Biblioteca Central UABCS - Universidad Autónoma de Baja

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR
DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA
TESIS
“EFECTO DE LA TEMPERATURA EN EL METABOLISMO RESPIRATORIO
EN LA FASE PÓLIPO DE LA MEDUSA BOLA DE CAÑÓN STOMOLOPHUS
MELEAGRIS L. AGASSIZ, 1890 (SCYPHOZOA, RHIZOSTOMIDA)”
TESIS PARA OBTENER EL TITULO DE:
BIÓLOGO MARINO
PRESENTA:
BRENDA BERENICE CASTELO BAUTISTA
DIRECTOR DE TESIS:
DRA. LUCÍA OCAMPO VICTORIA
LA PAZ, BAJA CALIFORNIA SUR, MÉXICO, JUNIO DEL 2012
DEDICATORIA:
A mi familia: Castelo Bautista y a Andrea;
Gracias por todo su amor, esfuerzo y apoyo brindado en este trayecto.
There are places I remember all my life
though some have changed
some forever not for better
some have gone and some remain
all these places have their moments
with lovers and friends I still can recall
some are dead and some are living
in my life I´ve loved them all
but of all these friends and lovers
there is no one compares with you...
I
AGRADECIMIENTOS
Al Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste. S.C. (CIBNOR) y a
todos mis compañeros y amigos, gracias por todos los buenos momentos.
A mi directora de tesis Dra. Lucía Ocampo por brindarme su apoyo y
orientación para llevar a cabo el presente trabajo.
A mi comité revisor: Dra. Teresa Sicard y B.M. Marco Medina.
Al equipo de trabajo del laboratorio de “Aclimatación y Mantenimiento de
Organismos Acuáticos” de las instalaciones del CIBNOR por su ayuda durante el
desarrollo del experimento: M.C. Pablo Monsalvo y a la técnico Teresa Medina y al
M.C. Gilberto González por su ayuda con el equipo Strathkelvin.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por haber otorgado la beca de
estudios a través del proyecto CB-2007/82682 para que se llevara a cabo este
trabajo.
A todos aquellos que directa o indirectamente hicieron posible la conclusión
de este trabajo.
Sinceramente, muchas gracias.
II
RESUMEN
La medusa bola de cañón (Stomolophus meleagris), es un recurso pesquero
reciente en México. Sin embargo se desconoce la ubicación de la fase bentónica
conocida como pólipo y cómo afectan diversos factores ambientales en el desarrollo
y la supervivencia del pólipo. Con base en esto, el objetivo del trabajo fue evaluar el
efecto de la temperatura utilizando la tasa respiratoria como indicador del estado
interno del pólipo. Los pólipos fueron producidos en cautiverio y acondicionados a
seis temperaturas que incluyen condiciones templadas a tropicales (19°, 21°, 23°,
25°, 27° y 29°C). En cada temperatura de manera individual fueron colocados
pólipos en inanición dentro en un respirómetro cerrado de 3 ml donde se midió el
consumo de oxígeno con un electrodo polarográfico tipo Clark (Strathkelvin) para
poder establecer la tasa respiratoria.
Los resultados demuestran que los pólipos de S. meleagris tienen la capacidad para
tolerar la temperatura sin cambios significativos en la tasa metabólica en el intervalo
19-27°C. A 29°C la tasa metabólica se incrementa significativamente alcanzando un
valor máximo de 1.28 mg L-1, punto donde se pierde la compensación en la
temperatura como lo indica el coeficiente térmico Q10. De manera general, los
resultados obtenidos sugieren que los pólipos pueden habitar en zonas con
fluctuaciones en la temperatura que no sobrepasen los 29°C.
Palabras clave: Stomolophus meleagris, pólipos, tasa metabólica, temperatura, Q10.
III
ÍNDICE
página
DEDICATORIA………………………………………………………………………………..I
AGRADECIMIENTOS……………………………………………………………………… II
RESUMEN………………………………………………………………………………….. III
ÍNDICE……………………………………………………………………………………….IV
LISTA DE TABLAS…………………………………………………………………………VI
LISTA DE FIGURAS……………………………………………………………………… VII
1. INTRODUCCIÓN………………………………………………………………………. 1
1.1 Generalidades………………………………………………………………….. 1
1.2 Taxonomía……………………………………………………………………… 3
1.3 Morfología………………………………………………………………………. 4
1. 4 Anatomía y fisiología……………………………………………………………6
1.5 Ecología………………………………………………………………………… 6
1.6 Reproducción y ciclo de vida…………………………………………………. 7
1.7 Distribución…………………………………………………………………… 10
1.8 Tasa metabólica……………………………………………………………… 10
1.9 Factores que alteran la tasa metabólica: temperatura………………….. 12
2. ANTECEDENTES…………………………………………………………………….. 15
3. JUSTIFICACIÓN……………………………………………………………………..… 19
4. HIPÓTESIS……………………………………………………………………………... 20
5. OBJETIVO GENERAL………………………………………………………………… 21
5.1 Objetivos específicos ……………………………………………………….. 21
6. MATERIAL Y MÉTODO……………………………………………………………….. 22
6.1 Organismos experimentales………………………………………………… 22
6.2 Alimentación de pólipos…………………………………………………….. 24
IV
6.3 Temperatura experimental………………………………………………….. 24
6.4 Mediciones del metabolismo respiratorio………………………………….. 25
6.5 Análisis estadístico de los datos……………………………………………. 27
7. RESULTADOS………………………………………………………………………… 29
7.1 Efecto de la temperatura sobre el consumo de oxígeno………………… 29
7.2 Cálculo de Q10……………………………………………………………….. 31
8. DISCUSIÓN……………………………………………………………………………. 33
8.1 Evaluación del efecto de la temperatura………………………………….. 33
8.2 Evaluación de Q10…………………………………………………………… 39
9. CONCLUSIONES……………………………………………………………………… 40
10. RECOMENDACIONES………………………………………………………………. 41
11. BIBLIOGRAFIA…………………………………………………………………………42
V
LISTA DE TABLAS
Página
Tabla
1.
Tasa
respiratoria
promedio
obtenida
a
diferentes
temperaturas
experimentales en pólipos de Stomolophus meleagris ……………………………… 31
Tabla 2. Valores calculados del coeficiente térmico, Q10, en pólipos de Stomolophus
meleagris …………………………………………………………………………………. 32
VI
LISTA DE FIGURAS
Página
Figura 1. Morfología general de la medusa bola de cañón S. meleagris …………… 5
Figura 2. Variedades de la medusa Stomolophus meleagris encontradas en el Golfo
de California ………………………………………………………………………………… 5
Figura 3. Ciclo de vida de la medusa bola de cañón Stomolophus meleagris
(tomado de Ocampo et al., 2008)………………………………………………………... 8
Figura 4. Morfología general del pólipo de S. meleagris completamente
desarrollado…………………………………………………………………………………. 9
Figura 5. Mapa de la Bahía de La Paz que muestra la localización de la zona de
colecta de los organismos maduros S. meleagris (tomado y modificado de LunaVázquez, 2011)……………………………………………………………………………. 23
Figura 6. Organismos adultos de S. meleagris durante el desove en el
laboratorio…………………………………………………………………………………. 23
Figura 7. Vasos plásticos montados en gradilla de acrilico que fueron utilizados para
la aclimatación de los pólipos a la temperatura experimental…………………………25
Figura 8. Sistema de respirometría: A) electrodo polarográfico B) oxímetro C) baño
termorregulador D) Respirómetro de vidrio con electrodo …………………………… 26
Figura 9. Ejemplo del consumo de oxígeno disuelto (mg/L) durante tres horas en
pólipos de la medusa S. meleagris, a seis temperaturas experimentales .………… 29
Figura 10. Evaluación de seis temperaturas (19°, 21°, 23°, 25°, 27° y 29 °C) en la
tasa respiratoria de los pólipos de medusa S. meleagris…………………………….. 30
VII
1. INTRODUCCIÓN
1.1 Generalidades
El Filo Cnidaria es un grupo sumamente diverso en el que están incluidas
hidras, medusas, anémonas de mar, corales, entre otras especies (Hickman et al.,
2002; Brusca & Brusca, 2004). Los cnidarios toman su nombre de las células
especializadas llamadas cnidocistos o cnidoblastos, que contienen orgánulos
urticopunzantes capaces de invaginarse, conocidos como cnidos, que son
descargados por estímulos físicos o químicos, de los más conocidos están los
nematocistos (Ruppert & Barnes, 1996; Arai, 1997; Brusca & Brusca, 2004).
A pesar que la organización de los cnidarios tiene una simplicidad estructural
y funcional que no se encuentra en otros metazoos, pueden formar parte significativa
de la biomasa en algunos lugares (Hickman et al., 2002). La mayoría de estos
organismos están ampliamente distribuidos en el hábitat marino y pocos se
encuentran en agua dulce. Aunque la mayoría son sésiles o con movimientos
lentos, son eficaces depredadores de organismos más veloces y complejos que
ellos. Los cnidarios marinos se encuentran con mayor abundancia a poca
profundidad, en regiones tropicales con temperaturas cálidas (Kramp, 1961; Tom &
Chan, 1972; Collin & Kremer, 2002; Hickman et al., 2002).
La gran diversidad que se observa en los cnidarios se debe, en gran parte a
dos aspectos fundamentales de su ciclo de vida: una por que pueden formar
colonias y otra es que tienen un ciclo de vida metagénico con una fase polipoide, (o
simplemente pólipo generalmente sésil), y la fase medusoide o medusa que es
móvil. Dependiendo de la especie cualquiera de estas fases puede estar reducida o
ausente (Ruppert & Barnes, 1996; Arai, 1997, Colin & Kremer, 2002; Brusca &
Brusca, 2004).
