1-7 1. Villa Andrea 1. Amezquita Ashley 1. Tascón Alejandra

Artículos Originales
PRESENCIA DE LEVADURAS
PACIENTES CON PERIODONTITIS
EN
PRESENCE OF YEAST IN PATIENTS
WITH PERIODONTITIS
Revista Colombiana de Investigación en
Odontología 2015; 6 (16): 1-7
1. Villa Andrea
1. Amezquita Ashley
1. Tascón Alejandra
2. Jaramillo Adriana
1. Odontólogas Universidad Santiago De
Cali.
2. Docente, Programa de Odontología,
Universidad Santiago de Cali, Grupo de
Investigación GINEYSA
Recibido 02 de Marzo 2015/Enviado
para modificación 20 de Marzo 2015/
Aceptado 10 de Abril 2015
RESUMEN
Objetivo. Determinar la presencia de levaduras
en la microbiota subgingival en pacientes
adultos con periodontitis. Métodos. Estudio
transversal, descriptivo que evaluó 26 pacientes
diagnosticados clínica y radiográficamente con
periodontitis crónica de leve a severa, teniendo
en cuanta la clasificación de Armitage de
1999. A cada paciente se le tomaron muestras
subgingivales de los 4 sitios periodontalmente
más afectados con el fin de cuantificar e
identificar la presencia de levaduras en las
bolsas periodontales, mediante cultivo en
agar Sabouraud y el sistema de identificación
API 20 AUX® (Remel). Se realizó un análisis
descriptivo, mediante el programa Stata
ver 11.0, para determinar la distribución de
frecuencias de variables categóricas y rangos de
las variables numéricas. Resultados. El rango
de edad de los pacientes fue entre 36 y 66 años,
el diagnóstico más prevalente fue periodontitis
crónica severa (50%), seguida por moderada
(30,8%) y leve (19,2%). En cuanto al estudio
microbiológico se identificó Candida albicans en
2 (7,7%) pacientes. Conclusiones. Se encontró
una baja prevalencia de Candida albicans en
las muestras subgingivales de pacientes adultos
con periodontitis, sin embargo esta la presencia
de Candida albicans podría estar relacionada
con tratamientos periodontales con respuesta
negativa hacia este.
PALABRAS
CLAVE:
Periodontitis;
microbiota subgingival; microorganismos;
levaduras.
2 | Revista Colombiana de Investigación en Odontología 2015; 6 (16)
ABSTRACT
Objective. The presence of yeast in the subgingival microbiota in adult patients with periodontitis.
Methods. Cross-sectional study that evaluated 26 patients clinically and radiographycally
diagnosed with chronic periodontitis mild to severe, taking into account the classification
of Armitage 1999. Each patient was taken subgingival periodontal samples of the 4 most
affected sites in order to quantify and identify the presence of yeasts in periodontal pockets by
Sabouraud agar culture and identification system API 20 AUX® (Remel). Descriptive statistics
were performed using Stat aver 11.0, to find frequency of categorical variables and ranges for
numerical variables. Results. Patients included were between 36 and 66 years old. The most
prevalent diagnosis was severe chronic periodontitis (50%), followed by moderate (30.8%)
and mild (19.2%). For the microbiological study Candida albicans was identified in 2 (7.7%)
patients. Conclusions. A low prevalence of Candida albicans in subgingival samples of adult
patients with periodontitis were found, however the presence of Candida albicans could be
related to periodontal treatments with negative response to this.
KEYWORDS: periodontitis; subgingival microbiota; microorganisms; yeasts.
INTRODUCCIÓN
encuentra evidencia de que está asociada a las
bacterias como principal factor etiológico de
La enfermedad periodontal es una enfermedad la enfermedad (3,4). Solamente unas pocas
inflamatoria crónica y generalmente indolora, especies son consideradas como patógenos
por lo que su presencia pasa inadvertida hasta periodontales y asociadas con el progreso de
etapas avanzadas. Su progresión en el tiempo las periodontitis en adultos (5-7).
sin tratamiento puede traer como consecuencia
la movilidad y posterior pérdida de los dientes El análisis detallado de estos microorganismos
afectados debido a que compromete los tejidos podría ayudar a identificar los patógenos
de soporte del diente (1). Esta patología se directamente relacionados con la enfermedad,
clasifica según sus límites de afección, la la susceptibilidad de presentar la patología,
gingivitis que afecta los tejidos superficiales mejor selección de agentes terapéuticos y
de protección periodontal y si esta no se trata, a evaluar los efectos de los tratamientos
puede llegar a convertirse en periodontitis, suministrados (3, 8-10).
