Ehrenberg, Vide Balech 1988 - CIIDIR Unidad Oaxaca

Naturaleza y Desarrollo
Vol.9, Núm. 2, Julio-Diciembre, 2011
Respuesta Fisiológica del Dinoflagelado
Prorocentrum micans (Ehrenberg, Vide Balech
1988) a Diferentes Concentraciones de Fosfatos
Physiological Response of the Dinoflagellate
Prorocentrum micans (Ehrenberg, Vide Balech
1988) to Different Concentrations of Phosphates
M.O. Albañez-Lucero, A. Martínez-López, G. Verdugo-Díaz.
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, I.P.N. Av. Instituto Politécnico Nacional S/N
Col. Playa Palo de Santa Rita, C.P. 23096, La Paz, B.C.S., México.
*Correspondencia: [email protected]
Resumen. El presente estudio muestra los resultados del crecimiento del dinoflagelado
Prorocentrum micans en un medio f/2 modificado con dos concentraciones de fosfato. Las
células se cultivaron a una concentración normal (2.31 μM), las cuales alcanzaron una
densidad de 19,285 células mL–1 al sexto día; las células cultivadas a una baja concentración
(1.17 μM) alcanzaron una densidad de 7,122 células mL–1. El volumen celular en el medio
con baja concentración de fosfatos fue ~4,810 µm3 y el volumen celular del medio con
concentración normal fue ~5,564 µm3. El contenido de Carbono en el medio de concentración
normal alcanzó ~529 pgC células–1, y en el medio de baja concentración fue ~612 pgC cell–1.
La tasa de absorción de fósforo fue mayor en el medio de cultivo normal. La respuesta
fisiológica del P. micans a las concentraciones de fósforo indican que el crecimiento más
rápido y mayor fue bajo condiciones similares a las del medio natural.
Palabras clave: volumen celular, tasa de crecimiento, tiempo de generación, medio de
cultivo, contenido de carbono.
Abstract. The present study shows the results of Prorocentrum micans grown in a modified
f/2 medium at two concentrations of phosphate. Cells cultured at a normal concentration (2.31
μM) reached a density of 19,285 cells mL–1 by day 6; cells cultured at a low concentration
(1.17 μM) reached a density of 7,122 cells mL–1. Cell volume in the low-concentration
phosphate medium was ~4,810 µm3, and cell volume in the normal phosphate medium was
~5,564 µm3. Carbon content in the normal concentration medium reached ~529 pgC cell–1; in
the low concentration medium, it reached ~612 pgC cell–1. The phosphorous uptake rate was
found to be higher in the normal culture medium. The physiological response of P. micans to
phosphorus concentrations indicates that growth is greater and faster under conditions similar
to those of the natural environment.
Key words: cell volume, growth rate, generation time, culture medium, carbon content.
15
Cita sugerida:Albañez-Lucero, M. O., A. Martínez-López & G. Verdugo-Díaz. Respuesta fisiológica del
dinoflagelado Prorocentrum micans (Ehrenberg, Vide Balech, 1988) a diferentes concentraciones de
fosfatos. Naturaleza y Desarrollo 9(2):15-25.
Albañez-Lucero et al.
Introducción
La afinidad de P. micas por condiciones
enriquecidas hace necesario comprender
el papel que juega el nitrógeno y el
fósforo en la formación de sus
proliferaciones.
Para
la
fracción
autótrofa
de
los
dinoflagelados,
incluyendo a P. micans, el fósforo es un
nutriente esencial, sin embargo, poco se
sabe del papel que juega en el
crecimiento y distribución de este grupo,
y del fitoplancton marino en general
(Benítez-Nelson, 2000). Esto se debe a
que los estudios previos se han centrado
sólo en el nitrógeno como el
macronutriente que limita la producción
primaria en el océano. Zhengbin et al.,
(2006), propusieron que el óxido nítrico
puede favorecer el incremento en la
biomasa de P. micans, aunque
concentraciones altas pueden inhibir su
crecimiento. Recientemente se ha
revalorado el papel que juega el fósforo
en la producción y distribución del
plancton en el océano, generándose
evidencia de que el fósforo, más que el
nitrógeno, puede limitar la producción de
la comunidad fitoplanctónica (BenitezNelson, 2000).
