre la longitud total y la variable i.
El procedimiento de normalización de los datos se realizó para las tres especies
por igual, según la ecuación:
Yij* = Yij (LT0/LTj)bi
donde Yij* es el valor de la variable Yij luego de la transformación, y LT0 representa el valor
de referencia (LT0 = X0 = 500 mm) al cual todos los individuos han sido llevados, ya sea
reduciéndolos o amplificándolos (Lombarte & Lleonart, 1993; Ibáñez-Aguirre & Lleonart,
1996). El valor de referencia elegido corresponde al valor medio de la longitud total,
calculado para las tres especies juntas.
A partir de los datos transformados se realizó una selección de medidas
morfométricas, debido a que el alto número de las mismas dificultaba la interpretación de
los resultados en los análisis multivariados. Para esto se hizo un Análisis de Varianza
(ANOVA) el cual permitió seleccionar las medidas morfométricas que presentaban
diferencias entre S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis. Se seleccionaron aquellas
medidas que presentaron diferencias significativas y cumplieron con los supuestos del
11
ANOVA. Mediante el Test de Shapiro – Wilk y el Test de Levene se analizaron los
supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, respectivamente.
Si bien los ejemplares de S. acanthias estuvieron poco representados en la
muestra aleatoria que se preservó para el análisis morfométrico (N=5), se los incluyó en
un estudio morfométrico preliminar (Análisis de Componentes Principales y Análisis
Discriminante Lineal), con el objetivo de comprobar si los métodos utilizados eran útiles
para separar a las tres especies en base a las medidas morfométricas seleccionadas.
Se realizó un Análisis de Componentes Principales (ACP) con las variables que
presentaron diferencias significativas en el ANOVA. En el presente trabajo las
Componentes Principales (CPs) fueron definidas por las variables con las cuales
presentaron correlación mayor o igual a 0,49 en valor absoluto. En el caso particular en el
que una variable presentaba alta correlación con más de una Componente Principal (CP),
se consideró que dicha variable explicaba mejor a la CP con la cual presentaba la
correlación más alta y no se la utilizó para definir a las otras CPs con las cuales
presentaba una correlación mayor o igual a 0,49.
Para el ACP se definieron tres protocolos, de acuerdo a las variables
morfométricas y al número de ejemplares utilizados. El protocolo “cabeza-tronco-aletas”
fue realizado con 24 variables morfométricas y 35 ejemplares (Tabla 5), en este caso se
utilizaron medidas del cuerpo en general. El protocolo “segunda aleta dorsal” fue realizado
con 10 variables morfométricas y 19 ejemplares (Tabla 6), para este caso se utilizaron
medidas relacionadas con la segunda aleta dorsal. El protocolo “espinas” fue realizado
con 6 variables morfométricas y 18 ejemplares (Tabla 7), en el cual se utilizaron medidas
relacionadas con las espinas de las aletas dorsales.
Se realizó un Análisis Discriminante Lineal (ADL) a partir de las variables que
más contribuyeron a la separación de S. mitsukurii y S. cubensis de acuerdo con el ACP.
Además se tuvo en cuenta que las variables sean representativas de las diferencias
12
macroscópicas en la morfología externa observadas durante el muestreo de ambas
especies, por último se consideró su facilidad de medición. El ADL se realizó con 20
ejemplares de S. mitsukurii, 16 ejemplares de S. cubensis y las siguientes variables:
longitud pre narina externa (LPNE), longitud pre oral (LPOa), longitud pre cloaca (LPCl),
espacio entre la aleta pélvica y la aleta caudal (EPC), ancho del pedúnculo caudal
(AnPC), longitud de la segunda aleta dorsal (LD2) y margen anterior dorsal de la aleta
caudal (MCD). Se utilizó el estadístico Λ de Wilks para determinar las diferencias entre
grupos y analizar si la separación entre ellos era significativa de acuerdo a las variables
utilizadas. Se analizaron los supuestos de normalidad e igualdad de matrices de
covarianza.
Se analizó la proporción de LT que representaban las medidas morfométricas
utilizadas en el ADL, para S. mitsukurii y S. cubensis. Se realizó un Análisis de Varianza
(ANOVA) para analizar si dichas medidas presentaban diferencias significativas entre
ambas especies. Mediante el Test de Shapiro – Wilk y el Test de Levene se analizaron los
supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, respectivamente.
Se analizó la relación entre la distancia desde la punta del hocico hasta la narina
escurrente y la distancia entre ésta y el surco labial superior (LPNE/ENL) en S. mitsukurii
y S. cubensis. Esta relación es ampliamente utilizada en las claves de identificación para
separar a ambas especies (Meneses & Paesch, 2003; Gomes et al., 2010; Figueroa,
2011).
Se tomaron fotografías de los ejemplares de S. mitsukurii y S. cubensis para
comparar y describir los patrones de coloración y la morfología de las aletas pectorales y
caudal.
Teniendo en cuenta las medidas morfométricas que más contribuyeron a la
diferenciación entre S. mitsukurii y S. cubensis y las características observadas, se
13
propuso una clave dicotómica para la identificación de las especies del género Squalus
presentes en la Plataforma Continental Argentina.

Reproducción
Se calculó la relación LT vs. PT para cada sexo y especie por separado
(PT = a LTb). Se utilizaron los datos transformados en logaritmo natural para convertir en
lineal la relación Ln (PT) = Ln a + b Ln (LT). Las pendientes y los interceptos de las rectas
obtenidas para cada sexo dentro de una misma especie se compararon mediante una
prueba t de Student (Zar, 2010). Se plantearon las hipótesis nulas de igualdad de
pendientes (H0: b1 = b2) e igualdad de interceptos (H0: a1 = a2) entre ambas rectas.
A partir del análisis macroscópico de los órganos reproductivos, se determinó el
rango entre la LT del ejemplar adulto más pequeño y la LT del juvenil más grande. En las
hembras se tuvo en cuenta el desarrollo de los ovarios, el ancho de las glándulas
oviductales y el ancho de los úteros; en los machos se consideró el desarrollo de los
testículos y la longitud interna de los claspers.
La fecundidad se estimó a partir del número de folículos ováricos (FO),
observados
macroscópicamente,
presentes
en
hembras
adultas
no
ovuladas
recientemente (estadios 3 y 5); la fertilidad se estimó como el número total de embriones
en los úteros de las hembras (estadio 5). Ambas variables fueron correlacionadas con la
LT y se evaluó la hipótesis nula de no correlación.
Se realizó un Análisis Discriminante Lineal con las variables reproductivas de los
ejemplares obtenidos de la campaña EH0313. En las hembras, se consideró la longitud
total, el peso total y el ancho de las glándulas oviductales y en los machos, la longitud
total, el peso total y la longitud de los claspers. Se consideraron sólo los ejemplares
adultos debido a que los juveniles estaban poco representados (Tabla 8). Se utilizó el
14
estadístico Λ de Wilks para determinar las diferencias entre grupos, y analizar si la
separación entre ellos era significativa de acuerdo a las variables utilizadas. Se analizaron
los supuestos de normalidad e igualdad de matrices de covarianza. Dada la capacidad de
la Función Discriminante para distinguir entre S. mitsukurii y S. cubensis, se utilizó la
misma para explorar si en las campañas EH0412 y EH0612 pudiera haber ocurrido una
identificación errónea de las especies. Sobre la base de los datos corregidos se
analizaron las relaciones morfométricas y el crecimiento alométrico de los órganos
reproductivos.
15
RESULTADOS
Morfometría y Morfología
A partir del Análisis de Varianza (ANOVA) se seleccionaron 35 medidas
morfométricas, las cuales presentaron diferencias significativas entre las tres especies de
Squalus y cumplieron con los supuestos del análisis (Tabla 9). De las 35 variables
seleccionadas, sólo 24 pudieron ser medidas en todos los ejemplares (N=41).
Análisis morfométrico preliminar: S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis
El Análisis de Componentes Principales (ACP) separó a las tres especies de
Squalus en base a las medidas morfométricas seleccionadas a partir del ANOVA (24
variables morfométricas, 41 ejemplares), siendo todas estas medidas importantes en la
separación. El ACP produjo cinco Componentes Principales mayores a uno, las cuales
explicaron más del 78% de la varianza total. La primer Componente Principal permitió
separar a S. cubensis de S. mitsukurii y S. acanthias. Las variables que favorecieron esta
separación fueron: las longitudes pre caudal (LPCa), pre segunda aleta dorsal (LPD2), pre
orbital (LPOb), pre narina externa (LPNE), pre oral (LPOa) y el espacio entre la aleta
pélvica y la aleta caudal (EPC), por la longitud de la segunda aleta dorsal (LD2) y sus
márgenes anterior (MAD2), posterior (MPD2) e interior (MID2), por la longitud de la base
(LBAPc) y el margen anterior de la aleta pectoral (MAAPc), por el margen anterior dorsal
(MCD) y la longitud de la hendidura (LHC) de la aleta caudal, por los anchos de la boca
(AnB), de la cola (AnCo) y del pedúnculo caudal (AnPC) y por las alturas de la cola
(AlCo) y del primer (AlPB1) y quinto (AlPB5) pliegue branquial. La segunda Componente
Principal permitió separar a S. mitsukurii de S. acanthias. Las variables que favorecieron
esta separación fueron: la longitud pre cloaca (LPCl), el margen anterior de la primer aleta
16
dorsal (MAD1), la altura de la segunda aleta dorsal (AlD2) y el ancho de la cabeza (AnCa)
(Figura 4 A).
El Análisis Discriminante realizado con las variables morfométricas seleccionadas
a partir del ANOVA permitió diferenciar claramente tres grupos, con un porcentaje de
clasificación correcto del 100% para las tres especies (Figura 4 B).
Análisis de Componentes Principales: S. mitsukurii y S. cubensis

Protocolo “cabeza-tronco-aletas”
El ACP confeccionado con las medidas morfométricas del cuerpo seleccionadas
a partir del ANOVA, produjo cinco Componentes Principales (CPs) con autovalores
mayores a uno (Tabla 10). Estas cinco CPs explicaron más del 77% de la varianza total,
la CP1 explicó el 49,2% de la varianza total (Tabla 10, Figura 5).
