Diferencias neurofuncionales de la onda P300 ante - CIT

función bioeléctrica cerebral y neurodesarrollo
Diferencias neurofuncionales de la onda P300 ante
estimulación multisensorial en niños con trastorno
por déficit de atención/hiperactividad
Angélica M. Soria-Claros, Isabel Serrano, Anahi Serra, Marina Félix, Javier Quintero, Tomás Ortiz
Introducción. El trastorno por déficit de atención/hiperactividad (TDAH) se caracteriza por falta de atención, hiperactividad motora, impulsividad o una combinación de todas. La P300 es una prueba neurofisiológica no invasiva que ha mostrado su eficacia para detectar diferencias entre sujetos con TDAH, pero los resultados todavía no son concluyentes.
Objetivo. Evaluar el procesamiento cerebral de la información mediante el componente P300, en modalidad auditiva,
visual y táctil, en niños con TDAH.
Sujetos y métodos. Se registraron los componentes P300 auditivo, visual y táctil a 17 niños con TDAH (10 combinados y
siete inatentos) y a 15 niños control de edades comprendidas entre 7 y 10 años de ambos sexos.
Resultados. En los tiempos de reacción de respuesta, se halló una tendencia más acentuada en el tiempo auditivo y visual, pero no estadísticamente significativo en ninguna de las tres respuestas; en el porcentaje de errores, un incremento
en los niños con TDAH respecto al grupo control. Los niños con TDAH presentaban un aumento significativo de la latencia
de la onda P300 visual, mientras que existía una disminución no significativa en la P300 táctil y auditiva. Se encontró un
aumento de las áreas corticales en el componente P300 en los niños con TDAH durante la prueba visual y auditiva, pero
no en la táctil.
Conclusiones. Los resultados apoyan la hipótesis de la existencia de aumento de áreas cerebrales funcionales durante el
procesamiento sensorial auditivo y visual en el grupo con TDAH, excepto durante la estimulación táctil, en que sucede lo
contrario.
Palabras clave. Déficit de atención. Hiperactividad. P300 auditiva. P300 táctil. P300 visual. Potenciales evocados.
Introducción
El trastorno por déficit de atención con o sin hiperactividad (TDAH/TDA) se inicia en la infancia y
afecta a un 5-10% de los niños en edad escolar [1].
Tomando como referente el Manual diagnóstico y
estadístico de los trastornos mentales, quinta edición (DSM-5) [2], está incluido dentro de los trastornos del desarrollo neurobiológico, y su diagnóstico se fundamenta en criterios clínicos que deben
hacerse evidentes en actividades escolares, familiares y sociales. Hay un predominio de síntomas de
falta de atención, hiperactividad motora, marcada
impulsividad o una combinación de ambas, agravadas muchas veces por la comorbilidad psiquiátrica
que llevan asociadas, principalmente con trastornos
del aprendizaje, trastorno disocial, trastorno negativista desafiante, trastorno de ansiedad y trastorno
del estado de ánimo [3].
Los niños que padecen TDAH han mostrado tener un déficit de las funciones ejecutivas, primor-
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dialmente la atención, la memoria de trabajo, la flexibilidad cognitiva y el control inhibitorio [4]; además, manifiestan dificultades en la concentración, la
organización, la planificación, la regulación del esfuerzo y el manejo de las emociones. El rendimiento
en tareas de fluidez verbal es bajo y los tiempos de
reacción son más lentos, con una percepción del
paso de tiempo diferente a los niños sin TDAH
[5-7]. El componente de larga latencia más utilizado
en el estudio del TDAH es el componente P300,
para investigar los procesos de las funciones cognitivas y atencionales, como análisis, discriminación y
valoración del estímulo [8]. Serrano et al [9] estudiaron la distribución cortical de la onda P300 durante
la estimulación táctil pasiva y encontraron que la
atención resulta clave en la reorganización de la actividad cerebral en áreas frontooccipitales en niños
ciegos con TDA. La latencia de la onda P300 se ha
relacionado con la velocidad del procesamiento de
información y clasificación del estímulo [10]. Numerosos estudios manifiestan una disminución de
Departamento de Psiquiatría;
Facultad de Medicina; Universidad
Complutense de Madrid (A.M.
Soria-Claros, A. Serra, J. Quintero,
T. Ortiz). Consejería de Educación;
Comunidad de Madrid (I. Serrano).
