parasitoide de la cochinilla roja australiana

FACULTAD DE AGRONOMÍA Y ZOOTECNIA
UNIVERSIDAD NACIONAL DE TUCUMÁN
TUCUMÁN - ARGENTINA
Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae)
parasitoide de la cochinilla roja australiana (Aonidiella aurantii
(Maskell)): su importancia actual como agente de control
biológico en el agroecosistema del limonero de la Provincia de
Tucumán
Ing. Agr. Lelia Inés Ghiggia
Ghiggia, Lelia Inés
Aphytis melinus DeBach (hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla roja
australiana(Aonidiella auranti (Maskell)) : su importancia actual como agente de control
biológico en el agroecosistema del limonero de la Provincia de Tucumán . - 1a ed. Tucumán : Universidad Nacional de Tucumán, 2012.
E-Book.
ISBN 978-950-554-728-9
1. Entomología Agrícola. I. Título
CDD 632.7
Fecha de catalogación: 19/04/2012
Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide
de la cochinilla roja australiana (Aonidiella aurantii (Maskell)): su
importancia actual como agente de control biológico en el
agroecosistema del limonero de la Provincia de Tucumán
Tesis para optar al grado de Magíster en Agronomía
Ing. Agr. Lelia Inés Ghiggia
TESISTA
Ing. Agr. Adriana Patricia Jaime
DIRECTOR
Dra. Marta Yasem de Romero
Dra. Carolina Berta
COMISIÓN DE SUPERVISIÓN
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
I-
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Resumen
Con el objeto de conocer en el momento actual el rol de Aphytis melinus
como controlador biológico de la cochinilla roja australiana, a efectos de su
utilización dentro de estrategias compatibles con el manejo integrado de
plagas, se realizaron relevamientos sistemáticos mensuales durante el año
2005 en fincas de limonero, ubicadas en la región citrícola de la Provincia de
Tucumán. Esto permitió confirmar la persistencia de A. melinus en el
agroecosistema.
Para determinar la frecuencia con que se presenta a lo largo del año;
establecer la preferencia por la cochinilla roja australiana, de acuerdo a la
ubicación de la misma en los distintos órganos de la planta, y caracterizar su
accionar en forma comparativa con otros parasitoides presentes, se realizó un
muestreo preferencial, ya que era imprescindible que las muestras contaran
con cochinillas, quincenalmente en dos quintas ubicadas en las localidades de
El Manantial y Timbó Nuevo; analizando hojas, ramas y frutos.
En ambas localidades, A. melinus está presente durante todo el año,
aunque con mayor frecuencia en los meses de primavera - verano, coincidente
con los picos poblacionales de Aonidiella aurantii. La menor frecuencia de
aparición se presenta en los meses de otoño - invierno. En esta estación del
año la densidad poblacional del insecto huésped disminuye y las condiciones
ambientales son menos favorables.
El análisis de la preferencia de A. melinus por las cochinillas según la
ubicación de las mismas en los distintos órganos de la planta muestra que la
probabilidad de obtener cochinillas parasitoidizadas es máxima en fruto y
mínima en ramas, para las dos localidades.
Se identificaron otras especies compartiendo el agroecosistema con A.
melinus (Aphytis lingnanensis Compere, Comperiella bifasciata Howard,
Encarsia perniciosi (Tower), Azotus platensis (Brethes) y Signiphora
flavopalliata Ashmead). Se calculó la frecuencia anual y el porcentaje de
parasitoidismo. Se analizó el comportamiento de A. lingnanensis con respecto
a la preferencia por parasitoidizar cochinillas presentes en hojas, ramas o frutos
a fin de compararla con A. melinus y se calcularon índices que establecen
relaciones entre individuos de distintas especies que integran una comunidad.
En El Manantial A. lingnanensis se presenta con mayor frecuencia en enero,
un mes más tarde de lo observado para A. melinus. C. bifasciata es más
frecuente en diciembre y E. perniciosi se presenta con mayor frecuencia en
octubre, coexistiendo ambas con A. melinus. En Timbó Nuevo A. lingnanensis
se presenta con mayor frecuencia en abril, distanciándose aún más del pico
observado para A. melinus, favoreciendo la coexistencia de ambos
parasitoides. C. bifasciata se presenta con mayor frecuencia en diciembre,
coincidente con A. melinus, la frecuencia de aparición en los otros meses del
año es inferior a lo observado en El Manantial. E. perniciosi es más frecuente
en marzo, coexistiendo con A. melinus y A. lingnanensis.
Los resultados del índice de constancia para El Manantial indican que A.
melinus, A. lingnanensis y C. bifasciata se presentan como especies
constantes, en tanto que E. perniciosi como accesoria. En Timbo Nuevo A.
melinus y A. lingnanensis son especies constantes, C. bifasciata y E. perniciosi
son accesorias. El índice de asociación para El Manantial muestra que A.
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melinus presenta asociación completa con A. lingnanensis y C. bifasciata, en
tanto que con E. perniciosi una asociación leve. En Timbo Nuevo A. melinus
presenta asociación completa con A. lingnanensis, asociación leve con C.
bifasciata y no presenta asociación con E. perniciosi.
El índice de dominancia muestra que en ambas localidades los
ectoparasitoides A. melinus y A. lingnanensis son dominantes con respecto a
los endoparasitoides C. bifasciata y E. perniciosi.
La probabilidad de obtener cochinillas parasitoidizadas por A. lingnanensis
es máxima en fruto para ambas localidades.
El estudio de preferencia de C. bifasciata y E. perniciosi se realizó mediante
una comparación cualitativa, debido al escaso número de individuos
registrados y se analizaron las localidades en forma conjunta, presentándose
ambas especies en mayor porcentaje en hoja.
Del total de cochinillas presentes en las localidades estudiadas la
mortalidad efectuada por acción de parasitoides es de 9% para El Manantial y
de 11,9% para Timbó Nuevo. En ambos casos el parasitoidismo fue mayor en
fruto con respecto a los otros órganos de la planta.
La mortalidad de cochinillas producida por parasitoides podría elevarse de
ser considerada su importancia, a fin de utilizarlos como una herramienta más
en la implementación de un manejo integrado de plagas, que aspira a reducir el
uso de pesticidas y minimizar el impacto en el medio ambiente.
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II-
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Introducción
En el país, el mercado del limón registró un fuerte crecimiento en los últimos
40 años, debido a un aumento en la cantidad de hectáreas cultivadas y a la
obtención de mejores rendimientos. En ese período la producción mundial se
incrementó a un ritmo de 2,8% anual, en tanto que la producción argentina
creció 6,5% por año y alcanzó un volumen de 1,2 millón de toneladas
(equivalentes a un 26% del total mundial), sobre una superficie plantada de
35.000 hectáreas (ATCitrus, 2007). En la actualidad, es el primer productor y
exportador mundial de limón fresco, ocupa el primer puesto en la producción de
jugo concentrado y exportación de aceite esencial y provee fruta de excelente
calidad a los mercados más exigentes, llegando a la Unión Europea, Japón y
Suiza (ATCitrus, 2008). La provincia de Tucumán cuenta con el 75% de la
superficie plantada en el país, el 90% de la producción y buenas perspectivas
de crecimiento, con la posibilidad de incorporar próximamente nuevos
mercados, lo cual no sólo brinda beneficios, sino que también impone la
obligación de aceptar las exigencias del comercio internacional en cuanto a la
producción de frutos de muy buena calidad y sanidad, además de garantizar su
inocuidad, factores éstos que serán los parámetros que evaluarán finalmente
los consumidores de los principales mercados del mundo.
El manejo sanitario insume el 50 % o más de los costos de producción,
siendo la principal fuente de pérdidas las plagas insectiles y acarinas,
consideradas claves. Dentro de las primeras, merece especial consideración la
cochinilla roja australiana Aonidiella aurantii (Mask.)(Hemiptera- Diaspididae)
introducida en el país desde Australia sobre plantas de limonero en el año
1926, llegando a constituirse plaga de consideración en los años 1943-44. En
1948 apareció en plantaciones de la provincia, extendiéndose luego a toda el
área citrícola (Terán et al., 1985). Antiguamente, en las quintas cítricas de la
provincia de Tucumán, el control de esta cochinilla se realizaba exclusivamente
con insecticidas químicos, y en la mayoría de los casos, sin monitoreos previos
para determinar momentos oportunos de tratamientos y presencia de
controladores biológicos. Estas medidas no siempre significaban un control
satisfactorio de la plaga y tuvieron una serie de consecuencias negativas para
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el agroecosistema cítrico, tales como contaminación del medio ambiente,
eliminación de enemigos naturales, aparición de nuevas plagas y explosión de
las existentes. Ante estos serios inconvenientes, en la década del 60, en la
Facultad de Agronomía y Zootecnia de la Universidad Nacional de Tucumán,
en cooperación con la Estación Experimental Agropecuaria Castelar del
Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (Bs. As.) y la Universidad de
California (Riverside, Estados Unidos), se iniciaron estudios sobre parasitoides
nativos y planes de control biológico de la cochinilla roja australiana. Así, en
1964 se determinó para Tucumán la presencia de Aphytis chrysomphali
(Mercet) y Signiphora flavopalliata Ashm., himenópteros de la familia
Aphelinidae que controlaban naturalmente a la cochinilla. En 1967 se introdujo
a la provincia, desde California (EEUU), a Aphytis melinus DeBach
(Aphelinidae), ectoparasitoide que mostraba en su país de origen una gran
preferencia por la cochinilla. Ésta, previa cuarentena en el INTA Castelar, fue
multiplicada en el insectario de la Cátedra de Zoología Agrícola de la FAZ UNT, utilizándose para ello una raza uniparental de la cochinilla de la hiedra
Aspidiotus nerii (Vallot). La liberación de este enemigo natural se llevó a cabo
en distintas localidades del agroecosistema del limonero de Tucumán,
siguiendo el método inoculativo durante los años 1967, 68 y 69. En 1971 se
introdujo al ectoparasitoide Aphytis lingnanensis Compere y en 1973 se
introdujo a Comperiella bifasciata Howard, un endoparasitoide solitario de la
familia Encyrtidae. De las especies benéficas liberadas, A. melinus resultó ser
la más exitosa, colonizando ampliamente el agroecosistema cítrico de
Tucumán y desplazando a los parasitoides nativos (Terán, 1973; citado por
Crouzel et al., 1973).
En 1985, A. melinus seguía presente en la provincia, compartiendo el medio
con un amplio grupo de parasitoides primarios, secundarios e hiperparasitoides
(Terán et al., 1985).
Desde ese entonces han transcurrido varios años, durante los cuales el
control de plagas con productos químicos no sólo se mantuvo sino que se
intensificó, no habiéndose registrado en el medio observaciones sobre A.
melinus, desconociéndose por ende la suerte seguida por el mismo.
Por ello se hace necesario encarar nuevos estudios que permitan conocer
en el momento actual y después de tanto tiempo transcurrido, el rol que tiene
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A. melinus como controlador biológico de la cochinilla roja australiana, a
efectos de su utilización dentro de estrategias compatibles con la filosofía del
manejo integrado de plagas. Esto permitiría reducir el número de tratamientos
con insecticidas químicos, mejorar la sanidad de los limoneros y obtener así un
producto de calidad, ya que el mercado es contundente a la hora de determinar
el éxito o el fracaso en la comercialización de un determinado producto, y la
calidad seguirá siendo el factor más exigido por los principales mercados del
mundo.
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III-
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Antecedentes
1. Características agroecológicas del área citrícola en la provincia.
El área citrícola de la provincia se extiende en una franja más o menos
estrecha a lo largo de las Sierras de San Javier y del Aconquija, al oeste, y
de las Sierras de La Ramada, Medina y del Campo, al noroeste; esta región
denominada del Pedemonte abarca el 7,8% del área provincial (Mapa en
Anexo).
El Pedemonte se caracteriza por la presencia de colinas de formas
maduras, redondeadas, con fuertes pendientes (1 a 5 %), constituidas por
materiales arcilloso-limosos.
La temperatura media anual es de 19ºC, la temperatura media del mes
más cálido (enero) es de 25ºC y la del mes más frío (julio) de 12ºC. Es una
zona libre de heladas aunque pueden producirse en algunos años, en forma
ocasional.
De acuerdo a las precipitaciones, esta región puede dividirse en tres
subregiones: (Zuccardi & Fadda, 1992)
a - Pedemonte húmedo - perhúmedo
b - Pedemonte subhúmedo - húmedo
c - Pedemonte subhúmedo - seco
a - Pedemonte húmedo – perhúmedo
Se extiende desde el Norte de Tafí Viejo hasta el Sur de Santa Ana y
corresponde el 4,8% del área provincial.
El mesoclima de esta subregión es húmedo – perhúmedo cálido con
precipitaciones anuales superiores a los 1000 mm y evapotranspiración
potencial de 900 mm. Las lluvias están concentradas desde octubre hasta
abril (primavera-otoño), mientras que el período invernal y el inicio de la
primavera son de escasas precipitaciones.
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b - Pedemonte subhúmedo - húmedo
Se localiza al norte del Dpto. Capital y S.O. del Dpto. Burruyacu,
incluyendo a las localidades de La Granja, Cañete, El Timbó, El Ojo y La
Calera, entre otras. Corresponde un 0,9% de la superficie provincial.
El mesoclima corresponde al subhúmedo – húmedo cálido, la
precipitación anual es de aproximadamente 900 mm y la evapotranspiración
potencial de 900 mm. Las lluvias se concentran en el verano y la sequía
invernal es algo más pronunciada que en la subregión anterior.
c - Pedemonte subhúmedo - seco
Esta subregión se extiende a lo largo de las Sierras de Santa Ana al
S.O. de la provincia, de las Sierras de Burruyacu al N.E. y pequeños
sectores del faldeo de las Sierras Calchaquíes en Trancas, con una
superficie de aproximadamente 2,1 % del total de la provincia. El mesoclima
es subhúmedo – seco cálido, con precipitaciones anuales que fluctúan entre
700 y 900 mm y evapotranspiración potencial de 900 mm.
Las lluvias son estivales y la sequía invernal se acentúa con respecto a
la subregión anterior.
2. Aonidiella aurantii
Origen. Distribución. Plantas hospederas.
Origen y distribución
La cochinilla roja australiana A. aurantii es probablemente originaria del
sudeste asiático (Crouzel et al., 1973) coincidiendo con el origen del género
Citrus, actualmente se encuentra ampliamente distribuida en todas las
áreas citrícolas del mundo (Norte y Sudamérica, Australia, Nueva Zelanda,
Europa, Africa Meridional y Septentrional, China y Japón) (LLorens Climent,
1990).
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Plantas hospederas
Es una especie polífaga que vive sobre un amplio rango de plantas
cultivadas y silvestres, siendo los cítricos sus hospederos preferidos
(Bodenheimer, 1951; Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Rosen & DeBach,
1979; University of California, 1991; Morgan & Hare, 1998; Claps & Terán,
2001). En la Argentina está citada sobre Citrus limon L. (limonero), Citrus
paradisi Macf. (pomelo), Citrus aurantium L. (naranjo agrio), Citrus sinensis
(L.) (naranjo dulce), Citrus reticulata Blanco (mandarino), Citrus aurantifolia
(Christm) (lima) y Fortunella margarita (Lour) (kunquat). Sobre otras
especies no cítricas, se la registró en Grevillea robusta A. Cunn., Laurus
nobilis L., Melia azedarach L., Nerium oleander L., Olea europaea l., Punica
granatum L., Yucca sp., Aleuritis fordii Hemsl., Camellia sp., Cinnamomun
camphora (L.), Chorisia insignis H.B.K., Araucaria cunninghamii Sweet.,
Asparagus plumosus Baker, Bauhinia candicans Bentham, Bromeliaceae,
Cycas revoluta Thumb., Evonymus japonicus L., Ficus sp., Hedera helix L.,
Hibiscus sp., Ilex sp., Jasminum sp., Jodina rhombifolia Hook et Arn.,
Ligustrum lucidum L., Mangifera indica L., Morus nigra L., Phoenix dactilifera
L., Ricinus communis L., Salix sp. (Crouzel et al., 1973; Claps & Terán,
2001).
Morfología. Biología. Etología.
Morfología
A. aurantii, se caracteriza por la presencia de un escudo protector que
actúa efectivamente contra las agresiones físicas y químicas del ambiente,
permitiendo además un incremento en su potencial biótico y dificultando su
control al convertirse en una barrera para los insecticidas. La forma, color y
tamaño del escudo permite realizar la caracterización morfológica de la
especie.
Escudo macho. Redondo a ovalado, de 1,50 mm de largo, levemente
convexo, poco consistente. Color castaño-rojizo con bordes blancos; exuvia
subcentral anaranjada.
