Nitratos, Nitritos y Nitrosaminas en Productos Cárnicos

See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.net/publication/283510186
Nitratos, nitritos y nitrosaminas en productos cárnicos (I)
Article · January 2004
CITATIONS
READS
4
81,420
4 authors:
Sonia Ventanas
Diana Martin
Universidad de Extremadura
Universidad Autónoma de Madrid
121 PUBLICATIONS 3,176 CITATIONS
104 PUBLICATIONS 2,167 CITATIONS
SEE PROFILE
SEE PROFILE
Mario Estévez
Jorge Ruiz Carrascal
Universidad de Extremadura
Universidad de Extremadura
223 PUBLICATIONS 11,953 CITATIONS
347 PUBLICATIONS 8,170 CITATIONS
SEE PROFILE
All content following this page was uploaded by Jorge Ruiz Carrascal on 06 November 2015.
The user has requested enhancement of the downloaded file.
SEE PROFILE
Nitratos, nitritos y nitrosaminas
en productos cárnicos (I)
En este artículo se describen las principales funciones de los nitratos y nitritos en los productos cárnicos,
aditivos empleados para garantizar la seguridad microbiológica de estos productos y unas determinadas
propiedades sensoriales demandadas por los consumidores, pero que pueden dar lugar a la formación
de compuestos carcinógenos como las nitrosaminas.
SONIA VENTANAS, DIANA MARTÍN, MARIO ESTÉVEZ
Y JORGE RUIZ
Tecnología de los Alimentos
Facultad de Veterinaria
Universidad de Extremadura
Introducción
En la elaboración de la mayoría de los productos cárnicos se hace necesaria la utilización de determinados
aditivos alimentarios que permitan garantizar su seguridad microbiológica y unas determinadas propiedades
sensoriales demandadas por los consumidores. Entre es-
tos aditivos ocupan un lugar destacable los nitratos y nitritos.
La controversia surgida en los últimos años en relación a
la conveniencia del empleo de estos aditivos se debe a
que, si bien sus funciones, sobre todos las relativas a su acción antimicrobiana, hacen prácticamente imprescindible
su utilización, son cada vez mayores las evidencias que
ponen de manifiesto el riesgo de formación, en condiciones concretas, de compuestos carcinógenos como las
nitrosaminas, con el consiguiente riesgo sanitario para el
consumidor de este tipo de productos.
En este artículo se describen las principales funciones
de los nitratos y nitritos en los productos cárnicos, así
como las nitrosaminas detectadas con mayor frecuencia
en los mismos.
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
1
Tecnología
la reacción del óxido nítrico, formado a partir del nitrito, con los
pigmentos de la carne. Estos descubrimientos permitieron que se
pudiera pasar a un uso directo del
Reacción del curado (Formación del color)
nitrito sobre la carne como agente
para el curado de la misma, haReducción por acción de bacterias
ciendo innecesaria la actuación de
con nitrato-reductasa (micrococos)
las bacterias reductoras sobre los
nitratos (Hotchkiss, 1987). De heNO3 -(Nitratos)
NO2 (Nitritos)
cho, los nitritos fijan más rápidamente el color de la carne, requiHNO2 (ácido nitroso)
NO2-(Nitritos)
riéndose menores cantidades que
de nitratos para conseguir los efecHNO2 (ácido nitroso)
NO (óxido nítrico)
tos deseados.
O2
Las funciones de los nitratos y
MbO
2
Mb
Mb: Mioglobina nativa
nitritos en los productos cárnicos
MbO2: Oximioglobina
NO2
NO
curados pueden resumirse en las
NO2
MMb: Metamioglobina
siguientes: formación y estabilizaNOMb: Nitrosilmioglobina
ción del color rojo característico de
MMb
NOMb
la carne curada, inhibición del cre(Rojizo)
NO Agentes reductores
cimiento de bacterias patógenas
como Clostridium botulinum, conLuz, Tª, O2
Tª < 57ºC
tribución al desarrollo del aroma típico de la carne curada y por últiNitrosilhemocromo
mo posee un efecto antioxidante,
MMb (pardusco)
(rosado)
retardando el desarrollo de la rancidez y evitando la aparición de alteraciones de las características sensoriales.
El color rojo característico de los
productos cárnicos crudos curados
se produce como consecuencia de la formación del pigEmpleo de nitratos y nitritos
mento nitrosomioglobina (NOMb) (Cassens, 1979;
en los productos cárnicos
Skibsted, 1992) (ver figura 1). A partir del nitrito, y en
condiciones favorables, se origina óxido nítrico que es el
La elaboración de productos cárnicos basada en la
componente activo que se combina con la mioglobina
adición de sal se viene poniendo en práctica desde hadel músculo para formar la NOMb (Roberts y Dainty,
ce siglos. Este tipo de procedimientos permite la con1991). El óxido nítrico es un compuesto altamente reservación de los productos cárnicos al producir una disactivo con el oxígeno y ciertos radicales (Skibsted, 1992).
minución de la actividad de agua de los mismos. La sal
La NOMb es inestable en presencia de aire y puede
marina que se empleaba con dicho fin presentaba cieroxidarse dando lugar al pigmento nitrosometamioglotos niveles de nitratos, por lo que su uso implicaba la adibina. En el caso de los productos cárnicos cocidos, la
ción indirecta de los mismos a los productos cárnicos. La
elevada temperatura determina la transformación de la
coloración característica que adquirían los productos cárNOMb en nitrosilhemocromo o nitrosoferrohemocronicos tratados con estas sales, se asoció de hecho, a la
mo, pigmento responsable del color rosado de este tipresencia de nitratos. Sin embargo, posteriormente se obpo de productos. En el caso de los nitratos, se requiere
servó que los nitratos no permanecían como tales sino
una previa reducción a nitritos para conseguir la estabique eran reducidos a nitritos por acción de bacterias relización del color de la carne. Sin embargo en los productoras (Polenski ,1891). Por tanto, se estableció que
ductos cárnicos curados de larga maduración es intereera la acción de los nitritos y no de los nitratos, la ressante la adición tanto de nitritos como de nitratos (Toldrá,
ponsable del color característico de los productos cárnicos
2002). Por ejemplo, en el caso del jamón curado, la
curados (Lehman ,1899). Posteriormente, Haldane
sal dispuesta sobre la superficie de la pieza necesita va(1901) describió que este color rojizo era resultado de
Figura 1. Esquema reacción de curado
2
EUROCARNE Nº 129. Septiembre 2004
Tecnología
rias semanas para conseguir una difusión al interior del
producto. El nitrito añadido a los productos cárnicos, reacciona rápidamente con los componentes de la carne,
de manera que durante el procesado la presencia de
nitrato asegura la existencia de una fuente continua (reservorio) de nitritos. Además, es importante la presencia
de nitrito en las partes internas de la pieza, sobre todo
en las zonas de las articulaciones. En estas localizaciones, es esencial su acción antimicrobiana, principalmente en etapas avanzadas del procesado del jamón,
en las que se va a producir un incremento de la temperatura. En este caso, el nitrito añadido inicialmente
cumple una función conservadora frente a C. botulinum, mientras que los nitratos actúan como un “reservorio” al ir reduciéndose paulatinamente a nitritos (Scanlan, 2003). De este modo, al existir una presencia
continua de nitritos durante todo el proceso de curado se evitan riesgos de tipo microbiológico, a la vez
que se asegura la obtención de unas características
sensoriales adecuadas en el producto final. McDougall
y Hetherington (1992) demostraron que 20 mg/Kg de
nitrito es la cantidad teórica necesaria para convertir en
nitrosomioglobina el 50 % de la mioglobina presente.
La cantidad mínima de nitritos que se necesita para
producir un color adecuado en la carne y en los productos cárnicos se estima en unos 30-50 mg/kg (Ordoñez y col, 1998).
