Traducido del afrikáans al español - www.onlinedoctranslator.com Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) unanimalesvisitación ypagOlinización deFencapotadobalsaTREES(Ocroma piramidal)enpaganama visita deunanimales ypagolinización dEunrboles debademás(Ocroma piramidal)Y paganama roland kays1,2,3, M. Elizabeth Rodríguez4.5, Lina María Valencia4.7, Roberto Horan8, Adán R. Herrero3.6y Christian Ziegler3 1Museo de Ciencias Naturales de Carolina del Norte, 11 W. Jones Street, Raleigh, NC, 27601, EE. UU.2Programa de Pesca, Vida Silvestre y Conservación, Universidad Estatal de Carolina del Norte, Box 7646, Turner House Raleigh, NC, 27695, EE. UU.3Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales, Apartado 0843-03092, Balboa, Ancón, República de Panamá.4Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Apartado Aéreo 4976, Bogotá, Colombia.5Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Wisconsin-Milwaukee, Box 413, Milwaukee, WI 53201, EE. UU.6Dirección actual: Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad George Washington, Washington, Distrito de Columbia, EE. UU.7Departamento de Antropología, Universidad de Texas en Austin, 1 University Station SAC 4.102 Mail Code C3200, Austin TX 78712, EE. UU.8Escuela Warnell de Silvicultura y Recursos Naturales, Universidad de Georgia, Athens, GA 30602, EE. UU. Autor para correspondencia: [email protected] Hora de recepción: 29 de agosto de 2012 - Día de recepción: 10 de noviembre de 2012 unresumen.Describimos los patrones de producción de néctar, visitas de animales y movimiento de animales en balsa (Ocroma piramidal, Malvaceae) árboles. Las flores individuales se abrieron durante una noche y la producción de néctar fue máxima a primera hora de la tarde, disminuyendo durante la noche, con un total de 25,5 ml/flor. La concentración de azúcar promedió 12.4 por ciento y disminuyó durante la noche. Cada flor produjo un promedio de 11,6 kcal de néctar durante una noche y un árbol grande en su punto máximo de floración (60 flores) ofreció 705 kcal para atraer a los polinizadores cada noche. Registramos 22 especies de vertebrados alimentándose de flores, incluidas 13 aves diurnas, dos mamíferos diurnos, cinco mamíferos no voladores nocturnos y al menos dos especies de murciélagos. Kinkajous (Potos flavus) eran los visitantes más frecuentes de las flores y pasaban la mayor parte del tiempo alimentándose, los murciélagos se veían con regularidad, pero solo durante comidas muy breves. Los mamíferos nocturnos ocasionalmente interactuaban agresivamente, con el dominio establecido por el tamaño del cuerpo. La actividad animal fue paralela a la producción de néctar, la mayoría ocurrió en la primera mitad de la noche. Se observaron grandes cargas de polen en los mamíferos nocturnos y los experimentos preliminares sugieren que son los principales polinizadores. Sugerimos que una estrategia evolutiva de atraer murciélagos y mamíferos no voladores beneficiaría a un árbol al dispersar el polen en dos patrones: el polen pequeño se carga a grandes distancias en los murciélagos y el polen grande se carga a distancias más cortas en los mamíferos no voladores. Además, utilizamos datos de seguimiento de animales para mostrar que las flores se alimentan temprano en la noche, cuando ofrecen la mejor recompensa a los polinizadores. Palabras clave: rastreo de animales, murciélagos, aves, Didelphidae,mamíferos arborícolas, polinización,Procyonidae. rEsUmEn.Describe los patrones de producción de néctar, visitas y movimientos de animales en los árboles de balsa (Ocroma piramidal, Malváceas). Cada flor crece por la noche y la producción de belladona aumenta durante la primera parte de la noche, disminuyendo lentamente por la noche, con un total de 25,5 ml de belladona por flor. La concentración de azúcar aumenta en un 12,4 por ciento, pero también disminuye durante la noche. Cada flor produce una belladona de 11,6 kcal por noche y cada árbol tiene un pico de floración (aproximadamente 60 flores) que supera las 705 kcal para atraer policías cada noche. Se registran 26 especies de vértebras que se alimentan de la flora, incluidas 17 aves diurnas, dos mamíferos diurnos, cinco mamíferos nocturnos y topillos, y menos de especies de murial. Los cusumbos (Potos flavus), son los visitantes más frecuentes de las flores y pasan la mayor parte del tiempo de alimentación; los murciélagos fueron vistos regularmente, pero durante períodos muy cortos de tiempo. Ocasionalmente, los mamíferos nocturnos interactúan agresivamente, con niveles de dominancia determinados por el tamaño corporativo. La actividad de los animales en paralelo con la producción de néctar, siendo la mayoría de las competencias en la primera semana de la noche. Grandes cargamentos de fueron polacos aparecen en mamíferos nocturnos, y los experimentos preliminares sugieren que son sus principales polinizadores. Sugerir que se dibuje una estrategia evolutiva 56 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) tantos bomberos como mamíferos pueden tener un beneficiario de una órbita, dispersando pértigas en sus cartuchos: pértigas de pértigas y largas distancias en morteros, y pértigas de pértigas grandes de distancias cortas por medio de mamíferos en volcanes. Además, los datos sobre el seguimiento de los animales demuestran que las flores de los animales se alimentan por la noche, cuando se ofrecen al alcalde para compensar a la policía, lo más probable es que estén dispersas en Polonia en otros años. Palabras clave: animal, murciélagos, aves, Didelphidae, mamíferos no voladores, polen, Procyonidae. iIntroducción 1981; Mora-Benavidesy otros., 1999; Angier y Ziegler, 2011), y la forma de copa, la estructura robusta y la orientación