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Escudo hembra. Redondo de 3 mm de diámetro; convexo en la zona
central, de textura lisa. Color anaranjado brillante, con exuvia subcentral,
más oscura que la del escudo del macho. Velo ventral presente.
Cuerpo
hembra
adulta.
Ovalado,
reniforme,
con
cefalotórax
esclerosado y dilatado, al igual que los primeros segmentos abdominales,
en un gran lóbulo lateral que rodea en parte al pigidio. Zona central de los
segmentos abdominales membranosa y pigidio esclerosado. (Claps &
Terán, 2001).
Biología
Durante el desarrollo, A. aurantii presenta diferencias entre machos y
hembras. Éstas son pseudoametábolas, pues no sufren cambios de forma
apreciable para llegar a adulto. Los machos son neometábolos, siendo sus
estados de desarrollo: Huevo, Larva, PrePupa, Pupa y Adulto (Terán, 1974).
Es una especie de reproducción sexual, no presenta partenogénesis (Nel,
1933; Bodenheimer, 1951; Flanders, 1951). La hembra es vivípara, los
huevos maduran en el interior de su cuerpo, emergiendo las larvas móviles
(Quayle, 1941; Flanders, 1951). Estas son ovales, achatadas, de color
amarillo y con patas caminadoras, se desplazan buscando el sustrato para
fijarse y alimentarse.
Una vez localizado el lugar adecuado, la larva se fija, repliega las patas y
antenas, inserta sus estiletes dentro del tejido vegetal, se alimenta y
comienza a producir hilos sedosos que se entrecruzan formando una
cubierta circular que aísla la larva del exterior y evita su desecación. Al
finalizar esta etapa la cubierta sedosa tiene apariencia de “pezón” y
constituye la primera larva (Quayle, 1941; Ebeling, 1959; LLorens Climent,
1990; Bedford et al., 1998).
Las hembras, a partir de la primera larva, continúan el desarrollo
efectuando la muda de su exoesqueleto, que es incorporado al escudo,
puede observarse el color de la exuvia quitinosa castaño rojizo (LLorens
Climent, 1990). El cuerpo del insecto se encuentra unido fuertemente al
escudo y es de color amarillo (Quayle, 1941; Ebeling, 1959). En el segundo
estadio larval o hembra joven el insecto se convierte en ápodo, se alimenta
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y continúa creciendo. Efectúa una segunda muda que incorpora
nuevamente al escudo, el cuerpo de la cochinilla es amarillo, con dos
lóbulos
laterales
y
la
parte
posterior
de
su
abdomen
alargado,
probablemente para ser fácilmente fecundada por el macho. El tercer
estadio es el de hembra adulta, el macho realiza la fecundación al inicio de
esta etapa (Bedford et al., 1998), la hembra fecundada adquiere forma
arriñonada, ensancha los lóbulos laterales de su cuerpo y retrae el
abdomen. Comienza la producción de huevos que almacena en su interior y
la secreción de un velo ventral de aspecto vítreo (LLorens Climent, 1990).
El escudo de la hembra adulta es circular con la parte central levemente
convexa, de color castaño rojizo con las dos exuvias incorporadas en el
centro, de color rojo anaranjado (Bodenheimer, 1951), es algo translúcido y
se puede ver por transparencia el cuerpo arriñonado de la hembra. El
escudo se adhiere al vegetal y el cuerpo de la cochinilla, más quitinizado,
queda pegado al escudo.
En el macho la larva de primer estadio efectúa una muda para pasar al
siguiente estadio larval, la cual es incorporada al escudo en posición
submarginal; a diferencia de la hembra solo incorpora al escudo la primera
exuvia, las restantes son expulsadas o permanecen debajo de él. El escudo
de forma alargada producido por el macho en el segundo estadio es el
definitivo, funcionando como protección para los estados de prepupa, pupa
y adulto recién emergido (LLorens Climent, 1990; Bedford et al., 1998). En
esta etapa, el cuerpo amarillo se alarga y comienzan a distinguirse los ojos,
presenta esbozos de antenas, patas, alas y aparato reproductor, el aparato
bucal se reduce, el extremo del abdomen se redondea y desaparece la
armadura pigidial (Beardsley & Gonzalez, 1975; Koteja, 1990). En prepupa
y pupa continúan las transformaciones; en pupa los esbozos de los
apéndices son más evidentes y el estilete copulador está bien desarrollado
(LLorens Climent, 1990).
Mediante una muda se produce la emergencia del macho adulto,
morfológicamente diferente a la hembra. Su cuerpo es anaranjado, posee
antenas largas provistas de sensorios laterales, ojos y patas bien
desarrollados, un par de alas blanquecinas por la cera que las recubre y dos
saliencias o lóbulos en el extremo del abdomen, con cuatro pelos cada uno
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(Quayle, 1941; Bodenheimer, 1951; Ebeling, 1959). Carece de aparato
bucal (agnatho) por lo que no se alimenta y vive pocas horas. (Beardsley &
Gonzalez, 1975; Fundecitrus, 2002).
La reproducción de la cochinilla roja australiana está fuertemente
influenciada por los factores climáticos, siendo estos los que condicionan la
tasa de natalidad y mortalidad, la duración del ciclo biológico y el número de
generaciones anuales. El clima, según las estaciones, influye a nivel
regional, los más favorables permiten la aparición de un mayor número de
generaciones (Llorens Climent, 1990).
En la zona citrícola de la provincia A. aurantii tiene tres a cuatro
generaciones anuales y dos picos poblacionales, uno en los meses de
noviembre - diciembre y el segundo en febrero – marzo (Geocities, 2002;
Salas et al., 2006)
Etología: dispersión y localización en la planta
La dispersión activa de las larvas caminadoras se realiza a distancias
cortas, no más de 50 cm, lo que podría explicar la propagación de las
cochinillas dentro del follaje (Bodenheimer, 1951; Willard, 1974). El tiempo
que dura la dispersión depende de varios factores como la variedad y
especie de cítrico, el estrato de la planta, el color del sustrato, la
temperatura,
la presencia de polvo en las hojas y la densidad de la
población. Las larvas caminan durante mayor tiempo en hojas que en frutos
de la misma especie de cítrico. Este tiempo disminuye en hojas de color
verde más oscuro o con presencia de polvo y también al incrementarse la
temperatura. Cuando la densidad de población de cochinillas es elevada,
aumenta la dispersión dentro del árbol y la tendencia a moverse a nuevas
áreas (Willard, 1973).
En forma pasiva se dispersa a varios kilómetros, por acción del viento,
de insectos, aves, del hombre y de otros animales (Bodenheimer, 1951;
Ebeling, 1959; Willard, 1974; Universidad de California, 1991). El viento
puede trasladarlas a distancias mayores a 300 metros desde la fuente de
infestación logrando establecerse y sobrevivir (Willard, 1974).
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La mortandad en la fase de dispersión es elevada, temperaturas entre
25 y 32º C son favorables, superiores a 43º son letales. El destino de las
larvas caminadoras es decisivo para el éxito de la generación.
La elección del sitio de fijación estaría influenciada por el fototaxismo
positivo que presentan las larvas, por lo que su mayor densidad se
encontrará en la periferia del árbol (Bedford et al., 1998; LLorens Climent,
1990; Rodrigo et al., 2004). Para Bodenheimer (1951), responden a
gradientes térmicos preferenciales que influirían en la dirección y
distribución de la cochinilla en la copa de los árboles.
La cochinilla roja australiana utiliza todos los estratos de la planta, pero
la supervivencia, la tasa de desarrollo, la fecundidad y el tamaño que
alcanzan dependen del sustrato vegetal sobre el cual viven (Bodenheimer,
1951; Caroll & Luck, 1984b; Luck & Podoler, 1985; Hare et al., 1990; Hare &
Luck, 1991).
Según la especie o cultivar de cítricos en que se encuentre, presenta
diferencias en el desarrollo; se desarrolla más rápidamente en limoneros
que en naranjos y pomelos, ya que al presentar estos un crecimiento más
vigoroso y más de una cosecha por año, aumentan la disponibilidad de
alimento para el insecto (Grout et al., 1989).
La edad de la planta también influye en las poblaciones de A. aurantii,
árboles jóvenes con menor follaje son más propensos a tener mayores
infestaciones que los maduros y con follaje más denso (Bodenheimer, 1951;
Smith et al., 1997).
La estructura de edades de la población también está influenciada por el
sustrato vegetal (Bodenheimer, 1951; Caroll & Luck, 1984b; Reeve &
Murdoch, 1986; Murdoch et al., 1989) y lo mismo ocurre con la distribución
de los sexos (Caroll & Luck, 1984b; Reeve, 1987).
Las larvas móviles muestran gran apetencia por el fruto, en los jóvenes
se fijan en las depresiones donde se ubican las glándulas de aceite y los
maduros pueden llegar a quedar completamente incrustados con cochinillas
de diferentes tamaños (Generalitat Valenciana, 1998; Bedford et al., 1998;
Rodrigo et al., 2004). En las hojas prefieren ubicarse en el haz, en los
márgenes o a lo largo de la nervadura principal (Rodrigo et al., 2004). El
sustrato corteza (rama) es de inferior calidad nutricional que las hojas y el
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fruto, una ventaja potencial de selección del mismo por parte de las larvas
sería lograr mayor supervivencia, al evitar la mortalidad producida por la
caída de hojas y frutos (Hare & Morgan, 2000).
La selección del sitio de alimentación no solo afecta la supervivencia y
crecimiento de la cochinilla sino que, indirectamente, también afecta a sus
parasitoides (Tritrophic Interactions, 2002).
Importancia económica
La peligrosidad de A. aurantii como plaga de los cítricos, radica en su
alto poder reproductivo, su amplia difusión y por ser la que mayores daños
causa al cultivo, tanto en el ámbito local, regional y nacional, como así
también en el internacional (Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Nasca et
al., 1981; Palacios, 1978; Llorens Climent, 1990; Miller & Davidson, 1990;
Asplanato & Garcia Mari, 2001; Claps & Teran, 2001, Salas et al., 2006).
Infestaciones severas de esta plaga ocasionan clorosis, caída de hojas,
manchado, deformación de frutas, muerte de ramas y hasta del árbol si es
joven. Estos daños son consecuencia de la alimentación de la cochinilla que
incluye rotura de tejidos, succión de savia e inyección de sustancias tóxicas
mediante la saliva, todo lo cual lleva a una notable disminución de los
rendimientos (Ebeling, 1959; Nasca et al, 1981; University of California,
1991; Smith et al, 1997; Grafton – Cardwell, 1997a; Bedford, 1998; Anciso
et al., 2002; Ewing et al., 2002; Rodrigo et al, 2004). Aun con infestaciones
menos intensas, el daño surge de manera indirecta por la propia presencia
de la cochinilla sobre los frutos, a los cuales desvaloriza comercialmente
(Llorens Climent, 1990; University of California, 1991; Grafton – Cardwell ,
1997b; Smith et al., 1997; Bedford, 1998; Generalitat Valenciana, 1998;
Pérez Moreno, 1999; University of California, 2000)
3. Enemigos Naturales: parasitoides.
Los parasitoides son organismos zoófagos que se desarrollan sobre un
solo individuo (huésped) al que matan, junto a otros organismos constituyen
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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el complejo de enemigos naturales de los fitófagos. Por lo general son más
pequeños y más débiles que el huésped, al cual se hallan relacionados
estrechamente durante el período de alimentación. El hábito zoófago se
observa en los estados preimaginales de la especie, los adultos tienen vida
libre y se alimentan de néctar, melado o de la hemolinfa que extraen del
huésped (succión del huésped) (Terán, 1981; Nasca, 1994).
Para que un parasitoide resulte efectivo debe tener elevada capacidad
de búsqueda, altas tasas de ataque y de crecimiento poblacional y
especificidad, esto último para no producir efectos negativos sobre otros
organismos presentes en el sistema. La estabilidad, persistencia y sincronía
de la interacción plaga-parasitoide también son consideradas importantes,
ya que permiten que el parasitoide desarrolle su ciclo de vida y se
encuentre activo al mismo tiempo que la plaga (Sarandón, 2002)
Los parasitoides pueden tener una generación (univoltinos) por una
generación del huésped, o dos o mas generaciones (multivoltinos). El ciclo
de vida es usualmente corto, desde diez días hasta cuatro semanas
aproximadamente, dependiendo de las condiciones ambientales (Nicholls &
Altieri, 2002).
En el proceso de parasitoidismo intervienen diversos factores que
interactúan entre sí para llegar a la postura, una hembra de parasitoide
debe pasar sucesivamente por las siguientes etapas: a- Localización del
hábitat del huésped, b- Encuentro del huésped, c- Aceptación del huésped y
d- Conveniencia del huésped (DeBach, 1964; Terán, 1981; Panizzi & Parra,
1991; Biological Control, 2000).
Vinson (1985) divide a las etapas en nueve pasos: a- Preferencia por el
hábitat, b- Potencial localización del huésped, c- Localización del huésped,
d- Examen del huésped, e- Experimentación con el ovipositor, f-Introducción
del ovipositor, g- Oviposición, h- Conveniencia del huésped, i- Regulación
del huésped.
Podrían adicionarse también otras etapas secundarias, tales como:
respuesta al sonido emitido por el huésped, a feromonas sexuales, a
sustancias emitidas por las plantas hospederas y a la longitud de onda de la
luz reflejada por el área (Panizzi & Parra, 1991).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
-
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Localización del hábitat del huésped
Un elemento necesario para el éxito del parasitoidismo, es la
coincidencia entre el hábitat del huésped y de la especie
parasitoide
(Terán, 1981; Panizzi & Parra, 1991).
Algunas especies parasitoides cuando emergen necesitan alimentarse
para alcanzar la madurez sexual y realizar la oviposición. La búsqueda de
estos recursos alimenticios puede llevarlas a migrar a nuevos hábitats
coincidentes o no con el del huésped.
Las señales físicas y químicas emitidas por el hábitat son de gran
importancia para la orientación de las hembras parasitoides. Muchas veces
la supervivencia y vulnerabilidad del huésped al parasitoide está
íntimamente relacionada con la planta hospedera utilizada como alimento,
estableciéndose de esta manera una relación estrecha entre los tres niveles
tróficos (Price et al., 1980).
-
Encuentro del huésped
El éxito de esta etapa depende de la “capacidad de búsqueda” del
parasitoide, la cual a su vez está determinada por varios factores tales
como el poder de locomoción de la hembra, la capacidad de percibir al
huésped a través de los sentidos de vista y olfato, la supervivencia cuando
no encuentra huéspedes para oviponer, la agresividad y persistencia
cuando los huéspedes están protegidos por hormigas melívoras que
defienden su fuente de alimento (Terán, 1981)
El parasitoide puede orientarse en su búsqueda hacia el huésped al ser
atraído por sustancias químicas producidas por este último, denominadas
kairomonas.
La planta hospedera también interviene en el encuentro del huésped al
producir sustancias volátiles que atraen al parasitoide. Asimismo la
presencia de plantas vecinas al hospedero puede interferir en la localización
del huésped al producir sustancias repelentes (Panizzi & Parra, 1991; Van
Driesche & Bellows, 1996).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
-
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Aceptación del huésped
El parasitoide realiza una cuidadosa inspección del huésped encontrado
antes de oviponer. Estímulos como olor, forma, tamaño, textura, color,
edad, ubicación, movimiento del huésped y respuestas al contacto son
importantes en diferente grado para el ataque según la especie parasitoide
(Vinson, 1985; Van Driesche & Bellows, 1996). El huésped puede no ser
aceptado para la oviposición por encontrarse en un estado desfavorable,
por ejemplo A. aurantii durante las mudas, no es favorable para la
oviposición de Aphytis sp. (Terán, 1981)
-
Conveniencia del huésped
La presencia de quimioreceptores en el extremo abdominal o en el
ovipositor
permitiría a ciertos himenópteros parasitoides detectar si el
huésped ya fue parasitoidizado, en respuesta a sustancias químicas
(feromonas disuasivas) dejadas por otros parasitoides que indican que el
recurso alimenticio ya fue explotado. De esta manera se evita el
superparasitoidismo, reduciendo la búsqueda en ambientes ya explorados.
Las feromonas disuasivas son atractivas en ciertos casos para las especies
hiperparasitoides.
El huésped una vez atacado provee alimento y abrigo al parasitoide,
permite su crecimiento, desarrollo y supervivencia hasta la emergencia del
adulto (Fritz, 1982). Sin embargo en algunos casos el parasitoide puede ser
afectado por mecanismos de defensa fisiológicos del huésped, como el
encapsulamiento de huevos (Vinson, 1985), comportamiento observado en
A.
aurantii
cuando
es
parasitoidizada
por
algunas
especies
endoparasitoides como Comperiella bifasciata Howard (Blumberg, 1990).