Servicio de Psiquiatría; Hospital
Universitario Infanta Leonor
(M. Félix, J. Quintero). Madrid,
España.
Correspondencia:
Dr. Tomás Ortiz Alonso.
Departamento de Psiquiatría.
Facultad de Medicina. Universidad
Complutense de Madrid. Avda.
Complutense, s/n. E-28040 Madrid.
E-mail:
[email protected]
Financiación:
Fundación Madri+D.
Declaración de intereses:
Los autores manifiestan la inexistencia
de conflictos de interés en relación
con este artículo.
Aceptado tras revisión externa:
15.01.15.
Cómo citar este artículo:
Soria-Claros AM, Serrano I, Serra A,
Félix M, Quintero J, Ortiz T.
Diferencias neurofuncionales de
la onda P300 ante estimulación
multisensorial en niños con
trastorno por déficit de atención/
hiperactividad. Rev Neurol 2015;
60 (Supl 1): S75-80.
© 2015 Revista de Neurología
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A.M. Soria-Claros, et al
la amplitud y un incremento de la latencia del componente P300 en niños con TDAH [11-14].
Los resultados de recientes estudios de neuroimagen estructural han mostrado déficits de sustancia gris en los lóbulos frontales [15,16], ganglios
basales [17,18] y cerebelo [19,20]. En las regiones
parietales, temporales y occipitales, hallaron disminuciones volumétricas [19-22]. Carmona et al [23]
encontraron una importante reducción en el cuerpo del núcleo caudado derecho en relación con el
tamaño de la cabeza, y lo asociaron a un retraso de
madurez de la estructura cerebral [24], lo que refleja que dicha desproporción es un marcador de diagnóstico de TDAH, con un 95% de especificidad
[25,26]. A su vez Frodl y Skokauskas [27] ratificaron
dichas alteraciones estriatales en muestras de niños
con TDAH.
Los estudios funcionales en adultos con TDAH
se han centrado en las funciones cognitivas alteradas. En resonancia magnética funcional, lo que más
se ha estudiado es el aspecto verbal de la memoria
de trabajo, que muestra unos patrones alterados en
la actividad neuronal en adultos con TDAH [28,29].
Wolf et al [28], en un estudio de resonancia magnética funcional, encontraron una actividad disminuida en la corteza prefrontal ventrolateral izquierda,
en el cerebelo y en las regiones occipitales. También
observaron una conectividad inferior en la corteza
prefrontal ventrolateral izquierda, el cíngulo anterior, el lóbulo parietal superior y el cerebelo. En
cambio, en las regiones prefrontales del hemisferio
derecho o cíngulo dorsal izquierdo y cúneo izquierdo, la conectividad se vio aumentada, lo que manifiesta que estos resultados nos indican que podría
haber un déficit a nivel funcional en la corteza prefrontal ventromedial y en el cerebelo.
A la vista de estos datos, nosotros pretendemos
llevar a cabo un estudio para medir la respuesta
neurofisiológica (P300) a estímulos visuales, auditivos y táctiles mediante potenciales evocados cognitivos con el fin de analizar las diferencias cerebrales
en el procesamiento multisensorial y alteraciones
de determinadas áreas cerebrales asociadas con procesos atencionales.
Sujetos y métodos
Muestra
– Grupo 1: compuesto por 17 niños con TDA-TDAH
de ambos sexos, de edades comprendidas entre
7 y 10 años (10 combinados y siete inatentos) y
que se encontraran escolarizados, sin ningún tipo
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de patología neuropediátrica o neuropsiquiátrica, con cocientes intelectuales normales.
– Grupo 2: compuesto por 15 niños sin TDA-TDAH
con similares características al grupo experimental
en cuanto a edad, sexo y nivel de escolarización.
Criterios de inclusión
Firma de consentimiento informado por el padre/
madre/tutor para el estudio y registro electroencefalográfico. Criterios de TDA-TDAH. Edad: 7-10 años.
Los grupos se equipararon en edad, sexo y nivel sociocultural.
Criterios de exclusión
Bajo peso al nacer (< 2.500 g). Niños prematuros
(que hayan necesitado incubadora). Sufrimiento fetal o Apgar inferior a 9. Trastorno generalizado del
desarrollo. Trastorno negativista desafiante. Cualquier tipo de daño cerebral. Epilepsia (se incluyeron
convulsiones febriles en la infancia). Electroencefalograma alterado. Retraso mental. Otras dificultades
en el aprendizaje.