vertical de las flores de La probabilidad de que los mamíferos no voladores pudieran ser balsa sugieren una adaptación a los mamíferos polinizadores no polinizadores efectivos se vio inicialmente con escepticismo (Bawa, 1990), voladores (Jansony otros., 1981). Aquí describimos las interacciones pero desde entonces se ha demostrado que es importante en una variedad entre los árboles de balsa y los animales que visitan sus flores en el de sistemas tropicales (Goldingayy otros., 1991; Carthew y Goldingay, centro de Panamá. Relacionamos el patrón temporal de producción 1997). Sin embargo, los mamíferos no voladores siguen siendo una de néctar con la actividad general de los animales en los árboles y los proporción relativamente pequeña de todos los sistemas de polinización. resultados de los experimentos preliminares de polinización. También La evolución de estas relaciones probablemente esté restringida por una evaluamos el potencial de movimiento general de las especies de compensación relacionada con el tamaño del cuerpo: es más probable que mamíferos y los patrones de movimiento detallados de lo que los animales más grandes muevan el polen largas distancias (Jetzy otros., probablemente sea un polinizador clave, el kinkajous (Potos flavus). 2004), pero también es más probable que dañen las partes de las flores (Bawa, 1990). Se considera ampliamente que los murciélagos y las aves son mejores polinizadores que los mamíferos no voladores porque son menos metroaTeriales ymetroETHods destructivos para las flores y pueden dispersar más el polen a través de sus obsErvaciones vuelos nocturnos (Bawa, 1990). El árbol de balsa (Ocroma piramidal) es un árbol neotropical Nuestros datos principales provienen de observaciones de animales y conspicuo presumiblemente polinizado por mamíferos. La balsa es mediciones de néctar realizadas en tres torres de andamios de 18 a 25 una de las primeras especies de árboles pioneras en crecer en metros erigidas en tres árboles de balsa. Debido a que la madera de grandes claros y a lo largo de los bordes de los bosques, sus semillas balsa es estructuralmente débil, los árboles no son seguros para la dispersadas por el viento están adaptadas para colonizar estas áreas escalada humana. Por lo tanto, las mediciones de flores se realizaron abiertas, y su famosa madera liviana es una consecuencia de su de manera oportunista cuando las flores se abrían cerca de la torre, y crecimiento increíblemente rápido (Whitmore, 1983). ). Los árboles de las observaciones de animales se realizaron solo cuando eran visibles balsa en flor a menudo se llenan de actividad animal a última hora de dentro del árbol desde la torre. la tarde y hasta bien entrada la noche (Angier y Ziegler, 2011), Nuestras observaciones se realizaron desde tres árboles en el especialmente al final de la temporada de lluvias (~ noviembre- bosque húmedo tropical en el centro de Panamá, cerca del Canal de diciembre) cuando los recursos florales a nivel comunitario están en Panamá. El “árbol BCI” estaba en la isla de Barro Colorado cerca del su punto más bajo en el centro de Panamá (Wright y Ziegler, 2011). claro del laboratorio (9° 9'59.0394", -79° 50'12.8394"). Este era un Calderón, 1995). Sus flores abren poco antes de la puesta del sol y árbol grande (~ 15 m de diámetro de copa) que presumiblemente cada una produce néctar para una noche. Los árboles de balsa brotó durante la construcción de los dormitorios cercanos a principios requieren polinización cruzada, ya que solo el 15 por ciento de las de la década de 1990. El “Árbol del Oleoducto” se encontraba cerca de flores autopolinizadas producen frutos, y esos contienen <0. 5 por la vía del Oleoducto en el Parque Nacional Soberanía (9° 7'57”, ciento del número de semillas de frutos de polinización cruzada - 79° 43'34.32”) y tenía aproximadamente 10 m de diámetro de (Bawa, 1974). Dadas sus grandes flores blancas nocturnas (~ 10 cm), copa. El “árbol de Gamboa” estaba cerca del Gamboa Rainforest se supone que los murciélagos son su principal polinizador (Faegri y Resort (9 ° 7'40.8 ”, -79 ° 41'48.8394”) creciendo al lado de un VanDerPijl, 1971; Whitmore, 1983). Apoyando esto, se ha registrado estanque. Esta era en realidad una colección de cuatro árboles polen de balsa en el pelaje de una variedad de murciélagos frugívoros con ramas entrelazadas y un diámetro de copa completo de ~ 10 y nectívoros (Heithaus y otros., 1975; Tschapka, 2004). m. Los tres sitios estaban dentro de los 16 km uno del otro. Los árboles BCI y Gamboa tuvieron alguna actividad humana cerca de Sin embargo, los murciélagos son solo una parte de la comunidad ellos, pero esto es típico de los árboles pioneros. de animales que se pueden ver visitando las flores de balsa, aunque esto solo se ha descrito de manera anecdótica (Jansony otros., 57 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) especies como la balsa que prosperan frente a Bolteny otros. (1979) y reportar esos valores a continuación. perturbaciones recientes. pagOllinaTormixclusiónmiEXPERIMENTOS Todos los datos de observación se recopilaron junto con un Las flores de los árboles Gamboa y Pipeline se sometieron a uno proyecto de fotografía utilizando las mismas torres (Angier y de cuatro tratamientos: 1) Se dejaron seis flores sin manipular; 2) Ziegler, 2011). En este artículo reportamos solo observaciones Se cubrieron 13 flores con una jaula de malla de alambre con generales de sesiones que incluyeron fotografía (p.ej total de aberturas cuadradas de aproximadamente 0,9 cm de ancho. Las especies observadas). Todos los datos de observación detallados abejas pasaban fácilmente a través de estas jaulas (ARS pers. fueron registrados por un observador solitario durante otras Obs.), pero