Los parasitoides pueden realizar la oviposición, a cierta distancia del
huésped, sobre éste o en su interior. Si se alimentan externamente del
huésped se consideran ectoparasitoides y cuando lo hacen internamente se
denominan endoparasitoides (Terán, 1981; Nasca, 1994; Johnson, 2000;
Nicholls & Altieri, 2002).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Cuando la hembra deposita un huevo por huésped y evita oviponer en
los ya parasitoidizados, se trata de un parasitoidismo solitario. Un huésped
sólo es parasitoidizado una vez por el ectoparasitoide, ya que la hembra
detecta señales químicas de donde ya existen huevos.
En el parasitoidismo gregario se desarrollan más de un individuo por
huésped, estos pueden provenir de dos o más huevos depositados por la
misma madre.
Cuando en un huésped se desarrollan varios individuos de distintas
especies parasitoides se trata de parasitoidismo múltiple, dando lugar a una
competencia interespecífica.
En algunos casos puede ocurrir que el huésped reciba de una especie
parasitoide más huevos que el número de larvas que puede alimentar, la
larva que primero se desarrolla destruye a todas las demás, esto se conoce
como superparasitoidismo. La usurpación de huéspedes parasitoidizados
como recurso para obtener descendencia crece cuando la densidad de
fitófagos disminuye, dando lugar a una competencia intraespecífica; esto
puede ocurrir más de una vez, pero con cada usurpación la supervivencia
de la avispa decrece (Bénassy, 1977; Terán, 1981; Nasca, 1994; Johnson,
2000; Ewing et al., 2002).
Teniendo en cuenta el efecto de los parasitoides sobre el huésped
atacado, se pueden diferenciar dos tipos de comportamiento; algunos
interrumpen el desarrollo del huésped, son los denominados idiobiontes;
otros permiten que el huésped continúe desarrollándose, es el caso de los
koinobiontes (Johnson, 2000).
Es muy importante el rol que desempeñan los parasitoides dentro del
agroecosistema, sobre todo en cultivos perennes como son los frutales, ya
que con un manejo adecuado de los mismos es posible combinar, dentro
del sistema, esta táctica biológica de regulación con otras, no solamente
para preservarlos sino también para enriquecer sus poblaciones y hacer
más eficiente su acción (Nasca, 1994).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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3.1. Parasitoides de Aonidiella aurantii
3.1.1. En el mundo
En el complejo de parasitoides que actúan regulando las poblaciones de
A. aurantii, los ectoparasitoides son considerados los más efectivos (Rosen
& DeBach, 1976, 1978, 1979, 1990; Rosen, 1986, 1994) y dentro de éstos,
los del género Aphytis (Hymenoptera - Aphelinidae) se destacan por su
accionar en el control de la cochinilla roja australiana.
Algunas especies como A. melinus y A. lingnanensis han sido
introducidas en casi todas las regiones citrícolas del mundo (DeBach et al.,
1971; De Bach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach, 1978,1979; Luck et al.,
1995; Smith et al., 1997) desplazando en algunos casos a los parasitoides
nativos y efectuando un exitoso control.
En el Cuadro 1, se detallan las especies de Aphytis nativas o introducidas
citadas sobre A. aurantii en las regiones citrícolas del mundo
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Cuadro 1. Especies de Aphytis nativas o introducidas citadas sobre A. aurantii en
las regiones citrícolas del mundo (Asplanato & García Marí, 2001).
Especie
Regiones citrícolas
Referencias
A. africanus Quednau
Sudamérica y
Rosen & DeBach, 1979; De
Sudáfrica
Santis, 1989
Sudamérica y Estados
Rosen & DeBach, 1979; De
Unidos
Santis, 1989; De Santis &
A. aonidiae (Mercet)
Crouzel, 1994; Bernal &
Piñeiro, 1983
A. chilensis (Howard)
A. chrysomphali (Mercet)
Sudamérica y Estados
Crouzel et al., 1973; Rosen
Unidos
& DeBach, 1979
Sudamérica, Sudáfrica,
Rosen & DeBach, 1979; De
Australia, Estados
Santis, 1979; Troncho et al.,
Unidos y Región
1992; Bernal & Piñeiro,
Mediterránea
1993; Rodrigo et al., 1996;
Erler & Tunç, 2001
A. desantisi DeBach y Rosen
Sudamérica
Rosen & DeBach, 1979; De
Santis & Crouzel, 1994
A. diaspidis (Howard)
A. coheni DeBach
A. holoxanthus DeBach
Sudamérica, Sudáfrica
Rosen & DeBach, 1979; De
y Estados Unidos
Santis & Crouzel, 1994
Sudáfrica y Región
Rosen & DeBach, 1979;
Mediterránea.
Prinsloo & Neser, 1994
Sudamérica, Sudáfrica,
Rosen & DeBach, 1979;
Estados Unidos y
Llorens Climent, 1990
Región Mediterránea.
A. lingnanensis Compere
Sudamérica, Sudáfrica,
Rosen & DeBach,1979; De
Australia, Estados
Santis, 1979
Unidos y Región
Mediterránea.
A. melinus De Bach
Sudamérica, Sudáfrica,
Rosen & DeBach, 1979; De
Australia, Estados
Santis, 1979; Prinsloo &
Unidos y Región
Neser, 1994; Erler & Tunç,
Mediterránea
2001
A. mytilaspidis (Le Baron)
Estados Unidos
Rosen & DeBach, 1979
A. maculicornis (Masi)
Sudamérica
Crouzel et al., 1973
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Los endoparasitoides, si bien no realizan por sí solos un control tan
efectivo sobre A. aurantii (Noyes, 1990; DeBach & Rosen, 1976; Rosen &
DeBach, 1978) ejercen una acción complementaria a la de los Aphytis,
logrando de esta manera, en forma conjunta, reducir los niveles
poblacionales de cochinillas.
Las especies endoparasitoides pertenecen a las familias Aphelinidae y
Encyrtidae (Hymenoptera).
A continuación se detallan en el Cuadro 2, las especies endoparasitoides
citadas sobre A. aurantii en las zonas citrícolas del mundo.
Cuadro 2. Especies endoparasitoides citadas sobre A. aurantii en las zonas
citrícolas del mundo (Asplanato & García Marí, 2001)
Flia: Aphelinidae
Referencias
Encarsia perniciosi (Tower)(=Prospaltella
Crouzel et al., 1973;
perniciosi)
Rosen & DeBach, 1978
Viggiani, 1990.
Encarsia citrina (Craw)(=Aspidiotiphagus
Crouzel et al., 1973;
citrinus)
Rosen & DeBach, 1978
Viggiani, 1990
Encarsia aurantii var. argentina (De
Crouzel et al., 1973; Terán
Santis)
et al., 1985
Encarsia lounsburyi (Berlese y Paoli)
Rosen & DeBach, 1978
Pteroptrix chinensis (Howard)
Rosen & DeBach, 1978
Flia: Encyrtidae
Comperiella bifasciata Howard
Crouzel et al., 1973;
Rosen & DeBach, 1978;
Terán et al., 1985; Noyes,
1990.
Habrolepis rouxi Compere
Crouzel et al., 1973;
Rosen & DeBach, 1978;
Noyes, 1990.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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3.1.2. En Argentina
Estudios realizados, destacan la presencia de numerosos parasitoides
nativos e introducidos presentes en el agroecosistema cítrico sobre A.
aurantii (Crouzel et al. 1973).
Flia: Aphelinidae
Provincias
Aphytis sp.
Misiones, Córdoba y San Luis
Apytis chilensis Howard
Salta y Jujuy
Aphytis chrysomphali (Mercet)
Buenos Aires, Enre Ríos,
Misiones, Salta y Jujuy
Aphytis lingnanensis Compere
Bs. As. y Jujuy
Aphytis maculicornis (Masi)
Bs. As., Corrientes, Misiones
Aphytis melinus DeBach
Bs. As., Tucumán, Salta, Jujuy y
Sgo. del Estero
Aspidiotiphagus sp.
Misiones
Aspidiotiphagus citrinus (Craw)
Bs. As., Entre Ríos, Corrientes,
Tucumán, Jujuy, Córdoba y San
Luis.
Aspidiotiphagus lounsburyi (Berlese y Paoli)
Entre Ríos
Marieta sp.
Jujuy
Prospaltella sp.
Corrientes
Prospaltella aurantii (Howard)
Bs. As. y Santa Fe
Prospaltella ectophaga Silvestri
Bs. As. , Entre Ríos y Santa Fe
Flia: Encyrtidae
Sp. no identificada
Bs. As.
Comperiella bifasciata Howard
Bs. As.
Flia: Signiphoridae
Signiphora sp.
Jujuy
Signiphora flavopalliata Ashmead
Tucumán, Salta, Jujuy y Córdoba
Thysanus sp.
Misiones y Jujuy
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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En la región NEA del país, departamento Concordia, Entre Ríos, se
realizó un relevamiento de los parasitoides de la cochinilla “roja australiana”
durante 2004 y 2005; las especies halladas fueron las siguientes (Vaccaro,
2006):
Flia: Aphelinidae
A. melinus DeBach
A. lingnanensis Compere
Aphytis spp.
Encarsia aurantii (De Santis)
Flia: Encyrtidae
Comperiella bifasciata Howard
Flia: Signiphoridae
Signiphora flavopalliata Ashmead
3.1.3. En Tucumán
Terán et al. (1985) registran para A. aurantii, en el agroecosistema cítrico
de la provincia, siete parasitoides primarios, dos especies de parasitoides
secundarios y cuatro especies de Signiphora.
Parasitoides primarios
Orden: Hymenoptera
Suborden: Apocrita
Serie: Parasitica
Super Familia: Chalcidoidea
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Flia: Aphelinidae
Ectoparasitoides
Aphytis chrysomphali (Mercet)
Aphytis melinus DeBach
Aphytis lingnanensis Compere
Endoparasitoides
Aspidiotiphagus citrinus (Craw)
Encarsia aurantii var. argentina (De Santis)
Encarsia ectophaga (Silvestri)
Flia: Encyrtidae
Comperiella bifasciata Howard
Endoparasitoides
Parasitoides secundarios
Orden: Hymenoptera
Suborden: Apocrita
Serie: Parasitica
Super Familia: Chalcidoidea
Flia: Aphelinidae
Hiperparasitoides
Azotus platensis (Brethes)
Marietta caridei (Brethes)
Flia Signiphoridae
Signiphora fax Girault
Signiphora perpauca Girault
Signiphora flavella Girault
Signiphora flavopalliata Ashmead
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3.1.3.1
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Parasitoides primarios
a- Aphytis melinus DeBach
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia: Aphelininae
Grupo: lingnanensis
Género: Aphytis
Especie: melinus
Diagnosis: Esta especie presenta las características generales del grupo
lingnanensis (Rosen & DeBach, 1979), diferenciándose por tener:
-
Parte esternal del tórax inmaculada.
-
Clava de la antena delgada y con setas pálidas.
-
Pupa pigmentada solamente en la parte esternal del tórax, abdomen sin
pigmentación.
-
Alas ligeramente más estrechas, con numerosas setas en el área delta
(39 a 63 dispuestas en cinco a siete hileras)
-
Ovipositor más corto.
Biología y etología.
A. melinus es un ectoparasitoide gregario originario de India, biparental,
presenta dos a tres generaciones por año, que se superponen con las de A.
aurantii (Rosen & DeBach, 1979; University of California, 2000).
Los adultos son muy activos, con gran capacidad de dispersión, recorren
las superficies de las plantas con rapidez o realizan vuelos breves de una a
otra cochinilla. Las hembras examinan cuidadosamente a sus víctimas con
ayuda de las antenas hasta encontrar el huésped propicio para depositar los
huevos, realizando una fuerte selección, identificando y rechazando los
inadecuados por su baja calidad (Rosen & DeBach, 1979; Hare & Morgan,
2000).
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Parasitoidizan segundo y tercer estadio de cochinillas hembras y
segundo estadio de machos, pero nunca oviponen durante las mudas; esto es
debido a que durante el proceso de crecimiento la pared del cuerpo de A.
aurantii se hace flexible, se distiende y el escudo se separa fácilmente del
cuerpo permitiendo el accionar del parasitoide (Llorens Climent, 1990; Morgan
& Hare, 1997; Morgan & Hare, 1998; Ewing et al., 2002).
Por ser un ectoparasitoide la hembra deposita los huevos externamente,
sobre o debajo del cuerpo de la cochinilla, insertando el ovipositor a través del
escudo.
El huevo es oval, muy pequeño, blanquecino, brillante, del cual nace una
larva de color blanco, transparente, de forma esférica, sin estructuras
aparentes, que se alimenta del cuerpo de la cochinilla. Pasa por diferentes
estadios larvarios de forma similar, variando en cada uno solo el tamaño.
Consume el contenido del cuerpo de la víctima y empupa debajo del escudo.
La pupa es dorsalmente amarilla, con ojos coloreados; en su parte
ventral presenta solamente el tórax oscurecido. Se encuentra apoyada
dorsalmente en el sustrato y rodeada de meconio. La pupa del macho es de
menor tamaño que la de la hembra (Crouzel et al., 1973; Rosen & DeBach,
1979; Llorens Climent, 1990).
Por lo general existe una pupa por cochinilla pero pueden encontrarse
dos o excepcionalmente tres y en estos casos son de menor tamaño.
El ciclo de vida se cumple en 14 a 18 días. El adulto abandona el
huésped empujando por debajo del escudo o practicando un orificio circular en
el mismo que permita el paso de su cuerpo (Viggiani, 1984).
A la acción directa del parasitoidismo se suman otras complementarias,
tales como el “host feeding” y “probing o mutilación” del huésped, que son
también importantes por la mortalidad de cochinillas que provocan.
“Host feeding” es un acto de predación realizado por las hembras a fin
de obtener las proteínas necesarias para lograr la maduración de los huevos.
Dichas proteínas las obtiene del fluido del cuerpo de las cochinillas de segundo
estadio, ya que huéspedes pequeños son preferidos para “succión” y los de
mayor tamaño para oviposición (Terán, 1981; Rosenheim
& Rosen, 1992;
Rosenheim & Heimpel, 1994; Heimpel & Rosenheim, 1995; Heimpel et al.,
1997; Ewing et al., 2002).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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“Probing o mutilación” consiste en picaduras de exploración, dando
estocadas con el ovipositor dentro del cuerpo de la cochinilla (Crouzel et al.,
1973; Llorens Climent, 1990).
El tamaño de la cochinilla puede alterar la interacción hospederoparasitoide afectando los parámetros de vida de este último, especialmente la
proporción de sexo, el tamaño y la fecundidad (Hare & Luck, 1991). Las
cochinillas pequeñas originarán machos y las de mayor tamaño hembras.
A. melinus deja descendencia macho cuando parasitoidiza cochinillas
hembras y machos de segundo estadio. Un 20% de la descendencia hembra
se origina a partir de machos de cochinilla.
A partir de hembras de tercer estadio de A .aurantii la descendencia de
A. melinus se reparte de la siguiente forma, 70% de hembras, 25% de machos
y el 5% restante de machos y hembras (Ewing et al., 2002).
En laboratorio se observó que cochinillas de segundo estadio son
huéspedes de baja calidad, las hembras de A. melinus desarrolladas de este
estadio tienen baja fecundidad (2 o 3 huevos), comparadas con las
desarrolladas en el tercer estadio que producen 30 o más huevos (Reeve,
1987).
Por otra parte el tamaño de A. aurantii varía dependiendo del sustrato
en el que se desarrolla, los individuos que crecen en el fruto son de mayor
tamaño, en las ramas son más pequeños y en las hojas de tamaño intermedio
(Luck & Podoler, 1985; Hare et al., 1990; Hare & Luck, 1991). A. melinus debe
realizar una fuerte selección del huésped, identificando y rechazando los
inadecuados por su baja calidad (Hare & Morgan, 2000); de esta manera
parasitoidiza en mayor grado las cochinillas ubicadas en fruto y hojas y en
menor medida a las que se encuentran en las ramas (Reeve & Murdoch; 1986,
Murdoch et al., 1989 y 1995; Walde et al., 1989; Yu et al., 1990; Uygun et al,
1995; Snyder et al., 2005).
