COMUNICACIÓN ACÚSTICA DE MACHOS Y HEMBRAS DE

COMUNICACIÓN ACÚSTICA DE MACHOS Y HEMBRAS DE
Eleutherodactylus cystignathoides (Anura: Eleutherodactylidae) EN EL
CENTRO DE VERACRUZ, MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA El BIÓL. JOSÉ MANUEL SERRANO SERRANO
PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS
Xalapa, Veracruz, México 2009
Aprobación final del documento final de tesis de
grado:
“Comunicación acústica de machos y hembras de Eleutherodactylus
cystignathoides (Anura: Eleutherodactylidae) en el centro de Veracruz, México”
Nombre
Firma
Director
Dr. Gonzalo Halffter Salas
______________________
Comité Tutorial
Dr. Eduardo Octavio Pineda Arredondo
______________________
Dr. Héctor Gadsden Esparza
______________________
Dr. Fausto Roberto Méndez de la Cruz
______________________
Dra. Diana Folger Pérez Staples
______________________
Jurado
2
Agradecimientos
El presente estudio ha sido posible gracias al apoyo económico brindado por CONACYT con la
beca de estudio de posgrado, así como el proyecto “Agroecosistemas y conservación de la
biodiversidad en el centro de Veracruz” (No. 34103) del Fondo Mixto Gobierno del Estado de
Veracruz-CONACYT y los fondos personales de mi director, el Doctor Gonzalo Halffter, que
financiaron las salidas a campo y los gastos en laboratorio. Agradezco también la donación de
equipo por parte de Idea Wild para el trabajo en campo y el apoyo para la impresión final de este
documento por el Doctor Eduardo Pineda.
Agradezco especialmente el apoyo del Dr. Gonzalo Halffter en mis inquietudes de investigación,
sin su confianza no habría podido realizar el presente estudio que permite impulsar una línea de
investigación desatendida en México y realizar cursos importantes para mi formación en Costa
Rica. El apoyo moral y económico de mis padres y hermanas, también ha sido fundamental, así
como la orientación y discusión de ideas con cada uno de los miembros del Comité tutorial y
Jurado de esta tesis, los Doctores Eduardo O. Pineda, Fausto Méndez de la Cruz, Diana Pérez
Staples y Héctor Gadsden. Las sugerencias y orientación de maestros Roger Guevara, Rogelio
Macías, Fernando González García, Carlos Montaña, Gerardo Sánchez, William Eberhard,
Alejandro Farji y Nicole Kim, así como sugerencias a distancia de los investigadores Michael
Ryan y Xavier Eekhout, resultaron fundamentales para el planteamiento de preguntas adecuadas
y mis primeras andanzas en la investigación ecológica y bioacústica. El apoyo de la Organización
de Estudios Tropicales y la Peace Frog Felowships para la realización de cursos, también
resultaron indispensables tanto en mi formación como en el impulso del proyecto.
La autorización de permisos para trabajar en diferentes sitios por parte del Biol. Orlik Gómez
responsable del Jardín Botánico “Francisco Javier Clavijero”; el Ing. Héctor Martínez Torres
Gerente del Campus para la Cultura las Artes y el Deporte de la Universidad Veracruzana; el
Municipio de Xalapa responsable del Parque Ecológico “El Haya”, así como a los vigilantes
nocturnos de cada uno de estos sitios.
Especialmente agradezco a quienes me acompañaron a campo en noches de lluvia o sin ella:
Ricarda, Edilia, Genoveva, Karla, Alberto, Gerardo, Diego, Edith, Juan Carlos, Yahir, Clara,
Maya, Gloria y Raúl. Así como a quienes dentro del INECOL facilitaron mi trabajo cotidiano, de
los laboratorios de escarabajos: Doctora Carmen Huerta, Dr. Mario Favila, Ana I. Morales, Ivete,
Mary y Alfonso. Deseo agradecer el apoyo especial del personal de posgrado Alejandra Valencia,
y Enrique Salinas, así como del Dr. Carlos Fragoso, por su apoyo durante mis salidas a cursos en
el extranjero. El traslado de mi equipo de trabajo donado desde E.U. a México fue gracias a
Javier Serrano, Blanca y Martín Parra, a ellos mi agradecimiento.
A la familia que me hizo sentir en casa y siempre acompañado, Edith y Ricarda, mis amigos de
generación Clara y Gerardo, a ustedes los llevo en mi corazón. A Azalia y Tania por especiales
razones. A Ivone, Gloria, Baty, Bety, Maya y Karolina por la convivencia y el apoyo en todo
momento. A mis amigos RO´s del curso de Ecología Tropical y Conservación de la OET. A
Gaby, Bibiana, Monserrat, Hugo, Romeo y Ángela por el entusiasmo compartido en los
coloquios estudiantiles
3
Dedicatoria
A mis hermanas, Gaby y Tere
No trato de hacer feliz ni desgraciado a nadie
Ni descolgar banderas de los pechos
Ni dar anillos de planetas
Ni hacer satélites de mármol en torno a un talismán ajeno
Quiero darte una música de espíritu
Música mía de esta cítara plantada en mi cuerpo
Música que hace pensar en el crecimiento de los árboles
Y estalla en luminarias adentro del sueño
Yo hablo en nombre de un astro por nadie conocido
Hablo en una lengua mojada en mares no nacidos
Con una voz llena de eclipses y distancias
Solemne como un combate de estrellas o galeras lejanas
Una voz que se desfonda en la noche de las rocas
Una voz que da la vista a los ciegos atentos
Los ciegos escondidos al fondo de las casas
Como al fondo de sí mismos
(Fragmento del poema Altazor, de Vicente Huidobro)
4
DECLARACIÓN
Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación
contenido en esta tesis fue efectuado por el Biólogo José Manuel Serrano Serrano como
estudiante de la carrera de Maestro en Ciencias entre Septiembre de 2006 y Agosto del 2009,
bajo la supervisión del Doctor Gonzalo Halffter Salas.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.