Excepto la longitud pre cloaca (LPCl), el resto de las medidas utilizadas en el
ACP presentaron alta correlación (> 0,49) con la primer Componente Principal. La CP1
estuvo definida por: las longitudes pre caudal (LPCa), pre segunda aleta dorsal (LPD2),
pre orbital (LPOb), pre narina externa (LPNE), pre oral (LPOa) y el espacio entre la aleta
pélvica y la aleta caudal (EPC), por el margen anterior de la primer aleta dorsal (MAD1),
por la longitud de la segunda aleta dorsal (LD2) y sus márgenes anterior (MAD2),
posterior (MPD2) e interior (MID2), por la longitud de la base (LBAPc) y el margen anterior
de la aleta pectoral (MAAPc), por el margen anterior dorsal (MCD) y la longitud de la
hendidura (LHC) de la aleta caudal, por los anchos de la boca (AnB), de la cola (AnCo) y
del pedúnculo caudal (AnPC) y por las alturas de la cola (AlCo) y del primer (AlPB1) y
quinto (AlPB5) pliegue branquial. La CP2 estuvo definida por el ancho de la cabeza
(AnCa). La CP3 estuvo definida por la longitud pre cloaca (LPCl) y por la altura de la
segunda aleta dorsal (AlD2) (Tabla 11).
17
De acuerdo al ACP los ejemplares de S. mitsukurii presentaron mayor longitud
pre cloaca (LPCl), mayor longitud pre narina externa (LPNE), pre orbita (LPOb) y pre oral
(LPOa), primera aleta dorsal con margen anterior más largo (MAD1), segunda aleta dorsal
con mayor longitud (LD2) y altura (AlD2), y con márgenes anterior (MAD2), posterior
(MPD2) e interior (MID2) más largos, aletas pectorales con márgenes anteriores (MAAPc)
y bases mayores (LBAPc), aleta caudal con margen anterior dorsal más largo (MCD) y
mayor longitud de la hendidura caudal (LHC). En oposición, los ejemplares de S. cubensis
presentaron mayor altura del primer (AlPB1) y quinto (AlPB5) pliegue branquial, mayor
distancia entre las aletas pélvicas y la aleta caudal (EPC), cola más ancha (AnCo) y alta
(AlCo), pedúnculo caudal más ancho (AnPC), boca (AnB) y cabeza más anchas (AnCa), y
mayor longitud pre caudal (LPCa) y pre segunda aleta dorsal (LPD2) (Figura 6).

Protocolo “segunda aleta dorsal”
El ACP confeccionado con las medidas morfométricas de la segunda aleta
dorsal, seleccionadas a partir del ANOVA, produjo tres CPs con autovalores mayores a
uno. Estas tres CPs explicaron más del 90% de la varianza total. Ambas especies
presentaron cierto grado de separación, principalmente sobre el eje de la CP1 (61,6% de
la varianza, Tabla 12) (Figura 7).
Todas las medidas morfométricas utilizadas en el ACP presentaron alta
correlación con la CP1 (> 0,64), sin embargo la altura diagonal de la segunda aleta dorsal
(AlDD2) presentó mayor correlación con la CP2 (0,76). La CP1 quedó definida por las
siguientes medidas morfométricas de la segunda aleta dorsal: la longitud (LD2) y la
longitud de la base (LBD2), los márgenes anterior (MAD2), posterior (MPD2), interior
(MID2), posterior superior (MPSD2) y posterior inferior (MPID2), la altura (AlD2) y el
ancho de la hendidura (AnHD2). La CP2 quedó definida por la altura diagonal de la
segunda aleta dorsal (AlDD2) (Tabla 13).
18
Los ejemplares de S. mitsukurii presentaron una segunda aleta dorsal más larga,
con márgenes más largos y de mayor altura en comparación con la segunda aleta dorsal
de los ejemplares de S. cubensis (Figura 8).

Protocolo “espinas”
El ACP confeccionado con las medidas morfométricas de las espinas de las
aletas dorsales, seleccionadas a partir del ANOVA, produjo una CP con un autovalor
mayor a uno. La CP1 y la CP2 explicaron más del 81% de la varianza total, la CP1 explicó
el 66,5% de la varianza total (Tabla 14, Figura 9).
La CP1 presentó alta correlación con todas las medidas (> 0,6), sin embargo la
distancia desde la base de la espina a la punta posterior de la primera aleta dorsal
(D1SFL), presentó mayor correlación con la CP2 (0,74). La CP1 estuvo definida por: las
longitudes y los anchos de las espinas de la primera (LED1, AnED1) y la segunda (LED2,
AnED2) aleta dorsal, y por la distancia desde la base de la espina a la punta posterior de
la segunda aleta dorsal (D2SFL). La CP2 estuvo definida por la distancia desde la base
de la espina a la punta posterior de la primera aleta dorsal (D1SFL) (Tabla 15).
Los ejemplares de S. mitsukurii exhibieron la primera y la segunda aleta dorsal
más largas respecto de S. cubensis. Por otro lado, los ejemplares de S. cubensis
presentaron las espinas de las aletas dorsales más largas y anchas en relación a S.
mitsukurii (Figura 10).
19
Análisis Discriminante Lineal: S. mitsukurii y S. cubensis
La discriminación entre S. mitsukurii y S. cubensis fue significativa (Λ = 0,072;
F = 39,4; p < 0,0001). La Función Discriminante explicó el 100% de la varianza y estuvo
definida por:
Y1 = -0,001 (EPC) – 0,456 (AnPC) + 0,505 (LPOa) + 0,502 (LPNE) + 0,134 (MCD) +
+ 0,057 (LD2) + 0,05 (LPCl)
donde EPC es el espacio entre las aletas pélvicas y la aleta caudal, AnPC es el ancho del
pedúnculo caudal, LPOa es la longitud pre oral, LPNE es la longitud pre narina externa,
MCD es el margen anterior dorsal de la aleta caudal, LD2 es la longitud de la segunda
aleta dorsal y LPCl es la longitud pre cloaca.
Dos grupos quedaron definidos como resultado del ADL (Figura 11). La Función
Discriminante (Y1) tomó valores negativos para S. cubensis y valores positivos para S.
mitsukurii. La LPOa y la LPNE fueron las variables con el valor absoluto más alto de
coeficiente de correlación ó de estructura, seguidas en orden de importancia por el AnPC
y el MCD (Tabla 16). Sobre la base de la Función Discriminante, y de acuerdo a la
distancia que cada ejemplar presentó respecto al centroide de los grupos de origen, el
porcentaje de clasificación correcto fue del 100% para ambas especies.
Proporción respecto a LT
La longitud pre oral (LPOa) fue mayor al 9,29% de la LT en los ejemplares de S.
mitsukurii y menor al 9,26% de la LT en los ejemplares de S. cubensis. Asimismo, la
longitud pre narina externa (LPNE) fue mayor al 4,4% de la LT en los ejemplares de S.
mitsukurii y menor al 4,2% de la LT en S. cubensis. De las medidas utilizadas en el ADL la
LPOa y la LPNE fueron las únicas que no presentaron solapamiento en los rangos entre
20
ambas especies, además las dos medidas fueron mayores en S. mitsukurii respecto a S.
cubensis al comparar ejemplares de una misma talla (Tabla 17, Figuras 12 y 13). Los
rangos de la longitud pre cloaca (LPCl), el margen anterior dorsal de la aleta caudal
(MCD) y la longitud de la segunda aleta dorsal (LD2) resultaron ser mayores en los
ejemplares de S. mitsukurii, mientras que los rangos del ancho del pedúnculo caudal
(AnPC) y el espacio entre la aleta pélvica y la aleta caudal fueron mayores en los
ejemplares de S. cubensis. Estos rangos presentaron cierto grado de solapamiento entre
ambas especies (Tabla 17, Figura 13). Todas las variables utilizadas presentaron
diferencias significativas entre ambas especies de acuerdo al Análisis de Varianza
(ANOVA) (Tabla 18).
Relación entre la distancia desde la punta del hocico hasta la narina escurrente y la
distancia entre ésta y el surco labial superior (LPNE/ENL)
Esta relación fue mayor en los ejemplares de S. mitsukurii (promedio 1,07 ± 0,05)
que en los de S. cubensis (promedio 0,91 ± 0,05) (Figura 14). Si bien la mayoría de los
ejemplares analizados de S. mitsukurii presentaron valores mayores a 1 para la relación
LPNE/ENL, dos machos juveniles de 440 y 480 mm de LT presentaron una relación
LPNE/ENL menor a 1 (0,986 y 0,996; respectivamente), y una hembra juvenil (LT = 356
mm) presentó un valor de LPNE/ENL = 0,991. Sólo un macho adulto de S. cubensis de
455 mm de LT presentó un valor mayor a 1 para la relación LPNE/ENL (1,002). En base a
estos resultados se observó cierto grado de solapamiento para dicha relación en los
ejemplares analizados.
21
Descripción de las aletas de S. mitsukurii y S. cubensis
En cuanto a la coloración de las aletas pectorales y caudal, en los ejemplares
analizados de S. cubensis se observó un margen de color blancuzco en el borde posterior
que no se observó en los ejemplares de S. mitsukurii. Dicho margen fue más ancho y
notorio en la aleta caudal que en las aletas pectorales. También se observaron diferencias
en cuanto a la morfología de las aletas pectorales: los ejemplares de S. mitsukurii
presentaron el borde posterior menos cóncavo y el lóbulo proximal menos aguzado,
mientras que el borde posterior resultó ser más cóncavo y el lóbulo proximal presentó una
forma más aguzada en los ejemplares de S. cubensis (Figura 15).
Clave propuesta para la identificación de las especies del género Squalus presentes en la
Plataforma Continental Argentina
1.a. Cuerpo con manchas blancas redondeadas en los flancos………… Squalus acanthias
1.b. Cuerpo sin manchas blancas………………………………………………………………. 2
2.a. Aleta caudal con margen blancuzco y ancho en el borde posterior; altas pectorales
con borde posterior fuertemente cóncavo y el lóbulo proximal fuertemente aguzado;
distancia entre la punta del hocico y la narina externa menor al 4,2% de la longitud total;
distancia entre la punta del hocico y el punto medio de la boca menor al 9,3% de la
longitud total ………………………………………….................................... Squalus cubensis
2.b. Aleta caudal sin margen blancuzco en el borde posterior; aletas pectorales con borde
posterior levemente cóncavo y el lóbulo proximal levemente aguzado; distancia entre la
punta del hocico y la narina externa mayor al 4,4% de la longitud total; distancia entre la
punta del hocico y el punto medio de la boca mayor al 9,3% de la longitud
total……………………………………………………………………………... Squalus mitsukurii
22
Relaciones LT-PT y reproducción
Análisis Discriminante Lineal: corrección de ejemplares identificados erróneamente
El Análisis Discriminante Lineal (ADL) efectuado con las variables longitud total
(LT), peso total (PT) y ancho de las glándulas oviductales (AGO), realizado con las
hembras adultas de S. mitsukurii (N=32) y S. cubensis (N=12) obtenidas de la campaña
EH0313, fue significativo (Λ = 0,103; F = 107,3; p < 0,0001). Dos grupos claramente
separados quedaron definidos a partir del ADL (Figura 16 A). La Función Discriminante
(FD) obtenida a partir de las tres variables, explicó el 100% de la varianza y estuvo
definida por:
Y hembras = – 0,005 (PT) + 0,067 (LT) + 0,047 (AGO)
la cual tomó valores negativos para S. cubensis y valores positivos para S. mitsukurii. Con
dicha función se determinó que de las 38 hembras adultas obtenidas de las campañas
EH0412 y EH0612 identificadas como S. mitsukurii, 17 correspondían a S. cubensis
(Tabla 3, Figura 16 B).
