“La inspiración es trabajar todos los días” (Baudelaire) 1136-4815/02/31-38 ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE ALIM. NUTRI. SALUD Vol. 9, N.º 2, pp. 31-38, 2002 Flavonoides en alimentos vegetales: estructura y actividad antioxidante J. C. Rivas Gonzalo, M. García Alonso NUTRICIÓN Y BROMATOLOGÍA. FACULTAD DE FARMACIA. UNIVERSIDAD DE SALAMANCA RESUMEN L ABSTRACT F os flavonoides poseen una elevada afinidad de unión con proteínas y con otras macromoléculas biológicas (hormonas, ácidos nucleicos) y con iones divalentes de metales, así como una alta capacidad para catalizar el transporte de electrones y captar radicales libres. Estas propiedades pueden dar lugar a efectos fisiológicos muy diversos, muchos de los cuales sólo han podido ser puestos de manifiesto en ensayos in vitro. Todos estos posibles efectos hacen de los flavonoides un grupo de sustancias con un importante potencial terapéutico, especialmente por sus propiedades antioxidantes. Por las mismas razones, ha aumentado su interés como componentes de los alimentos y justifican su inclusión dentro del término genérico de fitoquímicos y su papel dentro de alimentos funcionales. lavonoids have high affinity for proteins and other biological macromolecules, such as hormones and nucleic acids, and for divalent ions of metals. They also have high ability to catalise the electron transfer and act as radical scavengers. These properties give rise to several physiological effects, although most of them have only been proven by in vitro assays. All of these effects make the flavonoids have a big therapeutical potential, especially for their antioxidant capacity. For these reasons, the interest of the flavonoids as food components has increased and they account for the consideration of these substances as phytochemical ingredients and their role in functional foods. Palabras clave: Actividad antioxidante. Flavonoides. Vegetales. Fitoquímicos. Key words: Antioxidant activity. Flavonoids. Vegetable foods. Phytochemicals. INTRODUCCIÓN En los últimos años, en los países desarrollados, se viene produciendo un cambio de actitud con relación a la alimentación. Ante una preocupación especialmente cuantitativa, que caracterizaba la alimentación humana hasta no hace muchas décadas, se ha ido progresivamente concediendo mayor importancia a los aspectos cualitativos de los alimentos. En esta tendencia, fueron los caracteres organolépticos y el valor nutricional directo los primeros que empezaron a ser el objetivo de los consumidores y, en consecuencia, de los productores de alimentos. Posteriormente, fue la relación directa entre determinadas patologías o estados de salud y la nutrición la que condicionó la aparición de alimentos con composición modificada en algunos nutrientes, y que ha caracterizado el boom de los alimentos aligerados. En los últimos años, al considerar el trinomio Alimentación-Nutrición-Salud, se ha pasado de la búsqueda de un estado de mantenimiento de la salud actual (supervivencia), a la búsqueda de un estado óptimo de salud con garantía de mantenimiento a largo plazo (longevidad). Como consecuencia, se detecta un cambio en los hábitos dietéticos de los consumidores que, en esa búsqueda, demandan alimentos funcionales que la industria debe preparar. Aunque, en realidad, es la industria alimentaria la que recogiendo los avances en el conocimiento científico y con un afán innovador que permita una mayor competitividad en el mercado, la que se adelanta a esa demanda del consumidor para ofrecerle nuevos productos potencialmente más saludables. Entre las distintas variables que se introducen en el diseño de nuevos alimentos o en la modificación 31 J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO ALIM. NUTRI. SALUD de alimentos convencionales, está el reforzamiento del contenido de algunos componentes beneficiosos para la salud. Algunos de estos compuestos tienen propiedades biológicas sólidamente establecidas mientras que en otros todavía son necesarios estudios que confirmen sus efectos, y este es el caso de la mayoría de los fitoquímicos. Las sustancias fitoquímicas son productos orgánicos constituyentes de alimentos de origen vegetal (frutas y hortalizas y alimentos derivados de ellas), que no son nutrientes y que pueden proporcionar al alimento unas propiedades fisiológicas que van más allá de las nutricionales propiamente dichas. Dentro de este término genérico, se incluyen sustancias de diversas familias químicas, como son los polifenoles, entre los que se incluyen los flavonoides, lignanos, estilbenoides y derivados de ácidos aromáticos, entre otros, los glucosinolatos, compuestos terpenoides, como los carotenoides, etc. R R OH OH 2 HO HO O R 1 OH 5 4 6 3 1 6 R 2 OH O OH OH Flavonas O Calconas R R OH OH HO + O HO O R R OH OH O OH OH Antocianidinas Flavonoles R R OH HO O OH HO O R R OH OH O Dihidroflavonas OH Flavanoles FLAVONOIDES: CLASIFICACIÓN Y ESTRUCTURA Fig. 2. Estructura de los distintos flavonoides. Los flavonoides constituyen una amplia familia de compuestos que a su vez incluye varios grupos entre los que, desde la perspectiva de esta revisión, tienen especial interés: antocianos, flavanos, flavonoles, flavonas, flavanonas, calconas e isoflavonoides. Estructuralmente, los flavonoides se caracterizan por poseer un esqueleto C6-C3-C6 (Fig. 1). existencia de un hidroxilo en posición 3 es otra característica común a antocianidinas, flavanoles y flavonoles. Dentro de cada uno de estos grupos los compuestos se diferencian entre sí por los sustituyentes en el anillo B y por los sustituyentes en los diferentes hidroxilos de la molécula (metilos, azúcares y/o ácidos orgánicos, más habitualmente). Flavonas y flavonoles 3' 2' 4' B 5' 1' O 6' 8 2 7 A C 6 5 3 4 Fig. 1. Esqueleto estructural de los flavonoides. Estos grupos se diferencian entre sí por el grado de insaturación y sustituyentes del anillo C (Fig. 2). Se pueden distinguir entre compuestos que poseen un radical cetónico en el heterociclo: flavonas, flavonoles, flavanonas (dihidroflavonas) y calconas, y los que no lo poseen: flavanoles y antocianidinas. La 32 Ambos tipos de compuestos poseen un grupo ceto en posición 4 y una insaturación entre los carbonos C2 y C3 del anillo C; los flavonoles presentan, además, un grupo hidroxilo en C3. Habitualmente se encuentran en los tejidos vegetales principalmente bajo la forma de heterósidos (glucósidos, galactósidos, ramnósidos, rutinósidos o glucuronósidos). La posición más frecuente implicada en la glicosilación es la 3, aunque también pueden darse en 5 y 7 y el azúcar más frecuente es la glucosa. Las flavonas no se encuentran frecuentemente en frutas pero sí en cereales y muchas plantas herbáceas. El perejil y otras hierbas aromáticas, como el romero y el tomillo, contienen apigenina, que junto a la luteolina, presente en cereales, son las flavonas más comunes. Los glicósidos de flavonas están presentes en verduras y hortalizas (Peterson y Dwyer, 1998). Participan en cierta medida en las características sensoriales de los vegetales. Así, en altas concentraciones o formando complejos con metales pueden con- Vol. 9, N.º 2, 2002 FLAVONOIDES EN ALIMENTOS VEGETALES: ESTRUCTURA Y ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE tribuir a la coloración de plantas; algunas flavonas no glicosídicas y altamente metoxiladas (nobiletina, sinensetina y tangeretina) son responsables del sabor amargo de algunos cítricos. Por el contrario, algunas flavonas glicosiladas (neodiosmina y roifolina) reducen el amargor de compuestos como limonina, naringina, cafeína o quinina. Los flavonoles se encuentran repartidos abundantemente en todos los alimentos de origen vegetal, y las pieles u hollejos de las frutas son particularmente ricas en estos compuestos (Aherne y O’Brien, 2002). Los más conocidos son la quercetina, kaempherol y miricetina, y se presentan generalmente en forma de glicósidos. Al igual que las flavonas en altas concentraciones proporcinan un ligero color amarillo a los tejidos vegetales. Estos compuestos están ampliamente distribuidos en plantas superiores, aunque los flavonoles son predominantes en las frutas. Es destacable el contenido de derivados de quercetina en cebollas, teniendo en cuenta que sólo se han encontrado trazas de flavonoles en las partes subterráneas de las plantas. Las flavanonas (dihidroflavonas) son análogos de las flavonas con el anillo C saturado. Su molécula tiene propiedades ópticas al ser el carbono en posición 2 del heterociclo un centro de asimetría. Constituyen un grupo minoritario de flavonoides en los alimentos. Están, por ejemplo, en frutas cítricas, donde podemos encontrar tanto flavanonas amargas (naringina) como sin sabor (hesperidina) (Peterson y Dwyer,1998). Las calconas son también un grupo minoritario de flavonoides, que carecen del heterocíclico central y poseen una numeración diferente para la localización de sus carbonos. Juegan un papel importante en la síntesis de flavonoides y parecen destacar como compuestos bioactivos. Los isoflavonoides son un grupo que estructuralmente difieren de los flavonoides comunes en la posición del anillo B en la molécula, que en este caso está unido por la posición 3, y también se subdividen en isoflavanonas, isoflavonas e isoflavonoles, según los mismos criterios expuestos anteriormente. Son compuestos con actividad estrogénica que se encuentran principalmente en legumbres. La soja es una fuente reconocida de daidzeína y genisteína, aunque también se encuentran en judías pintas y guisantes (Peterson y Dwyer,1998). Los antocianos son compuestos bastante solubles en agua, etanol y metanol, e insolubles en disolventes lipídicos. En la naturaleza se presentan en forma de heterósidos, cuyo aglucón (o antocianidina) es un derivado del ión flavilio o fenil-2-benzopirilio, diversamente hidroxilado. Una característica diferenciadora de estas moléculas con respecto a otros flavonoides es que en medio ácido se encuentran en forma de cationes que se estabilizan por resonancia con numerosas formas mesoméricas. Como consecuencia de esta estructura presentan propiedades especiales de color. Hay 6 antocianidinas mayoritarias en la naturaleza cuya estructura se diferencia entre sí por los sustituyentes que presenta en su anillo bencénico lateral o anillo B. El aglucón, se encuentra unido a una o varias moléculas de azúcar, que, a su vez, pueden estar o no esterificadas con diferentes ácidos orgánicos. Entre los azúcares que pueden ir unidos al aglucón los más frecuentes por orden de importancia en la naturaleza son: glucosa, ramnosa, xilosa, galactosa, arabinosa y fructosa. Normalmente estos azúcares se encuentran unidos al aglucón como monosacáridos, pero los antocianos también pueden estar en forma de di- o trisacáridos. Las posiciones más frecuentes de unión de los azúcares al aglucón son: 3, 5, 7, 3’, 4’ y 5’. Cuando el aglucón lleva un solo azúcar éste se suele encontrar en la posición 3, cuando hay dos uno de ellos ocupa la posición 3 y el otro suele colocarse en la posición 5, y, adicionalmente, en 7, 3’, 5’ ó 4’. Los restos ácidos que más frecuentemente forman parte de las moléculas de antociano son: cumárico, cafeico, ferúlico, p-hidroxibenzoico, sinápico, malónico, acético, succínico, oxálico y málico. Estos ácidos se unen a la posición 6 de la molécula de azúcar. También se han descrito antocianos con cadenas del tipo azúcargrupo acilado-azúcar y con estructuras poliaciladas. Los antocianos poseen una alta reactividad en diferentes condiciones (pH, temperatura, en presencia de oxígeno, de dióxido de azufre, de compuestos carbonílicos, de metales, etc.), lo que hace que no sean muy estables y, consecuentemente, se modifiquen sus propiedades físicas, químicas y biológicas. Desde el punto de vista del color, son interesantes las interacciones que tienen con otros compuestos, especialmente otros polifenoles (ácidos fenólicos, flavanoles o flavonas), para producir fenómenos de copigmentación que tienen como resultado las variaciones en el tono y la intensidad propios de los antocianos implicados (Rivas-Gonzalo y Santos-Buelga, 2001). Desde el punto de vista de sus propiedades biológicas, las reacciones de condensación que se producen con otros sustratos (aldehídos, flavanoles, …) pueden cambiar la actividad al modificar trascendentalmente la estructura del flavonoide (Macheix et al., 1990). Constituyen uno de los grupos más importantes de pigmentos vegetales, encontrándose la mayoría en plantas superiores, a las que suministra las tonalidades que van desde el azul al rojo. En la alimentación humana, son importantes fuentes de antocianos las frutas rojas (una gran mayoría de bayas: uvas, arándanos, grosellas, entre otras, cerezas, ciruelas, fresas, etc.), aunque es posible encontrarlos en legumbres (judías pintas), hortalizas (cebolla, rábano) y verduras (repollo, lombarda). Se localizan principalmente en aquellas partes de la planta vinculadas a la perpetuación de la especie (flores y frutos), 33 J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO para atraer animales y favorecer la mayor dispersión posible de la semilla. Asimismo, hay que tener en cuenta que con creciente frecuencia los antocianos se utilizan como aditivos colorantes en la producción de un gran número de alimentos. Flavanoles Los flavanoles presentan estructuras derivadas de tres esqueletos básicos: flavan-3-ol, flavan-4-ol y flavan-3,4-diol, con diversos sustituyentes hidroxilo en su anillo B. En la naturaleza se pueden encontrar como monómeros o condensados entre sí, formando compuestos con diverso grado de polimerización. Los flavanoles también pueden poseer restos acilo, siendo el ácido gálico el sustituyente más frecuente. Al contrario de lo que ocurre con otros flavonoides, las combinaciones de tipo heterosídico son poco habituales (Haslam, 1989). Los flavanoles que tienen sustituida la posición 4 son capaces de transformarse en antocianidinas por tratamiento en medio ácido mineral, por lo que se denominan también proantocianidinas. Se distingue entre proantocianidinas monómeras (o leucoantocianos), que poseen estructuras de tipo flavan-4-ol o flavan-3,4-diol, y proantocianidinas condensadas (o taninos condensados), constituidas por unidades elementales de tipo flavan-3-ol ligadas a través de sus C-4. Los flavan-3-ol monómeros no presentan esta característica y, por tanto, no son considerados proantocianidinas. ALIM. NUTRI. SALUD ras (hasta cinco unidades) y polímeras (más de cinco unidades). Los enlaces interflavánicos más usuales son los que se establecen entre el carbono 4 de una unidad flavanol (considerada “subunidad superior” o “de extensión”) y los carbonos 8 o 6 de otra (denominada “subunidad inferior”) (Fig. 3). Los mejor representados son los dímeros denominados de tipo B con enlaces C4→C8 (dímeros B1 a B4) o C4→C6 (dímeros B5 a B8). Aunque menos frecuentes, existen también proantocianidinas que, además de la unión C4→C8 o C6, presentan un enlace adicional de tipo éter entre las posiciones C2→C7 o C5 (unión de tipo A). Este último tipo de compuestos no ha sido descrito en partes comestibles de vegetales. Entre los oligómeros lo normal es la existencia de proantocianidinas homogéneas, es decir, compuestos formados únicamente por catequinas o por galocatequinas; aunque también se han descrito oligómeros no homogéneos, constituidos por unidades de catequina y galocatequina conjuntamente. OH OH Procianidina tipo B HO O 8 6 4 n 3 OH OH OH Flavan 3-ol monómeros OH HO Se les suele designar genéricamente como “catequinas” y se diferencian entre sí según el grado de hidroxilación de su anillo B. En su estructura poseen dos carbonos asimétricos (C2 y C3), lo que hace posible la existencia de isómeros ópticos. Existen derivados 2R, 3S (trans) (catequina y galocatequina) y sus correspondientes isómeros 2R, 3R (cis) (epicatequina y epigalocatequina). La configuración 2S (ent-) se presenta en raras ocasiones. En la naturaleza, estos monómeros se encuentran como tales, aunque también existen derivados metilados, glucosilados o acilados, sobre todo con ácido gálico. En algunos alimentos como té y uva existen cantidades significativas de derivados galoilados. Taninos condensados De acuerdo al número de unidades flavanol elementales que entran a formar parte de su estructura, se suele distinguir entre proantocianidinas oligóme34 O O Procianidina tipo A OH O HO HO OH Fig. 3. Enlaces interflavánicos en proantocianidinas de tipo A y B. La distribución en el reino vegetal de los flavanoles, simples y condensados, es muy amplia. Sin embargo, debido a la complicación analítica para su determinación, no ha sido posible hasta fechas muy recientes el poder conocer con cierta precisión el contenido y tipo de estos compuestos en alimentos (Arts et al., 2000; Santos-Buelga y Scalbert, 2000). Vol. 9, N.