Dinámica Ecoevolutiva Planta-Microbio: Respuestas al Cambio Global

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Dinámica ecoevolutiva plantamicrobio en un mundo cambiante
argumentamos que es probable porque: (1) los cambios globales causan fuertes
perturbaciones ambientales que pueden afectar tanto a las plantas como a los
microbios (revisado en Allison & Martiny,2008; blanqueoet al., 2011; franklinet al.,
2016) y puede causar una fuerte selección en la planta (por ejemplo, Lauet al.,2014
; Kleynhanset al.,2016) o microbiano (Weese et al.,2015) rasgos; y (2) muchos
microbios asociados a plantas tienen grandes tamaños de población, la capacidad
Resumen
Tanto las plantas como sus microbiomas asociados pueden
responder fuertemente a los cambios ambientales
antropogénicos. Estas respuestas pueden ser tanto ecológicas
(p. ej., un cambio global que afecte la demografía de las
plantas o la composición de la comunidad microbiana) como
evolutivas (p. ej., un cambio global que altere la selección
natural en las poblaciones vegetales o microbianas). Como
resultado, los cambios globales pueden catalizar
retroalimentaciones ecoevolutivas. Aquí, tomamos una
perspectiva centrada en las plantas para discutir cómo los
microbios median las respuestas ecológicas de las plantas al
cambio global y cómo estos efectos ecológicos pueden influir
en la respuesta evolutiva de las plantas al cambio global.
de transferencia lateral de genes y tiempos de generación cortos, y proporcionan
funciones clave del ecosistema. Primero identificamos los mecanismos a través de
los cuales los microbiomas pueden ayudar a las plantas a mitigar las respuestas al
cambio global. Luego describimos ejemplos mediante los cuales los microbiomas
alteran las respuestas evolutivas de las plantas al cambio global y cómo la
evolución de las plantas podría resultar en retroalimentaciones ecoevolutivas
entre las plantas y su microbiota asociada. Tomamos una visión amplia de los
cambios globales, incluidos los cambios persistentes a largo plazo, como la adición
de nutrientes, y factores de estrés más variables, como la mayor frecuencia de
sequía que experimentarán las plantas en muchas áreas debido al cambio
climático. Tanto los cambios globales repentinos como los más persistentes, como
cualquier perturbación o cambio en las condiciones ambientales, puede ser
particularmente probable que provoque retroalimentaciones ecoevolutivas
mediadas por microbios por las dos razones detalladas anteriormente. Tales
retroalimentaciones ecoevolutivas de plantas y microbios también pueden ser
importantes para la población, la comunidad y el proceso del ecosistema dado el
ritmo de muchos cambios globales (y la capacidad de los microbios para
responder rápidamente), el potencial para una fuerte selección tanto en plantas
como en microbios en contextos de cambio global. , y la amplia gama de funciones
impulsadas por procesos microbianos y vegetales.
Introducción
Los cambios globales, que van desde el cambio climático hasta las invasiones
biológicas, la deposición de nutrientes, la contaminación y la salinización, pueden
intensificar el estrés tanto abiótico como biótico para las plantas y sus
¿Cómo afectan los microbios las respuestas ecológicas de las plantas al
cambio global?
microorganismos asociados. En muchos casos, los microorganismos pueden
Estudios recientes han ilustrado las innumerables formas en que diversos
dañar las plantas, pero los microbiomas beneficiosos a veces pueden expandir
microorganismos mitigan los efectos del cambio global en las plantas. Los
significativamente tanto la tolerancia al estrés como el potencial de adaptación de
microbios beneficiosos asociados con las plantas pueden estimular el crecimiento
las plantas (Kivlinet al.,2013; halconeset al.,2020; Porteroet al.,2020; Petipaset al.,
de las plantas y mejorar la resistencia de las plantas al estrés abiótico (por
2021). Cuando tales microbios benéficos reducen los efectos del cambio global en
ejemplo, salinidad, sequía, inundaciones) y al estrés biótico (enfermedades) (Porter
la aptitud de la planta, también pueden reducir la fuerza de selección que favorece
et al.,2020). Los microorganismos beneficiosos pueden ser mutualistas clásicos,
la evolución de los rasgos de tolerancia al estrés de la planta o aumentar la fuerza
como muchas rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR), hongos
de selección que favorece los rasgos de la planta que atraen o promueven el
micorrízicos arbusculares (AMF) y bacterias fijadoras de nitrógeno; sin embargo,
crecimiento de los factores que mitigan el estrés. microbios Cualquier respuesta
cada vez más evidencia también sugiere que diversas comunidades microbianas
evolutiva de las plantas podría entonces alterar los procesos ecológicos de las
del suelo asociadas con las raíces, las hojas y el suelo también pueden promover la
plantas y/o los microbios, a nivel de la población, la comunidad o el ecosistema,
aptitud de las plantas bajo estrés (Lau & Lennon,2012; Giauqueet al., 2019;
iniciando potencialmente una dinámica ecoevolutiva. Tal dinámica ecoevolutiva
halconeset al.,2020). Dichos microbios pueden influir en las respuestas de las
ocurre cuando los procesos ecológicos afectan la evolución y la evolución afecta
plantas a los cambios globales a través de al menos cuatro mecanismos (Tabla1).
los procesos ecológicos (Hendry,2020), por ejemplo, cuando un cambio evolutivo
en la planta o en el microbio altera un proceso ecológico que modifica aún más la
selección natural y la evolución.
En primer lugar, el microorganismo puede alterar físicamente el entorno
abiótico (a menudo, el suelo). Las bacterias, los hongos y los protistas tienen
dimensiones diminutas, pero aún pueden afectar la estructura del suelo en escalas
Pocos estudios han cuantificado la retroalimentación completa del
microbioma vegetal ecoevolutivo resultante de un cambio global, pero aquí,
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pequeñas a grandes (Chenu & Cosentino,2011; Erktánet al.,2020). Este cambio
estructural ocurre a través de una variedad de mecanismos. Para
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tabla 1Los microbios pueden promover la tolerancia de las plantas al cambio climático mediante: (1) la modificación del entorno físico; (2) hormonas vegetales secretoras y proteínas relacionadas con la
defensa; (3) modificar la expresión génica de plantas; y (4) promover el acceso de las plantas a los nutrientes.