Los nitritos ejercen una acción antimicrobiana dirigida fundamentalmente frente a bacterias anaerobias
(ICMSF, 1998). Esta acción antimicrobiana es importante en la inhibición del crecimiento de Clostridium botulinum y en la prevención de la producción de la toxina botulínica (Wood y col, 1986). Sin embargo, aún se
desconocen con exactitud los mecanismos exactos por
los que los nitritos ejercen su papel inhibitorio (ICMSF,
1998; Martín, 2000; Roberts y Dainty, 1991). Algunas teorías proponen la formación de determinados compuestos, a partir del nitrito y otros componentes de la carne, con capacidad para inhibir el crecimiento de C.
botulinum. Otros autores, proponen la actuación del
propio nitrito o intermediarios como agentes oxidantes
de enzimas intracelulares y ácidos nucleicos. Por otra
parte, se ha propuesto el secuestro de hierro y otros
metales esenciales para el metabolismo del C. botulinum por parte del nitrito. Por último, algunos estudios establecen que el nitrito podría interferir con compuestos
de membrana limitando el intercambio celular y el transporte de sustratos a través de ésta. Parece ser que el
hierro juega un papel importante en esta actividad antibotulínica, puesto que se ha demostrado que la adición
a la carne de agentes quelantes de este metal como el
EDTA potencia la acción inhibitoria del nitrito, mientras que
incrementos en el contenido en hierro producen un
descenso en esta actividad inhibitoria (Tompkin y Christiansen, 1976). En este sentido, se ha observado como
en productos con elevado contenido en hierro, como
son productos cárnicos con hígado o en corazones de ternera, el efecto antibotulínico del nitrito se ve reducido
(Tompkin y col, 1978). Reddy y col (1983) establecieron
que la reacción del óxido nítrico con grupos amino y
sulfhidrilo de las proteínas es el mecanismo de inhibición
más probable del nitrito frente a C. botulinum en productos cárnicos curados. El efecto de protección ejercido por los nitritos depende de numerosos factores, entre los que se encuentran el pH, la temperatura, el
potencial de óxido-reducción, la presencia de ascorbato
o el número inicial de esporos de C. botulinum. De hecho, la actividad de los nitritos aumenta al disminuir el pH.
Así, la adición de ácidos débiles, de glucono-δ-lactona
o la inoculación con bacterias ácido lácticas, que son relativamente resistentes al nitrito, potencia la actividad
antimicrobiana de los mismos. En cualquier caso, algunos estudios han permitido establecer la mínima cantidad de nitrito que es necesaria para garantizar la inhibición del crecimiento de C. botulinum y la producción
de la toxina botulínica en los productos cárnicos curados (Lücke y col, 1981; Robinson y col, 1982; Lücke y
Hechelmann, 1986). Con los resultados obtenidos en estos y otros estudios parece que la adición de 50-100
mg/kg de nitrito sódico en productos cárnicos curados cocinados son suficientes para una adecuada protección
frente al crecimiento de C. botulinum y la formación de
la toxina botulínica (EFSA, 2003). Por otra parte, en productos cárnicos crudos curados se considera necesaria la
adición de cantidades de 150 mg/kg de nitrito sódico para inhibir el crecimiento de C. botulinum. En salazones cárnicas como en jamón curado, al tratarse de piezas enteras
y de gran tamaño es necesario asegurar la distribución del
nitrito por todo el producto (EFSA, 2003). Por otra parte,
también se ha cuestionado la posible actividad inhibitoria
que pudiera ejercer el nitrito residual, ya que por ejemplo
en productos cárnicos que contienen ascorbato, la cantidad
de nitrito residual es muy baja, estando incluso por debajo de los límites detectables, pero sin embargo, el crecimiento de C. botulinum en estas condiciones sigue estando inhibido (EFSA, 2003).
Los nitratos y nitritos en los productos
cárnicos curados contribuyen a la formación
y estabilización del color rojo característico
de la carne curada y al desarrollo del aroma
típico de los mismos
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
3
Tecnología
Tabla 1. Límites de concentración para los nitratos y nitritos establecidos
en la legislación europea (EFSA, Journal, 2003, 14, 1-31; www.efsa.eu.int)
E Nº
E249
Denominación
Nitrito potásico1
Tipo de producto
Productos cárnicos
Cantidad añadida
Cantidad
indicativa (mg/kg)
residual (mg/kg)
1502
502
150
1002
no tratados por el calor,
curados o desecados
E250
Nitrito sódico
1
Otros productos cárnicos
curados
Productos cárnicos enlatados
Foie gras, foie gras entier,
blocs de foie gras
Beicon curado
E251
Nitrato sódico
Productos cárnicos curados
1753
300
2504
Productos cárnicos enlatados
E252
Nitrato potásico3
Foie gras, foie gras entier
504
blocs de foie gras
2005
Queso y sucedáneos de queso
504
a base de leche
Pescados escabechados
2005
1
Cuando esté etiquetado para uso alimentario el nitrito sólo puede venderse en una mezcla de sal o sustituto de sal.
Expresado como NaNO2.
3
Cantidad residual en punto de venta al consumidor fina, expresado como NaNO2.
4
Expresado como NaNO3.
5
Cantidad residual, incluido el nitrito formado a partir del nitrato, expresado como NaNO2.
2
En relación al papel del nitrito en el aroma característico
de los productos cárnicos curados, en productos cocinados
este aroma se ha atribuido principalmente a la inhibición
de la oxidación lipídica por parte del nitrito más que a la formación de compuestos aromáticos específicos de este
tipo de productos como consecuencia de la interacción
del nitrito con diferentes compuestos de la carne (Gray y
col, 1981). La actividad del nitrito relativa a su efecto antioxidante y a su influencia en el retardo de la aparición de
aromas a rancio como el aroma a carne recalentada, está ampliamente estudiada y descrita pormenorizadamente
en la literatura científica (Watts, 1954; Tarladgis, 1961;
Cassens, y col, 1976; Igene y col, 1985, Erduran y Hotchkiss ,1995; Navarro y col, 2001). De hecho, la formación
de hexanal, producto secundario de la oxidación del ácido linoleico, disminuye sensiblemente en presencia de
4
EUROCARNE Nº 129. Septiembre 2004
nitritos (Shahidi, 1991). Se han descrito cuatro mecanismos diferentes que explican la actividad antioxidante del
nitrito. El primero de ellos, establece que el nitrito reduce
la susceptibilidad a la oxidación de los ácidos grasos de los
lípidos de la carne, al reaccionar con los dobles enlaces.
De hecho, en sistema modelo con lípidos, se ha comprobado que la cantidad de nitrito que reacciona se incrementa al aumentar el número de dobles enlaces (Goutefongea y col, 1977; Zubillaga y col, 1984). De forma
específica, el nitrito ha demostrado ser un antioxidante
eficaz en la estabilización de la fosfatidiletanolamina, uno
de los fofolípidos más importantes implicados en el desarrollo del aroma a carne recalentada (Igene y col, 1985).
Además, algunos estudios han puesto de manifiesto
que el óxido nítrico formado a partir del nitrito, es capaz de reaccionar con los ácidos grasos insaturados de
Tecnología
la carne (Cassens y col, 1976, Frouin y col, 1975). Por
otra parte, el hierro (Fe2+) presente en los compuestos
hemínicos (mioglobina del músculo) es un compuesto
prooxidante. Cuando el nitrito reacciona con dichos compuestos para formar pigmentos estables, el hierro queda retenido en éstos en su forma reducida (Fe3+) de
manera que no puede actuar catalizando reacciones de
oxidación (Price y Schweigert, 1987). Este es el mecanismo de acción relativo a la actividad antioxidante del
nitrito que se establece como más probable. Además, el
nitrito puede actuar como quelante de diferentes metales
con fuerte actividad prooxidante (MacDonald y col, 1980;
Morrissey y Tichivanga, 1985). Finalmente, el nitrito puede reaccionar con componentes de la carne formando
compuestos nitrosil que presentan cierta actividad antioxidante (Kanner, 1979 Kanner y col, 1980).
La inhibición de la oxidación por parte del nitrito y su
repercusión en el aroma a curado tiene una mayor importancia en productos curados cocinados, donde por
efecto de la temperatura se disparan las reacciones de
oxidación y por tanto sí tendría una importante repercusión el retraso de la oxidación y de la consecuente
generación de aromas a rancio. Sin embargo, en los
productos cárnicos crudos curados las reacciones de
oxidación se producen más lentamente y no están tan
exacerbadas al no darse temperaturas tan elevadas como en el caso del cocinado. No obstante, algunos autores, han observado el efecto antioxidante de los nitratos y nitritos en productos cárnicos crudos curados
como en salchichón y salchichas (Zanardi y col, 2004;
Olesen y col, 2004). De hecho, en los productos crudos
curados una vez añadidas las sales nitrificantes, a los
pocos días se aprecia un aroma característico y diferente al de la carne fresca. Como las reacciones de oxidación en estas primeras fases del procesado no están
tan desarrolladas como en fases posteriores, cabría pensar en la posibilidad de que efectivamente se produzcan
interacciones entre el nitrito y los compuestos de la carne que contribuyan a este aroma característico. La cantidad de nitrito que se necesita para que un producto cárnico presente un aroma típico a curado se estima en
20-40 mg/kg (Ordoñez y col, 1998).
