Metabolismo de Nitro´geno y Fo´sforo Inorgánicos Disueltos en la

Caribbean Journal of Science, Vol. 36, No. 1-2, 127–140, 2000
Copyright 2000 College of Arts and Sciences
University of Puerto Rico, Mayagüez
Metabolismo de Nitrógeno y Fósforo Inorgánicos Disueltos en la
Columna de Agua en una Laguna Costera Tropical
(Caribe Colombiano)
RENÉ M. SÁNCHEZ V. Y SVEN ZEA
Universidad Nacional de Colombia, Departamento de Biologı́a, INVEMAR, Cerro Punta de Betı́n, Apartado 10-16,
Santa Marta, Colombia. [email protected]
ABSTRACT.—Ciénaga Grande de Santa Marta (Colombia), is a shallow coastal lagoon with evident signs of
eutrophication, and with one of the world’s highest primary production rates. To determine the influence of
inorganic nutrients in driving and controlling such high production, the relationship of phytoplankton
primary production to the amount of dissolved inorganic nitrogen and phosphorous (DIN, DIP), and their
liberation − consumption rates, was studied. Two sites were compared, contrasted by the influence of
fresh-water and marine inputs, during four tri-monthly samplings from October 1996 to September 1997.
Pelagic gross primary production was variable (28-693 µgCl-1h-1). Ambient concentrations of DIN and DIP
were higher than those measured about ten years earlier, showing an advance in the eutrophication process.
Contrary to previous years, DIN (mainly ammonium) and DIP were positively correlated to primary production, indicating that the system is currently more controlled by dissolved nutrients. On average, supply
of NID tended to satisfy the N demanded for gross primary production, while DIP was found in much higher
concentrations. This allows the maintenance of such high primary productions, regardless of the low N/P
ratios (frequently<1). The occasional deficiency of N and P, in relation to the demand, is indicative of the use
of reserves and of recycling processes in the pelagic milieu. DIP and DIN net metabolism was quite variable
and was apparently not related to primary production or to other biotic and abiotic variables, evidencing the
complexity of the processes involved.
RESUMEN.—La Ciénaga Grande de Santa Marta (Colombia), es una laguna costera somera con evidentes
signos de eutroficación, y con una de las más altas tasas de producción primaria en el mundo. Para determinar
la influencia de los nutrientes inorgánicos en impulsar y controlar tan alta producción, se estudió la relación
de la producción primaria fitoplanctónica con las cantidades disueltas y las tasas netas de liberación −
consumo de nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos (NID, PID). Se compararon dos sitios del estuario
contrastados por la influencia de aguas dulces o de aguas marinas, durante cuatro muestreos trimestrales
entre octubre 1996 y septiembre 1997. La producción primaria bruta pelágica fue variable (28-693 µgCl-1h-1).
Las concentraciones en el medio de NID y PID fueron mayores que las medidas unos 10 años atrás, mostrando un avance en el proceso de eutroficación. Al contrario de años previos, el NID (principalmente
amonio) y el PID estuvieron positivamente correlacionados con la producción primaria, indicando que el
sistema ahora está más directamente controlado por los nutrientes en disolución. En promedio, la oferta de
NID tendió a satisfacer la demanda de N para la producción primaria bruta, mientras que el PID se encontró
en concentraciones mucho más altas. Esto permite mantener los altos niveles de producción, aunque las
relaciones N/P sean tan bajas (frecuentemente<1). La deficiencia ocasional de N y P en relación con la
demanda, es indicativa de uso de reservas y de procesos de reciclaje en el medio pelágico. El metabolismo
neto de NID y PID fue muy variable, y sin relación aparente con la producción primaria ni otras variables
bióticas y abióticas, evidenciando la complejidad de los procesos involucrados.
INTRODUCCION
Las lagunas costeras tropicales tienen
por lo general una alta producción primaria
(Knoppers, 1994). La Ciénaga Grande de
Santa Marta (CGSM) en el Caribe colombia-
no, una laguna costera somera, tiene una
de las más altas producciones primarias del
mundo (valores netos promedio de 990
gCm−2año−1, y brutos de 1690 gCm−2año−1)
(Hernández y Gocke, 1990; Hernández y
Márquez, 1991), y muestra signos evidentes
127
128
R. M. SÁNCHEZ Y S. ZEA
de eutroficación. Esta alta producción
puede estar impulsada y controlada por los
aportes continuos de nutrientes al sistema
(escorrentı́a, descarga de rı́os y desde los
manglares adyacentes), por las altas tasas
de reciclaje interno de los nutrientes en el
medio pelágico y bentónico, o por ambos
factores (Hoppe et al., 1983; Hernández y
Márquez, 1991; Alpine y Cloern, 1992).
Las medidas cuantitativas de la distribución y la variabilidad de nutrientes biológicos en diferentes sistemas han sido esenciales para la interpretación de los procesos
que regulan la producción biológica. Sin
embargo, el metabolismo de estos nutrientes es complejo, involucrando al fito, zoo
y bacterio-plancton, que consumen y liberan nitrógeno y fósforo en varias formas
según su modo alimentario, estado fisiológico, y el efecto complejo de variables
ambientales (Loder y Gilbert, 1980). Debido
a ello, y por la variación de la composición
de la comunidad planctónica, usualmente
no hay una relación directa entre las concentraciones de nitrógeno y fósforo disueltos en el medio y la producción primaria en
lagunas costeras como la CGSM (Kucklick,
1987; Hernández y Gocke, 1990, Zea et al.,
1998).