Las especies de Prorocentrum están
ampliamente distribuidas en el mundo
tanto en la zona templada como la
tropical (Faust et al., 1999). En el litoral
mexicano se han identificado alrededor
de 18 especies (Hernández-Becerril et
al., 2000). Entre estas se encuentra P.
micans, la cual se distingue como una
especie formadora de proliferaciones en
áreas oceánicas y lagunas costeras
(Smayda, 2002). Sus proliferaciones son
iniciadas,
aparentemente,
con
la
activación de quistes (Anderson y Morel,
1979; Cannon, 1990) y han sido
reportadas principalmente en inviernoprimavera, asociadas con condiciones de
enriquecimiento de nutrientes y altas
irradiancias (Holmes et al., 1967; PeñaManjarrez et al., 2005; Smayda, 2002).
En este tipo de sistemas la ocurrencia de
sus proliferaciones es de interés porque,
a pesar de no existir registros de que
produzcan toxinas, se tiene información
de la formación de proliferaciones de
carácter nocivo en áreas de surgencias,
pues han causado mortandad de peces
por el decremento de oxígeno
ocasionado por su crecimiento masivo
(Kundela et al., 2005).
Las proliferaciones de P. micans no han
sido
convenientemente
explicadas
debido a la falta de conocimiento de su
fisiología y ecología. Algunos estudios
tanto a nivel laboratorio en cultivos
monoespecíficos (Kayser y Sperling,
1980; Rabsch y Elbrachter, 1980), como
en el ambiente natural (Fisher y Jones,
1981; Subba Rao, 1981) han abordando
diversas líneas de investigación como la
formación de proliferaciones y/o efectos
de metales pesados en el ambiente. Se ha
mostrado que su crecimiento varia en
El potencial que tiene esta especie de
formar
proliferaciones
ha
sido
reconocido y documentado desde hace
varias décadas para las costas de
California (Allen 1938, 1941) y más
recientemente para las costas de la
Península de Baja California (Blasco,
1977; Barocio-León et al., 2008;
Lechuga-Devéze et al., 2000; OrellanaCepeda et al., 1993, 1999; PeñaManjarrez et al., 2005).
16
Naturaleza y Desarrollo
Vol.9 Núm.2, Julio-Diciembre, 2011
función de la temperatura y la intensidad
de luz (Barker, 1935). Sin embargo,
muchos aspectos de su nutrición y
fisiología siguen sin conocerse. Así, en
este trabajo la cepa de P. micans fue
cultivada en un medio normal de fósforo
y en otro bajo en fuente de fósforo con el
fin de confirmar el efecto de este
nutriente en las tasas de crecimiento de
la misma.
que en el tratamiento con bajo fósforo
(1.17 µM), se utilizo el mismo medio f/2,
solamente que fue preparado sin los
fosfatos que dicha receta incluye, de esta
manera, los fosfatos presentes en este
medio fueron únicamente los contenidos
en el agua proveniente de la zona de
recolecta de esta especie. Los cultivos se
mantuvieron bajo periodos de luzoscuridad de 12:12 horas a una
temperatura de 21 °C ± 1 °C. Se tomaron
muestras durante los días 2, 4 y 6
extrayendo alícuotas de 2 ml y
preservándolas en solución de lugol al
1%. Las células fueron contadas bajo un
microscopio invertido con un campo
claro en una cámara Sedgwick-Rafter de
1 mL de capacidad. La tasa de
crecimiento fue calculada de acuerdo a
Guillard (1973), el tiempo de
generacional (Tg) expresado en días fue
determinado a partir de la ecuación Tg =
0.6931 / µm3.
Material y Métodos
En este estudio una cepa de P. micans
fue cultivada en un medio normal de
fósforo y en otro medio de bajo
contenido de él, con la finalidad de
evaluar su posible efecto limitante en la
tasa de crecimiento de esta especie. La
cepa de P. micans (PMICBAPAZ)
utilizada en la presente investigación fue
recolectada en la Bahía de La Paz y
aislada mediante micropipeta el 3 de
agosto de 2005. Para determinar el efecto
del fósforo en el crecimiento de P.