El Análisis Discriminante Lineal efectuado con las variables longitud total (LT),
peso total (PT) y longitud interna de los claspers (LC), realizado con los machos adultos
de S. mitsukurii (N=133) y S. cubensis (N=107) obtenidos de la campaña EH0313, fue
significativo (Λ = 0,047; F = 1551,3; p < 0,0001). Dos grupos claramente separados
quedaron definidos a partir del ADL (Figura 17 A). La Función Discriminante (FD) obtenida
a partir de las tres variables, explicó el 100% de la varianza y estuvo definida por:
Y machos = – 0,004 (PT) + 0,063 (LT) + 0,079 (LC)
23
la cual tomó valores negativos para S. cubensis y valores positivos para S. mitsukurii. Con
dicha función se determinó que de los 197 machos adultos obtenidos de las campañas
EH0412 y EH0612 identificados como S. mitsukurii, 96 correspondían a S. cubensis
(Tabla 3, Figura 17 B).
Luego de aplicar las Funciones Discriminantes (Y
hembras,
Y
machos)
y corregidos los
errores en la identificación de especies, se realizó una distribución de frecuencias de talla
en 834 ejemplares de Squalus acanthias (550 hembras y 284 machos), 470 ejemplares de
S. mitsukurii (158 hembras y 312 machos) y 236 ejemplares de S. cubensis (34 hembras y
202 machos).
El rango de longitud total de los ejemplares de S. acanthias fue de 410 a 968 mm
en hembras y de 305 a 748 mm en machos. Los ejemplares menores a 460 mm de LT
estuvieron poco representados en las capturas y los mayores a 710 mm de LT fueron
principalmente hembras. Las tallas más frecuentes en hembras correspondieron al rango
520-820 mm y en machos al rango 480-680 mm (Figura 18).
En los ejemplares de S. mitsukurii el rango de longitud total fue de 262 a 850 mm
en hembras y de 279 a 690 mm en machos. Los machos entre 570 y 660 mm de LT
fueron los más frecuentes en las capturas, los ejemplares menores a 570 mm de LT
estuvieron poco representados y los mayores a 680 mm de LT fueron principalmente
hembras. Se capturaron hembras que representaron casi todo el rango de tallas (262-850
mm) pero en baja frecuencia. Las tallas más frecuentes en hembras correspondieron al
rango 630-640 mm (Figura 19).
El rango de longitud total de los ejemplares de S. cubensis, fue de 455 a 604 mm
en hembras y de 430 a 543 mm en machos. Los machos entre 430 y 500 mm de LT
fueron los más frecuentes en las capturas, los ejemplares menores a 430 mm de LT no
estuvieron representados y los mayores a 500 mm de LT fueron principalmente hembras.
Sólo se capturó una hembra de 458 mm de LT, el resto presentaron tallas mayores a 500
24
mm de LT y en baja frecuencia. Las tallas más frecuentes en hembras correspondieron al
rango 520-550 mm (Figura 20).
Relación LT-PT
En S. acanthias la relación entre la LT y PT de las hembras fue
PT = 2E-07 LT
3,479
(R2 = 0,96), mientras que en los machos fue PT = 2E-06 LT
3,113
(R2 = 0,94). Las regresiones lineales de las variables logarítmicas LN(LT) – LN(PT) fueron
significativamente diferentes entre sexos en el coeficiente b (t = -39,1; P < 0,0001;
g.l. = 829) y en el coeficiente a (t = -11,6; P < 0,0001; g.l. = 830) (Figura 21).
En S. mitsukurii la relación entre la LT y el PT de las hembras fue
PT = 8E-07 LT
3,268
(R2 = 0,98), mientras que en los machos fue PT = 5E-06 LT
2,960
(R2 = 0,96). Las regresiones lineales de las variables logarítmicas LN(LT) – LN(PT) fueron
significativamente diferentes entre sexos en el coeficiente b (t = -6,3; P < 0,0001;
g.l. = 466) y en el coeficiente a (t = -11,8; P < 0,0001; g.l. = 467) (Figura 22).
La relación LT-PT no se pudo calcular en S. cubensis debido al bajo número de
ejemplares juveniles analizados (las tallas menores a 430 mm no estuvieron
representadas en las capturas).
Longitud de madurez sexual
A partir del análisis macroscópico de los órganos reproductivos de hembras de
S. acanthias, se determinó que el rango de LT entre el ejemplar adulto (estadio 3) más
pequeño y el juvenil (estadio 2) más grande fue de 604 a 832 mm (Figura 23). En general,
el ancho de las glándulas oviductales (AGO) aumentó en relación a la LT, con un mayor
incremento entre 550 y 750 mm, representado principalmente por hembras juveniles en
estadio 2 y adultas en estadio 3 (Figura 23 A). El ancho de los úteros (AU) aumentó en
relación a la LT, con un mayor incremento a partir de los 600 mm, representado
25
principalmente por hembras juveniles en estadio 2 y adultas (sin embriones y
recientemente ovuladas) (Figura 23 B). En el análisis del índice gonadosomático
(IGS = peso de ovarios / peso total x 100) en función de la LT se observó una gran
dispersión de los valores para cada LT. Las hembras juveniles en estadio 2 y adultas
recientemente ovuladas (estadio 4) presentaron valores del IGS similares, lo mismo
ocurrió en hembras adultas sin embriones (estadios 3) y hembras con embriones (estadio
5) (Figura 23 C).
A partir del análisis macroscópico de los órganos reproductivos en machos de S.
acanthias, se determinó que el rango de LT entre el ejemplar adulto (estadio 3) más
pequeño y el juvenil (estadio 2) más grande fue de 530 a 665 mm (Figura 24). La longitud
interna de los claspers (LC) aumentó con la LT y el estado de madurez sexual de los
individuos. La LC presentó un mayor incremento en ejemplares cuyo rango de LT fue
entre 500 y 600 mm, representado en su mayoría por machos juveniles en estadio 2
(Figura 24 A). En el análisis del índice gonadosomático (IGS = peso de testículos / peso
total x 100) en función de la LT se observó una gran dispersión de los valores para cada
LT. El IGS se mantuvo estable con el incremento de la LT en individuos juveniles en
estadio 1, y en los individuos juveniles en estadio 2 y adultos (estadio 3) se observó un
amplio rango de valores del IGS para una misma LT (Figura 24 B).
A partir del análisis macroscópico de los órganos reproductivos en machos de S.
mitsukurii, se determinó que el rango de LT entre el ejemplar adulto (estadio 3) más
pequeño y el ejemplar juvenil (estadio 2) más grande fue de 548 a 575 mm (Figura 25). La
longitud interna de los claspers (LC) aumentó con la LT y la maduración sexual de los
individuos. La LC presentó un mayor incremento en ejemplares cuyo rango de longitud
total fue entre 400 y 550 mm, representado por juveniles en estadio 1 y 2 (Figura 25 A).
En el análisis del índice gonadosomático (IGS = peso de testículos / peso total x 100) en
función de la LT se observó una gran dispersión de los valores para cada LT. El IGS
26
presentó un amplio rango de valores para una misma LT en individuos juveniles y adultos
(Figura 25 B).
El rango entre el ejemplar adulto más pequeño y el juvenil más grande en
hembras de S. mitsukurii y en hembras y machos de S. cubensis no se pudo calcular
debido al bajo número de ejemplares juveniles analizados.
A partir de los machos de S. cubensis identificados de la campaña EH0313 y de
los transformados de las campañas EH0412 y EH0612, se pudo constatar que todos
correspondieron a ejemplares adultos, de entre 430 y 543 mm LT (Figura 26).
Fecundidad y fertilidad
Squalus acanthias
Sobre la base de la distribución de frecuencias del diámetro de los folículos
ováricos de 204 hembras adultas (estadios 3 y 5), se consideró a los mayores de 10 mm
como los que aportan a la fecundidad potencial máxima (Figura 27). La fecundidad
promedio por hembra fue de 8,6 ± 3,4 y estuvo correlacionada con la LT (r = 0,7;
t = 13,8; P < 0,0001; g.l. = 202) (Figura 28).
En cuanto a la fertilidad, 140 hembras adultas de 670 a 968 mm LT presentaron
embriones en los úteros. El número total de embriones varió entre 1 y 13 (Figura 29) y
estuvo correlacionado con la LT (r = 0,6; t = 9,1; P < 0,0001; g.l. = 138). La fertilidad
promedio por hembra fue de 6,2 ± 2,8.
Squalus mitsukurii
Sobre la base de la distribución de frecuencias del diámetro de los folículos
ováricos de 33 hembras adultas (estadios 3 y 5), se consideró a los mayores de 10 mm
como los que aportan a la fecundidad potencial máxima (Figura 30). La fecundidad
27
promedio por hembra fue de 5,7 ± 1,5 y estuvo correlacionada con la LT (r = 0,8; t = 7;
P < 0,0001; g.l. = 31) (Figura 31).
En cuanto a la fertilidad, 24 hembras adultas de 527 a 835 mm LT presentaron
embriones en los úteros. El número total de embriones varió entre 2 y 7 (Figura 32) y
estuvo correlacionado con la LT (r = 0,7; t = 4,1; P = 0,0005; g.l. = 22). La fertilidad
promedio por hembra fue de 4,9 ± 2.
Squalus cubensis
Sobre la base de la distribución de frecuencias del diámetro de los folículos
ováricos de 18 hembras adultas (estadios 3 y 5), se consideró a los mayores de 10 mm
como los que aportan a la fecundidad potencial máxima (Figura 33). La fecundidad
promedio por hembra fue de 3,8 ± 1,6 y no estuvo correlacionada con la LT (r = 0,2;
t = 0,8; P = 0,4492; g.l. = 16) (Figura 34).