A partir de incubaciones experimentales
in-situ en la CGSM, el presente trabajo estudió la relación de la producción primaria
fitoplanctónica con las cantidades disueltas
y las tasas de liberación − consumo neto de
nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos.
MATERIALES
Y
METODOS
Area de estudio.—La Ciénaga Grande de
Santa Marta (Fig. 1) es una laguna costera
tropical del delta exterior del Rı́o Magdalena en la costa NE de Colombia (10°40⬘10°59⬘N; 74°26⬘- 74°38⬘W). El espejo de
agua tiene 450 km2, es poco profundo (1.6
m en promedio), y a sus alrededores presenta un sistema de caños, ciénagas y pantanos de manglar. La precipitación anual
de unos 1400 mm está distribuida en cuatro
épocas: seca mayor (diciembre-abril), lluviosa menor (mayo-junio), seca menor (julio-agosto), y lluviosa mayor (septiembre a
noviembre), con máxima precipitación en
octubre. La salinidad varı́a ampliamente
por el aporte estacional de numerosas
fuentes de agua dulce provenientes del Rı́o
Magdalena y de varios rı́os de la Sierra Nevada de Santa Marta, que se mezclan con
aguas marinas a través de una comunicación con el mar en el noreste de la laguna,
denominada Boca de La Barra (Wiedemann, 1973).
Se realizaron observaciones y toma de
muestras de agua en dos sitios: el primero
ubicado cerca y un poco hacia el norte de la
desembocadura del Rı́o Sevilla y el segundo frente al poblado de Islas del Rosario
(Fig. 1), a varios centenares de metros de la
Boca de la Barra. Estos sitios fueron escogidos para contrastar el efecto de las condiciones predominantes de agua dulce provenientes de un rı́o o de agua marina
proveniente de la boca, sobre los procesos
metabólicos en la columna de agua. También se tuvo en cuenta su cercanı́a para la
realización de incubaciones simultáneas en
Islas del Rosario.
Incubaciones.—Se llevaron a cabo cuatro
series de incubaciones in-situ, cubriendo
un ciclo climático anual (octubre 1996,
marzo, junio y septiembre 1997). Cada serie
consistió de 3 dı́as, uno por semana consecutiva, en los que se realizaron incubaciones durante el dı́a y la noche. Para cada
incubación se obtuvo una muestra de agua
de cada sitio, de los primeros 20 cm de la
columna de agua, con neveras plásticas de
30 l. El agua inicialmente se colectó en Rı́o
Sevilla, y se transportó (en aprox. 15-20
min.) a Islas del Rosario donde se obtuvo
otra muestra y se realizaron las incubaciones de manera casi simultánea. En el dı́a
se obtuvieron las muestras entre las 8 y las
9 AM y en la noche entre las 7 y las 8 PM.
Las muestras de Islas del Rosario se obtuvieron sin importar si la marea entraba o
salı́a.
Metabolismo neto de N y P inorgánicos disueltos.—Para estimar el consumo o liberación de nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos (NID, PID) de la comunidad de organismos en la columna de agua, se
midieron los cambios netos en la concentración de NID (NIDn, en sus formas iónicas nitrito, nitrato y amonio) y PID (PIDn,
como ortofosfatos) disueltos en incuba-
NITRÓGENO Y FÓSFORO EN UNA LAGUNA COSTERA
129
Figura 1. Localización de los sitios de muestreo en la Ciénaga Grande de Santa Marta - CGSM.
ciones de agua de 1 hora. Ensayos previos
de media hora mostraron muy poco o ningún cambio de concentración. Se obtuvieron datos después de 4 horas de incubación pero no se tuvieron en cuenta debido a
la intervención de procesos metabólicos
adicionales (Mallin et al., 1991; ver datos en
Sánchez, 1998). Se dejó reposar el agua obtenida por media hora y se llenaron 3 submuestras por muestra en botellas ISO de
500 ml, las cuales se ubicaron en el agua a
20 cm de la superficie en un soporte de
madera. Las botellas fueron lavadas previamente con HCl al 10 % y enjuagadas con
agua desionizada. Durante la incubación se
giraron las botellas cada 30 minutos para
evitar la sedimentación de los organismos.
Inmediatamente al terminar de servir las
botellas se tomaron otras 3 submuestras
para medir las concentraciones iniciales de
NID y PID como cantidades disponibles.
Estas y las incubadas se pasaron por filtros
130
R. M. SÁNCHEZ Y S. ZEA
Whatman GF/C pre-lavados con agua
desionizada, se refrigeraron en hielo y se
llevaron al laboratorio para medir la concentración de nutrientes disueltos dentro
de las 48 horas siguientes. Para la medición
de amonio se refrigeró una porción de agua
sin filtrar, manteniéndola en oscuridad. La
concentración de los nutrientes se determinó espectrofotométricamente por métodos estándar (Grasshoff et al., 1983; Greenberg et al., 1992). Los lı́mites de detección
de la concentración fueron 0.1 ␮molN o Pl-1
para amonio, nitrito y PID, y 0.2 ␮molNl-1
para nitrato.
