Prevención y descontaminación de micotoxinas

TERCERA CONFERENCIA INTERNACIONAL MIXTA
FAO/OMS/PNUMA SOBRE MICOTOXINAS
Túnez, Túnez, 3-6 de marzo de 1999
MYC-CONF/99/6b
Prevención y descontaminación de micotoxinas
Estudio monográfico : El maíz 1
Índice
Párrafos/páginas
Sumario. … ..........................................................................................................2
Introducción/naturaleza. …................................................................................... 1
Efectos en la salud y en el comercio. … ................................................................ 2
Estrategias de prevención. ….......................................................................... 3 -11
Estrategias de descontaminación. … ................................................................... 12
Recomendaciones. …. ........................................................................................ 13
Cuadro 1. Estrategias para la prevención de micotoxinas en el maíz ......................7
Cuadro 2. Estrategias para la descontaminación de micotoxinas en el maíz............7
Bibliografía ..........................................................................................................9
1
Documento preparado por Ronald T. Riley y William P. Norred, Unidad de Investigación sobre Toxicología y
Micotoxinas, Departamento estadounidense de Agricultura/Servicio de Investigaciones Agrarias, Atenas, Georgia.
Los puntos de vista y opiniones que se expresan en este documento son de sus autores y no representan necesariamente
los de la FAO, OMS o PNUMA.
SUMARIO
La prevención de las micotoxinas en el maíz comprende la prevención de la biosíntesis de
toxinas y su metabolismo sobre el terreno o en almacén. La descontaminación de micotoxinas se
refiere a los tratamientos poscosecha para eliminar, destruir o reducir los efectos tóxicos. El no
evitar la formación de micotoxinas en el campo o en el almacén conducirá inevitablemente a un
aumento del riesgo para la salud y a una pérdida económica. Sin embargo, un buen seguimiento
impedirá que las micotoxinas se conviertan en causa importante de aumento del riesgo para la
salud. La estrategia preferida para controlar la contaminación por micotoxinas es un enfoque
polifacético integrado. La estrategia de precosecha o poscosecha en que haya de insistirse
dependerá de las condiciones climáticas de ese determinado año. El conocer los factores
medioambientales que fomentan la infección, el desarrollo y la producción de toxinas es el
primer paso para un plan eficaz encaminado a reducir al mínimo las micotoxinas en los alimentos
y los piensos. El Fusarium moniliforme es el patógeno más conocido del maíz. Dado que es un
endofito asintomático transportado por la semilla en el maíz, será difícil su eliminación. Las
prácticas de labranza, la rotación de cultivos, el control de malezas, la pluviosidad en la
temporada tardía, el viento y los vectores de plagas son factores todos ellos que influyen en la
cantidad y origen del inóculo fúngico que mantiene el ciclo de la enfermedad en el maíz. Son
muchas las estrategias nuevas y prometedoras de precosecha para la prevención que se están
explorando y que consisten en la producción de maíz resistente a base de ingeniería genética.
Otra estrategia que puede resultar útil en el maíz es la de los controles biológicos a base de
emplear agentes no toxígenos y competitivos biológicamente. La prevención poscosecha de la
producción de micotoxinas depende fundamentalmente de unas buenas prácticas de gestión antes
de la cosecha y después de ella. Con las estrategias de descontaminación, que pueden ser físicas,
químicas o microbiológicas, puede descontaminarse el maíz destruyendo, modificando o
absorbiendo la micotoxina de suerte que se reduzcan o se eliminen sus efectos tóxicos.
INTRODUCCIÓN/NATURALEZA
1.
Son muchas las revistas y publicaciones en que se vienen resumiendo los enfoques
empleados y que se están desarrollando para reducir al mínimo la contaminación del maíz por
micotoxinas. Al maíz son por lo general aplicables muchas de las estrategias empleadas para otros
productos. En esta panorámica, la “prevención” de la producción de micotoxinas en el maíz
comprende la prevención de la biosíntesis y metabolismo de las toxinas en el terreno (precosecha) o
en los almacenes (poscosecha). Por “descontaminación” de micotoxinas se entienden únicamente
los tratamiento poscosecha destinados a eliminar, destruir o reducir los efectos tóxicos de las
micotoxinas. La capacidad virtual de la planta para descontaminar las micotoxinas in situ se
considera como una estrategia de prevención.