En cuanto a la fertilidad, 15 hembras adultas de 507 a 586 mm LT presentaron
embriones en los úteros. El número total de embriones varió entre 1 y 4 (Figura 35) y no
estuvo correlacionado con la LT (r = 0,4; t = 1,7; P = 0,105; g.l. = 13). La fertilidad
promedio por hembra fue de 2,9 ± 1.
Distribución
La ocurrencia de S. acanthias se registró en todos los lances realizados en el
área de estudio para las cuatro campañas de investigación analizadas, mientras que en el
caso de S. mitsukurii sólo se registraron lances con captura al norte de los 38°S. Los
ejemplares identificados como S. cubensis en el laboratorio, fueron capturados en lances
realizados entre 34° y 36°S (Figura 2).
28
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES
Los resultados de la presente Tesis confirman la ocurrencia de tres especies del
género Squalus en la región de estudio: S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis. Esto
concuerda con lo propuesto por Menni & Lucifora (2007) en una revisión taxonómica de
los condrictios presentes en aguas argentinas y uruguayas, los cuales descartan la
presencia de S. fernandinus y S. blainvillei. Además, de acuerdo a los resultados
obtenidos, es factible sugerir que S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis presentarían
parámetros reproductivos diferentes. Las especies de tiburones que son muy similares y
usualmente confundidas, conocidas como “especies crípticas”, pueden presentar
diferencias en cuanto a sus características biológicas y ecológicas, que tienen
implicancias en los manejos poblacionales. Se debe poner énfasis en la correcta
identificación de los tiburones espinosos del género Squalus en la región, especialmente
en la separación entre S. mitsukurii y S. cubensis. Una correcta identificación de estas
especies en muestreos a bordo ó de desembarque, permitirá una adecuada evaluación y
un manejo más eficiente de estos recursos. Además, deberían realizarse estudios
genéticos para validar y cumplimentar los resultados hallados en la presente Tesis.
La problemática que presenta el género Squalus en cuanto a la clasificación de
sus especies llevó a que varios autores agrupen a los individuos del género dentro de
complejos de especies ó “grupos taxonómicos” de acuerdo a sus características
morfológicas (Ward et al., 2007; Ebert et al., 2010; Gomes et al., 2010; Viana de
Figueirêdo, 2011). Así, los individuos del género Squalus han sido incluidos dentro de tres
“grupos taxonómicos”: el grupo Squalus acanthias (formado por 2 especies), el grupo
Squalus mitsukurii (formado por 16 especies) y el grupo Squalus megalops (formado por 6
especies) (Ebert et al., 2010; Viana de Figueirêdo, 2011). Estos nombres refieren a las
29
especies cuyas características morfológicas y morfométricas definen el grupo. Los tres
grupos están representados en la región de estudio. El grupo S. acanthias y el grupo S.
mitsukurii están representados por las especies homónimas, mientras que el grupo S.
megalops se encuentra representado por S. cubensis.
Los ejemplares de S. acanthias fueron fácilmente diferenciados de S. mitsukurii y
S. cubensis, debido a la presencia de manchas blancas en los flancos y a la posición de la
base de la espina de la primera aleta dorsal por detrás de la punta libre de las aletas
pectorales. Sin embargo, se pudo comprobar que las variables morfométricas y los
análisis morfométricos utilizados en la presente Tesis también sirven para diferenciar a las
tres especies. Estas variables morfométricas fueron empleadas con éxito por Ebert et al.
(2010) para separar las especies S. acanthias y S. suckleyi en el océano Pacífico Norte.
Es importante mencionar que durante muchos años los individuos de S. suckleyi fueron
identificados como S. acanthias, debido a que morfológicamente son muy similares, del
mismo modo que ocurre con S. mitsukurii y S. cubensis en la región de estudio.
Las variables morfométricas, corregidas de acuerdo a la técnica propuesta por
Lleonart et al. (2000), que mejor discriminaron entre S. mitsukurii y S. cubensis fueron la
longitud pre oral y la longitud pre narina externa, siendo ambas medidas mayores en
S. mitsukurii. El resto de las medidas morfométricas utilizadas también presentaron
diferencias significativas y colaboraron en la discriminación entre ambas especies. La
longitud pre cloaca, el margen anterior dorsal de la aleta caudal y la longitud de la
segunda aleta dorsal resultaron ser mayores en S. mitsukurii, mientras que el ancho del
pedúnculo caudal y el espacio entre la aleta pélvica y la aleta caudal fueron mayores en
S. cubensis. Sin embargo, la diferencia entre S. mitsukurii y S. cubensis a partir de éstas
últimas medidas morfométricas no fue tan evidente debido a que existió cierto grado de
solapamiento entre especies.
30
Si bien las diferencias en la morfología externa entre S. mitsukurii y S. cubensis
son sutiles, se pudo caracterizar comparativamente a ambas especies. S. mitsukurii
posee cabeza y cuerpo más alargados y aletas pectorales, dorsales y caudal de mayor
tamaño; además, la segunda aleta dorsal es más larga y alta y presenta márgenes más
largos. Por su parte, S. cubensis posee una cabeza más ancha y un cuerpo más alto y
ancho, además las espinas de las aletas dorsales son más largas y anchas.
Se encontraron diferencias más notorias entre S. mitsukurii y S. cubensis, en
cuanto al patrón de coloración y a la morfología de las aletas pectorales y caudal. Las
aletas pectorales de S. mitsukurii presentan el borde posterior menos cóncavo y su lóbulo
proximal menos aguzado. En contraste, las aletas pectorales de S. cubensis presentan el
borde posterior más cóncavo y su lóbulo proximal es más aguzado, además en el borde
posterior de la aleta caudal se distingue un margen de color blancuzco. El patrón de
coloración y la morfología de las aletas han sido utilizados para caracterizar y distinguir a
las especies del género Squalus (Compagno, 1984; Last et al., 2007; Figueroa, 2011). No
se han encontrado trabajos que mencionen cambios en la coloración de las aletas de
estas especies, que pudieran estar relacionados con variaciones en las condiciones
ambientales. Si bien la variación en el patrón de coloración de S. mitsukurii y S. cubensis
no es tan marcada, puede ser considerado como un criterio más dentro de un conjunto de
características utilizadas para diferenciar estas especies.
Son pocos los trabajos donde comparan morfométricamente las especies S.
mitsukurii y S. cubensis. Mas et al. (2014) encontraron que las variables morfométricas
que mejor discriminan entre S. mitsukurii y S. cubensis son la distancia entre las aletas
pélvicas y la aleta caudal, la longitud pre cloaca, y la relación entre la distancia desde la
punta del hocico hasta la narina escurrente y la distancia entre ésta y el surco labial
superior. Esta última relación ha sido utilizada ampliamente en las claves de identificación
de las tres especies de Squalus estudiadas (Meneses & Paesch, 2003; Gomes et al.,
31
2010; Figueroa, 2011). De acuerdo a Mas et al. (2014), S. mitsukurii presentó mayor
longitud pre cloaca y la relación entre la distancia desde la punta del hocico hasta la
narina escurrente y la distancia entre ésta y el surco labial superior fue mayor. Mientras
que S. cubensis presentó mayor distancia entre las aletas pélvicas y la aleta caudal. En
esta Tesis se detectaron diferencias significativas en dicha relación, sin embargo se
observó cierto grado de solapamiento entre S. mitsukurii y S. cubensis. Por lo tanto, esta
característica no sería diagnóstica para diferenciar entre ambas especies.
Al analizar la proporción que cada medida morfométrica representó de la longitud
total, se encontró que la longitud pre oral y la longitud pre narina externa fueron las únicas
medidas que no presentaron solapamiento en los rangos entre ambas especies. De esta
manera, tales medidas podrían ser utilizadas como diagnósticas para separar a S.
mitsukurii de S. cubensis.
Es evidente que las características morfológicas y morfométricas propuestas para
diferenciar entre S. mitsukurii y S. cubensis resultan difíciles de aplicar a bordo de buques
de investigación. En la región de estudio existen problemáticas similares con respecto a
las “especies crípticas”. Un ejemplo regional importante es lo que ocurre con el género
Squatina representado por tres especies: S. guggenheim, S. argentina y S. occulta; las
cuales presentan diferencias en sus parámetros reproductivos y en su ecología (Vooren &
da Silva, 1991). En cuanto a su taxonomía, la primera se diferencia por presentar espinas
en la línea media dorsal mientras que la diferenciación entre S. argentina y S. occulta se
realiza por la forma de las aletas pectorales y la fórmula dentaria (Vooren & da Silva,
1991; Milessi et al., 2001). Futuros estudios taxonómicos del género Squalus en la región
deberían incluir caracteres merísticos como la fórmula dentaria, carácter que resulta de
utilidad para diferenciar “especies crípticas” de tiburones. Además del análisis de
características fenotípicas como las mencionadas, deberían efectuarse estudios genéticos
dirigidos a analizar la estructura poblacional del género Squalus en el Atlántico
32
Sudoccidental, complementando el amplio estudio realizado por Ward et al. (2007) sobre
este género en aguas Australianas.
En la región de estudio los rangos de longitud total en S. acanthias fueron de 410
a 968 mm en hembras y de 305 a 748 mm en machos. Ambos rangos estuvieron
representados principalmente por ejemplares adultos, siendo más frecuentes las
hembras. Chavez (2014) analizó la biología reproductiva de esta especie y si bien las
longitudes máximas en ambos sexos fueron similares a las encontradas en la presente
Tesis, los rangos reportados por este autor fueron más acotados. Es probable que esta
diferencia se deba a que Chavez (2014) analizó ejemplares provenientes de
desembarques de pesca artesanal, en Puerto Quequén, cuyas longitudes totales están
sesgadas al interés de los pescadores. Estudios realizados al sur de los 34°S revelaron
una mayor amplitud en los rangos de longitud total de ambos sexos (García de la Rosa,
1998; Colonello et al., 2012). Asimismo, Colonello et al. (2012) encontraron segregación
espacial por sexo y estadios de madurez sexual en S. acanthias, siendo más frecuentes
los machos adultos al sur de 45°S y las hembras adultas en la región norte. Es probable
que la segregación espacio temporal de S. acanthias en el océano Atlántico
Sudoccidental afecte la estructura de tallas analizada en regiones acotadas de su
distribución, tal como ocurre en el área de estudio entre 34° y 42°S.
En S. mitsukurii los rangos de longitud total fueron de 262 a 850 mm en hembras
y de 279 a 690 mm en machos. A diferencia de lo que ocurrió con S. acanthias, los
machos adultos fueron los más frecuentes. Estos rangos de longitud total son similares a
los observados por Oddone et al. (2010) en un estudio realizado en la misma región,
durante otoño e invierno de los años 1995, 1996 y 1998. Por el contrario, Fischer et al.