En relación a las bases legales que regulan el empleo de
los nitratos y nitritos como aditivos alimentarios, éstos están catalogados como conservantes aceptados oficialmente
en la Directiva 92/2/EC del Parlamento Europeo y del
Consejo, del 20 de febrero de 1995, relativa a aditivos alimentarios distintos de los edulcorantes y colorantes. Los límites de concentración para los nitratos y nitritos establecidos por esta Directiva, relativa a los productos cárnicos se
exponen en la tabla 1. Las cantidades de nitrito añadidos
que se establecen como indicativas en la legislación son de
150 mg/kg, y en cuanto a las cantidades residuales en-
tre 50 y 175 mg/kg para los nitritos y entre 50 y 250
mg/kg para los nitratos. Las cantidades necesarias de nitritos
que hay que adicionar a los productos cárnicos para conseguir los efectos deseados de color, aroma y actividad
antibotulínica, descritas con anterioridad, se encuentran
por debajo de las establecidas en la legislación. Los valores más altos se corresponden a los 150 mg/kg de nitrito
que se considera que es necesario añadir a los productos cárnicos crudos curados para conseguir un efecto antibotulínico adecuado, siendo este valor también el establecido por la legislación en cuanto a las cantidades
indicativas de nitrito a añadir. Por tanto, los valores establecidos en la legislación garantizan una adecuada seguridad
microbiológica y unas apropiadas características sensoriales ya que los niveles necesarios para obtener éstas últimas
son siempre inferiores a las legales.
Sin embargo, actualmente se está cuestionando los
niveles residuales de nitritos fijados en la legislación por
esta Directiva ya que el SCF (Scientific Comitte on Food)
en nitratos y nitritos estableció que estos niveles residuales eran demasiado altos si se respetaban los niveles recomendados de nitritos añadidos fijados por esta
misma Directiva (EFSA, 2003).
Riesgos derivados del uso de nitratos
y nitritos como aditivos
en los productos cárnicos
Los nitratos no son tóxicos para los mamíferos a no ser
que tenga lugar una ingesta masiva de los mismos o
se transformen en nitritos por acción de las bacterias
digestivas. Por otra parte, los nitritos sí presentan por sí
mismos riesgos derivados de su propia ingesta ya que
pueden dar lugar a problemas de tipo alérgico, actuar como agentes vasodilatadores (consecuencia de su efecto vasomotor) e incluso pueden provocar situaciones
de metahemoglobinemia como consecuencia de la formación de metahemoglobina a partir de la oxihemoglobina (Hill, 1991). Por otra parte, pueden contribuir
a disminuir la eficiencia vitamínica de la ración alimentaria, especialmente interaccionando con la vitamina A y
las del grupo B (Rovira y Cánoves, 1987). Sin embargo,
el riesgo más importante derivado
del empleo de los nitratos y nitritos
en productos cárnicos,
radica en la posibilidad de que éstos
actúen como precursores en la formación
de nitrosaminas carcinógenas
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
5
Tecnología
Figura 2. Reacción de formación de una nitrosamina como consecuencia
de la interacción entre el ácido nitroso y una amina secundaria
R2NH + N2 O3
el riesgo más importante derivado del empleo de los
nitratos y nitritos en productos cárnicos, radica en la posibilidad de que éstos actúen como precursores en la formación de nitrosaminas carcinógenas, tanto en el alimento como a nivel orgánico, siempre y cuando se den
las condiciones adecuadas para su formación.
Las nitrosaminas constituyen el grupo más relevante de
los N-nitroso compuestos como sustancias carcinógenas (Martínez y col, 2000). Los N-nitroso compuestos
o compuestos nitro derivados, son agentes teratógenos,
mutágenos y carcinógenos, altamente peligrosos para la
salud humana, resultantes de la interacción de un agente nitrosante con un compuesto susceptible de sufrir dicha nitrosación. Químicamente los compuestos nitroderivados son aquellos que portan el grupo nitro (NO2) en
su estructura (Peterson, 1996). En concreto, las nitrosaminas se forman por la reacción de compuestos derivados de los nitritos, como el ácido nitroso, con aminas
secundarias mediante una reacción de nitrosación (Belitz y Grosch, 1997) (figura 2). La presencia de aminas
y la adición de nitratos y nitritos durante la elaboración de
los productos cárnicos curados puede favorecer el desarrollo de este tipo de reacciones en los mismos.
Las nitrosaminas a las que pueden verse expuestas los
humanos derivan de dos orígenes diferentes, endógeno y
exógeno. En cuanto al origen endógeno, existe la posibilidad de formación de nitrosaminas in vivo, en el interior
del organismo (Oshima y Bartsch, 1981). Las principales
localizaciones orgánicas donde tiene lugar la formación de
nitrosaminas son en estómago, órganos con inflamaciones de tipo crónico y otras localizaciones gastrointestinales
(Sen y col., 1969; Suzuki y Misuoka, 1984; Dallinga y col.,
1998; Massey y col., 1988; Oshima y Bartsch, 1994;). En
el estómago de los mamíferos se dan las condiciones idó-
En relación a las bases legales que regulan
el empleo de los nitratos y nitritos
como aditivos alimentarios,
éstos están catalogados como conservantes
aceptados oficialmente en la Directiva 92/2/EC
6
EUROCARNE Nº 129. Septiembre 2004
R2N-N=O + HNO 2
neas de pH para que se lleve a cabo la reacción de nitrosación, a partir de los nitritos y nitratos ingeridos con los alimentos. Se han identificado dos tipos de mecanismos de
nitrosación endógena, uno químico que tiene lugar a bajos pH y otro de tipo microbiológico, catalizado por bacterias y que tiene lugar a valores de pH más altos que en el
caso anterior (Leach y col., 1987; De Kok y Van Maanen,
2000). Los precursores nitrosables, incluyen una gran variedad de componentes de la dieta tales como aminoácidos y otras aminas secundarias, alcaloides presentes en
especias como la pimienta negra, y otros compuestos que
aparecen en los alimentos como contaminantes (plaguicidas, aditivos o medicamentos). El origen del nitrito (precursor nitrosante) en el organismo es doble, puede provenir
de la ingesta directa con los alimentos o resultar de la conversión del nitrato ingerido a nitrito por acción bacteriana
(Hoffman, 1981). La presencia de nitrito en los productos cárnicos curados no sólo se debe al empleo directo
de este compuesto como aditivo sino que ingredientes
empleados en la elaboración pueden incluir nitratos y nitritos como contaminantes, tal es el caso del pimentón.
En 1991 se realizó un estudio para determinar el contenido
en nitratos y nitritos de dos clases de pimentón españoles
(Vera y Murcia) (Olmo y col, 1991). Los resultados de dicho estudio pusieron de manifiesto que si bien el contenido
en nitritos era muy bajo, en los dos tipos de pimentón estudiados, sí eran elevadas los niveles de nitratos encontrados. Por tanto, especias como el pimentón pueden contribuir a incrementar la presencia de agentes nitrosantes
derivados de los nitritos y sobre todo de los nitratos y por
tanto favorecer la formación de nitrosaminas tanto a nivel
endógeno como en los productos cárnicos donde se empleen. En relación al segundo origen del nitrito en el organismo, los nitratos, éstos de forma natural se encuentran
presentes en productos cárnicos frescos, leche y productos lácteos, cereales, frutas, bebidas alcohólicas y verduras (figura 3). En la mayoría de estos alimentos se encuentran en bajas concentraciones, generalmente inferiores
a 10 mg/Kg y rara vez exceden los 100 mg/Kg. Sin embargo las verduras, principal fuente de estos compuestos,
presentan unos contenidos que oscilan entre los 200 y
los 2.500 mg/Kg, variando en función del procesado del
alimento, uso de fertilizantes y condiciones de crecimiento (Antón y Lisazo, 2001). Los niveles de nitratos más ele-
Tecnología
Ingesta de nitratos (mg/persona/día)
vados en vegetales corresFigura 3. Ingesta estimada de nitratos por alimentos de consumo
ponden a la remolacha, za(Consejo de Europa, 1994)
nahoria, col rizada, espinacas,
judías verdes y berenjena; y
los más bajos al tomate (Farré Rovira y Frívola Cánoves,
80
1987). Las espinacas, o el
apio, por ejemplo pueden
contener de forma natural
más de 2 g/Kg de nitratos
60
¡¡10 veces más que la concentración máxima autorizada como aditivo!!. Aunque los
productos cárnicos curados
40
supongan una fuente importante de nitratos y nitritos,
existen otros alimentos, en
concreto determinadas cla20
ses de verduras y hortalizas
que superan con creces los
niveles existentes en los primeros. Además, también hay
0
que destacar el agua de beAgua
Leche Cereales Bebidas Frutas Tubérculos Otros Pescado Carne
bida como fuente importanpotable
vegetales
te de nitratos para el hombre.