º 2, 2002 FLAVONOIDES EN ALIMENTOS VEGETALES: ESTRUCTURA Y ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE Los datos disponibles ponen de manifiesto la presencia de flavanoles en cereales, frutas y sus derivados, té y cacao. Sin embargo, las verduras y hortalizas son pobres en estos compuestos, con la notable excepción de algunas legumbres como las habas y lentejas (de Pascual-Teresa et al., 2000). Es de destacar que su localización en la planta se produce mayoritariamente en aquellos órganos poco o nada comestibles, y que su presencia está asociada a características de astringencia, lo que generalmente limita su consumo en la dieta. PROPIEDADES BIOLÓGICAS El estudio de las propiedades beneficiosas de los flavonoides se puede considerar que se inicia en 1936, en que, tres años después de haber identificado el ácido ascórbico como vitamina C, Szent Gyorgyi avanza la noción de vitamina P como segundo factor antiescorbútico. Los estudios llevados a cabo por este investigador llevaron a la conclusión de que el principio activo de esta nueva vitamina podrían ser uno o varios flavonoides, que denominó “citrina”, al haberse aislado del zumo de limón (Escribano-Bailón et al., 1991). La actividad vitamínica de la citrina, así como el concepto de vitamina P, estuvieron desde un principio sujetos a controversia; sin embargo, rápidamente se observó que ciertos flavonoides, aún en el caso de que carecieran de efecto antiescorbútico, presentaban actividad sobre la permeabilidad y resistencia de los capilares sanguíneos y podían actuar como factor de economía de la vitamina C. En 1955, la Academia de Ciencias de Nueva York decidió denominar a todos estos flavonoides con actividad biológica como “bioflavonoides”. En 1968, la FDA rechazó definitivamente el concepto nutricional de vitamina P, que desapareció en provecho de la noción farmacológica de “sustancias con actividad P”. Desde el punto de vista bioquímico, los flavonoides se caracterizan por poseer una elevada reactividad que se expresa en su afinidad por unirse a proteínas, a otras macromoléculas biológicas (hormonas, ácidos nucleicos) y a iones divalentes de metales, así como por su capacidad para catalizar el transporte de electrones y captar radicales libres. Estas propiedades pueden dar lugar a efectos fisiológicos muy diversos, muchos de los cuales sólo han podido ser puestos de manifiesto en ensayos in vitro: inhibición de enzimas, actividad antioxidante, efectos antiinflamatorios, acción antibacteriana y antiviral, secuestro de metales, actividad vascular, etc. (Chung et al., 1998; Harborne y Williams, 2000) Todos estos posibles efectos hacen de los flavonoides un grupo de sustancias con un importante potencial terapéutico, y de hecho entran ya a formar parte de numerosas formulaciones farmacéuticas co- mercializadas. Por las mismas razones, ha aumentado su interés como componentes de los alimentos y justifica su inclusión dentro del término genérico de fitoquímicos y su papel dentro de alimentos funcionales (Hertog et al., 1995). ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE Un número importante de especies de oxígeno altamente reactivas como el oxígeno singlete 1O2 y O2·- , OH·, NO· y radicales libres alquil-peroxilo se producen regularmente en nuestro organismo. Estos pueden dañar a lípidos, proteínas y ADN e intervenir en procesos de patogénesis y envejecimiento. De forma general, los sistemas de defensa fisiológica frente al daño generado por estos radicales se clasifican en tres categorías: —Antioxidantes, que previenen la formación de radicales libres. —Antioxidantes captadores de radicales libres, que inhiben la iniciación del proceso oxidativo o bien interfieren en el proceso de propagación. —Antioxidantes, que actúan revirtiendo el proceso de oxidación. La ingestión dietética de flavonoides junto con otros antioxidantes naturales de eficacia comprobada, como las vitaminas C y E y carotenoides, coadyuvan en esos procesos de defensa. Los flavonoides se encontrarían dentro de las dos primeras categorías, es decir, son capaces de prevenir la formación de radicales libres o bien actúan como captadores de estos radicales una vez formados (Rice-Evans et al., 1995; Santos Buelga y Scalbert, 2000). RELACIÓN ESTRUCTURA-ACTIVIDAD Existen una serie de características que determinan la efectividad de las moléculas como antioxidantes: 1. La presencia de sustituyentes con capacidad donadora de hidrógeno/electrones, y con apropiados potenciales de reducción (Bors et al., 1990, 1995; Jovanovic et al., 1994). 2. La capacidad para deslocalizar el radical resultante (Bors et al., 1990). 3. El potencial de quelación de metales de transición, que depende de la naturaleza y disposición de los grupos funcionales en la molécula (Afanasev et al., 1989; Frankel, 1980; Morel et al., 1993; Paganga et al., 1996; Thompson y Williams, 1976). 4. La accesibilidad del antioxidante al lugar de acción, que viene definido por el carácter lipofílico o hidrofílico o coeficiente de reparto (Niki, 1996). 35 J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO ALIM. NUTRI. SALUD 5. La interacción de los radicales con otras moléculas antioxidantes (Halliwell et al., 1995). En el caso de los flavonoides se cumplen los dos primeros requisitos: son antioxidantes hidrogeno-donadores, en virtud de las propiedades reductoras de los múltiples grupos hidroxilos sustituyentes de los anillos aromáticos y además tienen capacidad para deslocalizar el radical resultante dentro de su estructura (Rice-Evans et al., 1999). Se han fijado algunos criterios estructurales necesarios para la eficacia de la captación de radicales en las moléculas de flavonoides llevando a cabo los ensayos con el radical catión de ABTS 22’-azinobis (3etil-benzotiazolin-6-sulfonato), expresando los resultados como capacidad total antioxidante en equivalentes de Trolox C (TEAC) (Rice-Evans y Miller, 1998). Entre ellos se citan: 1. La presencia de la estructura 3’,4’-o-dihidroxi en el anillo aromático B (catecol), lo cual confiere mayor estabilidad al radical formado. 2. La existencia de grupos hidroxilo en los carbonos 5 y 7 del anillo A. 3. El doble enlace localizado en posición 2,3 en conjunción con el grupo 4-oxo y 3-hidroxi del anillo C, responsables de la deslocalización desde el anillo B (los radicales peroxilos producidos son estabilizados por el efecto de resonancia de los núcleos aromáticos). 4. La aparición de los grupos hidroxilo en posición 3 y 5 con función 4-oxo en los anillos A y C y con doble enlace entre las posiciones 2,3 generan el máximo potencial captador de radicales libres. Se han realizado estudios cinéticos que miden las constantes de velocidad de la reacción de flavonoides con radicales de nitrógeno generados por radiólisis, que sugieren que las dos características princi- TABLA I pales para el control del potencial redox son el grupo catecol en el anillo B y el doble enlace en el anillo C. La quercetina satisface todos estos requisitos y por esta razón es un antioxidante más eficaz que la catequina, por ejemplo, que sólo cumple el primero. Otras aproximaciones han establecido que la posición y grado de sustitución son fundamentales para la actividad antioxidante de flavonoides. Particularmente, en el anillo C, el carbonilo en posición 4, y los grupos hidroxilo libres en posición 3 y/o 5 en los anillo C y A respectivamente, parecen ser fundamentales para dicha actividad. Se ha descrito que el grupo o-dihidroxi en un anillo y el p-dihidroxi en otro producen gran potencia antioxidante, mientras que la hidroxilación en 5 y 7 tiene menor influencia. En la tabla I se recogen los datos de actividad antioxidante de flavonoides analizados por Rice-Evans y cols. en 1996. Antocianidinas: comparación con flavonoles e influencia de la glicosilación La mayor capacidad antioxidante de antocianidinas y antocianos la proporciona la estructura o-dihidroxi del anillo B, como en cianidina, con un valor de TEAC similar al de la quercetina (4,0), que posee también cinco grupos hidroxilos. Si quitamos el grupo 3’-OH del anillo B, como en pelargonidina, se reduce el valor a 1,3 mM, valor comparable con el del kaempferol, lo que demuestra la contribución del grupo 5,7-dihidroxi del anillo A. La glicosilación del grupo hidroxilo en posición 3 como en keracianina, el rutinósido de la cianidina, disminuye la actividad antioxidante a 3,2 mM. La sustitución de cianidina con grupos metoxi en posiciones 3’ y 5’ proporciona una actividad de 2,1. La glicosilación de la posición 3, da lugar a una pequeña disminución del poder reductor, probablemente debido a que esta agrupación no contribuye significativamente sin la presencia de o-dihidroxi en el anillo B. ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE DE ALGUNOS FLAVONOIDES TEAC(1) Quercetina 4,7 Epigalocatequin-30-galato 4,8 Epigalocatequina 3,8 Taxifolina 1,9 Catequina 2,4 Luteolina 2,1 Rutina 2,4 Kaempferol 1,3 (1) concentración mM de una solución de Trolox que tiene capacidad antioxidante igual a una concentración 1 mM de la sustancia problema. 36 Isoflavonas: influencia de la hidroxilación en el anillo B La diferencia básica entre flavonas e isoflavonas está en la posición del enlace entre el anillo B y C, lo cual influye en la capacidad antioxidante. El poder antioxidante de 4’,5,7-trihidroxi isoflavona, genisteína, da un valor de TEAC de 2,9, dos veces el valor de la correspondiente flavona, apigenina. La sustitución en 4’ por un grupo metoxi reduce la actividad antioxidante a 1,16 mM, lo cual sugiere, una vez más, que el grupo p-hidroxi en el anillo B, acompañado de 5,7,-dihidroxi en el anillo A, tiene una gran influencia en la capacidad de reducir el radical catión ABTS, y además que el último grupo contribuye Vol. 9, N.º 2, 2002 FLAVONOIDES EN ALIMENTOS VEGETALES: ESTRUCTURA Y ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE aproximadamente 1,0-1,2 mM a la capacidad antioxidante, similar a lo observado para flavonas. La pérdida del grupo hidroxilo de la posición 5 de la genisteína, lleva consigo la disminución de la actividad antioxidante en un 60%, hasta 1,25 mM. Si se bloquea la posición 7 del anillo A por glicosilación la pérdida de la actividad es similar. ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE EN FRUTAS Como ya se ha mencionado, las frutas tienen propiedades antioxidantes, debido a la presencia de diversos compuestos como vitaminas C y E, βcaroteno y flavonoides, principalmente. Estos compuestos aislados tienen también actividad in vivo, pero es difícil evaluar su contribución porque no se consumen aislados sino combinados (Plumb et al., 1996). Este es el motivo por el cual no existe demasiada bibliografía sobre este tema. Además, los estudios realizados utilizan diferentes ensayos, los extractos utilizados como muestras pueden tener diferentes propiedades antioxidantes dependiendo del ensayo realizado, se miden diferentes parámetros y los resultados se expresan de diferentes modos (Cao et al., 1995; Frankel, 1993; Heinonen et al., 1998; Vinson et al., 1998). En nuestro laboratorio se ha realizado el estudio de la actividad antioxidante de 28 muestras de frutas frente a dos sustratos de diferente naturaleza: medio lipídico (método de las sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico, TBARS) e hidrosoluble (método TEAC), frecuentemente utilizados para este fin (GarcíaAlonso et al., 2001). Los resultados obtenidos tras la aplicación del ensayo de peroxidación lipídica, muestran la mayor capacidad antioxidante de los extractos de frutas con elevado contenido en antocianos: fresa, frambuesa, cereza, mora y arándano. Sin embargo, otras muestras como granada, grosella y uva tinta que también poseen antocianos no presentaron una actividad tan elevada. Las frutas con menor capacidad antioxidante ensayadas fueron el plátano, la uva moscatel, el kiwi y el aguacate. La realización del método TEAC resolvió que las muestras con mayor capacidad antioxidante en medio acuoso eran el kaki, debido posiblemente a su elevado contenido en compuestos galoilados, la mora, el arándano y el madroño, y las de menor actividad antioxidante eran el aguacate, la breva verde y la pera blanquilla. Cuando se relacionan los resultados de ambos métodos se observa que, en general, las frutas de coloración roja como la fresa, arándano y mora son las que presentan mayor capacidad antioxidante tanto en medio acuoso como lipídico. Al estudiar la correlación de la actividad antioxidante en medio lipídico y en medio acuoso con el contenido total e individual de 15 flavanoles de las muestas ensayadas, no se encontró en ningún caso correlación significativamente diferente a cero. Esta ausencia de correlación puede explicarse por la existencia en las frutas de otro tipo de flavonoides como flavonoles y antocianos que también poseen actividad antioxidante. De los datos recogidos en la bibliografía (Tabla II), la fresa y la ciruela son las que presentan una mayor actividad antioxidante. Sin embargo, en la mayoría de estos estudios, los resultados no son comparables con los que acaban de comentar debido a que se han utilizado métodos para valorar la actividad antioxidante diferentes y que en los casos en los que el método es el mismo las muestras no coinciden con las analizadas en nuestro laboratorio (Wang y Lin, 2000). TABLA II VALORES OBTENIDOS EN LA EVALUACIÓN DE LA ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE DE FRUTAS PI50 (µg)a Fresa Ciruela ORACb 153,6 85 79,1 Uva tinta 36,0 Kiwi 36,5 Uva blanca 26,2 Plátano 9,0 Manzana Pera Melocotón 255 13,2 >700 9,6 200 a Peso seco que provoca el 50% de inhibición de la peroxidación lipídica inducida por Fe(III)/ascorbato (Plumb et al., 1996). b Ensayo de la capacidad de absorción del radical oxigenado. Expresado como micromoles de Trolox equivalentes a un gramo de peso seco de fruta utilizando el método automático de COBAS FARA II por fluorescencia (Wang et al., 1996). De los resultados obtenidos puede concluirse que la actividad antioxidante de las frutas ensayadas no puede atribuirse exclusivamente a ningún grupo particular de flavonoides. Por el contrario, a dicha actividad debe contribuir el conjunto de los mismos, aunque se desconocen las sinergias o antagonismos entre los diferentes compuestos l 37 J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO ALIM. NUTRI. SALUD BIBLIOGRAFÍA 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. 13. 14. 15. 16. 17. 18. 38 Afanasev IB, Dorozhko AI, Brodskii AV, Kostyuk A, Potapovich AL. Chelating and free radical scavenging mechanisms of inhibitory action of rutin and quercetin in lipid peroxidation. Biochem Pharmacol 1989; 38: 1763-9. Aherne SA, O’Brien NM. Dietary flavonols: Chemistry, food content, and metabolism. Nutrition 2002; 18: 75-81. Arts ICW, van de Putte B, Hollman PCH. Catechin contents of food commonly consumed in The Netherlands. 2. Tea, wine, fruit juices and chocolate milk Journal of Agricultural and Food Chemistry 2000; 48: 1752-7. Bors W, Heller W, Michael C, Saran M. Flavonoids as antioxidants: determination of radical scavenging efficiencies. Methods Enzymol 1990, 186, 343-55. Bors W, Michael C, Schikora S. Interaction of flavonoids with ascorbate and determination of their univalent redox potentials: a pulse radiolysis study. Free Rad Biol Med 1995; 19: 45-52. Cao G, Verdon CP, Wu AHB, Wang H, Prior RL. Automated oxygen radical absorbance capacity assay using the COBAS FARA II. Clin Chem 1995; 41: 1738-44. Chung, KT, Wong TY, Wei CI, Huang YW, Lin Y. Tannins and human health: a review. Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 1998; 38: 421-64. Escribano-Bailón MT, Rivas-Gonzalo JC, Santos-Buelga C. Relaciones Vino/Salud. Papel de los flavonoides. En: Libro Homenaje al Prof. Dr. D. Rodrigo Pozo (Rodero, A.; Jordano, R., eds). Universidad de Córdoba, 1991, pp 368. Frankel, E. N. Lipid oxidation. Prog Lipid Res 1980; 19: 1-22. Frankel, EN. In search of better methods to evaluate natural antioxidants and oxidative stability in food lipids. Trends in Food Science and Technology 1993; 4: 220-5. García-Alonso M, de Pascual-Teresa S, Santos-Buelga C, Rivas-Gonzalo JC. Evaluation of the antioxidant properties of fruits. Proc. of Bioactive compounds in plant foods: Health effects and perspectives for the food industry (COST 916 Conference). Tenerife (Spain) 2001 Halliwell B, Aeschbach R, Löliger R, Aruoma OI. The characterization of antioxidants. Food Chem Toxicol 1995; 33: 601-17. Harborne JB, Williams CA. Advances in flavonoids research since 1992. Phytochemistry 2000; 55: 481-504. Haslam, E. Plant polyphenols. Vegetable tannins revisited. Cambridge University Press 1989. pp. 230. Heinonen YM, Lehtonen PJ, Hopia A. Antioxidant activity of berry and fruit wines and liquors. J Agric Food Chem 1998; 46: 25-31. Hertog MGL, Kromhout D, Aravanis C, Blackburn H, Buzina R, Fidanza F, et al. Flavonoid intake and long-term and risk of coronary heart disease and cancer risk in the Seven Countries study. Arch. Intern. Med. 155; 381. Jovanovic S, SteenKen S, Tosic M, Marjanovic B, Simic MG. Flavonoids as antioxidants. J Am Chem Soc1994, 116, 4846-51. Macheix JJ, Fleuriet A, Billot J. Fruit phenolics. CRC Press, Inc., Boca Raton (Florida). 