Estudios realizados en laboratorio y en campo determinaron, que la
reducida atractividad de la cochinilla del sustrato corteza para A. melinus no
sólo se debe al menor tamaño del huésped, sino a la reducción en el contenido
de una kairomona (O-caffeoyltyrosine, (OCT)) presente en el escudo de dichas
cochinillas; cuando el sustrato es menos adecuado no solamente las cochinillas
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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son más pequeñas, sino que forman un escudo con reducido contenido de
kairomona (Tritrophic Interactions, 2002).
A. melinus responde cuantitativamente a variaciones en el contenido de
OCT en los escudos de A. aurantii. Los niveles de kairomona son mayores
durante las etapas en que la cochinilla expande el tamaño del escudo y son
bajos durante las mudas y en madurez adulta (Morgan & Hare, 1997; Hare &
Morgan, 1997; Hare & Morgan 2000).
Probablemente A. melinus usa otras señales además del contenido de
kairomona y el tamaño del escudo para evaluar la calidad del huésped; tales
como señales visuales (forma y color) y acústicas (resonancia causada por las
antenas) que resultan de significancia, pero que en ausencia de la kairomona
su valor en la predicción de la calidad del huésped es prácticamente nulo
(Morgan & Hare, 1997).
Otro aspecto a tener en cuenta al analizar la menor atractividad de las
cochinillas ubicadas en las ramas para A. melinus, es la acción disrruptiva que
ejercen las hormigas, quienes reducen no solo el porcentaje de parasitoidismo
sino también la succión de huésped, ocasionando de esta manera un
incremento de la población de cochinillas (University of California, 2003;
Murdock et al. 1995; Martínez- Ferrer et al., 2003).
El control de hormigas produce una disminución de la población de A.
aurantii en el fruto, no así en las ramas, al ser un recurso menos explotado por
A. melinus (Moreno et al., 1987).
b- Aphytis lingnanensis Compere
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia: Aphelininae
Grupo: lingnanensis
Género: Aphytis
Especie: lingnanensis
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Diagnosis: Es una especie fácilmente reconocible por su coloración amarilla,
alas hialinas y largas, propodeo largo, ambos sexos con crénula larga y
fuertemente superpuesta y por un punteado microscópico conspicuo en los
esternitos posteriores del abdomen del macho (Rosen & DeBach, 1979).
Puede ser separado de otros miembros del grupo lingnanensis por:
-
El oscurecimiento de la parte esternal de tórax.
-
Clava de la antena moderadamente alargada y setas pálidas.
-
Pupa totalmente pigmentada.
Biología y etología.
Es un ectoparasitoide Oriental, originario de China, biparental de biología
y etología semejantes a la de A. melinus.
Con respecto a la preferencia de tamaño de huésped, A. lingnanensis
utiliza los mismo estadios de desarrollo que A. melinus (Crouzel et al., 1973;
Rosen & DeBach, 1979; Rosenheim & Rosen, 1992).
Estudios realizados por Rosenheim & Heimpel en 1994 determinaron
que A. lingnanensis puede alimentarse y oviponer en un solo huésped grande,
logrando un desarrollo exitoso de la progenie, a diferencia de lo expuesto para
A. melinus, además tiene un mayor poder de destrucción de cochinillas por
“succión de huésped”.
Si bien las hembras de A. lingnanensis se mueven rápida y
vigorosamente sobre la vegetación buscando al huésped, su capacidad de
dispersión y búsqueda es menor comparada con la de A. melinus (Rosen &
DeBach, 1979; Luck & Podoler, 1985).
c- Aphytis chrysomphali (Mercet)
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia: Aphelininae
Grupo: chrysomphali
Género: Aphytis
Especie: chrysomphali
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Diagnosis: Presenta el cuerpo de color amarillo, sin manchas en las porciones
sublaterales de los urotergitos. Las alas con cuatro filas de setas discales por
debajo de la nervadura marginal, antes de la franja lampiña, un poco más
largas y gruesas que las del resto del disco hacia el ápice.
Maza de la antena larga, más de tres veces que el largo del artejo
precedente. Escudo del mesonoto con diez setas en tres filas transversales.
Longitud del propodeo, de cinco a siete veces la longitud del metanoto. Crénula
corta y no superpuesta.
La pupa es totalmente amarilla, presentando una línea longitudinal
oscura en el mesosterno (DeSantis, 1948; Rosen & DeBach, 1979).
Biología y etología.
Es una especie originaria de la cuenca mediterránea, ectoparasitoide
uniparental, partenogenética (telítoca), con ausencia de machos o presencia
esporádica. Aspectos de su biología y etología son similares a lo descripto para
A. melinus y A. lingnanensis. Se diferencia porque sus pupas generalmente
solitarias se encuentran bajo los escudos de cochinillas de tercer estadio o de
machos, raramente bajo el de hembras de segundo estadio (Terán et al.,
1985).
A. chrysomphali presenta menor capacidad reproductiva y menor poder
de destrucción de cochinillas por picaduras alimenticias (DeBach & Sisojevic,
1960; DeBach & Sundby, 1963; Abdelrahman, 1974a y 1974b; Rosen &
DeBach, 1978 y 1979; Kfir & Podoler, 1983; Kfir & Luck, 1984).
d- Encarsia citrina (= Aspidiotiphagus citrinus (Craw))
(Heraty & Woolley, 2002).
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia: Coccophaginae
Género: Encarsia
Especie: citrina
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Diagnosis: Adulto de color pardo, irregularmente ennegrecido, con el tercio
apical del abdomen amarillento, ovipositor y patas amarillo. Antenas de ocho
artejos. Alas hialinas, las anteriores relativamente estrechas con fleco marginal
tan largo o más que el ancho máximo del ala, con una ancha banda ahumada
por debajo de las nervaduras marginal y estigmática que llega hasta el borde
interno. La nervadura marginal aparece como superpuesta o cortando
oblicuamente en su arranque a la submarginal, esta última lleva dos setas. Alas
posteriores ensombrecidas en las base (De Santis, 1948; Malipatil et al., 2000).
Biología y etología.
Es una especie endoparasitoide, uniparental. Cumple su ciclo en el
interior del cuerpo de la cochinilla, sirviéndole de protección el tegumento del
mismo y vaciando todo su contenido. Al salir el adulto perfora el tegumento y el
escudo. E. citrina se desarrolla en forma solitaria en hembras de segunda
muda y en prepupas de macho (Terán et al., 1985; LLorens Climent, 1990).
e- Encarsia perniciosi (Tower) (= Encarsia aurantii var. argentina (De
Santis)) (Heraty & Woolley, 2002; González Hernández, 2004).
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia: Coccophaginae
Género: Encarsia
Especie: perniciosi
Diagnosis: El adulto es casi negro, con una prominente tacha clara en el
mesoescutelo, bandas transversas muy tenues en el abdomen y un área
ligeramente amarillenta próxima a la genitalia. Antenas con el primer artejo del
funículo, más corto que el pedicelo y bastante menor que el segundo. Alas
anteriores con fleco marginal tan largo como el ancho máximo del disco (De
Santis, 1948; Crouzel et al., 1973; Malipatil et al., 2000).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Biología y etología
E. perniciosi es una especie originaria del este de Asia, endoparasitoide.
Tiene hábitos solitarios y la capacidad de parasitoidizar todos los estadios de
desarrollo, inclusive las mudas y hembras adultas (Viggiani, 1990; Yu et al.,
1990), aunque tiene preferencia por el final del primer estadio y el principio del
segundo de cochinillas ubicadas en hojas y ramas (Yu et al., 1990; Luck et al.
1995; Hare & Morgan, 2000; Borer et al., 2004;
Snyder, 2005), dando
descendencia de machos y hembras. Progenie solo de machos se origina a
partir del comportamiento hiperparasitoide que presenta la especie (Viggiani,
1984; Stouthame & Luck, 1991; Hunter & Woolley, 2001).
Cuando los parasitoides son muy abundantes se pueden encontrar más
de un huevo o larva por cochinilla, pero los supernumerarios perecen y sólo se
desarrolla un adulto, si parasitoidiza huéspedes muy jóvenes, tiene mayor
probabilidad de supervivencia si el mismo es reparasitoidizado (Borer, 2002).
Al ser endoparasitoide el ciclo se cumple en el interior del huésped en un
tiempo aproximado de 20 días. A los siete días de parasitoidizado el huésped
comienza a oscurecerse, excepto en un área central más clara, donde se
visualiza al parasitoide. El adulto sale por una perforación que practica en el
cuerpo y en el escudo, dejando el tegumento hueco de la cochinilla (Crouzel et
al., 1973).
f- Encarsia ectophaga (Silvestri)
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia. Coccophaginae
Género: Encarsia
Especie: ectophaga
Diagnosis: Cuerpo de color pardo. Antenas con el primer artejo del funículo
casi tan largo como el pedicelo, con flagelo en maza. Oviscapto muy corto (De
Santis, 1948).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Biología y etología
Es una especie biparental de hábito solitario. Las hembras son en
general endoparasiotides, en tanto que los machos pueden comportarse como
ectoparasitoide o hiperparasitoide de prepupa de machos o de hembras adultas
de A. aurantii (Terán et al., 1985; Hunter & Woolley, 2001).
g- Comperiella bifasciata Howard
Ubicación taxonómica.
Familia: Encyrtidae
Género: Comperiella
Especie: bifasciata
Diagnosis: Es una especie con marcado dimorfismo sexual. De cuerpo color
negro brillante, con reflejos negro dorado sobre el mesoescudo y azul
metalizado sobre el mesoescutelo. La hembra presenta dos franjas
longitudinales claras que atraviesan la cabeza y se extienden sobre el pronoto.
Las alas anteriores, con áreas ligeramente ahumadas, llevan en su parte distal
dos bandas longitudinales oscuras, casi negras. En situación de reposo, las
bandas de las alas se superponen dando la impresión de dos apéndices
caudales. El macho más pequeño que la hembra tiene las alas totalmente
hialinas (De Santis, 1948; Noyes, 1980; Malipatil et al., 2000).
Biología y etología
Es una especie endoparasitoide biparental, originaria de China. Las
hembras vírgenes depositan huevos que originarán solo machos, una vez
fecundadas pueden producir huevos que darán origen a hembras o machos
(Terán & DeBach, 1963). C. bifasciata deja un solo huevo en el interior del
cuerpo del huésped, parasitoidiza todos los estadios de A. aurantii, aunque
prefiere el tercer estadio de la hembra (Crouzel et al., 1973; Forster & Luck,
1996). El ciclo de vida se cumple en 27 a 28 días.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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El parasitoidismo de C. bifasciata es mayor en fruto, moderado en hojas
y menor en rama (Carroll & Luck, 1984a y 1984b; Hare & Morgan, 2000). En
fruto, según observaciones de laboratorio prefiere las cochinillas ubicadas en la
parte inferior del mismo (Terán & DeBach, 1963; Crouzel et al., 1973).
A. aurantii continúa alimentándose y desarrollándose luego de ser
parasitoidizada, manifestando la capacidad de encapsular los estados
inmaduros de C. bifasciata, de tal manera que produce una reducción en el
porcentaje de parasitoidismo de aproximadamente un 50% (Brewer, 1971;
Rosenheim & Hongkhan, 1996). Asimismo la presencia de hormigas en la
planta ejerce una acción disruptiva en el comportamiento de C. bifasciata
disminuyendo el parasitoidismo (Martínez Ferrer et al., 2003).
3.1.3.2
Parasitoides secundarios
a- Ablerus platensis (= Azotus platensis (Brethes))
(Malipatil et al., 2000).
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia. Coccophaginae
Género: Ablerus
Especie: platensis
Diagnosis: El adulto es pardo negruzco con reflejos metálicos azulados. Ojos y
ocelos rojizos. Alas anteriores anchas con una banda ahumada por debajo de
las nervaduras marginal y estigmática que llega hasta el borde posterior.
Porción basal por debajo de la nervadura marginal y antes de la banda
ahumada, muy setosa. Patas con trocánteres, ápices femorales y extremidad
distal de las tibias blanco-amarillento (De Santis, 1948; Malipatil et al., 2000).
Etología
Es una especie hiperparasitoide que se encuentra bajo los escudos de
machos y de hembras en segunda muda o en hembras adultas de A. aurantii.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Ablerus platensis se comporta como hiperparasitoide de C. bifasciata, pero la
descendencia de machos se origina a partir del hiperparasitoidismo de pupas
de Aphyits (Terán et al., 1985).
b- Marietta caridei (Brethes)
Ubicación taxonómica.
Familia: Aphelinidae
Subfamilia. Coccophaginae
Género: Marietta
Especie: caridei
Diagnosis: Cuerpo de color amarillo con manchas negruzcas irregulares más o
menos definidas; fémures y tibias con anillos irregulares de color pardo
negruzco; ápice de la maza de las antenas también pardo negruzco. Alas
anteriores hialinas con dibujos caprichosos. Escudo del mesonoto con 25 o 26
setas. Oviscapto muy saliente.
Etología
Hiperparasitoide de C. bifasciata en hembra adulta de A. aurantii.
c- Signiphora flavopalliata Ashmead
Ubicación taxonómica.
Familia: Signiphoridae
Género: Signiphora
Especie: flavopalliata
De las cuatro especies de Signiphora mencionadas por Terán et al.
(1985), sólo se describe a S. flavopalliata, la cual conforma un complejo en el
que se distinguen tres subespecies: S. favopalliata occidentales, S. flavopalliata
flavopalliata y S. flavopalliata desantisi, que se diferencian por los siguientes
caracteres morfológicos:
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Diagnosis: S. favopalliata occidentalis - Tórax con banda amarillenta estrecha
abarcando nada más que el escudete, metanoto y bordes laterales del
mesoescudo.
S. flavopalliata flavopalliata – Tórax con banda amarillenta muy
extendida, abarcando las regiones laterales del pronoto, laterales y posterior
del mesoescudo, escudete, metanoto y parte anterior del propodeo. Area
triangular central del propodeo casi enteramente de color castaño.
S. flavopalliata desantisi – Se diferencia de la especie anterior en el área
triangular central del propodeo que es de color amarillo limón (De Santis,
1973).
Etología
Las
hembras
de
Signiphora
se
comportan
como
parasitoides
secundarios (hiperparasitoides) de Aphytis o Comperiella en hembras adultas
de A. aurantii. Para dar progenie macho se comportan como ectoparasitoides
primarios en machos de cochinilla.
3.2.
Efecto del clima sobre los parasitoides.
En diferentes zonas o en distintas estaciones de una misma localidad, la
abundancia, distribución y efectividad de las especies parasitoides varían de
acuerdo a las condiciones climáticas (Rosen & DeBach, 1979).
La dependencia del clima es mayor en los ectoparasitoides, los
endoparasitoides son en general menos afectados, están más influenciados por
las características de su hospedero (Huffaker, 1990).
De los factores del clima, las temperaturas extremas son la causa más
importante de mortalidad (Rosen & De Bach, 1979).
Todos los estadios de A. melinus, A. lingnanensis y A. chrysomphali son
afectados por las bajas temperaturas (DeBach et al., 1955; Abdelrahman, 1974
a), siendo los adultos el estado más sensible. El umbral de actividad de los
adultos de A. melinus y A. lingnanensis es alrededor de 14,4 y 15,6 ºC.
La capacidad de búsqueda y la fecundidad de las hembras de A. melinus
y A. lingnanensis, es menor a bajas temperaturas (18 – 24 ºC) (DeBach &
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Sisojevic, 1960; DeBach, 1965; Podoler, 1981;
36 /111
Kfir & Podoler, 1983).
A.
chrysomphali, con respecto a la fecundidad, demostró un comportamiento
diferente, mayor fecundidad a menor temperatura (DeBach & Sisojevic, 1960).
Otro parámetro afectado por las bajas temperaturas es la proporción
sexual de la descendencia, que tiende hacia la producción de machos (DeBach
et al., 1955; DeBach, 1965; Abdelrahman, 1974 a; Kfir & Luck, 1979; Hoffmann
& Kennett, 1985).
Las altas temperaturas asociadas a baja humedad relativa afectan las
poblaciones de Aphytis, disminuyen la esperanza de vida de los adultos, la
supervivencia de los estados inmaduros y la fecundidad de las hembras
(DeBach et al., 1955; DeBach, 1965; Abdelrahman, 1974 a; Kfir & Luck, 1984).
A. chrysomphali, adaptado a condiciones de temperaturas relativamente bajas,
es más sensible a las temperaturas estivales.
Con respecto a la humedad relativa, el efecto que ejerce sobre las
poblaciones de parasitoides es menor que el de la temperatura. La baja
humedad relativa afecta principalmente a los adultos produciendo su
desecación (Rosen & DeBach, 1979), los estados inmaduros al ubicarse debajo
del escudo de la cochinilla están protegidos en un microclima más húmedo. El
efecto conjunto de baja humedad relativa y altas temperaturas afecta a los
adultos de A. chrysomphali, quienes son más susceptibles que los de A.
melinus y A. lingnanensis a tales condiciones (Kfir & Luck, 1984).