este grado de severidad se considera como Estudios de investigación previos sugieren
la destrucción de los elementos de sostén asociación entre los patógenos periodontales y
(ligamento periodontal, hueso alveolar y bacilos entéricos en algunas poblaciones y tipos
cemento) a través de un proceso inflamatorio de periodontitis (11-13). Los bacilos entéricos,
inducido por microorganismos presentes en la las levaduras y especies de Pseudomonas han
biopelícula dental (1). En Colombia, según el sido encontradas previamente en varios sitios
IV Estudio Nacional de Salud Bucal (ENSAB de la cavidad oral y relacionados con lesiones
IV) (2), se encontró que en una muestra de la mucosa oral y con halitosis (14-16).
equivalente al 61,8% de la población adulta,
la prevalencia de periodontitis fue elevada Los microorganismos de la placa dental
siendo para periodontitis moderada (43,5%) son capaces de iniciar los mecanismos de
seguida de periodontitis avanzada (10,6%) y destrucción del tejido periodontal (3-5, 17,
periodontitis leve (7,7%). Con respecto a la 18) y por consiguiente, para el manejo de
etiología microbiana de las periodontitis, se algunos tipos de periodontitis, se requiere el
Presencia de levaduras en pacientes con periodontitis | 3
uso de antibióticos sistémicos (19, 20). Estos,
en bajas concentraciones, pueden inhibir el
crecimiento de la mayoría de los patógenos
periodontales; sobre todo en pacientes que
no responden al tratamiento convencional
(21-23). Sin embargo, algunos pacientes con
periodontitis continúan con la enfermedad a
pesar del uso de la terapia antibiótica sistémica;
esta falta de respuesta puede ser debida a la
inadecuada absorción del medicamento, al
pobre compromiso por parte del paciente
o a especies bacterianas resistentes a los
antibióticos. También puede deberse a otros
patógenos sin identificar no afectados por los
agentes antimicrobianos que habitan en sitios
periodontales. Estos procesos destructivos
incluyen cambios bioquímicos celulares (2427).
En su etiología intervienen factores irritativos
locales como la placa dento-bacteriana,
cálculos, caries dentales, obturaciones
deficientes y mal posición dentaria, entre
otros, capaces de inducir una respuesta
inflamatoria. A su vez, pueden modificarse
por factores de la susceptibilidad individual
claramente identificables, tales como:
enfermedades sanguíneas, diabetes mellitus,
trastornos nutricionales, embarazo, acción
medicamentosa y otras como la predisposición
genética (28, 29).
Actualmente existe para la enfermedad
periodontal una lista de aproximadamente 40
diagnósticos diferentes, según la clasificación
de la enfermedad periodontal propuesta por la
Academia Americana de Periodoncia (AAP,
1999) (1), entre los cuales se pueden encontrar:
Periodontitis crónica, Periodontitis agresiva
localizada, Periodontitis agresiva generalizada,
Periodontitis como manifestación de una
enfermedad sistémica. La periodontitis
puede ser una manifestación de al menos, 16
enfermedades sistémicas. Hay dos formas
clínicas principales de la periodontitis,
periodontitis agresiva y periodontitis crónica,
caracterizadas por una destrucción progresiva
de los tejidos periodontales: encía, cemento
radicular, ligamento periodontal y hueso
alveolar. Ambas se pueden presentar en
forma localizada o generalizada y pueden
eventualmente conducir a la pérdida de una o
más piezas dentarias (1).
En relación al diagnóstico microbiológico de
la etiología de las periodontitis, es necesario
realizar pruebas para la identificación de
estas bacterias, lo que constituye una vía de
información adicional que ayuda al clínico a
establecer un diagnóstico más preciso de la
situación periodontal del paciente y valorar
la necesidad de establecer un tratamiento
antibiótico coadyuvante al tratamiento
periodontal ya que las bacterias son necesarias
para que el proceso de inflamación se inicie y
se perpetúe (18).
Entre las levaduras que se han reportado
como asociadas a la periodontitis se encuentra
la Candida albicans, que posee factores de
virulencia relevantes para las enfermedades
del periodonto y que ha sido también
implicada en infecciones intrahospitalarias y
en la candidiasis oral (30).
