Universidad de El Salvador. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Escuela de Biología. “RELACIONES SIMBIOTICAS: HONGOS LIQUENIZADOS Presentado por: Carlos Abraham Roque Hernández RH15003 Oscar Broderick Sandoval Lopez SL18008 Cátedra: Micología. Catedrático: M.Sc. Rhina Esmeralda Esquivel Ciudad Universitaria, 16 de octubre de 2019. INTRODUCCIÓN Los hongos realizan aportaciones vitales al equilibrio ecológico del planeta. Para ello, estos forman importantes relaciones simbióticas con animales, plantas, bacterias y protistas. De manera concisa, una relación simbiótica se define como la interacción cercana y persistente entre organismos de diferentes especies, determinando una asociación de beneficio recíproco entre los participantes. Uno de los tipos de simbiosis más perfecto que se conoce en la naturaleza es la observada entre un hongo (micobionte) y un simbionte fotoautótrofo (alga, fotobionte). Las relaciones liquénicas, pese a verse sencillas, son organismos duales de gran complejidad. Su complejidad estriba en diferentes aspectos como su nutrición, su desarrollo evolutivo a través del tiempo y su participación en los ecosistemas. Por lo anterior, en el presente trabajo se exponen aspectos generales sobre su clasificación y reproducción, se mencionan usos y beneficios ecológicos y para el ser humano, además, se describen estructuras especializadas producto de la relación simbiótica que en muchos casos sirven como caracteres taxonómicos. OBJETIVOS General Explicar la relación simbiótica mutualista que existe en los hongos liquenizados y las generalidades de su clasificación y reproducción. Especificos ● Comprender el metabolismo de los líquenes con énfasis en el metabolismo secundario y los beneficios que este aporta. ● Conocer las funciones ecológicas de los líquenes en el ambiente. ● Describir las estructuras especializadas que son utilizadas como caracteres taxonómicos. HONGOS LIQUENIZADOS Los hongos liquenizados, conocidos comúnmente como líquenes, son una asociación simbiótica mutualista entre un hongo (micobionte) y uno o más organismos autótrofos fotosintéticos que puede ser un alga verde o una cianobacteria (fotobionte). La formación del cuerpo del liquen, talo, es diferente de los organismos que le dan origen morfológica, fisiológica y bioquímicamente. (Chaparro & Aguirre, 2002) Barreno & Pérez (2003) definen a los líquenes como ‘‘Seres enigmáticos y complejos cuyos cuerpos vegetativos (talos) son el resultado de asociaciones simbióticas cíclicas entre, al menos, un hongo heterótrofo (micobionte) y un socio fotosintético (fotobionte), que es el que sintetiza los azúcares necesarios para el metabolismo, liberando oxígeno en el proceso’’. De un total de 64,200 especies de hongos 30% se han adaptado para establecer asociaciones simbióticas con fotobiontes variados, un 9% como micorrizas y un 21% con asociaciones liquénicas. (Chaparro & Aguirre, 2002). COMPONENTES ESTRUCTURALES DE LA SIMBIOSIS La simbiosis mutualista es una asociación permanente o muy duradera con beneficio mutuo, reciprocidad y perfecta división del trabajo; se aplica a los líquenes que en condiciones inhóspitas, en los que ni un alga ni un hongo pueden vivir aisladamente, funcionan como un verdadero consorcio (Chaparro y Aguirre, 2002). Micobionte La gran mayoría de hongos que liquenizan son de la división Ascomycota (clase Lecanoromycetes) y solo unos pocos pertenecen a la división Basidiomycota, siendo estos últimos especies que originan basidiolíquenes pero sin llegar a tener verdaderos talos (Barreno y Pérez, 2003). Los hongos de los líquenes casi siempre son simbiontes estrictos y no son capaces de prosperar en la naturaleza sin el fotobionte apropiado (son simbiontes obligados) (Chaparro y Aguirre, 2002). El micobionte se encarga de proporcionar refugio para el fotobionte, la humedad necesaria y minerales, además protege al fotobionte de los rayos solares y desecación. Las hifas se asocian en forma de “tejidos” (plecténquimas). La pared del hongo debe ser flexible para facilitar los contactos con el ficobionte; también participan en la captación de agua, de nutrientes y en su transporte al citoplasma. Las sustancias de reserva están representadas por el glicógeno y el manitol, nunca almidón. Los contenidos de las paredes son a base de quitina y hemicelulosas, con polisacáridos especiales (liquenina e