Interacciones Planta Patógeno

Interacciones Planta
Patógeno
Biotecnología Vegetal 2010
Fernando Pieckenstain
Virus
Bacterias
Otras plantas
Hongos
Invertebrados
Barreras defensivas
Preformadas
Inducidas
Conceptos básicos
• Las plantas se encuentran enfermas cuando
una o más de sus funciones fisiológicas
resultan alteradas y su productividad se ve
disminuida como consecuencia de la infección
por un organismo patógeno.
Organismo que durante una parte, o todo su ciclo
de vida, crece dentro de la planta y tiene un efecto
perjudical para la misma
Conceptos básicos
Patogénesis: proceso de infección,
colonización y reproducción de un organismo
patógeno
Las cepas de un organismo que son capaces de
causar enfermedad en un hospedante se
conocen como virulentas
patógeno
HOMBRE
ENFERMEDAD
ambiente
hospedante
Complejo causal
de la enfermedad
Campo de estudio de la
fitopatología
Organismos que causan
enfermedades de plantas
Procesos y tipos de
interacciones involucrados
Métodos de prevención y control
El agricultor incurre en pérdidas
derivadas de las enfermedades:
Producir variedades resistentes
pero menos productivas
Controlar la enfermedad con prod.
qcos., maquinarias, trabajo.
Estrategias de ataque de
patógenos
Mecanismos de
penetración
•
•
•
•
Presión mecánica
Digestión enzimática
Aberturas naturales
Invasión de tejido previamente
dañado
Necrotrofia
Dentro de
la planta
Biotrofia
Hemibiotrofia
Estrategias de patogénesis
Estrategia
Necrotróficos
Biotróficos
Características Muerte celular
Colonización
Maceración exhaustiva
Células vivas
Daño mínimo
Rango de
hospedantes
Estrecho
Amplio
Los hemibiotróficos presentan características
intermedias a ambos grupos
Ejemplos
Necrotróficos
Podredumbres de origen
bacteriano (Erwinia spp)
y fúngico (Botrytis cinerea)
Botrytis cinerea en vid
Ejemplos
Biotróficos
Royas y mildiús, (hongos),
virus, bacterias (Pseudomonas spp)
Mildiú pulverulento del
trigo (Erysiphe graminis f. sp. tritici).
• Royas de los cereales
Puccinia triticina
Puccinia striiformis
Pucccinia
graminis
Patógenos fúngicos
100.000 especies
de hongos
Tipos
2% son patógenas
de plantas
Necrotróficos: producción de toxinas y enzimas
degradativas permiten la penetración.
Biotróficos: frecuentemente penetran por
apresorios y haustorios.
Hemibiotróficos: ‘switch’ provocado por
aumento de biomasa fúngica.
La formación de apresorios y haustorios es un
mecanismo de penetración frecuentemente usado
por hongos biotróficos
Patógenos bacterianos
Comúnmente colonizan
el apoplasto
Xanthomonas campestrisBrasssica spp
Patógenos bacterianos
Necrotróficos y biotróficos
Estrategias de penetración
similares a las de hongos
Mecanismos semejantes a
los de bacterias patógenas
de mamíferos (más
adelante)
Virus, nematodos e insectos
Mecanismos de defensa
Desarrollo de enfermedad
Compatibilidad
Incompatibilidad
• La planta atacada no es adecuada para los
requerimientos del patógeno (no hospedante)
• Presencia de barreras pre-formadas, estructurales
o bioquímicas (resistencia tipo no-hospedante).
• Reconocimiento del patógeno y activación de
mecanismos de defensa, circunscripción de la
infección.
• La infección aborta por cambios en condiciones
ambientales.
Tipos básicos de mecanismos de defensa
asociados a cada tipo de resistencia
Mecanismo de resistencia
Tipo de resistencia
‘no-hospedante’
‘hospedante’
Constitutivo
Inducido
Conceptos básicos sobre la resistencia a
enfermedades
Término
Explicación y características
Resultado
Resistencia de tipo ‘nohospedante’
Resistencia propia de una especie
vegetal hacia un patógeno específico.
Es efectiva contra todos los
aislamientos conocidos del patógeno
Poligénica
De amplio espectro
Presentada por determinados
genotipos dentro de una especie.