1
Dentro del Filo Cnidaria se encuentra el Subfilo Medusozoa, el cual se divide
en las Clases Cubozoa, Staurozoa y Scyphozoa (ITIS, 2011). En esta última clase se
encuentran las que se conocen como medusas verdaderas, son organismos
cosmopolitas que se distribuyen en todos los mares del mundo y se caracterizan por
tener una fase pólipo muy reducida o incluso inexistente y una fase medusa que
predomina y acostumbra a ser más grande que las hidromedusas (Larson, 1991;
Omori & Nakano, 2001). Se les encuentra con frecuencia lejos de la costa a diversas
profundidades y también en lagos (Kramp, 1961; Ruppert & Barnes, 1996; Hickman
et al., 2002).
Recientemente el estudio de las medusas ha despertando un gran interés de
parte de la comunidad científica debido al excesivo y constante crecimiento de las
poblaciones de medusas (Purcell, 2005). Las medusas pueden llegar a ser
consideradas una verdadera plaga ya que forman grandes acumulaciones masivas
súbitas denominadas “blooms” teniendo un gran impacto ambiental y económico
(Mills, 2001; Richardson et al., 2009; Prieto et al., 2010) debido a sus altas tasas de
depredación de zooplancton, la competencia por el alimento con especies de peces
planctívoros y la reducción en las capturas de peces de importancia comercial por la
depredación de huevos y estadios juveniles (Omori & Nakano, 2001; Mills, 2001;
Purcell & Arai, 2001; Liu et al., 2009; Richardson et al., 2009). Por otra parte, los
grandes tamaños de algunas medusas, obstruyen o rompen las redes de pesca
impactando en la calidad y cantidad de las capturas (Graham et al., 2003; LópezMartínez & Álvarez-Tello, 2008; Prieto et al., 2010). Los nematocistos de las
medusas pueden ser peligrosos para los bañistas en las playas por lo que se han
tenido que cerrar playas (Ruppert & Barnes, 1996; Brusca & Brusca, 2004; Prieto et
al., 2010).
2
Sin embargo algunas medusas pertenecientes al orden Rhizostomeae son
explotadas y aprovechadas como alimento en algunos países asiáticos como China,
Tailandia, Indonesia, Corea, Filipinas, Vietnam, Singapur y Myanmar (Omori &
Nakano, 2001), como la medusa bola de cañón Stomolophus meleagris (Agassiz,
1862), la cual es apreciada por su contenido nutritivo y atributos medicinales (Hsieh
et al., 2001; Omori & Nakano, 2001). En México en años recientes esta especie ha
adquirido importancia comercial como pesca de fomento en estados como: Sonora,
Sinaloa, Tamaulipas, Tabasco, Oaxaca y Chiapas, con resultados favorables en
cuanto al desarrollo de tecnología de proceso y la preferencia del mercado
internacional. La apertura de la pesca de esta especie y la posibilidad de exportación
al mercado asiático, ha generado importantes divisas que pronostican una pesquería
de gran importancia (Álvarez-Tello, 2007; López-Martínez & Álvarez-Tello, 2008).
A pesar de que se ha tenido un importante avance en el conocimiento del
recurso y su aprovechamiento, existe un desconocimiento sobre la alta variabilidad
espacio-temporal, permanencia y abundancia de Stomolophus meleagris (LópezMartínez & Álvarez-Tello, 2008), por lo que es importante el estudio de aspectos
biológicos fundamentales de la especie (López-Martínez & Álvarez-Tello, 2008).
1.2 Taxonomía
Establecida por L. Agassiz en 1862, y de acuerdo con ITIS (2011),
Stomolophus meleagris se clasifica de la siguiente manera:
Reino: Animalia
Phylum: Cnidaria
Subphylum: Medusozoa
Clase: Schyphozoa
3
Subclase: Discomedusae
Orden: Rhizostomeae
Familia: Rhizostomatidae
Genero: Stomolophus
Especie: S. meleagris
1.3 Morfología
La medusa S. meleagris se caracteriza por su forma de semiesfera u “hongo”
y no posee una boca central (Larson, 1991). Los bordes de los cuatro lóbulos
bucales son festoneados y están fusionados unos a otros tapando la boca (piñón),
por lo que está sustituida por gran cantidad de pequeñas “bocas” (ostiolos) que
comunican el exterior con un complicado sistema de canales que hay en el interior
de ocho apéndices en forma de brazos (Larson, 1991; Hsieh et al., 2001). En el
borde umbrelar no hay tentáculos (Larson, 1991; Brusca & Brusca, 2004). La
medusa S. meleagris mide cerca de 127 mm de alto y 180 mm de ancho en estado
adulto, tiene forma hemisférica y consistencia dura y es conocida con el nombre
común de “bola de cañón” (Fig. 1) (Phillips et al., 1969; Larson, 1991). Sus colores
pueden variar; en las costas mexicanas del Pacífico se pueden encontrar café, azul
o blanco, observándose con frecuencia estas dos últimas variedades en el Golfo de
California (Fig. 2) (Álvarez-Tello, 2007; López-Martínez & Álvarez-Tello, 2008).
4
Figura 1. Morfología general de la medusa bola de cañón Stomolophus meleagris.
Figura 2. Variedades de la medusa Stomolophus meleagris encontradas en el Golfo
de California.
5
1.4 Anatomía y fisiología
La medusa S. meleagris está compuesta por una capa externa o epidermis
que cubre la superficie exterior del cuerpo y una capa interna o gastrodermis que
cubre la superficie interior del organismo y las gónadas se forman a partir de ésta
(Brusca & Brusca, 2004). Entre la epidermis y la gastrodermis existe una capa de
material amorfo llamada mesoglea (Ruppert & Barnes, 1996; Álvarez-Tello, 2007).
No tienen un sistema circulatorio, el celénteron asume esta función haciendo
circular, de un modo limitado, los nutrientes digeridos por el interior de su cuerpo,
recogiendo los residuos metabólicos de la gastrodermis y por último eliminando los
deshechos de todo tipo a través de la boca (Gardier, 1978; Ruppert & Barnes, 1996;
Brusca & Brusca, 2004; Arai, 1997; Hickman et al., 2002). En estos casos, la eficacia
de la cavidad gastrovascular como medio de transporte es aumentada por la
presencia del sistema de canales radiales. Las medusas también carecen de
órganos especializados para el intercambio gaseoso y para la excreción (Gardier,
1978; Brusca & Brusca, 2004). Las medusas, aunque muchas de ellas son
relativamente gruesas debido al desarrollo de la mesoglea o del mesénquima, tienen
unas distancias de difusión mínimas, de manera que el intercambio gaseoso se
produce a través de las superficies interna y externa del cuerpo. Los residuos
nitrogenados se eliminan a través del cuerpo hacia el exterior o hacia el celénteron
(Gardier, 1978; Ruppert & Barnes, 1996; Brusca & Brusca, 2004).
1.5 Ecología
En el ecosistema marino la especie de medusa S. meleagris es un
depredador voraz que se alimenta de zooplancton (larvas, juveniles y adultos de
diversas especies); también han sido reportadas asociaciones de comensalismo con
6
el cangrejo araña (Gutsell, 1928), de depredación por tortugas laúd (Leary, 1957) y
simbiosis con juveniles de jurelillo negro (López & Rodríguez, 2008).
1.6 Reproducción y ciclo de vida
S. meleagris tiene un ciclo metagénico con alternancia entre la fase sésil
denominada pólipo o escifistoma y la fase planctónica conocida como medusa (Fig.
3) (Calder, 1982; Ruppert & Barnes, 1996; Carrara et al., 2004; Carvalho-Saucedo et
al., 2009; Prieto et al., 2010).
La fase medusa es dioica con reproducción externa. Del producto de la
fecundación de gametos expulsados por organismos maduros de S. meleagris se
tiene una mórula y después de 20 - 22 horas se obtiene una larva plánula en forma
alongada y periforme. Después de 5 - 7 días nadan libremente en el agua cerca del
fondo hasta que se asientan en un sustrato apropiado y se transforman en un pólipo
sésil, escifistoma o escifopólipo (Calder, 1982; Carrara et al., 2004; Ocampo et al.,
2008; Prieto et al., 2010). El escifistoma tiene generalmente el cuerpo cilíndrico y se
une al sustrato mediante el disco pedal, sus células glandulares secretan una
sustancia adhesiva que permite al animal fijarse; la boca central se orienta
generalmente hacia arriba y está rodeada de tentáculos (Fig. 4) (Calder, 1982;
Ocampo et al., 2008). Los pólipos pueden reproducirse asexualmente de diferentes
maneras, incluyendo la formación de podocistos o quistes, fisión longitudinal y
transversal, laceración pedal y gemaciones. En la reproducción asexual la formación
y sincronización de producción podocistos en escifozoos está correlacionada
positivamente con la disponibilidad de alimento y la temperatura (Arai, 1997; Lucas,
2001; Arai, 2009). Su producción también puede variar de una especie a otra o bien
entre diferentes poblaciones de la misma especie, así mismo se ha observado que
7
es un mecanismo de protección contra depredadores y competidores (Brewer &
Feingold, 1991). Un aspecto importante de los podocistos es que pueden contribuir
de manera importante en los recientes incrementos de abundancia de medusas que
se ha observado en todos los mares en dos posibles formas: primeramente,
permitiendo
que
las
poblaciones
resistan
condiciones
adversas
(bajas
concentraciones de oxígeno, eutrofización, aumento de la temperatura ambiental); e
incrementando en número la población de pólipos y medusas reclutadas (Arai, 2009;
Dawson & Hamner, 2009).