El clima, especialmente la temperatura, influye también en el desarrollo
del huésped y con ello afecta indirectamente a las poblaciones de Aphytis.
El tamaño que alcanzan las cochinillas está influenciado por la temperatura, las
que crecen durante el verano son más pequeñas que las de primavera y otoño
(Yu & Luck, 1988; Hare et al., 1990; Hare & Luck, 1991). La alteración de la
proporción de estados de desarrollo adecuados para la parasitoidización,
afecta la relación parasitoide – huésped,
influyendo negativamente en la
selección del huésped, número de descendientes, sexo de la descendencia,
tamaño de las hembras y fecundidad (Abdelrahman, 1974 c; Luck et al., 1982;
Luck & Podoler, 1985; Opp & Luck, 1986; Yu, 1986; Reeve, 1987; Walde et al.,
1989).
Los endoparasitoides, en menor medida, también son influenciados por
las condiciones climáticas. Encarsia perniciosi resulta más afectado por las
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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altas temperaturas, comparado con A. melinus, ya que su población se reduce
en mayor proporción durante el verano (Yu et al, 1990). En tanto, C. bifasciata
resiste mejor que A. melinus las temperaturas extremas, tanto altas como bajas
(Forster & Luck, 1996).
3.3.
Coexistencia de parasitoides
La coexistencia entre ecto y endoparasitoides en el agroecosistema,
está determinada por las características biológicas de las especies,
preferencias por el recurso alimenticio y sensibilidad a las condiciones
climáticas.
Los ectoparasitoides, incluidos en el género Aphytis, se consideran los
enemigos naturales más eficientes en el control de la cochinilla “roja
australiana” (DeBach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach, 1976, 1978, 1979,
1990; Rosen, 1986, 1994). Aunque son sensibles a las condiciones climáticas
desfavorables, tienen alta capacidad de búsqueda, ciclo de vida más corto que
sus huéspedes y producen una mortalidad adicional por efecto de la succión de
huésped (Huffaker & Rosen, 1990; Rosen, 1994).
Si bien los Aphytis son los más abundantes dentro del complejo de
enemigos naturales, la efectividad de las distintas especies está limitada por
sus características etológicas y su sensibilidad a las condiciones climáticas (De
Bach, 1965; DeBach et al., 1971; Rosen & DeBach; 1978, 1979, 1990; Rosen,
1994).
A. melinus con mayor capacidad de búsqueda y mejor adaptación a las
condiciones climáticas extremas de temperatura y humedad relativa, podría
desplazar a A. lingnanensis al ser éste más susceptible (DeBach & Sundby,
1963; DeBach, 1966; Kfir & Luck, 1984; Murdoch, et al., 1996). Otro aspecto a
tener en cuenta es el tamaño de huésped que utilizan como recurso ambas
especies. Si bien tanto A. melinus como A. lingnanensis parasitoidizan los
mismos estadios de desarrollo de A. aurantii, A. melinus utiliza un tamaño
menor de cochinilla para la producción de descendencia de hembras (Luck &
Podoler, 1985; Opp & Luck, 1986). De tal manera A. lingnanensis no tiene una
producción favorable de progenie hembra cuando éstas especies coexisten, A.
melinus al atacar primero crea una escasez de recursos al evitar que las
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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cochinillas alcancen un tamaño adecuado para A. lingnanensis (Luck &
Podoler, 1985; Luck, 1986; Reeve, 1987; Luck et al., 1995).
A. chrysomphali, con menor capacidad reproductiva, más afectado por
las altas temperaturas y menor poder de destrucción de cochinillas por succión
de huésped, es un competidor más débil (Rosen & DeBach, 1978; 1979; Kfir &
Podoler, 1983; Kfir & Luck, 1984).
Los endoparasitoides, si bien son considerados menos eficientes en el
control de A. aurantii al ser comparados con los Aphytis, ejercen una
importante acción complementaria.
La coexistencia de parasitoides en el agroecosistema se produce por
diferencias en la selección del tamaño del huésped y del hábitat del mismo en
la planta (Snyder et al., 2005).
E. perniciosi prefiere parasitoidizar el final del primer estadio y principio
del segundo estadio de la cochinilla (Yu et al., 1990; Luck et al. 1995; Hare &
Morgan, 2000; Borer et al., 2004; Snyder et al., 2005), mientras que A. melinus
y A. lingnanensis si bien prefieren a las hembras vírgenes, pueden
parasitoidizar segundo y tercer estadio de cochinillas hembras y segundo
estadio de machos (Abdelrahaman, 1974 c; Opp & Luck, 1986; Reeve, 1987,
Luck et al., 1995). C. bifasciata prefiere hembras de tercer estadio (Crouzel et
al., 1973; Forster & Luck, 1996), aunque puede parasitoidizar
también el
primer estadio y a la hembra fertilizada, lo que le daría cierta ventaja (DeBach
& Sundby, 1963; Richardson, 1978; Steinberg et al., 1994; Forster & Luck,
1996).
En cuanto a la ubicación del huésped en la planta, E. perniciosi prefiere
las cochinillas ubicadas en rama y en hoja mientras que A. melinus
parasitoidiza en mayor medida las ubicadas en fruto y hoja, disminuyendo de
esta manera la competencia (Reeve & Murdoch, 1986; Murdoch et al., 1989,
1995; Yu et al., 1990; Uygun et al., 1995; Borer et al., 2004).
A. aurantii puede evitar ser parasitoidizada por A. melinus ubicándose en
las ramas, aunque al hacerlo, no logra escapar de la acción de E. perniciosi
(Hare & Morgan, 2000).
C. bifasciata, tiene un comportamiento similar a A. melinus, con
preferencia por las cochinillas ubicadas en fruto y hoja (Caroll & Luck, 1984 a,
1984 b).
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
3.4.
39 /111
Introducciones y coexistencia de parasitoides en áreas citrícolas
del mundo.
Con el objeto de lograr el control de A. aurantii, han sido introducidos
numerosos parasitoides en casi todas las áreas citrícolas del mundo (DeBach
et al., 1971; Crouzel et al., 1973; DeBach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach,
1978, 1979; Furness et al., 1983; Terán et al., 1985; Luck et al., 1995; Murdoch
et al., 1996; Smith et al., 1997; Hare & Morgan, 2000; Murdoch et al., 2005). A.
melinus fue introducido en muchas zonas (DeBach & Rosen, 1976; Rosen &
DeBach, 1978, 1979; Orphanides, 1984; Smith et al., 1997; Bedford, 1998):
En Australia (Valle de Murray) desde 1943 hasta 1979 se introdujeron
ocho parasitoides, de los cuales se establecieron solamente A. melinus, A.
chrysomphali, C. bifasciata y E. perniciosi. A melinus, importado en 1961, no
solo se instaló rápidamente sino que pasó a ser dominante desplazando a A.
chrysomphali, introducido en 1954, en todos los sectores. C. bifasciata
introducida en 1943, igualmente importante, está distribuida en toda la
superficie considerada, en tanto que E. perniciosi cuya introducción se realizó
en 1970, sólo pudo establecerse en un pequeño número de plantaciones
(Furness et al., 1983).
En California, la introducción de A. lingnanensis en 1947, produjo el
desplazamiento competitivo de
A. chrysomphali, quedando esta última
restringida a las áreas adyacentes al océano, donde las condiciones climáticas
le son más favorables. A. lingnanensis produjo un control satisfactorio de la
cochinilla en las zonas costeras, pero no así en las zonas interiores donde las
condiciones climáticas son más rigurosas. Con la introducción de A. melinus
en 1957, A. lingnanensis fue desplazado de las áreas interiores, donde el
control
efectuado
por
A.
melinus
fue
exitoso
en
colaboración
del
endoparasitoide C. bifasciata. En las áreas costeras coexisten especies ecto y
endoparasitoides, A. melinus, A. lingnanensis y E. perniciosi (Luck & Podoler,
1985; Murdoch et al., 1996; Murdoch et al., 2005).
En España, en la zona costera valenciana coexisten como parasitoides
de A. aurantii, A. melinus (introducido) y A. chrysomphali (Troncho et al., 1992;
Rodrigo et al., 1996).
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En Turquía los ectoparasitoides A. melinus y A. chrysomphali coexisten
con C. bifasciata desempeñando un rol importante en el control de la cochinilla
roja australiana (Erler & Tunç, 2001).
La introducción de A. melinus, A. lingnanensis y A. coheni en Sudáfrica,
produjo la competencia con el parasitoide nativo A. africanus. Si bien las
especies de Aphytis introducidas lograron establecerse y efectuar control sobre
A. aurantii, no desplazaron A. africanus quien permaneció como parasitoide
dominante. El endoparasitoide C. bifasciata también fue introducido y al
establecerse, complementó la acción de A. africanus cuando las densidades
poblacionales de cochinillas fueron elevadas (Bedford et al., 1998).
En Argentina en 1967, la Universidad Nacional de Tucumán y el INTA
Castelar (Bs. As.) iniciaron planes de control biológico, importando desde
California los parasitoides, A. melinus, A. lingnanensis, C. bifasciata y E.
perniciosi, que oportunamente fueron liberados en distintos puntos de las
regiones citrícolas del Noroeste y el Litoral.
En Tucumán en 1964, se determina la presencia de A. chrysomphali y
Signiphora flavopalliata, que controlaban naturalmente a la cochinilla roja
australiana. En 1967 se introdujo en la provincia, desde California (EEUU), a
A. melinus y en 1971 a A. lingnanensis. En 1973 se enriqueció nuevamente el
agroecosistema del limonero mediante la introducción del endoparasitoide C.
bifasciata comprobándose con posterioridad su establecimiento.
De las tres especies benéficas liberadas, A. melinus resultó ser la más
exitosa, pues dos años después de concluidas las liberaciones ya había
colonizado ampliamente el agroecosistema cítrico de Tucumán, desplazando
en muchas áreas a los parasitoides nativos (Terán, 1973; citado por Crouzel et
al., 1973).
En 1985, según un muestreo realizado por Terán et al., A. melinus
seguía presente en la provincia, compartiendo el medio con un amplio grupo de
parasitoides primarios y secundarios. De los parasitoides, primarios se
determinó que A. chrysomphali se encontraba fuera del área de producción
comercial, en árboles aislados de calles y paseos públicos. A. lingnanensis y
E. citrina con amplia distribución en la Provincia. E. perniciosi, poco frecuente
pero con distribución generalizada. E. ectophaga, distribuida en la zona de
pedemonte. C. bifasciata ampliamente distribuida en la zona citrícola y con
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relativa frecuencia a fines de verano y otoño. Con respecto a los parasitoides
secundarios, A. platensis estaba bien distribuida en el área citrícola. M. caridei
muy escasa, fue hallada una sola vez y S. flavopalliata de establecimiento
fortuito en los cítricos de Tucumán, presentaba mayor frecuencia de machos y
las hembras eran poco numerosas.
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IV-
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Objetivos
1- Confirmar la persistencia de A. melinus en el agroecosistema del
limonero en Tucumán.
2- Determinar la frecuencia con que se presenta a lo largo del año.
3- Establecer la preferencia de A. melinus por la cochinilla roja
australiana, de acuerdo a la ubicación de la misma en los distintos
órganos de la planta (hojas, frutos y ramas).
4- Caracterizar el accionar de A. melinus en forma comparativa con el
de otros parasitoides presentes sobre la cochinilla roja australiana.
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V-
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Materiales y Métodos
Objetivo 1:
Para los estudios de persistencia de A. melinus dentro del área citrícola
de la Provincia de Tucumán, se extrajeron muestras de fincas de limonero,
ubicadas en la región agroecológica del Pedemonte, considerando
diferentes localidades comprendidas en cada subregión (Zuccardi & Fadda,
1992) (Mapa en Anexo).
a- Pedemonte húmedo – perhúmedo.
Localidades de los departamentos Tafí Viejo, Yerba Buena, Lules,
Famaillá, Monteros, Chicligasta y Río Chico.
b- Pedemonte subhúmedo - húmedo
Localidades de los departamentos Cruz Alta y S.O. de Burruyacu.
c- Pedemonte subhúmedo - seco
Localidades de los departamentos Juan B. Alberdi, La Cocha y N.E. de
Burruyacu.
El muestreo se realizó durante el año 2005 con periodicidad mensual,
las muestras consistieron en hojas, ramitas y frutos de limonero atacados por
A. aurantii, las que con los correspondientes datos de recolección se
acondicionaron en bolsas de polietileno para su transporte y posterior
procesamiento en el laboratorio.
Para la determinación de presencia o ausencia de A. melinus, las
muestras se analizaron directamente con ayuda de un microscopio
estereoscópico binocular (lupa). Cada una de las cochinillas presentes fue
observada a fin de registrar larvas, pupas y adultos del parasitoide. Las larvas
en estado avanzado de desarrollo próximas a pasar a pupa y las pupas se
colocaron en tubos de hemólisis, con tapón de algodón, identificándolos con
etiquetas de acuerdo a la zona muestreada. Se realizaron observaciones
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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diarias con el objeto de registrar los cambios de coloración que se verifican en
las pupas a medida que avanza dicho estado. Al momento de emerger los
adultos, se montaron en preparaciones microscópicas semipermanente,
utilizando líquido de Hoyer, siguiendo la técnica de De Santis (1948).
Los adultos se identificaron utilizando claves taxonómicas, descripciones
(De Santis, 1969, Rosen & DeBach, 1979; Malipatil et al, 2000) y material de
colección de la Cátedra.
Se avanzó con el muestreo en cada subregión hasta detectar la
presencia de A. melinus sobre roja australiana.
Objetivos 2, 3 y 4:
a) Lugar de muestreo
Los estudios para dar cumplimiento a estos objetivos se desarrollaron en
dos quintas de limonero seleccionadas al efecto (Figura 1 en Anexo). En las
mismas se delimitó un sector de 2 ha con plantas de 6 años de edad de la
variedad Eureka sobre pie Rangpur, donde las aplicaciones de insecticidas
fueron nulas o reducidas durante todo el período de muestreo. Los tratamientos
con fungicidas y fertilizantes y el control de malezas se realizaron con
normalidad.
La primera quinta se ubica en Finca El Manantial, Departamento Lules
(subregión del Pedemonte húmedo – perhúmedo), perteneciente a la Facultad
de Agronomía y Zootecnia de la Universidad Nacional de Tucumán. La
segunda, perteneciente a una firma privada, se ubica en Timbó Nuevo,
Departamento Burruyacu (subregión del Pedemonte subhúmedo – húmedo).
b) Toma de muestra
El muestreo se realizó con periodicidad quincenal en ambas localidades,
durante 11 meses del año 2005, ya que el muestreo de junio no pudo realizarse
debido a las precipitaciones que se registraron prácticamente durante todo el
mes. También se perdió, por igual razón, un muestreo del mes de marzo, por lo
que en total se realizaron 21 muestreos en todo el año.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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El sector seleccionado comprendía seis filas de 25 plantas cada una. La
extracción de muestras se realizó de las cuatro filas internas, quedando las
externas como protección a las derivas de insecticidas o polvo del camino. En
cada visita se seleccionaron 10 árboles afectados por A. aurantii, procurando
que los mismos no sean consecutivos y alternando filas en cada oportunidad.
El muestreo fue preferencial, ya que era imprescindible que las muestras
contaran con cochinillas (Binns et al, 2000) (Figuras 2 y 3 en Anexo). De cada
árbol se colectaron cuatro ramas, una de cada cuadrante, de 10 cm de largo o
mayores, lignificadas, de uno o más años de edad. De estas ramas, se
separaron las hojas, desechando las que se encontraban libres de cochinillas.
Para la confección de la muestra final se eligió al azar una rama y diez hojas
con presencia de cochinillas por cada planta muestreada. Asimismo, se extrajo
un fruto de cada planta, aleatorizando previamente el cuadrante a muestrear
(tamaño de muestra: 100 hojas, 10 ramas y 10 frutos).
El material colectado se acondicionó en bolsas de polietileno con la
debida rotulación para su transporte y posterior procesamiento en el
laboratorio.
c) Análisis de muestras:
Hojas:
Las 100 hojas recogidas se marcaron a fin de delimitar el área de
observación y calcular a posteriori la densidad poblacional de la cochinilla (n°
indiv. / cm2). Se delimitaron dos círculos en el haz empleando un tubo de
ensayo con su borde con tinta. Se procedió a registrar número de cochinillas
vivas, número de cochinillas muertas naturalmente y número de cochinillas
parasitoidizadas.