isoliquenina) (Chaparro y Aguirre, 2002). Fotobionte Las algas simbióticas, algas liquénicas, componente algal, fotobionte o ficobionte son las algas presentes en los talos liquénicos (aproximadamente cuarenta géneros) (InsFig) clorofíceas o cianobacterias del tipo unicelular (Chaparro y Aguirre, 2002). Este componente estructural de la simbiosis se encarga de proporcionar los carbohidratos (azúcares) que el hongo necesita mediante la fotosíntesis. A los líquenes que poseen un alga verde como fotobionte se conocen como clorolíquenes y a los que tienen fotobionte cianobacteriano son comocidos como cianolíquenes (Herrera et al., 2014) De acuerdo a Chaparro y Aguirre, (2002) los géneros Trebouxia, Tentrepohlia y Nostoc son los fotobiontes más frecuentes, y de amplia distribución en asociaciones liquénicas. Los géneros Trebouxia y Tentrepohlia son eucarióticos y pertenecen a las algas verdes; Nostoc pertenece al grupo de las cianobacterias. Cuando un alga se encuentra asociada a un micobionte no se reproduce sexualmente, lo hace en forma asexual. El fotobionte en asociación liquénica puede cambiar la intensidad del color, la forma general, el tamaño, las cubiertas de gelatina y tener cambios fisiológicos. Aproximadamente el 92% de las especies liquenicas poseen algas verdes como ficobionte, frente a un 8% de cianobacterias. Nostoc, Scytonema, Strigonema, Gloeocapsa y Calothrix son los cianosimbiontes más comunes (Chaparro y Aguirre, 2002). Por lo general, los fotobiontes cianobacterianos son encontrados en líquenes gelatinosos como Leptogium. Los géneros de algas verdes como Trebouxia y Myrmecia parece ser que no viven más que liquenización, es decir, son específicas de los líquenes. CLASIFICACIÓN La nomenclatura de los líquenes se refiere al micobionte por lo que son clasificados dentro del reino fungi, mientras los fotobiontes reciben sus propios nombres y clasificación (Herrera y Lucking, 2009). Filogenia Figura X. Clasificación sistemática de los hongos liquenizados, hasta el nivel de órdenes, dentro de los Ascomycota y Basidiomycota. Lineajes no liquenizados en negro, lineajes liquenizados en verde, linajes parcialmente liquenizados en azul y linajes con eventos confirmados de de liquenización en rojo. Líneas verdes indican liquenización ancestral, líneas naranjas indican reconstrucción ambigua con respecto a la posible liquenización ancestral (basado en Hibbett et al. 2007). Morfológica Los líquenes exhiben una amplia variedad morfológica que va desde los tipos más primitivos hasta tipos altamente estructurados. Las formas de crecimiento o biotipos no pueden considerarse en los líquenes como caracteres filogenéticos, pero si están relacionadas con la fisiología, por lo que representan adaptaciones al hábitat que ocupan. Tradicionalmente se reconocen estos biotopos: ● Crustáceos o costrosos: Las formas crustáceas se encuentran siempre en estrecho contacto con el sustrato, carecen de córtex inferior y no se pueden separar de él sin destruirlas; se sujetan al sustrato por medio de la médula o de un hipótalo; pueden estar por encima (epi-) o por dentro (endo-) del sustrato. (Figura XB) ● Foliosos o foliáceos: tienen forma laminar y son los que ofrecen una estructura más compleja, con organización dorsiventral y cara inferior diferenciada; están parcialmente adheridos al sustrato, por lo que se les puede separar de él sin destruirlos; anatómicamente homómeros o heterómeros, se sujetan al sustrato por medio de diversos órganos apendiculares (rizinas, tomento, cilios, por ejemplo) y captan agua tanto del sustrato como de la atmósfera. (Figura XC) ● Fructiculosos o fructicosos: Son ejes más o menos ramificados con forma de pequeños arbustos o bien, con lóbulos que se estrechan y alargan profundamente, de tal manera que se sujetan al sustrato por una mínima superficie mediante discos de fijación; sobresalen siempre mucho del sustrato y pueden ser erectos y colgantes, Los lóbulos pueden ser cilíndricos o aplastados y su organización suele ser radial, solo en ocasiones es dorsiventral. El tamaño es muy variado: desde <1 cm, pequeños arbustos, hasta los que tienen varios metros de largo. Dependen de la humedad relativa del aire para su hidratación (aereohigrófolos) por ello, suelen ser más abundantes en territorios donde las nieblas son frecuentes (Barreno & Pérez, 2003). (Figura XA). ● Gelatinosos: Se caracterizan