Es efectiva contra todos los
aislamientos conocidos del patógeno
Mediada por proteínas de resistencia
Tipo de resistencia que varía dentro
de una especie. Solamente es
efectiva en genotipos que portan un
gen de resistencia que participa en el
reconocimiento de elicitores
producidos por aislamientos
específicos del patógeno
Activada en genotipos susceptibles
dentro de una especie hospedante
Ausencia de enfermedad
Resistencia no
de tipo
específica
’hospedante’ de raza
razaespecífica
Defensas basales
Solo algunos genotipos son resistentes
Cada genotipo tiene diferente sensibilidad a
aislamientos diferentes
La severidad de la enfermedad varía entre
genotipos susceptibles
Resistencia de tipo no hospedante
Genotipo
Raza de
patógeno
1
2
3
4
5
A
R
R
R
R
R
B
R
R
R
R
R
C
R
R
R
R
R
D
R
R
R
R
R
E
R
R
R
R
R
Resistencia de tipo hospedante,
no específica de raza
Genotipo
Raza de
patógeno
1
2
3
4
5
A
R
R
S
S
S
S
R
B
S
S
C
R
S
S
S
R
D
R
S
S
S
R
E
R
S
S
S
R
R
Resistencia de tipo hospedante,
específica de raza
Genotipo
Raza de
patógeno
1
2
3
4
5
A
R
S
R
R
S
S
S
B
S
S
R
C
S
R
R
S
S
D
R
S
R
S
R
E
R
S
S
R
S
Resistencia: ¿todo o nada?
Tolerancia
Reducción del desarrollo de síntomas durante una
interacción compatible
Resistencia: ¿todo o nada?
Tolerancia
Reducción del desarrollo de síntomas durante una
interacción compatible
Conceptos básicos sobre la resistencia a
enfermedades
Término
Explicación y características
Resultado
Resistencia de tipo ‘nohospedante’
Resistencia propia de una especie
vegetal hacia un patógeno específico.
Es efectiva contra todos los
aislamientos conocidos del patógeno
Poligénica
De amplio espectro
Presentada por determinados
genotipos dentro de una especie.
Es efectiva contra todos los
aislamientos conocidos del patógeno
Mediada por proteínas de resistencia
Tipo de resistencia que varía dentro
de una especie. Solamente es
efectiva en genotipos que portan un
gen de resistencia que participa en el
reconocimiento de elicitores
producidos por aislamientos
específicos del patógeno
Activada en genotipos susceptibles
dentro de una especie hospedante
Ausencia de enfermedad
Resistencia no
de tipo
específica
’hospedante’ de raza
razaespecífica
Defensas basales
Solo algunos genotipos son resistentes
Cada genotipo tiene diferente sensibilidad a
aislamientos diferentes
La severidad de la enfermedad varía entre
genotipos susceptibles
Resistencia vertical y horizontal
Vanderplank (1963) Plant Diseases: Epidemics and Control.
Monogénica
Genes semidominantes
o dominantes
Poco duradera
Poligénica
Genes recesivos
Duradera
Defensas preformadas e inducidas
estructurales
Preformadas
bioquímicas
Estructurales
(localizadas)
Ceras
Cutícula
Paredes celulares
Estomas y lenticelas
Endodermis
pH
Compuestos tóxicos (fitoanticipinas)
Inactivadores de enzimas
Deposición de callosa
Lignificación
Capas de absición
Tilosas
Inducidas
bioquímicas
Compuestos tóxicos (fitoalexinas)
Mecanismos de detoxificación
Defensas mecánicas preformadas
Grosor de la epidermis
Calidad de la cutícula
Tamaño, localización y forma de los estomas
Defensas bioquímicas preformadas
Péptidos y proteínas
Saponinas
Compuestos glicosilados de
tipo esteroides, triterpenoides
o glicoalcaloides esteroidales
Metabolitos secundarios
Inhibidores de proteasas
Glucosinolatos
Glucósidos que contienen
azufre
Producidos por miembros
de la Familia Brassicaceae
Defensas bioquímicas preformadas
Localización de
avenacina A1 en
raices de avena
Buchanan et al (2000)
Biochemistry & Molecular
Biology of Plants
Defensas bioquímicas preformadas
Hidrólisis de glucosinolatos
preformados y producción
de compuestos tóxicos en
Brassicaceae
Buchanan et al (2000) Biochemistry & Molecular Biology of Plants
Defensas estructurales inducidas.