EFECTOS EN LA SALUD Y EN EL COMERCIO
2.
Naturalmente, la prevención de la contaminación por micotoxinas antes de la cosecha o
después de ella es la estrategia preferida para reducir al mínimo las micotoxinas en los alimentos y
los piensos. El no impedir la invasión fúngica y la formación de toxinas sobre el terreno o en
almacén dará lugar forzosamente a un mayor riesgo de consecuencias desfavorables para la salud y
de pérdida económica. Ahora bien, si se consigue una buena vigilancia química, el consumo de
maíz no debe constituir una fuente importante de aumento del riesgo para la salud provocada por las
micotoxinas. Una pronta identificación de los granos contaminados con micotoxinas ofrecen la
oportunidad de destinar la mayoría de los granos muy contaminados para usos que reducen al
mínimo el consumo por especies sensibles. Ello no obstante, la pérdida de valor del maíz
contaminado puede dar lugar a grandes pérdidas económicas para el agricultor. Además, los límites
reglamentarios que se fijan impropiamente bajos pueden hacer retirar del mercado realmente
grandes cantidades de maíz. Por ejemplo, en un año de elevado índice de contaminación por
fumonisina en países productores de maíz (de no existir una atenta vigilancia), un límite de acción
fijado en 1 ppm puede dar lugar a una pérdida del 3 al 8% de la harina de maíz que quedaría fuera
del mercado. En tiempos de merma de los suministros alimentarios, se trata desde luego de una
pérdida inadmisible.
ESTRATEGIAS DE PREVENCION
3.
En el Cuadro 1 se resumen algunas estrategias de prevención que actualmente se utilizan o
están en desarrollo. La estrategia preferida es un enfoque multifrontal integrado. Sin embargo,
algunas estrategias específicas son de carácter más práctico y oportuno que otras. Por ejemplo, las
estrategias que se consideran como “de eficacia comprobada” son de empleo intensivo de mano de
obra y de un costo relativamente bajo. Estos enfoques varían en sus características específicas de un
hongo a otro y de una micotoxina a otra. La estrategia precosecha o poscosecha que habrá de
preferirse en un año dado dependerá de la situación climática de ese determinado año. Por
desgracia, el limitar las malas condiciones atmosféricas que favorecen la infección fúngica es algo
que puede estar fuera del control humano y la combinación de unas elevadas temperaturas con la
sequía influye a menudo en el aumento del riesgo y por lo tanto en una deficiente nutrición mineral.
A la inversa, reducir el nivel de humedad en el campo en períodos críticos es también imposible. No
obstante, el conocer los factores medioambientales que fomentan la infección, el desarrollo y la
infección de toxinas es el primer paso para organizar un plan eficaz con el fin de reducir al mínimo
las micotoxinas en los alimentos y los piensos.
4.
La prevención o reducción de la incidencia de la infección en el campo y después de la
cosecha es desde luego un elemento de importancia decisiva para reducir la acumulación de
micotoxinas pues se ha demostrado que las concentraciones de aflatoxina, deoxinivalenol o
fumonisinas son mayores en las espigas o granos sintomáticos que en los que no lo son. Entre los
factores ambientales que favorecen la infección por A.flavus figuran una temperatura elevada del
suelo o del aire, la fatiga por sequía, la deficiencia de nitrógeno, la densidad de la siembra y las
condiciones que ayudan a la dispersión de los conidios durante la formación de las sedas. El
desarrollo de A. flavus y de A.parasiticus y la producción de aflatoxinas en almacén resultan
favorecidas por una humedad elevada (>85%), una alta temperatura (>25°C), y la actividad
desarrollada por insectos o roedores.