los vertebrados y las polillas grandes no podían sesiones en la torre con luz y ruido mínimos. Los datos de acceder a las flores; 3) Se cubrieron seis flores con mosquiteros observación detallados incluyeron la llegada y salida estimadas hasta la puesta del sol y luego se dejaron abiertas durante toda la de todos los animales de un árbol y la duración exacta de la noche; 4) 13 flores se dejaron abrir naturalmente y luego se alimentación en un subconjunto de flores focales. cubrieron con mosquiteros al atardecer y durante toda la noche. Marcamos estos botones florales con banderas y monitoreamos Durante cada día de observaciones contamos todas las flores su desarrollo de frutos. que estaban abiertas. Debido a que el árbol Pipeline era relativamente pequeño, era práctico contar cada flor del árbol. Sin embargo, aproximadamente el 40 por ciento de la gran copa unanimalesmetroovEmEnto del árbol BCI no era visible, por lo que los recuentos de flores no Presentamos estadísticas generales de movimiento para las especies de mamíferos que están completos para el árbol. Las flores de Gamboa registramos visitando balsa a partir de la literatura; datos similares no estaban disponibles para representaban varios árboles con ramas entrelazadas, por lo que la mayoría de las especies de aves. También analizamos el patrón de movimiento nocturno de las estimaciones de flores aquí fueron un total de lo que se veía kinkajous con más detalle para evaluar el efecto de la hora del día en que el animal se desde nuestra torre, y deben verse como una indicación del total alimentaba de la flor en el movimiento posterior del polen transportado en el pelaje de los de flores disponibles para los animales, pero no como un animales. Los movimientos de kinkajou provienen de dos conjuntos de datos, uno de 10 recuento de un solo árbol. No pudimos contar las flores al final individuos recolectados siguiendo a kinkajous habituados con radiocollar durante 6 h (desde el del período de floración porque las torres ya no estaban anochecer hasta la medianoche o desde la medianoche hasta el amanecer) y registrando su disponibles. comportamiento y ubicación en intervalos de 10 min (Kays y Gittleman, 2001). Debido a que esos datos de observación se limitaron a intervalos de 6 h, recopilamos nuevos datos para este Pasamos un total de 728 h observando animales en árboles de estudio con collares GPS (E-Obs, GmbH, Munich, Alemania) configurado para grabar balsa, incluidas 342 horas de luz (entre las 06:00 y las 18:00 h) y 386 ubicaciones cada 10 minutos durante toda la noche (comenzando antes de que abandonen su horas nocturnas (entre las 19:00 y las 05:00 h). Aunque registramos la guarida diurna y terminando después de que hayan regresado a una guarida). Estos collares se observación en todo momento del día, concentramos la mayor parte colocaron en un kinkajou macho y una hembra siguiendo el mismo protocolo de captura de nuestro esfuerzo en los períodos de mayor actividad animal: la descrito en Kays y Gittleman (2001), con permisos de la Autoridad Nacional del Ambiente tarde y las primeras horas de la noche. Las observaciones detalladas (ANAM). Todos estos animales fueron rastreados en el Parque Nacional Soberanía cerca del de todos los animales que llegan y salen de los árboles de balsa (sin la sitio del árbol del Oleoducto. Todos los datos de movimiento están disponibles en www. presencia de fotógrafos) totalizaron 370 h y se realizaron movebank.org (tendremos el número doi para el conjunto de datos). Todos estos animales principalmente entre las 15:00 y las 06:00 h. Durante estas fueron rastreados en el Parque Nacional Soberanía cerca del sitio del árbol del Oleoducto. observaciones, registramos la duración de la alimentación en las Todos los datos de movimiento están disponibles en www. movebank.org (tendremos el flores focales y notamos cualquier interacción entre los animales en número doi para el conjunto de datos). Todos estos animales fueron rastreados en el Parque los árboles. Nacional Soberanía cerca del sitio del árbol del Oleoducto. Todos los datos de movimiento Tomamos 247 mediciones del volumen de néctar de 15 están disponibles en www. movebank.org (tendremos el número doi para el conjunto de datos). flores de los tres árboles (10 en el árbol de Gamboa, cuatro de Pipeline, uno de BCI). Las flores se cubrieron con tela de malla Debido a que no conocemos la velocidad a la que el polen cae para evitar que los animales las alimentaran y todo el néctar del pelaje, calculamos las estadísticas de movimiento para tres se extrajo con una jeringa cada 30 min. Este néctar se congeló intervalos de tiempo (3, 6 y 12 h). No consideramos intervalos de y se analizó la concentración de azúcar en subconjuntos de tiempo más largos, asumiendo que todo el polen sería eliminado 223 muestras de dos árboles con un refractómetro Leica al final de los episodios de sueño diurno de los animales. (modelo # 7531L) que midió rixBrix (g de sacarosa/100 g de Analizamos las trayectorias de kinkajou usando el paquete solución). Convertimos rixBrix a porcentaje de azúcar por Adehabitat para R (Calenge, 2006), y usamos el mindistkeep volumen (g de sacarosa / 100 ml de solución) siguiendo 58 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) función para filtrar movimientos consecutivos de menos de 20 m, los animales durante 4,3 segundos cada minuto. Combinamos estos datos considerándolos una combinación de error de GPS y movimientos de sensores con las ubicaciones de GPS para identificar probables eventos dentro del árbol. Calculamos dos estadísticas de movimiento para de alimentación como lugares donde la posición de los animales no cambió estos intervalos: la longitud total de la ruta de movimiento