micans, se inocularon células hasta una
concentración inicial de 2.609 x 103 cel
mL-1 en 130 mL de medio de cultivo f/2,
durante 6 días, que según nuestra
experiencia, es el tiempo en el cual esta
cepa alcanza su fase de crecimiento
exponencial. El medio de cultivo
utilizado fue f/2 (Guillard, 1973) debido
a que es un medio que cumple con los
requerimientos nutritivos de la mayoría
de las especies fitoplanctónicas, entre
ellas P. micans, que se caracteriza por
tener un crecimiento más rápido que
otras especies de dinoflagelados, además
soporta cambios bruscos de temperatura
y no necesita de aditivos (VargasMontero y Freer, 2002). Se evaluaron
dos tratamientos. En el tratamiento con
fósforo normal (2.31 µM), se utilizó la
receta original del medio f/2, mientras
Al sexto día, las muestras de fitoplancton
fueron recolectadas para determinar la
concentración de fósforo en el medio de
cultivo (Parsons et al., 1984). La
determinación en el tratamiento con
concentración normal de fosfatos se
realizó a los 0 y 60 minutos; mientras
que en el cultivo con baja concentración
de fosfatos se llevaron a cabo a los 0, 5,
30 y 60 minutos, ya que al haber una
menor concentración inicial de fosfatos,
está podía ser indetectable con el
transcurso del tiempo. Al determinar la
abundancia celular mediante los conteos,
se seleccionaron al azar 15 células,
mismas que fueron medidas para
posteriormente
determinar
su
biovolumen según lo propuesto por Sun
y Liu (2003), y transformar el
equivalente de Carbono, según Edler
(1979).
17
Albañez-Lucero et al.
Los datos de biovolúmen obtenidos
fueron sometidos a una prueba de
Bartlett (Sokal, 1969), misma que
evidenció que su distribución difería de
la normal, debido a esto se decidió
contrastar los biovolúmenes de los
tratamientos mencionados mediante la
prueba no paramétrica de MannWhitney.
en el cual la densidad registrada fue de
19,285 cel mL-1. En relación con la curva
de crecimiento obtenida en un medio de
cultivo bajo en fosfato, se observó de
igual forma un crecimiento exponencial
(Figura 1), sin embargo las densidades
celulares fueron menores que en el caso
anterior, registrando un máximo de 7,122
cel mL-1 al sexto día (Figura 1).
Mediante la prueba de Mann-Witney se
detectó que las diferencias entre las
abundancias observadas en ambos
medios fueron significativas (p = 0.001¸
g. l. = 14). El valor promedio de la
abundancia obtenido de la población
cultivada en el medio f/2 original
presentó un valor de 4,808.53 cel mL-1
(± 422.77) mientras que en el medio bajo
en fosfatos se registró una abundancia
promedio de 5,564.25 cel mL-1
(±403.47).
Resultados
Curva de crecimiento
Los resultados obtenidos se derivaron de
la siembra de P. micans a una densidad
inicial de 2,609 cel mL-1 para ambos
tratamientos. En el medio de cultivo con
concentración normal de fosfatos se
observó un crecimiento exponencial
sostenido hasta el sexto día (Figura 1),
Figura 1. Respuesta fisiológica del dinoflagelado Prorocentrum
micans (Ehrenberg, Vide Balech 1988) a diferentes concentraciones
de fosfatos.
18
Naturaleza y Desarrollo
Vol.9 Núm.2, Julio-Diciembre, 2011
En el medio de fosfato normal, las en fosfatos, para el primer caso fue de
células tuvieron una tasa de crecimiento 3.79 cel mL-1 d-1, mientras que para el
mayor que las cultivadas en medio bajo
segundo de 2.79 cel mL-1 d-1 (Cuadro 1).
Cuadro 1. Parámetros fisiológicos del P. micans en dos medios de cultivo.
Tratamiento
Tasa de
crecimiento (µ)
(días-1)
Tiempo de
generación
(días)
Tasa de asimilación
(pmol·cel-1·h-1)
Medio bajo en fosfatos
Medio normal
0.22
0.45
3.10
1.53
0.17
0.040
Los resultados obtenidos de los conteos
celulares
(abundancia)
y
la
concentración de fosfatos tanto para el
tratamiento bajo en fosfato como para el
tratamiento con concentración normal de
fosfatos se presentan en el cuadro 2.
Biovolúmen y contenido de carbono
Las células mantenidas en un medio bajo
en fosfatos registraron
tallas y
contenido de carbono superiores a las
mantenidas
con medio de cultivo
normal. Con base en el contraste de hi-
Cuadro 2. Concentraciones de fosfatos registradas en los tiempos considerados
para dos medios de cultivo. ND = No Determinado.