5. Lo normal es que las infecciones con Fusarium graminearum sean localizadas, esporádicas,
y que resulten favorecidas por unas condiciones frías y húmedas durante la formación de las sedas,
son muy comunes en los veranos más húmedos. Las epidemias suelen ir asociadas a unas
condiciones de humedad tardías en la temporada del crecimiento. El almacenamiento del maíz
húmedo y en frío para moderar las temperaturas se ha asociado a brotes de síndromes estrogénicos y
a rechazos de piensos debido a la presencia de zearalenona y deoxinivalenol, respectivamente.
6.
El Fusarium moniliforme es el patógeno más común del maíz. Dado que este patógeno es un
endofito asintomático transportado por la semilla en el maíz, su eliminación será dificilísima. La
podredumbre de la espiga del maíz asociada con F .moniliforme y F.proliferatum va acompañada
de abundante fumonisina. En los EE.UU., los años cálidos y secos han propiciado una mayor
acumulación de fumonisina que en los años más fríos, mientras que el maíz cultivado en zonas más
frías suele contener cantidades bajas de fumonisina. En cambio, el tiempo seco a principios de la
temporada de crecimiento seguido por tiempo húmedo durante la formación de las sedas y
posteriormente se ha asociado con la necrosis grave de la espiga. La humedad en las sedas fomenta
claramente la infección. La podredumbre del grano de maíz por F. moniliforme y F .proliferatum
constituye también una importante enfermedad de la espiga en las zonas cálidas de cultivo de maíz
y está asociada con años cálidos y secos y/o ataques de insectos. La alta incidencia de daños que
provoca en Europa el barrenillo del maíz aumenta la enfermedad causada por F .moniliforme y las
concentraciones de fumonisina y las fuerte infestación por Frankliniella occidentalis guarda
correlación con un aumento de la incidencia de la enfermedad. La podredumbre de la espiga se
reduce en el maíz que está tratado genéticamente para resistir al taladrador europeo del maíz. Los
híbridos con un delgado pericarpio de grano y una mayor incidencia de la apertura del grano
(agravada por la sequía) están más expuestos a la podredumbre. La fatiga medioambiental juega un
papel importante en la producción de fumonisina puesto que los híbridos de maíz cultivados fuera
de su ámbito de adaptación o en condiciones frías pero con fatiga por la sequía mostraban unas
concentraciones mayores de fumonisina.
7.
Las prácticas de labranza, la rotación de cultivos, la lucha contra las malezas, una
pluviosidad estacional tardía, los vientos y los vectores de plagas son factores todos ellos que
influyen en la cantidad y origen del inóculo fúngico que mantiene el ciclo de las enfermedades del
maíz. Cualquier medida que interrumpa este ciclo reducirá forzosamente la probabilidad de la
infección de las sedas y del grano. Por ejemplo, la eliminación de los depósitos de maíz de desecho
reducirá la incidencia de A.flavus en el grano y en el suelo por debajo de las pilas. Nada sorprende
que los coleópteros mitidúlidos (que son vectores de A. flavus ) que viven debajo o cerca de los
depósitos de maíz de desecho resulten contaminados en grado elevado por A .flavus. En el mismo
estudio se señalaba que el A.flavus transmitido por el suelo aumentaba considerablemente cuando
las temperaturas de éste iban de 35 a 40°C. Así pues, en años secos con altas temperaturas, cuando
no es viable un aumento del riego, las medidas encaminadas a reducir el inóculo pueden ser una de
las pocas estrategias prácticas para reducir la probabilidad de una epidemia de aflatoxina.
8.
La genética a fines de resistencia a la producción de toxinas ha tenido sólo un éxito limitado.