se usó durante 20 minutos, pero los acelerómetros indicaron que estaban activos. como indicador de la probabilidad de encontrar otro árbol de balsa en Este patrón de actividad fue notablemente diferente de los sitios donde flor, mientras que la distancia de desplazamiento total se calculó estaban estacionarios y descansando en un árbol (Shepardy otros., 2008; como una medida de la distancia lineal máxima a la que el polen Holanday otros., 2009). podría dispersarse desde el árbol. árbol de alimentación rESULTS Para evaluar el efecto de la hora del día en que los animales se alimentaron de flores de balsa sobre el posible movimiento posterior unEctar del polen, calculamos las estadísticas de movimiento a partir de tres Contamos las flores abiertas en un árbol en 123 noches (Figura 1), eventos: la primera sesión de alimentación de un animal después de mostrando solo unas pocas flores en la primera semana, un despertarse temprano en la noche, medianoche o su última aumento gradual en la segunda semana y una fuerte producción alimentación. antes de regresar a su guarida-árbol temprano en la de flores en las semanas 3, 4 y 5, seguida de una caída dramática mañana. Esto totalizó 99 trayectorias de movimiento después de las en la sexta semana, después de lo cual hicimos menos comidas. Estos eventos de alimentación provienen de todas las observaciones porque las torres no estaban disponibles. Las épocas del año y no ocurrieron típicamente en los árboles de balsa, flores máximas contadas en una noche fueron 64 en los árboles pero representan los patrones característicos de alimentación y de Gamboa y 61 en la copa única del árbol BCI. Las flores movimiento nocturnos de los kinkajous. Observamos directamente comenzaron a abrirse en los árboles de Gamboa una semana estos eventos de alimentación durante los seguimientos conductuales antes de lo informado en la figura 1, pero las ardillas abigarradas (Kays y Gittleman, 2001). Para los dos animales que usan collares GPS (Sciurus variegatoides) los consumía por la tarde antes de que para los que no tenemos observaciones de comportamiento, usamos abrieran. La estacionalidad que observamos en 2009-10 fue datos de acelerómetros de 3 ejes para inferir eventos de alimentación. aproximadamente un mes más tarde que la observada en años típicos, cuando la floración suele comenzar a fines de noviembre. Figura 1. Número de flores abiertas contadas por noche en tres árboles de balsa. Este fue un año atípico en que las flores abrieron por primera vezCalifornia.1 mes más tarde de lo normal. Aproximadamente el 60 por ciento de la copa del árbol BCI fue visible para contar las flores, mientras que el conteo de Gamboa incluye cuatro árboles más pequeños con ramas entrelazadas. 59 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) (Croata, 1978; Tschapka, 2004). La concentración media de azúcar (por volumen) fue de 12,4 ± 2,2 por ciento. Esto también disminuyó durante la noche (Figura Hubo una fuerte relación entre la hora del día y la 2), con un promedio de 13,3 por ciento de azúcar a las 18:00 h y producción de néctar. La primera medición después de que se 7,9 por ciento a las 06:00 h. También hubo una diferencia menor abrió la flor fue siempre la más alta (promedio de 4,9 ml ± 1,3, entre los dos árboles que medimos, pero ningún cambio evidente Figura 2), lo que sugiere que la flor había estado produciendo durante la temporada. El mejor modelo lineal general incluyó néctar durante un tiempo antes de abrirse. La producción hora y árbol (p <0,0001) y fue 1,9 puntos AIC mejor que el posterior disminuyó lentamente durante la noche, de 1,3 ml/ siguiente modelo, que incluía hora, árbol y fecha (coeficiente de 30 min al comienzo de la noche a 0,2 ml/30 min al amanecer hora = -0,029, p <0,001; coeficiente de árbol 0,027, p = 0,021 ; (Figura 2). Con base en las tasas de producción promedio, coeficiente día = -0,000246, p = 0,82). estimamos que las flores típicas producen un total de 25,5 ml durante la noche que están abiertas. No hubo diferencia Usando el promedio de 12,4 por ciento en la concentración de estadística en el néctar producido entre los tres árboles que azúcar, y asumiendo 3,87 kcal/g de azúcar (Bolteny otros., 1979), monitoreamos (ANOVA df = 2, p> 0.68). El mejor modelo lineal cada flor produce una media de 11,75 kcal en una noche. general que predice el volumen de néctar (excluyendo la Extrapolando aún más, un árbol en su apogeo, con 60 flores, primera medición del día) incluyó solo la hora del día estaría ofreciendo 705 kcal de néctar para atraer a los (codificado como horas después de 1600, coeficiente 0,036, p polinizadores cada noche. La mayoría de estas calorías se <0,0001). producen al final de la tarde o al comienzo de la noche (52,1 % de calorías a las 21:00 h y 90,5 % a las 02:00 h). Figura 2. Promedio y desviación estándar del volumen de néctar y la concentración de azúcar producidos por las flores de balsa en el transcurso de una noche medidos cada 30 minutos de 15 flores de tres árboles diferentes. 