Mecanismo
Ejemplos de mejora del estrés de las plantas
Modificación física de la
ambiente
- Glomalina, EPS y biopelículade hongos y bacteriasmejora de la estabilidad de la agregación del suelo y aumento de la humedad en la
rizosfera,aumentar la supervivencia de las plantas y la biomasa en condiciones de sequía1,2y germinación bajo estrés salino3.
- Bacterianobiopelículasdisminución de la absorción y acumulación de arsénico en los tejidos vegetales y mejora del crecimiento de las plantas4.
Secreción de fitohormonas
- Rizobialauxinaspromovió la producción de rubisco y osmolito de bajo peso molecular,aumentar la tolerancia a la sequía5, y promovió el
crecimiento de raíces adventiciaspara contrarrestar las inundaciones6.
- Bacterianocitoquininasmayor contenido relativo de agua, potencial hídrico de la hoja y producción de exudados de raícesbajo sequía7.
- Hongo endófitogiberelinashormonas vegetales reguladas que resultan en una mayor asimilación de nutrientesbajo sal y estrés por sequía8.
- Bacterianoácido abscísiconiveles mejorados de prolina y pigmentos fotosintéticos y fotoprotectores,reducir la pérdida de agua de las plantas
por sequía9.
- ACC desaminasagenes en bacteriasmayor elongación de la raíz y resistencia a patógenos10.
Modificación del gen de la planta
expresión
- Bacterianocompuestos orgánicos volátilesresistencia sistémica inducida desencadenadacontra un patógeno11.
- Las bacterias mejoraron la expresión de ARNm de variosEnzimas depuradoras de ROS y fotoquímica mejorada del PSII y tolerancia de las
plantasal déficit hídrico, la salinidad y la toxicidad por metales pesados12.
Adquisición de nutrientes vegetales
- Nitrogenasasderizobiosmayor biomasa vegetal y contenido de nitrógenobajo salinidad13.
- AMF y bacterianofosfatasasaumento de la biomasa vegetal y del contenido total de fósforo (P)bajo deficiencia de P en suelos
ácidos14y estrés salino15.
- Tres bacterias distintastransbordadoresmejora de la clorosis por deficiencia de hierrodieciséis.
Los efectores (enzimas o compuestos subyacentes al mecanismo) están en cursiva, y los detalles sobre el beneficio de la planta proporcionados están en negrita.
1Wuet al. (2008);2Sandhyaet al. (2009);3Qurashi y Sabri (2012);4Mallicket al. (2018);5Defezet al. (2017);6Kimet al. (2017);7Liuet al. (2013);8waqas et al. (2012);9
Cohenet al. (2015);10Wanget al. (2000);11Sotaventoet al. (2012);12Gururaniet al. (2013);13Benidireet al. (2017);14rubioet al. (2002);15Tchakount-eet al. (2020);dieciséis
lujuriosoet al. (2020).
Por ejemplo, las bacterias pueden formar estructuras supracelulares llamadas
ejemplo,Azospirillumsp. producido ABA y/o aumento de ABA producido por la
biopelículas. Los biofilms son comunidades bacterianas en las que las células están
planta, promoviendo la tolerancia a la sequía de la planta (Cohenet al., 2015). La
incrustadas en una matriz de sustancias poliméricas extracelulares o
capacidad de los microbios para sintetizar fitohormonas bajo un estrés extremo
exopolisacáridos (EPS). Los exopolisacáridos pueden mejorar la colonización
donde la síntesis de la planta puede verse reducida puede proporcionar a las
microbiana de las raíces y también pueden mejorar la agregación de partículas del
plantas un conjunto adicional de estos compuestos, lo que podría ayudar a
suelo y beneficiar el crecimiento y el rendimiento de las plantas al mantener la
mantener o recuperar la función. Por ejemplo, las altas temperaturas redujeron la
humedad del suelo (Naseem & Bano,2014; Costaet al.,2018). Como resultado, las
producción de auxina en las anteras en desarrollo, lo que provocó la esterilidad
biopelículas pueden aumentar las respuestas de aptitud de las plantas al aumento
masculina, pero la aplicación exógena de auxina revirtió por completo este efecto
de la sequía que enfrentan muchas regiones como resultado del cambio climático.
(Sakataet al.,2010). En este caso, la auxina no se produjo por microbios, pero
Por ejemplo, la producción de EPS pantoeasp. tuvo un efecto positivo en la
ilustra el potencial de las fitohormonas producidas por microbios para mantener la
agregación y microporosidad del suelo de la rizosfera y un efecto positivo general
función. Los microbios también pueden facilitar el crecimiento de las plantas al
en el crecimiento de las plantas bajo sequía (Amellalet al.,1998), y una alta
disminuir las hormonas asociadas con el estrés, como el etileno, mediante la
producción de EPS Pseudomonas fluorescenscepa estimuló la germinación de
producción de enzimas que son capaces de escindir los precursores en la vía del
semillas y mejoró la humedad del suelo y el crecimiento de plántulas bajo sequía
etileno de la planta. Los endófitos bacterianos que promueven el crecimiento de
en comparación con otras cepas con menor producción de EPS (Niu et al.,2018). De
las plantas produjeron una de esas enzimas, 1-aminociclopropano-1-carboxilato
manera similar, AMF puede producir glomalina y proteínas del suelo relacionadas
desaminasa (ACC), que redujo la acumulación de sal en las plantas y aumentó el
con la glomalina. Estos compuestos actúan como un sustrato para los microbios y
crecimiento de las plantas y la inversión en estructuras reproductivas frente al
un agente adhesivo para los agregados, promoviendo la capacidad de retención
estrés por salinidad en comparación con un mutante que no lo hizo. producir la
de agua del suelo de manera similar a las biopelículas, reduciendo potencialmente
enzima (Ali et al.,2014).
el estrés por sequía de las plantas (Rillig,2004; cantar,2012). También pueden
promover la quelación de metales pesados y contaminantes tóxicos, aumentando
En tercer lugar, los microorganismos pueden alterar la expresión génica de las
potencialmente la supervivencia y la fecundidad de las plantas en ambientes cada
plantas, desencadenando cambios fisiológicos que en algunos casos aumentan la
vez más contaminados (Singh,2012).