Tilosas (o tilosis)
balloonlike extrusions of parenchyma cells into
lumina of contiguous vessels that partially or
completely block them
(longitudinal section of elm vessel with enlarged
tyloses)
http://www.apsnet.org/Education/IllustratedGlossa
ry/PhotosS-V/tylosis.htm
Defensas estructurales
inducidas. Deposición de callosa en
Sitios de
penetración de
Botrytis cinerea
hojas de tomate infectadas por B. cinerea
Hoja sana,
callosa
solamente en
haces
vasculares
Detección de
callosa por
fluorescencia al
teñir con azul de
anilina
Asselbergh & Höfte (2007), PMPP 71:33-40
e
p
e
i
p
id
e
d
r
e
rm
i
m
s
i
s
m
e
s
ó
f
i
l
o
Defensas bioquímicas inducidas
Respuesta hipersensible (HR)
Proteínas relacionadas con la patogénesis (PR)
Fitoalexinas
Bases genéticas de la
interacción planta patógeno
Resistencia basada
en genes R
Teoria de interacción ‘gen a gen’
(Flor, 1947)
Teoria de interacción ‘gen a gen’
(Flor, 1947)
Proteínas de resistencia
Hammond-Kosack & Parker (2003) Curr Opin Biotech 14:177–193
Genes R
Hammond-Kosack &
Parker (2003) Curr
Opin Biotech
14:177–193
Genes R
Hammond-Kosack & Parker (2003) Curr Opin Biotech 14:177–193
Propiedades de las proteínas AVR
Las secuencias de los genes avr, en general codifican
para proteínas pequeñas, hidrofílicas y con poca
similitud a otras proteínas
Distintas proteínas avr son bastante similares entre sí
En algunos casos, la misma proteína AVR es responsable
del reconocimiento del patógeno por parte de la planta.
En otros casos, metabolitos producidos por la proteína
AVR son los responsables de dicho reconocimiento
Propiedades de las proteínas AVR
A pesar de que se han clonado varios genes avr, se sabe
poco acerca de las funciones de las proteínas codificadas
por los mismos
En bacterias fitopatógenas, sistemas de secreción tipo III
similares a los de Shigella, Yersinia y Salmonella son
responsables de introducir las proteínas AVR en las
células hospedantes. La actividad AVR requiere del
cluster Hrp (‘Hipersensitive Response and Pathogenicity’)
Cepas Avr hrp- no producen incompatibilidad)
LAS PROTEÍNAS AVR SON FUNDAMENTALES PARA LA
PATOGENICIDAD EN HOSPEDANTES SUSCEPTIBLES
Buchanan et al (2000) Biochemistry & Molecular Biology of Plants
Sistema de secreción tipo III
La interacción directa entre proteínas Avr y productos
de genes R ha sido comprobada en pocos casos
En algunos casos, el producto del gen R
detecta la presencia de elicitores no
proteicos, producidos por proteínas AVR
(ej: siringólidos producidos por el gen avrD
de P. syringae pv glycinea)
Mecanismos propuestos para la supresión de
defensas ante patógenos de plantas
Probablemente interfiere con
alguna cascada de señalización
dependiente de fosforilación
Clivaje de alguna proteína del
hospedante
Abramovitch & Martin
(2004) Curr Opin Plant Biol
7:356–364
Por lo tanto, una de las funciones de varias
proteínas AVR parece ser la de interferir con los
mecanismos de defensa de la planta
La interacción directa entre proteínas
AVR y productos de genes R ha sido
comprobada en pocos casos
Hipótesis de la guarda para explicar algunos casos de
interacciones incompatibles basadas en genes R y Avr
Hammond-Kosack & Parker (2003) Curr Opin Biotech 14:177–193
Hipótesis de los señuelos para explicar algunos casos de
interacciones incompatibles basadas en genes R y Avr
van der Hoorn & Kamoun (2008) Plant Cell 20:2009-2017
Mecanismos de generación de variabilidad en
genes R
Principales tipos de organización de los locus de resistencia:
•
•
Locus complejos
Locus simples:
•
•
•
con número variable de genes homólogos estrechamente ligados
con varios alelos diferentes
con pocos alelos diferentes
Solo un gen de resistencia que puede o no estar presente en
cada genotipo
Fuentes de generación de variabilidad en los genes R:
• Mutación y selección
• Recombinación entre secuencias de los distintos genes homólogos en locus
complejos
Defensas inducidas: la respuesta
hipersensible
Muerte rápida y localizada de las células en contacto
con el patógeno o próximas a él
•
•
•
•
•
•
Activación de canales iónicos de membrana (influjo de Ca+2 y
eflujo de K+1)
Generación de especies reactivas del oxígeno (ROS)
extracelulares (apoplasto)
Fortificación de la pared celular (deposición de calosa, etc.)