60 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) unanimalesvisitación por lo general, llegan más temprano en el día (a menudo antes de que comencemos nuestras observaciones sistemáticas) y destruyen flores Registramos 22 especies de vertebrados alimentándose de flores, enteras rompiéndolas en la base y masticando los pétalos exteriores incluidas 13 aves diurnas, dos mamíferos diurnos, cinco mamíferos para comerse el interior de los capullos (Figura 3g). Las ardillas nunca nocturnos y al menos dos especies de murciélagos (Tabla 1). Las fueron observadas alimentándose de flores abiertas, mientras que los comunidades de animales diferían entre los árboles, siendo el árbol colibríes, caciques, oropéndolas, periquitos y monos capuchinos se BCI notablemente menos diverso. Numerosos insectos también se alimentaban tanto de flores abiertas como cerradas. Solo se observó sintieron atraídos por las flores, incluida una variedad de polillas que los pájaros carpinteros se alimentaban temprano en la mañana pequeñas, polillas halcón, abejas sin aguijón (Meliponini), abejas del néctar sobrante de la noche anterior. melíferas (Apis mellifera), abejas sudoríparas nocturnas (Megalopta centralisyM.genalis), y una variedad de avispas (al menos cuatro Se observó que todos los demás animales se alimentaban únicamente especies diurnas y una nocturna).Apoicasp.). No se observó que las de flores abiertas. La mayoría de estas especies presumiblemente tenían la hormigas se alimentaran del néctar. Observamos pequeños cabeza espolvoreada con polen mientras se alimentaban de las flores, depredadores de insectos cerca de las flores, incluido un gecko ( aunque la estructura de las flores puede haber permitido que las especies Hemidactylus frenatus), una pequeña rana (Hyla ebracata) y una gran más pequeñas evitaran chocar con el estambre. Observamos regularmente mantis religiosa (filovatossp., Figura 3a). También observamos una a la mayoría de los mamíferos más grandes (especialmente kinkajous, serpiente (juvenilbuen constrictor), capaz de cazar colibríes, pero olingos [Bassaricyon gabii], y monos nocturnos [Aotus lemurinus] con sus demasiado pequeño para capturar una zarigüeya (Figura 3b). No cabezas cubiertas de polen [Figura 3h]), mientras que el polen solo era observamos depredadores más grandes, como búhos o águilas, cerca visible ocasionalmente en las cabezas de aves o mamíferos más pequeños de los árboles en flor. después de alimentarse de una flor. Algunas flores acumularon insectos muertos dentro de su reserva La actividad animal siguió un ritmo diario predecible con monos de néctar (Figura 3c), principalmente abejas sin aguijón y abejas capuchinos y aves visitando los árboles en un estallido de actividad que melíferas similares a lo informado por Brighenti y Brighenti (2010), y comenzó alrededor de las 1600 h y animales nocturnos visitando también polillas pequeñas. Esto fue más prominente en las flores que principalmente en las primeras horas después del atardecer, seguido de se abrieron temprano en el día, o tenían pequeñas aberturas en la flor visitas menos frecuentes más tarde en la noche (Figuras 4, 5). A través de (aparentemente masticadas por las abejas mismas) que permitieron la los tres árboles caciques de rabadilla escarlata (Cacicus uropygialis), y los entrada de insectos antes de que se abrieran las flores. Estos podrían monos capuchinos fueron los visitantes diurnos más frecuentes de las acumular muchas docenas de insectos por flor. Observamos los flores, mientras que los kinkajous, las zarigüeyas comunes (Didelphis monos capuchinos de cara blanca (Cebus capuchino) y zarigüeyas marsupialis), y las zarigüeyas lanudas fueron los visitantes nocturnos más lanudas (Caluromys derbianus) comer estos insectos. Otras aves y frecuentes (Cuadro 1, Figura 4). Se observaron especies de murciélagos mamíferos nocturnos bebían de las flores que contenían insectos grandes y pequeños la mayoría de las noches, haciendo visitas muy cortas muertos, pero no se les observó masticando alimentos sólidos de las a las flores (aproximadamente 2-3 segundos por visita). La especie más flores, por lo que grande fue identificada por una fotografía comoPhyllostomus hastatusy el se presume que no han comido los insectos. murciélago más pequeño como Glossophagasp. Sin embargo, las visitas de murciélagos fueron raras y breves, y fotografiar estos murciélagos fue Los monos capuchinos, periquitos de mentón anaranjado ( difícil, por lo que podemos Brotogeris jugularis), caciques (cacicosp.), oropéndolas ( Psarocoliussp.) y los colibríes podían beber néctar antes de que se abrieran las flores. Una variedad de especies de colibríes probarían sus picos entre los pétalos para sorber néctar sin tocar el polen (Figura 3d), mientras que los periquitos masticarían la base de la flor y lamerían el néctar que gotea (Figura 3e). Los capuchinos simplemente rasgaban los pétalos para obtener el néctar, a veces destruyendo las flores (Figura 3f). Los caciques y las oropéndolas abrían los pétalos con el pico. Cuando bebían de las flores abiertas, a menudo se posaban en el estambre y se iban con el polen visible en sus pies. Las ardillas abigarradas también se alimentaban de flores sin abrir, No se descarta que otras especies no estuvieran presentes. Registramos todas las visitas de animales vertebrados a 434 flores en 33 días diferentes, con cada flor observada durante un promedio de 6,3 h. En promedio, cada flor focal fue alimentada 5,2 (± 04,9 SD) veces por 1,7 especies (± 0,87 SD), incluidas 1,5 (± 0,78) especies de mamíferos nocturnos y 0,17 (± 0,48) especies de aves y mamíferos diurnos. Por la noche, algunas personas permanecían en el árbol durante largos períodos de tiempo, visitando repetidamente todas las flores abiertas (también conocidas como trampas), mientras que otras se alimentaban de las flores abiertas una vez y luego abandonaban el árbol. Las zarigüeyas comunes fueron las especies de trampeo más frecuentes (475 alimentaciones consecutivas). 