Se han señalado cultivares de maíz resistentes a la producción de aflatoxina. Sin embargo, el
mejoramiento genético para controlar la producción de aflatoxina, fumonisinas, deoxinivalenol,
ocratoxina y zearalenona en la planta no ha tenido todavía éxito real ya que la aparición de estas
toxinas, que son las micotoxinas más comunes del maíz, es desde luego totalmente imprevisible y a
menudo muy alta. Si se dispusiera fácilmente de variedades resistentes y productivas de maíz, se
evitaría así la preocupación de la descontaminación, y de las enfermedades animales y humanas
consiguientes, pero claramente no es ese el caso.
9.
La aplicación de productos químicos es una estrategia muy interesante para evitar la
producción de micotoxinas. Hay tratamientos químicos que impedirían el desarrollo de moho y
virtualmente reduciría la producción de micotoxinas en el terreno y en el almacén. Sin embargo, por
lo que respecta al maíz y las micotoxinas, las vallas que de orden económico y ecológico se pueden
poner son probablemente muy altas como lo demuestra el hecho de que se estén comercializando
por lo general pocas de esas soluciones.
10.
Para la prevención antes de la cosecha hay muchas estrategias nuevas y prometedoras que se
están explorando y que hacen entrar en juego nuevas biotecnologías. Estas nuevas soluciones
comprenden el diseño y producción de plantas de maíz que reducen la incidencia de la infección
fúngica, limitan el desarrollo de hongos toxígenos o impiden la acumulación de toxinas.
Constituyen también una estrategia virtualmente útil en el maíz los controles biológicos en que se
emplean agentes biocompetitivos no toxígenos. Sin embargo, la posibilidad de recombinación con
cepas toxígenas constituye una preocupación. En el caso de F .moniliforme en el maíz, se está
desarrollando el empleo de agentes biocompetitivos bacterianos y de aislados de F. moniliforme no
toxígeno. Una solución interesante sería aplicar la ingeniería genética a plantas de maíz para
catabolizar las fumonicinas in situ . Normalmente tales soluciones exigen no poca investigación y
desarrollo aunque encierran la posibilidad de producir a la postre unas soluciones baratas y eficaces
al problema de las micotoxinas en el maíz.
11.
La prevención poscosecha de la producción de micotoxinas depende fundamentalmente de
unas buenas prácticas de cultivo antes de la cosecha y después de ella (Cuadro 1). Las aflatoxinas
son virtualmente problemas graves después de la cosecha, mientras que las fumonicinas no lo son
pues el F.moniliforme, al igual que otros fusarios, no se desarrolla en el maíz a una humedad
inferior al 18-20%. En última instancia, el tratamiento químico con agentes antifúngicos constituye
una posibilidad. No obstante, es discutible la eficacia de esta solución si se tiene en cuenta su costo.
Entre algunos tratamientos químicos que impedirán el desarrollo de moho y/o la producción de
toxinas figura el tratamiento del maíz almacenado con ácido propiónico o acético.
ESTRATEGIAS DE CONTAMINACIÓN
12.
En el Cuadro 2 se resumen las estrategias actualmente en uso y en desarrollo para
descontaminar el maíz contaminado con micotoxinas. Nada sorprende que las micotoxinas del maíz
que preocupan al máximo (aflatoxina, deoxinivalenol, zearalenona, acroatoxina A, fumonisina) sean
también muy estables y por lo tanto de muy difícil degradación. En cambio, la fusarina C (una
micotoxina fusárica detectada en el maíz enmohecido) es muy inestable, reacciona fácilmente a las
macromoléculas y es mutágena. En cambio, por su propia reactividad se descompone rápidamente,
por lo que sería fácil proceder a una descontaminación si constituyera un problema para la
inocuidad del alimento. En cambio, las fumonicinas son moléculas muy estables que no reaccionan
con las macromoléculas (aunque ligan muy específicamente con la sintaxis de la enzima ceramida)
y no son mutágenas. Su falta de reactividad crea un problema mucho mayor para los interesados en
la descontaminación del maíz. Las estrategias de descontaminación se han dividido arbitrariamente
en estrategias que dependen fundamentalmente de procesos físicos, químicos o microbiológicos
para descontaminar destruyendo, modificando o absorbiendo la micotoxina con objeto de reducir o
eliminar los efectos tóxicos. Un método que promete mucho es el empleo de aluminosilicatos
calcio-sódicos hidratados selectivos y de alta afinidad para fijar la aflatoxina en piensos y
alimentos. No obstante, algunos silicoaluminatos no selectivos que se suelen emplear no protegen
del todo y pueden incluso potenciar la toxicidad de la aflatoxina. Como estrategia de
descontaminación se incluyen también las intervenciones alimentarias destinadas a reducir la
toxicidad luego de absorbida la micotoxina.