El objetivo del presente estudio es determinar
la prevalencia de levaduras en la microbiota
subgingival en pacientes con periodontitis
atendidos en la clínica odontológica de la
Universidad Santiago de Cali en el período
Agosto - Septiembre de 2013.
MATERIALES Y MÉTODOS
Este fue un estudio descriptivo de corte
transversal, en el que se evaluaron 26 pacientes
atendidos en las clínicas integrales del
adulto, que se encuentran con un diagnóstico
de periodontitis, teniendo en cuenta la
información establecida en la historia clínica.
Para la muestra microbiológica subgingival
se escogieron los 4 sitios más afectados, 1
por cada cuadrante, en cada paciente. Para
cada sitio se eliminó la placa supragingival
con una gasa estéril y se introdujo una punta
estéril de papel absorbente (No. 30) por 20
minutos, enseguida se transfirió a un frasco
que contenía un medio de transporte VMGA
4 | Revista Colombiana de Investigación en Odontología 2015; 6 (16)
III y se transportaron al laboratorio para su
análisis. Las muestras fueron procesadas a
temperatura ambiente en un Laboratorio de
Microbiología Oral, máximo a las 24 horas
siguientes. Los microorganismos fueron
mecánicamente dispersados de las puntas
de papel con un mezclador Vortex a máxima
velocidad por 45 segundos. La suspensión
luego fue diluida según el logaritmo base
10, en VMGA I o solución de dispersión
anaeróbica (0,25% triptosa, 0,25% thiotona
E peptona, 0,5% NaCl). Con una varilla
de vidrio esterilizada se inoculó 0.1 ml de
las diluciones de 10-3, 10-4 y 10-5 en tres
placas que contenían agar Sabouraud. Las
muestras fueron inmediatamente incubadas en
ambiente aerobio a 37°C por 2 días, se contó el
número de unidades formadoras de colonias.
Para la identificación de las levaduras se
utilizó el sistema de identificación API 20
AUX® (Remel). Todos los datos clínicos y
microbiológicos se procesaron en el programa
Stata ver 11.0, para obtener estadística
descriptiva, con tablas de frecuencia para las
variables categóricas y para las numéricas
promedio, rango y desviación estándar.
RESULTADOS
fue de 16 (61,5%). En los que se tuvieron en
cuenta hábitos como el bruxismo, deglución
atípica, onicofagia, queilofagia, masticar
chicle, morder objetos y succión digital. En el
momento de realizar la recolección de datos
sobre los hábitos higiénicos con la encuesta
que se realizó para el estudio, se obtuvo que 26
(100%) de los pacientes realizaban su higiene
con el uso del cepillo dental, variando entre
ellos la frecuencia de cepillado e implementos
accesorios para complementar su higiene. En
el índice de placa se obtuvo un promedio de
46,8, que fue relativamente alto para realizar
cualquier procedimiento odontológico, y que
indica bajo control de este factor etiológico en
los pacientes del estudio.
En relación a los factores sistémicos, se
encontró que 23 (88,4%) de los pacientes
presentaron compromiso sistémico, tales
como: hipertensión arterial, diabetes, gastritis,
hipercolesterolemia,
hipertrigliceridemia,
colon irritable, e hipoglicemia, con una gran
variación en el control médico y farmacológico
de la enfermedad sistémica.
DISCUSIÓN
Las
enfermedades
periodontales
son
Se incluyeron en el estudio en total 26 pacientes, consideradas globalmente como enfermedades
donde se tuvo mayor presencia de mujeres que infecciosas. Existen variaciones en diferentes
hombres (65,3% mujeres, 34,6% hombres) países del mundo en la prevalencia y en la
respectivamente, con un rango de edad entre severidad.
36 a 66 años, donde el promedio fue de 47 y
la desviación estándar de 8%. La presencia En la presente investigación se observaron
de pacientes con periodontitis crónica leve condiciones clínicas más desfavorables en
fue diagnosticada en 5 pacientes (19,2%), hombres que en mujeres corroborando los
periodontitis crónica moderada en 8 (30,7%) hallazgos de otros investigadores (31,32),
y periodontitis crónica severa en 13 (50%). quienes indicaron que pueden relacionarse con
Después de realizar el análisis microbiológico la menor demanda de asistencia odontológica
se encontró positiva la prevalencia de por parte del sexo masculino.