Figura 3. Ciclo de vida de la medusa bola de cañón Stomolophus meleagris (tomado
de Ocampo et al., 2008).
8
El escifistoma se reproduce por el proceso denominado estrobilación, y al
escifopólipo en esta etapa se le llama estróbilo (Calder, 1982; Carrara et al., 2004).
Durante la estrobilación, el estróbilo se alarga y se segmenta longitudinalmente. Una
vez maduro, cada segmento se separa y da origen a la éfira, el primer estadio libre
de la fase medusa que posteriormente crecerá y se desarrollará en medusa cerrando
así el ciclo de vida (Fig. 3) (Calder, 1982; Carrara et al., 2004; Ocampo et al., 2008).
Posterior a la estrobilación, el pequeño escifistoma rápidamente regresa a su
tamaño normal y es capaz de volver a repetir la estrobilación. La estrobilación es
controlada por factores endógenos, como la alimentación, y factores exógenos, tales
como luz, temperatura, salinidad (Calder, 1982; Arai, 1997; Prieto et al., 2010).
Figura 4. Morfología general del pólipo de S. meleagris completamente desarrollado.
9
1.7 Distribución
La medusa bola de cañón habita en aguas tropicales a bajas latitudes, en el
Atlántico se le ha observado en Nueva Inglaterra, Norte de Carolina, Florida y hasta
el Noroeste del Golfo de México. La especie también ha sido reportada en Brasil en
el Océano Atlántico Occidental (Kramp, 1961; Hsieh et al., 2001; Omori & Nakano,
2001).
En el Pacífico se le ha encontrado desde el sureste de California hasta el
Ecuador y en el Mar de Japón hasta el Sur del Mar de China en el Pacífico
Occidental (Kramp, 1961; Hsieh et al., 2001).
En el Pacífico tropical mexicano esta especie se ha registrado en bahías y
lagunas costeras desde Sonora a Oaxaca (Ocaña- Luna & Gómez- Aguirre, 1999).
Su distribución es en “parches” con patrones definidos con una tendencia a formar
franjas sinuosas cuando el afloramiento se ubica muy cerca de la costa, siguiendo
una isobata muy somera y formaciones irregulares en zonas más profundas
(Álvarez- Tello, 2007).
1.8 Tasa metabólica
La tasa metabólica en la cual el proceso catabólico representa uno de los
principales canales de flujo de energía, considera el total de las transformaciones
energéticas que tienen lugar en el organismo, por lo que es frecuentemente utilizada
como un indicador del estado interno del organismo (Hill, 1980; Schmidt-Nielsen,
1990). Para medir la tasa metabólica se reconocen varios niveles metabólicos o
estados normales diferentes, que pueden influir en la medición. La tasa basal es la
tasa estable del metabolismo energético medida en condiciones de mínimo estrés
ambiental y fisiológico (es decir en reposo y sin estrés de temperatura); la tasa
10
metabólica estándar se define como el metabolismo de un animal en reposo o
actividad motora mínima y en inanición a una temperatura corporal dada; y la tasa
metabólica activa que se da cuando un animal se encuentra en su estado natural y
es la tasa promedio de la utilización de energía al realizar el animal sus actividades
normales, que pueden abarcar desde la inactividad completa durante el reposo
hasta el máximo ejercicio (Hill, 1980; Schmidt-Nielsen, 1990; Rivera, 1992; Arai,
1997). Estas tasas son medidas útiles para comparar líneas de base de las tasas
metabólicas entre especies diferentes o en una misma especie (Schmidt-Nielsen,
1990; Eckert, 1994).
La energía que proviene de los alimentos ingeridos puede ser medida por
medio de calorimetría directa o calorimetría indirecta. La calorimetría directa utiliza
métodos de combustión que miden directamente el contenido energético, mientras
que la calorimetría indirecta se basa en la medición del consumo de oxígeno usando
constantes metabólicas que están establecidas para cada sustrato metabólico y
puedan ser transformados a valores energéticos (Gordon, 1979; Hill, 1980; SchmidtNielsen, 1990; Eckert, 1994). Estos métodos de calorimetría indirecta son más
convenientes, confiables y prácticos que los métodos directos para el estudio en
organismos acuáticos. Actualmente en la práctica, el consumo de oxígeno, por sí
solo, es usado normalmente por los fisiólogos comparativos como una medida del
estado interno del animal (Gordon, 1979; Schmidt-Nielsen, 1990; Arai, 1997).
La respirometría es una técnica basada en la medición del consumo de
oxígeno por parte de un organismo. Un respirómetro funciona como una cámara o
contenedor en el que se podrá adquirir datos sobre el consumo de oxígeno en
respuesta al cambio en la tasa metabólica del organismo ya sea en un sistema
abierto o cerrado. En el sistema abierto el agua fluye de manera continua a través
11
del respirómetro y se mide la diferencia en la concentración del oxígeno disuelto,
entre la entrada y la salida de la cámara (Gordon, 1979; Arai, 1997). Mientras que en
el sistema cerrado el volumen del medio respiratorio es utilizado de manera continua
sin reposición (Gordon, 1979; Arai, 2007).
1.9 Factores que alteran la tasa metabólica: temperatura
Existen dos clases de factores que modifican la tasa metabólica: los
relacionados con un medio ambiente cambiante llamados abióticos y aquellos
relacionados con la constitución fisiológica o genética de los animales llamados
endógenos. Los abióticos incluyen las variaciones oscilatorias diurnas y estacionales
de la temperatura, luz, oxígeno disuelto y salinidad entre otros (Hoar, 1978; Eckert,
1994).
La temperatura es una variable que afecta los mecanismos adaptativos que
condicionan la distribución espacio-temporal de todos los organismos en sus
diferentes hábitats (Hoar, 1978; Rivera, 1992; Alpuche et al., 2005). La temperatura
y el metabolismo están relacionados de manera directa ya que la velocidad de las
reacciones bioquímicas dependen de la temperatura y que es necesario mantener el
medio interno a cierta temperatura para que un organismo pueda llevar a cabo sus
funciones biológicas de manera eficiente (Hill, 1980; Schmidt-Nielsen, 1990; Alpuche
et al., 2005).
Una manera de medir el efecto de la temperatura es por medio del coeficiente
térmico Q10, definido como el incremento de la tasa respiratoria asociada con un
incremento en la temperatura de 10°C, que es comúnmente utilizado como un
indicador a la sensibilidad térmica ya que relaciona el metabolismo con la
temperatura. Las tasas metabólicas de la mayoría de los animales poiquilotermos
12
aumentan 2 a 3 veces por cada 10 °C de incremento de la temperatura ambiental, o
sea que presentan valores de Q10 entre 2 y 3. Sin embargo, las tasas metabólicas de
algunos invertebrados muestran una notable independencia de la temperatura,
presentando otro tipo de adaptaciones (Hoar, 1978; Rivera, 1992; Alpuche et al.,
2005).
Existen varios trabajos donde se documentan los efectos relacionados con la
temperatura en organismos poiquilotermos como son las medusas y pólipos. Dentro
de estos trabajos se puede observar que cuando se incrementa la temperatura se
incrementa la tasa de alimentación en especies como A. aurita y C. quinquecirrha, y
se asocia un incremento en la tasa de nado (Purcell, 1992; Arai, 1997) y en la tasa
de digestión (Purcell, 1992).
Recientemente se ha observado un aumento generalizado en las poblaciones
de medusas y se especula sobre el posible efecto asociado al incremento en la
temperatura del mar por efecto del cambio climático global (Mills, 2001; Purcell et al.,
2007). Otros estudios sugieren que la temperatura afecta la fase pólipo y tiene un
efecto decisivo en el aumento de las poblaciones de medusas por la formación de
podocistos y el incremento en la estrobilación (Brewer & Feingold, 1991; Arai, 1997;
Lucas, 2001; Liu et al., 2009). Una pequeña cantidad de evidencia sugiere que
algunos florecimientos de medusas pueden ser indicadores de variaciones climáticas
regionales en respuesta a cambios antropogénicos (Mills, 2001).
Tomando en cuenta las proyecciones a futuro, donde se predice un
calentamiento global así como una fuerte influencia del hombre en los océanos
(Purcell et al., 2007), la capacidad fisiológica para tolerar el aumento de la
temperatura de las especies clave del bentos será determinante en la dinámica
poblacional de los ecosistemas marinos (Mills, 2001; Purcell et al., 2007).
13
Por tal motivo es importante realizar estudios que evalúen la supervivencia de
los pólipos bajo distintos regimenes de temperatura y su efecto en el metabolismo
respiratorio y de esta manera poder entender cómo puede afectar la temperatura en
esta etapa que es clave en el ciclo de las medusas.
14
2. ANTECEDENTES
Aunque las medusas representan un elemento conspicuo del zooplancton
pocas especies de escifomedusas han sido descritas (Kramp, 1961), algunos
aspectos ecológicos y su ciclo de vida de la mayoría de las especies son
desconocidos (Carrara et al., 2004). Los rhizostomos en particular son pobremente
estudiados y el ciclo de vida de solo nueve especies ha sido detallado previamente
debido en parte a que la historia de vida de escifizoos es compleja (Ocaña-Luna &
Gómez-Aguirre, 1999; Pitt, 2000). Por tal motivo se han venido desarrollando
investigaciones que permiten evaluar la capacidad de estos organismos para
sobrevivir a variaciones de factores tal como la temperatura, ya que en la mayoría de
los organismos marinos, las variables ambientales son determinantes de los cambios
fisiológicos. La interacción entre variables ambientales y la capacidad fisiológica de
los organismos para mantener la homeostasis son elementos que deben ser
considerados al evaluar los cambios en organismos marinos (Hoar, 1978; Eckert,
1994; Alpuche et al., 2005).