por tener consistencia gelstinosa en estado húmedo, con un alto grado de hidratación y deshidratación alternativa. En estado seco se presentan como granulos negros, pueden absorber de 20 a 30 veces su peso; la coloración en estado húmedo va de verde oliva hasta gamas de gris. Estos líquenes semejan una colonia algal gelatinosa atravesada por hifas fungales. La gelatina gonidial sirve de matriz o sostén para el hongo. Anatómicamente son homómeros (Chaparro y Aguirre, 2002). Figura X (A. Líquen costroso, B. Líquen folioso, C. Líquen fructicoso, D. Líquen gelatinoso.) Anatómica: La anatomía de los talos puede resumirse en dos grandes grupos: ● Homómeros: Se refiere a los líquenes que poseen talos simples o poco diferenciados. Anatómicamente el alga se encuentra irregularmente distribuida, es decir, el talo no es estratificado. Son capaces de absorber gran cantidad de agua y retenerla en la gelatina gonidial y por lo tanto su consistencia y apariencia cambia, siendo gelatinosos. Este tipo se considera primitivo, solo unos pocos géneros los poseen (como los liquenes de talo gelatinoso). También son llamados cianolíquenes. Ejemplos: Leptogium sp., Collema sp. (Chaparro y Aguirre, 2002). (InsFig) ● Heterómeros: La mayor parte de los líquenes desarrollan talos estratificados internamente o talos heterómeros, que constan de varias capas claramente ordenadas: córtex superior, capa de fotobionte (capa algal), médula y córtex inferior. El fotobionte suele estar protegido por una capa fúngica, de grosor variable, el córtex. Justo por debajo del córtex, se sitúa la única capa donde predomina el fotobionte y se establecen los contactos físicos entre los simbiontes. La médula es una capa formada por un conjunto de hifas entremezcladas (aracnoide), de aspecto algodonoso y con espacios que permiten la aireación del talo. Es en la capa de fotobiontes y en la médula donde se acumulan la mayor parte de sustancias liquénicas, generalmente, en forma de cristales incrustados en las paredes hifales. En muchos líquenes foliáceos se constituye un córtex inferior donde las hifas pueden tener la pared oscurecida; es probable que esta capa participe en la retención capilar de agua extratalina (Barreno & Pérez, 2003). Habito Son muy cosmopolitas, pueden vivir en casi cualquier lugar; aunque son muy sensibles a la contaminación. Se distinguen según el sustrato donde viven: ● Saxícolas: en rocas (Figura XA) ● Cortícolas: en las cortezas de los árboles. (Figura XB) ● Folicolas: en la superficie de hojas (Figura XC) ● Terrícolas y humícolas: en tierra y humus. (Figura XD) Figura X. Líquenes según su habito REPRODUCIÓN Como hongos que son, la mayoría de líquenes muestran los procesos de reproducción sexual y asexual propio de estos organismos. En la simbiosis liquénica, el micobionte es el único que presenta en su ciclo de vida la reproducción sexual, quedando la del fotobionte casi siempre restringida a la asexual (Barreno y Pérez, 2003) Sexual En la simbiosis liquénica, el hongo es el único que realiza procesos de reproducción sexual y en el caso de ascolíquenes esta es bastante semejante a la del resto de los ascomicetos no liquenizados (Barreno y Rico, s.f). Los ascomas o ascocarpos varían en su anatomía y morfología y a diferencia de los hongos no liquenizados son perennes (Chaparro y Aguirre, 2002). El ascocarpo es un aparato fructífero usualmente superficial. Se pueden distinguir simple vista, aunque en algunos líquenes son tan pequeños que solo se observan al hacer una sección del talo. Son estructuras relativamente longevas y producen ascos anualmente, la producción es continua hasta que se agotan las hifas ascogénicas. Pueden ser sésiles, más o menos hundidos o estipitados. En cuanto a su posición varían: en los líquenes fructicosos son terminales y/o laterales, mientras que en los foliosos y costrosos se ubican sobre la corteza superior en los bordes del talo o distribuidos en sus superficies. Los tipos más frecuentes son: ● Peritecio: de forma esférica y más o menos encerrado por la pared peritecial, las ascas están en una cavidad que se abre al exterior a través de un estrecho poro, el ostíolo, se encuentra rodeado por un anillo denominado involucro. Figura X. Peritecio ● Histerotecios (lirelas): Apotecios de forma alargada, estrechos, más o menos sinuosos, a veces ramificados como pequeñas zanjas que se asemejan a