(2006) encontraron que S. mitsukurii en aguas del noreste de Brasil presenta rangos de
longitud total mayores para ambos sexos (505 a 943 mm en hembras y 560 a 730 mm en
33
machos). Posiblemente estas diferencias se deban a que la región de estudio represente
el extremo de la distribución total de la especie en aguas del Atlántico Sudoccidental.
Los rangos de longitud total en S. cubensis fueron de 455 a 604 mm en hembras
y de 430 a 543 mm en machos. Estos rangos fueron más acotados en comparación con
las otras dos especies y estuvieron representados casi exclusivamente por adultos. Al
igual que en S. mitsukurii los machos adultos fueron los más frecuentes. Al sur de los
34°S no se dispone de suficiente información sobre S. cubensis. Menni et al. (1986)
analizaron datos provenientes de desembarques de buques comerciales en el puerto de
Mar del Plata entre diciembre de 1977 y marzo de 1979. Estos autores examinaron 16
hembras cuyo rango de longitud total (437 a 605 mm) fue similar al encontrado en la
presente Tesis y sólo obtuvieron un macho adulto de 470 mm de longitud total. En un
estudio realizado por Jones et al. (2013) sobre la biología reproductiva de S. cubensis en
el norte del Golfo de México los autores encontraron que el rango de longitud total fue de
212 a 564 mm en hembras y de 204 a 466 mm en machos. Estos resultados indican que
en ese sector del océano Atlántico se encuentran juveniles y adultos, a diferencia de lo
que ocurre en la región de estudio. Por otro lado, las tallas máximas encontradas por
dichos autores fueron menores a las halladas en la presente Tesis para ambos sexos. El
extremo sur de la distribución de S. cubensis se ubicaría entre 34° y 36°S, donde se
capturarían casi exclusivamente machos adultos, producto de una posible segregación
por sexo y estadio de madurez sexual.
En la región de estudio las tres especies del género Squalus presentaron
diferencias en cuanto a la longitud total máxima en hembras y machos, siendo
S. acanthias la especie que presentó las mayores longitudes totales (968 y 748 mm para
hembras y machos respectivamente) seguida por S. mitsukurii (850 y 690 mm para
hembras y machos respectivamente) y por S. cubensis (604 y 543 mm para hembras y
machos respectivamente).
34
Se obtuvieron los rangos entre el ejemplar adulto más pequeño y el ejemplar
juvenil más grande para hembras y machos de S. acanthias y para machos de S.
mitsukurii. Estos rangos pueden ser considerados como una aproximación a la longitud
media de madurez sexual. Los parámetros que mejor caracterizarían el comienzo de la
madurez sexual son el ancho de las glándulas oviductales, el ancho de los úteros y la
longitud interna de los claspers. En las especies de tiburones vivíparos lecitotróficos con
ciclos reproductivos extensos, el índice gonadosomático no es un buen parámetro debido
a la variación de tamaño y peso de los folículos ováricos presentes en cada hembra
durante el ciclo (e.g. el cazón Galeorhinus galeus [Lucifora, 2003]; el pez ángel Squatina
guggenheim [Colonello et al., 2007]).
El rango entre el ejemplar adulto más pequeño y el juvenil más grande de
S. acanthias fue de 604 a 832 mm en hembras y de 530 a 665 mm en machos. Estos
valores se corresponden con los presentados por Colonello et al. (2012) en un estudio
sobre los parámetros reproductivos y poblacionales de S. acanthias en el Atlántico
Sudoccidental, quienes además estimaron valores de la longitud media de madurez
sexual de 649 mm en hembras y 564 mm en machos. Para S. mitsukurii el rango entre el
macho adulto más pequeño y el juvenil más grande fue de 548 a 575 mm. Lucifora et al.
(1999) informaron rangos similares para una campaña que se realizó en la
desembocadura del Río de la Plata en diciembre de 1997, además obtuvieron el rango
entre la hembra adulta más pequeña y la juvenil más grande el cual fue de 500 a 600 mm.
En la presente Tesis la hembra adulta más pequeña presentó una longitud de 648 mm y
la hembra juvenil más grande 632 mm, posiblemente estas diferencias se deban a la falta
de datos disponibles para el análisis. Oddone et al. (2010) estimaron para la misma región
de estudio, valores de la longitud media de madurez sexual de 559 mm en hembras y 431
mm en machos. En S. cubensis no se pudo establecer el rango entre el ejemplar adulto
más pequeño y el juvenil más grande debido al bajo número de ejemplares analizados. En
35
el norte del Golfo de México, el rango de madurez sexual en S. cubensis varió entre 446 y
520 mm en hembras y entre 375 y 411 mm en machos, siendo la longitud media de
madurez sexual estimada en 466 y 379 mm, respectivamente (Jones et al., 2013). En
base a los resultados de esta Tesis y a la bibliografía consultada es factible sugerir que
las tres especies del género Squalus, que habitan en la región de estudio, presentarían
diferencias en cuanto a la longitud media de madurez sexual.
La fertilidad promedio (6,2 ± 2,8) obtenida para S. acanthias en la región de
estudio, concuerda con la encontrada por Colonello et al. (2012) y Chavez (2014). Sin
embargo, el valor promedio de fecundidad (8,6 ± 3,4) resultó ser mayor en la presente
Tesis que el encontrado por Colonello et al. (2012), probablemente debido a que dichos
autores utilizaron los folículos ováricos presumiblemente pre ovulatorios para analizar el
parámetro. Los valores de fecundidad (5,7 ± 1,5) y fertilidad (4,9 ± 2) promedio para S.
mitsukurii fueron menores a los encontrados por Fischer et al. (2006) al noroeste de
Brasil, lo cual podría estar relacionado con que en esa región las hembras presentaron
mayor longitud total. En el caso de S. cubensis, la fecundidad promedio (3,8 ± 1,6)
coincidió con la encontrada por Jones et al. (2013) en el norte del Golfo de México. Sin
embargo, la fertilidad promedio (2,9 ±1) fue mayor a la encontrada por dichos autores al
igual que ocurrió con la longitud total máxima de las hembras. En base a esto es factible
sugerir que las tres especies del género Squalus encontradas en la región de estudio
presentarían diferencias en cuanto a los valores de fecundidad y fertilidad.
Cortés (2000) sostiene que la fecundidad y la fertilidad están correlacionadas
positivamente con la longitud total de las hembras en tiburones vivíparos y que las
especies más grandes tienden a tener mayor número de crías. Los resultados obtenidos
en la presente Tesis confirman este patrón para S. acanthias y S. mitsukurii. Sin embargo
en S. cubensis no se observó correlación entre dichos parámetros y la longitud total de las
hembras, posiblemente debido al bajo número de ejemplares analizados. S. acanthias fue
36
la especie que presentó mayor longitud total máxima y mayor número de crías. Por el
contrario, S. cubensis exhibió la menor longitud total máxima y el menor número de crías.
S. mitsukurii presentó valores intermedios para ambas características reproductivas.
En las hembras de las especies del género Squalus presentes en la región de
estudio el desarrollo ovárico ocurre en simultáneo con la gestación, por lo tanto las
hembras en post parto estarían listas para aparearse y ovular nuevamente (Squalus
mitsukurii [Fischer et al., 2006]; Squalus acanthias [Colonello et al., 2012; Chavez, 2014];
Squalus cubensis [Jones et al., 2013]). Si bien en esta Tesis no se analizó la duración de
los ciclos reproductivos, la variación que se observó en el índice gonadosomático y la
bibliografía consultada sugieren que las tres especies tendrían ciclos reproductivos
multianuales.
García et al. (2008) analizaron los riesgos de extinción de los condrictios de
acuerdo a su hábitat y mencionan al género Squalus como el grupo de tiburones de
pequeño tamaño que presentan un alto riesgo de extinción. Estos autores hacen hincapié
en que las medidas de conservación no deben estar restringidas sólo a las especies de
tiburones de gran tamaño, sino que también se deben considerar a las especies de
pequeño tamaño.
La presente Tesis aporta información sobre la taxonomía y algunos parámetros
reproductivos de las especies del género Squalus que habitan las aguas de la Plataforma
Continental Argentina y la Zona Común de Pesca Argentino-Uruguaya, siendo esta
información el primer aporte para S. cubensis en la región. A partir de los resultados
obtenidos, es factible sugerir que S. acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis presentarían
diferencias en cuanto a los parámetros reproductivos analizados. Independientemente de
estas diferencias, al igual que la mayoría de los condrictios, los tiburones espinosos
presentan una elevada talla de madurez sexual, baja fertilidad y complejos ciclos
reproductivos. Tales características indican que estos tiburones son muy vulnerables a la
37
pesca. A esta vulnerabilidad se suma que S. mitsukurii y S. cubensis pueden ser
consideradas como “especies crípticas”. Por lo tanto resulta fundamental su correcta
identificación, en especial al norte de los 36°S en donde co-ocurren las tres especies. Se
deben profundizar los estudios merísticos y genéticos de estas especies en la región,
como así también avanzar en estudios que permitan determinar parámetros poblacionales
y áreas esenciales para los tiburones Squalus en el océano Atlántico Sudoccidental.
38
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46
Diversidad de tiburones espinosos del género Squalus
(Chondrichthyes: Squalidae) en el océano Atlántico
Sudoccidental, entre 34° y 42°S
TABLAS Y FIGURAS
47
Tabla 1. Información de las campañas de investigación donde se obtuvieron ejemplares
de tiburones espinosos Squalus spp. Se indica la codificación de las campañas utilizada
por el INIDEP.
Código
EH0411
EH0412
EH0612
EH0313
Año
2011
2012
2012
2013
Fecha
19/10 - 12/11
16/05 - 02/06
06/11 - 02/12
15/06 - 04/07
Latitud
34,79 - 40,98 °S
34,59 - 39,47 °S
34,75 - 40,97 °S
34,58 - 39,96 °S
Longitud
Profundidad
52,38 - 60,53 °W
44 - 313 m
52,12 - 57,24 °W
51 - 300 m
52,36 - 60,53 °W
45 - 319 m
52,14 - 58,29 °W
52 - 315 m
Tabla 2. Número de ejemplares de Squalus acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis
analizados en el laboratorio. Se indica la codificación de las campañas utilizada por el
INIDEP.