Por tanto, la alimentación, al
constituir la principal vía de
Figura 4. Estructura de la N-nitrosodimetilamina
ingreso de los precursores de nitrosaminas al organismo,
juega un papel importante desde el punto de vista cuan(NDMA) y la N-nitrosopirrolidina (NPYR)
titativo y cualitativo en la formación endógena de éstas
La exposición a las nitrosaminas preformadas deriva de
O
la ingestión de dichos compuestos con los alimentos. Su
N
N
formación se debe a la presencia de precursores en los aliN
O
N
mentos, junto con la existencia de unas condiciones idóneas de pH, humedad, etc. Los agentes nitrosantes, en
concreto el óxido nítrico, formados a partir de las sales
nitrificantes (fundamentalmente del nitrito) reaccionan
NDMA
NPYR
con sustratos nitrosables, constituidos esencialmente por
aminas presentes en la carne. Entre estas aminas algunas
son constituyentes del alimento como ciertos aminoáciPresencia de nitrosaminas
dos y aminas biógenas, mientras que otras derivan de la
en los productos cárnicos
adición de especias, como es el caso de la piperidina (Lijinsky, 1999) o incluso pueden provenir de los materiales
Más de 20 nitrosaminas volátiles han sido identificaempleados para el embalaje de dichos productos (Cassdas en una amplia variedad de alimentos y bebidas en
sens, 1995). En los productos cárnicos curados, la forlos últimos 25 años. De todas ellas, las nitrosaminas
mación y detección de nitrosaminas se ha observado
volátiles detectadas de forma más habitual son la N-niprincipalmente en productos sometidos a procesos de
trosodimetilamina (NDMA) y la N-nitrosopirrolidina
cocinado o fritura. En el caso de salazones cárnicas, se
(NPYR) (Scanlan, 2003) (ver figura 4). En la tabla 2
ha descrito la formación de este tipo de compuestos (Duse presentan algunos de los alimentos y bebidas donde
rand, 2002). Sin embargo, en la literatura científica conse han detectado nitrosaminas volátiles así como los nisultada no se han encontrado estudios que establezcan
veles detectados en diferentes estudios.
cantidades de nitrosaminas detectadas para productos
En los productos cárnicos las nitrosaminas volátiles
curados no cocinados.
detectadas de forma más habitual son la N-nitrosodi-
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
7
Tecnología
Tabla 2. Niveles de nitrosaminas detectadas en diferentes alimentos y bebidas
Alimentos
Nitrosamina
Niveles detectados
Referencia (Año)
µg/kg o ppb)
(µ
Cerveza
NDMA
0,09
Glória y col (1997)
5-10
Lijinsky (1999)
Nd-0,55
Izquierdo Pulido y col (1999)
Queso
NDMA
Nd-5
Scanlan (2003)
Vegetales
NDMA
10,5
Mitacek E.J y col (1999)
fermentados
NPIP
11,9
(guisantes)
NPYR
18,1
Pescado fermentado
NDMA
3,7-7,95
NPYR
5,6-18,1
NPIP
1,8-8,7
Pescado salado
NDMA
ND-100
y desecado
NDEA
Pescado cocinado
NDMA
Pescado ahumado
Salsa de anchoa
Mitacek E.J. y col (1999)
Scanlan (2003)
6,4
Martínez y col (2000)
1,3
NDMA
1,3-3,4
Kim, Wishnok y Tannenbaum (1985)
Leche desnatada
NDMA
4-5
Lijinsky W. (1999)
en polvo
NDMA
ND-3,7
Havery y col (1982)
Producto que contiene
NDMA
0,05-0,18
Oliveira y col (1995)
suero como ingrediente
NPIP
0,08-0,52
NPYR
0,08-0,93
NPIP
50-20 ng/mg
NDEA
10
Rywotychi y col. (2003)
NDMA
1,5
Martínez y col (2000)
NPIP
1,3
NPYR
0,7
y marisco fermentado
(Korea)
Productos curados
Especias
metilamina (NDMA), la N-nitrosopirrolidina (NPYR), la Nnitrosopiperidina (NPIP), la N-nitrosodietilamina (NDEA),
la N-nitrosodi-n-butilamina (NDBA) y la N-nitrosomorfolina (NMOR). En la tabla 3 se muestran los niveles
detectados de algunas nitrosaminas en productos cárnicos. No todos los productos cárnicos presentan niveles detectables de nitrosaminas volátiles. Sin embargo en
el beicon sí se encuentran con frecuencia niveles fácil-
8
EUROCARNE Nº 129. Septiembre 2004
Lijinsky W. (1999)
mente detectables. Los niveles habituales detectados
en el beicon cocinado de NDMA y de NPYR son de 120 ppb y de 1-3 ppb respectivamente (Scanlan, 2003).
En cuanto a los niveles de nitrosaminas presentes en
productos cárnicos curados españoles, en la bibliografía
consultada no se han encontrado datos al respecto.
De todas las nitrosaminas volátiles detectadas en los
alimentos, la NDMA, es la que aparece con mayor fre-
Tecnología
Tabla 3. Niveles de nitrosaminas detectadas en productos cárnicos
Producto cárnico
Beicon frito
Nitrosamina
Niveles (ppb)
Referencia (Año)
NAv1
5
NRC2 (1981)
NDMA
Nd-50
Scanlan (2003)
NPYR
Nd-50
NPYR
17
NPYR
0,7-20,2
Fiddler
NDMA
Nd-2,4
y Pensabene (1996)
NDMA
0,4-0,7
Beicon con
NPIP
0,6-4,2
pimienta (cocinado)
NPYR
0,7-6,6
NTHZ
0,8-4,7
Beicon ahumado
NTHZ
9,9
Jamones envasados
NDBA
1,0-21,6
Jamones deshuesados
NDBA
3,8-33,8
en envases de goma
NMOR
0,9-3,4
Vecchio y col (1986)
Glòria y col (1997)
Pensabene y Fiddler (1983)
Sen y col (1988)
en mallas de goma
NDMA
0,5-1,6
NBBzA3
10-100
Chorizo frito
NPYR
9
Productos cárnicos
NDMA
0,08-30,10
en Polonia
NPIP
0,10-1,40
NDEA
0,04-1,50
Jamón pasterizado
NDBA
0,50-6,32
NMOR
0,90-6,00
NPYR
0,2-2,30
NDMA
7,72
NDEA
7,59
Salchichas ahumadas
NDMA
0,1
y cocinadas
NPYR
0,1
Salchichas tipo
NDEA
2,6
Frankfurt crudas
NMOR
1,8
Salchichas tipo
NDEA
3,4
Frankfurt cocidas
NMOR
3,6
Fiddler y col (1997)
NSC (1980)
Domanska y col (2003)
Rywotycki y col (2002)
Ahn y col (2004)
Holland y col (1981)
1
NAv: nitrosaminas volátiles
NRC: National Research Council
NDBzA: N-nitrosodibencilamina
2
3
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
9
Tecnología
Los nitritos fijan más rápidamente
el color de la carne requiriéndose
menores cantidades de nitratos
para consegur los efectos deseados
cuencia y a niveles más elevados (Likinsky, 1999, Domanska y Kowalski, 2003), siendo además la nitrosamina que ha presentado un mayor poder carcinogénico
(Peto y col, 1984;). Estudios realizados en diferentes
países como Francia, Alemania o Polonia han puesto
de manifiesto la presencia de la NDMA en una amplia
variedad de alimentos y bebidas (Biaudet y col, 1994;
Tricker y col, 1991; Domanska y Kowalski, 2003). En
Alemania, el estudio llevado a cabo entre 1989 y 1990,
reveló la presencia de NDMA en el 31,5% de las muestras analizadas, siendo la principales fuentes de dicha
nitrosamina los productos cárnicos cocinados (0,2-2,5
ppb), el pescado cocinado (0,5-8,0 ppb) y las especias
(0,1-1,4 ppb). En Francia, los niveles más elevados de
esta nitrosamina se detectaron en pescado procesado
(13,4 ppb).