signos de escritura antigua. ● Apotecio: en éstos, los ascos están expuestos al exterior, por lo general tienen forma de disco o taza y son circulares en sección transversal. El disco puede ser plano, cóncavo o convexo. Los apotecios pueden ser elevados por un corto pedúnculo (pedunculados), aplicados al talo (sésiles) o un poco hundidos (inmersos o encostrados) (Chaparro y Aguirre, 2002). Figura X. Apotecios de un líquen La organización de las esporas de los ascolíquenes depende del tamaño y forma del asco. La forma predominante es la elipsoidal. Las esporas son simples o septadas; en este caso, los septos pueden ser transversales y/o longitudinales. ● Esporas simples o unicelulares: son las más frecuentes; carecen de septos y según su forma pueden ser oblongas, esféricas, ovadas o claviformes. Ejemplos: Usnea, Parmotrema. ● Esporas septadas o compuestas: conformadas por más de una célula. Según su forma pueden ser: fusiformes, bifusiformes, aciculares, y vermiformes. Ejemplos: Sticta, Lobaria. ● Esporas polariloculares: son unicelulares, pero tienen en la zona ecuatorial un engrosamiento considerable que da lugar a dos lóculos comunicados por un estrecho canal. Ejemplo: Teloschistes. (Chaparro y Aguirre, 2002). (InsImgCha) No es usual encontrar esporas coloreadas en hongos liquenizados, pero cuando lo son presentan tonos amarillos, gris-verdoso o negro. Las esporas simples usualmente son hialinas, mientras que las compuestas son más o menos coloreadas (Chaparro y Aguirre, 2002). Respecto al desarrollo, la diseminación del micobionte por medio de ascosporas, basidiosporas o conidios, tendiente a formar un líquen, de acuerdo a Chaparro y Aguirre (2002), está condicionada a que el micelio formado encuentre al alga apropiada y haga su reconocimiento por los caracteres moleculares de las paredes superficiales, básicamente proteínas. Además de contar con el fotobionte adecuado, debe tener las condiciones apropiadas de luz, temperatura y humedad. El estadío de liquenización inicial (Figura X) se asemeja a la configuración de los soredios, con el mínimo de elementos formadores del líquen; lo anterior implica que debe haberse establecido el contacto físico entre los simbiontes con la penetración del hongo al fotobionte o su recubrimiento. Luego comienza a organizarse una estructura que poco a poco va diferenciando la corteza superior, la capa gonidial, la médula y la corteza inferior (talo primario); después crece y se diferencia en el hábito correspondiente a la especie en desarrollo (talo secundario) (Chaparro y Aguirre, 2002). Figura X. Proceso de formación de un liquen, imagen tomada de internet. Según Chaparro y Aguirre, (2002), en algunos líquenes las esporas pueden presentar dormancia hasta tanto no entran en contacto con el alga apropiada. Asexual Muchos líquenes han desarrollado mecanismos de multiplicación vegetativa que les aseguran la reproducción del consorcio, sin tener que pasar por la busqueda del alga indicada para llegar al establecimiento del líquen. Correspondiendo con Chaparro y Aguirre (2002), muchas especies producen raramente ascocarpos y se multiplica con más frecuencia por vía vegetativa, siendo este mecanismo más efectivo para la dispersión de la especie. Aunque en la reproducción asexual, tradicionalmente, solo se ejemplificaría a los isidios como multiplicadores de la asociación; los soredios y otras estructuras cumplen el mismo papel y son también típicos en muchísimas especies liquénicas. Chaparro y Aguirre, (2002) “Cuando un alga se encuentra asociada con un micobionte no se reproduce sexualmente, lo hace en forma asexual. Las cianobacterias se multiplican por fisión binaria, heterocistes o akinetos, son de naturaleza procariótica, no tienen cloroplastos, mitocondrias ni núcleo. Las clorofíceas, por su parte, se multiplica por división celular vegetativa o por formación asexual de esporas llamadas aplanosporas”. METABOLISMO LIQUENICO Metabolismo primario El metabolismo primario de los líquenes produce metabolitos intracelulares encontrados también en hongos no liquenizados, algas y plantas vasculares como aminoácidos, proteínas, polioles, polisacáridos, carotenoides y vitaminas (Hawksworth y Hill, 1984; Elix y Stocker-Wörgöter, 2008). Metabolismo secundario Barreno y Pérez (2003) mencionan que: Se han descrito más de 700 metabolitos secundarios exclusivos de líquenes, denominados