Producción primaria y respiración.—
Paralelamente, para relacionar las cantidades disponibles de NID y PID, y de su
metabolismo neto con su demanda por los
productores primarios, se estimó la producción primaria fitoplanctónica con las
mismas muestras de agua obtenidas. Se utilizó una modificación de la técnica de “evolución de oxı́geno en botellas claras y oscuras”. Se dispuso de submuestras en 3
botellas claras y 3 oscuras (ISO de 500 ml),
a las cuales se les adaptaron sus tapas con
un relleno de pegante de silicona para que
no quedaran burbujas de aire adentro. Las
botellas se ubicaron en el mismo soporte de
madera junto con las utilizadas para medir
el metabolismo neto de nutrientes. El
tiempo de incubación fue de 4 horas en el
intervalo de máxima radiación solar (9:0014:00); a intervalos regulares de 30 minutos
las botellas se giraron para evitar la sedimentación. En la noche solamente se incubaron submuestras para la medición de la
respiración. Las determinaciones de la concentración de oxı́geno disuelto inicial y final (3 submuestras respectivamente) se realizaron con el método Winkler. El lı́mite
de detección de la concentración de
oxı́geno disuelto fue 0.02 mgO2l-1.
Caracterı́sticas del medio pelágico.—Para
caracterizar los sitios de muestreo y determinar las posibles causas de variación en el
metabolismo del medio pelágico, se midieron algunas variables fisicoquı́micas y biológicas de las aguas a incubar. Se determinó
in-situ, salinidad (conductı́metro LF 320
MERCK), temperatura (termómetro digital), y pH (pHmetro 320 MERCK). Adicionalmente, en el sitio de incubación se midió
durante el dı́a la intensidad lumı́nica sobre
la superficie (luxı́metro) y la transparencia
del agua (disco Secchi). A partir del segundo muestreo, en marzo de 1997, se tomaron 500 ml de agua para contajes de fitoplancton, preservándolo con 50 ml de una
solución de 6 partes de agua, 3 partes de
alcohol etı́lico 70 % y una parte de formol
40 %. También se tomaron 500 ml de agua
para contaje de zooplancton (preservándolo con 50 ml de formol al 40 %) y 10 ml
de agua para contaje bacterial (preservándolo con formol al 2 %) . Se filtraron entre
50 y 150 ml de agua por filtros Whatman
GF/C, que se mantuvieron en frı́o para determinar la concentración de clorofila a.
En el laboratorio la concentración de clorofila a se determinó por extracción con
acetona y medición espectrofotométrica.
Luego de dejar decantar las muestras, se
contó con microscopio invertido el número
de individuos fitoplanctónicos totales. En
las muestras para zooplancton se contó el
número de individuos totales al estereoscopio usando placas Busuar. El número de
bacterias se determinó por medio de la técnica de epifluorescencia de Zimmerman et
al. (1978) modificada. Se filtró 1 ml de agua
de Rı́o Sevilla y 3 ml de agua de Islas del
Rosario sobre una membrana de policarbonato de 0.22 ␮m de poro y se adicionó 1
ml de naranja de acridina al 0.1 % por tres
minutos para teñir las bacterias. Luego se
lavó el filtro con agua esterilizada, se dejó
secar por 30 segundos y se colocó en portaobjetos para contar las bacterias en el microscopio de epifluorescencia.
Análisis de datos.—Para los análisis se utilizaron los promedios de las tres submuestras por muestra de las variables medidas.
Los factores de clasificación del diseño de
muestreo fueron: sitio, perı́odo del dı́a (dı́anoche), época y dı́a de muestreo (anidado
en época y equivalente a un dı́a completo).
Los datos se presentan, según el caso, en
diagramas de caja y en promedios por factor
(±1 error estándar).
El total de nitrógeno inorgánico disuelto
(disponible NID y metabolizado NIDn) se
calculó como la suma simple de nitritos,
nitratos y amonio. La relación N/P disuelto
se calculó a partir de sus concentraciones
molares en el medio. Los cambios netos de
NITRÓGENO Y FÓSFORO EN UNA LAGUNA COSTERA
concentración de nutrientes y de oxı́geno
en cada muestra se obtuvieron a partir de la
diferencia entre el promedio final e inicial,
dividida por el tiempo de incubación en horas. La evolución de oxı́geno se transformó
a carbono fijado aplicando el cociente fotosintético de 0.85 (1 ␮g de oxı́geno liberado equivale a 0.313 ␮g de carbono fijado; Parsons et al., 1984). La cantidad de
carbono fijada en las botellas claras se tomó
como la producción primaria neta (PPN) y
la cantidad fijada en las botellas obscuras se
tomó como la respiración; la productividad
primaria bruta (PPB) se obtuvo por la suma
de las dos. La cantidad de nitrógeno (NI) y
fósforo (PI) incorporada por el fitoplancton
durante la producción primaria se calculó a
partir de la PPB asumiendo la composición
celular de Redfield de C:N:P=106:16:1 átomos. Este supuesto no ha sido comprobado
para el área de estudio, pero ha sido estimado para material particulado en
sistemas costeros con problemas de eutroficación (Nixon, 1981). Para comparar la demanda (lo incorporado) con lo disponible
en el medio, se calculó esto último como
porcentaje de lo primero, y se realizó una
prueba de t-Student a dos colas con la hipótesis nula de que lo disponible en promedio
era el 100 % de lo incorporado. Para el caso
del metabolismo neto de N y P, valores
negativos se interpretaron como existencia
de consumo neto y valores positivos como
liberación neta por parte de los organismos
presentes en la muestra de agua. Estos datos se sometieron a una prueba de tStudent a dos colas con la hipótesis nula de
cambio neto promedio de cero (no consumo o liberación neta), para determinar la
preponderancia de uno u otro proceso.
También se calculó el porcentaje que el metabolismo neto de N y P representa de su
incorporación durante la PPB, como una
medida de que tanto de lo que se demanda
está siendo “procesado” en el momento.