RECOMENDACIONES
13.1. Antes de emplear el maíz cultivado para consumo humano en zonas donde las condiciones
suelen ser favorables para la invasión fúngica y la producción de micotoxinas sobre el terreno, debe
ser sometido a prueba para ver si está contaminado por micotoxinas.
13.2. Hace falta seguir investigando para potenciar la capacidad de predecir cuándo y dónde las
condiciones medioambientales pueden hacer probable la contaminación por micotoxinas.
13.3. Cuando es probable la invasión del terreno y las condiciones ecológicas son favorables a la
producción de micotoxinas en el campo, habrá entonces que poner cuidado en reducir las fuentes de
inóculo y minimizar la fatiga de las plantas y los daños por insectos.
13.4. Una vez determinada la probabilidad de la contaminación del terreno, hay que poner
empeño en reducir al mínimo el desarrollo de los hongos después de la cosecha y durante el
almacenamiento. Tendrán que ponerse en marcha planes para la descontaminación, entre ellos la
desviación del maíz contaminado apartándolo del consumo por seres humanos o por especies
sensibles.
13.5. Hay que desarrollar cultivares de maíz resistentes a la fatiga por sequía, a los daños por
insectos y a la infección fúngica.
13.6. Deben arbitrarse procedimientos de descontaminación fáciles y económicos.
Cuadro 1. ESTRATEGIAS PARA LA PREVENCION DE MICOTOXINAS EN EL MAIZ
Estrategias precosecha:
De eficacia reconocida
Reducción de la fatiga de las plantas mediante riego, nutrición mineral, protección contra los
daños de insectos
Evitación de las condiciones medioambientales que favorecen la infección en el terreno
Minimización de los residuos agrícolas y otras fuentes puntuales de inóculo
De eficacia virtual
Mejoramiento genético de cultivares de maíz resistentes a la infección fúngica
Empleo para la protección agrícola de productos químicos que sean agentes antifúngicos
En desarrollo
Desarrollo de plantas de maíz transgénico resistentes a la infección fúngica
Desarrollo de cultivares de maíz transgénico capaces de catabolismo/interferencia con la
producción de toxinas
Desarrollo de maíz tratado por ingeniería genética para resistir a los daños de insectos
Desarrollo de semillas de maíz que contengan bacterias endofíticas que excluyan a los
hongos toxígenos
Exclusión de hongos toxígenos por la preinfección de plantas con cepas fúngicas
biocompetitivas-no toxígenas
Estrategias poscosecha:
De reconocida eficacia
Recolección, cuando el contenido hídrico es óptimo, para evitar el desarrollo saprofítico de
hongos toxígenos
Eliminación del maíz dañado y secar los granos hasta alcanzar el contenido de humedad
óptimo antes del almacenamiento
Combatir la actividad de los insectos y roedores y mantener unos niveles apropiados de
humedad y temperatura
Una limpieza frecuente de los sistemas de distribución de piensos y zonas de
almacenamiento breve
De eficacia virtual
Empleo de agentes antifúngicos como ácido propiónico y acético
________________________________________________________________________________
Cuadro 2. ESTRATEGIAS PARA LA DESCONTAMINACIÓN DE MICOTOXINAS
DEL MAÍZ
Métodos físicos
Limpieza - la selección de materiales menudos reduce las fumonicinas y otras micotoxinas: método
sencillo pero incompleto
Segregación y selección - prueba de la “luz negra” para la aflatoxina: método sencillo pero
engañoso
La tecnología de selección por colores: método no demostrado con el maíz, pero que promete.