Con respecto a trabajos sobre la importancia de la temperatura como un
factor ambiental limitante en los cnidarios fue reconocida en tempranas décadas del
siglo XX por Mayer (1912, 1914), mencionando su influencia en aspectos como la
tasa de pulsación de la campana de Aurelia aurita (Linnaeus), así como la aparición
estacional de la medusa en el zooplancton. Asimismo el grado de aclimatación
puede variar, esto se explica en parte a que los ajustes bioquímicos o fisiológicos
que ocurran en cualquier adaptación, dependerán de reacciones metabólicas que
involucren enzimas totalmente dependientes de este factor para su desarrollo
(Mayer, 1912, 1914).
15
Blanquet (1972), realizó un estudio sobre la temperatura de aclimatación de la
medusa Chrysaora quinquecirrha, encontrando que los pólipos aclimatados a
temperaturas frías y cálidas poseen diferente actividad de la enzima G6PDH
(glucosa – 6 - fosfogluconato deshidrogenasa), obteniendo una actividad mayor a 10
°C que a 15 °C. Ese mismo año Mangum et al. (1972), realizaron un estudio sobre la
respuesta de la temperatura en medusas y pólipos escifozoos utilizando la tasa
metabólica como indicador fisiológico. Estos autores estudiaron el efecto de la
temperatura en el consumo de oxígeno y en las pulsaciones de la campana en
pólipos y medusas de 3 especies en la Bahía de Chesapeake, USA y encontraron
que los pólipos de C. quinquecirrha y A. aurita y la medusa Cyanea capillata fulva
tienen la habilidad de compensar los cambios en la temperatura cuando fueron
aclimatados por 3 días a diferentes temperaturas. La sensibilidad térmica en los
pólipos de C. quinquecirrha varió cuando éstos fueron aclimatados a condiciones
fías o cálidas pero el pólipo no puede sobrevivir a temperaturas inferiores a los 12 °C
independientemente del régimen de aclimatación. Gatz et al. (1973) estudiaron el
efecto de la temperatura en la actividad y mortalidad de la sifomedusa C.
quinquecirrha, encontrando que la tasa de pulsación está relacionada de manera
inversa y lineal al diámetro de la campana, en el intervalo de temperatura de 15 a 32
°C. La tasa de pulsación generalmente se incrementa con altas temperaturas,
encontrando que la temperatura de 38 °C puede ser letal en pocos minutos.
Más tarde Shick (1975) realizó un estudio acerca de la obtención y utilización
de glicina disuelta por pólipos de Aurelia aurita y el efecto de la temperatura en
combinación con el efecto de inanición en el proceso de obtención, así como el rol
nutricional de aminoácidos disueltos, encontrando que hay diferencias en la tasa de
obtención de glicina.
16
Purcell et al. (1999) indican que para especies como C. quinquecirrha los
factores ambientales como luz, temperatura y alimento son importantes, además de
observar un incremento de la población en primavera cuando la salinidad decrece.
Purcell (2005) observó que las abundancias de varias especies de medusas y
ctenóforos pueden incrementar con las condiciones cálidas y sugiere que el
calentamiento global puede contribuir a la expansión de la distribución temporal y
espacial de grandes poblaciones de medusas y ctenóforos.
Liu et al. (2009) demuestran que la interacción en factores como la
temperatura y la luz tienen un efecto significativo en la reproducción asexual del
pólipo en Aurelia aurita, donde bajas temperaturas en combinación con oscuridad
afectan la estrobilación del pólipo mientras que altas temperaturas combinadas con
luz intensa favorecen la producción diaria de estróbilos.
En estudios más recientes sobre la temperatura y su efecto en la tasa
respiratoria se encuentra el de Purcell et al. (2010), donde establecen para 3
grandes órdenes de medusas (Semeaostomeae, Rhizostomeae y Coronatae) un
modelo de predicción que permite estimar la tasa respiratoria de cualquier
escifomedusa en base a su contenido de carbono.
Hernández-Tlapale (2010) estudia el efecto de la temperatura en la
reproducción asexual de la fase pólipo en Stomolophus meleagris en condiciones de
laboratorio y encuentra que en el intervalo de 23 – 27 °C se favorece la producción
de una mayor cantidad de éfiras, tanto por reclutamiento directo como por
propagación de nuevos pólipos.
Por último, en el estudio de Luna- Vázquez (2011) se determinó la resistencia
de los pólipos de Stomolophus meleagris a situaciones de hipoxia, presencia de
amonio y cadmio, indicando que los pólipos de S. meleagris tienen una resistencia
17
de dos a diez veces mayor a la observada con otros invertebrados del bentos. El
punto crítico de oxígeno (Pc) a 23 °C se ubicó alrededor de 1.28 mg L-1, mientras
que la dosis letal media LC50 de amonio y de cadmio fueron de 48.8 ± 3.5 mg L-1 y
3.13 ± 0.3 mg L-1 respectivamente. Los resultados obtenidos sugieren un amplio
potencial por parte de los pólipos para habitar zonas en condiciones de eutrofización
y/o contaminación, como podrían ser estuarios, puertos y algunas playas bajo
contaminación.
A pesar de que se ha tenido un avance importante en el conocimiento de
diversos aspectos de la medusa bola de cañón, siguen siendo pocos los estudios en
aspectos taxonómicos y biológicos (Ocaña-Luna & Gómez-Aguirre, 1999). Esto en
parte se debe a que las medusas poseen un complejo ciclo de vida que hace difícil
determinar cómo es afectada cada fase del ciclo de vida por la variación de
condiciones ambientales (Colin & Kremer, 2002; Prieto et al., 2010). El estudio de
factores como la temperatura es clave para poder entender la distribución y
abundancia de la fase medusa donde el reclutamiento es controlado por la fase
pólipo para el correcto manejo de la especie como recurso pesquero (Colin &
Kremer, 2002; López-Martínez et al., 2007).
18
3. JUSTIFICACIÓN
En México la medusa bola de cañón, Stomolophus meleagris, es un recurso
pesquero que se encuentra en fase de desarrollo por lo que se requieren estudios
biológicos-pesqueros para la conservación y el manejo sustentable de la pesquería.
Por otro lado, también representa un valioso recurso ecológico, ya que destaca su
contribución ecológica al favorecer la abundancia de fitoplancton mediante el control
del zooplancton y el aporte de compuestos nitrogenados de desecho (Larson, 1991;
Pitt et al., 2005; Liu et al., 2009).
A pesar de la importancia pesquera y ecológica, la medusa ha sido
pobremente estudiada en sus aspectos taxonómicos y biológicos y existe un hueco
importante en el conocimiento sobre todo de la fase pólipo debido en parte al
pequeño tamaño del pólipo que imposibilita detectar las colonias en campo (OcañaLuna & Gómez-Aguirre, 1999; Bayha & Graham, 2009; Pitt, 2000). Es importante
realizar estudios acerca de esta fase, abordando aspectos como crecimiento y
supervivencia de las colonias de pólipos, así como su relación con variables
ambientales como la temperatura (Hsieh et al., 2001; Mills, 2001; Colin & Kremer,
2002; Purcell, 2005). El metabolismo respiratorio puede ser utilizado para evaluar el
efecto de la temperatura en la capacidad fisiológica del organismo, y el coeficiente
térmico, Q10, puede establecer la capacidad de compensación por cambios de este
factor (Schmidt-Nielsen, 1990; Hecker, 1994; Hsieh et al., 2001; Prieto et al., 2010),
por lo que estos indicadores fisiológicos pueden ser útiles para establecer los
intervalos de temperatura que pueden ser favorables para el pólipo.
19
4. HIPÓTESIS
En invertebrados marinos, el metabolismo y la velocidad de las reacciones
bioquímicas están controlados por la temperatura, por lo que el metabolismo
rutinario de los pólipos de la medusa bola de cañón, Stomolophus meleagris, se
incrementará con incrementos en la temperatura. De tal manera la tasa respiratoria y
el coeficiente térmico, Q10, podrán ser usados como indicadores del estado interno
del pólipo y de la sensibilidad térmica lo que permitirá establecer el intervalo de
temperatura en el que el pólipo puede llevar a cabo las funciones fisiológicas de
manera eficiente.
20
5. OBJETIVO GENERAL
Evaluar el efecto de la temperatura en metabolismo respiratorio de la fase
pólipo de la medusa bola de cañón, Stomolophus meleagris, en condiciones
controladas.
5.1 Objetivos específicos:
1.- Evaluar el efecto de seis temperaturas experimentales en el metabolismo
respiratorio de rutina en pólipos de Stomolophus meleagris.
2.- Determinar la sensibilidad al cambio temperatura, en pólipos de
Stomolophus meleagris, por medio del coeficiente térmico Q10.
21
6. MATERIAL Y MÉTODO
6.1 Organismos experimentales
Se utilizaron pólipos de medusa bola de cañón (S. meleagris), producto del
desove de adultos maduros que fueron obtenidos en la zona llamada Rancho
Rodríguez en la Bahía de La Paz, B.C.S, México (11027´21.0” N y 2411.01´11” W)
(Fig. 5). La pesca de medusa se realizó a bordo de embarcaciones de fibra de vidrio
o pangas con ayuda de una red tipo cuchara. A las medusas colectadas se les
determinó el sexo macroscópicamente por medio de la coloración que presentan las
gónadas, se separaron en grupos de hembras y machos, en total se colectaron 15
adultos y se transportaron al laboratorio de aclimatación y mantenimiento de
organismos acuáticos del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste
(CIBNOR), donde por medio de una punción a las gónadas se tomó una muestra, la
cual se observó al microscopio óptico para corroborar el sexo de las mismas. Las
medusas fueron colocadas en un contenedor de fibra de vidrio de 1,500 L de
capacidad con agua marina filtrada a 1μ, clorada y neutralizada con tiosulfato de
sodio, a 35 ups, con una temperatura de 23 ºC  1 ºC, donde las medusas
desovaron de manera espontánea. La embriogénesis duró menos de 24 h y
posteriormente se obtuvieron larvas plánulas que fueron colocadas en contenedores
con sustratos para la fijación y transformación en pólipo. Para este estudio se
utilizaron pólipos completamente desarrollados (16 tentáculos) que no estuvieran
estrobilando y de aproximadamente el mismo tamaño.