1990. p. 378. 19. 20. 21. 22. 23. 24. 25. 26. 27. 28. 29. 30. 31. 32. 33. 34. Morel I, Lescoat G, Cogrel P, Sergent O, Pasdeloup N, Brissot P, et al. Antioxidant and iron-chelating activities of the flavonoids catechins, quercetin and diosmetin on ironloaded rat hepatocyte cultures. Biochem Pharmacol 1993; 45, 13-9. Niki E. a-Tocopherol. En: Handbook of antioxidants. (L. Packer and E. Cadenas, eds). Marcel Dekker, New York: 1996. pp. 3-25. Paganga G, Al-Hashim H, Khodr H, Scott BC, Auroma OI, Hider RC, et al. Mechanisms of the antioxidant activities of quercetin and catechins. Redox Report. 1996; 2: 359-64. de Pascual-Teresa S, Rivas-Gonzalo JC, Santos-Buelga C. Quantitative analysis of flavan-3-ols in Spanish foodstuffs and beverages. Journal of Agricultural and Food Chemistry 2000; 48: 5331-7. Peterson J, Dwyer J. Flavonoids: Dietary occurrence and biochemical activity. Nutr Res 1998; 18: 1995-2018. Plumb GW, Chambers SJ, Lambert N, Bartolomé B, Heaney RK, Wanigatunga S, et al. Antioxidant actions of fruit, herb and spice extracts. Journal of Food Lipids 1996; 3: 171-88. Rice-Evans C, Miller NJ, Bolwell PG, Bramley PM, Pridham JB. The relative antioxidant properties of plant-derived polyphenolic flavonoids. Free Rad Res 1995; 87: 35-40. Rice-Evans C, Miller NJ, Paganga G. Structure-antioxidant activity relation-ships of flavonoids and phenolic acids. Free Rad Biol Med 1996; 20: 933-56. Rice-Evans CA, Miller NJ. Structure-antioxidant activity relationships of flavonoids. En Flavonoids in health and disease. (Rice-Evans C A, Packer L, ed). New York: Marcel Dekker, Inc., 1998. pp. 541. Rice-Evans CA. Screening of phenolics and flavonoids for antioxidant activity. En: Antioxidant food supplements in human health. (Packer L, Hiramatsu M, Yoshikawa T, eds). New York: Academic Press., 1999. p. 239. Rivas-Gonzalo JC, Santos-Buelga C. Undersatanding the colour of red wines: From anthocyanins to complex pigments. En: Polyphenols, Wine and Health. (Chèze, C, Vercauteren J, Verpoorte R, eds). Kluwer Academic Publishers, Dordrecht 2001. p. 219. Santos-Buelga C, Scalbert A. Proanthocyanidins and tannin-like compounds- nature, occurrence, dietary intake and effects on nutrition and health. J Sci Food Agric 2000; 80: 1094-117. Thompson M, Williams CR. Stability of flavonoid complexes of copper(II) and flavonoid antioxidant activity. Anal Chim Acta 1976; 85: 375-81. Vinson JA, Hao Y, Su X, Zubik L. Phenol antioxidant quantity and quality in foods: vegetables. J Agric Food Chem 1998; 46: 3630-4. Wang H, Cao G, Prior RL. Total antioxidant capacity of fruits. J Agric Food Chem 1996; 44: 701-5. Wang SY, Lin H. Antioxidant activity in fruits and leaves of blackberry, raspberry, and strawberry varies with cultivar and developmental stage. J Agric Food Chem 2000; 48: 140-6. 1136-4815/02/39-45 ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE ALIM. NUTRI. SALUD Vol. 9, N.º 2, pp. 39-45, 2002 Biodisponibilidad de vitaminas liposolubles y licopeno de origen dietético R. Farré, I. Frasquet NUTRICIÓN Y BROMATOLOGÍA. FACULTAD DE FARMACIA. UNIVERSITAT DE VALENCIA RESUMEN A ABSTRACT A portes dietéticos aparentemente adecuados de vitaminas provocan situaciones de deficiencia que pueden atribuirse a la escasa biodisponiblilidad de las vitaminas. Ésta es poco conocida, difícil de estudiar y puede verse afectada por numerosos factores, que dependen de la forma de la vitamina, el alimento (tipo, contenido, procesado y sustancias interferentes) como de las condiciones de quien las consume (genética, estado sanitario y nutricional, ingestas previas o simultáneas). El conocimiento de la biodisponibilidad de las vitaminas es necesario para emitir recomendaciones dietéticas, formular suplementos, enriquecer alimentos o diseñar estrategias de intervención que permitan, a todo el mundo y en cualquier situación, obtener la vitamina que necesitan. En este trabajo se resumen los conocimientos actuales, todavía insuficientes y muy fragmentarios relativos a la biodisponibilidad de las vitaminas liposolubles, con especial mención de los carotenoides incluyendo al licopeno, a pesar de no ser precursor de la vitamina A, por su interesante actividad antioxidante. pparently adequate vitamin intakes are responsible for deficiencies that can be ascribed to a low vitamin bioavailability. Information on vitamin bioavailability is limited, because of the difficulties related to its estimation and the effect of several factors on it, among them the nature of the vitamin, the dietetic source (type, content, processing and possible inhibitors), and also by conditions related to the consumer (genetic factors, healthy and nutritional status, previously or simultaneous intakes). Information on vitamin bioavailability is required to propose dietary recommendations, for supplement formulation, to fortify foods or to design intervention studies, allowing to obtain the required vitamin intake to the whole population in all conditions. This report summarizes present knowledge, still insufficient and fragmentary on liposoluble vitamins bioavailability, paying special attention to carotenoids and including lycopene, in spite of the lack of pro-vitamin A activity, because of its interesting antioxydant activity. Palabras clave: Antioxidantes. Biodisponibilidad. Licopeno. Taurina. Vitaminas liposolubles. Key words: Antioxidants. Bioavailability. Lycopen. Taurine. Liposoluble vitamin. INTRODUCCIÓN Los micronutrientes y entre ellos las vitaminas, aunque esenciales para el mantenimiento de la salud humana, se caracterizan por encontrarse en muy pequeña cantidad en los alimentos y, puesto que se han detectado situaciones de deficiencia con aportes dietéticos aparentemente adecuados, resulta de interés conocer qué proporción de su contenido alimentario es biodisponible, o sea, qué fracción del nutriente ingerido es utilizada o almacenada en el organismo (1). La biodisponibilidad (BD) está en buena parte determinada por la absorción gastrointestinal y la mayoría de estudios sobre la BD de nutrientes se refieren a su medida, relativamente accesible mediante técnicas habituales y que depende, tanto de los tratamientos previos (procesado, cocción) a que haya sido sometido el alimento, como de la eficiencia de la digestión, las ingestas anteriores o concomitantes, el estado nutricional, la velocidad del tránsito y las posibles alteraciones o enfermedades gastrointestinales de quien lo consume (1). En nutrición, el término BD se refiere a la suma de factores que afectan a la utilización metabólica de 39 R. FARRÉ E I. FRASQUET un nutriente y puede cuantificarse por la proporción del mismo capaz de curar los síntomas de deficiencia o de producir ganancia de peso durante el crecimiento. En estos procesos influyen mecanismos homeostáticos, que difieren sustancialmente entre nutrientes, por lo que para el estudio de la BD de cada uno de ellos se recomienda definir y utilizar estrategias individuales (2). Las interacciones entre micronutrientes, al igual que las posibles deficiencias en algunos de ellos, pueden afectar a su absorción y utilización, por lo que deben tenerse en cuenta ante toda suplementación o enriquecimiento. Considerar las posibles interacciones, las sustancias que favorecen o que inhiben la absorción y el riesgo de que existan múltiples deficiencias, puede hacer más efectivas las estrategias destinadas a mejorar el estado nutricional en micronutrientes de las poblaciones (3). Se necesita obtener más información sobre la BD de las diferentes vitaminas para emitir recomendaciones, formular suplementos o diseñar estrategias de intervención (4) y, entre los alimentos para los que el conocimiento de la BD de las vitaminas puede ser de mayor interés, cabe mencionar la leche de mujer y los preparados para lactantes, pues constituyen su única fuente dietética. En este caso los criterios de adecuación vitamínica deberían ampliarse e incluir medidas funcionales (5). VITAMINAS LIPOSOLUBLES Se ha señalado que la taurina favorece la BD de las vitaminas liposolubles, probablemente por formar con ellas diferentes tipos de complejos hidrosolubles fácilmente hidrolizables. Esta forma de distribución puede ser un mecanismo adicional para el transporte de las vitaminas liposolubles, probablemente de adquisición evolutiva precoz y muy importante para los mamíferos, incluido el ser humano, para una gran variedad de funciones que requieren un elevado consumo de vitaminas liposolubles, tales como: la visión en condiciones normales y en situaciones de emergencia, la hemostasia, la espermiogénesis y la activación del sistema neuroendocrino. Es posible que la capacidad de la taurina para transformar lípidos y compuestos liposolubles en hidrosolubles sea la clave para comprender la extraordinaria amplitud de fenómenos biológicos que se asocian a este aminoácido (6). Carotenoides y vitamina A Las dos principales fuentes dietéticas de vitamina A son los retinilos, generalmente esterificados y fá40 ALIM. NUTRI. SALUD cilmente absorbibles de los alimentos de origen animal y los carotenoides con actividad provitamina A de los vegetales, de menor biodisponibilidad. La proteína fijadora de retinol (RBP) ejerce un control estricto de la concentración de retinal plasmático, y en forma del complejo RBP-retinal se produce la distribución tisular. Este mecanismo homeostático sólo parece modificarse por acción hormonal (anticonceptivos), en algunas alteraciones metabólicas (infecciones) y cuando las ingestas de vitamina A son altas ya que, en este caso, algunos ésteres de retinil pueden ser cedidos a los tejidos por los quilomicrones (7). Los triglicéridos dietéticos (TGD), en cantidad moderada, no influyen en la BD de la vitamina A en los seres humanos, ya que la cantidad que se absorbe en presencia de muy pequeñas cantidades de TGD no se modifica cuando éstas se incrementan hasta 40 g de TGD por comida, aportes que tampoco modifican la homeostasis postprandial del retinal, aunque sí su esterificación y la cantidad de retinil recuperado de los quilomicrones (8). Cuando los β-carotenos se ingieren con triglicéridos de cadena media (TCM) en vez de cadena larga (TCL), la tasa de bioconversión (BC) intestinal del βcaroteno a vitamina A no se modifica, pero el contenido de β-caroteno y de retinil palmitato en los quilomicrones disminuye de forma drástica, aparentemente debido a que éstos no se segregan en respuesta a los TCM. En cualquier caso, en presencia de TCM no puede descartarse una escasa absorción intestinal de β-caroteno o un aumento de su transporte vía portal (9). Algunos carotenoides tienen actividad pro-vitamina A, y en general se consideran seguros, a pesar de que en un estudio de intervención en fumadores, el β-caroteno se haya asociado a incrementos en la incidencia de cáncer de pulmón y de cardiopatías. En todo caso, puesto que no se conoce bien la importancia fisiológica de sus propiedades antioxidantes, no es posible establecer con exactitud los aportes diarios necesarios para conseguir una nutrición óptima (7). Por ello, se necesita más información respecto a la BD de los carotenoides procedentes de alimentos y suplementos, tanto por sí mismos como por su valor como provitamina A. La escasez de información relativa a la BD de los carotenoides se debe, principalmente, a la falta de métodos adecuados para estimarla. La BD de los carotenoides de las matrices alimentarias complejas parece ser menor que la correspondiente a las soluciones oleosas. En el primer caso el tratamiento térmico puede incrementarla (10) y el enriquecimiento con vitamina A o con β-caroteno de los aceites vegetales utilizados para cocinar puede contribuir a la prevención de la deficiencia de vitamina A, muy común en los países en vías de desarrollo (11). Vol. 9, N.º 2, 2002 BIODISPONIBILIDAD DE VITAMINAS LIPOSOLUBLES Y LICOPENO DE ORIGEN DIETÉTICO Los carotenoides se absorben por difusión pasiva, pero los factores intraluminales o intracelulares que la limitan no se conocen bien. La mucosa intestinal tiene gran importancia en el metabolismo de los carotenoides pro-vitamina A, como el β-caroteno y, en consecuencia, gran influencia en su BD. Se dispone de pruebas de la existencia de un mecanismo de oxidación central responsable de la escisión del β-caroteno a retinal en la mucosa intestinal pero, en seres humanos, no se conocen ni el alcance ni los lugares en que esta metabolización postabsortiva se produce (12). Parece que, tanto in vitro como en vivo, el ácido 9-cis-retinoico sólo puede formarse a partir del 9cis-β-caroteno y que, en los seres humanos, aunque se desconoce el lugar exacto, parte del β-caroteno ingerido sufre una isomerización cis-trans (12). Los carotenoides se transportan por plasma unidos a las lipoproteínas y su distribución entre ellas determina muchas de sus propiedades físicas y puede influir en su captación y retención por los diferentes tejidos (12). Los conocimientos actuales sobre la BD de los carotenoides de los alimentos con función provitamina A son insuficientes, fragmentarios y difíciles de interpretar, ya que los métodos para estimar su valor como vitamina A son poco exactos. La tasa de BC in vivo del β-caroteno a vitamina A, en seres humanos, depende de las condiciones y oscila de 2 a 1 hasta de 26 a 1. Así pues, la relación 6 a 1, propuesta por la Organización Mundial de la Salud, puede considerarse una estimación promedio que no es aplicable de forma generalizada (13). Tanto la absorción como la BC de β-caroteno a vitamina A contribuyen a la variabilidad de la respuesta a la ingesta de β-caroteno (14) y, para ayudar a recordar los principales factores que influyen en ella, se ha propuesto el término SLAMENGHI, iniciales de las frases en inglés que los describen y que aparecen en la tabla I. Los factores enumerados son, TABLA I FACTORES QUE AFECTAN A LA BIODISPONIBILIDAD Y BIOCONVERSIÓN DE LOS CAROTENOIDES DIETÉTICOS Species of carotenoid Linkage molecular Amount of carotenoids consumed in a meal Matrix in which carotenoid is incorporated Effecters of absorption and biconversion Nutrient status of the host Genetic factors Host-related factors Interactions Castenmiller & West, Ann. Rew. Nutr (1998) 18, 19-38 de una parte, la especie, la forma molecular y el contenido de carotenoides en el alimento consumido; y de otra, la genética, el estado nutricional y otros factores relacionados con el consumidor, además de las interacciones que pueden ocurrir entre todos ellos (15,16). La importancia de la especie (specie of carotenoid) se refiere a que la BD de los isómeros trans, configuración natural de los carotenoides en los alimentos vegetales, es mayor en los humanos que la de los isómeros cis, cuya proporción se incrementa en el procesado, especialmente con el calentamiento y también a que la actividad vitamina A es máxima cuando todos los carotenoides contienen, al menos, un anillo β-ionona no sustituido y una cadena lateral poliénica de 11 o más carbonos. Respecto a la forma molecular (linkage molecular), se conoce muy poco sobre la BD de los ésteres de carotenoides que abundan en frutas y vegetales (16). Aunque la cinética de la respuesta sérica a la ingesta oral de β-caroteno parece independiente de la dosis, la variabilidad de las respuestas obtenidas en diferentes estudios hace suponer la importancia de otros factores ligados al contenido dietético (amount of carotenoids consumed in a meal), ya que, por una parte, los diferentes carotenoides presentes en la dieta pueden interaccionar entre sí, tanto a nivel de su absorción intestinal, como de su metabolismo o de su aclaramiento plasmático y, por otra (matrix in which carotenoid is incorporated) la escasa BD de los carotenoides de muchos vegetales se debe a su localización, en el interior de diferentes estructuras celulares o a que