Frutos:
Se procedió igual que en el caso anterior, delimitando áreas de
observación marcando cuatro círculos por fruto y registrándose los mismos
datos.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
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Ramas:
Las ramas fueron analizadas en toda su superficie, registrándose
idénticos datos. En este caso, los valores de densidad se expresaron en
número de individuos por centímetro lineal.
De las cochinillas parasitoidizadas se separaron larvas en estado
avanzado de desarrollo próximas a pasar a pupa y pupas de parasitoides, las
mismas fueron colocadas en tubos de hemólisis, con tapón de algodón,
identificándolos con etiquetas de acuerdo a la zona muestreada. Se realizaron
observaciones diarias con el objeto de registrar los cambios de coloración que
se verifican en las pupas a medida que avanza dicho estado. Al momento de
emerger
los
adultos,
se
montaron
en
semipermanentes, utilizando líquido de Hoyer,
preparaciones
microscópicas
siguiendo la técnica de De
Santis (1948).
Los adultos se identificaron utilizando claves taxonómicas, descripciones
(De Santis, 1969; Rosen & DeBach, 1979; Noyes, 1980; Malipatil et al, 2000) y
material de colección de la Cátedra de Zoología Agrícola FAZ - UNT. Se
revisaron 447 preparaciones microscópicas para la localidad de El Manantial y
777 para Timbó Nuevo.
Todos los datos obtenidos se volcaron en planillas confeccionadas a tal
efecto para el ordenamiento, cálculo, análisis e interpretación de los datos.
d) Cálculos y análisis estadísticos:
1. El cálculo de la densidad poblacional de A. aurantii en hojas y frutos se
realizó utilizando la siguiente fórmula.
Nº de individuos (cochinillas)
d = ------------------------------------------Superficie revisada (cm2)
Nº de individuos = nº total de cochinillas.
Superficie revisada: para el cálculo se multiplicó la superficie del círculo por el
nº de círculos practicados y el nº de órganos revisados (hojas o frutos).
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Total de superficie revisada en hojas:
Superficie del círculo =  * r 2
 = 3.14
r=0.55
= 3.14 * 0.30
= 0.94 cm2
Superficie total de la muestra = 0.94 * 2 círculos * 10 hojas * 10 plantas
= 188 cm2
Total de superficie revisada en fruto:
Superficie del círculo =  * r 2
 = 3.14
r=0.55
= 3.14 * 0.30
= 0.94 cm2
Superficie total de la muestra = 0.94 * 4 círculos * 1 frutos * 10 plantas
= 37.6 cm2
En ramas la densidad se referencia a centímetros lineales:
Nº de individuos (cochinillas)
d = ------------------------------------------Centímetros revisados
Total de la muestra = 10 cm * 10 ramas
= 100 cm
2. En cada órgano de la planta también se calculó la densidad de cochinillas
vivas utilizando las siguientes fórmulas:
Para hojas y frutos:
Nº total de cochinillas vivas
d vivas = ------------------------------------------Superficie revisada (cm2)
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Para ramas:
Nº total de cochinillas vivas
d vivas = ----------------------------------------------Centímetros revisados
Se
realizaron
gráficos
utilizando
el
software
Microsoft
Excel,
relacionando Densidad de cochinillas Vivas con el número de individuos de
cada especie parasitoide presente a lo largo del año.
3. Para determinar la frecuencia anual de A. melinus en las localidades de El
Manantial y Timbó Nuevo se utilizó el paquete estadístico INFOSTAT. Este
parámetro indica el porcentaje de individuos presentes en cada mes en relación
al total de individuos detectados (Infostat, 2007).
4. El análisis de la preferencia de A. melinus por las cochinillas según la
ubicación de las mismas en los distintos órganos de la planta, se realizó con el
paquete estadístico R (Development Core Team, 2006) utilizando un Modelo
Lineal Generalizado para variable aleatoria binomial (Modelo logit – Regresión
logística), el cual es apropiado para datos que no se ajustan a una distribución
Normal (Faraway, 2006).
El análisis se realizó teniendo en cuenta un Modelo de probabilidades, la
Probabilidad de éxito de ser parasitoidizada por A. melinus.
Nº de cochinillas parasitoidizadas por A. melinus
Proporción = ----------------------------------------------------------------------Total de cochinillas parasitoidizadas
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5. El estudio en forma comparativa del accionar de A. melinus con el de otros
parasitoides presentes sobre la cochinilla roja australiana, se realizó de la
siguiente manera:

Frecuencia anual de parasitoides:
El cálculo se realizó siguiendo la metodología utilizada para A.
melinus y se confeccionaron gráficos a fin de efectuar comparaciones
entre el accionar de A. melinus y de otras especies presentes sobre la
cochinilla roja australiana.

Porcentaje de parasitoidismo anual (%)
Este
parámetro
indica
el
porcentaje
de
huéspedes
parasitoidizados por cada especie parasitoide en el año.
Nº de individuos parasitoidizados por la especie “i”
-------------------------------------------------------------------- x 100
Nº Total de cochinillas parasitoidizadas

Se analizó estadísticamente el comportamiento de A. lingnanensis con
respecto a la preferencia por parasitoidizar cochinillas presentes en
hojas, ramas y frutos a fin de establecer comparación con A. melinus.
Se utilizó el paquete estadístico R.
Para los endoparasitoides se hizo una evaluación cualitativa debido a
que el número de individuos encontrados no permitió realizar un análisis
estadístico. Se confeccionaron gráficos con el software Microsoft Excel.

Se realizó el cálculo de Índices que establecen relaciones
entre
individuos de distintas especies que forman parte de una Comunidad.
- Índice de constancia (Silveira Neto et al., 1976):
Es el porcentaje de especies presentes durante los muestreos
realizados. De acuerdo a los resultados obtenidos se clasifican en las
siguientes categorías:
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Especies constantes: presentes en más del 50% de los muestreos
Especies accesorias: presentes en 25 a 50% de los muestreos
Especies accidentales: presentes en menos del 25% de los muestreos
Se calcula a través de la siguiente fórmula:
P x 100
C = ------------------N
P: Nº de muestreos que contienen la especie estudiada
N: Nº total de muestreos realizados
- Índice de asociación (Silveira Neto et al., 1976):
Indica la relación existente entre dos especies que se presentan en
forma conjunta en los muestreos realizados a lo largo del año. El cálculo se
realizó con el fin de establecer relación entre A. melinus y los demás
parasitoides registrados.
Este índice varía desde (-1) No hay asociación a (+1) asociación completa
2 [Ji - 0.5]
IA = -----------------------------A+B
Ji: Nº de Individuos de A y B en los muestreos en que ambas especies fueron
encontradas.
A + B: Suma del Nº de individuos de A y B encontrados en todos los
muestreos.
- Índice de dominancia de Simpson (Infostat, 2004):
Manifiesta la probabilidad de que dos individuos tomados al azar de una
muestra sean de la misma especie.
Simpson máximo = 1 Indica que una sola especie es dominante.
El índice de Simpson se calculó utilizando el paquete estadístico INFOSTAT
(Infostat, 2007).
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Resultados y Discusión
1- Persistencia de A. melinus en el agroecosistema del limonero en
Tucumán.
Se determinó la presencia y persistencia de A. melinus en las localidades
expuestas en el Cuadro 3.
La permanencia de A. melinus en la región del Pedemonte (área citrícola de
la Provincia) coincide con lo expresado por Terán et al. (1985), último registro
hasta el presente (Ghiggia y Fernández, 2005; Ghiggia et al., 2008).
Cuadro 3. Localidades y Departamentos en los que se detectó la presencia
de A. melinus
Departamento
Localidad
Yerba Buena
Yerba Buena
Tafí Viejo
Tafí Viejo
Burruyacu
El Puestito
Burruyacu
El Mojón
Burruyacu
Benjamín Aráoz
Burruyacu
Burruyacu
Cruz Alta
Alderete, Las Piedritas
Cruz Alta
El Chañar
Cruz Alta
El Timbó
Cruz Alta
El Sunchal
Lules
Lules
Famaillá
Famaillá
Monteros
Santa Lucía
Alberdi
Marapa
Chicligasta
Aguilares, Los Sarmientos
La Cocha
San Ignacio
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Las
características
morfológicas
observadas
que
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permitieron
la
identificación de A. melinus fueron coincidentes con las claves y descripciones
presentadas por De Santis (1969); Rosen & DeBach (1979) y Malipatil et al
(2000).
2- Frecuencia con que se presenta A. melinus a lo largo del año en las
localidades de El Manantial y Timbó Nuevo. (Tablas y Gráficos en Anexo)
En ambas localidades, A. melinus está presente durante todo el año
(Tablas 1, 2; Gráficos 1, 2), aunque con mayor frecuencia en los meses de
primavera - verano, especialmente en diciembre, coincidente con los picos
poblacionales que presenta A. aurantii
para nuestra Provincia, según lo
manifestado por Geocities (2002) y Salas et al. (2006).
Esta sincronía que existe en la interacción huésped - parasitoide,
permite a este último estar activo al mismo tiempo que la plaga, de acuerdo con
lo expresado por Sarandón (2002).
La menor frecuencia de aparición de A. melinus se presenta en los
meses de otoño - invierno, en ambas localidades. En esta estación del año la
densidad poblacional del insecto huésped disminuye y las condiciones
ambientales son menos favorables, sobre todo las bajas temperaturas que
influyen en la capacidad de búsqueda, fecundidad, proporción sexual de la
descendencia y mortalidad del parasitoide, coincidiendo así con lo expresado
por
Huffaker (1990);
Rosen & DeBach (1979); DeBach et al. (1955);
Abdelrahman (1974 a); DeBach & Sisojevic (1960); DeBach (1965); Kfir & Luck
(1979); Podoler (1981); Kfir & Podoler (1983); Hoffmann & Kennett (1985).
En la localidad de Timbó Nuevo (Gráficos 3, 4, 5) se observa un
pequeño pico poblacional en el otoño, que es coincidente con un aumento en la
densidad de cochinillas vivas. Esta situación no se presenta en El Manantial
(Gráficos 6, 7, 8).
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Establecer la preferencia de A. melinus por la cochinilla roja
australiana, de acuerdo a la ubicación de la misma en los distintos
órganos de la planta (hojas, frutos y ramas). (Análisis estadístico en
Anexo)
Los resultados muestran que la probabilidad de obtener cochinillas
parasitoidizadas por A. melinus en El Manantial es un 12% menor en hoja y un
41% menor en rama, con respecto al fruto. En Timbó Nuevo este valor se
reduce en un 20% en hojas y en un 80% en rama, comparativamente al fruto.
(Análisis 1 y 2).
El modelo logístico permite estimar la reducción en la probabilidad que
se produce en cada órgano con respecto al fruto, resultando esta diferencia
significativa en las dos localidades en estudio.
Esta preferencia de A. melinus por las cochinillas ubicadas en los frutos
concuerda con lo expresado por Reeve & Murdoch (1986); Murdoch et al.
(1989, 1995); Walde et al. (1989); Yu et al. (1990); Uygun et al. (1995) y Snyder
et al. (2005). Las cochinillas ubicadas en frutos alcanzan un mayor tamaño que
en hojas y ramas, lo cual las convierte en un huésped de mayor calidad para la
selección. En las ramas, las cochinillas no sólo son de menor tamaño, sino que
también producen una reducida cantidad de kairomona (O- caffeoyltyrosine:
OCT), por lo que son menos atractivas para A. melinus, que responde
cuantitativamente a las variaciones de OCT, según lo expresado por Morgan &
Hare (1997); Hare & Morgan (1997 y 2000) y Tritrophic Interactions (2002).
Por otro lado, como lo expresan Moreno et al. (1987), University of
California (2003), Murdock et al. (1995) y Martínez- Ferrer et al. (2003), la
presencia de hormigas en las ramas ejerce una acción disruptiva que trae
como consecuencia que las cochinillas allí ubicadas sean un recurso menos
explotado por el parasitoide.
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4- Caracterizar el accionar de A. melinus en forma comparativa con el de
otros parasitoides presentes sobre la cochinilla roja australiana.

Parasitoides presentes sobre A. aurantii
Los parasitoides identificados sobre A. aurantii en las localidades en estudio
fueron:
El Manantial
Ectoparasitoides:
Aphytis melinus DeBach
Aphytis lingnanensis Compere
Endoparasitoides: Comperiella bifasciata Howard
Encarsia perniciosi (Tower)
Hiperparasitoides: Azotus platensis (Brethes)
Signiphora flavopalliata Ashmead
Timbó Nuevo
Ectoparasitoides:
Aphytis melinus DeBach
Aphytis lingnanensis Compere
Endoparasitoides: Comperiella bifasciata Howard
Encarsia perniciosi (Tower)
Hiperparasitoides: Azotus platensis (Brethes)
Las
características
morfológicas
observadas
que
permitieron
la
identificación de las diferentes especies, coinciden con las claves y
descripciones de De Santis 1969, Rosen & DeBach 1979, Noyes 1980 y
Malipatil et al. 2000. (Figuras 4 a 29 en Anexo).
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Las especies A. melinus, A. lingnanensis, E. perniciosi, C. bifasciata, A.
platensis y S. flavopalliata identificadas en El Manantial y Timbó Nuevo, fueron
también citadas por Terán et al. (1985), último registro de parasitoides de A.
aurantii en el área citrícola de la Provincia. En esa oportunidad también se
identificaron las especies A. chrysomphali, E. citrina, E. ectophaga, M. caridei
y tres especies de Signiphora que en la actualidad no se presentan. En la
región citrícola del NEA del país, departamento Concordia - Entre Ríos, de
acuerdo a lo expresado por Vaccaro (2006), durante un relevamiento realizado
en 2004 y 2005 identificaron las siguientes especies: A. melinus, A.
lingnanensis, E. aurantii, C. bifasciata y S. flavopalliata, que coinciden con las
registradas para El Manantial y Timbó Nuevo (E. aurantii = E. perniciosi). La
especie A. platensis no fue encontrada en el NEA.
Los
estudios
etológicos
no
se
realizaron
para
las
especies
hiperparasitoides, debido a que el número de individuos encontrados fue muy
bajo.

Frecuencia anual de parasitoides.
(Tablas y Gráficos en Anexo)
El Manantial
En la localidad de El Manantial, el ectoparasitoide A. lingnanensis se
presenta con mayor frecuencia en el mes de enero (Tabla 3, Gráfico 9), un mes
más tarde de lo observado para A. melinus. Este comportamiento permite la
coexistencia de ambos parasitoides, ya que de acuerdo a lo expresado por
Luck & Podoler (1985); Opp & Luck (1986); Luck (1986); Reeve (1987) y Luck
et al. (1995), de presentarse en forma conjunta, al utilizar A. melinus un menor
tamaño de cochinilla para la producción de descendencia hembra, provocaría
una escasez de recursos para A. lingnanensis.
Con respecto a los endoparasitoides, C. bifasciata es más frecuente en
el mes de diciembre (Tabla 4, Gráfico 10), coexistiendo A. melinus,
comportamiento que coincide con lo afirmado por Caroll & Luck (1984 a y 1984
b) pero no así con Terán et al. (1985), quienes determinan que C. bifasciata se
presenta con relativa frecuencia a fines de verano y otoño. C. bifasciata resiste
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muy bien las altas temperaturas del verano, según lo expresado por Forster &
Luck (1996).
E. perniciosi se presenta con mayor frecuencia en el mes de octubre
(Tabla 5, Gráfico 11), coexistiendo con A. melinus, ya que de acuerdo con lo
expresado por Abdelrahaman (1974 c), Opp & Luck (1986), Reeve (1987), Yu
et al. (1990), Luck et al. (1995), Hare & Morgan (2000), Borer et al. (2004) y
Snyder et al. (2005), prefiere parasitoidizar el final del primer estadio y principio
del segundo estadio de la cochinilla, a diferencia de A. melinus que si bien
prefiere a las hembras vírgenes, pueden parasitoidizar segundo y tercer estadio
de cochinillas hembras y segundo estadio de machos. Asimismo la población
de E. perniciosi
tiende a disminuir durante los meses de verano, esto es
coincidente con lo expresado por Yu et al. (1990), quienes la señalan como una
de las más afectadas por las altas temperaturas.
Timbó Nuevo
El comportamiento de los parasitoides en esta localidad presenta
similitudes y diferencias con lo observado en El Manantial.
En Timbó Nuevo A. lingnanensis se presenta con mayor frecuencia en el
mes de abril (Tabla 6, Gráfico 12), desplazándose la curva con respecto a lo
observado en El Manantial, distanciándose aún más del pico observado para A.
melinus,
favoreciendo
la
coexistencia
de
ambos
parasitoides
en
el
agroecosistema.