61 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) Cuadro 1. Especies de vertebrados observadas alimentándose del néctar de las flores de balsa. Las observaciones se realizaron durante 728 horas desde torres construidas junto a tres árboles separados durante 54 días dedicados a la observación silenciosa, así como 72 ocasiones adicionales en las que también se realizaron fotografías con flash. Las especies de colibríes y murciélagos no siempre pudieron distinguirse. SESPECIES COMMONUNAME DAYS OBSERVIDO DDESTRUIDO FBAJOS TREESOBSERVIDOyoUN ICC GRAMOAMBOÁ PAGIPELINE Nocturno Potos flavus Kinkajú 56 Y Y Y Caluromys derbianus Zarigüeya lanuda de Derby 47 Y Y Y Glossophagasp. Especies de murciélagos que se alimentan de néctar 44 Y Y Y Phyllostomus hastatus Gran murciélago nariz de lanza 45 Y Y Y Didelphis marsupialis Zarigüeya común 41 Y Y Y Bassaricyon gabbii olingo 39 Y Y Aotus lemurinus Mono nocturno de vientre gris 22 Y Cacicus uropygialis Cacique de rabadilla escarlata 41 Y Cebus capuchino capuchino de frente blanca 21 Florisuga melivora, Amazilia Colibríes: blanco 19 Y Y Y tzacatl, Damophila Julie, jacobino de cuello, colibrí de Anthracothorax nigricollis cola rufa, colibrí de vientre Y Y Y Diurno Y Y Y Y violeta, mango de garganta negra Psarocolius wagleri Oropéndola de cabeza castaña 14 Melanerpes pucherani Carpintero de mejillas negras 13 Y Y Cacicus cela Cacique rabadilla amarilla 11 Y Y Brotogeris jugularis Periquito barbinaranja 10 Y Y Sciurus variegatoides Ardilla jaspeada 10 Y Y Dacnis cayana dacnis azul 5 Y Y Psarocolius decumanus Oropéndola con cresta 4 Y Y Gymnomystax mexicanus mirlo oropéndola 1 Y Cyanerpes cyaneus Mielero de patas rojas 1 eventos observados), seguido por kinkajous (399), zarigüeyas lanudas Y Y Y Observamos interacciones agresivas entre animales en árboles de (205), olingos (131), monos capuchinos (58) y monos nocturnos (29). balsa 31 veces, siempre entre mamíferos nocturnos (Cuadro 2). La Los monos capuchinos tuvieron la tasa de colocación de trampas más mayoría (55%) de estos fueron entre individuos conespecíficos, rápida (promedio de 7,3 minutos entre los eventos de alimentación en mientras que otro 26 por ciento fueron de las especies más grandes la misma flor), seguidos por las zarigüeyas lanudas (10,8), los monos (kinkajous) que persiguieron a las especies más pequeñas. La mayoría nocturnos (14,2), las zarigüeyas comunes (16,8), los olingos de las interacciones involucraron persecuciones rápidas y (19.1), y kinkajous (26.4). vocalizaciones agresivas, pero sin contacto físico. Se observó contacto 62 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) Figura 3. Fotografías de animales en árboles de balsa incluyendo dos especies depredadoras: A) mantisfilovatossp .; B) un jovenbuen constrictor) allí para cazar especies que se alimentan de néctar atraídas por el árbol; C) unCaluromys derbianus bebiendo del estanque de néctar de una flor de balsa que también tiene algunos insectos ahogados; D) colibríes, incluido esteflorisuga melivora, típicamente robaba néctar sin entrar en contacto con el polen al sondear entre los pétalos de una flor de balsa; E) tres especies de flores dañadas con frecuencia, incluidos los periquitos de mentón anaranjado (Brotogeris jugularis) que masticaba agujeros en la base de las flores y bebía el néctar que goteaba; F) los monos capuchinos de cara blanca (Cebus capuchino) que a menudo rompía los pétalos o estambres de las flores mientras se alimentaba; G) las ardillas jaspeadas (Sciurus variegatoides) que recogía y comía flores justo antes de que florecieran; y H) a menudo se observó que los mamíferos arbóreos nocturnos, especialmente el kinkajou, acumulaban grandes cantidades de polen en la cara después de alimentarse del néctar de las flores de balsa. 63 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) Figura 4. El tiempo que se observaron diferentes especies de animales en árboles de balsa durante 370 h de observación tranquila desde torres de dosel construidas a lo largo de tres árboles. Figura 5. Actividad animal y producción de néctar de los árboles de balsa. Las flores se abren alrededor de las 17:00 h pero algunos animales visitan antes para alimentarse de las flores cerradas. La actividad animal es la proporción del tiempo de observación en que los animales estuvieron presentes en el árbol x 10. 64 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) pagOllinaTormixclusiónmiEXPERIMENTOS dos veces, una cuando un kinkajou persiguió y mordió una zarigüeya común, y una pelea entre dos zarigüeyas comunes. En general, la Cuatro de las seis flores no manipuladas que se dejaron abiertas todo el agresión fue relativamente rara y de baja intensidad, y la mayoría de día y la noche produjeron frutos (Cuadro 3). Ninguna de las 13 flores con las especies más pequeñas tuvieron cuidado de evitar animales más jaulas que excluían a los vertebrados pero que eran accesibles para las grandes en el árbol. Por ejemplo, si tanto un kinkajou como un olingo abejas produjo frutos. Las flores que se dejaron abiertas a los vertebrados estuvieran alimentándose en el árbol, el olingo frecuentemente nocturnos pero no diurnos tuvieron resultados similares a los Cuadro 2. Número de interacciones agresivas observadas entre mamíferos nocturnos en árboles de balsa. El animal de la izquierda fue el ganador de la interacción contra el animal que aparece en la parte superior. Las especies se clasifican por peso. Ganador kINKAJOU OJERGA COMMONOZARIGÜEYA UNLUZMETROONKEY 2-3 kg 1-1,5 kg 0,5-1,5 kg 0,5-1,3 gramos 10 3 2 Kinkajú WOLLYOZARIGÜEYA 0,3g 3 4 olingo 3 Zarigüeya común 2 mono nocturno 4 Zarigüeya lanuda mire alrededor del árbol para saber dónde estaba el kinkajou y Se observó un grupo no manipulado (3/6 con frutos) y kinkajous evitar un encuentro alimentándose en otras partes del árbol. La alimentándose en las tres flores que fueron polinizadas, mientras que especie de mamífero no volador más pequeña, el lanudo se observaron zarigüeyas alimentándose en dos que no lo fueron. Cuadro 3. Resultados de los experimentos de exclusión de polinizadores realizados en los árboles de balsa de Gamboa. Las observaciones