El beicon curado y cocinado fue el primer alimento
en el que se detectó la presencia de nitrosaminas volátiles (Fazio y col., 1971). De todas las detectadas la
NPYR fue la que se encontró en mayores cantidades
en este producto. El precursor más probable de la NPYR
es el aminoácido prolina, el cual se puede nitrificar dando nitrosoprolina que por decarboxilación originan la nitrosamina en cuestión. Dicha nitrosación en el beicon tiene lugar durante la fritura o cocinado del mismo,
principalmente cuando la mayor parte del agua ya se
ha perdido (Bharucha y col., 1979). Otros autores establecen que la fase que tiene lugar a altas temperaturas es la de decarboxilación de la nitrosoprolina (Gray y
Collins, 1978; Lee y col., 1983). Por otra parte, la prolina durante el cocinado puede transformarse en pirrolidina que se nitrosa con los agentes nitrosantes derivados del nitrito residual pudiendo dar lugar también a
NPYR. Otros compuestos amínicos que pueden actuar
como precursores de la NPYR son la ornitina y aminas
alifáticas como la espermitina y espermidina, todas presentes en los tejidos animales y vegetales (Domanska y
Kowalski, 2003). También algunas especias como el pimentón pueden contener precursores de la NPYR (Huxel y col, 1974). El contenido en NPYR en los productos
cárnicos aumenta casi 10 veces de 1,5 ppb a 15,4 ppb
durante el asado o la fritura, estando prácticamente ausente en los productos no cocinados. De hecho, la NPYR
no ha sido detectada en beicon crudo, por tanto su for-
10
EUROCARNE Nº 129. Septiembre 2004
mación es consecuencia de la temperatura aplicada durante la fritura del mismo (Hotchkiss, 1987). Existen diversos factores que pueden influir significativamente en
la formación de NPYR en el beicon, entre los que destacan la temperatura, el tiempo y el método de cocinado. Pensabene y col (1984) describieron que cuando el
beicon era cocinado a temperaturas elevadas presentaba un mayor contenido en NPYR que cuando se fríe a
temperaturas más bajas. Por otra parte, el tiempo de
cocinado también es importante, de manera que lonchas
de beicon de igual grosor presentaron mayor contenido
en NPYR cuanto mayor era el tiempo de fritura (Theiler
y col, 1981). En los productos curados, el nitrito presente reacciona formando complejos con los ácidos grasos insaturados. Estos complejos se descomponen con
las temperaturas elevadas liberándose óxidos de nitrógeno que actúan como agentes nitrosantes (Liu, Convoy
y Hotchkiss, 1988). Además, durante el tratamiento térmico se puede producir fenómenos de decarboxilación
de nitrosaminoácidos dando lugar a las correspondientes nitrosaminas (Belitz y Grosch, 1992). Por otra parte,
es importante la composición en ácidos grasos del tejido adiposo del beicon, ya que incrementos en el grado
de insaturación de dicho tejido supone un aumento significativo de los niveles de NPYR del cocinado (Skrypec
y col., 1985). Este efecto parece deberse a que la formación de NPYR durante la fritura del beicon podría originarse a través de la formación de especies químicas de
“pseudonitrositos” (α-nitrosonitritos ésteres) derivados
de los ácidos grasos insaturados, que actúan como intermediarios en la reacción de nitrosación. También es
determinante en la formación de nitrosaminas volátiles
la atmósfera donde se realiza el proceso de fritura del beicon. Si el cocinado se realiza bajo una atmósfera de nitrógeno en lugar de en presencia de oxígeno, existe una
reducción muy importante de los niveles de NPYR tanto en el vapor de cocinado como en el beicon y en la
grasa de fritura (Skrypec y col., 1985). Esto es debido a
que el óxido nítrico en presencia de oxígeno se convierte en un potente agente nitrosante que conduce a
una mayor formación de nitrosaminas que cuando existe ausencia de oxígeno en la atmósfera de cocinado
(Skrypec y col., 1985).
La presencia de NPIP ha sido descrita en varios productos cárnicos curados cocinados (Sen y col., 1979;
Spiegelhalder y col., 1980). Glória y col. (1997) estudiaron los niveles de nitrosaminas existentes tanto en
beicon de cerdo como en productos derivados del beicon fabricados y comercializados en Estados Unidos.
Tras ser sometidos a un proceso de fritura, la NPIP fue
detectada en el 11% de las muestras de beicon de cerdo. Todas estas muestras tenían en común el contener
pimienta como ingrediente. Domanska y col (2003)
Tecnología
describen que los niveles de NPIP en productos cárnicos constituidos por piezas cárnicas enteras, tipo jamón
de york, son inferiores a los existentes en productos
donde la matriz cárnica es menos uniforme, tipo salchichas, debido a que en estos últimos es más fácil la penetración de las especias que contiene los precursores
de esta nitrosamina y por tanto el contacto con los posibles agentes nitrosantes presentes en la misma. Estos autores también atribuyen la formación de la NPIP
a la utilización de especias. La NPIP se forma como consecuencia de reacciones entre los agentes nitrosantes derivados de las sales de curado y compuestos procedentes de las especias pimienta y pimentón, como la
piperidina y piperina o sus precursores, que actúan como sustancias de partida (Nakamura y col, 1981; Shenoy y col, 1992). Otro de los posibles precursores de esta nitrosamina es la cadaverina, producto de la
decarboxilación del aminoácido lisina (Sen y col, 1974).
Un contacto prolongado entre las especias y sales de
curado podrían derivar en la formación de esta nitrosamina, por lo que cabría la posibilidad de formación de
NPIP en productos cárnicos crudos curados, como en
chorizo, salchichones, jamones y lomos, que incluyen
especias en la formulación de las mezclas y en los que
los tiempos de curación son prolongados lo que favorecería el contacto entre los agentes nitrosantes de las
sales de curado y los precursores presentes en las especias empleadas. No obstante, no se han encontrado
datos relativos a la formación y presencia de NPIP en productos crudos curados.
En 1987, Sen y col detectaron trazas de NDBA y NDEA
en productos cárnicos de cerdo envasados con mallas de
goma, lo que resultó sorprendente, sobre todo en el
caso de la NDBA, ya que su amina precursora, la butilamina, no aparece habitualmente en productos cárnicos.
Estos autores demostraron que ambas nitrosaminas se
originaban como consecuencia de la interacción del nitrito presente en la carne con aminas empleadas como
aditivos en la industria de la goma, concretamente aceleradores de la vulcanización, como el dibutilditiocarbamato de zinc y el dietilditiocarbamato de zinc. Dichos
aditivos pueden nitrosarse para formar NDBA que posteriormente migra, aunque lentamente, al producto.
También se ha descrito la posibilidad de que dichos aditivos migren y reaccionen con los nitritos en el propio
producto cárnico (Pensabene y col, 1995). Sin embargo, en productos cárnicos similares embalados con materiales que incluían algodón o plástico no se detectaron
estas nitrosaminas, por lo que se dedujo que la presencia de dichas nitrosaminas se debía a la utilización de
la goma como malla (Spiegelhalder y Preussman, 1983).
Por último, la NMOR puede aparecer como contaminante final en productos de goma. Algunos autores la han
Los nitratos y nitritos inhiben el crecimiento
de bacterias patógenas en los productos
cárnicos curados y actúan como antioxidantes
retardando el desarrollo de la rancidez
detectado también en envases que presentan cera (Havery y col, 1982). Por otra parte, muchos de los agentes
anticorrosivos empleados en la industria cárnica pueden contener morfolina como componente (Stephany
y col, 1978). Dicho precursor podría llegar a contactar durante el procesado con los agentes nitrosantes presentes en los productos cárnicos curados. Domanska y col
(2003) detectaron NMOR en un rango de 0,90-4,20
ppb en productos cárnicos en Polonia. No obstante la
presencia de esta nitrosamina en alimentos es ocasional
(Nitrite Safety Council USA, 1980).