habitualmente como sustancias liquénicas… Entre ellos se incluyen ácidos grasos alifáticos, ácidos débiles con anillos fenólicos, ésteres bencílicos, dibenzofuranos, ácidos únicos, xantonas, antraquinonas, terpenoides, derivados del ácido pulvinico, derivados de la serie del orcinol y B-orcinol: paradépsidos, metadépsidos, depsidonas y depsonas. Estas sustancias constituyen caracteres de primer orden en la taxonomía actual de los líquenes, ya que gran parte de ellos los sintetizan como resultado de la simbiosis, la mayoría se acumulan en la zona externa de la pared de las hifas de la médula, en la capa del micobionte o del córtex, nunca la del fotobionte (Barreno y Pérez, 2003) Campos et al. (2014) afirman que los metabolitos secundarios ‘‘Son producidos por el micobionte y son depositados en el exterior de las paredes hifales’’. De acuerdo a Barreno y Pérez (2003) algunos ácidos liquénicos son capaces de dar color al talo. El ácido úsnico da una coloración verde amarillenta (Figura X) Figura X. De izquierda a derecha:Usnea, Xanthoparmelia y Ramalia La parietina da un color desde amarillo-anaranjado hasta rojo ferruginoso. Figura X. De izquierda a Derecha: Caloplaca y Xanthoria. El ácido rozocárpico da un color amarillo vivo en Figura X. De izquierda a derecha: Rhizocarpon, Acarospora y Pleopsidium. Usos y beneficios Los metabolitos tienen varias usos, para el caso de los líquenes se destacan los estimulantes e inhibitorios sobre enzimas y la defensa e interacciones con otros organismos ya que estas sustancias proporcionan protección contra hongos, bacterias y animales herbívoros. Algunos de estos compuestos son tóxicos mientras que otros no. De hecho, muchos de estos compuestos se han utilizado en forma aislada o en extractos para alimentos o aplicaciones médicas en el hombre (Tiwari, 2015). La importancia farmacéutica de estas sustancias radica en sus propiedades antibióticas, antitumorales y/ o anti-VIH (Richardson, 1988). Los polisacáridos presentes en los generos Umbilicaria y Lobaria presentan actividad antitumoral, por lo que ha despertado el interés de científicos para la lucha contra algunos tipos de cáncer (Barreno y Pérez, 2003). El ácido usnico del género Usnea es una sustancia liquénica muy activa usada como antibiótico, antifúngico, analgésico e inhibidor de tumores. (Karthikaidevi et al, 2009) ECOLOGÍA DE LOS LÍQUENES Los líquenes son componentes indispensables de los ecosistemas templados y tropicales (Longton 1992; Nadkarni 2000), se estima que del 8 al 10% de los ecosistemas terrestres están dominados por líquenes (Larson 1987 en Seaward 2008), contribuyendo de manera importante a la biomasa, a la biodiversidad, a los ciclos de nutrientes y de minerales y al flujo energético (Seaward 2008; Nash 2008 a,b). Promueven la formación de suelo durante la sucesión primaria, incrementan la disponibilidad de nitrógeno en el sustrato y acumulan varios elementos esenciales, como K, P y S, (Jones 1988; Seaward 2008). Estos organismos forman parte sustancial o complementaria de la dieta de diversos herbívoros vertebrados (los renos del artico se alimentan de líquenes que crecen en ese ecosistema) e invertebrados y constituyen un hábitat para microorganismos y artrópodos (Seaward, 1988; Longton, 1992) Los líquenes pueden ser considerados como extremistas ambientales por su presencia en ambientes que son adversos para muchas otras formas de vida, como los desiertos más secos y cálidos o los fríos (Herrera et al., 2014) Bioindicadores de calidad de aire Los líquenes son extremadamente sensibles a la contaminación atmosférica, ya que al no tener raíces depende de la fuente de nutrientes aérea (Las rizinas son estructuras que cumplen función de anclaje). Tampoco tienen cutícula, lo que les deja totalmente expuestos a los contaminantes atmosféricos, a medida que absorben nutrientes, absorben también los contaminantes que se acumulan en los tejidos. Por estas razones se usan como bioindicadores ambientales. Advierten de ambientes no saludables ya que la abundancia y diversidad de los líquenes disminuye a medida que aumenta el desarrollo urbano y la actividad industrial (Marín, s.f) Las poblaciones de líquenes no desaparecen por completo. Las diferentes especies de líquenes, tienen distinta tolerancia a los contaminantes; hay algunas que son capaces de sobrevivir a contaminaciones muy severas. Caso