Código
EH0411
EH0412
EH0612
EH0313
Total
Squalus acanthias
Machos
163
56
36
31
286
Hembras
322
139
79
10
550
Squalus mitsukurii
Machos
0
180
65
162
407
Hembras
0
74
30
71
175
Squalus cubensis
Machos
Hembras
0
0
0
0
0
0
107
17
107
17
Tabla 3. Número de ejemplares de Squalus acanthias, S. mitsukurii y S. cubensis,
corregidos con un Análisis Discriminante elaborado a partir del crecimiento alométrico de
los órganos reproductivos. Se indica la codificación de las campañas utilizada por el
INIDEP.
48
Código
EH0411
EH0412
EH0612
EH0313
Total
Squalus acanthias
Machos
163
56
36
31
286
Hembras
322
139
79
10
550
Squalus mitsukurii
Machos
0
91
59
162
312
Hembras
0
58
29
71
158
Squalus cubensis
Machos
Hembras
0
0
89
16
6
1
107
17
202
34
Tabla 4. Nombre y descripción de las medidas morfométricas registradas en los
ejemplares de las tres especies de Squalus, obtenidos de la campaña de investigación
realizada en el año 2013.
Nombre
LT
LPCa
LPD2
LPD1
LPCl
LPPl
LPPc
LC
LPB
LPE
LPOb
LPNE
LPOa
LPNI
ENL
AnB
LSL
EIN
EIO
LO
AlO
LE
AlPB1
AlPB5
EID
EDC
EPP
EPC
LD1
MAD1
LBD1
AlD1
MID1
MPD1
LED1
Descripción
Medidas morfométricas
Nombre
Longitud Total
Longitud Pre Caudal
Longitud Pre Dorsal 2
Longitud Pre Dorsal 1
Longitud Pre Cloaca
Longitud Pre Pélvica
Longitud Pre Pectoral
Longitud de la Cabeza
Longitud Pre Branquial
Longitud Pre Espiráculo
Longitud Pre Orbita
Longitud Pre Narina Externa
Longitud Pre Oral
Longitud Pre Narina Interna
Espacio Narina Labio
Ancho de la Boca
Longitud del Surco Labial
Espacio Inter Narina
Espacio Inter Orbita
Longitud del Ojo
Altura del Ojo
Longitud del Espiráculo
Altura del Pliegue Branquial 1
Altura del Pliegue Branquial 5
Espacio Inter Dorsal
Espacio Dorsal Caudal
Espacio Pectoral Pélvico
Espacio Pélvico Caudal
Longitud de la Dorsal 1
Margen Anterior de la Dorsal 1
Longitud de la Base de la Dorsal 1
Altura de la Dorsal 1
Margen Interior de la Dorsal 1
Margen Posterior de la Dorsal 1
Longitud de la Espina Dorsal 1
AnED1
D1SFL
LD2
MAD2
LBD2
AlD2
MID2
MPD2
AlDD2
AnHD2
MPSD2
MPID2
LED2
AnED2
D2SFL
MAAPc
MIAPc
LBAPc
MPAPc
LAPl
AlAPl
MCD
MCV
MCSPoD
MCIPoV
AnHC
LHC
AnCN
AnCB
AnCa
AnCo
AnPC
AlCo
AlPC
Descripción
Ancho de la Espina Dorsal 1
Distancia Espina a la Punta de la Dorsal 1
Longitud Dorsal 2
Margen Anterior de la Dorsal 2
Longitud de la Base de la Dorsal 2
Altura de la Dorsal 2
Margen Interior de la Dorsal 2
Margen Posterior de la Dorsal 2
Altura Diagonal de la Dorsal 2
Ancho de la Hendidura de la Dorsal 2
Margen Posterior Superior de la Dorsal 2
Margen Posterior Inferior de la Dorsal 2
Longitud de la Espina Dorsal 2
Ancho de la Espina Dorsal 2
Distancia Espina a la Punta de la Dorsal 2
Margen Anterior de la Aleta Pectoral
Margen Interior de la Aleta Pectoral
Longitud de la Base de la Aleta Pectoral
Margen Posterior de la Aleta Pectoral
Longitud de la Aleta Pélvica
Altura de la Aleta Pélvica
Margen Caudal Dorsal
Margen Caudal Ventral
Margen Caudal Superior Post Dorsal
Margen Caudal Inferior Post Ventral
Ancho de la Hendidura Caudal
Longitud de la Hendidura Caudal
Ancho de la Cabeza a la Altura de las Narinas
Ancho de la Cabeza a la Altura de la Boca
Ancho de la Cabeza
Ancho de la Cola
Ancho del Pedúnculo Caudal
Altura de la Cola
Altura del Pedúnculo Caudal
49
Tabla 5. Nombre y descripción de las variables morfométricas incluidas en el protocolo
“cabeza-tronco-aletas”, aplicado a los ejemplares de Squalus mitsukurii y S. cubensis,
obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013.
Nombre
LPCa
LPD2
LPCl
LPOb
LPNE
LPOa
AnB
AlPB1
AlPB5
EPC
MAD1
LD2
Medidas morfométricas
Descripción
Nombre
Longitud Pre Caudal
Longitud Pre Dorsal 2
Longitud Pre Cloaca
Longitud Pre Orbita
Longitud Pre Narina Externa
Longitud Pre Oral
Ancho de la Boca
Altura del Pliegue Branquial 1
Altura del Pliegue Branquial 5
Espacio Pélvico Caudal
Margen Anterior de la Dorsal 1
Longitud Dorsal 2
MAD2
AlD2
MID2
MPD2
MAAPc
LBAPc
MCD
LHC
AnCa
AnCo
AnPC
AlCo
Descripción
Margen Anterior de la Dorsal 2
Altura de la Dorsal 2
Margen Interior de la Dorsal 2
Margen Posterior de la Dorsal 2
Margen Anterior de la Aleta Pectoral
Longitud de la Base de la Aleta Pectoral
Margen Caudal Dorsal
Longitud de la Hendidura Caudal
Ancho de la Cabeza
Ancho de la Cola
Ancho del Pedúnculo Caudal
Altura de la Cola
Tabla 6. Nombre y descripción de las variables morfométricas incluidas en el protocolo
“segunda aleta dorsal”, aplicado a los ejemplares de Squalus mitsukurii y S. cubensis,
obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013.
Nombre
LD2
MAD2
LBD2
AlD2
MID2
Descripción
Medidas morfométricas
Nombre
Longitud Dorsal 2
Margen Anterior de la Dorsal 2
Longitud de la Base de la Dorsal 2
Altura de la Dorsal 2
Margen Interior de la Dorsal 2
MPD2
AlDD2
AnHD2
MPSD2
MPID2
Descripción
Margen Posterior de la Dorsal 2
Altura Diagonal de la Dorsal 2
Ancho de la Hendidura de la Dorsal 2
Margen Posterior Superior de la Dorsal 2
Margen Posterior Inferior de la Dorsal 2
Tabla 7. Nombre y descripción de las variables morfométricas incluidas en el protocolo
“espinas”, aplicado a los ejemplares de Squalus mitsukurii y S. cubensis, obtenidos de la
campaña de investigación realizada en el año 2013.
Nombre
LED1
AnED1
D1SFL
Medidas morfométricas
Descripción
Nombre
Longitud de la Espina Dorsal 1
Ancho de la Espina Dorsal 1
Distancia Espina a la Punta de la Dorsal 1
LED2
AnED2
D2SFL
Descripción
Longitud de la Espina Dorsal 2
Ancho de la Espina Dorsal 2
Distancia Espina a la Punta de la Dorsal 2
50
Tabla 8. Número de ejemplares de Squalus mitsukurii y S. cubensis por sexo y estadio de
madurez sexual, provenientes de la campaña de investigación realizada en el año 2013.
Squalus mitsukurii
Campaña: EH0313 Juveniles
Adultos
Machos
28
134
Hembras
38
33
Total
66
167
Squalus cubensis
Juveniles
0
1
1
Adultos
107
16
123
Tabla 9. Nombre y descripción de las medidas morfométricas registradas en los
ejemplares de las tres especies de Squalus obtenidos de la campaña de investigación
realizada en el año 2013, seleccionadas a partir del análisis de varianza.
Nombre
LPCa
LPD2
LPCl
LPOb
LPNE
LPOa
AnB
AlPB1
AlPB5
EPC
MAD1
LED1
AnED1
D1SFL
LD2
MAD2
LBD2
AlD2
Descripción
Medidas morfométricas
Nombre
Longitud Pre Caudal
Longitud Pre Dorsal 2
Longitud Pre Cloaca
Longitud Pre Orbita
Longitud Pre Narina Externa
Longitud Pre Oral
Ancho de la Boca
Altura del Pliegue Branquial 1
Altura del Pliegue Branquial 5
Espacio Pélvico Caudal
Margen Anterior de la Dorsal 1
Longitud de la Espina Dorsal 1
Ancho de la Espina Dorsal 1
Distancia Espina a la Punta de la Dorsal 1
Longitud Dorsal 2
Margen Anterior de la Dorsal 2
Longitud de la Base de la Dorsal 2
Altura de la Dorsal 2
MID2
MPD2
AlDD2
AnHD2
MPSD2
MPID2
LED2
AnED2
D2SFL
MAAPc
LBAPc
MCD
LHC
AnCa
AnCo
AnPC
AlCo
Descripción
Margen Interior de la Dorsal 2
Margen Posterior de la Dorsal 2
Altura Diagonal de la Dorsal 2
Ancho de la Hendidura de la Dorsal 2
Margen Posterior Superior de la Dorsal 2
Margen Posterior Inferior de la Dorsal 2
Longitud de la Espina Dorsal 2
Ancho de la Espina Dorsal 2
Distancia Espina a la Punta de la Dorsal 2
Margen Anterior de la Aleta Pectoral
Longitud de la Base de la Aleta Pectoral
Margen Caudal Dorsal
Longitud de la Hendidura Caudal
Ancho de la Cabeza
Ancho de la Cola
Ancho del Pedúnculo Caudal
Altura de la Cola
51
Tabla 10. Resultados del Análisis de Componentes Principales de la variables
morfométricas utilizadas en el protocolo “cabeza-tronco-aletas” de Squalus mitsukurii y S.
cubensis, obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013. Se indican
los autovalores, el porcentaje de varianza total y el porcentaje de varianza acumulada de
las cinco primeras Componentes Principales (CP).
CP1
CP2
CP3
CP4
CP5
Autovalor
11,815
2,344
1,975
1,435
1,119
Varianza acumulada (%)
49,23
58,99
67,22
73,20
77,86
Varianza total (%)
49,23
9,77
8,23
5,98
4,66
52
Tabla 11. Resultados del Análisis de Componentes Principales de la variables
morfométricas utilizadas en el protocolo “cabeza-tronco-aletas” de Squalus mitsukurii y S.
cubensis, obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013 (ver Tabla 9
para la descripción de las abreviaturas). Se indica la correlación entre las variables
morfométricas y las cinco primeras Componentes Principales (CP), en negrita se
distinguen los valores de correlación mayor o igual a 0,49 en valor absoluto.