Pruebas
El procedimiento se llevó a cabo mediante la entrevista clínica del DSM-5 (Asociación Americana de
Psiquiatría) para el diagnóstico del TDAH, y la entrevista diagnóstica, mediante el Kiddie-Schedule
for Affective Disorders & Schizophrenia, Present &
Lifetime, versión traducida, adaptada y validada al
español, la ADHD Rating Scale-IV y la escala de
Conners para padres.
Protocolos de potenciales evocados
mediante electroencefalograma
Se llevaron a cabo tres protocolos, auditivo, visual y
táctil, mediante el paradigma oddball. La prueba
consistió en dos estímulos, con una probabilidad
del 20% para el estímulo infrecuente, mientras que
la del estímulo estándar era de un 80%. El tiempo
interestímulo fue de un segundo. El alumno tuvo
que responder pulsando la barra espaciadora cada
vez que aparecía un estímulo infrecuente. En la
prueba auditiva, los tonos fueron el estímulo infrecuente de 2.000 Hz y el frecuente de 1.000 Hz. Los
tonos fueron biaurales, con una intensidad de 60 dB,
una duración de subida/bajada de 10 ms y una meseta de 50 ms. En la prueba visual, el estímulo infrecuente fue una línea horizontal en medio de la pantalla, mientras que el frecuente fue una línea vertical. Las líneas fueron de 0,5 cm de ancho y 5 cm de
largo, con una duración de 300 ms y un tiempo de
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respuesta de 700 ms. En la prueba táctil, el estímulo
infrecuente fue una línea horizontal en medio de la
pantalla, mientras que el frecuente fue una línea
vertical. Las líneas que fueron de 0,5 cm de ancho y
5 cm de largo en la palma se presentaron en la palma de la mano mediante un estimulador táctil, con
un tiempo de presentación de 300 ms y un tiempo
de respuesta de 700 ms.
Para el registro electroencefalográfico se empleó
el gorro Neuroscan ® de 128 canales mediante el
equipo de electroencefalograma multicanales ATIPentatek ® EEG System. El filtro de paso de banda
fue de 0,05-30 Hz, y la frecuencia de muestreo, de
512 Hz. Las impedancias se mantuvieron en 5 kW.
Se utilizaron electrodos en ambas mastoides como
referencia. Para excluir el parpadeo se utilizó un
criterio de rechazo de artefactos de 100 mV. Los artefactos oculares y de movimiento muscular se
identificaron fuera de línea, de uno en uno, mediante inspección visual. Los potenciales evocados
obtenidos se promediaron por separado para los
estímulos infrecuentes. La duración de cada época
fue de 1.000 ms. La línea base se tomó –100 ms antes del comienzo del estímulo. Los canales ruidosos
se sustituyeron por interpolación lineal de los canales limpios adyacentes. La latencia de la onda P300
se extrajo a partir del pico de mayor amplitud medido en el electrodo Pz y dentro de una ventana de
250-380 ms, mientras que la localización de fuentes
se llevó a cabo en una ventana de tiempo de 40 ms
(–20 ms y +20 ms desde el pico de amplitud más
alto del electrodo Pz).
Resultados
Conductuales
Los resultados conductuales mediante tiempo de
reacción táctil (media del grupo con TDA: 624,41 ±
103,48; media del grupo control: 656,66 ± 39,55),
visual (media del grupo con TDA: 556,94 ± 52,39;
media del grupo control: 526,53 ± 58,67) y auditivo
(media del grupo con TDA: 467,64 ± 57,40; media
del grupo control: 426,63 ± 51,79) indican una tendencia más acentuada en el tiempo auditivo y visual, pero no estadísticamente significativa en ninguna de las tres respuestas.
Los aciertos durante la estimulación táctil (media
del grupo con TDA: 25,65 ± 13,17; media del grupo
control: 37,93 ± 11,39) fueron estadísticamente significativos (p < 0,005); visual (media del grupo con
TDA: 55,12 ± 4,29; media del grupo control: 57,27 ±
2,28), no estadísticamente significativos (p < 0,165);
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Figura 1. Gráfica representativa de aciertos (A) y errores (E) durante la discriminación de estímulos auditivos, visuales y táctiles en ambos grupos.
y auditiva (media del grupo con TDA: 54,36 ± 7,72;
media del grupo control: 58,93 ± 1,38), estadísticamente significativos (p < 0,044) (Fig. 1).