Finalmente, se correlacionaron de modo
simple las concentraciones de nutrientes
disueltos (y su metabolismo neto), con la
producción primaria y la respiración, con
las abundancias de los componentes planctónicos (clorofila a, fitoplancton, zooplancton, bacterias), y con las variables fisicoquı́micas (temperatura, salinidad, pH).
131
Estas correlaciones se hicieron con todos
los datos por muestra, en general, y para
cada sitio por separado, sin tener en cuenta
que otros factores principales de clasificación (p. ej. dia-noche, época, faena) introducen autocorrelación y falta de independencia de una manera compleja (Zea et al.,
1998). Por lo tanto, estas correlaciones sirven como guı́a de posibles relaciones de
causalidad y deben ser interpretadas con
cautela.
RESULTADOS
Caracterı́sticas generales del medio pelágico.—Se encontraron diferencias importantes entre los dos sitios en las caracterı́sticas del medio pelágico y hubo amplias
fluctuaciones en la mayorı́a de las variables
medidas. Los esquemas estacionales fueron
complejos y no se presentan en este trabajo
(ver Sánchez, 1998). Solamente es destacable que la salinidad fue mayor de 20, exceptuando el muestreo de octubre de 1996
(coincidiendo con la época lluviosa mayor)
cuando estuvo por debajo de 5 en ambos
sitios. En promedio, Rı́o Sevilla en comparación con Islas del Rosario presentó salinidades más bajas (17.9±1.9 vs. 28.1±2.6,
n=21 muestras), y mayor abundancia de fitoplancton (21.6±2.9 vs. 9.4±2.9
×103cél.ml−1, n=17), de clorofila a (52.4±8.7
vs. 18.6±6.3 ␮gl−1, n=21), de zooplancton
(3062±2168 vs. 354±148 ind.l−1, n=17) y de
bacterias libres (24.5±2.7 vs. 3.0±1.1
×106cél.ml−1, n=17). Solamente se detectaron diferencias importantes en la abundancia del zooplancton entre el dı́a y la
noche para ambos sitios (Rı́o Sevilla
1201±597 ind.l−1 en el dı́a vs. 5154±4604
ind.l−1 en la noche; Islas del Rosario 180±63
ind.l−1 en el dı́a vs. 549±304 ind.l−1 en la
noche). Ni la temperatura del agua, que
fluctuó entre 26.0 y 33.2 °C, ni el pH, que
varió entre 7.4 y 9.4 fueron muy diferentes
entre estaciones y entre el dı́a y la noche.
Nutrientes disponibles y producción primaria
N y P inorgánicos disueltos disponibles.—
Las concentraciones de NID al iniciar las
incubaciones variaron ampliamente entre
0.1 y 16.2 ␮molNl−1 (promedio global de
132
R. M. SÁNCHEZ Y S. ZEA
4.01±0.52 ␮molNl−1, n=42 muestras, Fig. 2).
Rı́o Sevilla tuvo en general mayores concentraciones de NID (casi el doble en promedio) que Islas del Rosario (5.34±0.80 vs.
2.68±0.53 52 ␮molNl−1, n=21), diferencia
que tuvo su mayor influencia en el amonio.
De las tres formas iónicas que constituyen
Figura 3. Variación en los niveles de producción
primaria neta (PPN) y bruta (PPB) (para el dı́a) y respiración (para el dı́a y la noche), estimadas a partir de
incubaciones in-situ de 4 horas. Explicación en la
figura 2.
Figura 2. Variación en la concentración de nitrato,
amonio, nitrógeno inorgánico total (NID) y ortofosfatos (PID) disueltos en el agua, y su relación (N/P), al
iniciar las incubaciones experimentales; en general,
para cada sitio y para el dı́a y la noche. Datos son
promedios de 3 submuestras en n muestras de agua.
Las cajas representan el intervalo de variación entre el
primer y el tercer cuartil (25 % a 75 % de la frecuencia
acumulada de los datos) y la lı́nea vertical representa
el intervalo entre los extremos mı́nimo y máximo.
el NID, en general el nitrito tuvo las más
bajas concentraciones, muy cerca de los
lı́mites de detección, y el amonio tuvo las
concentraciones más altas y variables. El
PID varió mucho más, con promedios por
muestra entre 0 y 33.53 ␮molPl−1 (promedio general 14.41±2.06 ␮molP l−1, n=42), y
sin diferencias consistentes entre sitios. En
general, ni el NID ni el PID variaron
sistemáticamente entre el dı́a y la noche
(Fig. 2).
Proporción N/P.—Aunque la proporción
N/P varió entre 0.03 y 25.34, en general el
NID estuvo disponible por debajo de las
proporciones Redfield de 16:1 (promedio
general para N/P: 2.70±0.87, n=41; Fig. 2).
Incluso, en un 63.4 % de los casos, la proporción N/P fue menos de 1, mostrando
que el PID tuvo con frecuencia una mayor
concentración que el NID. En general, las
proporciones variaron de manera similar
entre los dos sitios de muestreo y entre el
dı́a y la noche (Fig. 2).
NITRÓGENO Y FÓSFORO EN UNA LAGUNA COSTERA
Producción primaria fitoplanctónica.—El
cambio neto de concentración de oxı́geno
en las 4 horas de incubación superó siempre las diferencias entre las réplicas de las
medidas iniciales, por lo que la precisión
del método usado fue apropiada. La PPB
varió entre 28 y 693 ␮gCl−1h−1, con un promedio global de 294±46.2 ␮gCl−1h−1 (n=20,
Fig. 3). La PPN promedio fue 68 %
(201±33.7 ␮gCl−1h−1) y la respiración promedio fue 31 % (92±16.0 ␮gCl−1h−1) de la
PPB. Debido a la cantidad mayor de fitoplancton y clorofila a presentes, Rı́o Sevilla
presentó en promedio mayor producción
en comparación con Islas del Rosario
(441±55.3 ␮gCl−1h−1 vs. 147±33.4
␮gCl−1h−1, n=10, Fig. 3), aunque su eficiencia (por unidad de clorofila a) fue menor.