forman complejos con las proteínas de los cloroplastos (16). Estudios recientes indican que se ha sobrestimado la BD y BC de los carotenoides y proponen unos nuevos factores de BC para los β-carotenos procedentes de diversas fuentes alimentarias, que se muestran en el tabla II. En el caso de los carotenoides procedentes de una dieta mixta, para obtener 1 µg de equivalente de retinol (ER) se necesitan 21, en vez de 6 µg de βcaroteno y, aplicando este factor, las ingestas diarias estimadas de vitamina A en África, Sudamérica y Asia, expresadas en ER per cápita, se reducen, res- TABLA II FACTORES DE BIOCONVERSIÓN PROPUESTOS PARA CAROTENOIDES ALIMENTARIOS DE DIVERSAS FUENTES Un equivalente de retinol (ER) equivalente a: 1 µ vitamina A 12 µg β-carotenos de frutas amarillas y anaranjadas 21 µg β-carotenos en general 26 µg β-carotenos de vegetales de hoja verde West CE, Nutr. Rew (2000) 58, 341-345 41 R. FARRÉ E I. FRASQUET pectivamente, desde 895, 599 y 667 a 371, 372 y 258, todas ellas muy inferiores a los 600 RE recomendados para hombres adultos (17). Se necesita información sobre la BD vitamínica de los carotenoides para emitir recomendaciones dietéticas, formular suplementos o diseñar estrategias de intervención relativas a los carotenoides (4), ya que las personas con mayores necesidades de vitamina A, a causa de sus desfavorables condiciones de vida (higiene deficiente, parasitación, infecciones, etc.), ven disminuida la BD de los carotenos alimentarios y dependen de suplementos, alimentos de origen animal, frutas y/o alimentos enriquecidos para obtener la vitamina que necesitan (18). Tal y como se ha comentado, la BD de los carotenoides depende, entre otros factores, de la matriz alimentaria y del tipo e intensidad del tratamiento a que ésta se somete (19). El tipo de alimento en el que se encuentran los carotenoides influye en su BD. Luteína y zeaxantina abundan en la yema de huevo y se acumulan en la mácula retiniana, donde actúan sobre la función visual. La yema de huevo es una excelente fuente de luteína y zeaxantina, por el contenido y la elevada BD, pero, el posible beneficio de incorporarlos a la dieta con el huevo se contrapone al potencial incremento del LDL-colesterol que causaría el aumento de colesterol dietético (20). El aceite de palma contiene una mezcla de α y β carotenos que se utilizan como colorantes alimentarios y que, debido a su actividad provitamina A y a su papel en la prevención de las patologías crónicas, también pueden ser útiles como ingrediente alimentario con actividad funcional (21). En relación al efecto del procesado de los alimentos en la BD de los carotenoides cabe señalar que en estudios realizados en una zona rural de Indonesia, para estimar la capacidad de un suplemento dietético, obtenido a partir de la cocción de hojas verdes de producción local, para aumentar el aporte de vitamina A de mujeres lactantes que sufrían anemia, utilizando los incrementos de carotenoides y retinol en plasma y leche, como indicadores de BD y BC, respectivamente, se comprueba que el βcaroteno procedente de galletas enriquecidas con el suplemento aumenta de forma significativa los contenidos de retinol y de carotenoides, mientras que resulta insignificante el efecto de un aporte equivalente en forma de un revuelto de los mismos vegetales fritos (22). También en escolares indonesios se demuestra que las frutas anaranjadas son más eficientes que los vegetales de hoja verde para incrementar las concentraciones séricas de retinol y de β-caroteno. La actividad promedio de los carotenoides de frutas y vegetales de hoja se considera, respectivamente, del 50 y 23%, lo que tiene importantes implicaciones 42 ALIM. NUTRI. SALUD en la elección de estrategias para controlar la deficiencia en vitamina A (23). El contenido en pectina y la forma cristalina en que los carotenoides se encuentran en los cromoplastos son los principales factores que reducen la BD de los carotenoides en el jugo de zanahorias (24). En general, la BD de la luteína en los alimentos vegetales es unas cinco veces mayor que la del β-caroteno (25) y la isomerización de éste por el tratamiento térmico puede explicar el aumento de su BD en zanahorias o espinacas procesadas (26). En éstas la BD de la luteína es mayor que la del β-caroteno y la destrucción de las paredes celulares aumenta la del β-caroteno pero no la de la luteína (19). De la revisión de la información disponible sobre el efecto del procesado de los alimentos en la BD de los carotenoides se concluye que la homogenización mecánica, el tratamiento térmico y la adición de grasa pueden incrementarla (27). Las posibles interacciones entre los carotenoides, que pueden afectar a su BD cuando se ingieren alimentos ricos en ellos y suplementos, se han estudiado mediante ensayos en ratas (28) y en humanos (29). En ratas, cuando se administra por vía oral pasta de tomate y polvo de espinacas, buenas fuentes de licopeno y luteína, al mismo tiempo que suplementos de canthaxantina (CX), si la cantidad de tomate es elevada, las concentraciones hepáticas de CX disminuyen unas cinco veces y las plasmáticas se reducen a la mitad, mientras que si la cantidad de tomate es baja la BD de la CX no se modifica. Las concentraciones hepáticas de licopeno aumentan cuando lo hace la cantidad de pasta de tomate en la dieta, pero la adición de CX las hace disminuir de forma espectacular. Estos datos ilustran cómo los alimentos ricos en carotenoides pueden influir en la BD de los suplementos y, asimismo, cómo la suplementación con un carotenoide purificado puede antagonizar la BD de los carotenoides dietéticos (28). También se ha estudiado, en un grupo de mujeres, el efecto que pueda tener, sobre las concentraciones plasmáticas de carotenoides, la ingesta individual o conjunta de puré de tomate (15,6 mg de licopeno/100 g) y de puré de espinacas (13 mg de luteína/100 g) o la de uno de ellos más un suplemento en comprimidos que contenga, al menos, la misma cantidad del carotenoide principal que el otro vegetal. Los resultados indican que, aunque los carotenoides de diversas fuentes compiten por su absorción e incorporación a los quilomicrones, a medio plazo (3 semanas), las concentraciones plasmáticas de cada uno de ellos no se alteran (29). Las sustancias bioactivas, presentes en los alimentos de origen vegetal, también influyen de forma significativa en la BD mineral y en los requerimientos de vitaminas (10), por ello, profundizar en el conocimiento de las relaciones entre consumo de vegetales Vol. 9, N.º 2, 2002 BIODISPONIBILIDAD DE VITAMINAS LIPOSOLUBLES Y LICOPENO DE ORIGEN DIETÉTICO y riesgo de patologías crónicas es importante para determinar la BD de los carotenoides alimentarios y el efecto del consumo de vegetales sobre algunos biomarcadores de enfermedad crónica (25). ofrecer la oportunidad de desarrollar alimentos funcionales ricos en licopeno (30). A continuación se comentan algunos aspectos de la BD del licopeno, pues aunque no presenta actividad vitamínica es interesante su actividad antioxidante. Vitamina E y tocoferoles Licopeno El licopeno posee muchas propiedades biológicas y fisicoquímicas, en especial las relacionadas con sus efectos como antioxidante natural, casi dos veces más potente que el β-caroteno, que proporcionan considerable interés a su presencia en la dieta. Los resultados de numerosos estudios confirman los importantes beneficios para la salud derivados de su ingesta ya que parece proteger, entre otros, frente a muchos cánceres epiteliales (30). A ello debe añadirse que se trata de uno de los carotenoides mayoritarios en la dieta de norteamericanos y europeos, al ser el pigmento que proporciona su característico color rojo al tomate, fruto que constituye su principal fuente dietética aunque su BD varíe considerablemente entre las diferentes preparaciones (31,32). El grado de isomerización del licopeno, que aumenta con la temperatura y el tiempo de procesado, puede proporcionar una estimación de sus potenciales efectos beneficiosos (30). En el tomate fresco el licopeno se encuentra esencialmente en configuración trans y durante el procesado se degrada por isomerización y oxidación. La BD de los isómeros cis es mayor que la de los trans y, por tanto, será mayor en los tomates procesados que en los frescos, ya que la ruptura celular hace al licopeno más accesible a la isomerización. La acidez también favorece la liberación del licopeno (24). En general, en los tomates deshidratados y en polvo el licopeno es poco estable, a no ser que se procesen de forma cuidadosa y se envasen rápidamente en atmósfera inerte. En cambio, en los congelados o esterilizados por calor, el licopeno es muy estable (30). Vitamina E es el término genérico que denomina a un grupo de sustancias que poseen un núcleo 6-OHcromano. El más común de ellos es el α-tocoferol y su forma natural, el estereoisómero RRR-α-tocoferol, posee numerosas funciones, siendo la antioxidante la más estudiada y la mejor conocida (34). La vitamina E es el principal antioxidante liposoluble de los alimentos y en su BD influye la grasa de la dieta (35). La ingesta óptima de vitamina E y de α y β-carotenos requiere un aporte lipídico reducido, siendo en cambio importante la cantidad de grasa que se necesita para una absorción intestinal adecuada de luteína (36). Carotenoides y α-tocoferoles se absorben por las mismas vías y pueden interferir mutuamente en su BD, en particular cuando se toman en dosis altas (37). La absorción intestinal de vitamina E disminuye en la vejez, al igual que su transporte por los quilomicrones, por lo que, aparentemente, con la edad aumenta la fracción transportada por el resto de las lipoproteínas (38). La BD de la vitamina E es bastante alta, incluso en ausencia de digestión o absorción lipídica o en los trastornos genéticos del metabolismo de las lipoproteínas y su seguridad, a dosis altas o muy altas, se explica por la presencia de un enzima hepático, el α-tocoferol proteín transferasa, que actúa preferentemente sobre la forma natural, el RRR-α-tocoferol, y por un eficiente mecanismo que permite la regeneración del cromanoxil, forma reversiblemente oxidada de la vitamina E (34). El-α-tocoferol presente en la naturaleza es un único estereoisómero (RRR-α-tocoferol) mientras que la vitamina E sintética es una mezcla de ocho estereoisómeros racémicos (all-rac) de menor potencia biológica. Otros factores que pueden influir en la BD del licopeno son la ingesta y la concentración plasmática de otros carotenoides; el status lipídico y la actividad antioxidante del plasma. El aporte diario de 5 mg de licopeno, cantidad similar a la ingesta diaria usual de carotenoides, no afecta a las concentraciones de colesterol y triglicéridos plasmáticos ni a su actividad antioxidante (33). La razón entre las potencias de “RRR” y de “allrac” actualmente más aceptada es de 1,36 y se basa en resultados obtenidos en ensayos con animales, por lo que se discute su aplicación a los seres humanos. Se han realizado estudios de BD en humanos, midiendo las respuestas plasmáticas a “RRR” y a “all-rac” y encontrándose cocientes superiores a 2 en plasma de sangre periférica y de 3,4 en plasma de cordón umbilical, lo que ha inducido a proponer que el factor de biopotencia “RRR/all-rac” se incremente de 1,36 a 2 (39). Se requiere mayor información sobre la BD del licopeno y sus propiedades bioquímicas, fisiológicas y farmacocinéticas, puesto que la demanda de alimentos saludables por parte de los consumidores puede Sin embargo, puesto que “RRR” y “all-rac” no son químicamente idénticos y difieren en su cinética y metabolismo, tanto en plasma como en los diferente tejidos, la razón entre los parámetros que mi43 R. FARRÉ E I. FRASQUET den su BD puede no coincidir con la correspondiente a su potencia biológica y no parece prudente, a falta de estudios más concluyentes, modificar el factor de biopotencia actualmente establecido (39). Tocoferoles y tocotrienoles forman parte de un conjunto de ciclos antioxidantes interrelacionados y, respecto a los tocoferoles, los tocotrienoles muestran mayor actividad antioxidante y menor BD por vía oral (40). La actividad biológica de los diferentes análogos de la vitamina E se determina habitualmente por ensayos biológicos en animales y generalmente se acepta que sus valores pueden aplicarse a los seres humanos sin necesidad de realizar ajustes por especie (41). Aunque en distinto grado, según su potencia biológica, todos los compuestos vitamina E son capaces de eliminar (scavenger) a los radicales libres activos y de inactivar (quencher) a los singletes de oxígeno molecular. Esto ocurre tanto en vivo como en los alimentos pero, aunque para ambas actividades los diferentes acontecimientos se producen con una secuencia similar, no existe relación directa entre la actividad antioxidante biológica, aplicable a los humanos, y la que previene el enranciamiento de los aceites y grasas (41). Vitamina K La filoquinona, presente en los vegetales de hojas de color verde intenso y en ciertas plantas oleaginosas, constituye la principal fuente dietética de vitamina K y parece que su BD, muy inferior a la de los suplementos, es extraordinariamente baja a nivel de las membranas y depende de otros componentes dietéticos, en especial de las grasas (42). ALIM. NUTRI. SALUD Aunque no se conocen con exactitud los requerimientos humanos de vitamina K, en general se asume que, como mínimo, deben oscilar entre 0,5 y 1 µg por kg de peso corporal y, dada la escasa BD de sus fuentes dietéticas (filoquinona y menaquinonas) se propone una revisión de sus ingestas recomendadas (42). Recientemente se ha identificado a la dehidro-vitamina K1 como una forma dietética de la vitamina K, que aparece durante la hidrogenación de los aceites ricos en vitamina K1 y que, tras su absorción, alcanza en plasma valores mensurables. Aunque apenas se conocen datos sobre su BD, el elevado consumo de aceites hidrogenados en muchas dietas, hace que la dehidro-vitamina K1 se considere una fuente prometedora de vitamina K que merece ser más estudiada (43). Vitamina D Los incrementos séricos de 25-hidroxi-vitamina D se utilizan para medir la BD de la vitamina D. El ergocalciferol, procedente de hongos liofilizados y homogenados, se absorbe muy bien en el intestino humano (44). Puesto que la vitamina D se deposita en el tejido adiposo, si éste es excesivo, disminuye la BD de las fuentes cutáneas y dietéticas de la vitamina. Por ello la obesidad se asocia con una insuficiencia de la vitamina D y, secundariamente, con hiperparatiroidismo, ya que se alteran la producción cutánea de vitamina D-3 (colecalciferol) y la absorción intestinal de la vitamina D-2 (ergocalciferol) (45) l BIBLIOGRAFÍA 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 44 Jackson MJ. The Assessment of bioavailability of micronutrients: Introduction. European Journal of Clinical Nutrition 1997; 51: suppl. 1, S1-S2. Schumann K, Classen HG, Hages M, Prinz Langenohl R, Pietrzik K, Biesalski HK. Bioavailability of oral vitamins, minerals, and trace elements in perspective. Arzneimittel Forschungdrug Research 1997; 47 (4): 369-80. Sandstrom B. Micronutrient interactions: effects on absorption and bioavailability. British Journal of Nutrition (2001) 85, S181-S185. West CE. Meeting requirements for vitamin A. Nutrition Reviews 2000; 58 (11): 341-5. Powers HJ. Vitamin requirements for term infants: considerations for infant formulae. Nutrition Research Reviews 1997; 10: 1-33. Petrosian AM, Haroutounian JE. Taurine as a universal carrier of lipid soluble vitamins: a hypothesis. Amino Acids 2000; 19 (2): 409-21. Thurnham DI, Northrop Clewes CA. Optimal nutrition: vitamin A and the carotenoids. Proceedings of the Nutrition Society 1999; 58 (2): 449-57. 8. 9. 10. 11. 12. Borel P, Dubois C, Mekki N, Grolier P, Partier A, Alexandre Gouabau MC, et al. Dietary triglycerides, up to 40 g/meal, do not affect preformed vitamin A bioavailability in humans. European Journal of Clinical Nutrition 1997; 51 (11): 71722. Borel P, Tyssandier V, Mekki N, Grolier P, Rochette Y, Alexandre Gouabau MC, et al. Chylomicron beta-carotene and retinyl palmitate responses are dramatically diminished when men ingest beta-carotene with medium-chain rather than long-chain triglycerides. Journal of Nutrition 1998; 128 (8): 1361-7. Sanders TAB. The nutritional adequacy of plant-based diets. Proceedings of The Nutrition Society 1999; 58 (2): 265-9. Dutrade Oliveira JE, Favaro RMD, Junqueira Franco MVM, Carvalho CG, Jordao AA, Vannucchi H. Effect of heat treatment on the biological value of beta-carotene added to soybean cooking oil in rats. International Journal of Food-Sciences and Nutrition 1998; 49 (3): 205-10. Parker RS. Carotenoids 4. Absorption, metabolism, and transport of carotenoids. Faseb-Journal 1996; 10 (5): 542-51. Vol. 9, N.