tolerancia a los factores estresantes impuestos por el cambio global (p. ej., Nautiyalet al.,
En segundo lugar, los microorganismos pueden secretar sustancias químicas
2013). Por ejemplo, el estrés ambiental puede aumentar la producción de plantas de
que imitan a las hormonas vegetales (p. ej., auxinas, citoquininas, ácido abscísico
especies reactivas de oxígeno (ROS). Los microbios pueden cambiar la expresión de los
(ABA) y giberelinas) (Friesenet al.,2011). Estos productos químicos pueden causar
genes involucrados en la eliminación de ROS y la biosíntesis de etileno, lo que aumenta el
cambios fisiológicos en las plantas cercanas que pueden estimular el crecimiento
crecimiento de las plantas y el rendimiento fotosintético para tolerar mejor los factores
de las plantas bajo diversas condiciones de estrés, como el aumento de la
estresantes del cambio global, como la salinidad, la sequía y los metales pesados
temperatura o la sequía que es probable que experimenten las plantas bajo el
(Gururaniet al.,2013; Harman y Uphoff,2019). En otros ejemplos, los compuestos
cambio climático (Forchettiet al.,2010; Cohenet al.,2015). Para
orgánicos volátiles emitidos por algunos PGPR pueden
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desencadenar resistencia sistémica inducida, que puede preparar a toda la planta
adquisición (ver mecanismos ecológicos 1 y 4 en la Tabla1) podría reducir la
para una mejor defensa contra una amplia gama de patógenos e insectos
selección de los rasgos de tolerancia al estrés de las plantas y aumentar la
herbívoros (Faraget al.,2013; Pieterseet al.,2014). Las bacterias del suelo también
selección de los rasgos que ayudan a atraer o cultivar microorganismos
pueden alterar la expresión génica de las plantas para mejorar las respuestas de
beneficiosos. Las comunidades microbianas beneficiosas que protegen a las
las plantas al estrés salino (Zhanget al.,2008).
plantas de los cambios globales mediante la secreción de fitohormonas
Finalmente, los microorganismos también pueden mitigar los efectos negativos
vegetales o la modificación de la expresión génica de las plantas de manera
de los cambios globales al facilitar el acceso a recursos limitados. Los microbios
similar no solo podrían aumentar la selección de rasgos de atracción
pueden afectar la nutrición de las plantas directamente al aumentar la
microbiana, sino que también podrían aumentar la selección de rasgos que
disponibilidad de nutrientes (p. ej., AMF u hongos ectomicorrícicos (EMF) que
hacen que las plantas sean más receptivas a estas señales microbianas, o
eliminan y solubilizan fosfatos, o los rizobios fijan nitrógeno) o indirectamente al
incluso podrían permitir la reasignación de recursos lejos de la producción
afectar el metabolismo y el crecimiento de las plantas de manera que promuevan
de hormonas a otros. funciones de la planta En todos los casos, confiar en
la absorción de minerales por parte de las plantas (Richardsonet al.,2009). La
los microbiomas para proteger a las plantas de los cambios globales plantea
promoción microbiana del acceso a los nutrientes puede ser un gran beneficio
nuevos desafíos evolutivos. Por ejemplo, la teoría sugiere que tales
para las plantas que experimentan cambios globales que reducen el acceso a los
microbios beneficiosos alterarán la evolución de la función inmunológica a
nutrientes (p. ej., estrés por sequía que reduce el acceso al nitrógeno) o que
medida que las plantas luchan por diferenciar entre amigos y enemigos.
promueven un mayor crecimiento que luego aumenta la limitación de nitrógeno
2019). Además, la teoría que identifica cuándo deberían evolucionar las
(p. ej., niveles elevados de CO2concentraciones). En tales casos, cualquier efecto
plantas para depender de los microbios para la tolerancia al estrés aún es
negativo del cambio global podría minimizarse (o aumentar los efectos positivos
limitada (por ejemplo, Hawkeset al.,2020). En esta sección, discutimos cada
en el caso de niveles elevados de CO2) por microorganismos. Por ejemplo, las
una de las formas posibles en que los microbios pueden mediar en las
leguminosas que se asocian fuertemente con los rizobios fijadores de nitrógeno y
respuestas evolutivas de las plantas al cambio global. rasgos que median
las especies de plantas que se asocian con los campos electromagnéticos se
interacciones con microbios vs rasgos de plantas directamente afectados por
encuentran entre las especies que más se benefician en condiciones de CO
el cambio global. Como resultado, el microbioma no solo puede acelerar las
elevado.2(terreret al.,2016). En última instancia, sin embargo, estos beneficios
respuestas evolutivas de las plantas al cambio global cuando los efectos
pueden requerir que los microbios asociados también se adapten a las nuevas
selectivos mediados por microbios actúan en la misma dirección que los
condiciones ambientales. Por ejemplo, solo las cepas de rizobio tolerantes a la sal
efectos selectivos directos del cambio global sobre los rasgos de las plantas,
aumentaronvicia fabacontenido de biomasa y nitrógeno bajo salinidad creciente;
sino que también puede retardar las respuestas evolutivas de las plantas
otras dos cepas probadas no lo hicieron (Benidireet al.,2017).
cuando los efectos mediados por microbios se oponen a los directos. efectos
Todos los mecanismos descritos anteriormente detallan cómo los
selectivos del cambio global.
microorganismos pueden beneficiar a las plantas y minimizar las consecuencias
negativas del cambio global sobre el crecimiento y la aptitud de las plantas. Sin
embargo, otros cambios globales pueden desestabilizar la propia simbiosis plantamicrobio (Kiers et al.,2010) e inhiben las funciones microbianas beneficiosas. Por
ejemplo, la adición de nitrógeno puede cambiar el mutualismo de recursos entre
Los microbios reducen la fuerza de selección en los rasgos de tolerancia al
estrés de las plantas
plantas y microbios hacia el parasitismo (Johnsonet al.,1997), acelerando
Como ya se describió, los microbios pueden proteger a las plantas de las
potencialmente el declive o la exclusión de taxones de plantas que se benefician
consecuencias negativas de los cambios globales de diferentes maneras (Tabla1).