de comportamiento durante estos experimentos indicaron que los kinkajous se alimentaron de los tres animales nocturnos excluyendo las flores que fueron polinizadas con éxito, mientras que una zarigüeya lanuda y una zarigüeya común se alimentaron cada una de una de las flores que no produjo frutos. Asimismo, se observaron zarigüeyas lanudas alimentándose de dos de las flores de control positivo que no produjeron frutos. UN TTRATAMIENTO FENRUTADO 13 0 Control positivo (nada excluido) 6 4 Solo animales nocturnos (aves y monos excluidos) 6 3 13 1 Solo insectos pequeños Solo animales diurnos (mamíferos nocturnos excluidos) zarigüeya, normalmente llegaba al árbol temprano en la noche y Las observaciones no continuaron durante toda la noche, por lo que no luego se iba cada vez que llegaba una especie más grande, podemos decir con certeza que otros animales no visitaron también estas a menudo regresan para alimentarse poco después de su partida. flores. Solo 1 de 13 flores quedó abierta para diurno pero no los vertebrados nocturnos producían frutos. sesenta y cinco Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) Figura 6. La longitud promedio (+ desviación estándar) del camino (A) y la distancia de desplazamiento lineal (B) recorrida por kinkajous 3, 6 y 12 h después de comer. Los eventos de alimentación ocurrieron inmediatamente después de despertarse (desayuno), medianoche (almuerzo) o como su última comida antes de irse a dormir por el día (cena). 66 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) Tabla 4. Escala de movimiento nocturno de los mamíferos nocturnos que visitaronOcromaflores SESPECIES BODYMETROCULO Kinkajú olingo (kg) HOMERANGE UNLIGERAMENTEDDISTANCIA METROAMADO(metro) (decir ah) R FE ERENCIA 20-50 2024 Panamá (Kays y Gittleman, 2001) 1-1.5 37 1412 Panamá (Kays, 2000) 12 f) 1025 f) 0.5-1.5 112 (m) 1376 (m) 6-12 708 Aotus trivirgatusen Perú (Wright, 1986) 3 desconocido Caluromys philanderen Guayana Francesa 2-3 Zarigüeya común mono nocturno Venezuela (Sunquist)y otros., 1987) 0.5-1.3 Zarigüeya lanuda 0.3 (Julien-Laferriere, 1995) Gran murciélago nariz de lanza Murciélago alimentador de néctar 0.1 0.01 muchos km2 ~ 100 hectáreas > 9 km del dormidero santosy otros. (2003) Recapturado> 1 km Laval y Fitch (1977) distancia unanimalesmetroovEmEnto y otros., 1991), y nuestra comprensión de su eficacia relativa es superficial. Nuestra revisión de la literatura y las nuevas observaciones alrededor de los Nuestra revisión de la literatura mostró que las dos especies de árboles de balsa en Panamá sugieren que los mamíferos que no vuelan tienen murciélagos que visitaron los árboles de balsa tenían un mayor potencial un movimiento más limitado que las aves o los murciélagos, pero que las de movimiento que los mamíferos no voladores (Tabla 3). El mono especies más grandes cubren suficiente área para mover el polen entre múltiples nocturno, la zarigüeya lanuda y la zarigüeya común hembra tienen áreas árboles individuales. Además, debido a sus cuerpos más grandes y su de distribución tan pequeñas que probablemente tengan un potencial alimentación más intensiva de flores, los mamíferos no voladores limitado para cruzar árboles de polinización. Kinkajous, olingos y probablemente transportan cargas de polen más pesadas lejos de los árboles zarigüeyas comunes macho tienen rangos más amplios y, por lo tanto, una que las aves, los murciélagos o los insectos. Por lo tanto, ofrecemos una nueva mayor probabilidad de encontrar múltiples árboles de balsa en una noche. hipótesis de que los mamíferos no voladores distribuyen cantidades Aunque las visitas de murciélagos rara vez se documentaron y la duración relativamente grandes de polen a los árboles dentro de un área relativamente de la alimentación fue más corta que otras especies, los patrones de más pequeña, mientras que los murciélagos dispersan cantidades más pequeñas movimiento de larga distancia de estas especies brindan el potencial para de polen en áreas más grandes. la polinización cruzada a mayor distancia. Aunque nuestros tamaños de muestra son pequeños, nuestros Los kinkajous que rastreamos se movieron en promedio 2024m resultados experimentales sugieren que las abejas no actúan como un por noche. Como era de esperar de sus ritmos diarios, los kinkajous polinizador significativo de balsa. No observamos evidencia de que el eran mucho más propensos a moverse grandes distancias después de forrajeo de abejas reduzca la polinización de vertebrados como en el caso las comidas al principio del día (Figura 6a, tiempo de comida ANOVA relacionado. Pseudobombax ellipticum(Eguiartey otros., 1987). Los df = 2, p <0,001, tiempo después de la comida df = 2, p <0,001, comida visitantes diurnos (probablemente monos o pájaros) pueden haber * tiempo de interacción df = 3, p <0,01). Sin embargo, hubo un efecto polinizado una flor en nuestro experimento, pero no podemos excluir la menor en la distancia de desplazamiento, y solo la hora de la comida posibilidad de que esta flor se haya autofecundado, como se ve en bajas tuvo un efecto (Figura 6b, ANOVA df, 2, p <0.001), como resultado de frecuencias en una población costarricense de balsa (Bawa, 1974). La balsa que los animales usaron rutas de movimiento tortuosas. generalmente se describe como "polinizada por murciélagos", pero permanecer dentro de sus territorios. nuestro estudio sugiere que los mamíferos arbóreos, especialmente los discUsión kinkajous, también juegan un papel importante en la polinización. Los mamíferos no voladores han sido reconocidos como polinizadores para confirmar estos resultados y posiblemente también comparar la efectivos (Carthew y Goldingay, 1997), sin embargo, todavía hay poca efectividad de los murciélagos con