22
Figura 5. Mapa de la Bahía de La Paz que muestra la localización de la zona de
colecta de los organismos maduros S. meleagris (tomado y modificado de LunaVázquez, 2011).
Figura 6. Organismos adultos de S. meleagris durante el desove en el laboratorio.
23
6.2 Alimentación de pólipos
Los pólipos fueron alimentados a partir de cuatro tentáculos con rotíferos
(Brachionus plicatilis) y microalgas (Nanochloropsis). A partir de los ocho tentáculos
fueron alimentados con Artemia franciscana ad libitum dos veces / semana.
6.3 Temperatura experimental
Para este trabajo se seleccionaron seis temperaturas experimentales
tomando como base la temperatura media del agua registrada en la zona de colecta
(23 °C), ya que se desconoce la ubicación de los pólipos en campo (Álvarez-Tello,
2007; López-Martínez & Álvárez-Tello, 2008) y considerando temperaturas por
debajo y por arriba de los 23 °C que incluyeran condiciones templadas y tropicales.
Las temperaturas a probar fueron 19, 21, 23, 25, 27 y 29 °C.
Se prepararon contenedores de 4 L de capacidad con 2 L de agua a 35 ups,
filtrada, clorada y neutralizada con tiosulfato de sodio (Na2S2O3), con piedra de
aeración.
En los tratamientos con temperaturas 25, 27 y 29 °C los contenedores con
pólipos fueron colocados dentro de un baño María VWR. Para la aclimatación se fue
aumentando un grado por día a partir de 23° C que es la temperatura de
mantenimiento de pólipos. En los tratamientos de 19, 21 y 23 °C se utilizó un
sistema de baño María usando un enfriador digital de titanio (chiller) de ¼ de caballo
3080 BTU que mantiene una temperatura 19 ± 0.2 °C dentro de un baño María en el
cual fue colocado un calentador sumergible de 50 watts previamente calibrado a 21
y 23 °C.
Cada semana se realizó un recambio total de agua de los acuarios de 3 L
para conservar su calidad. La salinidad se revisó diariamente con un refractómetro y
24
se ajustó con agua destilada para mantenerse a 35 ups. La temperatura fue
registrada diariamente con ayuda de un oxímetro digital YSI modelo 52. Los pólipos
fueron alimentados con nauplios de A. franciscana dos veces por semana, el
alimento sin digerir fue retirado después de cada revisión.
Figura 7. Vasos plásticos montados en gradilla de acrílico que fueron utilizados para
la aclimatación de los pólipos a la temperatura experimental.
6.4 Mediciones del metabolismo respiratorio
Para cada temperatura experimental se utilizaron 12 pólipos que fueron
colocados de manera individual en vasos de plástico de 25 mL y a su vez montados
en una gradilla de acrílico que mantiene fijos los vasos para minimizar el estrés
asociado al manejo del pólipo. Cada vaso tenía una tapa perforada que permitió la
circulación de agua y control de alimentación (Fig.7). Para todos los tratamientos se
mantuvieron los pólipos ya aclimatados a la temperatura por lo menos cuatro días
antes del inicio del experimento.
Se utilizó un microrespirómetro de vidrio de 3 mL de capacidad (Strathkelvin
modelo RC350) para poder evaluar el metabolismo respiratorio a cada temperatura
experimental a través de la medición del consumo de oxígeno del pólipo. El
respirómetro se montó en un soporte de acero inoxidable y éste se colocó en un
25
baño termorregulado (LAUDA, ECOLINE modelo RE104) previamente ajustado a la
temperatura experimental. El respirómetro se llenó con 1 mL de agua de mar (35
ups) filtrada, clorada y neutralizada previamente aireada; se colocó al pólipo en el
respirómetro y se ajustó la altura del soporte del electrodo polarográfico
(previamente calibrado) para que el sistema de respiración quedara cerrado y
pudieran realizarse mediciones continuas de la disminución del oxígeno disuelto con
ayuda de un oxímetro (Strathkelvin Instruments modelo 751) conectado por una
interfase a una computadora (Fig.8 A, B, C, D).
A
D
B
C
Figura 8. Sistema de respirometría. A) Electrodo polarográfico B) Oxímetro C) Baño
termorregulador D) Respirómetro de vidrio con electrodo.
26
Para las mediciones se utilizaron pólipos completamente desarrollados (16
tentáculos), sin estrobilar y con un día de inanición ya que cualquiera de estos
factores puede tener efecto sobre el metabolismo del pólipo (Arai, 1997) y antes de
correr el software se dio un tiempo de estabilización de 15 minutos con el fin de
minimizar los efectos debido a la manipulación del pólipo. Para cada temperatura
experimental se corrieron blancos sin pólipos para poder cuantificar el consumo de
oxígeno del electrodo. Para cada temperatura experimental se realizó una medición
del metabolismo respiratorio del pólipo por día a la misma hora hasta completar 12
evaluaciones y 2 blancos.
6.5 Análisis estadístico de los datos
Primeramente se realizó la comprobación de los supuestos. La normalidad se
verificó sobre los residuales usando la prueba de Shapiro-Wilk y KolmogorovSmirnov con un nivel de significancia de P ≤ 0.001. Para comprobar la
homocedasticidad se aplicó la prueba de Levene con un nivel de significancia de P ≤
0.001.
El consumo de oxígeno se transformó a tasa metabólica masa específica
utilizando el peso húmedo promedio de 25 pólipos completamente desarrollados (16
tentáculos) de longitud similar que fueron pesados en una microbalanza Cahn con
precisión de 0.001 mg, ajustando el volumen de agua empleado en el respirómetro y
el consumo medio de los blancos para cada tratamiento. Se utilizó un Análisis de
Varianza (ANDEVA) unifactorial para establecer diferencias significativas (P ≤ 0.05)
en la tasa metabólica entre los tratamientos y se empleó la prueba a posteriori de
Tukey para detectar las diferencias significativas empleando el paquete estadístico
Stat Soft Statistica versión 7 (2004) y el programa Microsoft Office Excel 2007.
27
El coeficiente térmico, Q10, se definió de acuerdo a la siguiente relación
(Lampert, 1984).
Q10= (R2/R1) (10/T2-T1)
Donde:
Q10= coeficiente térmico
R1= tasa metabólica a la temperatura inferior
R2= tasa metabólica a la temperatura superior.
T1= temperatura inferior
T2= temperatura superior
28
7. RESULTADOS
7.1 Efecto de la temperatura sobre el consumo de oxígeno.
La velocidad en el consumo de oxígeno disuelto a las diferentes temperaturas
experimentales se muestra en la figura 9. En todas las temperaturas se observó
oxígeno-independencia durante las 3 horas que duró la medición del consumo de
oxígeno. Las pendientes indican la velocidad en el consumo de oxígeno y fueron
ajustadas de acuerdo al peso promedio de 25 pólipos previamente pesados, del
volumen del respirómetro empleado y del consumo medio del blanco para establecer
la tasa respiratoria masa-específica.
8
7
6
Oxígeno disuelto
(mg/l)
19° C
21 ° C
5
23° C
4
25° C
27° C
3
29° C
2
1
0
0
50
100
150
200
Tiem po (m in)
Figura 9. Ejemplo del consumo de oxígeno disuelto (mg/L) durante tres horas en
pólipos de la medusa S. meleagris, a seis temperaturas experimentales. Las
pendientes indican la velocidad en el consumo de oxígeno.
29
El análisis de varianza (ANDEVA) indicó un efecto significativo de la
temperatura en la tasa respiratoria de los pólipos F(5,55)=24.51, P<0.05. La prueba a
posteriori de Tukey indicó que no hubo diferencia significativa entre los tratamientos
19°, 21°, 23°, 25° y 27 °C con un valor promedio de 0.025 mg/g/h. La tasa
respiratoria del pólipo a la temperatura de 29 °C fue significativamente mayor con un
valor de 0.303 mg/g/h aproximadamente un incremento de un orden de magnitud
(Fig. 10).
0.35
Tasa respiratoria (mg/g/h)
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0
19
21
23
25
27
Temperatura (°C)
29
Figura 10. Efecto de seis temperaturas (19°, 21°, 23°, 25°, 27° y 29 °C) en la tasa
respiratoria de los pólipos de medusa S. meleagris. El ANDEVA indicó diferencias
significativas (P < 0.05) siendo la tasa respiratoria mayor a 29 °C.
30
7.2 Cálculo de Q10
En la tabla 1 se presenta la media de las tasas respiratorias masa-específica
obtenidas para cada temperatura, su desviación y el coeficiente de variación (CV)
que fueron utilizadas para el cálculo del Q10.
Tabla
1.
Tasa
respiratoria
promedio
obtenida
a
diferentes
temperaturas
experimentales en pólipos de Stomolophus meleagris. Se indica la desviación
estándar, el número de réplicas y el coeficiente de variación.