más de tales mutualismos (por ejemplo, leguminosas; Sudinget al.,2005). Estos
Como resultado, los efectos selectivos directos de ese cambio global en los rasgos
efectos se revisan en otro lugar, tanto en el contexto de los cambios globales (por
de las plantas pueden reducirse. Por ejemplo, si los microbios aumentan la
ejemplo, Kierset al.,2010) y en términos de la dependencia del contexto de las
capacidad de retención de agua del suelo bajo estrés por sequía, puede haber
interacciones entre especies (p. ej., Chamberlainet al.,2014).
impactos limitados de la sequía en la aptitud de la planta y poca selección que
favorezca los rasgos de tolerancia a la sequía de la planta, como una mayor
¿Cómo afectan los microbios las respuestas evolutivas de las
plantas al cambio global?
inversión en raíces. La variación en la diversidad microbiana o la composición de la
comunidad ciertamente puede alterar la selección natural en los rasgos de las
plantas (Lau & Lennon,2011; Chaney y Baucom,2020), pero pocos estudios han
Los microbios afectan las respuestas ecológicas de las plantas al cambio global (es decir,
evaluado si comúnmente lo hacen al reducir los efectos negativos del cambio
la aptitud individual de las plantas) (ver '¿Cómo afectan los microbios las respuestas
global.
ecológicas de las plantas al cambio global?'), pero también puede afectar las respuestas
adaptativas de la planta al cambio global (es decir, la fuerza o dirección de la selección
que actúa sobre los rasgos de la planta). Específicamente, debido a que los microbios
pueden reducir las consecuencias negativas del cambio global para la aptitud de la
Los microbios aumentan la fuerza de selección favoreciendo los rasgos de las
plantas que atraen a los microorganismos benéficos
planta, pueden reducir la fuerza de selección que favorece los rasgos de tolerancia al
La presencia de comunidades microbianas benéficas que mitiguen los
estrés de la planta y/o aumentar la fuerza de selección que favorece los rasgos de la
efectos del cambio global podría fortalecer la selección favoreciendo rasgos
planta que atraen a los microorganismos benéficos. Las comunidades microbianas
que promuevan interacciones con estos microorganismos benéficos, como
beneficiosas también podrían fortalecer la selección de rasgos que permitan a las plantas
la exudación de la raíz o los rasgos de la arquitectura de la raíz (Friesenet al.,
detectar o responder de manera más efectiva a las señales microbianas. Por ejemplo, los
2011; Verbon y Liberman,2016). Aunque puede ser un desafío identificar los
microbios que modifican el ambiente físico de manera que protegen las plantas o
rasgos específicos que promueven comunidades microbianas específicas, la
promueven nutrientes
evidencia de una variedad de sistemas sugiere que
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diferentes genotipos reclutan diferentes comunidades microbianas (por
Se predice que las plantas desarrollarán una mayor dependencia incluso de
ejemplo, Walterset al.,2018; Kavamuraet al.,2020). Otros estudios han
microbiomas difusos para la tolerancia al estrés (Hawkeset al.,2020).
identificado rasgos específicos que probablemente contribuyan a estas
interacciones con los microbios (p. ej., P-erez-Jaramilloet al.,2017). En
condiciones estresantes, por ejemplo en inundaciones, los genotipos de
plantas con mayor capacidad para formar aerénquima pueden promover el
Retroalimentaciones ecoevolutivas planta-microbio bajo
cambios globales
crecimiento bacteriano heterótrofo, sulfuroxidante, metanooxidante y
Las retroalimentaciones ecoevolutivas describen los efectos recíprocos entre dos
nitrificante (Laanbroek,1990; tercoet al.,1998). Estas bacterias a su vez
caminos: cómo el cambio ecológico afecta la evolución y cómo el cambio evolutivo
protegen a la planta de altas cantidades de compuestos fitotóxicos (por
afecta los procesos ecológicos (Hendry,2020). La interacción entre las plantas y los
ejemplo, azufre reducido o exceso de amoníaco), que son más abundantes
microbios proporciona un excelente marco para estudiar las retroalimentaciones
en condiciones de inundación (Lamerset al.,2013; Neori y Agami,2017). Por lo
ecoevolutivas porque (1) las interacciones entre las plantas y los microbios pueden
tanto, se podría plantear la hipótesis de que los genotipos con más
afectar fuertemente las funciones del ecosistema que probablemente se
aerénquima estarían altamente adaptados a la inundación, no solo por los
retroalimenten para afectar la selección de las características microbianas y de las
beneficios directos del aerénquima para las plantas en tales condiciones
plantas (terHorst & Zee,2016) y (2) los cortos tiempos de generación de los
anóxicas de anegamiento (Evans,2004) sino también porque el aerénquima
microbios, las altas densidades de población y las comunidades diversas hacen
promueve el crecimiento de ciertas comunidades bacterianas. En este caso,
probable que las respuestas ecológicas y evolutivas sean rápidas en escalas de
los microbios pueden fortalecer la selección en este rasgo de tolerancia al
tiempo cortas (Lau & Lennon,2012; Perseguiret al.,2021). Sin embargo, incluso
estrés de la planta, ya que los beneficios directos de aptitud física del
para las interacciones planta-microbio, a menudo solo se investiga empíricamente
aerénquima se combinan con los beneficios resultantes de una mayor
una vía de retroalimentación ecoevolutiva. Aquí, ilustramos cómo las interacciones
colonización de microbios beneficiosos.
La producción de exudado puede ser otro rasgo bajo una fuerte selección
frente al cambio global. Por ejemplo, en el ciclo de la rizofagia, se plantea la
planta-microbio podrían promover retroalimentaciones ecoevolutivas y discutimos
la prevalencia potencial de retroalimentaciones ecoevolutivas en las interacciones
planta-microbio bajo escenarios de cambio global (Fig.1).