C. bifasciata se presenta con mayor frecuencia en diciembre, igual a lo
que ocurre en El Manantial, presenta el pico poblacional en forma coincidente
con A. melinus, solo que en Timbó Nuevo la frecuencia de aparición en los
otros meses del año es muy inferior a lo observado en El Manantial (Tabla 7,
Gráfico 13).
E. perniciosi es más frecuente en el mes de marzo (Tabla 8, Gráfico 14),
coexistiendo con los ectoparasitoides A. melinus y A. lingnanensis. En este
caso la máxima frecuencia de E. perniciosi es en otoño, no en primavera como
se observa en El Manantial; sin embargo, la población disminuye en verano,
coincidente con la sensibilidad de la especie al calor.
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
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Indices
CONSTANCIA
Los resultados del cálculo del índice de constancia son los siguientes:
(Gráficos en Anexo)
El Manantial
Para El Manantial A. melinus, A. lingnanensis y C. bifasciata se presentan
como especies constantes, en tanto que E. perniciosi como especie accesoria.
A. melinus
C= 21 x 100 = 100% Especie constante
21
A. lingnanensis
C= 18 x 100 = 85.7% Especie constante
21
C. bifasciata
C= 13 x 100 = 61.9% Especie constante
21
E. perniciosi
C= 7 x 100 = 33.3% Especie accesoria
21
Los resultados obtenidos se pueden observar en el Gráfico 15.
A. melinus, con una constancia del 100%, está presente en el
agroecosistema cítrico durante todo el año. A. lingnanensis y C. bifasciata, si
bien son constantes, no alcanzan el 100 %, por lo tanto hay meses en que no
están presentes. E. perniciosi, especie accesoria, sólo se presenta en pocos
meses al año.
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Timbó Nuevo
Para esta localidad el cálculo del índice de constancia determina como
especies constantes a A. melinus
y A. lingnanensis y como especies
accesorias a C. bifasciata y E. perniciosi, diferenciándose de lo observado para
El Manantial.
A. melinus
C= 21 x 100 = 100% Especie constante
21
A. lingnanensis
C= 19 x 100 = 90.5% Especie constante
21
C. bifasciata
C= 7 x 100 = 33.3% Especie accesoria
21
E. perniciosi
C= 7 x 100 = 33.3% Especie accesoria
21
En el Gráfico 16 se pueden observar los resultados.
A. melinus, con una constancia del 100%, está presente en el
agroecosistema cítrico durante todo el año. A. lingnanensis con un valor de
Constancia cercano a A. melinus está ausente al menos un mes al año.
C. bifasciata y E. perniciosi como especies accesorias se presentan sólo
durante algunos meses a lo largo del año.
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Las condiciones climáticas (Rosen & DeBach, 1979), la sincronía en la
interacción plaga – parasitoide (Sarandón, 2002) y la disponibilidad del recurso
alimenticio adecuado, en cuanto a tamaño de cochinilla y ubicación de la
misma en la planta (Tritrophic Interactions, 2002), determinan que algunas
especies sean constantes y otras se presenten sólo en algunos meses del año.
Estos resultados coinciden y confirman lo observado en el estudio de
frecuencias.
ASOCIACIÓN
Los resultados obtenidos del cálculo del índice de asociación son los
siguientes:
El Manantial
En esta localidad, A. melinus presenta asociación completa con A.
lingnanensis y C. bifasciata, en tanto que con E. perniciosi una asociación
leve. El período durante el cual A. melinus coexiste con las dos especies
mencionadas en primer lugar es amplio, no así con E. perniciosi, que comparte
el espacio durante un breve período.
A. melinus vs. A. lingnanensis
IA = 2 [ 333 - 0.5 ] = 0.79 Asociación completa
372
A. melinus vs. C. bifasciata
IA= 2 [ 279 - 0.5 ] = 0.7 Asociación completa
336
A. melinus vs. E. perniciosi
IA= 2 [ 121 - 0.5 ] = 0.2 Se aproxima a no asociación
299
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
60 /111
De la relación de estos resultados con los obtenidos con el cálculo del
índice de constancia se desprende que, A. melinus presenta Asociación
completa con las especies determinadas como constantes y con E. perniciosi,
especie establecida como accesoria la asociación es casi nula.
Timbó Nuevo
En esta plantación, A. melinus presenta asociación completa con A.
lingnanensis, asociación leve con C. bifasciata y no presenta asociación con E.
perniciosi.
A. melinus
vs. A. lingnanensis
Iai= 2 [ 715 - 0.5 ] = 0.96 Asociación completa
729
A. melinus vs. C. bifasciata
Iai= 2 [ 210 - 0.5 ] = 0.1 Se aproxima a no asociación
479
A. melinus vs. E. perniciosi
Iai= 2 [ 241 - 0.5 ] = 0 No hay asociación
483
De igual manera que para El Manantial A. melinus presenta asociación
completa con A. lingnanensis, determinada especie constante. Con las
especies establecidas como accesorias A. melinus presenta asociación casi
nula.
Estos resultados muestran una alta concordancia entre los índices de
constancia y de asociación.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
61 /111
DOMINANCIA
En ambas localidades el índice de Simpson tiene un valor intermedio, lo que
indica que existen 2 especies dominantes en el agroecosistema. Esto también
es coincidente con los resultados del índice de constancia, ya que son 2 las
especies que se presentan como constantes en ambas localidades.
El Manantial
Medidas de diversidad: Índice de Simpson
Ciclos bootstrap = 250; confianza (0,95)
Grupo Indice
Simp
n
EST
1
0,48
Estructura de la comunidad
A. melinus
66%
A. lingnanensis
20%
C. bifasciata
11%
E. perniciosi
3%
Simp
0.5
nBoot ESBoot
250
0,48
EEBoot
0,02
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
62 /111
Timbó Nuevo
Medidas de diversidad: Índice de Simpson
Ciclos bootstrap = 250; confianza (0,95)
Grupo Indice
Simp
n
EST
1
0,49
nBoot ESBoot
250
0,49
EEBoot
0,01
Estructura de la Comunidad
A. melinus
60%
A. lingnanensis
35%
C. bifasciata
2%
E. perniciosi
3%
Simp
0.5
Las especies ectoparasitoides A. melinus y A. lingnanensis son
dominantes con respecto a los endoparasitoides C. bifasciata y E. perniciosi,
este resultado es coincidente con lo expresado por DeBach & Rosen (1976),
Rosen & De Bach (1976, 1978, 1979, 1990) y Rosen (1986, 1994), quienes
consideran a los ectoparasitoides incluidos en el género Aphytis los enemigos
naturales más eficientes en el control de la cochinilla roja australiana. Aunque
son sensibles a las condiciones climáticas desfavorables, tienen alta capacidad
de búsqueda, ciclo de vida más corto que sus huéspedes y producen una
mortalidad adicional por efecto de la succión de huésped (Huffaker & Rosen
1990; Rosen, 1994). Los endoparasitoides, si bien son considerados menos
eficientes en el control de A. aurantii al ser comparados con los Aphytis,
ejercen una importante acción complementaria.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
63 /111
La coexistencia de parasitoides en el agroecosistema se produce por
diferencias en la selección del tamaño del huésped y del hábitat del mismo en
la planta, de acuerdo con Snyder et al. (2005).

Comportamiento de A. lingnanensis con respecto a la preferencia por
parasitoidizar cochinillas presentes en hojas, ramas y frutos. (Análisis
estadístico en Anexo)
Los resultados muestran que la probabilidad de obtener cochinillas
parasitoidizadas por A. lingnanensis en El Manantial es un 49% menor en hoja
y un 23% menor en rama, con respecto al fruto. En Timbó Nuevo este valor se
reduce en un 45% en hojas y en un 62% en rama, comparativamente al fruto.
(Análisis 3 y 4).
La diferencia es significativa en las dos localidades en estudio.
Este comportamiento coincide con lo observado para A. melinus y pone de
manifiesto que existe competencia entre ambas especies por el recurso
alimenticio, concordando así con Luck & Podoler (1985), Opp & Luck (1986),
Luck (1986), Reeve (1987) y Luck et al. (1995), quienes expresan que si bien
A. melinus y A. lingnanensis parasitoidizan los mismos estadios de desarrollo
de A. aurantii, A. melinus utiliza un tamaño menor de cochinilla, sobre todo para
la producción de descendencia de hembras. De tal manera A. lingnanensis no
tiene una producción favorable de progenie hembra cuando estas especies
coexisten. A. melinus, al atacar primero, genera una escasez de recursos al
evitar que las cochinillas alcancen un tamaño adecuado para A. lingnanensis.
Para el estudio de preferencia de C. bifasciata y E. perniciosi se realizó una
comparación cualitativa, debido a que el escaso número de individuos
registrados no permitió la realización de análisis estadístico y, por igual motivo,
se analizaron ambas localidades en forma conjunta. En los Gráficos 17 y 18
(Anexo) puede observarse que ambas especies se presentan en mayor
porcentaje en hoja, lo que coincide parcialmente con lo expresado por Reeve &
Murdoch (1986), Murdoch et al. (1989 y 1995), Yu et al. (1990), Uygun et al.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
64 /111
(1995), Borer et al. (2004) quienes marcan la preferencia de C. bifasciata por
las cochinillas ubicadas en el fruto y en hoja. Asimismo, Caroll & Luck (1984 a y
1984 b) indican que E. perniciosi prefiere las ubicadas en rama y en hoja.

Mortalidad de cochinillas por parasitoidismo. (Gráficos en Anexo)
Del total de cochinillas presentes en las localidades estudiadas, puede
observarse en los Gráficos 19 y 20 que la mortalidad efectuada por acción de
parasitoides es de 9% para El Manantial y de 11,9% para Timbó Nuevo.
Al analizar por separado los distintos órganos de la planta, se obtuvieron los
siguientes resultados:
El Manantial
En fruto la mortalidad por parasitoidismo fue de 15,8%, en hoja de 9,8%
y de 4,9% en rama (Gráficos 21, 22, 23). La densidad de cochinillas vivas en
cada caso fue elevada, con valores de 20,1 cochinillas vivas/cm2 en fruto; 17,1
en hoja y 8,0 cochinillas vivas/cm lineal en rama.
Timbó Nuevo
La mortalidad por parasitoidismo fue de 17,7% en fruto, 12,6% en hoja y en
rama de 7,9% (Gráficos 24, 25, 26). En esta localidad la densidad de
cochinillas vivas fue más elevada en fruto y hoja y menor en rama, con valores
de 23,0 cochinillas vivas/cm2 en fruto, 23,8 en hoja y 7,5 cochinillas vivas/cm
lineal en rama.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
VII-
65 /111
Conclusiones
Se confirma la persistencia de A. melinus en el agroecosistema del limonero
de la Provincia de Tucumán, donde está presente durante todo el año, pero con
mayor frecuencia en los meses de primavera - verano, coincidiendo con los
picos poblacionales de A. aurantii.
En cuanto a la preferencia de A. melinus por la ubicación de A. aurantii en
los distintos órganos de la planta, la probabilidad de obtener cochinillas
parasitoidizadas por A. melinus es máxima en frutos en ambas localidades, ese
valor se reduce en hojas y en ramas.
La comunidad de parasitoides que actúa sobre la cochinilla roja australiana
junto a A. melinus en las localidades estudiadas, presenta en la actualidad una
menor diversidad de especies con respecto a registros anteriores, estando
integrada por: A. lingnanensis (ectoparasitoide), C. bifasciata y E. perniciosi
(endoparasitoides) y A. platensis y S. flavopalliata (hiperparasitoides).
A. melinus y A. lingnanensis se presentan en densidades poblacionales
similares, son especies dominantes y constantes en el agroecosistema cítrico,
coexisten y se complementan en el control de la cochinilla roja australiana.
C. bifasciata y E. perniciosi no compiten por el recurso alimenticio con A.
melinus y A. lingnanensis dando lugar a que se establezca una acción
complementaria entre ecto y endoparasitoides.
La mortalidad de cochinillas producida por parasitoides fluctúa entre 9 y 12 %,
valor que podría elevarse de ser considerada la presencia de los mismos y la
importancia de preservarlos al momento de efectuar los controles de la plaga,
de manera de utilizarlos como una herramienta más en la implementación de
un manejo integrado de plagas que aspira a reducir el uso de pesticidas y
minimizar el impacto en el medio ambiente, logrando de esta manera una
producción sostenible.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
VIII- ANEXO
Índice
Pag
Mapa.
67
Figuras 1, 2 y 3
68
Gráfico 1 y Tabla 1.
69
Gráfico 2 y Tabla 2.
70
Gráficos 3, 4 y 5.
71
Gráficos 6, 7 y 8.
72
Análisis estadístico 1.
73
Análisis estadístico 2.
74
Figuras 4 a 29
75 - 80
Tabla 3 y Gráfico 9
81
Tabla 4 y Gráfico 10
82
Tabla 5 y Gráfico 11
83
Tabla 6 y Gráfico 12
84
Tabla 7 y Gráfico 13
85
Tabla 8 y Gráfico 14
86
Gráficos 15 y 16
87
Análisis estadístico 3
88
Análisis estadístico 4
89
Gráficos 17 y 18
90
Gráficos 19 y 20
91
Gráficos 21, 22 y 23
92
Gráficos 24, 25 y 26
93
66 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Mapa 1. Área citrícola de la Provincia de Tucumán.
67 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Figura 1. Plantación de limoneros
Figura 2. Hojas y ramas atacadas por A. aurantii
Figura 3. Frutos atacados por A. aurantii
68 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
69 /111
Tabla 1. Tabla de Frecuencias de A. melinus para la localidad de El Manantial
Variable
Clase Categorías
FA
FR
Fechas
1
Abril
11
0,04
Fechas
2
Agosto
12
0,04
Fechas
3
Diciembre
59
0,20
Fechas
4
Enero
37
0,12
Fechas
5
Febrero
35
0,12
Fechas
6
Julio
12
0,04
Fechas
7
Marzo
28
0,09
Fechas
8
Mayo
13
0,04
Fechas
9
Noviembre
46
0,15
Fechas
10
Octubre
37
0,12
Fechas
11
Septiembre 10
0,03
Aphytis melinus - Manantial
Frecuencia relativa
0,21
0,16
0,10
0,05
0,00
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 1. Frecuencia con que se presenta A. melinus a lo largo del año en la localidad
de El Manantial
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
70 /111
Tabla 2. Tabla de Frecuencias de A. melinus para la localidad de Timbo Nuevo
Variable
Clase Categorías
FA
FR
Fechas
1
Abril
78
0,16
Fechas
2
Agosto
11
0,02
Fechas
3
Diciembre
113
0,24
Fechas
4
Enero
36
0,08
Fechas
5
Febrero
57
0,12
Fechas
6
Julio
19
0,04
Fechas
7
Marzo
13
0,05
Fechas
8
Mayo
47
0,10
Fechas
9
Noviembre
43
0,09
Fechas
10
Octubre
21
0,04
Fechas
11
Septiembre
25
0,05
Aphytis melinus - Timbó Nuevo
Frecuencia relativa
0,251
0,188
0,126
0,063
0,000
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 2. Frecuencia con que se presenta A. melinus a lo largo del año en la localidad
de Timbó Nuevo.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
71 /111
Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus
(Timbo Nuevo - Fruto)
25
5,0
4,5
20
A. melinus
3,5
15
3,0
2,5
10
2,0
1,5
5
Densidad/vivas
4,0
1,0
0,5
Ag
os
Se
to
pt
ie
m
br
e
O
ct
ub
re
N
ov
ie
m
br
e
D
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m
br
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Ju
li o
M
ay
o
Ab
ri l
0,0
En
er
o
Fe
br
er
o
M
ar
zo
0
A.melinus
Meses
Densidad/Vivas
Gráfico 3. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de
A. melinus en fruto para la localidad de Timbó Nuevo.
100
4,5
90
4,0
80
3,5
3,0
60
2,5
50
2,0
40
1,5
30
0,5
0
0,0
Ju
li
Ag o
Se o st
o
pt
ie
m
br
e
O
ct
ub
N
ov re
ie
m
b
D
ic re
ie
m
br
e
1,0
10
Ab
ri l
M
ay
o
20
En
er
Fe o
br
er
o
M
ar
zo
A. melinus
70
Meses
Densidad/vivas
Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus
(Timbo Nuevo- Hoja)