º 2, 2002 13. 14. 15. 16. 17. 18. 19. 20. 21. 22. 23. 24. 25. 26. 27. 28. BIODISPONIBILIDAD DE VITAMINAS LIPOSOLUBLES Y LICOPENO DE ORIGEN DIETÉTICO Olson JA. Bioavailability of carotenoids Archivos Latinoamericanos de Nutricion 1999; 49 (3): Suppl. 1, 21S-25S. Lin YM, Dueker SR, Burri BJ, Neidlinger TR, Clifford AJ. Variability of the conversion of beta-carotene to vitamin A in women measured by using a double-tracer study design. American Journal of Clinical Nutrition 2000; 71 (6): 154554. West CE, Castenmiller JJM. Quantification of the "SLAMENGHI" factors for carotenoid bioavailability and bioconversion. International Journal for Vitamin and Nutrition Research 1998; 68 (6): 371-7. Castenmiller JJM, West CE. Bioavailability and bioconversion of carotenoids. Annual Review of Nutrition 1998; 18: 19-38. Parker RS, Swanson JE, You CS, Edwards AJ, Huang T. Bioavailability of carotenoids in human subjects. Proceedings of the Nutrition Society 1999; 58 (1): 155-62. de-Pee S, Bloem MW, Tjiong R, Martini E, Satoto, Gorstein J, et al. Who has a high vitamin A intake from plant foods, but a low serum retinol concentration? Data from women in Indonesia. European Journal of Clinical Nutrition 1999; 53 (4): 288-97. Castenmiller JJM, West CE, Linssen JPH, van Het Hof KH, Voragen AGJ. The food matrix of spinach is a limiting factor in determining the bioavailability of beta-carotene and to a lesser extent of lutein in humans. Journal of Nutrition 1999; 129 (2): 349-55. Handelman GJ, Nightingale ZD, Lichtenstein AH, Schaefer EJ, Blumberg JB. Lutein and zeaxanthin concentrations in plasma after dietary supplementation with egg yolk. American Journal Clinical Nutrition 1999; 70 (2): 247-51. Van Het Hof KH, Gartner C, Wiersma A, Tijburg LBM, Weststrate JA. Comparison of the bioavailability of natural palm oil carotenoids and synthetic beta-carotene in humans. Journal of Agricultural and Food Chemistry 1999; 47 (4): 1582-6. Solomons NW. Plant sources of vitamin A and human nutrition: Renewed strategies. Nutrition Reviews 1996; 54 (3): 89-91. de Pee S, West CE, Permaesih D, Martuti, Muhilal, Hautvast JGAJ. Orange fruit is more effective than are darkgreen, leafy vegetables in increasing serum concentrations of retinol and beta-carotene in schoolchildren in Indonesia. American Journal of Clinical Nutrition 1998; 68 (5): 105867. Zhou JR, Gugger ET, Erdman JW. The crystalline form of carotenes and the food matrix in carrot root decrease the relative bioavailability of beta- and alpha-carotene in the ferret model. Journal of the American College of Nutrition 1996; 15 (1): 84-91. Van Het Hof KH, Brouwer IA, West CE, Haddeman E, Steegers Theunissen RPM, van Dusseldorp M, et al. Bioavailability of lutein from vegetables is 5 times higher than that of beta-carotene. American Journal of Clinical Nutrition 1999; 70 (2): 261-8. Rock CL, Lovalvo JL, Emenhiser C, Ruffin MT, Flatt SW, Schwartz SJ. Bioavailability of beta-carotene is lower in raw than in processed carrots and spinach in women - Research Communication. Journal of Nutrition 1998; 128 (5): 913-6. Van Het Hof KH, Gartner C, West CE, Tijburg LBM. Potential of vegetable processing to increase the delivery of carotenoids to man. International Journal for Vitamin and Nutrition Research 1998; 68 (6): 366-70. Brown ED, Blakely SR, Babu U, Grundel E, Mitchell GV. Vegetable concentrates interact with canthaxanthin to affect carotenoid bioavailability and superoxide dismutase ac- 29. 30. 31. 32. 33. 34. 35. 36. 37. 38. 39. 40. 41. 42. 43. 44. 45. tivity but not immune response in rats. Nutrition Research 1997; 17 (6): 989-98. Tyssandier V, Cardinault N, Caris-Veyrat C, Amiot MJ, Grolier P, Bouteloup C, et al. Vegetable-borne lutein, lycopene, and b-carotene compete for incorporation into chylomicrons, with no adverse effect on the medium-term (3wk) plasma status of carotenoids in humans. American Journal of Clinical Nutrition 2002; 75 (3): 526-34. Shi J, Le Maguer M. Lycopene in tomatoes: Chemical and physical properties affected by food processing. Critical Reviews in Biotechnology 2000; 20 (4): 293-334. Clinton SK. Lycopene: Chemistry, biology, and implications for human health and disease. Nutrition Reviews 1998; 56 (2): Part 1, 35-51. Stahl W, Sies H. Lycopene: A biologically important carotenoid for humans? Archives of Biochemistry and Biophysics 1996; 336 (1): 1-9. Bohm V, Bitsch R. Intestinal absorption of lycopene from different matrices and interactions to other carotenoids, the lipid status, and the antioxidant capacity of human plasma. European Journal of Nutrition 1999; 38 (3): 118-25. Leger CL. Vitamin E: current state of knowledge, role in the prevention of cardiovascular disease, bioavailability. Ocl Oleagineux Corps Gras Lipides 2000; 7 (3): 258-65. Sacheck JM, Decker EA, Clarkson PM. The effect of diet on vitamin E intake and oxidative stress in response to acute exercise in female athletes. European Journal of Applied Physiology 2000; 83 (1): 40-6. Roodenburg AJC, Leenen R, Hof KHV, Weststrate JA, Tijburg LBM. Amount of fat in the diet affects bioavailability of lutein esters but not of alpha-carotene, beta-carotene, and vitamin E in humans. American Journal of Clinical Nutrition 2000; 71 (5): 1187-93. Hageman SH, Li S, Furr HC, Clark RM. Excess vitamin E decreases canthaxanthin absorption in the rat. Lipids 1999; 34 (6): 627-31. Borel P, Mekki N, Boirie Y, Partier A, Grolier P, Alexandre Gouabau MC, et al. Postprandial chylomicron and plasma vitamin E responses in healthy older subjects compared with younger ones. European Journal of Clinical Investigation 1997; 27 (10): 812-21. Hoppe PP, Krennrich G. Bioavailability and potency of natural-source and all-racemic alpha-tocopherol in the human: a dispute. European Journal of Nutrition 2000; 39 (5): 183-93. Packer L, Weber SU, Rimbach G. Molecular aspects of alpha-tocotrienol antioxidant action and cell signalling. Journal of Nutrition 2001; 131 (2): 369S-373S. Gassmann B. Naturally occurring vitamin E compounds. History and present evaluation. 1. Bioavailability biopotency. Ernahrungs Umschau 1995, 42 (11): 394. Booth SL, O'Brien Morse ME, Dallal GE, Davidson KW. Gundberg CM. Response of vitamin K status to different intakes and sources of phylloquinone-rich foods: comparison of younger and older adults. American Journal of Clinical Nutrition 1999; 70 (3): 368-77. Booth SL, Pennington JAT, Sadowski JA. Dihydro-vitamin K-1: Primary food sources and estimated dietary intakes in the American diet. Lipids 1996; 31 (7): 715-20. Outila TA, Mattila PH, Piironen VI, Lamberg Allardt CJE. Bioavailability of vitamin D from wild edible mushrooms (Cantharellus tubaeformis) as measured with a human bioassay. American Journal of Clinical Nutrition 1999; 69 (1): 95-8. Wortsman J, Matsuoka LY, Chen TC, Lu ZR, Holick MF. Decreased bioavailability of vitamin D in obesity. American Journal of Clinical Nutrition 2000; 72 (3): 690-3. 45 1136-4815/02/46-50 ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE ALIM. NUTRI. SALUD Vol. 9, N.º 2, pp. 46-50, 2002 Crucíferas y salud M. Villarejo, G. Zizzo, M. M. Murillo, M. C. Gallardo, S. Serrano, M. Jodral* *DEPARTAMENTO DE BROMATOLOGÍA Y TECNOLOGÍA DE LOS ALIMENTOS. UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA RESUMEN L ABSTRACT T as crucíferas han sido consumidas desde la antigüedad. Ultimamente su consumo se ha visto incrementado ya que se le atribuyen numerosos efectos beneficiosos para la salud humana. Su importancia desde el punto de vista dietético radica en su elevado contenido en vitaminas, minerales y fibra, así como en su bajo contenido en grasa y sal, influyendo en la prevención de la aparición de enfermedades, como cardiovasculares y cáncer, aunque no debemos olvidar que, en determinados casos, pueden tener efectos indeseables. he cruciferous have been consumed from the antiquity. Its importance from the dietetic point of view is in its high content in vitamins, minerals and fibre, as well as in its under content in fat and salt. At the moment its consumption has been increased since numerous beneficial effects for the human health are attributed to them, influencing in the prevention of the appearance of different diseases, such as certain cardiovascular diseases and cancer. Although we don’t have to forget that, in certain cases, they can have undesirable effects. Palabras clave: Crucíferas. Salud. Fitoquímicos. Key words: Cruciferous. Health. Phytochemicals. INTRODUCCIÓN Las crucíferas son un grupo de vegetales originarios de la cuenca Mediterránea que se caracterizan por desarrollar flores con pétalos en forma de cruz. Son probablemente los vegetales más consumidos desde la antigüedad, aunque no todas las especies pertenecientes a esta familia son comestibles. Algunas se utilizan con fines ornamentales. Dentro de esta familia, el género Brassica es uno de los más difundidos y utilizados. Tienen una gran importancia desde el punto de vista nutricional ya que contienen una elevada cantidad de vitaminas, minerales y fibra, frente a un escaso contenido en grasas y sal (1). Su consumo se ha visto incrementado al reconocérsele importantes efectos beneficiosos en la salud humana, ya que por su composición ayudan al retardo del envejecimiento celular, previenen la aparición de ciertas enfermedades (incluyendo cáncer) y reducen el nivel sanguíneo de colesterol, lo que reduce el riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares (2). 46 COMPOSICIÓN NUTRICIONAL Las distintas variedades del género Brassica tienen una composición nutritiva muy similar (1) (Tabla I). Su poder nutritivo reside en que son plantas bienales, es decir, que durante el primer año de vida almacenan nutrientes en sus hojas, tallos o raíces, y florecen o dan semillas durante el segundo, de manera que pueden ser aprovechados por el hombre en el año siguiente (2). Su valor calórico es muy bajo. Contienen pequeñas cantidades de grasa y sodio, pero son ricas en vitaminas (carotenos, vitamina C y vitaminas del grupo B), minerales (calcio, potasio, magnesio, hierro, etc.), en fibra alimentaria y en fitoquímicos (indoles, isocianatos y sulfuranos). Además, presentan una importante proporción de azufre, que le confiere propiedades antimicrobianas e insecticidas, además de ser la responsable del fuerte olor que desprenden estas verduras durante su cocción (1,3). Constituyen un alimento remineralizante. Contienen entre el 80 y el 90% de agua, y en ellas se encuentran disueltas las sales minerales y las vitaminas. Vol. 9, N.º 2, 2002 CRUCÍFERAS Y SALUD TABLA I CONTENIDO EN 100 g DE SUSTANCIA COMESTIBLE Coliflor Brócoli Col-repollo Agua (%) Carbohidratos (g) Lípidos (g) Proteínas (g) Fibra total (g) Colesterol (mg) 93 4,11 0,45 1,84 2,7 0 90,69 5,06 0,35 2,98 2,9 0 92,15 5,43 0,27 1,44 2,3 0 88,1 2,6 0 4 4,2 0 Minerales Ca (mg) Fe (mg) Mg (mg) P (mg) K (mg) Na (mg) Zn (mg) Cu (mg) Mn (mg) 16 0,33 9 32 142 15 0,18 0,027 0,138 46 0,84 24 88,5 292 26 0,38 0,043 0,218 47 0,59 15 23 246 18 0,18 0,023 0,159 32 0,7 19 65 380 7 19 Vitaminas Vit. A (UI) Vit. E (mg) Vit. C (mg) Tiamina (mg) Riboflavina (mg) Niacina (mg) Ác. Pantoténico (mg) Vit. B6 (mg) Folato (ug) Vit B12 (ug) Cenizas (g) Energía (Kcal) 17 0,04 44,3 0,042 0,052 0,41 0,508 173 44 0 0,6 23 1.388 1,69 74,6 0,055 0,113 0,574 0,508 0,143 50 0 0,92 28 133 0,105 32,2 0,05 0,04 0,3 0,14 0,096 43 0 0,71 25 0 1 90 0,1 0,15 0,7 0,4 0,28 Estos elementos tienen un papel fundamental en importantes funciones del organismo, como la transmisión de los impulsos nerviosos, el mantenimiento de la presión arterial, el estado tónico de las células de los tejidos, la síntesis de hormonas y enzimas y, sobre todo, la correcta hidratación del organismo (2). EFECTOS BENEFICIOSOS PARA LA SALUD Como hemos referido anteriormente, las crucíferas, debido a su composición química, tienen efectos deseables para la salud humana. Se les atribuye un poder protector frente los procesos neoplásicos, ya que en su degradación intestinal liberan ciertas sustancias que actuarían como protectores de la carcinogénesis. También intervienen en la prevención de determinadas enfermedades cardiovasculares (3,4), y por su contenido en vitaminas, sobre todo carotenos, protegen nuestra visión. Col de Bruselas 0 38 Este efecto protector está directamente relacionado con su composición química: fitoquímicos, antioxidantes y fibra entre otros. Los fitoquímicos son pigmentos que confieren los olores y colores a las flores, frutas, verduras, etc. Ya se han identificado más de 900 compuestos diferentes. Tienen como misión defender a las plantas de la radiación solar excesiva y de los agentes patógenos y en las personas, se les atribuye una función protectora contra el cáncer y las enfermedades coronarias (5). Estudios epidemiológicos realizados hace una década, los relacionan con una menor incidencia de determinados tipos de cáncer, ya que aumentan la actividad de ciertas enzimas cuya función es eliminar del organismo algunos agentes cancerígenos e incluso pueden actuar bloqueando su acción (4). Podrían intervenir en más de una ocasión a lo largo de las diversas fases de la formación del tumor, disminuyendo su avance e incluso “reeducando” a las células malignas (6,7). Tienen efecto antioxidante, desintoxicante, regulador del sistema hormonal y enzimático, estimula47 M. VILLAREJO ET AL. dor del sistema inmunitario y actividad antibacteriana y antiviral. Son sustancias que se absorben fácilmente en su estado natural y, además, sus efectos se potencian mutuamente, tienen acción sinérgica. Los fitoquímicos presentes en las crucíferas son, principalmente, carotenoides, flavonoides, compuestos fenólicos y sulfurano. ALIM. NUTRI. SALUD B12, disminuyen el nivel sanguíneo de homocisteína, que proviene de la degradación de las proteínas y está asociado a un mayor riesgo de accidentes cerebrovasculares. El folato juega un papel importante en el desarrollo del embarazo y en la salud del recién nacido, interviene en las funciones mentales y ayuda a los niños a mantener la atención (10). Entre los carotenoides se encuentran α-caroteno y β-caroteno que protegen las mucosas, luteína (3,3dihidroxi-α-caroteno) y zeaxantina (isómero de la xantofila), que previenen la degeneración muscular y mantienen una buena función visual, protegiendo las pupilas de daños provocados por el sol y otras causas (8). Es muy importante su alto contenido en fibra alimentaria, soluble e insoluble. La fibra insoluble ayuda a regular el funcionamiento intestinal, combatiendo el estreñimiento y participaría en la prevención del cáncer de colon. La fibra soluble impide la absorción intestinal de triglicéridos y LDL-colesterol, con lo que disminuye su nivel en sangre, que permite regular la presión arterial; también ayuda a un mejor control de la insulina, regulando la glucemia (3). Los flavonoides los encontramos principalmente en el brócoli, en forma de quercetina. Esta sustancia reduce la inflamación derivada de los procesos alérgicos y frena el crecimiento de determinados tumores. Hay que tener en cuenta que el aumento brusco de fibras en la dieta puede producir una irritación en la mucosa intestinal, con efectos contrarios a los deseados (6). De todos los fitoquímicos, el que se encuentra con más frecuencia en las crucíferas, es el sulfurano, que se ha relacionado con una reducción de cáncer de colon. Es el compuesto natural más activos contra el cáncer, inhibiendo el desarrollo de distintos tipos de tumor (estómago, hígado, pulmón) (4,9). En lo referente a las sales, son ricas en potasio y pobres en sodio, lo que regula y mejora la tensión arterial. También cabe destacar su contenido en compuestos con función antioxidante, como son vitaminas y minerales. Estos compuestos se encargan de impedir la oxidación de radicales libres, que producen daños celulares (cáncer, arteriosclerosis y envejecimiento) y una disminución de nuestras defensas. En el organismo existen de forma natural cuatro enzimas que actúan protegiéndonos de la formación de estos radicales libres. Las vitaminas (A, E, y C) y algunos minerales (Se, Zn) presentes en estos alimentos potencian la acción de estas enzimas. Las vitaminas tienen un efecto protector frente la aparición de neoplasias, fundamentalmente de mama, pulmón, intestino y tracto digestivo superior. La vitamina A interviene en la diferenciación celular, protegiendo de los radicales libres que provocan la oxidación del ADN y que intervienen en la formación de la arteriosclerosis por la oxidación de las lipoproteínas de baja densidad (LDL-colesterol), es de gran importancia para la vista, el crecimiento, el desarrollo óseo, el mantenimiento de los tejidos y el buen funcionamiento hormonal y del sistema enzimático. La vitamina C es un inhibidor de las oxidaciones, impide la formación de nitrosaminas a partir de los nitratos y nitritos contenidos en los alimentos, con acción cancerígena, protege las mucosas del aparato digestivo y potencia el sistema inmunitario. La vitamina E también actúa como antioxidante de las grasas y su acción se ve potenciada en presencia de cinc. Estos vegetales son ricos en folatos (vitamina B9), que protegen de la aparición de cáncer de colon y cuello uterino. Además, junto a las vitaminas B6 y 48 Por último, debido a su bajo contenido en grasa protegería al organismo de cánceres hormonodependientes (mama, útero y próstata), además de ser idóneas para una dieta preventiva o terapéutica para enfermedades cardiovasculares como hipertensión arterial, colesterol alto, hiperlipidemias y arteriosclerosis (3). EFECTOS INDESEABLES A pesar de que por su composición presentan múltiples efectos beneficiosos para la salud, hay que tener en cuenta que para determinadas personas pueden tener efectos indeseables. Por ejemplo, en personas que padezcan enfermedades intestinales y malas digestiones, estos vegetales pueden provocar flatulencias y problemas digestivos (11). Las crucíferas tienen un alto contenido en purinas, sustancias que son transformadas en el organismo hasta ácido úrico, por lo que no son recomendadas en el caso de personas con hiperuricemia. En crudo, estos vegetales tienen un elevado contenido en compuestos de azufre, que pueden irritar el tejido renal. Por ello se recomienda que personas con problemas renales que se abstengan de consumirlas de esta forma. En ocasiones, estos compuestos pueden producir dispepsias flatulentas (3). Las crucíferas también contienen compuestos bociógenos, que son sustancias que producen inflamación de la glándula tiroides, impidiendo la asimilación de yodo, pero se inactivan con el cocinado. Vol. 9, N.