Biosíntesis de moléculas señales tales como : SA, NO
Activación de quinasas y MAPK quinasas
Inducción de un amplio rango de genes de defensa (proteínas
inducidas durante la HR: PRs (pathogenesis related proteins)
IMPORTANTE: no todos los mecanismos inducidos de resistencia implican una
HR. Hay resistencia inducida sin HR en algunos casos. Se la denomina resistencia
absoluta
Defensas inducidas: la respuesta
hipersensible
HR en cebada ante la infección por esporas del
hongo causante del mildiú pulverulento
(Blumeria graminis)
HR en tabaco-TMV
• Activación PK (5
min.)
• Influjo de Ca2+
• Gatilla producción
de ROS (rboh)
• pH celular
disminuye
• Eflujo de K+1
(caspasa PCD)
• Eflujo de Cl1• Depolarización de la
MP
• Contracción de las
células (-H2O)
• Incremento de NO
(Ca intracel.)
Criptogenina (elictor) proteína secretada por
Phytophtora cryptogea
Contracción del citoplasma, cambios en la morfología de las
organelas, condesación
de la cromatina, procesamiento
endonucleolítico del ADN, liberación del citocromo c de la
membrana interna mitocondrial, etc.
La mitocondria podría también participar en la PCD en respuesta a
cambios de pH, ATP, NADH, Ca2+ y ROS entre otros. El poro de
transición en la mitocondria es favorecido por ROS y Ca2+ asociado
a un bajo ATP. Se libera el cit c y entra H2O2, lisa la membrana
externa
ROS
9Inducción de genes
de defensa
9Muerte Celular
Programada (PCD)
RESPUESTA
HIPERSENSIBLE
(HR)
(Apel and Hirt 2004 – Annu Rev Plant Biol)
Distintos mecanismos están implicados en la producción de
ROS en respuesta al ataque del patógeno
9oxidasa NADPH-dependiente localizada en membrana plasmática
9peroxidasa de la pared celular (formación de H2O2) síntesis de
polímeros estructurales
9amino, diamino y poliamino oxidasas apoplásticas.
Marina M, SJ Maiale, FR Rossi,
MF Romero, EI Rivas, A Gárriz, OA Ruiz, FL Pieckenstain (2008). Apoplastic polyamine oxidation plays different roles in
local responses of tobacco to infection by the necrotrophic fungus Sclerotinia sclerotiorum and the biotrophic bacterium
Pseudomonas viridiflava. Plant Physiology 147:2164-2178.
9oxalato oxidasas
NADPH oxidasa fuente de anión superóxido
Ca2+ activa esta enzima y la producción de O2.-
Crosslinking de la
pared
celular
Cascadas
de
señalización
ROS
Estado
rédox de
la célula
Muerte
celular
Toxicidad
directa para el
patógeno
ROS: produce la activación temprana de los flujos iónicos
•FUNCIONES DE LAS ROS:
•fortificación de la pared celular (barrera física dificulta la penetración
del patógeno)
•H2O2 esencial para el entrecruzamiento oxidativo de la pared celular
(ricas en hidroxiprolina) formación de polímeros de lignina
•Activa la transcripción de PAL (fenilalanina amonio liasa SA)
•Aumenta la actividad de la enzima BA-2H (biosíntesis del SA)
•Inducción de genes de defensa PRs (regulados por el estado rédox)
•ROS actúan en forma sinérgica con el NO en la promoción del PCD
•Induce la expresión génica que llevan a la PCD
•H2O2 induce la expresión de enzimas antioxidantes en células
vecinas (GST)
•H2O2 y SA activan post-transcripcionalmente MAP quinasas (SIPKWIPK)
•ROS inducen genes en partes distales de la planta
Mecanismos de
detoxificación de ROS
No enzimáticos:
•
•
•
Enzimáticos:
ascorbato
glutation
1.