Además de las nitrosaminas formadas como consecuencia de la adición directa de sales nitrificantes (nitratos y nitritos) a los productos cárnicos, existen otras tecnologías de procesado empleadas de modo habitual
que pueden favorecer la formación de nitrosaminas en
los mismos. Como ya se ha descrito, el envasado con
mallas de goma así como los tratamientos de fritura y cocinado favorecen las reacciones de nitrosación. Por otra
parte, los métodos de ahumado comúnmente empleados en la industria alimentaria están claramente involucrados en la producción de niveles apreciables de nitrosaminas, ya que los gases de combustión contienen
cantidades traza de óxido de nitrógeno, que actúa como
un potente agente nitrosante (Kalve y Kann, 1980). A su
vez, estos gases pueden proceder de combustiones en
las que se alcanzan temperaturas muy altas, por encima
incluso de 900ºC, lo cual está estrechamente relacionado con la formación de nitrosaminas, ya que cuanto
mayor es la temperatura alcanzada, mayores son los niveles de óxido de nitrógeno que se forman (Kalve y
Kann, 1980). Por otra parte, también se ha observado la
influencia del fenol y el 2,6-dimetoxifenol (siringol),
constituyentes del humo originado a partir de la pirólisis
de la lignina de la madera, en la producción de diferentes nitrosaminas. Así, el siringol parece que incrementa la producción de NMOR, NPYR y N-nitrosopiarolidina, mientras que el fenol incrementa enormemente
(entorno a un 350%) la producción de NPYR (Maga,
1988). Dichos fenoles actúan catalizando las reacciones de nitrosación (NAS, 1981). Pensabene y Fiddler
(1983) fueron los primeros en asociar la presencia de
N-nitrosotiazolidina (NTHZ) en beicon con el proceso
de ahumado. Entre los agentes nitrosantes se incluirían a los óxidos de nitrógeno generados durante el ahu-
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
11
Tecnología
establecido 10 ppb de NPYR como
límite para poder introducir productos alimenticios al mercado (Glória y
col, 1997). Por otra parte en Rusia la
suma de la NDMA y la NDEA en productos cárnicos no debe superar el
nivel máximo establecido de de 2,04,0 ppb (Kaczestwa, 1997). Sin embargo, la tendencia actual, existente
en la Comunidad Europea, es la de
rebajar las cantidades nitratos y nitritos añadidas a los productos cárnicos, ya que de este modo se conseguiría evitar no sólo la formación de
nitrosaminas en los alimentos en general y en los productos cárnicos en
particular, sino que también se evitaría la formación de las mismas en el
interior del organismo.
Agradecimientos
mado junto con el nitrito presente en el beicon. Parece
que esta nitrosamina se genera como resultado del ahumado y no del cocinado, ya que está presente en una
amplia gama de productos cárnicos curados no cocinados que son ahumados por métodos convencionales
o tratados con humo líquido. Con el objetivo de determinar el mecanismo de formación de esta nitrosamina, Mandagere y col. (1984) obtuvieron un condensado del humo de madera durante un proceso de
ahumado típico del beicon con la finalidad de determinar los precursores implicados en la formación de la Nnitrosotiazolidina. Los resultados de este estudio ponen
de manifiesto que en dicho condensado no existía N-nitrosotiazolidina ni tiazolidina per se, pero algunos compuestos presentes eran capaces de reaccionar con la
cisteamina para dar tiazolidina. Se concluyó que dicho
compuesto era el formaldehído. En los productos cárnicos también es posible que el formaldehído reaccione con el aminoácido cisteína para formar ácido carboxílico tiazolidínico el cual puede convertirse en
N-nitrosotiazolidina. En España existen algunos productos cárnicos ahumados donde podría tener interés la
presencia de esta nitrosamina, ya sea en productos crudos curados ahumados como beicon, cecinas y algunos jamones y embutidos, así como en productos cocidos como salchichas tipo Frankfurt y en productos
frescos como chuletas de cerdo tipo Sajonia.
Algunos países han establecido ciertos límites en relación a los niveles de nitrosaminas permitidos en algunos alimentos y bebidas. En Estados Unidos se ha
12
EUROCARNE Nº 129. Septiembre 2004
Los autores Sonia Ventanas y Diana García agradecen al Ministerio Educación, Cultura y Deporte la concesión de dos Becas de Formación de Profesorado Universitario (FPU).
Bibliografía
• Antón A. y Lisazo J. (2003). Nitritos, nitratos y nitrosaminas. Fundación Ibérica para la Seguridad Alimentaria,
(www.fundisa.org).
• Belitz H.D. y Grosch W. (1992). En: Lehrbuch des Lebensmittelchemie. (4th Ed). Berlin: Springer.
• Belitz H.D. y Grosch W. (1997). Contaminación de los
alimentos. En: Química de los Alimentos. Eds: Belitz H.D.
y Grosch W. Ed. Acribia. 400-403
• Bharucha K. R., Cross C. K. y Rubin L. J. (1979). Mechanism of N-nitrosopyrrolidine formation in bacon. J. Agr. Food Chem. 27, 63.
• Biaudet H., Mavelle T. y Debry G. (1994). Mean daily intake of N-nitrosodimethylamine from foods and beverages in France in 1987-1992. Food. Chem. Toxicol. 32, 417421.
• Cassens R.G, Woodford G, Lee S.H. y Goutehfogea R.
(1976). Fate of nitrite in meat. Proc. 2nd Intrenat. Symp.: Nitrite in Meat Products. Eds: Krol B. y Tinbenger B.J. Center
for Agric. Publ. and Document., Wageningen. The Netherlands. 98.
• Cassens R.G., Woodford G., Lee S.H. y Goutenfongea R.
(1976). Fate of nitrite in meat. Proc. 2nd Internat. Symp. “Nitrite in meat products” (Krol B. y Tinberger B.J. (Eds)). Cen-
Tecnología
ter for Agric. Publ. and Document. Wagweningen. The Netherlands, 98.
• Cassens R.G., Graser M.l., Ito T. y Lee M. (1979). Reactions
of nitrite in meat. Food Technol. 33, 46-57.
• Cassens R.G. (1995). Use of sodium nitrite in cured meats today. Food Technol. 49, 72-79, 115.
• Dallinga J. W., Pachen D.M.F.A., Lousberg A.H.P., Van
Geel J.A.M., Houben G.M.P., Stockbrügger R.W., Van
Maanen J.M.S., Kleinjans J.C.S. (1998). Volatile N-nitrosamines in gastric juice of patients with various conditions
of the gastrointestinal tract determined by gas cromatography-mas spectrometry and related to intragastric pH
and nitrate and nitrite levels. Cancer Lett. 124, 119-125.
• De Kok Theo M.C.M., Van Maanen Jan M.S. (2000).
Evaluation mutagenicity and colorectal cancer risk. Mutat.
Res. 463, 53-101.
• Domanska K. Y Kowalski B. (2003). Ocurrence of volatiles N-nitrosamines in Polish Processed meat products.
Bull. Vet. Inst. Pulawy. 47, 507-514.
• Durand P. (2002). Capítulo14: sustancias ”indeseables”.
Contaminantes. Nitrosaminas. En: Tecnología de los productos de charcutería y salazones. Coordinadora: Durand
P. Editorial Acribia, S.A. Zaragoza, España.
• EFSA (European Food Safety Agency) Journal (2003). The
effects of Nitrites/Nitrates on the Microbiological Safety of
meat Products. (www.efsa.eu.int)
• Erduran S. Y Hotchkiss J.H. (1995). Nitrite effets on Formation of Volatile Oxidation Products from triolein. J. Food. Sci. 5, 946-948.
• Farré Rovira y A. Frívola Cánoves. (1987). Nitratos: Aspectos bromatológicos, toxicológicos y analíticos. Alimentaria.
Enero-Febrero, 16-21.
• Fazio T., White R.H. y Howard J.W. (1971). Analysis of
nitrite and/or nitrate-processed meats for N-nitrosodimethylamine. J. AOAC. 54, 1157-1159.
• Frouin A., Jondeau D. y Tentó m. (1973). Studies about
the state and avaiability of nitrite in meats products for nitrosamine formation. Proc. 21 st Europ. Mtg. Meat Res.
Workers. 200.
• Glória M. B. A., Barbour J.F. y Scanlan R.A. (1997ª). Volatile nitrosamines in fried bacon. J. Agric. Food. Chem. 45,
1816-1818.
• Goutenfongea R., Cassens R.G. y Woodford G. (1977).