hipótesis de que los microbios adquieren los nutrientes del suelo (especialmente
los micronutrientes) en la fase de vida libre y entran en las raíces de las plantas a
Los cambios globales con frecuencia pueden causar respuestas rápidas de las
través de las células meristemáticas. Luego, los nutrientes se extraen
comunidades microbianas del suelo y sus funciones ecosistémicas asociadas
oxidativamente dentro de las raíces de las plantas. Después de que se agotan los
(Allison & Martiny,2008; Rilliget al.,2019) y puede causar una rápida evolución de
nutrientes, los microbios salen de la planta y regresan al suelo a través de los
los microbios del suelo (Weeseet al.,2015) (flecha a, Fig.1). En la mayoría de los
pelos de la raíz (blancoet al., 2018). En este caso, la selección puede favorecer una
casos, es difícil distinguir los cambios ecológicos, es decir, los cambios en la
mayor producción de exudado para atraer microbios, características de la pared
composición de la comunidad microbiana, de la rápida evolución de las
celular que controlan la entrada microbiana y la producción de oxígeno reactivo
poblaciones microbianas. Sin embargo, independientemente de si el cambio
para extraer nutrientes de los microbios (Paungfoo-Lonhienne).et al.,2010; Blanco
microbiano es de naturaleza ecológica o evolutiva, podría influir en las respuestas
et al.,2012). A diferencia de la simbiosis rizobiana que se limita a algunas familias
de aptitud de las plantas al cambio global (flecha b, Fig.1) (ver '¿Cómo afectan los
de plantas, el proceso de rizofagia puede estar muy extendido entre las plantas.
microbios las respuestas ecológicas de las plantas al cambio global?' sección) y, en
Sin embargo, pocos estudios de selección natural miden rasgos subterráneos
última instancia, la selección de los rasgos de la planta (ver '¿Cómo afectan los
(pero ver Colom & Baucom,2020) o rasgos de desarrollo de la planta, y como
microbios las respuestas evolutivas de las plantas al cambio global?' sección).
resultado, podemos estar identificando erróneamente los rasgos comúnmente
Como se describió anteriormente, este efecto ecológico causado por el cambio en
subyacentes a la adaptación y subestimando el papel que juegan los
la composición de la comunidad microbiana podría debilitar la selección que
microorganismos en la adaptación de la planta.
favorece los rasgos de tolerancia al estrés de la planta (flecha c). Sin embargo, si
los genotipos de las plantas varían en su capacidad para acondicionar el suelo de
Los microbios fortalecen la selección favoreciendo fuertes respuestas de
las plantas a las señales microbianas
manera que atraigan a los microbios más beneficiosos, por ejemplo, al producir
ciertos tipos de exudados, entonces se podría esperar ver una selección más
fuerte que favorezca una mayor producción de exudados en las plantas (flecha d).
En los casos en que los microbios promuevan la tolerancia de las plantas al cambio global
Si bien una serie de estudios ahora han demostrado que las comunidades
a través de la síntesis microbiana de fitohormonas vegetales o la modificación microbiana
microbianas cambian de manera que afectan las respuestas de aptitud de las
de la expresión génica de las plantas, la selección no solo podría favorecer los rasgos de
plantas al cambio global (Lau & Lennon,2012; Giauqueet al., 2019), pocos estudios
las plantas que promueven las interacciones con estos microbios, sino que también
han dado el siguiente paso para mostrar cómo los cambios en las comunidades
podría favorecer una mayor receptividad de las plantas a las señales microbianas. La
microbianas afectan la selección de los rasgos de las plantas. Dicho esto, un
teoría sugiere que las plantas podrían evolucionar para confiar en las señales
puñado de estudios han demostrado cómo los cambios en la diversidad
microbianas para las respuestas fenológicas, por ejemplo, porque los microbios podrían
microbiana pueden influir en la selección de los rasgos de las plantas, lo que
proporcionar la señal ambiental más precisa o porque los microbios pueden detectar
sugiere que esta última vía es posible (Lau & Lennon,2011; Chaney y Baucom,2020
señales que sus anfitriones no pueden (Metcalf et al.,2019). En estas circunstancias, las
). Cualquier aumento evolutivo en la producción de exudado u otros rasgos que
plantas más capaces de responder a esas señales microbianas podrían verse favorecidas
condicionen a los microbios benéficos provocará mayores aumentos en las
por la selección. En otros casos, la síntesis microbiana de hormonas vegetales o la
densidades de esos microbios protectores (flecha e), amplificando la
alteración de la expresión génica de la planta podrían provocar cambios más fuertes en
retroalimentación ecoevolutiva. En algunos casos, estos comentarios pueden
los rasgos adaptativos de la planta que simples cambios genéticos en la planta misma. En
promover interacciones coevolutivas más fuertes entre plantas y microbios: un
tales escenarios,
estudio reciente de evolución experimental bacteriana
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cambios globales
Respuestas rápidas por
comunidades microbianas
Influencia en la aptitud de la planta
a
b
microbios
Plantas
Cambios en la comunidad microbiana
Figura 1Los cambios globales pueden causar cambios en la
Selección reducida
composición de la comunidad microbiana o alterar la evolución
sobre las características de las plantas
microbiana (a) y también pueden influir en la aptitud de la planta
C
(b). Estos cambios en la composición de la comunidad microbiana
o la evolución microbiana a veces pueden reducir los efectos
aptitud de la planta
Selección sobre rasgos de tolerancia al estrés.
Los rasgos/genes microbianos beneficiosos de las plantas evolucionan
negativos del cambio global en la aptitud de la planta. Como
d
evolutivo
respuesta
raíz: disparar
Selección de rasgos de interacción planta-microbio
comunidades o poblaciones microbianas tienen el potencial de
Mayor selección
reducir la selección de los rasgos de tolerancia al estrés de la
sobre las características de las plantas
planta (c) o aumentar la selección de los rasgos de la planta que
promover interacciones con microbios beneficiosos (d). Debido a
que es probable que muchos de estos rasgos de las plantas
evolutivo
aptitud de la planta
resultado, estos cambios inducidos por el cambio global en las
evolutivo
respuesta
respuesta
perfil de exudacion radicular
promuevan el crecimiento de algunos microbios sobre otros, los
cambios evolutivos en los rasgos de las plantas pueden resultar
en cambios adicionales en las comunidades microbianas,
iniciando retroalimentaciones ecoevolutivas (e).