superóxido dismutasa (SOD)
2.
ascorbato peroxidasa (APX)
3.
glutation peroxidasa (GPX)
4.
catalasa (CAT)
tocoferol
•
flavonoides
•
carotenoides
H2O2 y hormonas de estrés
H2O2 modula una serie de eventos de señalización estrechamente con el
mecanismo de síntesis del NO y de las hormonas del estrés SA, ET y JA:
IMPORTANTE la interacción y balance de estas vías determina si la célula
vive o muere
ROS y el SA forman un circuito de retroalimentación positivo que amplifica
la señal de defensa conduciendo a la respuesta de defensa y muerte
celular
ET: es un corregulador positivo de la muerte celular requerido para la
acumulación de ROS
En la fase inicial de la muerte celular la señalización por JA es suprimida
por SA y ET
Al aumentar la concentración de ET se induce un estado de competencia
para la PCD en las células vecinas propagando la muerte celular
El proceso finaliza con la contención de la lesión la cual es regulada por
JA
El SA se acumula a concentraciones de aproximadamente 70 uM en células que
presentan HR
SA es necesario para el establecimiento de la respuesta local y sistémica, no
requiere de su movilización
SA es convertido a metil salicilato: compuesto volátil que induce resistencia en
partes dístales de la planta y en plantas vecinas
El gen NPR1 es un componente de la vía de transducíón del SA y actúa corriente
debajo de la acción del SA en la trasnducción de la señal. Se transloca al núcleo en
respuesta a la aplicación de SA
El complejo SA-Fe posee actividad SOD (cataliza la dismutación de radicales
superóxidos)
ET, SA y JA son importantes en la muerte celular dependiente de ROS
ET es requerido para la continuación de la acumulación de las ROS y dirige la PCD
ET y ROS coreguladores positivos de la muerte celular
ET regulador de la PCD
JA está involucrado en la contención de la propagación de la lesión
La activación de la NADPH oxidasa requiere flujos de iones y proteínas
quinasas
La acción de las ROS es amplificada y la PCD es inducida a través del SA
en los sitios de iniciación de la lesión
Durante la muerte celular inicial la señalización del JA es suprimida por el SA
y ET
En estos sitios iniciales se produce una explosión del ET y este se distribuye
a células vecinas e induce competencia para la PCD: acción cooperativa
entre el SA y el ET
El anión superóxido es activamente producido en la lesión y durante la
dispersión de la PCD. Este modelo sugiere que el O2- es la señal inductora
de la muerte
ET y O2- son responsables de la propagación de la muerte, el anión pasa a
las células vecinas
La PCD resulta en la producción de JA, el cual gatilla la contención de la
lesión
JA puede antagonizar la distribución de la lesión de varias formas (supresión
del SA)
Elicitores
Sustancias de origen patogénico (elicitores exógenos) y compuestos
liberados desde las plantas por acción del patógeno (elicitores endógenos).
Capaces de inducir respuestas bioquímicas y/o estructurales asociadas con
la expresión de genes de defensa
Término originalmente usado para moléculas que inducen la producción de
fitoalexinas, ahora usado para los que inducen cualquier tipo de defensa
Dos grupos:
Elicitores generales: son capaces de gatillar resistencia de tipo hospedantes
y no hospedante
Elicitores raza específicos: inducen la respuesta de defensa sólo en cultivares
hospedadores específicos. Ejemplo: genes avr- gen R
Elicitores no poseen una estructura química común. Incluye: oligosacáridos,
péptidos, proteínas, lípidos. Actúan en baja concentración
PAMPs: patrones moleculares asociados al patógeno gatillan una respuesta
inmune
Fitoanticipinas- Fitoalexinas
Fitoanticipinas: compuestos producidos constitutivamente por
plantas sanas, ellos existen antes del ataque del patógeno
Fitoalexinas: compuestos con actividad antimicrobiana que se
acumulan en las plantas enfrentadas con patógenos y son los
mayores determinantes de la resistencia inducida a los mismos
Su
naturaleza
depende
de
fenilpropanoides, terpenoides
la
planta:
isoflavonides,
Fenilpropanoides: estilbenos, coumarinas, isoflavonides
Existe evidencia de la acumulación de derivados de ácidos grasos
en la interacción planta-microorganismo
Oxilipinas: son sintetizadas enzimáticamente desde ácidos grasos
poliinsaturados vía la LOX, citocromo P450 (RE) y por una
dioxigenasa. Poseen actividad antimicrobiana y en la señalización
(JA)
Patatina de la papa actividad galactolipasa
Mecanismos de
tolerancia de los
patógenos a las
fitoalexinas y
fitoanticipinas
PROTEÍNAS PRs
Proteínas inducibles que están implicadas en la defensa activa y
pueden restringir el desarrollo del patógeno
Comprenden 17 familias, numeradas de acuerdo al orden en que fueron
halladas y a sus propiedades bioquímicas y biológicas comunes
Poseen diferentes actividades y se encuentran también en distintas
partes de la planta: hojas, estomas, tricomas, etc.