otros mamíferos nocturnos. Recomendamos experimentos adicionales de exclusión de polinizadores evidencia experimental que respalde esto (Goldingay 67 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) Nuestro volumen promedio de néctar por flor es similar al reportado para la balsa en La Selva, Costa Rica (Tschapka, 2004), pero superior a los reportados en Guanacaste, Costa Rica, Costa de Marfil y Brasil (9.4 ml - 16.7 ml) ( Jaeger, 1974; Opler, 1983; Brightenti y Brighenti, 2010), y recogieron flores de BCI que se dejaron abrir en el laboratorio (5,85 ml; Roulston, 1997). Ni Opler (1983) ni Jaeger (1974) proporcionaron detalles de sus métodos, pero al igual que Brighenti y Brighenti (2010), es posible que simplemente hayan medido el volumen de una flor completa en lugar del volumen total producido durante la noche, que es mayor que se puede celebrar en una flor. Cuando no son visitadas por un néctar, las flores de balsa se desbordan y filtran néctar a través de los espacios entre los pétalos. Medimos volúmenes de 15,8 y 18,0 ml de dos flores que estaban llenas a rebosar. noche. Un resultado similar ha sido reportado para la dispersión de semillas consumidas por pájaros temprano en la mañana (Kaysy otros ., 2011). Sin embargo, a diferencia de los sistemas de dispersión de semillas, un árbol de balsa necesita recibir polen para producir semillas viables, así como dispersar el polen para fertilizar otros árboles. Esto puede explicar la producción continua de néctar durante toda la noche con el objetivo de atraer animales con polen en el pelaje de eventos de alimentación anteriores. Este estudio es el primero en cuantificar los visitantes animales de este árbol tropical animado y el primero en realizar experimentos con sus polinizadores potenciales. Aunque los murciélagos eran los presuntos polinizadores, descubrimos que eran visitantes relativamente raros de los árboles, en comparación con los mamíferos arbóreos. Nuestros datos sugieren que el estudio de otros árboles presuntamente polinizados por murciélagos con flores en forma de copa (Flemingy otros., 2009) también puede revelar otros casos de polinización por parte de mamíferos no voladores. Nuestras observaciones proporcionan nueva información sobre la historia natural de los árboles de balsa y sus néctaros, y sugieren una estrategia de polinización bimodal, con murciélagos que distribuyen pequeñas cantidades de polen lejos y mamíferos arbóreos que mueven cargas de polen mucho mayores en distancias más cortas. Debido a que producen néctar dulce en una estación en la que hay pocos recursos alimenticios disponibles en el bosque (Foster, 1982b; Wright y Calderon, 1995), los árboles de balsa pueden ser un lugar unAGRADECIMIENTOS animado, con una comunidad diversa de visitantes de aves y Los autores quieren agradecer a la revista National mamíferos. Esta estacionalidad de la floración en realidad puede ser Geographic por proporcionar los fondos para construir las una estrategia evolutiva: al florecer cuando los animales tienen más torres de observación ya NHK por comprar los collares de hambre, pueden atraer a más polinizadores con su néctar de calidad seguimiento. Anand Varma y Pablo Tovar ayudaron a relativamente baja. Aunque la mayoría de las especies visitantes se recopilar datos de las torres. También queremos agradecer al alimentan sin destruir las flores, los monos capuchinos a menudo las Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales (STRI), dañan o destruyen sin cuidado mientras beben y las ardillas y los Gamboa Resort y la Fundación Eisenmann por permitirnos periquitos actúan como parásitos al comer directamente las flores en construir torres temporales en sus propiedades. STRI también lugar de beber únicamente de ellas. fue útil al brindar apoyo logístico general, especialmente Oris Acevedo y Angie Estrada. Los tres árboles que observamos tenían diferentes comunidades de especies visitando, siendo el árbol BCI el menos yoiteraturaCes diverso, probablemente representando la fauna relajada de esta Angier, N. y C. Ziegler. 2011. Abierto toda la noche. Nacional isla recientemente aislada en el Canal de Panamá (Wrighty otros., Revista Geográfica. mayo, págs. 130-143. 1994; Robinson, 2001). De particular interés fue la falta de monos nocturnos y olingos en el árbol BCI, dos especies que Bawa, KS 1974. Sistemas de reproducción de especies arbóreas de un históricamente se encontraban allí, pero que no se han visto comunidad tropical de tierras bajas. Evolución 28: 85-92. recientemente (last olingo 1970, Foster, 1982a; last night monkey Bawa, KS 1990 Interacciones planta-polinizador en zonas tropicales 1987, Wrighty otros., 1994; Egbert Leigh, com. pers. Com.). selvas tropicales.Revisión Anual de Ecología y Sistemática 21: 299-422. Nuestro análisis de los patrones de movimiento detallados de los kinkajous relacionados con los eventos de alimentación sugiere que Bolten, A. B, P. Feinsinger, HG Baker e I. Baker. 1979. cualquier polen adherido a su pelaje por la alimentación de las flores Sobre el cálculo de la concentración de azúcar en el néctar temprano en la noche se moverá más y, por lo tanto, es más probable que de flores.Ecología 41: 301-304. se disperse a otro árbol, que el polen adquirido más tarde en el Calenge, C. 2006. El Paquete “Adehabitat” para la R 68 Noviembre 2012 Mesoamericana16 (3) Jetz, W., C. Carbone, J. Fulford y JH Brown. 2004. El Software: una herramienta para el análisis del uso del espacio y del escalamiento del uso del espacio animal.Ciencia 306: 266-268. hábitat por parte de los animales.Modelado ecológico 197: 516-519. Carthew, S. M y RI Goldingay. 1997. No volador Julien-Laferriere, D. 1995. 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