Tiempo
(minutos)
Medio normal
PO4 (µM)
Medio bajo en fosfato
PO4 (µM)
0
5
30
60
2.31
ND
ND
1.18
1.17
0.91
0.56
0.53
pótesis de Mann-Witney se determinó
que existió diferencia significativa (p =
0.001). El promedio para el tratamiento
con fosfato normal fue de 4809 ± 846
µm3 en biovolumen y de 529.05 ± 93 pg
carbono celular, mientras que el
promedio del tratamiento bajo en
fosfatos fue de 5564 ± 806 µm3 en
biovolumen y de 612 ± 88 pg carbono
celular (Figura 2).
posible factor limitante en el crecimiento
de esta especie. En los cálculos de
captación
de
fosfatos
para
el
experimento en el que no se agregó este
nutriente, se observó un incremento
significativo con el tiempo, pues paso de
un valor inicial de 3.50 x10-6 µmol cel-1
h-1 a un 3.85 x 10-6 µmol cel-1 h-1,
mientras que en el caso del tratamiento
con fosfatos el valor único determinado
fue de 6.76 x10-7 µmol cel-1 h-1.
El medio de cultivo al que no se le
agregaron fosfatos, presentó una
concentración inicial de 1.17 µM de este
nutriente, estos pudieron provenir de la
concentración natural en la zona de
recolecta y es la cantidad a evaluar como
Discusión
A diferencia de las curvas de crecimiento
reportadas por Rodríguez et al. (2005)
en las cuales al cultivar P. micans bajo
19
Albañez-Lucero et al.
6200
Biovolumen (µm3)
6000
5800
bajo en
fosfato
5600
5400
5200
5000
4800
4600
con fosfato
normal
4400
a
4200
680
Carbono celular (pg)
660
640
bajo en
fosfato
620
600
580
560
540
520
con fosfato
normal
500
b
480
460
Figura 2. Biovolumen estimado (± desviación estándar) (a) y contenido de carbono
celular calculado; (b) para células mantenidas en medio bajo en fosfatos y en el medio
normal f/2.
diferentes concentraciones de nutrientes
observaron una fase de poco o nulo
crecimiento inicial (aclimatación), en
esta investigación no se registró tal
situación, lo que sugiere que las células
estaban ya adaptadas a las condiciones
de cultivo y crecieron de forma
exponencial desde un inicio. De igual
forma en este trabajo no se observó una
fase estacionaria o de crecimiento
máximo sostenido al mantener el cultivo
por seis días. Es posible que esto se deba
al corto tiempo del experimento, ya que
la fase de estabilidad para esta especie ha
sido reportada por Rodríguez et al.
(2005) a partir de los 12 o 13 días de
cultivo.
A pesar de que se observó un mayor
incremento de la abundancia celular
(máximo= 19.28*103 cels mL-1) en el
medio normal f/2, la curva del
tratamiento bajo en fosfatos también
incrementó sus abundancias (7.12 *103
cel mL-1). De acurdo a Elbrachter (1976)
P. micans puede alcanzar la fase
20
Naturaleza y Desarrollo
Vol.9 Núm.2, Julio-Diciembre, 2011
estacionaria con abundancias menores a
1000 cel mL-1. Un nutriente es limitante
sí la adición del mismo al sistema
incrementa la tasa de crecimiento o de
producción
primaria
neta
del
fitoplancton (Colijn y Cadée, 2003).
Nuestros resultados sugieren que se
encontró limitación por fósforo en el
tratamiento que no se enriqueció con este
nutriente.
Esta misma situación pudo ser la
responsable de que el tiempo de
generación fuera superior en el
tratamiento sin fosfatos que en el medio
con fosfatos (0.24 y 0.18 días,
respectivamente).
Es
importante
considerar que estas especies tienen una
gran capacidad de aclimatación al medio
para mantenerse creciendo bajo diversas
condiciones nutriticionales, aunque no
alcancen su crecimiento óptimo.