Segregación por densidades y lavado – las fumonicinas, el deoxinivalenol, la zearalenona: método
no específico e incompleto, pero adecuado para moler en húmedo y para la elaboración alcalina del
maíz.
Degradación térmica – método incompleto para la mayoría de las micotoxinas.
Tratamiento de microondas – unos niveles altos destruyen las tricotecenas.
Degradación solar – aflatoxina en aceite de maíz: resultados prometedores.
Cocinado por extrusión – fumonicinas: la destrucción depende de la temperatura y velocidad del
husillo: método prometedor
Molturación en húmedo – produce almidón exento o casi exento de zearalenona, fumonisinas y
aflatoxinas. En cambio, la toxina T-2 aumenta en el germen de maíz.
Métodos químicos
Tratamiento térmico más azúcares reductores – fumonicinas: método prometedor pero inciertas la
toxicología y la estabilidad.
Nixtamalización/hidrólisis alcalina – degradación reversible de aflatoxina y degradación parcial de
fumonisinas, pero persiste la toxicidad: no es un método eficaz para la descontaminación de
fumonisinas o aflatoxinas. Reducción de la zearalenona y del deoxinivalenol.
Bisulfito – destruye la aflatoxina B1, reduce el deoxinivalenol en el maíz: el bisulfito es un aditivo
alimentario común (el sulfonato DON es inestable en alcalí).
Amoniación – método aprobado en México, Sudáfrica y varios estados de los EE.UU. para la
aflatoxina en el maíz: tal vez no sea eficaz para descontaminar las fumonicinas en el maíz.
Peróxido de hidrógeno/bicarbonato sódico – destruyen la fumonicina en el maíz.
Ozonización – degrada y descontamina las aflatoxinas en el maíz contaminado naturalmente:
método prometedor.
Aluminosilicatos sódicos-cálcicos hidrados – enlaza las aflatoxinas de gran afinidad y capacidad:
eficacia demostrada in vivo cuando se agrega a las dietas. Los aluminosilicatos no selectivos
pueden crear fuertes riesgos y hay que evitarlos.
Carbón activado - reduce la transformación alimentaria de la aflatoxina B1 en aflatoxina M1 en las
vacas
Métodos microbiológicos
Fermentación etanólica – no descompone la aflatoxina B1, la zearalenona o la fumonisina B1. Las
toxinas pueden resultar realmente aumentadas en el grano inservible empleado en piensos.
Mezclas probióticas - El Lactobacillus y el Propionibacterium pueden reducir la biodisponibilidad
de la aflatoxina alimentaria.
Intervenciones alimentarias
Colina, metionina, vitaminas, proteína, grasa alimentaria, antioxidantes e inductores de enzimas
metabolizantes.
- su adición a los piensos puede reducir la toxicidad causada por las micotoxinas en el maíz.
Bibliografía
Agricultural Research Service. 1997a. ARS Fusarium Workshop, págs. 1-34, 16- 17 de septiembre
de 1997, Atenas, Georgia, EE.UU. (pueden solicitarse ejemplares al Dr. Jane Robens, USDA-ARS,
Building 005, BARC-West, Beltsville, Maryland 20705, EE.UU.)
Agricultural Research Service. 1997b. Aflatoxin Elimination Workshop, págs. 1-93, 26-28 de
octubre de 1997, Memphis, Tennessee, EE.UU. (pueden solicitarse ejemplares a Linda Deer,
Commodity Safety Research, USDA-ARS, Southern Regional Research Center, 1100 Robert E. Lee
Blvd, PO Box 19687, Nueva Orleans, Louisiana 70179, EE.UU.)
Ahokas, J., El-Nezami, H., Kankaanpää, P., Mykkänen, H., y Salminen, S. 1998. Estudio clínico
experimental en que se examina la posibilidad de una mezcla de Lactobacillus y Propionibacterium
para eliminar la aflatoxina del tracto gastrointestinal de voluntarios egipcios sanos. Revue Méd.