Temperatura
Tasa respiratoria
Desviación
Número de
CV
(°C)
(mg/g/h)
(mg/g/h)
réplicas
(%)
19
0.0296
0.016
9
55
21
0.0268
0.010
12
37
23
0.0318
0.010
11
31
25
0.0200
0.013
9
66
27
0.0262
0.032
12
37
29
0.3028
0.181
8
60
En la tabla 2 se presentan los valores calculados del coeficiente térmico, Q10,
a los diferentes intervalos de temperatura. El Q10 varió de 0.1 a 2.3 en el intervalo 1927 °C. El alto valor calculado en el intervalo 27-29 °C indica que los pólipos no tienen
la capacidad de compensar el cambio en la temperatura.
31
Tabla 2. Valores calculados del coeficiente térmico, Q10, en pólipos de Stomolophus
meleagris.
Intervalo de temperatura
Q10
(°C)
19-21
0.6
21-23
2.3
23-25
0.1
25-27
0.5
27-29
1687860
32
8. DISCUSIÓN
8.1 Evaluación del efecto de la temperatura
En el presente trabajo se observó que el aumento en el consumo de oxígeno
de los pólipos de S. meleagris no coincidió con el aumento de la temperatura del
agua, tendencia observada en trabajos realizados con especies tales como, A.
aurita; A. labiata; C. xamachana; C. quinquecirrha; Cyanea capillata (Arai, 1997;
Mangum et al., 1972; Shick, 1975; Condon et al., 2001; Purcell, 2009). Sin embargo
se encontró que a 29 °C la tasa respiratoria se incrementó de manera significativa
por lo que el consumo de oxígeno con relación a los otros tratamientos es
aproximadamente un orden de magnitud más alto. En estudios realizados por
Hernández-Tlapale (2010) en S. meleagris, se indica que la alta temperatura (27 °C)
está asociada con un elevado gasto de energía del pólipo, lo que se vio reflejado en
un decremento del tamaño de las éfiras producidas. Por otro lado Cargo & Schultz
(1967) mencionan que a temperaturas elevadas (34 - 36 °C) representan intervalos
letales para pólipos de C. quinquecirrha; así mismo Liu et al. (2009) determinaron
que alta temperatura de (30 °C) en pólipos de A. aurita por tiempos prolongados
pueden provocar mortalidad. Esto indica que la capacidad de tolerar altas
temperaturas en pólipos es especie-específica y afecta a diferentes actividades del
pólipo.
En algunas especies de cnidarios se ha observado una alta aclimatación a
cambios estacionales, lo cual puede estar asociado al intervalo tan amplio (19, 21,
23, 25, 27 °C) en el que no se encontraron diferencias significativas en los pólipos de
S. meleagris. En A. aurita se ha demostrado que el pólipo es altamente adaptable a
un amplio rango de condiciones ambientales: baja selectividad de alimento, alta
supervivencia a periodos largos de inanición, y variabilidad en el crecimiento, la
33
maduración y fecundidad dependiendo de la estación lo que hace que esta especie
sea considerada altamente flexible (Lucas, 2001).
Littleford (1939) cultivó algunos pólipos C. quinquecirrha a 20 – 24 °C por 4
años y encontró que éstos estrobilaban cada verano (Arai, 2009).
Black et al.,
(1976) encontraron que la supervivencia de una porción de podocistos A. aurita, A.
labiata, C. capillata y C. quinquecirrha por lo menos 25 meses, de 536 podocistos a
25 °C, 21 se desintegraron y 284 se enquistaron durante un periodo de 25 meses,
con una tasa respiratoria baja. Purcell et al. (1999), observaron que en C.
quinquecirra por cada 5 °C que disminuye la temperatura, se retrasa una semana el
pico de producción de éfiras y señalan que a bajas temperaturas (15 °C) no
estrobilaron los pólipos.
En cultivo a temperatura constante de 20 °C, el número máximo de pólipos
producidos por año para Rhizostoma octopus fue 37, y unos pocos fueron formados
a temperaturas bajas. Similarmente podocistos de Rhopilema esculenta no se
desarrollaron a temperatura inferior a 10 °C pero la tasa de reproducción aumentó
cuando la temperatura fue entre 15 a 30 °C. En otro estudio muestra que hay
enquistamiento cuando aumenta la temperatura de 15 a 30 °C. Con esto se muestra
que algunos sifozoorios llevan a cabo sus funciones normales dentro de un amplio
rango de temperatura (Purcell, 2009).
Algunos estudios han demostrado que la alteración de la sensibilidad a la
temperatura, así como la aclimatación de las tasas metabólicas se produce en varias
especies de antozoos, permitiendo adaptarse a una temperatura experimental
(Mangum et al., 1972). Por ejemplo en poblaciones de anémonas se ha observado
que algunos individuos han mostrado una aclimatación a cambios estacionales de
temperatura que ocurren en su medio ambiente natural, descendiendo la
34
dependencia de la respiración a la temperatura (Chomsky et al., 2004). Se ha
observado que la curva de la respiración de las especies de verano se desplaza a la
derecha, en comparación con las de invierno, esto sugiere que existe una
aclimatación del sistema de enzimas especifícas de la respiración (Chomsky et al.,
2004), lo mismo se sugiere en caso de pólipos de sifozooarios, donde se ha
demostrado una clara compensación térmica del metabolismo (Blanquet, 1972;
Mangum et al., 1972); como se observa en estudios más recientes por parte de
Luna-Vázquez (2011) muestran que las tasas de consumo de oxígeno de pólipos de
S. meleagris a temperaturas de 23° y 27 °C, tienen una alta continuidad hasta llegar
al punto crítico de oxígeno lo cual refleja un comportamiento oxígeno-regulador y no
de oxígeno-conformador; tal comportamiento sugiere la existencia de un sistema de
control para la utilización y abastecimiento del oxígeno (Thuesen et al., 2005). Esto
a su vez se ve reflejado en una actividad metabólica más baja y que al tener los
pólipos en temperaturas de 19 a 27 °C puedan producir un mayor número de
eventos reproductivos y un mayor número de productos sexuales como éfiras y
podocistos, esto debido a que el pólipo posee la energía necesaria para formar
nuevas estructuras (Arai, 1997; Hernández-Tlapale, 2010). Contrariamente a lo que
se pensaba, que condiciones desfavorables del medio ambiente como descenso de
temperatura del agua, alta o baja salinidad y perturbaciones físicas, podrían afectar
negativamente la propagación asexual (Purcell et al., 1999). Por lo tanto tal
aclimatación térmica sugiere una mejor adaptación por parte de los pólipos de S.
meleagris a climas desde templados a subtropicales (Mangum et al., 1972; LunaVázquez, 2011).
Otro aspecto importante es que algunos cnidarios son resistentes en sistemas
eutróficos con aguas anóxicas; los pólipos de especies como A. aurita pueden
35
sobrevivir en estas condiciones (Brewer & Feingold, 1991; Lucas, 2001; Purcell et
al., 2001). Otras especies pueden tener al menos una etapa donde pueda sobrevivir
a condiciones de hipoxia, o incluso anoxia temporal, pueden diferir en la tolerancia
dependiendo de la etapa de desarrollo (Arai, 2001). Como lo demuestra Condon et
al. (2001) en su estudio; 40% de los pólipos de C. quinquecirrha sobrevivieron a 0.5
mg L-1 de oxígeno disuelto por más de 20 días con una mortalidad baja. En el caso
de los pólipos de S. meleagris se ha observado que presentan una alta tolerancia a
la hipoxia. En temperaturas de 23 y 27 °C se obtuvo un punto crítico por debajo del
25% de saturación de oxígeno, un nivel inferior al considerado como nivel de hipoxia
(30%). Los puntos críticos obtenidos fueron de 1.28 y 1.24 mg L-1 equivalentes a
18.4 y 18.9% de saturación, respectivamente (Luna-Vázquez, 2011). Con esto se
puede pensar que los pólipos poseen una alta adaptabilidad a la variación de
condiciones
ambientales
locales
como
elevación
de
temperatura
y
baja
concentración de oxígeno (Arai, 1997; Arai, 2001; Condon et al., 2001; Brewer &
Feingold, 1991).
Con respecto a esto Childress & Seibel (1998) proponen 3 adaptaciones
fisiológicas que estos animales pueden mostrar en zonas con mínimo de oxígeno
para poder sobrevivir. (1) Desarrollo de mecanismos altamente efectivos para
remover oxígeno del agua (2) reducción de su tasa metabólica (3) uso de
metabolismo anaeróbico. Por ejemplo la tolerancia de pólipos de C. quinquecirrha a
concentraciones letales de oxígeno disuelto, puede deberse a la habilidad de usar su
metabolismo anaeróbico (Condon et al., 2001). Es posible que los pólipos
sobrevivan cortos tiempos de hipoxia utilizando vías anaeróbicas, pero es dudoso
que puedan mantener los niveles adecuados de energía a través de vías
anaeróbicas (glucólisis) con el fin de sobrevivir hipoxia a largo plazo. Una explicación
36
más probable es que los pólipos se alternan entre el metabolismo aeróbico y
anaeróbico durante la exposición prolongada a la hipoxia, al igual que varias
especies de medusas (Thuesen & Childress, 1994; Childress & Seibel, 1998).
También la capacidad de los pólipos para formar quistes latentes cuando las
condiciones son desfavorables puede ser una estrategia más importante de
supervivencia
(Cargo
&
Schultz,
1967;
Black,
1981).