Eco-evolutivo
retroalimentación
mi
centrándose en elArabidopsis thalianarizosfera mostró que las plantas
Los socios que interactúan entre plantas y microbios tienen una mayor probabilidad de
huésped pueden dirigir la evolución de un asociadoPseudomonasTensión al
que ocurran retroalimentaciones ecoevolutivas, mientras que las asociaciones más
mutualismo (Liet al.,2021). A pesar de las sugerencias de que las
difusas, como las que se dan entre las plantas y la comunidad microbiana del suelo,
retroalimentaciones ecoevolutivas mediadas por interacciones planta-
tienen interacciones más débiles pero más estables que amortiguarían las
microbio pueden ser comunes y fuertes (terHorst & Zee,2016), pocos
retroalimentaciones ecoevolutivas.
estudios demuestran todo el ciclo de retroalimentación desde la ecología
(2)¿Cómo influye el tipo, la tasa o la intensidad del cambio ambiental en la
hasta la evolución y de regreso a la ecología. Si bien existe potencial para la
probabilidad o magnitud de la retroalimentación ecoevolutiva? En todos los
dinámica ecoevolutiva a largo plazo en los sistemas planta-microbio (Cuadro
sistemas, la mayoría de los estudios que documentan retroalimentaciones
1), aún quedan muchas preguntas por responder:
ecoevolutivas ocurren en sistemas perturbados por cambios ambientales
(1)¿Son las retroalimentaciones ecoevolutivas más comunes o más fuertes en
causados por el hombre (ya sea naturales o experimentales). Por ejemplo, uno de
simbiosis estrechas por parejas que interacciones más difusas entre plantas y
los casos clásicos de retroalimentaciones ecoevolutivas investigó a las mujeres en
diversas comunidades microbianas como las que habitan en el suelo o en las
lagos sin salida al mar. En tales lagos, el pastoreo selectivo intensivo de las alejas
hojas?Las interacciones planta-microbio pueden ser difusas, donde las plantas
empobreció el zooplancton de cuerpo grande, lo que resultó en una fuerte
hospedantes interactúan con las comunidades microbianas hiperdiversas que
selección que provocó un cambio en los rasgos de alimentación de las alejas para
habitan en el suelo o las hojas, o pueden ser simbiosis estrechas, en pares y
aumentar la depredación del zooplancton de cuerpo pequeño (Smithet al.,2020).
coevolucionadas, como las interacciones entre las leguminosas y los rizobios. Si
De manera similar, algunos de los efectos más fuertes de las respuestas de la
bien algunos de los mismos mecanismos que estabilizan y promueven la
comunidad microbiana en la aptitud de las plantas surgen de variables asociadas
dependencia de los microbios para la tolerancia al estrés en sistemas
con el clima y el cambio climático (p. ej., estrés por sequía o gradientes de sequía;
estrechamente coevolucionados pueden aplicarse a interacciones más difusas que
Lau & Lennon,2012; Giauqueet al.,2019), y un ejemplo reciente ilustra cómo la
se reensamblan continuamente de generación en generación, la evolución de la
evolución microbiana en respuesta a la adición de nitrógeno afecta a las
dependencia de las plantas de los microbios para la tolerancia al estrés puede
comunidades de plantas en mesocosmos experimentales (J. Lauet al.,manuscrito
ocurrir bajo un contexto más amplio. conjunto restringido de condiciones en estos
inédito). ¿La prevalencia del cambio ambiental causado por el hombre en muchos
sistemas difusos (Hawkeset al.,2020). Uno podría predecir que más estrechamente
ejemplos clásicos de retroalimentación ecoevolutiva es el resultado de un sesgo?
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puntos de vista
Caja 1Potencial de dinámica ecoevolutiva en sistemas planta-microbio.
cambios globales
A
B
C
D
La selección se debilita
Inversión costosa
oscilaciones amortiguadas
rasgos (por ejemplo, exudados de raíces)
rasgos de interacción de microbios
0
Densidad de microbios beneficiosos
S
selección en la interacción microbiana
Fuerte selección para
Densidad de beneficios
El aumento continúa
Eventualmente disminuye como
los exudados de la raíz disminuyen
los microbios aumentan
Aumentar de nuevo tras
el aumento deS
Tiempo
Los cambios globales tienen el potencial de poner en marcha retroalimentaciones ecoevolutivas que alteran las interacciones planta-microbio de manera similar a los ejemplos
clásicos de retroalimentaciones ecoevolutivas mediadas por rasgos de interacción depredador-presa (por ejemplo, Yoshidaet al.,2003). La teoría y los estudios empíricos sugieren
que son posibles muchos resultados potenciales de las interacciones multiespecies ecoevolutivas, incluidos los ciclos observados previamente en Yoshida.et al. (2003) sistema
depredador-presa, oscilaciones amortiguadas (por ejemplo, Frickelet al.,2016) o una completa ruptura de la convivencia (Kremer & Klausmeier,2013). En un escenario potencial
representado aquí, algunos microbios benefician a las plantas bajo el cambio global. Por ejemplo, quizás ciertos microbios promuevan la resistencia de las plantas a la sequía.
Debido al mayor beneficio proporcionado por estos microbios frente al cambio global, las plantas experimentan una fuerte selección de rasgos que promueven el crecimiento o la
atracción de estos microbios beneficiosos (p. ej., la producción de exudados particulares) (A). Los aumentos en los rasgos de la planta que atraen o benefician a esos microbios
beneficiosos (como resultado de la selección positiva de esos rasgos) aumentarán la abundancia de esos microbios beneficiosos. A medida que los microbios beneficiosos aumentan
en abundancia en la comunidad microbiana del suelo, la selección que favorece a las plantas que producen abundantes exudados se debilita ya que hay poca necesidad de
promover el crecimiento o atraer más microbios beneficiosos (B) hasta que la selección puede incluso favorecer una inversión reducida en estos rasgos de interacción microbiana ya
que hay poca necesidad de reclutar más de estos microbios para el rizosfera y los costos de producir el rasgo superan cualquier beneficio (C). Como resultado, la frecuencia de
plantas en la población que producen muchos exudados se reduce y los microbios beneficiosos disminuyen en abundancia, lo que luego comienza el ciclo nuevamente al causar que
la selección favorezca nuevamente los fenotipos de plantas con alta producción de exudados (D).