Variable
CP1
CP2
CP3
LPCa
-0,690
-0,405
LPCl
0,386
-0,486
0,891
-0,293
-0,032
0,105
-0,392
LPD2
LPOb
LPNE
-0,808
0,802
-0,431
-0,487
0,006
0,145
0,638
CP4
0,404
0,071
0,162
-0,296
-0,050
0,098
0,053
-0,028
0,100
-0,329
-0,394
0,296
-0,379
-0,572
AlPB5
-0,706
-0,157
-0,327
0,700
-0,378
-0,296
-0,033
0,714
0,169
-0,439
0,216
AlPB1
EPC
MAD1
LD2
MAD2
AlD2
MID2
MPD2
MAAPc
LBAPc
MCD
LHC
-0,586
-0,657
0,817
0,247
0,258
0,021
-0,273
0,186
-0,356
-0,379
-0,267
-0,118
0,012
-0,286
0,605
0,107
-0,498
AnPC
-0,725
0,824
LPOa
-0,027
-0,229
0,405
-0,766
-0,823
-0,046
0,071
0,049
-0,168
-0,071
-0,550
0,037
-0,414
-0,265
-0,174
-0,143
-0,462
-0,371
0,049
0,031
0,112
-0,256
0,376
-0,127
0,682
0,635
0,304
-0,580
-0,234
-0,275
0,260
-0,132
-0,127
-0,081
0,629
-0,116
0,142
0,287
0,759
0,212
-0,497
AlCo
-0,269
-0,399
AnCa
AnCo
-0,405
0,525
0,796
0,099
0,035
AnB
-0,301
CP5
-0,116
-0,258
-0,066
-0,006
-0,112
0,184
-0,038
-0,103
0,196
-0,088
0,203
53
Tabla 12. Resultados del Análisis de Componentes Principales de la variables
morfométricas utilizadas en el protocolo “segunda aleta dorsal” de Squalus mitsukurii y S.
cubensis, obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013. Se indican
los autovalores, el porcentaje de varianza total y el porcentaje de varianza acumulada de
las tres primeras Componentes Principales (CP).
CP1
CP2
61,59
18
Autovalor
6,159
Varianza acumulada (%)
61,59
Varianza total (%)
CP3
1,8
1,118
79,6
90,77
11,18
Tabla 13. Resultados del Análisis de Componentes Principales de la variables
morfométricas utilizadas en el protocolo “segunda aleta dorsal” de Squalus mitsukurii y S.
cubensis, obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013 (ver Tabla 9
para la descripción de las abreviaturas). Se indica la correlación entre las variables
morfométricas y las tres primeras Componentes Principales (CP), en negrita se distinguen
los valores de correlación mayor o igual a 0,49 en valor absoluto.
Variable
CP1
CP2
CP3
LD2
-0,886
-0,441
-0,052
LBD2
-0,681
-0,607
0,307
-0,817
-0,050
-0,635
0,755
MAD2
AlD2
MID2
MPD2
AlDD2
AnHD2
MPSD2
MPID2
-0,858
-0,759
-0,912
-0,296
0,565
0,300
0,170
-0,501
0,052
-0,276
-0,705
-0,268
0,309
-0,746
-0,016
-0,593
-0,802
0,429
0,095
0,344
54
Tabla 14. Resultados del Análisis de Componentes Principales de la variables
morfométricas utilizadas en el protocolo “espinas” de Squalus mitsukurii y S. cubensis,
obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013. Se indican los
autovalores, el porcentaje de varianza total y el porcentaje de varianza acumulada de las
dos primeras Componentes Principales (CP).
CP1
CP2
Autovalor
3,987
0,892
Varianza acumulada (%)
66,46
81,32
Varianza total (%)
66,46
14,86
Tabla 15. Resultados del Análisis de Componentes Principales de las variables
morfométricas utilizadas en el protocolo “espinas” de Squalus mitsukurii y S. cubensis,
obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013 (ver Tabla 9 para la
descripción de las abreviaturas). Se indica la correlación entre las variables morfométricas
y las dos primeras Componentes Principales (CP), en negrita se distinguen los valores de
correlación mayor o igual a 0,49 en valor absoluto.
Variable
CP1
CP2
LED1
-0,910
-0,287
D1SFL
0,596
-0,742
-0,717
-0,067
AnED1
-0,929
LED2
-0,912
D2SFL
0,773
AnED2
-0,188
-0,275
-0,378
55
Tabla 16. Resultados del Análisis Discriminante de Squalus mitsukurii y S. cubensis,
obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013. Se indican los
coeficientes de estructura ó de correlación entre las variables morfométricas utilizadas y la
Función Discriminante (FD1) (ver Tabla 9 para la descripción de las abreviaturas). En
negrita se distinguen los valores de correlación más altos, relacionados con las variables:
longitud pre oral (LPOa) y longitud pre narina externa (LPNE).
Variable
FD1
LPCl
0,050
EPC
-0,001
LPNE
0,502
AnPC
-0,456
LD2
0,057
MCD
LPOa
0,134
0,505
Tabla 17. Rangos de las medidas morfométricas expresadas como proporción de la
longitud total, de los ejemplares analizados de Squalus mitsukurii y S. cubensis obtenidos
de la campaña de investigación realizada en el año 2013 (ver Tabla 9 para la descripción
de las abreviaturas).
S. mitsukurii
S. cubensis
LPNE
4,42 - 5,15
3,85 - 4,19
LPOa
9,29 - 11,39
8,52 - 9,26
MCD
19,73 - 22,72
19,75 - 21,16
LD2
11,31 - 14,54
10,30 - 12,72
AnPC
2,23 - 3,02
2,41 - 3,27
EPC
25,82 - 29,37
27,06 - 31,59
LPCl
47,16 - 51,05
46,32 - 50,09
56
Tabla 18. Resultados del Análisis de Varianza realizado para comparar las medidas
morfométricas expresadas como proporción de la longitud total, entre los ejemplares
analizados de Squalus mitsukurii y S. cubensis obtenidos de la campaña de investigación
realizada en el año 2013 (ver Tabla 9 para la descripción de las abreviaturas). Se incluye
el estadístico F de Fischer (F), el valor p y los grados de libertad (g.l.).
F
Valor p
g.l.
LPNE
140,2
< 0,0001
34
LPOa
140,9
< 0,0001
34
MCD
12,2
0,0014
34
LD2
31,4
< 0,0001
34
AnPC
35,5
< 0,0001
34
EPC
20,6
< 0,0001
34
LPCl
9,5
0,0041
34
57
Figura 1. Mapa del área de estudio. Se observa la posición de los lances de pesca
(círculos naranja) realizados en campañas de investigación donde se capturaron
ejemplares de Squalus. Se muestran las isobatas de 50 y 200 m. En el recuadro se
presenta un esquema de las Provincias Biogeográficas del Atlántico Sudoccidental de
acuerdo a Balech & Erhlich (2008).
58
Figura 2. Distribución espacial de los lances de pesca de las campañas analizadas,
realizadas por el INIDEP en los años 2012 (EH0412 y EH0612) y 2013 (EH0313). En los
mapas de la derecha se indican los lances de pesca con registros de captura de
S. mitsukurii que fueron reclasificados como S. cubensis.
59
A)
B)
C)
Figura 3. Ejemplares de Squalus provenientes de campañas de investigación realizadas
por el INIDEP. A) Squalus acanthias, macho adulto en estadio 3 y 598 mm de longitud
total. B) Squalus mitsukurii, macho juvenil en estadio 1 y 480 mm de longitud total.
C) Squalus cubensis, macho adulto en estadio 3 y 462 mm de longitud total.
60
A)
B)
Figura 4. Análisis morfométrico de las tres especies de Squalus, obtenidas de la campaña de
investigación realizada en el año 2013, con las variables morfométricas seleccionadas por el
Análisis de Varianza (41 ejemplares, 24 variables morfométricas, ver Tabla 9 para la descripción de
las abreviaturas). A) Biplot: Componente Principal 1 (CP1) vs. Componente Principal 2 (CP2). Los
vectores rojos corresponden a las variables morfométricas. B) Representación gráfica de la
Función Discriminante 1 (FD1) vs. la Función Discriminante 2 (FD2) obtenidas en el Análisis
Discriminante. A, ● Squalus acanthias; M, ● Squalus mitsukurii; C, ● Squalus cubensis.
61
A)
Figura 5. Análisis de Componentes Principales de las variables morfométricas utilizadas
en el protocolo “cabeza-tronco-aletas” de Squalus mitsukurii (M) y S. cubensis (C),
obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013 (ver Tabla 9 para la
descripción de las abreviaturas). A) Biplot: Componente Principal 1 (CP1) vs.
Componente Principal 2 (CP2). B) Biplot: Componente Principal 1 (CP1) vs. Componente
Principal 3 (CP3). Los vectores rojos corresponden a las variables morfométricas.
62
B)
Figura 5 (continuación).
63
A)
AlCo
LPD2
LPCa
B)
EPC
MAD1
MAD2
LBAPc
LPCl
MAAPc
MCD
AlD2
MPD2
LD2 MID2
LHC
Figura 6. Medidas morfométricas que resultaron mayores para cada especie, de acuerdo
al Análisis de Componentes Principales aplicado al protocolo “cabeza-tronco-aletas” (ver
Tabla 9 para la descripción de las abreviaturas). A), C) y E) Squalus cubensis. B), D) y F)
Squalus mitsukurii.
64
C)
AnCa
AnCo
AnPC
D)
Figura 6 (continuación).
65
E)
AnBo
F)
LPB1
LPB5
LPOb
LPNE
LPOa
Figura 6 (continuación).
66
Figura 7. Análisis de Componentes Principales (CP) de la variables morfométricas
utilizadas en el protocolo “segunda aleta dorsal” de Squalus mitsukurii (M) y S. cubensis
(C), obtenidos de la campaña de investigación realizada en el año 2013 (ver Tabla 9 para
la descripción de las abreviaturas). Los vectores rojos corresponden a las variables
morfométricas.
67
A)
B)
MAD2
AlD2
AlDD2
MPSD2
MPD2
AnHD2
MPID2
LBD2
MID2
LD2
Figura 8. Medidas morfométricas que resultaron mayores para cada especie, de acuerdo
al Análisis de Componentes Principales aplicado al protocolo “segunda aleta dorsal” (ver
Tabla 9 para la descripción de las abreviaturas). Segunda aleta dorsal de A) Squalus
cubensis, B) Squalus mitsukurii.