Neurofisiológicos
La onda P300 manifiesta un aumento de la latencia
en el grupo control durante la estimulación táctil (media del grupo con TDA: 329,41 ± 37,04; media del grupo control: 337,13 ± 24,00) y auditiva (media del grupo
con TDA: 331,90 ± 33,57; media del grupo control:
338,80 ± 23,16) no estadísticamente significativo,
mientras que existe una disminución de aquélla estadísticamente significativa (p < 0,036) durante la estimulación visual (media del grupo con TDA: 352,47
± 54,44; media del grupo control 313,40 ± 44,9).
Localización de fuentes bioeléctricas
El análisis de localización de fuentes (LORETA) de
la onda P300 indica que, durante la estimulación
auditiva, la mayor actividad se localizó en las áreas
temporales medias izquierdas; durante la estimulación táctil, se localizó en las áreas temporales inferiores y medias derechas, parietal y poscentral superior derecha; mientras que, durante la estimulación visual, las más activas fueron el polo temporal
superior derecho, la ínsula derecha, la temporal media y la superior derecha en el grupo control. En el
grupo con TDAH, la mayor actividad en la estimulación auditiva se encontró en la zona temporal inferior y media derecha, frontal media bilateral, parietal superior derecha y occipital superior bilateral;
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Figura 2. Media de la localización de fuentes mediante LORETA del potencial evocado P300. El color rojo indica la mayor actividad en dicha área
cerebral, y el amarillo, la menor intensidad.
durante la estimulación táctil, la zona de más activación fue la parietal superior derecha; y, por último, durante la estimulación visual, las zonas de más
actividad fueron la temporal inferior y la media derechas, la occipital inferior derecha, la poscentral
derecha y la frontal inferior derecha (Fig. 2).
Discusión
Hemos encontrado diferencias significativas en el
número de aciertos/errores en el grupo control solamente durante la estimulación táctil y auditiva. El
incremento en el porcentaje de aciertos/errores se
relaciona con rasgos de impulsividad y déficit de
atención; así, un déficit de las funciones ejecutivas,
primordialmente la atención, la memoria de trabajo, la flexibilidad cognitiva y el control inhibitorio
[4]. En esta línea se pronuncian otros autores, que
han encontrado que los niños con TDAH durante la
estimulación auditiva cometieron más errores de
comisión (número de errores para los estímulos frecuentes), lo que indicaría impulsividad cognitivoconductual y errores de omisión (número de errores
para los estímulos infrecuentes), que estarían relacionados con problemas de inatención [30].
Por otro lado, encontramos un aumento significativo de la latencia de la onda P300 visual, mien-
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tras que existe una disminución no significativa en
la P300 táctil y auditiva en el grupo con TDAH. La
latencia de la onda P300 se ha relacionado con la
velocidad del procesamiento de información y clasificación del estímulo, y su prolongación se considera como un marcador de procesamiento general
más lento de la información [10]. Algunos estudios
[11-14] coinciden con nuestros resultados al comprobar un aumento de la latencia del componente
P300 en modalidad visual entre niños con TDAH y
niños control. Estos datos podrían estar en consonancia con un mayor deterioro del procesamiento
visual en niños con TDAH, no como consecuencia
de una menor capacidad de atención, sino como una
distinta forma de focalizar y dirigir su atención visual [31], mientras que el procesamiento táctil y auditivo estaría más en consonancia con el grupo control, al ser estímulos novedosos para ambos grupos.
Nuestros resultados indican que el grupo con
TDAH manifiesta una mayor distribución cortical
de la onda P300 superior al grupo control con mayor actividad en las áreas temporales, frontales, parietales y occipitales derechas durante la discriminación de estímulos auditivos y visuales. Otros investigadores han encontrado, de manera similar, un
aumento de la actividad en las áreas temporales,
frontal inferior derecha y occipitales bilaterales en
sujetos con TDAH [32,33], lo que indica que el pro-
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cesamiento de la información multisensorial en niños con déficit de atención necesita muchas áreas
cerebrales para finalizar la tarea, lo que supone una
pérdida importante de los procesos atencionales
focales y un aumento de la latencia de respuesta cerebral, así como dificultades en una conectividad
eficiente. La clave la tenemos en que, ante una estimulación novedosa (por primera vez), el grupo con
TDAH no encuentra recursos suficientes cerebrales para dar una respuesta adecuada, y comete muchos errores y pocos aciertos.