La PPN y la respiración siguieron un esquema semejante. La respiración fue ligeramente mayor durante la noche (Fig. 3).
Demanda de N y P para la producción.—La
cantidad de NID en el agua al inicio de las
incubaciones experimentales, como porcentaje de la cantidad demandada (NI) por la
PPB, varió entre 25 y 507 %, aunque el promedio (121±25.6 %) no fue significativamente diferente de 100 % (prueba de tStudent, Tabla 1), demostrando que el
nitrógeno en general no sobró. En Rı́o
Sevilla la disponibilidad en promedio fue
133
inferior (85 %) a la demanda, mientras que
en Islas del Rosario fue más alta (158 %),
pero en ninguno de los dos casos fue significativamente diferente del 100 %. De
acuerdo con este esquema, el amonio estuvo positiva y significativamente correlacionado con la PPN y la PPB (datos combinados para los dos sitios; Tabla 2, Fig. 4A).
De otro lado, la cantidad de PID fue significativamente superior (44 y 112 veces para
Rı́o Sevilla e Islas del Rosario respectivamente) a la demanda (PI) (Tabla 1), mostrando que el fósforo estuvo siempre de sobra. A pesar de ello, el PID también estuvo
positiva y significativamente correlacionado con la PPN y la PPB (Tabla 2), aunque
sólo claramente para Rı́o Sevilla (Fig. 4B).
Metabolismo del NID y PID
Metabolismo neto.—La precisión experimental de las medidas de concentración
inicial de nutrientes varió ampliamente entre muestras. El intervalo entre el mı́nimo y
el máximo de las tres submuestras obtenidas simultáneamente y procesadas de la
misma manera, varió entre 0 y 1.14
␮molNl−1 para nitrito, 0 y 4.79 ␮molNl−1
para nitrato, 0 y 6.69 ␮molNl−1 para amonio, y 0 y 9.00 ␮molPl−1 para PID. Este intervalo fue con frecuencia mayor que el
TABLA 1. Cantidad de nitrógeno inorgánico disuelto total (NID) y fósforo inorgánico disuelto total (PID) y su
metabolismo neto (NIDn, PIDn), como porcentaje de su demanda en la producción primaria bruta. Demanda
calculada como las cantidades incorporadas (NI, PI) al fitoplancton durante la producción primaria asumiendo
la proporción Redfield (C:N:P=106:16:1 en átomos). Datos como en la figura 2. Valores son porcentajes promedio
± 1 error estándar (mı́nimo, máximo). t y p indican la significación de la prueba de t-Student a dos colas para
la hipótesis nula de promedios iguales a 100%, en el caso de ND/NI y PD/PI. Valores de NDn/NI y PDn/PI
negativos indican consumo neto y positivo de liberación neta.
n
NID/NI (%)
t
p
PID/PI (%)
t
p
NIDn/NI (%)
PIDn/PI (%)
General
Rı́o Sevilla
Islas del Rosario
20
121.3 ± 25.6
(24.6, 507.4)
0.83
0.42
7859 ± 2104
(50, 34265)
3.69
0.0015
−0.2 ± 1.3
(−22.3, +6.6)
−4.1 ± 7.2
(−123.1, +44.7)
10
84.6 ± 10.4
(47.6, 148.5)
−1.48
0.17
4419 ± 1054
(50, 8407)
4.10
0.003
−0.5 ± 0.5
(−2.4, +2.4)
−9.4 ± 12.8
(−123, +15.5)
10
158.0 ± 48.6
(24.6, 507.4)
1.19
0.26
11288 ± 3866
(409, 34265)
2.90
0.02
+0.1 ± 2.7
(−22.3, +6.6)
+1.3 ± 7.0
(−26.4, +44.7)
134
R. M. SÁNCHEZ Y S. ZEA
TABLA 2. Correlaciones entre las concentraciones
iniciales de nutrientes y su metabolismo neto, con
otras variables biológicas y fisicoquı́micas del medio
pelágico‡. Datos como en la figura 2. Para valores de n
véase figuras 2, 3 y 4§.
Nutriente
Nitrato
Amonio
PID
n.s.
+GEN**
PPB
n.s.
+GEN***
+GEN*
+RS*
+GEN***
+RS**
Metabolismo
neto vs.
Concentración
inicial
Concentración de
Amonio
−GEN***
−RS***
n.s.
n.s.
+RS*
−IR*
n.s.
−IR**
+GEN***
+RS**
+IR**
−IR*
n.s.
n.s.
+RS*
n.s.
n.s.
n.s.
n.s.
n.s.
n.s.
n.s.
Concentración
inicial vs.
PPN
PPN
Respiración
Salinidad§
pH§
‡
+/− = signo de la correlación; GEN = ámbito general, RS = Rı́o Sevilla, IR = Islas del Rosario; significancia; * = 0.05 > p ⱖ0.01, ** = 0.01 > p 0.001, *** = p <
0.001, n.s. = no significativa p > 0.05.
§
nGEN = 42, nRS = 21, nIR = 21
cambio neto durante la incubación de 1
hora, mostrando que los lı́mites de resolución de la metodologı́a son bajos y variables. De otro lado, un ANOVA mixto
complejo sobre los datos de NIDn y PIDn
reveló la mayor variación entre muestras,
lo que no permitió detectar diferencias entre los factores principales (sitio, dı́a-noche
y época) (análisis no incluido aquı́, ver
Sánchez, 1998).