Prorocentrum micans no fue sujeto a la
ausencia de fósforo, ya que las
concentraciones de fosfatos registradas
en el cultivo al cual no se le agregó este
nutriente (1.17µM), son las propias del
agua de mar de la zona de estudio, dado
que el medio de cultivo fue preparado
con agua de mar filtrada y no con agua
de mar artificial, al respecto, VillegasAguilera (2009) reporta valores de
fosfatos desde 0.007 a 3 µM en esta área
de estudio. Al utilizar agua de mar
filtrada
pudimos
mantener
la
concentración de fosfatos que se
encuentran disponibles en el medio
natural y de esta manera fue posible
evaluar sí tienen un efecto limitante en la
población de P. micans. De haber
utilizado el agua de mar artificial se
hubiera eliminado totalmente el aporte
de fosfatos, provocando una posible
limitación al crecimiento, sin embargo
no se realizó ya que la idea fundamental
estriba en evaluar si las concentraciones
naturales de fosfatos pudieran ser el
factor limitante. De esta forma, se
observó que las concentraciones menores
de fosfatos pudieron ser utilizadas para
el crecimiento de P. micans, dado que el
fósforo se encuentra disponible en el
medio ambiente marino como fosfato
(PO3-4) en concentraciones relativamente
pequeñas, además de formas orgánicas
disueltas (Benítez-Nelson, 2000).
Biovolúmen y contenido de carbono
El observar un crecimiento diferencial
entre los tratamientos tiene gran
importancia en el estudio de las
condiciones
necesarias
para
la
supervivencia
y
capacidad
de
crecimiento de una población; por un
lado las tallas menores observadas en los
organismos mantenidos en un medio con
fosfatos pueden significar una menor
capacidad y velocidad de natación para
los organismos dado que la velocidad de
desplazamiento es proporcional a la talla
del organismo (González-Gil et al.,
1994), por lo cual las células de mayor
talla pueden tener mayor capacidad de
movimiento para acceder a zonas
óptimas para su crecimiento y desarrollo.
De igual manera el haber registrado
mayores tallas y contenidos de carbono
en el cultivo con menor concentración de
nutrientes reafirma la evidencia de las
estrategias de esta especie para
contrarrestar la baja disponibilidad de
fósforo, reduciendo su crecimiento,
utilizando la energía para incrementar su
volumen celular y contenido de carbono
como una estrategia de mantenimiento,
situación que ha sido propuesta como
una de las múltiples estrategias del
fitoplancton para sobrevivir en medios
oligotróficos (Valiela, 1995).
21
Albañez-Lucero et al.
Al respecto, Reynolds (1988) sugiere
que las células de menor tamaño y con
una mayor relación área-volumen serían
las más eficientes en la captación de
fosfatos, situación contraria a la aquí
reportada, sin embargo, al existir
variabilidad de la magnitud reportada y
tratándose de una misma especie y por
consiguiente con adaptaciones
y
estrategias iguales, este supuesto
carecería de fundamento. Quizás esto sea
una respuesta de aclimatación y que al
haber menores concentraciones de
nutrientes las células incrementen su
eficiencia en la capacidad de captación
para ser competitivas en un medio como
este (Chang et al., 2003).
celular fue menor para el caso del
tratamiento bajo en fosfatos. Sin
embargo, en ninguno de los dos casos se
observó la fase estacionaria en la curva
de crecimiento. En cuanto a las tallas y
contenido de carbono, las células
mantenidas en un medio bajo en fosfatos
registraron valores superiores a las
mantenidas con medio de cultivo normal.
Agradecimientos
Los autores agradecen al Instituto
Politécnico Nacional por el soporte a
través de las becas EDI, COFAA y a los
proyectos CGPI 20040066, 20050143 y
20060332. Asimismo a la Dra. Christine
Band por haber proporcionado la cepa P.
En función de estos estudios no es micans estudiada.
posible determinar cuál es el nutriente
que limita el crecimiento y en qué Literatura citada
momento ocurre esta limitación. Es
necesario saber cuál es la concentración Allen, W.E. 1938. “Red Water” along
del nutriente, la forma en que se the West Coast of the United States in
consume y la tasa de reciclaje (Hecky y 1938. Science 88, 55-56.
Kilham, 1988). Bajo las condiciones de
laboratorio en que se realizó la presente Allen, W.E. 1941. Twenty Years'
investigación se encontraron evidencia Statistical Studies of Marine Plankton
de que el fósforo puede limitar el Dinoflagellates of Southern California.
crecimiento de P. micans, lo cual es Am. Midl. Nat, 26(3), 602-635.
coherente con los informes de que el
fósforo limita la producción del Anderson J.M. & F.M.M. Morel. 1979.
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Aceptado:
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