A.melinus
Densidad/Vivas
Gráfico 4. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de
A. melinus en hoja para la localidad de Timbó Nuevo.
Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus
(Timbo Nuevo - Rama)
4,5
1,4
4
1,2
0,8
2
0,6
1,5
0,4
Densidad/vivas
1,0
3
2,5
1
0,0
Ju
li o
Ag
os
Se
to
pt
ie
m
br
e
O
ct
ub
r
N
e
ov
ie
m
br
e
D
ic
ie
m
br
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0
M
ay
o
0,2
Ab
ri l
0,5
En
er
o
Fe
br
er
o
M
ar
zo
A. melinus
3,5
Meses
A.melinus
Densidad/Vivas
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
72 /111
Gráfico 5. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de
A. melinus en rama para la localidad de Timbó Nuevo.
16
7,0
14
6,0
A. melinus
12
Densidad/vivas
Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus
(Manantial - Fruto)
5,0
10
4,0
8
3,0
6
2,0
4
0,0
En
e
Ju
li
Ag o
Se o st
o
pt
ie
m
br
e
O
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N
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b
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D
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m
br
e
0
Ab
ri l
M
ay
o
1,0
r
Fe o
br
er
o
M
ar
zo
2
A.melinus
Meses
Densidad Vivas
Gráfico 6. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de
A. melinus en fruto para la localidad de El Manantial.
4,0
40
3,5
35
3,0
30
2,5
25
2,0
20
1,5
15
0,0
Ag
os
Se
to
pt
ie
m
br
e
O
ct
ub
re
N
ov
ie
m
br
D
e
ic
ie
m
br
e
Ju
li o
0,5
0
M
ay
o
1,0
5
Ab
ri l
10
Densidad/vivas
45
En
er
o
Fe
br
er
o
M
ar
zo
A. melinus
Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus
(Manantial- Hoja)
A.melinus
Densidad/vivas
Meses
Gráfico 7. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de
A. melinus en hoja para la localidad de El Manantial.
Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. A. melinus
(Manantial - Rama)
4,5
1,4
1,2
1,0
0,8
0,6
3
2,5
2
1,5
1
0,4
0,2
0,0
0,5
Ju
li
Ag o
o
Se
st
o
pt
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m
br
e
O
ct
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b
D
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br
e
Ab
ri l
M
ay
o
0
En
er
Fe o
br
er
o
M
ar
zo
A. melinus
3,5
Densidad/Vivas
2,0
1,8
1,6
4
Meses
A.melinus
Densidad Vivas
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
73 /111
Gráfico 8. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de
A. melinus en rama para la localidad de El Manantial.
Análisis Estadístico 1 para la localidad de El Manantial
Aphytis melinus
> summary(aphytis.manantial.parasitadas.glm)
Call:
glm(formula = aphytis.manantial.parasitadas ~ Organo, family = binomial,
data = manantial)
Deviance Residuals:
Min
1Q Median
3Q
Max
-3.6539 -1.1967 -0.5376 0.5833 4.1005
Coefficients:
Estimate Std. Error z value Pr(>|z|)
(Intercept) -1.9196 0.1444 -13.295 <2e-16 ***
OrganoHoja -0.1190 0.1620 -0.734 0.4629
OrganoRama -0.5148 0.2651 -1.942 0.0521 .
--Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
(Dispersion parameter for binomial family taken to be 1)
Null deviance: 133.00 on 62 degrees of freedom
Residual deviance: 128.86 on 60 degrees of freedom
AIC: 285.60
> tapply(manantial$prop.aphitys.parasitadas, manantial$Organo, mean)
Fruto Hoja
Rama
19.161129 12.307629 9.471062
> exp(aphytis.manantial.parasitadas.glm$coef[2])
OrganoHoja
0.8878505
> exp(aphytis.manantial.parasitadas.glm$coef[3])
OrganoRama
0.5976096
La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 12% en hoja y
en un 41% en rama.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
74 /111
Análisis Estadístico 2 para la localidad de Timbó Nuevo
Aphytis melinus
> summary(aphytis.timbo.parasitadas.glm, dispersion=sigma2timbo.parasitadas)
Call:
glm(formula = aphytis.timbo.parasitadas ~ Organo, family = binomial,
data = timbo)
Deviance Residuals:
Min
1Q Median
3Q
Max
-4.54278 -1.34724 0.03224 1.04059 4.95943
Coefficients:
Estimate Std. Error z value Pr(>|z|)
(Intercept) -1.9831 0.1973 -10.049 < 2e-16 ***
OrganoHoja -0.2206 0.2232 -0.988 0.322982
OrganoRama -1.5761 0.4425 -3.562 0.000368 ***
--Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
(Dispersion parameter for binomial family taken to be 3.354858)
Null deviance: 269.12 on 62 degrees of freedom
Residual deviance: 206.47 on 60 degrees of freedom
AIC: 391.03
> tapply(timbo$prop.aphitys.parasitadas, timbo$Organo, mean)
Fruto Hoja
Rama
17.234852 11.583192 3.492110
> exp(aphytis.timbo.parasitadas.glm$coef[2])
OrganoHoja
0.8020599
> exp(aphytis.timbo.parasitadas.glm$coef[3])
OrganoRama
0.2067746
La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 20% en hojas y
en un 80% en rama.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Figura 4. Huevos de Aphytis.
Figura 6. Huevo y larva de Aphytis.
Figura 8. Larva de Aphytis.
Figura 5. Larva de Aphytis.
Figura 7. Larva de Aphytis.
Figura 9. Pupa de Aphytis.
75 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Figuras 10 y 11. Pupas de Aphytis melinus.
F
Figuras 12 y 13. Pupas de Aphytis lingnanensis.
Figura 14. Adulto de Aphytis.
76 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Figura 15. Adulto de Aphytis melinus.
Figura 16. Adulto de Aphytis lingnanensis.
77 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Figura 17. Comperiella bifasciata hembra.
78 /111
Figura 18. Comperiella bifasciata macho.
Figura 19. A. aurantii endoparasitoidizada. Figura 20. Endoparasitoide rompiendo el
escudo para emerger.
Figura 21. Comperiella bifasciata hembra
Figura 22. Comperiella bifasciata macho
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Figura 23. Encarsia perniciosi – hembra.
Figura 24. Encarsia perniciosi – macho.
79 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
80 /111
Figuras 25 y 26. Azotus platensis – hembra
Figura 27. Azotus platensis – macho.
Figura 28. Azotus platensis - pupa
Figura 29. Signiphora flavopalliata
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
81 /111
Tabla 3. Tabla de Frecuencias de A. lingnanensis para la localidad de El Manantial
Variable
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Clase
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
Categorías
Abril
Agosto
Diciembre
Enero
Febrero
Julio
Marzo
Mayo
Noviembre
Octubre
Septiembre
FA
1
2
12
27
18
6
14
4
3
0
6
FR
0,01
0,02
0,13
0,29
0,19
0,06
0,15
0,04
0,03
0,00
0,06
Aphytis lingnanensis - Manantial
Frecuencia relativa
0,30
0,23
0,15
0,08
0,00
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 9. Frecuencia con que se presenta A. lingnanensis a lo largo del año en la
localidad de El Manantial.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
82 /111
Tabla 4. Tabla de Frecuencias de C.bifasciata para la localidad de El Manantial
Variable
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Clase
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
Categorías
Abril
Agosto
Diciembre
Enero
Febrero
Julio
Marzo
Mayo
Noviembre
Octubre
Septiembre
FA
0
8
23
1
1
0
1
0
9
3
4
FR
0,00
0,16
0,46
0,02
0,02
0,00
0,02
0,00
0,18
0,06
0,08
Comperiella bifasciata - Manantial
Frecuencia relativa
0,48
0,36
0,24
0,12
0,00
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 10. Frecuencia con que se presenta C.bifasciata a lo largo del año en la
localidad de El Manantial.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
83 /111
Tabla 5. Tabla de Frecuencias de E. perniciosi para la localidad de El Manantial
Variable
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Clase
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
Categorías
Abril
Agosto
Diciembre
Enero
Febrero
Julio
Marzo
Mayo
Noviembre
Octubre
Septiembre
FA
0
2
0
1
0
1
1
0
3
4
1
FR
0,00
0,15
0,00
0,08
0,00
0,08
0,08
0,00
0,23
0,31
0,08
Encarsia perniciosi - Manantial
Frecuencia relativa
0,33
0,24
0,16
0,08
0,00
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 11. Frecuencia con que se presenta E. perniciosi a lo largo del año en la
localidad de El Manantial.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
84 /111
Tabla 6. Tabla de Frecuencias de A. lingnanensis para la localidad de Timbó Nuevo
Variable
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Clase
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
Categorías
Abril
Agosto
Diciembre
Enero
Febrero
Julio
Marzo
Mayo
Noviembre
Octubre
Septiembre
FA
87
5
26
24
28
7
11
67
8
2
1
FR
0,31
0,02
0,09
0,09
0,10
0,03
0,08
0,24
0,03
0,01
3,8E-03
Aphytis lingnanensis - Timbó Nuevo
Frecuencia relativa
0,325
0,244
0,163
0,081
0,000
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 12. Frecuencia con que se presenta A. lingnanensis a lo largo del año en la
localidad de Timbó Nuevo.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
85 /111
Tabla 7. Tabla de Frecuencias de C.bifasciata para la localidad de Timbó Nuevo
Variable
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Clase
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
Categorías
Abril
Agosto
Diciembre
Enero
Febrero
Julio
Marzo
Mayo
Noviembre
Octubre
Septiembre
FA
1
0
11
0
0
0
0
2
0
1
1
FR
0,06
0,00
0,69
0,00
0,00
0,00
0,00
0,13
0,00
0,06
0,06
Comperiella bifasciata - Timbo Nuevo
Frecuencia relativa
0,72
0,54
0,36
0,18
0,00
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 13. Frecuencia con que se presenta C.bifasciata a lo largo del año en la
localidad de Timbó Nuevo.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
86 /111
Tabla 8. Tabla de Frecuencias de E. perniciosi para la localidad de Timbó Nuevo
Variable
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Fechas
Clase
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
Categorías
Abril
Agosto
Diciembre
Enero
Febrero
Julio
Marzo
Mayo
Noviembre
Octubre
Septiembre
FA
6
0
1
3
2
0
6
2
0
0
0
FR
0,23
0,00
0,04
0,12
0,08
0,00
0,46
0,10
0,00
0,00
0,00
Encarsia perniciosi - Timbó Nuevo
Frecuencia relativa
0,48
0,36
0,24
0,12
0,00
En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc
Meses
Gráfico 14. Frecuencia con que se presenta E. perniciosi a lo largo del año en la
localidad de Timbó Nuevo.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Presencia de Parasitoides a lo largo del año
(Manantial)
70
Nº de Parasitoides
60
50
40
30
20
10
Ju
li o
Ag
os
Se
to
pt
ie
m
br
e
O
ct
ub
N
ov re
ie
m
br
D
e
ic
ie
m
br
e
M
ay
o
Ab
ril
En
er
o
Fe
br
er
o
M
ar
zo
0
Meses
A.melinus
A.lingnanensis
C.bifasciata
E.perniciosi
Gráfico 15. Presencia de Parasitoides a lo largo del año en la localidad de El
Manantial.
Presencia de Parasitoides a lo largo del año
(Timbo Nuevo)
Nº de Parasitoides
120
100
80
60
40
20
Ag
os
Se
to
pt
ie
m
br
e
O
ct
ub
N
ov re
ie
m
br
D
e
ic
ie
m
br
e
Ju
li o
M
ay
o
Ab
ril
En
er
o
Fe
br
er
o
M
ar
zo
0
Meses
A.melinus
A.lingnanensis
C.bifasciata
E.perniciosi
Gráfico 16. Presencia de Parasitoides a lo largo del año en la localidad de Timbó
Nuevo.
87 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
88 /111
Análisis Estadístico 3 para la localidad de El Manantial
Aphytis lingnanensis
Call:
glm(formula = lingnanensis.manantial.parasitadas ~ Organo, family = binomial,
data = manantial)
Deviance Residuals:
Min
1Q Median
3Q
Max
-2.2511 -1.2333 -0.7486 0.5619 5.1727
Coefficients:
Estimate Std. Error z value Pr(>|z|)
(Intercept) -2.7914 0.2148 -12.995 <2e-16 ***
OrganoHoja -0.6576 0.2576 -2.553 0.0107 *
OrganoRama -0.2491 0.3653 -0.682 0.4953
--Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
(Dispersion parameter for binomial family taken to be 1)
Null deviance: 129.52 on 62 degrees of freedom
Residual deviance: 122.97 on 60 degrees of freedom
AIC: 209.93
Number of Fisher Scoring iterations: 5
> tapply(manantial$prop.lingnanensis.parasitadas, manantial$Organo, mean)
Fruto Hoja Rama
8.008202 3.527327 4.467292
> exp(lingnanensis.manantial.parasitadas.glm$coef[2])
OrganoHoja
0.5180821
> exp(lingnanensis.manantial.parasitadas.glm$coef[3])
OrganoRama
0.7794907
La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 49% en hoja y
en un 23% en rama.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
89 /111
Análisis Estadístico 4 para la localidad de Timbó Nuevo
Aphytis lingnanensis
Call:
glm(formula = lingnanensis.timbo.parasitadas ~ Organo, family = binomial,
data = timbo)
Deviance Residuals:
Min
1Q Median
3Q
Max
-3.8399 -1.7271 -0.9786 0.6428 4.6504
Coefficients:
Estimate Std. Error z value Pr(>|z|)
(Intercept) -2.3340 0.2331 -10.012 <2e-16 ***
OrganoHoja -0.5835 0.2753 -2.119 0.0341 *
OrganoRama -0.9490 0.4203 -2.258 0.0239 *
Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
(Dispersion parameter for binomial family taken to be 3.41844)
Null deviance: 238.84 on 62 degrees of freedom
Residual deviance: 217.52 on 60 degrees of freedom
AIC: 349.68
Number of Fisher Scoring iterations: 5
> timbo$prop.lingnanensis.parasitadas<-(timbo$A.lingnanensis/timbo$Parasitadas)*100
> tapply(timbo$prop.lingnanensis.parasitadas, timbo$Organo, mean)
Fruto Hoja Rama
5.966180 5.252273 2.996252
> exp(lingnanensis.timbo.parasitadas.glm$coef[2])
OrganoHoja
0.5579547
> exp(lingnanensis.timbo.parasitadas.glm$coef[3])
OrganoRama
0.3871234
La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 45% en hoja y
en un 62% en rama.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
90 /111
Comperiella bifasciata
Rama
12%
Fruto
38%
Hoja
50%
Gráfico 17. Porcentaje con que se presenta C. bifasciata en los órganos de la planta.
Encarsia perniciosi
Fruto
12%
Rama
15%
Hoja
73%
Gráfico 18. Porcentaje con que se presenta E. perniciosi en los órganos de la planta.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
Mortalidad de Cochinillas - El Manantial
Parasitoidizadas
9%
Muertas por otras
causas
91%
Gráfico 19. Mortalidad de A. aurantii en la localidad de El Manantial.
Mortalidad de Cochinillas - Timbo Nuevo
Parasitoidizadas
11,9%
Muertas por otras
causas 88,1%
Gráfico 20. Mortalidad de A. aurantii en la localidad de Timbó Nuevo.
91 /111
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
92 /111
Mortalidad de Cochinillas (Manantial - Fruto)
Parasitoidizadas
15,8%
Muertas por otras
causas 84,2%
Gráfico 21. Mortalidad de A. aurantii en fruto para la localidad de El Manantial.
Mortalidad de Cochinillas (Manantial - Hoja)
Parasitoidizadas
9,8%
Muertas por otras
causas 90,2%
Gráfico 22. Mortalidad de A. aurantii en hoja para la localidad de El Manantial.
Mortalidad de Cochinillas (Manantial - Rama)
Parasitoidizadas
4,9%
Muertas por otras
causas 95,1%
Gráfico 23. Mortalidad de A. aurantii en rama para la localidad de El Manantial.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
93 /111
Mortalidad de Cochinillas (Timbo Nuevo - Fruto)
Parasitoidizadas
17,7%
Muertas por otras
causas 82,3%
Gráfico 24. Mortalidad de A. aurantii en fruto para la localidad de Timbó Nuevo.
Mortalidad de Cochinillas (Timbo Nuevo- Hoja)
Parasitoidizadas
12,6%
Muertas por otras
causas 87,4%
Gráfico 25. Mortalidad de A. aurantii en hoja para la localidad de Timbó Nuevo.
Mortalidad de Cochinillas (Timbo Nuevo - Rama)
Parasitoidizadas
7,9%
Muertas por otras
causas 92,1%
Gráfico 26. Mortalidad de A. aurantii en rama para la localidad de Timbó Nuevo.
Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla…
94 /111
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