en la elección de sistemas para investigar la retroalimentación ecoevolutiva o es
(3)¿Cómo cataliza o inhibe la retroalimentación ecoevolutiva la dependencia del
más probable que los cambios globales perturben los sistemas de manera que
contexto de las interacciones planta-microbio?Las interacciones planta-microbio
provoquen retroalimentaciones ecoevolutivas? Se podría predecir que los cambios
tanto mutualistas como antagónicas están fuertemente influenciadas por factores
ambientales grandes y rápidos (por ejemplo, años excepcionalmente cálidos,
abióticos que van desde la disponibilidad de recursos hasta temperaturas
sequías extremas o tasas más altas de deposición de nitrógeno) producirán
elevadas, y factores bióticos como la presencia y diversidad de otros microbios,
respuestas ecológicas fuertes que alterarán la selección natural y provocarán
herbívoros o plantas competidoras (Chamberlain et al.,2014). Estos son los mismos
respuestas evolutivas fuertes y persistentes que pueden retroalimentarse para
factores que probablemente se vean afectados directa o indirectamente por
afectar el proceso ecológico. Alternativamente, es más probable que cambios más
muchos cambios globales. En algunos casos, esta dependencia del contexto podría
graduales produzcan respuestas evolutivas más fuertes porque se pueden
catalizar retroalimentaciones ecoevolutivas. Por ejemplo, la adición de nitrógeno
mantener densidades de población más grandes para promover la adaptación
provoca cambios en el mutualismo leguminosa-rizobio, lo que reduce los
antes de la extinción (Gonzálezet al.,2013).
beneficios que los rizobios brindan a las plantas hospedantes.
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puntos de vista
Foro 1925
y típicamente reduciendo la inversión de plantas en rizobios (Streeter &
sinigrina aleloquímica porA. peciolada.La alta concentración de sinigrina inhibió el
Wong,1988). A través de una variedad de mecanismos potenciales, incluida
crecimiento de especies nativas competidoras que dependían de AMF, lo que
la reducción de la inversión en rizobios que hace que los rizobios pasen más
facilitóA. peciolataéxito al mismo tiempo que cambia la competencia de una
tiempo en etapas de vida libres no simbióticas, la adición de nitrógeno
competencia interespecífica a una competencia principalmente intraespecífica.
selecciona rizobios menos cooperativos (Weeseet al.,2015). Hipotéticamente,
Debido a que las altas concentraciones de sinigrina son costosas y de poco
esta evolución de cooperación reducida podría imponer un costo adicional a
beneficio para la competencia intraespecífica, la selección favorece la reducción de
las plantas, acelerando la disminución de leguminosas en ambientes con alto
la producción de sinigrina cuandoA. pecioladalas densidades se vuelven lo
contenido de nitrógeno, aumentando aún más el tiempo que los rizobios
suficientemente altas. En este caso, los microbios median los efectos del cambio
pasan en etapas de vida de vida libre y acelerando la evolución de
global y desempeñaron un papel importante en la retroalimentación ecoevolutiva,
cooperación reducida.
no porque protejan a sus plantas anfitrionas, sino porque ellos mismos se ven
En otros casos, esta dependencia del contexto podría amortiguar o inhibir las
retroalimentaciones ecoevolutivas. Por ejemplo, muchos estudios, particularmente
inhibidos por el cambio global (invasión deA. peciolada).
Tales efectos pueden incluso ocurrir en sistemas dominados por
aquellos que investigan las vías evolutivas en el ciclo de retroalimentación
humanos, aunque en muchos de estos casos la selección en las plantas
ecoevolutiva, emplean inoculaciones de una sola cepa o entornos de crecimiento
es más artificial que natural. El mejoramiento para una mayor
simplistas (por ejemplo, una comunidad de plantas hospedantes de una sola
producción en ambientes de altos recursos ha resultado en cultivares
especie; Lau & Lennon,2012), pero las interacciones planta-microbio son
agronómicos más recientes que se benefician menos de socios
inherentemente difusas, involucrando potencialmente a docenas de especies de
microbianos de alta calidad o tienen menos capacidad para imponer
plantas y cientos o miles de taxones microbianos. Estos taxones pueden
sanciones a socios menos efectivos (P-erez-Jaramilloet al.,2016). Por
combinarse para producir nuevas funciones. Por ejemplo, cuando dos cepas
ejemplo, las semillas de soja han perdido mecanismos de defensa
bacterianas interactuaron, produjeron un volátil microbiano novedoso, no
frente a los rhizobium asociados de mala calidad en comparación con
producido por ninguna de las cepas por separado, con propiedades de
los cultivares ancestrales (Kierset al.,2007). Si bien la pérdida de dicha
interrupción antimicrobianas y de detección de quórum (Kaiet al.,2018). Como
capacidad sancionadora puede no ser costosa en entornos ricos en
resultado, si la composición de la comunidad microbiana cambia rápidamente a
nutrientes, puede limitar la producción de soja en tierras más
través del espacio o el tiempo, la selección puede ser tan variable que se inhiban
marginales y aumentar la dependencia de fertilizantes sintéticos u otras
las respuestas evolutivas direccionales fuertes.
técnicas de gestión. La selección de microbios en los sistemas agrícolas
(4)Muchos cambios globales están ocurriendo simultáneamente: ¿los múltiples
también puede ser fuerte, lo que inadvertidamente favorece aún más el
cambios globales simultáneos inhibirán o promoverán las retroalimentaciones
desarrollo de cultivares que dependen menos de los simbiontes
ecoevolutivas de los microbios de las plantas?La adaptación a múltiples nuevos
microbianos. Por ejemplo, la agricultura convencional, la labranza y el
agentes selectivos simultáneos es un desafío. Sin embargo, los diversos rasgos y
monocultivo anual pueden reducir la diversidad de posibles socios
funciones de las comunidades microbianas difusas podrían facilitar la adaptación
microbianos (Hartmannet al.,2015; boloset al.,2016; Vukicevichet al.,
de las plantas en tal escenario. Si diferentes taxones microbianos cumplen
2016) y dañan los AMF que ayudan a las plantas a absorber fósforo y
diferentes funciones o protegen a las plantas de diferentes cambios globales,
nitrógeno (Bowles et al.,2016), tal vez incluso provocando la evolución
entonces múltiples cambios globales pueden aumentar aún más la dependencia
de HMA o rizobios menos cooperativos (Kierset al.,2002). Tanto la
de las plantas de los microbios para las respuestas adaptativas, lo que podría
selección de cultivares que tienen una menor interacción con los
fortalecer la selección de los rasgos de las plantas que atraen o promueven el
microbios del suelo como la reducción de posibles socios microbianos
crecimiento de diversas comunidades microbianas. En tal escenario, uno podría
podrían restringir retroalimentaciones ecoevolutivas potencialmente
esperar que las retroalimentaciones ecoevolutivas de plantas y microbios se
beneficiosas en estos sistemas agronómicos.
vuelvan aún más probables y también más importantes para las respuestas de las
plantas al cambio global. Alternativamente, dado que múltiples cambios globales
se combinan para reducir la diversidad microbiana (Rilliget al., 2019), la capacidad
Conclusiones
de adaptación mediada por microbios puede reducirse, ya que se reduce la
Aprovechando una larga historia de investigación que ilustra cómo los microbios
diversidad funcional y dominan los clados tolerantes al estrés.
pueden promover la tolerancia al estrés de las plantas, los investigadores ahora
están aplicando estas ideas a contextos de cambio global y vinculándolas tanto
con la evolución de las plantas como con las retroalimentaciones ecoevolutivas.