contrario es el de líquenes fructicosos como Usnea, Teloschistes y Cladonia, su capacidad de absorber sustancias de la atmósfera es más reducida a comparación de otros grupos liquénicos, por lo que se encuentran exclusivamente en zonas libres de contaminación atmosférica; esta situación podría deberse a la simetría radial de su talo, ya que al presentar mayor superficie de contacto con la atmósfera, la acumulación de sustancias se intensifica hasta el punto de no ser tolerada. ESTRUCTURAS ESPECIALIZADAS Los líquenes presentan diferentes estructuras morfológicas y anatómicas conocidas como estructuras vegetativas, muchas veces utilizadas como caracteres taxonómicos. Exclusivas de los liquenes Son aquellas en las cuales participan micobionte y fotobionte, dando lugar a una morfología y función determinada (Barreno y Rico, s.f). Estructuras de aireación del talo -Cifelas: Son excavaciones relativamente pequeñas de morfología variable en la parte inferior del talo, en el interior están recubiertas por un cortex especial. Son exclusivas del genero Sticta . Figura X. Ilustración y corte longitudinal de una cifela. -Pseudocifela: Semejante a las cifelas pero no poseen capa cortical especializada. Son rupturas en la parte superior o inferior del talo de las cuales salen hifas de la médula que se ponen en contacto con la atmósfera. A veces se forman a partir de soralios donde los soredios han sido dispersados. Son un carácter importante de la familia Parmeliaceae. Figura X. De izquierda a derecha: Ilustracion del corte longitudinal de una pseudocifela; Fotografía de pseudocifela en la parte superior del talo de Parmelia. Diasporas vegetativas Estructuras en las cuales ambos componentes de la simbiosis actual como unidades duales autónomas y separables del talo, de tal forma que favorecen la dispersión por vía asexual. Son comunes en líquenes fructicosos y foliosos. -Soralios: Aperturas del córtex con aspecto farináceo que se forman como consecuencia de la presión ejercida por un grupo de algas rodeadas por hifas provenientes de la médula. Cada propágulo de pequeño tamaño se denomina soredio. Figura X. De izquierda a derecha: Ilustración de un solario con soredios; Fotografía de soralio sobre el talo de un liquen costroso. -Isidios: Pequeñas excrecencias generalmente erguidas que surgen de la parte superior del talo de forma más o menos agrupados, pero sin formas estructuras definidas como los soralios. En el interior se encuentran hifas y gonidios entremezclados. Figura X. De izquierda a derecha: Ilustración de isidios: Fotografía de isidios en el talo de un liquen folioso. No exclusivas de liquenes Estas estructuras son conocidas como órganos apendiculares, son producidas por el micobionte, carecen de alga y se desarrollan siempre al exterior del talo. Organos primarios de adherencia -Rizinas: Son prolongaciones filiformes que surgen de la parte inferior de talo, comunes en líquenes foliosos. Su función es fijar el talo al sustrato. Figura X. Fotografía de rizinas en la parte inferior del talo de Parmelia. -Disco de fijación: Muchos líquenes fructicosos se sujetan al sustrato por uno o más discos fijados fijados al sustrato. Se conoce solo en las familias Parmeliaceae, Teloschistaceae y Roccellaceae. Figura X. Fotografia del disco de fijación de Usnea, familia Parmeliaceae. Organos secundarios Bajo esta clasificación se encuentran todos los apéndices cuya función principal no es sujetar el talo al sustrato. Se supone que su función principal está relacionada con la captación de agua en forma de gotas, aunque esto no esta comprobado experimentalmente. -Cilios: Son prolongaciones filamentosas del córtex ubicadas en el borde de los lóbulos o en el margen talino de apotecios lecanorinos. Son comunes en talos foliosos y fructicosos. Figura X. Fotografía de cilios presentes en Everniastrum. -Pelos: Son prolongaciones filamentosas del cortex. Pueden aparecer en cualquier parte corticola del talo con distribución irregular, nunca establecen contacto con el sustrato. Figura X. Ilustración de apotecio de Psoroma hypnorum rodeado de abundantes pelos. Tomado de Hannemann, 1993. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Chaparro, M. y Aguirre J. (2002). Hongos liquenizados. Bogotá, Colombia. Universidad Nacional de Colombia. Barreno, E. y Rico, J. (s.f). 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