Vét.149:568 (extracto).
Campbell, K.W., Hamblin, A.M., y White, D.G. 1997. Herencia de la resistencia a la producción de
aflatoxinas en el cruce entre los endógamos B73 y LB31. Phytopathology 87:1144-1147.
CAST. 1989. Mycotoxins: Economic and health risks. pp 1-91.Council for Agricultural Science and
Technology. Task Force Report No. 116, CAST, 137 Lynn Ave., Ames, Iowa 50010-7197 USA.
Castegnaro M., y Bartsch, H. 1991. Possible role of ochratoxin (OA) in the ethiopathogenesis of
Balkan endemic nephropathy and urinary tract tumours. Págs. 183-195. En K. Mise y J.L. Richard
(Eds.) Emerging food safety problem resulting from microbial contamination. Actas de la
Conferencia Estados Unidos-Japón sobre Desarrollo y Utilización de Recursos Naturales, Toyko.
De Leon, C., y Pandey, S. 1989. Improvement of resistance to ear and stalk rots and agronomic
traits in tropical maize gene pools. Crop Sci. 29:12-17.
Desjardins, A.E., Plattner, R.D., Lu, M., y Claflin, L.E. 1998. Distribution of fumonisins in maize
ears infected with strains of Fusarium moniliforme that differ in fumonisin production. Plant Dis.
82:953-958.
Doko, M.B., Rapior, S., Visconti, A., y Schjoth, J.E. 1995. Incidence and levels of fumonisin
contamination in maize genotypes grown in Europe and Africa. J. Agric. Fd. Chem. 43:429-434.
Farrar, J. J., y Davis, R.M. 1991. Relationships among ear morphology, western flower thrips, and
Fusarium ear rot of corn. Phytopathology 81:661-666.
Geiser, D., Pitt, J.I., y Taylor, J.W. 1998. Cryptic speciation and recombination in the aflatoxinproducing fungus Aspergillus flavus .Proc. Natl. Acad. Sci., USA 95:388-393.
Hoenisch, R.W., y Davis, R.M. 1994. Relationship between kernel pericarp thickness and
susceptibility to Fusarium ear rot in field corn. Plant Dis.78:517-519.
Jackson , L.S., DeVries, J.W., y Bullerman, L.B. 1996. Editores. Fumonisins in foods. Actas de un
simposio de la Sociedad Química Americana sobre fumonicinas en los alimentos. Adv. Exp. Med.
Biol. Vol 392, Plenum Press, Nueva York, 397 págs.
Katta, S. Jackson, L., Sumner, S., Hanna, M., y Bullerman, L. 1998. Screw speed and temperature
effects on stability of fumonisin B1 (FB1) in extrusion cooked corn grits. Revue Méd. Vét.149:534
(extracto).
King, S.B., y Scott, G.E. 1981. Genotypic differences in maize to kernel infection by Fusarium
moniliforme.Phytopathology, 71:1245-1247.
Lew, H., Adler, A., y Edinger, W. 1991. Moniliformin and the European corn borer. Mycotoxin
Res.,7:71-76.
McMullen, M., Jones, R., y Gallenberg, D. 1997. Scab of wheat and barley: a re-emerging disease
of devastating impact. Plant Dis.81:1340-1348.
Miller, J. D. 1994. Epidemiology of Fusarium ear diseases of cereals. Pages 19-36. En J. D. Miller
and H. L. Trenholm (Eds.) Mycotoxins in grain: compounds other than aflatoxin. Eagan Press, St.
Paul, MN.
Munkvold, G. P., y Desjardins, A. E. 1997. Fumonisins in maize: can we reduce their occurrence?
Plant Dis. 81:556-565.
Munkvold, G. P., Hellmich, R. L., y Showers, W. B. 1997a. Reduced Fusarium ear rot and
symptomless infection in kernels of maize genetically engineered for European corn borer
resistance. Phytopathology 87:1071-1077.