Con respecto a las regiones parietales, temporales y occipitales, también otros autores han encontrado disminuciones volumétricas que podrían estar asociadas a dificultades en los procesos cognitivos atencionales asociados con el procesamiento de
la información multisensorial [19-22]. Carmona et
al [23] encontraron una importante reducción en el
núcleo caudado derecho en el cuerpo en relación
con el tamaño de la cabeza, y lo asociaron a un retraso de madurez de la estructura cerebral [24], lo
que podría reflejar una menor disponibilidad de recursos cognitivos para la atención enfocada y la supresión neuronal ajena a operaciones para una tarea determinada. El aumento de las áreas implicadas en el procesamiento auditivo y visual en el grupo con TDAH podría asociarse con mecanismos
compensatorios [33] y falta de adecuada conectividad cerebral durante el procesamiento sensorial,
utilizando vías cerebrales funcionales parcialmente
distintas para procesar la información. El grupo con
TDA necesita muchos recursos y áreas cerebrales
compensatorias para completar cognitivamente una
información visual o auditiva como consecuencia
de las dificultades del procesamiento de la información debido a la falta de atención.
Un dato interesante que contradice los anteriores resultados está relacionado con la discriminación táctil, en la que el grupo control es el que supera en áreas activadas temporales y parietales derechas al grupo con TDAH. Probablemente, la clave
de estas diferencias esté en la novedad de la estimulación, por lo que el niño con TDAH no es capaz de
utilizar los recursos cerebrales suficientes para hacer bien la tarea por falta de atención y, por eso, solamente activa un área parietal pequeña, y durante
dicha tarea comete un mayor número de errores y
un menor número de aciertos. En este sentido, algunos investigadores también determinan que, a mayor entrenamiento, menor activación de las áreas
cerebrales [34]. Dado que nuestros sujetos no han
tenido anteriormente ningún entrenamiento, consideramos que estos resultados podrían deberse a
la falta de atención y discriminación táctil del gru-
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po con TDAH como consecuencia de que es la primera vez que reciben dicha estimulación.
En conclusión, los niños con TDAH manifiestan
alteraciones importantes en el procesamiento de la
información multisensorial con muchas áreas cerebrales implicadas en dicho procesamiento, con un
aumento de la latencia del potencial evocado, así
como de errores en la realización de las tareas.
Nuestros resultados apoyan la hipótesis de la existencia de una falta de adecuada organización cerebral durante el proceso sensorial utilizando muchas
áreas funcionales distintas para procesar información simple multisensorial como mecanismos compensatorios asociados a déficit de atención a tareas
simples y sencillas. Estos resultados invitan a realizar futuros estudios con niños con TDAH, aplicando programas de entrenamiento centrados en la estimulación táctil pasiva.
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Neurofunctional differences in the P300 frequency for multi-sensory stimulation in kids with attention
deficit hyperactivity disorder
Introduction. Attention deficit/hyperactivity disorder (ADHD) is characterized by inattention, motor hyperactivity, impulsivity,
or a combination of all. The P300 is a non-invasive neurophysiological that has shown its effectiveness to detect differences
between subjects with ADHD but results are not yet conclusive.
Aim. To assess brain information processing by the P300 component, auditory, visual and tactile modality in children with ADHD.
Subjects and methods. The P300 components auditory, visual and tactile 17 children with ADHD (11 combined and 7 in­
attentive) and 15 control children aged between 7 and 10 years were recorded.
Results. In response reaction times found a more pronounced trend in the auditory and visual time but not statistically
significant in any of the three responses. In the error rate increased in children with ADHD compared to the control group.
Children with ADHD have a significant increase in latency of visual P300 wave while there is no significant decrease in
tactile and auditory P300. We found increased cortical areas in the P300 component in children with ADHD during visual
and auditory test, but not touch.
Conclusions. Our results support the hypothesis of the existence of increased brain areas during auditory and visual
sensory processing in ADHD group, except for tactile stimulation happens otherwise.
Key words. ADHD. Auditory P300. Evoked potentials. Tactile P300. Visual P300.
S80
www.neurologia.com Rev Neurol 2015; 60 (Supl 1): S75-S80