El
enquistamiento
probablemente es un proceso metabólicamente exigente y no es rápidamente
reversible. Por lo tanto, el enquistamiento es más probable que se utilice para
sobrevivir a largo plazo (es decir por temporadas) a los cambios que no son a corto
plazo, como las fluctuaciones ambientales (es decir, la exposición periódica a
hipoxia) (Cargo & Schultz, 1967, Condon et al., 2001). Otros estudios sugieren que
el tejido gelatinoso o intragel podría desempeñar un papel muy importante en el
abastecimiento de oxígeno bajo condiciones de hipoxia a tejidos con mayores
requerimientos como es el caso del digestivo y las gónadas, así como ser un tejido
de almacenamiento de energía, aunque pobre y proporcionar energía en periodos de
inanición (Thuesen et al., 2005b). Como se señala los organismos utilizan diferentes
estrategias como cambios bioquímicos y respuestas que involucran cambios
fisiológicos de energía de la tasa metabólica para mantener la homeostasis, así que
la capacidad de adaptación dependerá de su velocidad de respuesta ante cambios
ambientales como la temperatura y concentración de oxígeno (Alpuche et al., 2005).
Por lo tanto, los organismos que demuestran independencia del nivel de oxígeno
presente en el medio podrían sobrevivir períodos más largos y desarrollarse a tasas
delimitadas por su tolerancia térmica, su estado fisiológico y nutricional (Rivera,
1992; Alpuche et al., 2005). Pero aún se requieren experimentos complementarios
37
que permitan evaluar cuáles son los mecanismos exactos que les permita tolerar por
largo tiempo dichas condiciones.
38
8.2 Evaluación de Q10
Aunque muchas de las funciones de las tasas fisiológicas de los cnidarios se
ajustan a la regla de Q10 de Van´t Hoff, varios investigadores han demostrado que
existen desviaciones a esta regla (Blanquet, 1972). Con los valores calculados de
Q10 de los diferentes intervalos de temperatura se pudo observar que los pólipos de
S. meleagris desarrollan sus funciones metabólicas de manera normal entre los 1927° C. Esto coincide con los estudios realizados en cuatro especies de pólipos (A.
aurita, A. labiata, C. capillata y C. quinquecirrha) donde las tasas respiratorias
medidas a temperaturas cercanas al ambiente no aumentan con la temperatura de
acuerdo con las predicciones de Q10 al obtener valores menores o entre 2 y 3
(Purcell et al., 2010). Esto se debe a que las tasas metabólicas de algunos
invertebrados muestran una notable independencia de la temperatura, presentando
otro tipo de adaptaciones o compensaciones a los cambios en la temperatura (Hoar,
1978; Rivera, 1992; Chomsky et al., 2004; Alpuche et al., 2005). Sin embargo hay
que considerar que la tasa metabólica puede ser afectada por una serie de factores
abióticos y endógenos y que puede ser la interacción de alguno de estos factores lo
que afecte la sensibilidad térmica de los pólipos de S. meleagris.
39
9. CONCLUSIONES

La tasa metabólica de rutina en pólipos de S. meleagris no se ve afectada en el
intervalo de temperaturas de 19 – 27 °C.

Por arriba de 27 °C la tasa metabólica se incrementa de manera significativa en
casi un orden de magnitud.

El Q10 indica compensación a los cambios de temperatura en el intervalo 19 -27
°C.

Los pólipos pueden ser considerados euritérmicos ya que muestran un amplio
rango de tolerancia a la temperatura y habilidad para sobrevivir ante condiciones
ambientales cambiantes de templadas a semi-tropicales. Esta capacidad
fisiológica puede incidir en la temporalidad de aparición de la fase medusa y la
eventual desaparición cuando la temperatura supera los 29 °C.
40
10. RECOMENDACIONES
Aún se requieren estudios a cerca de pólipos que ayuden a comprender sus
respuestas ante distintos cambios ambientales, dentro de éstos se sugieren:

Ampliar el intervalo de temperaturas y determinar la tolerancia a largo plazo.

Realizar análisis del metabolismo post-prandial y excreción de compuestos
nitrogenados.

Realizar estudios sobre tasas metabólicas y capacidades aeróbicas de los
pólipos en condiciones de estrés.

Realizar estudios combinados de temperatura y salinidad.

Realizar estudios complementarios para estimar el requerimiento mínimo de
alimento y digestión que ayudarán a su mantenimiento en cautiverio.
41
11. BIBLIOGRAFÍA
Alpuche, J., A. Pereyra y C. Agundis., 2005. Respuestas Bioquímicas de Camarones
Marinos a Factores Ambientales. Revista Electrónica de Veterinaria REDVET,
ISSN1695-7504, Vol.VI, nº03. Veterinaria.org. ComunidadVirtual. veterinaria.
org.Veterinaria Organización S.L. España.
Álvarez-Tello, J., 2007. La pesquería de la medusa bala de cañón (Stomolophus
meleagris) en la región de Bahía de Kino-El Choyudo, Sonora, durante 2006.
Tesis de maestría Instituto Tecnológico de Guaymas, 74 p.
Arai, M. N., 1997. A funcional Biology of Scyphozoa. Chapman & Hall. London. 316
pp.
Arai, M.N., 2001. Pelagic coelenterates and eutrophication: a review Hydrobiologia
451: 69–87.
Arai, M.N., 2009. The potencial importance of podocysts to the formation of
scyphozoan blooms: a review. Hydrobiologia. 616:241-246
Bayha K. M. & W.M. Graham., 2009. A new Taqman© PCR- based method for the
detection and indentification of scyphozoan jellyfish polyps. Hydrobiologia.
616: 217- 228.
Black R.1981. Metabolism and ultrastructure of dormant podocysts of Chrysaora
quinquecirrha (Shyphozoa). The journal of experimental zoology. 218:175182.
Black, R.E., R.T. Enrigth, and L.P Sung.1976. Activation of dormant podocyst of
Chrysaora quinquecirrha (Shyphozoa) by removal of the cyst covering. J.
Exp.Zool., 197: 403-414.
Blanquet
R.1972.
Temperature
acclimatation
in
the
medusa,
Chysaora
42
quinquecirrha. Comp. Biochem. Physiol. Vol. 43 B, pp 717 to 723
Brewer, R. H. & J. S. Feingold. 1991. The effect of temperature on the benthic stages
of Cyanea (Cnidaria: Scyphozoa), and their seasonal distribution in the Niantic
River estuary, Connecticut. J. exp. mar. Biol. Ecol. 152: 49–60.
Brusca R.C. & G.J. Brusca., 2004. Invertebrados. Segunda edición. Mc Graw- Hill.
Interamericana. España. 1005 pp.
Calder, D.R., 1982. Life history of cannoball jellyfish, Stomolophus meleagris L.
Agassiz, 1980 (Shiphozoa, Rhizostomida).Biol.Bull. 162: 149- 162.
Cargo D.G & L.P. Schultz. 1967. Further observations on the biology of the sea nettle
and jellyfishes in Chesapeake Bay. Chesapeake Science, Vol.8, No. 4. pp.
209-220.
Carrara M. A., F. D.S. Lang & Jarms G., 2004. The life cycle of Chrysaora lactea
Eschscholtz, 1829 (Cnidaria, Scyphozoa) with notes on the scyphistoma stage
of three other species. Hydrobiologia. 530/531: 347-354.
Carvalho- Saucedo, L., F. García- Dominguez, C. Rodriguez- Jaramillo & J. LópezMartínez. 2009. Variación lipídica en los ovocitos de la medusa Stomolophus
meleagris (Scyphozoa: Rhizostomeae), durante el desarrollo gonádico, en la
laguna Las Guásimas, Sonora, México. Rev. Biol. Trop. Vol. 58 (1): 119-130.
Childress, J. J. y B. A. Seibel. 1998. Life at stable low oxygen levels: adaptations of
animals to oceanic oxygen minimum layers. J. Experimental Biology. 201:
1223-1232.
Chomsky O.,Y. Kamenir, M. Hyams, Z. Dubinsky & N.E. Chadwick- Furman. 2004.
Effects of temperature on growth rate and body size in the Mediterranean sea
anemone Actinia equine. Journal of experimental marine biology and ecology.
313:63-73.
43
Colin, S.P. & P. Kremer, 2002. Population maintenance of Scyphozoan Cyanea sp.
Settled planulae and the distribution of medusae in the Niantic River,
Connecticut, USA. Estuaries. Vol.25, No. 1, p. 70-75.
Condon, R. H., Decker, M. B., y J. E. Purcell. 2001. Effects of low dissolved oxygen
on
survival
and
asexual
reproduction
of
scyphozoan
polyps
(Chrysaora
quinquecirrha). Hydrobiologia. 451:89–95.
Dawson, M.N. & W.M. Hamner. 2009. A carácter-based análisis of the evolution of
jellyfish blooms: adaptation and exaptation. Hydrobiologia. 616:193-215.
Eckert, R., 1994. Fisiología animal. Mecanismos y adaptaciones. 3ra. Edición.
McGraw- Hill. Interamericana de España. Madrid.
Gardier M.S., 1978. Biología de los invertebrados. Ediciones Omega, S.A.
Barcelona. 940 pp.
Gatz, A. J., Jr., V. S. Kennedy & J. A. Mihursky., 1973. Effects of temperature on
activity and mortality of the scyphozoan medusa, Chrysaora quinquecirrha.
Chesapeake Sci., 14: 171-180.
Gordon., 1979. Fisiología animal. Principios y adaptaciones al medio ambiente.
Compañía editorial continental S.A. México. 747 pp.
Graham, W. M., Martin, D.L., Felder D.L., Asper, V.L., Perry, H.M. 2003. Ecological
and economic implications of a tropical jellyfish invader in the Gulf of Mexico.
Kluwer Academic Publishers. Netherlands. pp. 53-69.
Gutsell, J. S. 1928. The Spider Crab, Libinia dubia, and the Jelly-fish, Stomolophus
meleagris, found Associated at Beauford, North Carolina. Ecology. 9(3):358359.