Distribution of sodium nitrite in adipose tissue during curing.
J. Food Sci. 42, 1637-1641.
• Gray F. L., Collins M. E., y MacDonald B. (1978). Precursors of dimethylamine in fried bacon. J. Food Protect. 41,
31.
• Gray F. L, MacDonald B., Pearson A.M. y Morton I.D.
(1981). Role of nitrite in cured meat flavour: a review. J. Food. Prptect. 44, 302-312.
• Haldane J. (1901). The red color of salted meat. J. Hyg.,
Camb. 1,115
• Havery D.C., Hotchkiss J.H., y Fazio T. (1982). Rapid determination of volatile nitrosamines in nonfat dry milk. J.
Dairy Sci. 65, 182.
• Hill M.J. (1991). Nitrates and Nitrites from food and water
in relation to human disease. En: Nitrates and Nitrites in
food and water. Ed: Michael J. Hill. Ellis Horwood Series
in Food and Technology. 163-188
• Holland G., Wood D.F. y Randall C.J. (1981). Survey of nitrosaminas in Canadian cured meat and other than bacon.
Canadian Institute of Food Science and Technology Journal.
• Hoffman F. (1981) Vitamina C y las Nitrosaminas. Departamento de las Industrias Alimentarisa y Farmaceúticas.
División de Vitaminas y Productos Químicos finos. La Roche y Cía, Basilea (Suiza).
• Hotchkiss J. H y Vecchio A.J. (1985). Nitrosamines in
fried-out bacon fat and its use as cooking oil. Food Technol.
39,67-73.
• Hotchkiss J. H. (1987). Nitrate, Nitrite and Nitroso Compunds in Foods. Food Technol. Abril 1987, 127-136.
• Huxel E.T., Scanlan R.A. y Libbey L.M.(1974). Formation
of nitrosopyrrolidine from pyrrolidine ring containing compounds at elevated temperatures. J. Agric. Food. Chem.
22,698-700.
• ICMSF (International Comission on Microbiological Specifications for Foods). (1998). Microorganismos de los Alimentos 6. Ecologia microbiana de los productos alimentarios. Editorial Acribia S.A.
• Igene J.O., Yamauchi K., Pearson A.M. y Gray J.I. (1985).
Machanism by Vich Nitrite inhibits the development of
Warmed-Over Flavour (WOF) in Cured Meat. Food Chem.
18, 1-18.
• Izquierdo-Pulido M., Barbour J. F. y Scanlan R. A. (1996)
N-Nitrosodimethylamine in Spanish Beers. Food Chem
Toxicol. 34, 297-299.
• Kanner J. (1979). S-nitrosocystein (RNSO), an effective
antioxidant in cured meat. J.Am. Chem.Soc. 56, 74-76.
• Kanner J., Ben-Gera I. y Berman S. (1980). Nitric-oxyde
myoglobin as an inhibitor of lipid oxidation. Lipids. 15, 944948.
• Kaczestwa Mir. (1997). Gigieniczescaja sertifikacija. 5, 2124.
• Leach S., Thompson M., y Hill M. (1987). Bacterially catalysed N-nitrosation in the human stomach. Carcinogenesis. 8, 1907-1912.
• Lee M. L., Gray J. I., Pearson A. M. y Kakuda Y. (1983).
Formation of N-nitrosopyrrolidine in fried bacon: model
system studies. J. Food Sci. 48, 820.
• Lehman K.B. (1899). Uber das Haemorrhodin, ein nenes weitverbreitetes Blutfarbstoffderivat. Sber. Phys.-med.
• Lijinsky W. (1999). N-nitroso compounds in the diet. Mut.
Res. 443, 129-138.
• Liu R.H., Conboy J.J. y Hotchkiss J.H. (1988). Nitrosation
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
13
Tecnología
by nitro-nitroso derivatives of oleifins: a potencial mechanism
for N-nitrosamine formation in fried bacon. J. Agric. Food
Chem. 36, 984.
• Lücke F.-K., Hechelmann H.G. y Leistner L. (1981). The
relevance to meat products of psychrotrophic strains pasteurized meat products. En: Psychrothrophic Microorganisms in Spoliage and Pathogenicity. Eds: Roberts.a y col.
Academic Press London. 491-497.
• Lücke F.-K. y Hechelmann H.G. (1986). Assesment of
botulism hazards from German-type shelf-stable pasteurized meat products. Proceedings of the 2nd World Congress Foodborne Infections and Intoxications, 26-30 Mayo 1986. West Berlin. VolI, 578.
• Kalve R.E. y Kann Y.M. (1980). Formation of nitrogen oxides during producing of curing smoke. Tallinna Polutehnilise Inst. Toim. 489, 15.
• MacDonald B., Gray J.I. y Gibbins L.N. (1980). Role of nitrite in cured meat flavor. Antioxidant role of nitrite. J. Food.
Sci. 45, 893-897.
• MacDougall D.B. y Hetherington M.J. (1992). The minimum quantity of nitrite required to satin sliced and homogenised cooked pork. Meat Sci. 31, 201-210.
• Maga J.A. (1988). Smoke in Food Processing. Ed: Maga J.A.
CRC, Press Inc. Boca Raton Florida.
• Mandagere A.K., Gray J.I., Skrypec D.J., Booren A M. y Pearson A.M. (1984). Role of woodsmoke in N-nitrosothiazolidine formation in bacon. J. Food. Sci. 49, 658.
• Martínez A., Haza A.I. y Morales P. (2000). N-nitrosaminas en los alimentos y riesgo para la salud (I). Alimentación
Equipos y Tecnología. 7, 153-158.
• Massey R.C., Key P.E., Mallet A.K., Rowland I.R. (1988).
An investigation of the endogenous formation of apparent
total N-nitroso compounds in conventional microflora and
germ-free rats. Food Chem. Toxicol. 26, 595-600.
• Mitacek E.J., Brunnemann D., Suttajit M., Martin N., Limsila T., Ohshima H. y Caplan L.S.(1999). Exposure to Nnitroso Compounds in a population of High Liver Cancer Regions in Thailand: Volatile Nitrosamine (VNA) levels in Thai
Food. Food Chem Toxicol. 37, 297-305.
• Morrissey P.A. y Tichivanga J.Z. (1985). The antioxidant activities of nitrite and nitrosylmyoglobin in cooked meat. Meat Sci. 14, 157.
• NAS (National Academy of Science). (1981). The Health
Effects of Nitrate, Nitrite and N-nitroso compounds. National Academy Press, Washington D.C.
• Navarro J.L., Nadal M.I., Nieto P. y Flores J. (2001). Effect
of nitrate and nitrite curing salts on the generation and oxidation of fatty acids in non-fermented sausages. Eur. Food.
Res. Technol. 212, 421-425.
• Nitrite Safety Council, USA. (1980). A survey of nitrosamines in sausages and dry cured meat products. Food
Technol. 34, 45-53.
• Nakamura M., Katoh K., Kawabata T. Precursors to ni-
14
EUROCARNE Nº 129. Septiembre 2004
trosopirrolidine and nitrosopiperidine in black peper treated
with nitrous acid. Agric. Biol. Chem. 45, 1257-1259.
• NAS. (1981). The health effects of Nitrate, Nitrite and N-nitroso compounds. Natl. Acad. of Sciences, Natl. Academy
Press, Washington D.C.
• Olensen P.T., Meyer A.S. y Stahnke L.H. (2004). Generation of flavour compounds in fermented sausages-the
influence of curing ingredients, Staphylococcus starter culture and ripening time. Meat Sci. 66, 675-687.
• Olmo M., Botas M, de la Osa J.M., Benezet A. y Flóres
F.P. (1991). Contenido en nitratos, nitritos y fosfatos en
pimentones comerciales: su posible repercusión en embutidos desde el punto de vista analítico. AICE. 32, 9-10.
• Ordoñez Pereda Juan A. (1998). Productos Cárnicos. En:
Tecnología de los Alimentos, vol II: Alimentos de origen
animal. Ed: Ordoñez Pereda Juan A. Editorial Síntesis S.A.
Vallehermoso, Madrid.
• Oshima H. y Bartssch, H. (1981). Quantitative estimation of endogenous nitrosation in humans by monitoring Nnitrosoproline excreted in the urine. Cancer Res. 41, 3658.
• Oshima H. y Bartssch H. (1994). Chronic infections and
inflammatory processes as cancer risk factors: possible role of nitrite oxide in carcinogenesis. Mutat. Res. 305, 253264.