º 2, 2002 Tampoco son recomendables en las dietas pobres en fibra o potasio, debiendo eliminarlas de éstas (3). COLIFLOR (B. oleracea var. Botrytis) Es originaria del Cercano Oriente (Asia Menor, Líbano y Siria). Su nombre científico es Brassica oleracea var. Botrytis y es una de las crucíferas más comunes. La parte que se consume es la inflorescencia, carnosa e hipertrofiada, que puede medir hasta 30 cm de diámetro, de color blanco a marfil y que se denomina cabeza o pella. Deben ser blancas, compactas, tiernas, de grano fino y poco olorosas. En España se cultivan distintas variedades de coliflor, que se diferencian por la época de aprovechamiento, pella color de la hoja y sus requerimientos térmicos para la formación de la pella (13). Puede encontrarse en el mercado con o sin hojas. Una vez seleccionadas y calibradas, se colocan en cajas tipo “jaula”, forradas o no con papel satinado. Además, podemos encontrarlas en bolsas de polietileno (si tiene hojas) o recubiertas con una lámina plástica, que es lo que se denomina sistema over-wrap. Su valor nutritivo (Tabla I) se puede ver modificado dependiendo del tratamiento tecnológico al que se someta. Así, la coliflor fresca, hervida o congelada, es rica en minerales y vitaminas, pero si congelamos después del hervido, se pierden las vitaminas. Es muy rica en vitamina C (una porción cubre el 100% de la cantidad diaria recomendada), potasio, indoles, fibra y ácido fólico. Su consumo se asocia a un menor índice de cáncer de recto, estómago, próstata y vejiga (12). COL-REPOLLO (B. oleracea var. Capitata) La col-repollo (Brassica oleracea var. Capitata), junto a la coliflor, es una de las hortalizas más importantes dentro de las crucíferas. También se le denomina col, berza y repollo. Es originaria de Europa, aunque se cultiva en todo el mundo. Se usa como alimento y medicamento desde hace más de 2.000 años. CRUCÍFERAS Y SALUD es una buena fuente de minerales (Ca, Mn, Mo, K), vitaminas (A, C, E, ácido fólico), celulosa, sustancias sulfuradas y mucílagos. Esta composición química le confiere propiedades antiulcerosa (debido a su contenido en vitamina U), antianémica, antiescorbútica, hipoglucemiante, diurética, depurativa, vermífuga (cuando se consume en ayunas), cicatrizante y vulneraria (aplicada en cataplasmas cura heridas infectadas, úlceras varicosas, eccemas, acné, etc.) y anticancerosa (por su contenido en caroteno) (14). En pruebas de laboratorio se ha podido comprobar que el jugo de repollo impide las mutaciones celulares precancerosas al actuar como un antagonista químico frente al cáncer. Puede estimular a las células tumorales para que produzcan coenzimas beneficiosas para la salud. Sin embargo, no es aconsejable su consumo continuado durante mucho tiempo, ya que puede provocar bocio (efecto antitiroideo). COL DE BRUSELAS (B. oleracea var. Gemmifera) Originaria de Italia, es una variedad de col desarrollada en Bélgica en el siglo XIII y que actualmente se cultiva en Reino Unido, Holanda, Estados Unidos y China. Brassica oleracea var. Gemmifera, o col de Bruselas, presenta un aspecto similar al repollo, con hojas compactas y apretadas, aunque de bastante menor tamaño y de color verde azulado (13). Pueden consumirse crudas, cocinadas o fermentadas (chucrut). En el mercado podemos encontrarlas frescas, congeladas o en conservas (chucrut). Al igual que la coliflor y el repollo, se les atribuyen diversos usos terapéuticos y funciones anticancerígenas debido a su contenido en indoles, que estimulan el sistema inmune, previniendo la aparición del tumor (12). Contienen sinigrina, un fitoquímico que actúa suprimiendo el desarrollo de células precancerígenas. Son ricas en carotenoides, provitamina A, vitaminas C, E, B1, B6 y folato. Se cultiva para la elaboración de distintos productos, como chucrut, pickles y conservas. Tiene propiedades vermífugas y desinfectantes del intestino (15). Presenta hojas firmes, comprimidas y abrazadas tan estrechamente que forman una especie de cabeza, denominada cogollo, de color verde amarillento. El tallo debe ser compacto y de color claro, lo que indica su frescura (13). En el mercado puede encontrarse a granel o envasada individualmente. Se vende como pieza entera, al peso. BRÓCOLI (B. oleracea var. Itálica) En cuanto a su valor nutritivo, aporta pocas calorías y su contenido proteico es bastante bajo, pero Al igual que las demás crucíferas expuestas anteriormente, el brócoli procede de la cuenca mediterránea y Oriente Medio, aunque en la actualidad se cultiva en diversos países, tanto en Europa como en Estados Unidos. 49 M. VILLAREJO ET AL. Su denominación científica es Brassica oleracea var. Itálica. Comunmente también se le llama brécol o bróculi. La parte comestible es su inflorescencia, que se presenta algo menos apretada que en la coliflor, siendo de color verdoso, grisáceo o morado. Se pueden distinguir distintas variedades de brócoli en función de la duración de su ciclo y de la época del año en que se recolectan. La cosecha del brócoli tiene lugar en invierno y primavera, aunque está disponible en el mercado durante todo el año debido a la aplicación de buenos medios de conservación, entre los que destaca la congelación (13). En el mercado lo encontramos en over-wrap, sin hojas; los rebrotes laterales se agrupan formando manojos de un tamaño determinado. Se empaqueta en cajas recubiertas interiormente por una lámina plástica. Tiene numerosos efectos beneficiosos para la salud y, además, para conseguirlos, basta con consumir una pequeña cantidad. Es un alimento remineralizante, previene dolencias cardiacas, es diurético, laxante, antianémico y actúa como depurador de la sangre (16). También contiene gran cantidad de sustancias con acción anticancerígena (fitoquímicos), como son los indoles, flavonoides, sulfuranos y carotenos, que se encuentran sobre todo en los brotes aunque la cantidad es muy variable de unos brotes a otros (17). Actualmente se está trabajando en el desarrollo de un híbrido de brócoli normal con una variedad silvestre siciliana que tendría una cantidad mucho mayor ALIM. NUTRI. SALUD de sulfurano, con lo que aumentaría sus efectos anticancerígenos (7). Contiene indol carbinol, que interviene en el metabolismo del estrógeno ayudando así a prevenir el cáncer de mama (hormonodependiente). También contiene quercetina, un flavonoide que actúa reduciendo la inflamación producida por los procesos alérgicos y que parece ser que disminuye el crecimiento de algunos tipos de cáncer y protege a los pulmones de distintos agentes agresivos, como contaminantes del ambiente e incluso el humo del tabaco. Su alto contenido en vitaminas (β-carotenos, vitamina A y C) ayuda al buen funcionamiento del sistema inmune del organismo. Además, es una buena fuente de vitamina K, que interviene en el mecanismo de la coagulación sanguínea y en el metabolismo óseo (15). CONCLUSIÓN El consumo de vegetales pertenecientes a la familia de las crucíferas, en concreto al género Brassica, se ha incrementado en los últimos años, al atribuírsele efectos protectores frente a determinadas enfermedades cardiovasculares e incluso frente al cáncer. Este efecto protector es debido a su composición química, ya que, además de ser ricas en vitaminas, minerales, fibra y tener poca cantidad de grasa y sal, contienen compuestos fitoquímicos (carotenoides, flavonoides, sulfurano y compuestos fenólicos), que son las responsables de su efecto anticancerígeno l BIBLIOGRAFÍA 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 50 Requejo AMª, Ortega RMª. Nutriguía. Manual de nutrición clínica en atención primaria Madrid: Ed. Complutense, 2000. Anónimo. Guía médica familiar. Fascículo 2. Grupos de alimentos: verduras y hortalizas. Ed. Planeta-De Agostini, S.A., 1997-1998. Anónimo. Las coles. NUTRICOMBIODIET – Noticias de actualidad, 08/07/2001. Talay P, Fahey JW. Phytochemicals from cruciferous plants protect against cancer by modulating carcinogen metabolism. Journal of Nutrition. The American Society for Nutritional Sciences 2001; 131: 30275-335. Platznam A. Fighting disease using phytochemicals. Food Product Desing 1998; 8 (1): 31-2. Piaggio A. Nutrición y cáncer. Ed. Instituto Alexander Fleming. Shapiro TA, Fahey JW, Wade KL, Stephenson KK, Talay P. Chemoprotective glucosinolates and isothiocyanates of broccoli sprouts. Cancer epidemiology biomarkers and prevention. American Association for cancer research 2001; 10: 501-8. Anónimo. Nada como brócoli, espinaca y col para evitar las gafas. Cnnenespañol.com, Salud. 13 de Julio de 1999. 9. 10. 11. 12. 13. 14. 15. 16. 17. Estévez RA. Oncología. Sustancias anticáncer que se encuentran en los vegetales © 2000 SitioSalud.com. Sapetti A. Las crucíferas. Centro Médico de sexología y psiquiatría. Buenos Aires, Argentina. Navarra G. Publicaciones de Alua. Nutrición. Asociación Lupus Argentina. Russo VB. Vegetales que previenen el cáncer. Revista “Bienestar”, nº 7, año 2. Asociación de Prevención y Ayuda de los Desórdenes en la Conducta Alimentaria y Vida Sana (Apadavis). Agosto, 1999. Díaz de Robledo J. Atlas de frutas y hortalizas Ministerio de Agricultura. Madrid, 1981. Mateo Box JMª. Repollos y coles de Bruselas M. A. P. E. Madrid, 1986. Proyecto europeo Fruit and Veg: fruit and vegetables for health. Diccionario de frutas y hortalizas. Fahey JW, Zhang Y, Talay P. Broccoli sprouts: an exceptionally rich source of inducers of enzymes that protect against chemical carcinogens Proc Natl Acad Sci 1997; 94: 10367-72. Nestle M. Brocoli sprout in cancer prevention. Nutrition Reviews 1998; 56 (4, Part I): 127-30. 1136-4815/02/51-58 ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE ALIM. NUTRI. SALUD Vol. 9, N.º 2, pp. 51-58, 2002 Efecto de los frutos secos sobre la salud: alimentos clave en la prevención de diferentes enfermedades R. Sleiman-Figueroa, L. Rodrigo-Provedo*, J. Salas-Salvadó UNITAT DE NUTRICIÓ HUMANA. FACULTAT DE MEDICINA I CIÈNCIES DE LA SALUT. UNIVERSITAT ROVIRA I VIRGILI. *FUNDACIÓN NUCIS, SALUD Y FRUTOS SECOS. REUS. TARRAGONA RESUMEN E ABSTRACT I s ampliamente conocido que aquellas poblaciones que consumen de forma habitual frutos secos, como las comunidades del mediterráneo y evangélicos adventistas, presentan un menor riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares. Esto ha sido observado en una serie de estudios epidemiológicos longitudinales, analizando grandes poblaciones. Además de las evidencias epidemiológicas se han realizados diversos estudios clínicos para corroborar el efecto que tiene el consumo de frutos secos sobre los niveles de colesterol sanguíneo. En casi todos los estudios se encontró una reducción significativa del colesterol total y su fracción LDL. Parece interesante destacar que el efecto hipocolesteromiante observado en los estudios realizados con dietas suplementadas con frutos secos es mayor que el esperado a partir de la composición en ácidos grasos de los frutos secos. El consumo habitual de frutos secos también se ha asociado a una reducción de la mortalidad por cáncer de próstata, posiblemente a su alto contenido de selenio y otras sustancias anticancerígenas, aunque existan escasas evidencias al respecto. Ante todos estos resultados se precisan realizar otros estudios en animales y humanos para demostrar el efecto beneficioso del consumo de frutos secos sobre otras patologías como la diabetes y la obesidad. t is widely known that those populations that habitually consume tree nuts, such as Mediterranean communities, evangelical Adventists and others, are at less risk of suffering cardiovascular diseases. This has been observed in a series of longitudinal epidemiological studies that analyse large populations. In addition to epidemiological evidence, various clinical studies have been carried out to confirm the effect that the consumption of tree nuts has on blood cholesterol levels. Almost all the studies found a significant reduction in total cholesterol and the LDL cholesterol. It should be pointed out that in studies carried out with diets supplemented with tree nuts the blood cholesterol decreases more than expected from the fatty acid composition of tree nuts. The habitual consumption of tree nuts has also been associated to a reduction in mortality from prostate cancer, possibly because of their high content of selenium and other anticarcinogenic substances, although there is little evidence on the matter. These results show the importance of making other studies in animals and humans to demonstrate the beneficial effect of consuming tree nuts on other pathologies such as diabetes and obesity. Palabras clave: Frutos secos. Cáncer. Enfermedad cardiovascular. Colesterol. Ácidos grasos. Key words: Tree nuts. Cancer. Cardiovascular disease. Cholesterol. Fatty acids. Los frutos secos, alimentos que se consumen en pequeñas cantidades como aperitivo o formando parte de otros alimentos procesados, han sido considerados históricamente como alimentos superfluos. En los últimos años han aparecido múltiples trabajos que relacionan su consumo con la reducción de los niveles de colesterol y del riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares. En esta revisión vamos a tratar no solamente estos aspectos sino también, el efecto que tiene el consumo de nutrientes en forma de frutos secos sobre el peso corporal y el cáncer, aunque existan pocos estudios y controvertidos al respecto. 