levaduras en surcos periodontales y se
confirmó la identificación de Candida albicans Por otra parte, la presencia de microorganismos
en dos pacientes de género masculino con como las levaduras se han asociado con
diagnóstico de periodontitis crónica leve y resistencia antibiótica a la amoxicilina
severa correspondiente al 7,6% de la población y metronidazol, antimicrobianos usados
de estudio.
frecuentemente en el tratamiento de la
En cuanto a los hábitos, se encontró que los periodontitis (33,34). La prevalencia de
pacientes que presentaron hábitos nocivos levaduras en esta investigación fue más baja
Presencia de levaduras en pacientes con periodontitis | 5
que la encontrada por Slots et al, quienes
registraron 13 %-14 % de levaduras en bolsas
periodontales de pacientes con periodontitis
refractaria.
4. Elter JR, Beck JD, Slade GD,
Offenbacher S. Etiologic models for incident
periodontal attachment loss in older adults. J
Clin Periodontol 1999; 26: 113-123.
Finalmente, puesto que las especies de C.
albicans están asociadas con infecciones
sistémicas serias en pacientes afectados
médicamente debe prestarse atención a la
microbiota subgingival de pacientes con
periodontitis del adulto como potencial
reservorio para estos patógenos oportunistas
(18).
5. Socransky
SS,
Haffajee
AD.
Periodontal microbial ecology. Periodontol
2000 2005; 38: 135-187.
Conclusiones
6.
Curtis MA, Slaney JM, Duse-Opoku
J. Critical pathways in microbial virulence. J
Clin Periodontol 2005; 32: 28-38.
7. Contreras A, Slots J. Active
cytomegalovirus
infection
in
human
periodontitis. Oral Microbiol Inmunol 1998;
13:225-230.
Este estudio investigó la prevalencia de
levaduras en bolsas periodontales de 26
pacientes con periodontitis crónica donde se 8.
Haffajee AD, Socransky SS. Microbial
determinó que 2 (7,6%) presentaron levaduras etiological agents of destructive periodontal
en surcos periodontales, y se identificaron disease. Periodontol 2000 1994; 5: 78-111.
como Candida albicans.
9.
Umeda M, Chen C, Bakker I, Contreras
Por ser un estudio con una muestra pequeña no A, Morrison JL, Slots J. Risk indicators for
se pudo realizar la comparación de los factores harboring periodontal pathogens. J Periodontol
asociados. Se requieren futuros estudios que 1998; 69: 1111-1118.
clarifiquen la relación de factores como la
placa bacteriana, hábitos nocivos e higiénicos 10.
Quirynen M, De Soete M, Dierickx K,
también los factores sistémicos en el efecto de Van Steenberghe D. The intra-oral translocation
la aparición o presencia de levaduras.
of periodontopathogens jeopardises the
outcome of periodontal therapy. A review of
the literature. J Clin Periodontol 2001; 28:
REFERENCIAS
499-507.
1.
Sánz M, Quirynen M. Advances in the
aetiology of periodontitis. Group a consensus
report of the 5th European Workshop in
Periodontology. J Clin Periodontol 2005; 32:
54-56.
11.
Wolff LF, Aeppli DM, Phihlstronm B,
Anderson L. Natural distribution of 5 bacteria
associate with periondotal disease. J Clin
Periodontol 1993; 20: 699-706.
3.
Kinane DF, Attstrom R. Advances
in the pathogenesis of periodontitis. Group
B consensus report of the Fifth European
Workshop in Periodontology. J Clin
Periodontol 2005; 32: 130-131.
13. Ashimoto A, Chen C, Bakker I, Slots
J. Polymerase chain reaction detection of 8
putative periodontal pathogens in subgingival
plaque of gingivitis and advanced periodontitis
lesions. Oral Microbiol Immunol 2001; 16:
12. Slots J, Rams TE, Listgarrten NA.
2.
Ministerio de Salud, Colombia. IV Yeasts, enteric rods and pseudomonads in the
Estudio Nacional de Salud Bucal ENSAB IV. subgingival flora of severe adult periodontitis.
Situación en Salud Bucal, 2015: pp 78.
Oral Microbiol Inmunol 1988; 3: 47-52.
6 | Revista Colombiana de Investigación en Odontología 2015; 6 (16)
306-310.
periodontales. Colombia Médica 2006; 37(1):
6-14.