Familia PR1 es fuertemente conservada en muchas plantas. En tabaco
hay 16 PR1, en tomate hay varias. También pueden estar en la vacuola
Arabidopsis 22 y arroz 39 .
La sobreexpresión de las PRs incrementa la tolerancia de los
patógenos
Después de la infección con varios tipos de patógenos , genes de la
defensa son activados en células infectadas y no infectadas
Proteínas PR
Hormonas y respuestas de
defensa: óxido nítrico
• NO es importante y requerido para la muerte celular
inducida por ROS
• Relación NO a H2O2 determina cuando la PCD es
activada
• La producción de NO es inducida en plantas por
patógenos avirulentos y elicitores
• NO modula expresión de algunos genes PRs y proteínas
del metabolismo secundario
• NO induce la movilización del Ca2+ intracelular
Hormonas y respuestas de
defensa: ácido salicílico
•
Es una de las moléculas señalizadoras clave que conduce a la
resistencia frente a patógenos. Se encuentra involucrada en etapas
tempranas y tardías de la HR.
•
Induce junto con JA y etileno la expresión de genes de defensa y
cambios estructurales en tejidos.
•
Induce sistemas antioxidantes analogamente a lo que ocurre en
condiciones de estrés oxidativo de origen abiótico. Compuestos y
enzimas antioxidantes diversas: GSH, Asc, peroxidasas, catalasas,
GSHS-Transferasas.
•
ROS y NO involucrados en pasos claves de la biosíntesis de SA
El papel de NPR1 en la señalización por AS
En respuesta a la
aplicación de análogos
de AS, el estado redox
de la célula se vuelve
oxidante, un tiempo
luego de lo cual
cambia hacia
condiciones reductoras
Pieterse & Van Loon (2004) Curr Op Plant Biol 7:456–464
Función citosólica de NPR1
Mecanismos de defensas activados por el patógeno
Resistencia sistémica adquirida
(SAR)
1960s Tabaco + TMV → ↑ resistencia en tejidos distales (SAR)
patógenos que causan necrosis (HR o síntomas) activan SAR
Tradicionalmente se creyó que el desarrollo de lesiones en el sitio de
infección era indispensable para establecer la SAR. Recientemente se
propuso que el reconocimiento de PAMPs cumple dicha función
Características
de la SAR:
duradera en el tiempo
Amplio espectro (bacterias, hongos, virus)
Moléculas señal en la la SAR
Si bien:
1) los niveles de AS aumentan en respuesta a la infección, tanto en forma
local como sistémica
2) hay una movilización de AS hacia tejidos no infectados
3) el aumento sistémico de AS es necesario para la SAR
esto no implica que la traslocación del AS sea indispensable para la puesta
en marcha de la SAR
Teniendo en cuenta que plantas incapaces de acumular AS en los tejidos
infectados, aun son capaces de general una señal sistémica, entonces
una molécula distinta al AS actúa como mensajero sistémico
LTPs?
Microestallidos oxidativos sistémicos
SAR y ‘fitness’
Heil & Baldwin (2002) Trends Plant Sci 7:61-67
RESISTENCIA SISTÉMICA
INDUCIDA
Es la resistencia a diversos patógenos que se
induce sistémicamente en la planta, cuando
sus raíces son colonizadas por una
rizobacteria no patogénica
Las vías de señalización de la ISR son diferentes de las puestas en
juego durante la SAR, aunque fenotípicamente son similares.
Confiere resistencia efectiva contra un amplio espectro de patógenos.
La ISR requiere de las vías del AJ y del etileno, pero no de la vía del AS.
No aumentan los niveles de estas dos hormonas durante la ISR