Munkvold, G. P., McGee, D. C., y Carlton W. M. 1997b. Importance of different pathways for
maize kernel infection by Fusarium moniliforme .Phytopathology 87 : 209-217.
Munkvold, G. P., y Yang, X. B. 1995. Crop damage and epidemics associated with 1993 floods in
Iowa.Plant Dis 79:95-101.
Ochor, T.E., Trevathan, L.E., y King, S.B. 1987. Relationship of harvest date and host genotype to
infection of maize kernels by Fusarium moniliforme .Plant Dis.7 1 : 311-313.
Odvody, G.N., Spencer, N.M., y Remmers, J.C. 1997. A description of silk cut, a stress-related loss
of kernel integrity in prehavest maize. Plant Dis.81:439-444.
Olanya, O.M., Hoyos, G.M., Tiffany, L.H., y McGee, D.C. 1997. Waste corn as a point source of
inoculum for Aspergillus flavus in the corn agroecosystems. Plant Dis.81: 576-581.
Park, J. J., Smalley, E. B., y Chu, F. S. 1996. Natural occurrence of Fusarium mycotoxins in field
samples from the 1992 Wisconsin corn crop. Appl. Environ. Microbiol.62:1642-1648.
Reid, L.M., Mather, D.E., y Hamilton, R.I. 1996. Distribution of deoxynivalenol in Fusarium
graminarium -infected maize ears. Phytopathology 86:110-114.
Robens, J.F. 1990. A perspective on aflatoxins in Field crops and animal food products in the
United States: Simposio del Departamento estadounidense de Agricultura, Servicio de
Investigaciones Agrícolas, ARS-83, 157 págs.
Russin, J.S., Guo, B.Z., Tubajika, K.M., Brown, R.L., Cleveland, T.E., y Widstrom, N.W. 1997.
Comparison of kernel wax from corn genotypes resistant or susceptible to Aspergillus flavus .
Phytopathology 87:529-533.
Scott, P.M. 1998. Industrial and farm detoxification processes for mycotoxins. Revue Méd. Vét.
149:543-548.
Scott, G.E., y Zummo, N. 1995. Size of maize sample needed to determine percent of kernel
infection by Aspergillus flavus .Plant Dis. . 79:861-864.
Shelby, R.A., White, D.G., y Burke, E.M. 1994. Differential fumonisin production in maize
hybrids.Plant Dis.78:582-584.
Shephard, G. S., Thiel, P. G., Stockenstrom, S. , y Sydenham, E. W. 1996. Worldwide survey of
fumonisin contamination of corn and corn-based products. J. AOAC Int.79:671-687.
Shurtleff ,M.C. 1980. Compendium of Corn Diseases. St. Paul, Minnesota, American
Phytopathological Society. 105 págs.
Sinha K.K y Bhatnagar, D. 1998. Mycotoxins in Agriculture and Food Safety. New York, Marcel
Dekker, Inc. 511 págs.
Sutton, J. C. 1982. Epidemiology of wheat head blight and maize ear rot caused by Fusarium
graminearum.Can. J. Plant Pathol. 4 : 195-209.
Vigier, B., Reid, L. M., Seifert, K. A., Stewart, D. W., and Hamilton, R. I. 1997. Distribution
and prediction of Fusarium species associated with maize ear rot in Ontario. Can. J. Plant Pathol.
19:60-65.
Visconti, A. 1996. Fumonisins in maize genotypes grown in various geographic areas. Adv. Exp.
Med. Biol. 392 : 193-204.
Wegulo, S.N., Martinson, C.A., Rivera-C., J.M. y Nutter, F.W. Jr. 1997. Model economic analysis
of fungicide usage in hybrid corn seed production. Plant Dis.81:415-422.
Windham, G.L., y Williams, W.P. 1998. Aspergillus flavus infection and aflatoxin accumulation in resistant
and susceptible maize hybrids. Plant Dis.82:281-284.