14. Reynaud AH, Nygaard-Ostby B,
Boygard GK, Eribe ER, Olsen I, Gjermo 23. Botero JE, Contreras A, Lafaurie
P. Yeasts in periodontal pockets. J Clin G, Jaramillo A, Betancourt M, Arce RM.
Occurrence
of
periodontopathic
and
Periodontol 2001; 28: 860-864.
Superinfecting Bacteria in Chronic and
15. Sedgley CM, Samaranayake LP. Aggressive periodontitis subjects in a
Oral and oropharybgeal prevalence of Colombian population. J Periodontol 2007;
Enterobacteriaceae in humans: a review. J 78: 696-704
Oral Pathol Med 1994; 23: 104-113.
24. Jaramillo A, Contreras A, Lafaurie
16. Goldberg S, Cardash H, Browning G. Microbiota subgingival en pacientes con
H, IIII Sahly, Rosenberg M. Isolation of enfermedad periodontal agresiva y crónica en
Enterobacteriaceae from the mouth and Colombia. Memorias Revista ACFO 2002;
potencial association with malodor. J Dent (Abstract) p.22-30.
Res 1997; 76: 1770-1775.
25. Contreras A, Doan N, Chen C,
17. Van Winkelhoff AJ, Boutaga K. Rusitanonta T, Flynn MJ, Slots J. Importance
Transmission of periodontal bacteria and of Dialister pneumosintes in human
models of infection. J Clin Periodontol 2005; periodontitis. Oral Microbiol Immunol 2000;
15: 269-272.
32: 16-27.
18. Socransky SS, Haffajee AD. Dental 26. Contreras A, Slots J. Herpes virus in
biofilms: difficult therapeutic targets. human periodontal disease. J Periodontal Res
2000; 35: 3-16.
Periodontology 2000 2002; 28: 12-55.
19. Choi BK, Park SII, Yoo YJ, Choi SH,
Chai JK, Cho KS, Kim CK. Detection of
major putative periodontopathogens in Korea
advanced adult periodontitis patients using a
nucleic acid-based approach. J Periodontol
2000; 71(9): 1387-94.
27.
Wolff L, Dahlen G, Aeppli D. Bacteria
as risk markers for periodontitis. J Periodontol
1994; 64: 498-510.
28. Bascones-Martinez A, MatesanzPerez P, Escribano-Bermejo M, GonzálezMoles MÁ, Bascones-Ilundain J, Meurman
20.
Mombelli A. Antimicrobial profiles JH. Periodontal disease and diabetes-Review
of periodontal pathogens and systemic of the Literature. Med Oral Patol Oral Cir
antimicrobial therapy. J Clin Periodontol Bucal. 2011;16:722-9.
2005; 32: 891-892.
29.
Rethman MP. Inflammation in chronic
21. Mayorga de Fayad I, Lafaurie G, periodontitis and significant systemic diseases.
Hurtado P, Galindo R, Cadena A. Detección de J Calif Dent Assoc 2010;38:247-57.
Porphyromonas gingivalis y bacilos entéricos
en pacientes con periodontitis crónica severa 30. Sykes LM, Coogan MM. Yeast counts
en una muestra de población de Bogotá, D. C. as a measure of host resistance in dental
patients. J Dent Assoc S Afr 1997;52:19-23.
Rev Cient 2002; 8(1): 28-37.
22. Betancourth M, Arce R, Botero
J, Jaramillo A, Cruz C, Contreras A.
Microorganismos inusuales en surcos y bolsas 31. Slots J, Feik D, Rams TE. Prevalence
and
antimicrobial
susceptibility
of
Presencia de levaduras en pacientes con periodontitis | 7
Enterobacteriaceae, Pseudomonadaceae and 34. Souto R, Colombo AP. Prevalence of
Acinetobacter in human periodontitis. Oral Enterococcus faecalis in subgingival biofilm
Microbiol Inmunol 1990; 5:149-54.
and saliva of subjects with chronic periodontal
infection. Arch Oral Biol 2008; 53:155-60.
32. Barbosa FCB, Mayer MPA, SabaChuifi E, Cai S. Subgingival occurrence and
antimicrobial susceptibility of enteric rods and
pseudomonads from Brazilian periodontitis
patients. Oral Microbiol Immunol 2001;
16:306-10
33. Herrera D, Contreras A, Gamonal
J, Otero A, Jaramillo A, Silva N, et al.
Subgingival microbial profiles in chronic
periodontitis patients from Chile, Colombia
and Spain. J Clin Periodontol 2008; 35:106-13