• Pensabene J W. y Fiddler W. (1983). Factors affecting the
N-nitrosothiazolidine content of bacon. J. Food Sci. 48,
1452.
• Pensabene J.W., Fiddler W y Gates R.A. (1995). Nitrosamine formation and penetration in hams processed in
elastic rubber nettings: N-nitrosodibutylamine and N-nitrosodibenzylamine. J. Agric. Food Chem. 43, 1919-1922.
• Peto R., Gray R., Branton p. y Grasso P. (1984). Nitrosamine carcinogenesis in 5120 rodents; chronic administration of sixteen different concentrations of NDEA, NDMA,
NPYR and NPIP in the water of 4440 inbred rats with parallel studies on NDEA alone of the effect of age of starting
(3, 6 or 20 weeks) and of species (rats, mice or hamsters). En: N-nitroso compounds. Ocurrence, Biological Effects and Relevance to Human Cancer. Eds: O´Neill I.K.,
Von Borstel R. C., Miller C.T., long J. y Bartsch h. IARC Scientific publications nº 57. International Agency for research on
Cancer. Pp. 627-665.
• Peterson W. R. (1996). Formulación y nomenclatura de química orgánica según la normativa IUPAC. Edunsa, Ediciones
y Distribuciones Universitarias, S.A.
• Price J.F. y Schweigert. (1987). The Science of meat and
meat products. 3rd ed. Food and Nuticion Press. Westport,
CN
• Polenski E. (1981). Uber den Verlust, welchen das Rinkfleisch und Nahrwert durch das Pokein erleidet, sowie uber
die Veranderungen salpeterhaltiger Pokellaken. Arb. K. GesundhAmt. 7, 471
• Reddy D., Lancaster J.R. y Cornforth D P. (1983). Nitrite
Tecnología
inhibition of Clostridium botulinum: Electron spin resonance detection of iron-nitric oxide complexes. Science.
221, 769-770.
• Roberts T.A. y Dainty R.H. (1991). Nitrite and Nitrate as food additives: rationale and mode of action. En: Nitrates
and Nitrites in food and water. Ed: Michael J. Hill. Ellis Horwood Series in Food and Technology. 113-130
• Robinson A., Gibson A.M. y Roberts T.A. (1982). Factors
controlling the growth of Clostridium botulinum types A
and B in pasteurized meats. V. Predition of toxin production.
J. Food Technol. 17, 724-744.
• Rovira F. y Cánoves A. F. (1987). Nitratos: Aspectos bromatológicos, toxicológicos y analíticos. Alimentaria. EneroFebrero, 16-21.
• Scanlan R.A. (2003). Nitrates and Nitrites. En: Enciclopedia of Food Sciences and Nutrition (Second Edition). Eds:
Caballero Benjamin, Trugo Luiz C. y Finglas Paul M. Elsevier
Science Ltd, Oxford. 4136-4141.
• Scanlan R.A. (2003). Nitrosamines. En: Enciclopedia of
Food Sciences and Nutrition (Second Edition). Eds: Caballero Benjamin, Trugo Luiz C. y Finglas Paul M. Elsevier
Science Ltd, Oxford. 4142-4146.
• Sen N.P., Smith D.C. y Schwinghamer L. (1969). Formation of N-nitrosamines from secondary amines and nitrite in human and animal gastric juice. Food Cosmet. Toxicol. 7, 301.
• Sen N.P., Iyengar J.R., Donaldson B.A. y Panalaks E.
(1974). The effect of sodium nitrite concentration on the
formation of nitrosopyrrolidine and dimethylnitrosamine
in fried bacon. J. Agric. Food. Chem. 22, 540-541.
• Sen N. P., Seaman S. y Miles W.F. (1979). Volatile nitrosamines in various cured meat products. Effect of cooking
and recent trends. J. Agric. Food. Chem. 27, 1354-1357.
• Sen N.P., Baddoo P.A. y Seaman S.W. (1987). Volatile
nitrosamines in cured meats packaged in elastic rubber
nettings. J. Agric. Food Chem. 35,346.
• Sen N.P. (1991). Recent studies in Canada on the occurrence and formation of N-nitroso compounds in foods
and food contact materials. IARC Scientific Publications.
105, 232-234.
• Shahidi F. (1991). Developing alternative meat-curing
systems, Review. Trends Food Sci. Tech. Septiembre, 219222.
• Shenoy N.R., Choughuley A.S. U., Shetty T.K. y Bhattacharya R.K. (1992). Nitrosation of piperine using different
nitrosatin agents: characterization and mutagenicity of the
products. J. Agric. Food Chem. 40, 2211-2215.
• Skibsted L.H. (1992). Cured meat products and their Oxidative Satbility. En: The Chemistry of muscle-based Foods.
Ed: Ledward D.A., Johnston D.E. y Knight M.K. The Royal Society of Chemistry. 266,287.
• Skrypec D.J., Gray J.I., Mandagere A.K., Booren A.M.,
Pearson A.M. y Cuppet S.L. (1985). Effect of bacon com-
position and processing on N-nitrosamine formation. Food
Technol. Enero, 74-79.
• Spiegelhalder B, Eisenbrand G y Preussmann R. (1980).
Ocurrence of volatile nitrosamines in food: a survey of the
West German market. En: N-nitroso compounds: Analysis, Formation and Ocurrence. Eds: Walker E.A., Griciute
L., Castegnaro M., Borzsonyi M. International Agency for
Research on Cancer: Lyon, France.
• Spiegelhalder B. y Preussmann R. (1983). Occupational nitrosamines exposure. 1. Rubber and Tyre industry.
Carcinogenesis. 4, 1147.
• Stephany R.W., Freudenthald J. y Schuller P.L. (1978). Nnitroso-5-metyl-1, 3-oxazoliodyne identified as an impurity in a commercial cutting fluid. J.R. Netherlands Chem. Soc.
97, 177-178.
• Suzuki K. y Misuoka T. (1984). N-nitrosamine formation
by intestinal bacteria. IARC Sci. Publ. 57, 275-281.
• Tarladgis B.G. (1961). An hypothesis for the mechanism
of the heme catalyzed lipid oxidation in animal tissues. J. Am.
Oil. Chem. Soc. 38, 479-483.
• Theiler R.F., Asperlund T.G., Sato K. y Miller A.F. (1981).
Model system studies on N-nitrosamine formation in cured
meats: the effect of slices thickness. J. Food. Sci. 46, 691.
• Toldrá F. (2002). Manufacturing of dry-cured ham. En Drycured meat products. Food and Nutrition Press, Trumbull,
CT, USA. 27-62
• Tompkin R.B. y Christiansen L.N. (1976). Clostridium botulinum. En: Food Microbiology: Public health and spoilage aspects. Eds: M.P. Defigueirdeo, and D.F. Splitterstoesser.
The AVI Publishing Company, Icn. Westport, CN. 156-169
• Tompkin R.B., Christiansen L.N. y Shaparis A.B. (1978).
The effect of iron on botulinal inhibition in perishable canned cured meat. J. Food Technol. 13, 521-527.
• Tricker A.R., Pfundstein B., Theobald e, Preusmann R. y
Spiegelhalder B. (1991). Mean daily intake of volatile Nnitrosamines form foods and beverages in West Germany
in 1989-1990. Food. Chem. Toxicol. 29, 729-732.
• Vecchio A.J., Hotchkiss J.H., y Bisogni C.A. (1986). N-nitrosamine ingestión from Consumer-cooked bacon. J. Food Sci. 51, 754-756.
• Watts B.M. (1954). Oxidative rancidity and discoloration in
meat. Adr. Food. Res. 5, 1-52.
• Wood D.S., Collins-Thompson D.L., Usborne W.R. y Picard B. (1986). An evaluation of antibotulinal activity in nitrite-free curing systems containing dinitrosyl ferrohemocrome. J. Food Prot. 49, 691-695.
• Zanardi E., Ghidini S., Battaglia A. y Chizzolini R. (2004).
Lipolysis and lipid oxidation in fermented sausages depending on different processing conditions and different
antioxidants. Meat Sci. 66, 415.423.
• Zubillaga M.P., Maerker G. y Foglia T.A. (1984). Antioxidant activity of sodium nitrite in meat. J. Amer. Oil. Chem.
Soc. 61, 772-776. ■
Nº 129. Septiembre 2004 EUROCARNE
View publication stats
15