51 R. SLEIMAN-FIGUEROA ET AL. ALIM. NUTRI. SALUD COMPOSICIÓN DE LOS FRUTOS SECOS La principal característica de los frutos secos es su elevado contenido energético, debido a su pobre estado de hidratación y a su elevado contenido en lípidos. El contenido calórico varía entre 5,3 y 6,6 kcal/g y el de grasa entre 51 y 73 g/100 g (1). En el caso de la castaña estos valores son muy bajos ya que ésta es más farinácea que oleosa y además está más hidratada. En la tabla I puede observarse el contenido calórico y en macronutrientes de los principales frutos secos. Aproximadamente, el 80% de las calorías de los frutos secos las aportan los lípidos. Son pobres en ácidos grasos saturados (entre el 5 y el 8% de los lípidos) y ricos en ácidos insaturados, sobre todo monoinsaturados (alrededor del 60%) que junto con los poliinsaturados representan aproximadamente un 90% de la energía lipídica (2). Según la composición nutricional en ácidos grasos podemos diferenciar dos grupos de frutos secos: los ricos en ácido linoleico (18:2) como los cacahuetes, anacardos y nueces, y los ricos en ácido oleico como las avellanas, al- mendras, pistachos y nueces de macadamia. Las nueces son las únicas que contienen cantidades considerables de ácido alfa-linolénico (18:3n-3) (2). En la tabla II puede observase la composición en ácidos grasos de algunos frutos secos seleccionados. Los frutos secos al ser alimentos de origen vegetal no contienen colesterol y contienen una notable proporción de proteína rica en arginina. Además contienen también diferentes esteroles vegetales beneficiosos para la salud. Los carbohidratos de los frutos secos en su mayoría son complejos. Contienen cantidades importantes de fibra (de 3,8 a 8,8 g/100 g) comparados con frutas y verduras frescas (0,4 a 2,5 g/100 g) (4). La cantidad de fibra soluble que contienen los frutos secos oscila entre 0,1 y 0,2 g/100 g, mientras que el contenido de fibra insoluble es mucho mayor: de 3,7 a 8,6 g/100 g (4). En cuanto a micronutrientes, los frutos secos contienen importantes cantidades de manganeso, cobre, fósforo, selenio y cinc. Las nueces, y en especial las nueces del Brasil, son especialmente ricas en selenio (2). TABLA I COMPOSICIÓN DE LOS FRUTOS SECOS (10) Alimento Almendras Avellanas Nueces Cacahuetes Nuez del Brasil Pistachos Castañas Piñonesa Energía (kcal) Proteínas (g) Carbohidratos (g) Almidón (g) Azúcares (g) Lípidos (g) Fibra Total (g) 576 646 674 577 660 599 174 670 19,0 13,0 14,5 25,3 13,0 18,0 3,0 12,5 4,8 9,6 11,1 9,3 3,7 13,4 36,6 20,0 1,7 3,0 2,0 5,0 0,7 3,8 26,9 ND 2,8 6,0 8,5 3,6 2,8 8,8 6,7 ND 53,5 62,0 63,8 49,0 66,0 53,0 2,7 60,0 15,0 7,5 5,9 8,2 8,3 8,5 6,0 ND Los resultados se expresan por 100 g de porción comestible. ND: Datos no disponibles. a: Datos propios no publicados TABLA II COMPOSICIÓN EN ÁCIDOS GRASOS DE LOS FRUTOS SECOS (10) Alimento Almendras2 Avellanas2 Nueces2 Nueces de Macadamia2 Cacahuetes2 Pistachos3 Piñonesa a Contenido 10:00 12:00 14:00 16:00 18:00 18:1 18:2 18:3n-3 graso total (Cáprico) (Láurico) (Mirístico) (Palmítico) (Esteárico) (Oleico) (Linoleico) (Linolénico) 52,2 62,6 56,6 73,2 Tr Tr Tr Tr Tr Tr Tr Tr 0,6 0,2 0,0 0,6 6,6 5,0 3,7 8,5 1,9 2,0 2,5 3,7 63,7 77,7 21,0 55,8 20,1 9,3 59,2 1,7 0,7 0,2 5,8* Tr 49,2 53,0 60,0 Tr Tr Tr Tr Tr Tr 0,1 0,1 Tr 10,5 12,3 6,3 2,2 2,4 4,5 48,1 53,7 36,6 31,6 29,3 45,2 Tr 0,5 1,0 : Datos propios no publicados. Los resultados se expresan como porcentaje de grasa total por peso. Tr: trazas 52 Vol. 9, N.º 2, 2002 EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE LA SALUD: ALIMENTOS CLAVE Al igual que ricos en minerales, los frutos secos son especialmente ricos en vitamina E, particularmente las almendras. También aportan cantidades considerables de tiamina, niacina y riboflavina (2). Entre las vitaminas del grupo B destaca el ácido fólico especialmente en los cacahuetes. Dentro del grupo de frutos secos la castaña es excepcional pues, a diferencia de los demás frutos secos, su composición nutritiva es rica en carbohidratos complejos (aportan el 79,1% de su energía), es pobre en lípidos (14%) y contienen una cantidad de proteínas similar (1). En 1999, el consumo de frutos secos a nivel individual de los países mediterráneos, según la FAO (9), está representado en la tabla III, donde Grecia es el mayor consumidor, seguido de España y de Italia. Según la FAO, desde el año 1992 hasta el 2000 en España el consumo de frutos secos aumentó, pasando de 2,31 kg/persona/año a 2,59 kg/persona/año. TABLA III CONSUMO INDIVIDUAL DE FRUTOS SECOS EN LOS PAÍSES DEL MEDITERRÁNEO. FAO AÑO 1999 (9) País CONSUMO ALIMENTARIO ACTUAL DE FRUTOS SECOS El consumo de frutos secos de las poblaciones del Mediterráneo es aproximadamente (considerando consumidores y no consumidores de frutos secos) de 6 g por persona día (4,5). Por ello, a pesar de que su contenido en nutrientes es muy interesante, su contribución nutritiva real a la dieta es poco significativa, incluso en los individuos consumidores habituales de frutos secos, para los que representa un 2,9% del aporte energético y un 3,6% del aporte lipídico (5). Los individuos consumidores habituales de una buena ración de frutos secos, tendrán aportes importantes de proteínas y fibra, con un contenido lipídico mayoritariamente insaturado, lo cual contribuirá a realizar un patrón de ingesta lipídica aconsejable. Los frutos secos más consumidos en el hogar son preferentemente los cacahuetes (5,6). Éstos junto con las avellanas, se emplean habitualmente en la hostelería. Los colectivos que consumen más habitualmente frutos secos son las poblaciones del Mediterráneo y los vegetarianos (7,8). Para los lactovegetarianos, el consumo diario oscila entre 33 y 42 g, lo que representa entre un 6 y 8% del aporte total calórico. La cantidad ingerida por ciertos grupos de vegetarianos puede llegar hasta los 88 g al día, representando un aporte aproximado de 500 kcal. A modo de ejemplo, el porcentaje de individuos que consume 5 veces o más veces por semana frutos secos es de un 31% en los vegetarianos, un 15% en no vegetarianos y de un 5% en la población general (7). Según la FAO (9), en 1999 España fue el mayor productor de almendras de los países mediterráneos, seguido de los países áfrico-mediterráneos e Italia. De los países mediterráneos, Turquía es el mayor productor de avellanas, pistachos y nueces. Italia es la mayor productora de castañas seguida de Turquía. La producción de frutos secos en el último siglo ha ido decreciendo progresivamente, aunque en los últimos años la producción ha experimentado un cierta recuperación. Francia Grecia Italia Portugal España Turquía Israel Libia, Túnez Consumo (kg/persona/año) 3,8 9,9 6,5 4,2 7,3 5,4 5,5 5,6 Los frutos secos aceptan muchas formas de consumo, en las más habituales, como aperitivo o “pica pica”, el fruto seco se encuentra descascarillado, habitualmente tostado o frito e incluso salado. Existen muchas vías de consumo, en forma de postre o repostería, algunas estacionales como turrones, mazapanes o cremas solubles y otras de repostería popular acompañando chocolates o galletas. También hay que destacar el uso de los frutos secos en recetas culinarias, como algunas salsas típicas (salsa romesco, pesto, picadas), sopas, cremas, ensaladas, acompañando a carne, pescado, en yogures y, además, imprescindible junto al queso y el membrillo. Los frutos secos salados contienen una proporción considerable de sodio, por ello no son aconsejables en individuos que deben realizar un control de la ingesta de sal. EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE LOS NIVELES DE COLESTEROL Y LA ENFERMEDAD CARDIOVASCULAR Durante los últimos años, se ha evidenciado que las dietas que incluyen frutos secos, ayudan a prevenir las enfermedades cardiovasculares. En la actualidad es de gran interés para la comunidad científica el comprender mejor los mecanismos por los cuales los frutos secos producen este efecto. Este interés se inició cuando diversos estudios evidenciaron epidemiológicamente este efecto protector, para que a 53 R. SLEIMAN-FIGUEROA ET AL. ALIM. NUTRI. SALUD continuación un número de estudios clínicos demostrasen el efecto beneficioso que tienen sobre los lípidos y lipoproteínas sanguíneas. Así pues, los resultados de estos estudios sugieren que el consumo de frutos secos es un factor protector independiente de padecer enfermedades cardiovasculares. Evidencias epidemiológicas Es ampliamente conocido que aquellas poblaciones que consumen de forma habitual frutos secos, como las comunidades del mediterráneo y evangélicos adventistas, presentan un menor riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares. Esto ha sido observado en una serie de estudios epidemiológicos longitudinales, analizando grandes poblaciones (Adventist Health Study (7,11-13), Iowa Women´s Health Study (14,15), Nurses’ Health Study (16), Cholesterol and Recurrent Events (CARE) Study (17) y Physicians’ Health Study) (18) (Fig. 1). Los individuos estudiados fueron sujetos sanos (7,11-13) o bien pacientes post-infarto de miocardio (17). En todos estos estudios se observó que los individuos que ingerían más de 4-5 veces por semana una ración de aproximadamente 25 g de frutos secos, presentaban una reducción del 18 al 51% del riesgo de padecer mortalidad por enfermedad cardiovascular (11,12,15-17), infarto de miocardio no fatal (7,11-13), mortalidad de origen cardiaco y muerte súbita (18). Esta disminución del riesgo en algunos estudios se observó ya en aquellos sujetos que ingerían más de una vez a la semana frutos secos. Esta relación inversa entre ingesta de frutos secos y mortalidad cadiovascular persistía después de ajustarse por diferentes factores confusores como la edad, el sexo, la ingesta de otros componentes de la dieta o variables sobre el estilo de vida. Evidencias clínicas Después de demostrarse epidemiológicamente el efecto protector de los frutos secos, han sido realizados diferentes estudios clínicos controlando la dieta del individuo para corroborar el efecto que tiene el consumo de frutos secos sobre los niveles de colesterol sanguíneo. La mayoría de los estudios publicados al respecto han sido realizados sobre poblaciones con dislipemia, aunque otros han sido llevados a cabo sobre sujetos sanos. Recientemente Kris-Etherton y cols. han realizado una excelente revisión de todos los estudios clínicos publicados hasta el año 2000 (19) (Fig. 2). 0,75 Brown et al, 1999 0,68 Hu et al, 1998 0,61 Hu et al, 1998 0,65 Hu et al, 1998 0,61 Fraser et al, 1997 0,82 Fraser et al, 1997 0,6 Fraser et al, 1997 0,6 Kushi et al, 1996 0,43 Pineas et al, 1993 0,49 Fraser et al, 1992 0,52 Fraser et al, 1992 0,45 n=31000 Ajustado por: Edad T abaco Ejer cicio Peso r elativo Hipertención Consumo de alimentos Riesgo relativo 1 0,8 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1 1,2 Riesgo relativo Fig. 2. Efecto del consumo de frutos secos sobre el riesgo relativo de padecer enfermedad coronaria según los estudios epidemiológicos poblacionales (adaptado de Kris-Etherton y colaboradores (19)). Comparación de aquellos individuos que consumen frutos secos en el quintil más alto respecto al más bajo. 0,6 0,4 0,2 0 Hombres <1/sem (37%) 1-4 sem (40%) Mujeres >5/sem (23%) Fig. 1. Riesgo relativo de padecer enfermedad coronaria en función del consumo de frutos secos según el estudio de los Adventistas (7). 54 Fraser et al, 1995 En la actualidad han sido publicados cinco estudios clínicos comparándose el efecto de la administración controlada de una dieta hipocolesteromiante baja en grasa con la administración de una dieta enriquecida con nueces, pecanas, nueces de macadamia o cacahuetes. En todos los estudios randomizados, controlados y en diseño cross-over, se ha Vol. 9, N.º 2, 2002 EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE LA SALUD: ALIMENTOS CLAVE podido observar que la suplementación con cualquiera de estos frutos secos se asocia a una reducción significativa de los niveles de colesterol total y especialmente de los niveles de colesterol LDL. También han sido publicados nueve estudios clínicos realizados sobre población a la que se le recomienda la ingesta de una dieta control, de una dieta baja en grasas o de una dieta mediterránea con una dieta enriquecida en nueces, nueces de macadamia, pistachos, pecanas, almendras o cacahuetes. En la mayoría de estos estudios se ha observado también la disminución de los niveles de colesterol total y de colesterol LDL. La reducción observada en los niveles de colesterol total y de colesterol LDL en estos estudios fue del 4 al 25% y del 9 al 33%, respectivamente. Sin embargo, existe una gran variabilidad en cuanto a los niveles de colesterol HDL entre los diferentes estudios. Si bien algunos encuentran un aumento significativo de esta fracción, otros estudios o bien no encuentran diferencias, o bien incluso, en alguno de ellos se observa una disminución en aquellos individuos suplementados con frutos secos. Tampoco existe un consenso en relación al efecto que tienen sobre los niveles de triglicéridos plasmáticos. Cambios en el perfil lipídico (mmol/L) Vale la pena reseñar los cuatro últimos estudios publicados evaluando el efecto hipocolesteromiante de la suplementación de la población con frutos secos. Zambón y cols. (20) mediante un estudio randomizado y en diseño cross-over realizado sobre 49 pacientes hipercolesterolémicos, comparó la administración de una dieta mediterránea con otra que contiene la misma cantidad de grasa (35% de la energía) suplementada con nueces (Fig. 3). Las grasas provenientes de las nueces sustituían parte de las grasas monoinsaturadas de la dieta mediterránea. Si bien, tanto los niveles de colesterol total como los de TC LDL-C HDL-C TG colesterol LDL disminuyeron con ambas dietas, esta reducción fue significativamente superior en el caso de la dieta enriquecida con nueces. Rajaram y cols. (21) compararon en 23 sujetos sanos o con ligera hipercolesterolemia el efecto sobre los niveles de colesterol de una dieta Step I baja en grasas y colesterol, con una dieta isoenergética enriquecida con pecanas y por tanto con una mayor proporción de energía en forma de grasas monoinsaturadas. Ambas dietas provocaron una mejoría del perfil lipídico, sin embargo la dieta enriquecida con pecanas provocó una disminución de los niveles de colesterol total y colesterol LDL del 6,7 y el 10,4% respectivamente en comparación a la dieta Step I. También se pudo observar una reducción de los niveles séricos de apoproteína B y lipoproteína (a) en comparación a la dieta Step I. Almario y cols. (22) de la Universidad de California, compararon la administración de forma secuencial de: a) una dieta habitual; b) una dieta habitual enriquecida en nueces; c) una dieta baja en grasas; y d) una dieta baja en grasas enriquecida con nueces. Los autores pudieron observar que la suplementación con nueces mejoraba también el perfil lipídico plasmático de diferentes subclases de lipoproteínas. Por último Iwamoto y cols. (23) mediante un estudio randomizado, controlado y en diseño cross-over realizado sobre 20 varones y 20 mujeres sanos compararon la administración de una dieta japonesa moderada en grasa con una dieta de las mismas características pero enriquecida con nueces. Los autores observaron una reducción significativa de los niveles de colesterol total y de colesterol LDL tanto en los varones como en las mujeres suplementadas con nueces. Tanto en el estudio de Almario y cols. (22) como en el de Rajaram y cols. (21), la suplementación con frutos secos no comportó un incremento del peso de los individuos. Aquellos pacientes sometidos a dietas bajas en grasas y enriquecidas en frutos secos experimentaron incluso una pérdida de peso en el caso del estudio de Almario y cols. (22). 