Tanto el NIDn como el PIDn fueron extremadamente variables en magnitud y dirección (−6.47 a +3.64 ␮molNl−1h−1, −6.50 a
+2.03 ␮molPl−1h−1, respectivamente). Para
todas las formas de nitrógeno, los promedios por muestra oscilaron alrededor de
cero, tanto en general, como para cada sitio,
y entre dı́a y noche (prueba de t-Student,
p>0.5). Sin embargo, las tendencias mostraron para el NIDn un consumo neto en
general (−0.33±0.35 ␮molNl−1h−1, n=42), en
Rı́o Sevilla (−0.55±0.44 ␮molNl−h−, n=21) y
en la noche (−0.78±0.39 ␮molNl −1 h −1 ,
n=20), producto de una preponderancia de
consumo de nitrato (Fig. 5). La concentración de nitrito estuvo casi siempre debajo
de los lı́mites de detección, y el metabolismo del amonio en general osciló alrededor de cero. Para el PIDn, en promedio
hubo liberación significativa durante la
noche (+0.40±0.16 ␮molPl −1 h −1 , n=20,
prueba t-Student, p=0.02, Fig. 5), y para los
demás factores de clasificación fue muy
variable y en promedio cero.
Se detectaron algunas correlaciones significativas entre el metabolismo neto de N
y P, y las variables bióticas y abióticas (Tabla 2). Sin embargo, la inspección visual de
las relaciones no mostró esquemas consistentes de liberación o consumo. Solamente
para el caso del metabolismo del nitrato y
la salinidad (r=0.53, p=0.00003, n=42), se
observó un esquema indistinto de consumo
o liberación bajos de nitrato a salinidad
mayor de 20, pero de consumo consistente
aunque variable y a veces alto a salinidad
entre 0 y 5 (Fig. 4C), para ambos sitios y
tanto durante el dı́a como durante la noche.
Esta salinidad ocurrió únicamente durante
el muestreo de octubre de 1996, y coincidió
con algunas de las mayores concentraciones de nitrato disuelto y con las menores
intensidades lumı́nicas por nubosidad en el
sitio de incubación (ver Sánchez, 1998).
Demanda de N y P para la producción vs. su
metabolismo neto.—El promedio de NIDn
como porcentaje de la cantidad demandada
(incorporada) de nitrógeno (NI) por la PPB,
varió entre 22.3 % y +6.6 % (promedio global −0.2±1.3 %, n=20 muestras, Tabla 1).
Igualmente, el PIDn fue entre un −123.1 %
y un +44.7 % de la PPB (promedio −4.1±7.2
%, n=20). La tendencia promedio global del
metabolismo fue hacia colmar, aunque
muy ligeramente, la demanda de nitrógeno
y fósforo. Pero estos porcentajes de consumo en relación con la demanda nunca
superaron los porcentajes de cantidad disponible en el agua en relación con la demanda.
DISCUSION
Producción primaria y disponibilidad y metabolismo de N y P.—Por unidad de volu-
NITRÓGENO Y FÓSFORO EN UNA LAGUNA COSTERA
135
Figura 4. Relación entre (A) la producción primaria bruta (PPB) y la concentración de amonio; (B) entre la PPB
y la concentración de ortofosfatos (PID); (C) entre la salinidad del agua y el metabolismo neto del nitrato para
los dos sitios de muestreo. Explicación en la tabla 2.
136
R. M. SÁNCHEZ Y S. ZEA
Figura 5. Variación del metabolismo neto de nitrógeno (NIDn) y fósforo (PIDn) disueltos en incubaciones in-situ de 1 h de duración. Los valores son cambios netos de concentración ocurridos durante la incubación (diferencia entre promedios de tres
submuestras finales e iniciales) de n muestras de agua;
negativos indican consumo neto y positivos liberación
neta. * = Unico caso en que el promedio fue significativamente diferente de cero (prueba t-Student de dos
colas, p=0.02). Explicación en la figura 2.
men, los niveles de producción primaria
encontrados durante 1996-97 en este trabajo
son tan variables y alcanzan valores tan altos (PPN 8-519 gCl−1h−1) como los medidos
en 1984-85 en la CGSM (PPN 84-588
gCl−1h−1, datos de las incubaciones alrededor de 25 cm de profundidad en la columna de agua; Hernández, 1986). Los
niveles de concentración de nutrientes en
1984-85 y en 1987-88 fueron relativamente
bajos e insuficientes para sostener la alta
demanda para la producción, por lo que se
consideró que los mecanismos de reciclaje
(tanto en el agua como en el sedimento) y
transporte de nutrientes mantuvieron los
altos niveles de producción. Las altas tasas
de descomposición de la materia orgánica
particulada en la columna de agua y en el
sedimento de la CGSM fueron indicativas
del fuerte reciclaje (Hoppe et al., 1983).