Hernández- Tlapale, T. C., 2010. Efecto de la temperatura en la reproducción
asexual de la fase pólipo en la medusa bola de cañón Stomolophus meleagris
44
Agassiz, 1862 (Schyphozoa, Rhizostomeae) en condiciones controladas.
Tesis de licenciatura. Universidad del mar. Puerto Ángel, Oaxaca. México. 55
pp.
Hickman, C.P., L.S. Larris & A. Larson. 2002. Principios integrales de zoología.
McGraw- Hill. Interamericana. Undécima edición. España. 895 pp.
Hill, H.W., 1980. Fisiología animal comparada. Editorial Riverté. S. A. Barcelona,
España. 901 pp.
Hoar, W. S., 1978. Fisiología general y comparada. Ediciones Omega, S.A.
Barcelona. 855 pp.
Hsieh Y.-H. P., F.-M. Leong & J. Rudloe, 2001. Jellyfish as food. Hydrobiology
451:11–17.
ITIS (Integrated Taxonomic Information System). 2011. Enlace:
http://www.itis.gov/servlet/SingleRpt/SingleRpt.
Kramp, P. L., 1961. Synopsis of the medusae of the world. J. mar. biol. Ass. U. K. 40:
1–469.
Lampert, W., 1984. The measurement of respiration. In: Dowing J.A. & F.H. Rigler
(Eds). A manual on methods for the energy of secondary productivity in
freshwater, J.B.D. No. 17 Blackwell Sci. Publ. Oxford. Pp. 413-468
Larson, R.J. 1991. Diet, prey selection and daily ration of Stomolophus meleagris, a
filterfeeding Scyphomedusae from the NE Gulf of Mexico.
Leary, T. R. 1957. A schooling of leatherback turtles, Dermochelys coriacea
coriacea, on the Texas coast. Copeia. 3(3):232.
Littleford, R. A., 1939. The life cycle of Dactylometra quinquecirrha, L. Agassiz in the
Chesapeake Bay. Biological Bulletin 77: 368–381.
Liu W.-C., W.-T. Lo, J.E Purcell  H.-H. Chang, 2009. Effects of temperature and
45
light intensity on asexual reproduction of scyphozoan, Aurelia aurita (L.) in
Taiwan. Hidrobiología. 616: 247- 258.
López, J. M. & J. R. Rodríguez. 2008. Primer registro de la asociación del jurelillo
negro Hemicaranx zelotes Gilbert (Pisces: Carangidae) con la medusa bala
de cañón Stomolophus meleagris Agassiz (Scyphozoa: Rhizostomatidae) en
Bahía de Kino, Golfo de California. Hidrobiología. 18(2):161-164.
López-Martínez, J., Morales-Azpeitia, R., Padilla-Arredondo, J., Herrera-Valdivia, E.,
Rodríguez, C. y E. Alcántara-Razo. 2007. Estimaciones de abundancia de la
medusa “Bola de Cañón” (Stomolophus meleagris) al sur de Sonora, para el
establecimiento de una Pesquería sustentable. Informe Final de Actividades.
Guaymas, Sonora, México. 40-98.
López-Martínez, J. & J. Álvarez-Tello. 2008. Medusa bola de cañón: recurso de
exportación. Ciencia y Desarrollo 34: 8-15.
Lucas, C. H. 2001. Reproduction and life history strategies of the common jellyfish,
Aurelia aurita, in relation to its ambient environment. Hydrobiologia. 451:229246.
Luna-Vázquez L.I. 2011. Tolerancia de los pólipos de la medusa bola de cañón
(Stomolophus meleagris) a condiciones de hipoxia, amonio, y cadmio. Tesis
de licenciatura de la Universidad Autónoma de Baja California Sur. México.
54pp
Mangum, C. P., Oakes, M. J. y J. M. Shick. 1972. Rate-temperature responses in
scyphozoan medusa and polyps. Marine Biology. 15: 298-303.
Mayer, A. G. : Medusae of the world, Vol. III. 735 pp. Washington, D. C.: Carnegie
Inst. 1910.
46
-Ctenophores of the Atlantic coast of North America. Publs Carnegie Instil 162,
1--58 (1912).
-The effects of temperature upon tropical marine animals. Pap. Tortugas Lab.
6, 1--24, (1914). (Publs Carnegie Instn183).
Mills, C. E. 2001. Jellyfish blooms: are populations increasing globally in response to
changing ocean conditions. Hydrobiologia. 451:55-68.
Ocampo, L., Monsalvo- Spencer. P., González- Maldovinos, M. & J. López- Martinez.
2008. Descripción del desarrollo larvario y postlavario de la medusa bola de
cañón Stomolophus meleagris en condiciones controladas. XV Congreso
Nacional de ciencia y Tecnología del Mar. Villahermosa, Tabasco. 10-12. Nov.
Ocaña- Luna, A. y S. Gómez- Aguirre., 1999. Stomolophus meleagris (Scyphozoa:
Rhizostomae) en dos lagunas costeras de Oaxaca, México. Anales del
Instituto de Biología Universidad Autónoma de México. Serie Zoología. 70(2):
71-77.
Omori, M. & E. Nakano., 2001. Jellyfish Fisheries in Southeast Asia. Hydrobiology
451: 19–26, Holanda.
Phillips, P.J., W.D. Burke & E.J. Koener. 1969. Observations of the trophic
significance of jellyfishes in Mississippi Sound with quantitative data on the
associative behavior of small fishes with medusae. Transcripts of the
American Fisheries Society 98(4):703- 712
Pitt, K.A., 2000. Life history and settlement preferences of the edible jellyfish
Catostylus mosaicus (Scyphozoa: Rhizostomeae). Marine Biology 136:269279.
Pitt, K.A., Koop K., & D, Rissik. 2005. Contrasting contributions to inorganic nutrient
recycling by the co-occurring jellyfishes, Catostylus mosaicus and Phyllorhiza
47
punctata (Scyphozoa, Rhizostomeae). Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology 315: 71-86.
Prieto, L., D. Astoga., G. Navarro & J. Ruiz. 2010. Environmental control of phase
transition and polyp survival of massive- outbreaker jellyfish. PLos ONE. 5(11):
e13793. doi:10.1371/ journal.pone.0013793.
Purcell, J. E., 1992. Effects of predation by the scyphomedusan Chrysaora
quinquecirrha on zooplankton populations in Chesapeake Bay.Marine Ecology
Progress Series 87: 65–76.
Purcell, J. E., 2005. Climate effects on formation of jellyfish and ctenophore blooms:
a review. J. Mar. Biol. Ass. U.K., 85, 461–476.
Purcell, J. E., 2009. Extension of methods for jellyfish and ctenophore trophic
ecology to large-scale research. Hydrobiologia 616: 23–50.
Purcell, J. E., Uye, S. I. y W. T. Lo. 2007. Anthropogenic causes of jellyfish blooms
and their direct consequences for humans: a review. Marine Ecology Progress
Series. 350(22):153-174.
Purcell, J.E., J.R. White. D.V. Nemazie  D.A. Whith, 1999. Temperature, salinity
and food effects on asexual reproduction and abundance of scyphozoan
Chysaora quinquerricirrha. Marine Ecology progress series. Vol. 180:187- 196.
Purcell J.E & M. N. Arai., 2001. Interactions of pelagic cnidarians and ctenophores
with fish: a review. Hidrobiologia. 451: 27- 44.
Purcell J.E., V. Fuentes., D. Atienza., U. Tilves., D. Astorga., M.Kawahara & G. C.
Hays, 2010. Use of respiration rates of scyphozoan jellyfish to estimate their
effects on the food web. Hydrobiologia 645:135–152.
Richardson, A. J., Bakun, A., Hays, G. C. y M. Gibbons. 2009. The Jellyfish joyride:
48
causes, consequences and management responses to a more gelatinous
future. Trends in Ecology and Evolution. 24 (6): 312-322.
Rivera, A.J.A., 1992., Evaluación del efecto de la variación de la temperatura y la
salinidad en el metabolismo respiratorio de post-larvas de camarón café
(Penaeus californiensis).Tesis de licenciatura. U.A.B.C.S. La Paz B.C.S.,
México.80 pp.
Ruppert, E.E. y R. D. Barnes, 1996. Zoología de invertebrados. Sexta Edición.
MacGraw- Hill interamericana editores S.A. México. 1114 pp.
Schmidt- Nielsen, K.,1990. Animal physiology: Adaptation and environment. Fouth
edition. Cambriedge University Press. USA. 602 pp.
Shick, J. M., 1975. Uptake and utilization of dissolved glycine by Aurelia aurita
scyphistomae: temperature effects on the uptake process; nutritional role of
dissolved amino acids. Biol. Bull. 148(1)117–140.
Thuesen, E. V. y J. J. Childress. 1994. Oxygen consumption rates and metabolic
enzyme activities of oceanic California medusae in relation to body size and
habitat depth. Biological Bulletin. 187: 84-98
Thuersen, E.V., McCullough, K.D. and J.J. Childress. 2005a. Metabolic enzyme
activities in swimming muscle of medusae: is the scaling of glycolytic related to
oxygen availability?. J. Mar. Biol. Ass. U.K. 85:603-611.
Thuesen, E. V., Rutherford, L. D., Brommer, P. L., Garrison, K., Gutowska, M. A.,
and Towanda, T. 2005b. Intragel oxygen promotes hypoxia tolerance of
scyphomedusae. Journal of Experimental Biology. 208: 2475–2482. .
Tom P. M & D.S. Chan, 1972. Enzimatic activities of venom from the jellyfish
Stomolophus melagris. Comp. Biochem. Physiol. Vol. 43B, pp 435 to 441.
49
50