0 -0,1 -0,2 ¿Puede el efecto sobre los lípidos y lipoproteínas plasmáticas explicar la reducción del riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares? -0,3 -0,4 -0,5 -0,6 -0,7 TC LDL-C Dieta control HDL-C TG Dieta con nueces Fig. 3. Efecto de la sustitución por nueces de los ácidos grasos monoinsaturados de la dieta sobre el perfil lipídico de pacientes con hipercolesterolemia según Zambón y colaboradores (20). Parece interesante destacar que el efecto hipocolesteromiante observado en los estudios realizados con dietas suplementadas con frutos secos es mayor que el esperado a partir de la composición en ácidos grasos de los frutos secos. Al mismo tiempo, diferentes autores han observado que la reducción teórica del riesgo cardiovascular producida por la disminución de los niveles de coles55 R. SLEIMAN-FIGUEROA ET AL. ALIM. NUTRI. SALUD terol total y colesterol LDL, debido a la sustitución de diferentes grasas de la dieta por las grasas de los frutos secos, es inferior a la observada en los estudios epidemiológicos poblacionales. Kris-Etherton y cols. realizaron recientemente una revisión al respecto (19). Estos datos sugieren que el efecto hipocolesteromiante y reducción del riesgo cardiovascular atribuible a los frutos secos, no es sólo debido a su composición en ácidos grasos sino también a otros componentes. Efecto de los diferentes componentes bioactivos de los frutos secos sobre el riesgo cardiovascular Los frutos secos son los vegetales más ricos en fibra que existen. Debemos pensar que la fibra es capaz de reducir los niveles de colesterol a través de múltiples mecanismos (Tabla IV). La fibra inhibe la absorción de colesterol, y los productos de fermentación en el colon producen una inhibición en la síntesis de colesterol hepático. Además los frutos secos contienen proteínas de origen vegetal ricas en arginina, aminoácido precursor del óxido nítrico implicado en la inducción de la relajación musculatura vascular, la inhibición de la agregación plaquetaria, la inhibición de la adherencia de los monocitos y la inhibición de la quimiotaxis de estas células. Los frutos secos son ricos en ciertas vitaminas antioxidantes como la vitamina E, implicada en prevención de la oxidación de las partículas LDL de la placa de arterioesclerosis. También contienen grandes cantidades fitoesteroles capaces de reducir la ab- sorción de colesterol y de flavonoides o compuestos fenólicos que poseen capacidad antioxidante y por ello inhiben la formación de la placa de ateroma. Por último algunos frutos secos contienen grandes cantidades de cobre, selenio y magnesio, sustancias también implicadas en el metabolismo del colesterol o en prevención de la lesión de arterioesclerosis. Así por ejemplo una ración de nueces del Brasil nos aporta el 100% de la necesidades diarias de selenio. El consumo diario de todas estas sustancias en forma de frutos secos explicarían muy probablemente esta reducción marcada de la mortalidad por enfermedad cardiovascular observada en los grandes estudios epidemiológicos. Sin embargo, creemos que en el futuro es importante profundizar en el estudio de los mecanismos implicados en este proceso de protección cardiovascular mediado por los frutos secos. EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE EL PESO CORPORAL Los frutos secos han tenido la mala prensa de que engordan ya que son alimentos muy ricos en calorías. Sin embargo, en la mayoría de estudios clínicos realizados con suplementos de estos alimentos, nunca se ha podido observar un aumento de peso de los que los consumían. Recientemente Almario y cols. (22) observaron sobre 18 pacientes con hipercolesterolemia, que la administración de 48 g/día (al rededor de 300 kcal) de frutos secos asociados a la TABLA IV FRUTOS SECOS: MECANISMOS ANTIATEROGÉNICOS PROPUESTOS Compuesto Mecanismo Ácidos grasos poli-insaturados Colesterol Total C-LDL Ácidos grasos mono-insaturados Colesterol Total C-LDL C-HDL Tocoferoles Previene la oxidación de las LDL Arginina Precursor del óxido nítrico Inducción de la relajación muscular vascular Inhibición de la agregación plaquetaria Inhibición de la adherencia de los monocitos Inhibición de la quimiotaxis Magnesio Colesterol Total C-LDL Cobre Protectores de la lesión de arteriosclerosis 56 Vol. 9, N.º 2, 2002 EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE LA SALUD: ALIMENTOS CLAVE dieta habitual no se acompañaba de un incremento del peso corporal. Los autores sugieren que la ingesta grasas mono y poliinsaturadas, presentes en gran cantidad en los frutos secos, protegen del incremento de peso en comparación a las grasas saturadas. Recientemente McManus y cols. (24) han publicado los resultados de un estudio de intervención nutricional realizado sobre pacientes obesos demostrando que las dietas ricas en monoinsaturados podrían ser beneficiosas para el peso corporal. El equipo investigador comparó la evolución del peso de dos grupos de pacientes obesos que seguían dos dietas diferentes para perder peso. Las dos dietas contenían entre 1.000 y 1.500 Kcal, una de ellas era pobre en grasas (20% del aporte calórico total) y la otra moderada en grasas (35% del aporte calórico total). Un año y medio después del inicio del estudio, los 55 individuos que habían seguido la dieta baja en grasas habían ganado 2 kg de peso, mientras que los otros 55 individuos que tomaban la dieta moderada en grasa monoinsaturada (enriquecida con aceite de oliva y frutos secos) habían conseguido perder 4 kg. Los investigadores comprobaron que la adherencia a la dieta moderada en grasa fue muy superior a la dieta baja en grasa. Recientemente, Hu y cols. (25) observaron en el estudio de las enfermeras de Estados Unidos, que las que consumían de forma habitual frutos secos, presentaban una menor incidencia de diabetes con el tiempo en comparación a las no consumidoras de frutos secos, sin que ello se asociara a un incremento del peso corporal. CÁNCER Y FRUTOS SECOS Hoy en día esta muy clara la importancia que tiene el estudio de la relación existente entre los hábitos de alimentación de una población y la aparición de diferentes tipos de tumores. Muchos estudios epidemiológicos sugieren que el consumo de vegetales disminuye el riesgo de padecer diferentes tipos de cáncer, en contra, consumir un exceso de alimentos de origen animal, en especial los ricos en ácidos grasos saturados y trans aumentaría el riesgo. Existen muchas posibles explicaciones biológicas para este hecho. Entre ellas tenemos la presencia de muchos compuestos anticarcinógenos en las plantas, como los carotenos, vitamina C, vitamina E, selenio, fibra dietética, fenoles, esteroles, fitoestrógenos e inhibidores de preoteasas, entre otros. Muchos de estos compuestos anteriormente mencionados se encuentran en los frutos secos. Si bien la mayoría de los estudios clínicos e epidemiológicos que se han realizado con frutos secos han sido dirigidos a evaluar el efecto que estos sobre las enfermedades cardiovasculares, muy pocos han buscado encontrar una relación con el cáncer. Hebert y cols. (26) mediante un estudio ecológico realizado sobre 59 países observaron una relación negativa entre el consumo de cereales integrales, granos o frutos secos y la mortalidad por cáncer de próstata. Por otro lado diferentes estudios caso-control sobre pacientes con cáncer de próstata han demostrado que los pacientes con esta patología ingerían menores cantidades de selenio, nutriente que se encuentra en grandes cantidades en diferentes frutos secos y especialmente en la nueces de Brasil (27,28). Recientemente, mediante un estudio experimental en ratas sobre un modelo de cáncer de colon, Davis y cols. (29) observaron que los frutos secos podrían estar implicados en proteger al animal de la acción de ciertos cancerígenos. Los animales que consumían aceite de almendra, harina de almendra o almendras enteras, presentaban con el tiempo un menor número de células anormales en comparación a los alimentados sólo con pienso normal. Los autores sugieren que el tipo de ácidos grasos que contienen las almendras o bien otros compuestos presentes en ella, serían los responsables de la protección observada. Sin embargo, se precisan realizar otros estudios en animales y humanos para poder afirmar que los frutos secos protegen del cáncer de próstata o colon l BIBLIOGRAFÍA 1. 2. 3. Favier JC, Ripert JI, Toque C, Feinberg M. Répertoire general des aliments. Table de composition. Paris: Technique & Documentation / INRA / Ciqual-Regal; 1995. Kris-Etherton PM, Yu-Poth S, Sabaté J, Ratcliffe HE, Zhao G, Etherton TD. Nuts and their bioactive constituents: effects on serum lipids and other factors that affect disease risk. Am J Clin Nutr 1990; 70: 504S-511S. Favier JC, Ripert JI, Toque C, Feinberg M. Répertoire general des aliments. Table de composition de corps gras. Pa- 4. 5. ris: Technique & Documentation / INRA / Ciqual-Regal; 1987. p. 1-200. Salas-Salvadó J, Megias Rangil I. Introducción a las dietas controladas en fibra. En: Salas-Salvadó J, Bonada A, Trallero R, Saló ME, editores. Nutrición y dietética clínica. Barcelona: Masson; 2000. p. 299-309. Arija V, Salas J, Fernández J, Cucó G, Martí-Henneberg C. Consumo, hábitos alimentarios y estado nutricional de la población de Reus (VIII). Evolución del consumo de alimen- 57 R. SLEIMAN-FIGUEROA ET AL. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. 13. 14. 15. 16. 17. 18. 58 tos, de su participación en la ingesta de energía y nutrientes y de su relación con el nivel socioeconómico y cultural entre 1983 y 1993. Med Clin (Barc) 1996: 106: 174-9. Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación. La Alimentación en España. Madrid: Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación; 1996. Fraser GE, Sabaté J, Beeson WL, Strahan TM. A posible protective effect of nut consumption on risk of coronary Heart disease: the Adventise Health Study. Arch Intern Med 1992; 152:1416-24. Sabaté J. Nut consumption, vegetarian diets, ischemic heart disease risk, and allcause mortality: evidence from epidemiologic studies. Am J Clin Nutr 1999; 70: 500S-3S. Food Agriculture Organization. Yearbook of food production. Roma, 1999. Salas-Salvadó J, Megias Rangil I, Arija Val V, Cabré Cabré P, Masana Marín Ll, Riera I, et al. Frutos Secos. Guías alimentarias para la población española. Javier Aranceta (ed). Madrid; Editorial IM&C; 2001. p. 87-94. Fraser GE, Lindsted KD, Beeson WL. Effect of risk factor values on lifetime risk of and age at first coronary event. The Adventist Health Study. Am J Epidemiol 1995; 142: 746-58. Fraser GE, Shavlik DJ. Risk factors for all-cause and coronary heart disease mortality in the oldest-old. The Adventist Health Study. Arch Intern Med 1997; 157: 2249-58. Fraser GE, Sumbureru D, Pribis P, et al. Association among health habits, risk factor, and all-cause mortality in a black California population. Epidemiology 1997; 8: 168-74. Prineas RJ, Kuschi LH, Folsom AR, et al. Walnuts and serum lipids. N Engl J Med 1993; 329: 359. Kushi LH, Folsom AR, Prineas RJ, et al. Dietary antioxidant vitamins and death from coronary heart disease in postmenopausal women. N Engl J Med 1996; 334: 1156-62. Hu FB, Stampfer MJ, Manson JE, et al. Frequent nut consumption and risk of coronary heart disease in women: prospective cohort study. BMJ 1998; 317: 1341-5. Brown L, Rosner B, Willett WC, Sacks FM. Nut consumption and risk of current coronary heart disease. FASEB J 1999; 13: 538. Albert CM, Willett WC, Manson JE, Hennekens CH. Nut consumption and the risk of sudden and total cardiac de- ALIM. NUTRI. SALUD 19. 20. 21. 22. 23. 24. 25. 26. 27. 28. 29. ath in the Physicians’ Health Study. Circulation 1998; 98. Kris-Ethernon P, Zhao G, Binkoski A, Coval S, Etherton T. The effects of nuts on coronary heart disease risk. Nutr Rev 2001; 4: 103-11. Zambon D, Sabaté J, Muñoz S, et al. Substituting walnuts for monounsaturated fat improves the serum lipid profile of hypercholesterolemic men and women. Ann Intern Med 2000; 132: 538-46. Rajaram S, Burke K, Connell B, Mynt T, Sabaté J. A monounsaturated fatty acid-rich pecan-enriched diet favorably alters the serum lipid profile of healthy men and women. J Nutr 2001; 131: 2275-9. Almario R, Vonghavaravat V, Wong R, Kasim-Karakas S. Effects of walnut consumption on plasma fatty acids and lipoproteins in combined hyperlipidemia. Am J Clin Nutr 2001; 74: 72-9. Iwamoto M, Sato M, Kono, Hirooka Y, Sakai K. Walnuts lower serum cholesterol in Japanese men and women. J Nutr 2000; 130: 171-6. Mc Manus K, Antinoro L, Sacks F. A randomized controlled trial of a moderate-fat, low-energy diet compared with a low fat, low-energy diet for weighy loss in overweight adults in USA. Internacional Journal of Obesity. 2001; 25: 1503-11. Hu F. Comunicación personal a la Segunda Conferencia sobre Salud y Frutos Secos. Barcelona 28 de Febrero del 2002. Hebert JR, Hurley TG, Olendzki BC, Teas J, Ma Y, et al. Nutritional and socioeconomic factors in relation to prostate cancer mortality: a cross-national study. J Natl Cancer Inst 1998; 90:1637-47. Jain MG, Hislop GT, Howe GR, Ghadirian P. Plant foods, antioxidants, and prostate cancer risk: findings from casecontrol studies in Canada. Nutr Cancer 1999; 34: 173-84. Brooks JD, Metter EJ, Chan DW, Sokoll LJ, Landis P, et al. Plasma selenium level before diagnosis and the risk of prostate cancer development. J Urology 2001; 166: 2034-8. Davis PA, Iwahashi CK. Whole almonds and almond fractions reduce aberrant crypt foci in rat model of colon carcinogenesis. Cancer Lett 2001; 165: 27-33. Workshop “Alimentación funcional: impacto en la salud y en la enfermedad” 24 DE MAYO DE 2002 El pasado 24 de mayo tuvo lugar en el Casino de Madrid el workshop “ALIMENTACIÓN FUNCIONAL: IMPACTO EN LA SALUD Y EN LA ENFERMEDAD” organizado por el Instituto Danone. Al acto que estuvo presidido por el Presidente del Instituto Danone Profesor Dr. Manuel Serrano Ríos, asistieron cerca de 130 profesionales interesados en el campo de la nutrición y la salud. Mención especial debemos otorgar a la enorme calidad de los ponentes que asistieron al workshop, todos ellos destacados especialistas a nivel mundial en cada uno de sus campos. Entre otras consideraciones, destacaron en sus intervenciones la gran importancia que están alcanzando los alimentos funcionales en la alimentación de la sociedad actual y, entre ellos, merecen especial atención los probióticos que, como el yogur o las leches fermentadas, fueron señalados como alguno de los alimentos funcionales que más y mejores beneficios pueden aportar a la salud y sobre los cuales, se está centrando la investigación en este campo. A continuación reseñamos brevemente las conclusiones que el Profesor Serrano Ríos, el Dr. José A. Mateos y el Dr. José Mª Cobo leyeron a modo de clausura de la jornada. Manuel Sarrias Fábregas Secretario General Adjunto Instituto Danone CONCLUSIONES 1. La alimentación funcional representa una nueva tendencia en la nutrición humana, que ofrece nuevas oportunidades en salud pública, investigación y promoción de la salud. Los factores que favorecen el actual éxito de alimentos funcionales incluyen: —Demanda del consumidor por mejorar su salud —Incremento en los costes destinados a salud —Aumento de la población senior Dr. G. Mazza Centro de Investigación Agroalimentaria del Pacífico Universidad Británica de Columbia. Canadá 2. Mantener una adecuada calidad de vida en los ancianos, significa conseguir mantener una vida que merece vivirse. A ello pueden colaborar los probióticos de leches fermentados que favorecen el mantenimiento de la fuerza muscular y el funcionalismo osteoarticular y previenen algunas de las más frecuentes enfermedades digestivas o mejoran los síntomas funcionales del tracto alimentario, al equilibrar la microflora intestinal. Dr. Miguel Bixquert Departamento de Medicina de la Facultad de Medicina. Valencia Servicio de Digestivo del Hospital Arnau de Vilanova. Valencia 59 3. Para mantener un correcto balance nutricional y los alimentos funcionales (especialmente aquellos que contienen probióticos u omega-3), ofrecen una oportunidad para modular la función inmune en la salud y en la enfermedad. Dr. Philip C. Calder Instituto de Nutrición Humana, Escuela de Medicina Universidad de Southampton (Reino Unido) 4. Los probióticos son tratamiento de elección de la deficiencia de lactosa y de las diarreas agudas infantiles. Además, pueden ser útiles en el control de las enfermedades inflamatorias del intestino y en la prevención del cáncer de colon. Dr. Francisco Guarner Servicio de Patología Digestiva Hospital de la Vall d’Hebron. Barcelona 5. Los efectos beneficiosos de los probióticos incluyen cinco áreas principales: —Alivia los síntomas de intolerancia a la lactosa —Previenen y tratan los síntomas asociados a la diarrea —Incrementan la respuesta inmune en infecciones por rotavirus —No existe evidencia de la actividad de los probióticos en la disminución del colesterol —El consumo de probióticos podría prevenir el cáncer de colon Dr. Ian Rowland Centro para la Dietética y Salud de Universidad del Ulster. Irlanda del Norte 6. El concepto “germ-free animal characteristics” (GAC) / “microflora associated characteristics” (MAC) es una herramienta para conocer las interacciones entre hospedador y su microflora intestinal. Dr. Tore Midvedtt Laboratorio de Microbiología Ecológica Instituto Karolinska. Estocolmo. Suecia 7. La microflora intestinal desempeña importantes efectos beneficiosos, siendo lactobacillus y bifidobacterium las bacterias probióticos que más ayudan a su equilibrio. Dra. Rosa Bartolomé Servicio de Microbiología Hospital de la Vall d’Hebron. Barcelona 8. Los probióticos previenen del daño celular en el colon de ratas in vivo e in vitro y, naturalmente, evitan procesos carcinogenéticos. El Butirato, como metabolito que procede de la fermentación de la lactosa en el intestino, presenta un elevado poder como inhibidor genotóxico. Dra. Pool Zoble Instituto de Toxicología y Nutrición Universidad Friederich Schiller. Jena (Alemania) 9. Las leches fermentadas forman un grupo que está teniendo un gran impacto en los alimentos funcionales, por lo que su uso se ha extendido en todo el mundo y cada vez hay más evidencia científica sobre las propiedades que estos productos pueden tener sobre el sistema inmunitario actuando como inmunomoduladores, potenciando la salud con diferentes niveles. Dra. Ascensión Marcos Directora del Instituto de Nutrición del C.S.I.C. Madrid, España 60