68
Figura 9. Análisis de Componentes Principales (CP) de la variables morfométricas
utilizadas en el protocolo “espinas” de Squalus mitsukurii (M) y S. cubensis (C), obtenidos
de la campaña de investigación realizada en el año 2013 (ver Tabla 9 para la descripción
de las abreviaturas). Los vectores rojos corresponden a las variables morfométricas.
69
LED1
A)
B)
AnED1
D1SFL
LED2
AnED2
D)
C)
D2SFL
Figura 10. Medidas morfométricas que resultaron mayores para cada especie, de
acuerdo al Análisis de Componentes Principales aplicado al protocolo “espinas” (ver Tabla
9 para la descripción de las abreviaturas). Primera aleta dorsal de A) Squalus cubensis,
B) Squalus mitsukurii. Segunda aleta dorsal de C) Squalus cubensis, D) Squalus
mitsukurii.
70
Figura 11. Representación gráfica de la Función Discriminante (FD1) obtenida en el
Análisis Discriminante, de Squalus mitsukurii (●) y S. cubensis (●) obtenidos de la
campaña de investigación realizada en el año 2013. Medidas morfométricas utilizadas:
longitud pre narina externa, longitud pre oral, longitud pre cloaca, espacio entre la aleta
pélvica y la aleta caudal, ancho del pedúnculo caudal, longitud de la segunda aleta dorsal
y margen anterior dorsal de la aleta caudal.
71
A)
B)
Longitud total (mm)
Figura 12. Relación entre la longitud total y A) la longitud pre oral y B) la longitud pre
narina externa, en ejemplares de Squalus mitsukurii (○) y S. cubensis (●) obtenidos de la
campaña de investigación realizada en el año 2013.
72
Longitud pre oral
Longitud pre narina externa
Longitud pre cloaca
Margen anterior dorsal de la aleta
caudal
Longitud de la segunda aleta
dorsal
Ancho del pedúnculo caudal
Espacio entre la aleta pélvica y la
aleta caudal
Figura 13. Representación de las medidas morfométricas, utilizadas en el Análisis
Discriminante, expresadas como proporción de la longitud total. Se utilizaron ejemplares
de Squalus mitsukurii (M) y S. cubensis (C) obtenidos de la campaña de investigación
realizada en el año 2013.
73
Figura 14. Relación entre la distancia desde la punta del hocico hasta la narina
escurrente y desde esta hasta el surco labial superior (LPNE/ENL) observada en
ejemplares de Squalus mitsukurii (M) y S. cubensis (C) obtenidos de la campaña de
investigación realizada en el año 2013.
74
A)
B)
C)
D)
Figura 15. Fotografías de las aletas caudales de A) Squalus mitsukurii, B) Squalus
cubensis; y de las aletas pectorales de C) Squalus mitsukurii, D) Squalus cubensis.
75
A)
B)
Figura 16. Función discriminante (FD1) obtenida en el Análisis Discriminante de A)
hembras adultas de Squalus mitsukurii (●) y S. cubensis (●) obtenidas de la campaña de
investigación realizada en el año 2013 y B) incorporando las hembras adultas obtenidas
de las campañas de investigación realizadas en el año 2012 que fueron identificadas
erróneamente como S. mitsukurii. Variables utilizadas: longitud total, peso total y ancho de
las glándulas oviductales.
76
A)
B)
Figura 17. Función discriminante (FD1) obtenida en el Análisis Discriminante de A)
machos adultos de Squalus mitsukurii (●) y S. cubensis (●) obtenidos de la campaña de
investigación realizada en el año 2013 y B) incorporando los machos adultos obtenidos de
las campañas de investigación realizadas en el año 2012 que fueron identificados
erróneamente como S. mitsukurii. Variables utilizadas: longitud total, peso total y longitud
de los claspers.
77
Figura 18. Distribución de frecuencia de tallas de hembras (barras blancas, N=550) y
machos (barras negras, N=284) de los ejemplares de Squalus acanthias analizados.
Figura 19. Distribución de frecuencia de tallas de hembras (barras blancas, N=158) y
machos (barras negras, N=312) de los ejemplares de Squalus mitsukurii analizados.
78
Figura 20. Distribución de frecuencia de tallas de hembras (barras blancas, N=34) y
machos (barras negras, N=202) de los ejemplares de Squalus cubensis analizados.
79
Figura 21. Relación entre la longitud total y el peso total de hembras (círculos blancos y
línea negra) y machos (círculos negros y línea roja) de los ejemplares de Squalus
acanthias analizados. Se incluye la ecuación potencial (PT) y el ajuste (R2), para hembras
y machos.
80
Figura 22. Relación entre la longitud total y el peso total de hembras (círculos blancos y
línea negra) y machos (círculos negros y línea roja) de los ejemplares de Squalus
mitsukurii analizados. Se incluye la ecuación potencial (PT) y el ajuste (R2), para hembras
y machos.
81
A)
B)
C)
Longitud Total (mm)
Figura 23. Relación entre la longitud total y A) el ancho de las glándulas oviductales, B) el ancho de los úteros
y C) el índice gonadosomático (peso de ovarios / peso total x 100), en hembras analizadas de Squalus
82
acanthias. ○ juveniles, estadio 1; ● juveniles, estadio 2;
● adultas, estadio 3; Δ adultas estadio 4; X adultas
estadio 5.
A)
B)
Longitud Total (mm)
Figura 24. Relación entre la longitud total y A) la longitud interna de los claspers y B) el
índice gonadosomático (peso de testículos / peso total x 100)
100),, en machos analizados de
Squalus acanthias. Δ juveniles, estadio 1; ● juveniles, estadio 2; ○ adultos, estadio 3.
83
A)
B)
Longitud Total (mm)
Figura 25. Relación entre la longitud total y A) la longitud interna de los claspers y B) el
índice gonadosomático (peso de testículos / peso total x 100)
100),, en machos analizados de
Squalus mitsukurii. Δ juveniles, estadio 1; ● juveniles, estadio 2; ○ adultos, estadio 3.
84
A)
B)
Longitud Total (mm)
Figura 26. Relación entre la longitud total y A) la longitud interna de los claspers y B) el
índice gonadosomático (peso de testículos / peso total x 100)
100),, en machos analizados de
Squalus cubensis. ○ adultos, estadio 3.
85
Figura 27. Distribución de frecuencia de tallas de los folículos ováricos observados
macroscópicamente en hembras adultas (no recientemente ovuladas) analizadas de
Squalus acanthias.
Figura 28. Relación entre la longitud total y el número de folículos ováricos (FO) mayores
o iguales a 10 mm, en hembras adultas (no recientemente ovuladas) analizadas de
Squalus acanthias. Se incluye la ecuación lineal (y) con su correspondiente ajuste (R2).
86
Figura 29. Relación entre la longitud total y el número de embriones encontrados en
hembras analizadas de Squalus acanthias. Se incluye la ecuación lineal (y) con su
correspondiente ajuste (R2).
87
Figura 30. Distribución de frecuencia de tallas de los folículos ováricos observados
macroscópicamente en hembras adultas (no recientemente ovuladas) analizadas de
Squalus mitsukurii.
Figura 31. Relación entre la longitud total y el número de folículos ováricos (FO) mayores
o iguales a 10 mm, en hembras adultas (no recientemente ovuladas) analizadas de
Squalus mitsukurii. Se incluye la ecuación lineal (y) con su correspondiente ajuste (R2).
88
Figura 32. Relación entre la longitud total y el número de embriones encontrados en
hembras analizadas de Squalus mitsukurii. Se incluye la ecuación lineal (y) con su
correspondiente ajuste (R2).
89
Figura 33. Distribución de frecuencia de tallas de los folículos ováricos observados
macroscópicamente en hembras adultas (no recientemente ovuladas) analizadas de
Squalus cubensis.
Figura 34. Relación entre la longitud total y el número de folículos ováricos (FO) mayores
o iguales a 10 mm, en hembras adultas (no recientemente ovuladas) analizadas de
Squalus cubensis. Se incluye la ecuación lineal (y) con su correspondiente ajuste (R2).
90
Figura 35. Relación entre la longitud total y el número de embriones encontrados en
hembras analizadas de Squalus cubensis. Se incluye la ecuación lineal (y) con su
correspondiente ajuste (R2).
91
AGRADECIMIENTOS
Agradezco a mis Jurados Marcelo Acha, Claudio Burati y Marcelo Pérez, por su
comentarios para mejorar el manuscrito y especialmente porque lo corrigieron en tiempo
récord. A mis Directores Jorge Colonello y Daniel Figueroa, por sus correcciones y sus
consejos. A Ana Massa por confiar en mí y permitirme realizar mi Tesis en el Laboratorio
de Condrictios. A mis compañeros del Laboratorio por ayudarme y por la buena onda. Al
INIDEP por dejarme disponer de sus instalaciones con total libertad para realizar mi Tesis.
A Leoncio Espoz Espoz y Carlos Lasta por abrirme las puertas del Instituto, el lugar en
donde soñé que iba a trabajar… desde pequeña. A Raúl Reta, mi Profesor Asesor y mi
“padre académico” como yo lo nombro y lo siento… gracias por todo Raúl! A Marcelo
Kittlein, que me ayudó con el análisis estadístico como un Director más y sin ningún
interés.
A Nacho, mi amor. Gracias por ser mi compañero de la vida, por haber
compartido estos diez años conmigo, por aguantarme, por enseñarme, por crecer junto a
mí… SIEMPRE JUNTOS A LA PAR! A mis papás, supongo que parte de este amor a la
Biología se lo debo a ellos. Gracias porque a su manera siempre me apoyaron. A mis
hermanos, por ser los mejores hermanos! A la familia de Nacho, porque me adoptaron
como parte de ella. Especialmente a Cosme, por tratarme como a una hija más.
A mi amigo incondicional Javier Rojo, gracias por todo Javi! A Juan Farina, por
dejarme conocerlo y por enseñarme a ser una persona humilde. A TODOS mis amigos de
la facu… los del principio y los del final. Siempre digo que lo mejor de haber tardado en
recibirme fue conocer tanta gente linda en el camino. A mis amigas de siempre, las que
me quedan de la infancia y a las chicas de la guardia, gracias por tenerme siempre en
cuenta a pesar de que les fallé el 75% de las veces… porque tenía que estudiar…
En fin, gracias a todos los que me acompañaron en este largo camino… espero
que me sigan acompañando!
Diame =)
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