Las concentraciones de N y P inorgánicos
disueltos han aumentado sensiblemente
desde entonces (promedio 1987-88 vs. 199697: NID 0.98 ␮molNl−1 vs. 4.01 ␮molNl−1;
PID 1.63 ␮molPl−1 vs. 14.4 ␮molPl−1). El
mayor aumento del fósforo ha sido también
comprobado mediante análisis de tendencias (Botero y Mancera, 1995- informe sin
publicar). Antes, la producción primaria no
se encontraba correlacionada en forma contemporánea con las concentraciones de nutrientes inorgánicos disueltos (Hernández y
Gocke, 1990; Zea et al., 1998), pero ahora si
lo está, lo que indica que el sistema está
ahora más directamente controlado por los
nutrientes en disolución, y que tanto N
como P pueden en un momento dado determinar la magnitud de la producción primaria. Estos cambios han conllevado tamb i é n a m e n o r e s r e l a c i o n e s N / P , e
implicarı́an una mayor limitación del nitrógeno en la producción (Hecky y Kilham,
1988; Howarth, 1988; Fong et al., 1993). Empero, la gran oferta de fósforo, y una oferta
de nitrógeno en promedio ligeramente
mayor a la demanda, indican que los nutrientes disponibles en disolución sı́ alcanzan
ahora para mantener el alto nivel de producción. El nitrógeno puede estar fijándole
un lı́mite superior a la producción primaria, pero en forma puntual y localmente
variable, mientras que el fósforo siempre
está sobrando. La existencia en general en
el medio pelágico de un consumo neto de
nitrógeno, especialmente nitrato, que es la
forma más rápidamente utilizada por el fitoplancton (Eppley et al., 1969; Carpenter y
Dunham, 1977), demuestra cómo el fitoplancton está aprovechando la oferta. Su
mayor consumo en la noche indica que se
debe estar acumulando como reserva. La
deficiencia, ocasional o recurrente, tanto de
nitrógeno como de fósforo, cuando su
oferta (disuelto) es menor que su demanda
(incorporado), muestran que el fitoplancton puede aprovechar reservas cuando se
NITRÓGENO Y FÓSFORO EN UNA LAGUNA COSTERA
requiere, o que asimiló lo que se recicló internamente durante el perı́odo de incubación de 4 horas. De todos modos, la gran
variabilidad en el metabolismo neto de N y
P inorgánicos disueltos, con independencia
del nivel de producción primaria, implica
que también hay intensos y complejos procesos de reciclaje en el interior de la comunidad planctónica actual.
Las diferencias en la composición de la
comunidad y en la disponibilidad y metabolismo de nutrientes entre los dos sitios
de muestreo sustentan las ideas arriba
planteadas. Unas cantidades mayores de
nitrógeno inorgánico disponible, una
mayor riqueza en los componentes bióticos
encargados de metabolizar los nutrientes,
un mayor consumo neto de nitratos (especialmente en la noche), un uso de reservas o
el reciclaje evidente en mayor incorporación con respecto a la oferta de nitrógeno, y
una relación directa entre la concentración
de amonio y la de PID con la producción
primaria, indican que el nitrógeo y el fósforo disponibles (más el reciclaje del nitrógeno) son los factores que mantienen mayores niveles de producción primaria y
respiración en Rı́o Sevilla en relación con
Islas del Rosario. Su condición de ser en
general menos salina conlleva una mayor
disponibilidad de nutrientes por efectos de
escorrentı́a y lixiviación en la cuenca del rı́o
(Hernández y Márquez, 1991; Mallin et al.,
1993). La mayor residencia probable de las
masas de agua dentro del estuario (Wiedemann, 1973; Giraldo et al., 1995) permiten a
la comunidad planctónica desarrollarse
hasta alcanzar las altas densidades y producciones encontradas. En Islas del Rosario, el intercambio recurrente de aguas marinas relativamente transparentes con una
comunidad planctónica de menor densidad, “diluye” por mezcla la densa comunidad del interior del estuario, generando
una menor capacidad de producción. Por
ello, los nutrientes en general sobran en
relación con la demanda y tienden a ser
consumidos en menor proporción. Sin embargo, la eficiencia de la producción (por
unidad de clorofila a) es mayor, como es el
caso de los ambientes marinos (Howarth,
1988; Hecky y Kilham, 1988).
En estos planteamientos no se consideran
137
las formas orgánicas disueltas de nitrógeno
y fósforo, que en otros sistemas pueden ser
asimiladas por el fitoplancton (McCarthy et
al., 1982). Empero, esta capacidad se ha
adscrito principalmente a células de gran
tamaño, y en la CGSM la comunidad fitoplanctónica está dominada por formas pequeñas (Mancera y Vidal, 1994).
El reciclaje de nutrientes en el sedimento
y su intercambio con el medio pelágico podrı́a ser una fuente adicional de nutrientes
para mantener los elevados niveles de producción primaria (Nixon y Pilson, 1983;
Corredor y Morell, 1989; van Raaphorst et
al., 1988; Dollar et al., 1991). Aunque los
aportes de nutrientes por difusión pasiva
desde el sedimento de la CGSM a la columna de agua (principalmente en forma
de amonio), ocurren en tasas comparables a
las de otros estuarios tropicales y templados, significan apenas entre un 3.2 % y un
6.4 % de la producción primaria neta realizada por el fitoplancton (Navas, 1999). Sin
embargo, es posible que haya un aporte
adicional de nutrientes del bentos a la columna de agua durante la resuspensión de
material particulado, que es frecuente e intensa en la CGSM (Toncel, 1983; Navas,
1999). De otro lado, las pérdidas de nitrógeno en forma gaseosa por desnitrificación,
que pueden ser importantes en otros
sistemas (Seitzinger, 1988; Morell y Corredor, 1993; Rivera-Monroy et al., 1995), parecen ser relativamente bajas en la CGSM
(Herrera, 1998). La ausencia en algunos
sistemas tropicales de este tipo de
mecanismo depurativo de exceso de nitrógeno puede ser responsable de su aumento
temporal y de una disminución de su efecto
limitante sobre la producción primaria
(Mosquera et al., 1998; Corredor et al.,
1999). Queda por evaluar el efecto de la fijación de nitrógeno atmosférico en la columna de agua y en el sedimento sobre la
economı́a del nitrógeno disponible para la
producción primaria.