Cambios ecoevolutivos resultantes de cambios globales
que interrumpen la simbiosis planta-microbio
Las interacciones planta-microbio tienen el potencial de jugar papeles importantes
en la adaptación de la planta (Petipaset al.,2021), aún se necesita más trabajo
empírico y teórico para predecir cuándo es probable que los microbios sean más
En las secciones anteriores, consideramos las retroalimentaciones ecoevolutivas
importantes para la evolución de las plantas y para catalizar retroalimentaciones
que resultan de microbios benéficos que mitigan los efectos del cambio global
ecoevolutivas. Una vez que tengamos una mejor comprensión de cuándo y cómo
para sus plantas anfitrionas. Sin embargo, las retroalimentaciones ecoevolutivas
los microbios promueven la adaptación de las plantas al estrés causado por los
también pueden ser el resultado de cambios globales que provoquen la ruptura
rápidos cambios ambientales antropogénicos, podemos comenzar a identificar
de las simbiosis entre plantas y microbios. Por ejemplo, Evanset al. (2016) encontró
qué plantas y microbios pueden verse más afectados por el cambio global,
que las especies invasoras,Alliaria petiolata,destruyó las redes AMF que
entender cómo manejar las comunidades microbianas beneficiosas y manipular la
beneficiaban a las especies nativas, produciendo fuertes retroalimentaciones
composición de las comunidades microbianas o las condiciones que seleccionan
ecoevolutivas. Específicamente, en alta competencia interespecífica, la selección
las comunidades microbianas beneficiosas, para aplicaciones que van desde la
natural favoreció una mayor producción del antimicorrícico
restauración ecológica hasta la agricultura.
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5Grupo
Agradecimientos
de Interacciones Planta-Microbio, Instituto de Medio Ambiente
Biología, Universidad de Utrecht, Padualaan 8, Utrecht, 3584 CH,
Agradecemos a las escuelas de posgrado PE&RC, Ecology &
Evolution, SENSE y a los organizadores del curso de posgrado
'Frontiers in Microbial Ecology: Eco-Evolutionary Dynamics of
Microbial-Host Interactions' realizado en Schiermonnikoog,
Países Bajos, en 2018. Este curso brindó los autores la
plataforma para crear el esquema de este artículo.
Agradecemos al Dr. Toby Kiers y al grupo Lau Lab por sus
comentarios, que mejoraron este manuscrito. Por la útil
discusión inicial, agradecemos a Sophie van Rijssel y Rik
Veldhuis. VA contó con el apoyo de las 'Cien Becas para la
Soberanía Científica y Tecnológica' del Estado Plurinacional de
Bolivia y la Fundación Schlumberger, Becas Facultad para el
Futuro. NB fue apoyado por el proyecto Diverfarming de la
Comisión Europea Horizonte 2020 (subvención n.º 728003). EGH contó con el apoyo de la beca del Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnología (CONACyT) no. 484425. RM recibió el
apoyo de la Fundación Bill & Melinda Gates, Seattle, WA, a
través de la subvención no. OPP1082853: 'Biología de sistemas
RSM para sorgo'. JAL fue financiado por NSF CNH2 1832042.
Esta es la publicación no. 7299 del NIOO-KNAW.
Los países bajos;
6instituto
fu
€r Biología, Universidad de Freie€en Berlín, Berlín, 14195,
Alemania;
7Instituto
de Investigación Avanzada de Biodiversidad de Berlín-Brandeburgo
(BBIB), Berlín, 14195, Alemania;
Departamento de Ecología Microbiana, Instituto Holandés de
Ecología (NIOO-KNAW), PO Box 50, Wageningen, 6708 PB,
8
Los países bajos;
9Instituto
de Biología, Universidad de Leiden, Leiden, 2333 BE,
Los países bajos;
10Departamento
de Biología y el Instituto de Resiliencia Ambiental,
Universidad de Indiana, 1001 East 3rd St., Bloomington,
EN 47405, EE. UU.
(*Autor de la correspondencia: correo electrónico [email protected] )
†Estos
autores comparten igualmente la primera autoría.
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Todos los autores discutieron conjuntamente las ideas presentadas en
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el manuscrito y contribuyeron a la edición del manuscrito. Cada autor
escribió el borrador inicial de una sección del manuscrito. VA, NB, EG-H,
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https://orcid.org/0000-0001-7465-0688
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https://orcid.org/0000-0002-1988-2467
Edisa García-Hernández
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https://orcid.org/0000-0002-8344-5421
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Erqin Li https://orcid.org/0000-0002-4254-8336 Raúl
Masteling https://orcid.org/0000-0002-3875-564X
Violeta Angulo1† , Nicolás Beriot2,3†
Edisa García-Hernández4†, Erqin Li5,6,7†
Raúl Masteling8,9† y Jennifer A. Lau10*
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2
Grupo de Física del Suelo y Gestión de Tierras, Universidad e
Investigación de Wageningen, PO Box 47, Wageningen, 6700AA,
Los países bajos;
3Uso
Sostenible, Gestión y Recuperación de Suelos y Aguas
Grupo de Investigación, Universidad Politécnica de Cartagena,
Paseo Alfonso XIII, 48 Cartagena, 30203, España;
4Grupo
de Ecología Comunitaria Microbiana, Instituto Groningen de
Ciencias Evolutivas de la Vida, Universidad de Groningen, Groningen,
9700 CC, Países Bajos;
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