Procesos implicados en el metabolismo de
NID y PID.—Aunque la resolución del
método empleado fue variable, los cambios
netos estimados como la diferencia entre
promedios finales e iniciales de tres submuestras proveen un indicativo de las tendencias. La gran variabilidad encontrada
138
R. M. SÁNCHEZ Y S. ZEA
en el metabolismo neto del NID y PID se
debe indudablemente a la gran heterogeneidad espacial y temporal de la comunidad planctónica y los diferentes componentes orgánicos e inorgánicos del agua. El
nitrito se constituye en un producto intermediario del proceso de nitrificación bacteriana del amonio, en el que se libera por
oxidación del amonio y es consumido y
transformado a nitrato en presencia de
oxı́geno (Nixon y Pilson, 1983); de ahı́ sus
bajas concentraciones y tasas metabólicas.
El proceso contrario de reducción bacteriana del nitrato a nitrito ocurre en condiciones de pobreza de oxı́geno (Carlucci y
Schubert, 1969) que no sucedieron durante
este estudio. En experimentos de laboratorio con medios de cultivo pobres en nitrógeno, el fitoplancton toma nitrito pero por lo
general no lo asimila debido a su toxicidad
(Parsons et al., 1984). El nitrato es asimilado
por parte del fitoplancton y bacterias (por
desnitrificación) y se libera por nitrificación
del amonio (vı́a nitrito). La preponderancia
de consumo neto encontrada en este estudio indica que hay una asimilación continua de este nutriente, preferiblemente por
el fitoplancton (Cochlan et al., 1991), ya que
las bacterias usan primariamente amino
ácidos en lugar de formas inorgánicas
como fuente de nitrógeno para su anabolismo (Billen, 1984). La desnitrificación, que
implica asimilación bacterial del nitrato y
su liberación como dióxido nitroso, por lo
general se presenta en sistemas anóxicos o
en el sedimento (Hattori, 1983; Morell y
Corredor, 1993). Un mayor consumo de nitrato durante la noche con respecto al dı́a
contradice el esquema normal de menor
asimilación por el fitoplancton durante la
noche (Cochlan et al., 1991). Sin embargo,
es posible que haya fotoinhibición de la
enzima nitrato reductasa en la parte superior de la columna de agua debido a las
altas intensidades lumı́nicas durante el dı́a
(Eppley et al., 1969; Packard, 1972). Concomitantemente, el consumo consistente de
nitrato a salinidad menor de 5 ocurrió durante las menores intensidades lumı́nicas
sobre el sitio de incubación, aunque también coincidieron algunas de las mayores
concentraciones de nitrato disuelto.
El amonio es asimilado por el fitoplanc-
ton y algunos organismos lo prefieren por
encontrarse reducido y en alta concentración, ya que en la toma de formas oxidadas
se requiere de la biosı́ntesis de enzimas
(Eppley et al., 1969; Carpenter y Dunham,
1977; Gilbert, 1982). Las bacterias compiten
por el amonio con el fitoplancton durante el
proceso de nitrificación (Hoch y Kirchman,
1995). El amonio se libera en la descomposición de la materia orgánica (amonificación) y es el principal producto de excreción del zooplancton (Bidigare, 1983;
Fenchel, 1988). El fósforo inorgánico disuelto se consume por asimilación del fitoplancton y de las bacterias, y se libera durante la descomposición de la materia orgánica y la excreción del zooplancton. La
liberación significativa de fósforo durante
la noche en la CGSM se debe probablemente a la excreción del zooplancton que
alcanza mayor densidad durante este
perı́odo. En la CGSM también se libera fósforo del fondo sedimentario durante condiciones anóxicas, especialmente durante la
noche (Mancera y Vidal, 1994; Zea et al.,
1988). La gran variabilidad en el metabolismo neto del amonio y del fósforo en la
columna de agua de la CGSM implica que
tanto los procesos de asimilación como los
de liberación y excreción son importantes y
muy variables temporalmente.
Agradecimientos.—Este trabajo es parte de
la tesis presentada por el primer autor
como requerimiento parcial para obtener el
grado de Maestro en Ciencias en Biologı́a Biologı́a Marina. La investigación fue financiada por el Fondo Colombiano para el
Desarrollo de la Ciencia y la Tecnologı́a COLCIENCIAS, Programa de Ciencias y
Tecnologı́as del Mar (CO- 1101-09-031-93),
por la Universidad Nacional de Colombia
(CINDEC) y por el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR,
Programa de Lagunas Costeras, dentro del
proyecto “Procesos Reguladores de la Producción Biológica en Lagunas Costeras
Tropicales”. Nuestros sinceros agradecimientos por su contribución, apoyo y
ayuda a los profesores Néstor H. Campos,
Gabriel Guillot y Jaime Ramı́rez, a los colegas Julio Gaitán y Walberto Troncoso, a los
lancheros Carlos Carbonó y Martı́n Montaño, y a los demás investigadores del
NITRÓGENO Y FÓSFORO EN UNA LAGUNA COSTERA
proyecto. Dos evaluadores anónimos
ayudaron a mejorar sustancialmente el
manuscrito. Esta es la contribución 628 del
Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR, y la 161 del Programa
de Posgrado en Biologı́a - Lı́nea Biologı́a
Marina de la Facultad de Ciencias de la
Universidad Nacional de Colombia.
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