Candidato:
Biol. José Manuel Serrano Serrano ____________________________
Director de tesis:
Dr. Gonzalo Halffter Salas
5
____________________________
Índice de Contenido
Resumen .......................................................................................................................... 8
Introducción General ..................................................................................................... 9
CAPÍTULO I
El canto de anuncio de machos y hembras de Eleutherodactylus cystignathoides:
¿Una señal que indica la identidad del sexo?
Introducción........................................................................................................................ 18
Objetivos e Hipótesis.......................................................................................................... 21
Materiales y Métodos ......................................................................................................... 21
Descripción de las señales sonoras ................................................................................. 22
¿Existe dimorfismo sexual en el canto? ........................................................................... 24
Resultados ........................................................................................................................... 25
¿Existe dimorfismo sexual en el estatus físico? ............................................................... 25
¿Es la variación del canto mayor entre sexos, poblaciones o pisos altitudinales? ......... 26
Posibilidades de discriminación del sexo a través del canto en los dos pisos altitudinales32
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y las características del estatus físico?34
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y la temperatura?................................ 35
Discusión ............................................................................................................................. 36
¿Existe dimorfismo sexual en el estatus físico? ............................................................... 36
¿Es la variación del canto mayor entre sexos, poblaciones o pisos altitudinales? ......... 37
Posibilidades de discriminación del sexo a través del canto en los dos pisos altitudinales40
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y las características del estatus físico?41
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y la temperatura?................................ 42
CAPÍTULO II
Respuesta de Eleutherodactylus cystignathoides en las pruebas de reconocimiento y
discriminación respecto al canto y la presencia de ambos sexos
Introducción........................................................................................................................ 45
Objetivos e Hipótesis.......................................................................................................... 49
Materiales y Métodos ......................................................................................................... 49
Experimento 1: Discriminación de sexos por medio del canto........................................ 49
Experimento 2: Intromisión sonora de machos y hembras.............................................. 53
Experimento 3: Intromisión visual en el territorio del macho......................................... 54
Resultados ........................................................................................................................... 55
Experimento 1: ¿Discrimina Eleutherodactylus cystignathoides el canto....................... 55
del sexo opuesto? ............................................................................................................. 55
Experimento 2: ¿cómo varía el canto de Eleutherodactylyus cystignathoides en función de
una intromisión sonora? .................................................................................................. 57
Experimento 3: ¿Cómo varía el canto del macho después de un encuentro visual?....... 62
Discusión ............................................................................................................................. 64
Experimento 1: ¿Discrimina Eleutherodactylus cystignathoides el canto....................... 65
del sexo opuesto? ............................................................................................................. 65
Experimento 2: ¿cómo varía el canto de Eleutherodactylyus cystignathoides en función de
una intromisión sonora? .................................................................................................. 66
6
Experimento 3: ¿Cómo varía el canto del macho después de un encuentro visual?....... 69
Posibilidades de error en el reconocimiento y discriminación sexual a distancia.......... 70
Discusión General ......................................................................................................... 73
Costos y posibilidades de error en las señales de comunicación .................................... 73
¿Por qué cantan las hembras?......................................................................................... 76
Literatura Consultada.................................................................................................. 78
APÉNDICE 1 ................................................................................................................ 88
APÉNDICE 2 ................................................................................................................ 98
Lista de Figuras
Figura 1. Oscilograma y audioespectograma de los cantos tipo beep y chirrido de Eleutherodactylus
cystignathoides.. ....................................................................................................................... 10
Figura 2. Mapa de distribución de E. cystignathoides........................................................................... 16
Figura 3. Tamaño, peso y condición física de los sexos y pisos altitudinales....................................... 27
Figura 4. Alto, ancho, alto y volumen de la cabeza en los sexos y pisos altitudinales.......................... 28
Figura 5. Frecuencia de los cantos que emiten machos de cuatro poblaciones distribuidas en Xalapa.29
Figura 6. Frecuencia relativa del número de notas que emiten en su canto hembras y machos en la zona de
estudio ...................................................................................................................................... 30
Figura 7. Frecuencia relativa del número de notas que emiten en su canto hembras y machos en Xalapa y
Jalcomulco ............................................................................................................................... 30
Figura 8. Potencia máxima del sonido (PMS), frecuencia dominante, frecuencia final y delta de la
frecuencia de los cantos de sexos y pisos altitudinales............................................................. 33
Figura 9. Mínima frecuencia de sexos y pisos altitudinales .................................................................. 34
Figura 10. Predicción bidimensional del AFD de dos parámetros, sexo y piso altitudinal .................. 34
Figura 11. Evolución de los sistemas de reconocimiento...................................................................... 46
Figura 12. Oscilograma estéreo de la grabación para la prueba de discriminación. ............................. 50
Figura 13. Diagrama de la cámara de despliegue para el experimento de fonotaxis............................. 51
Figura 14. Oscilograma estéreo de la grabación de prueba de reconocimiento. ................................... 52
Figura 15. Valores observados y esperados en las pruebas de fonotaxis en el laboratorio ................... 56
Figura 16. Frecuencia de las respuestas de hembras y machos en la prueba de discriminación y
reconocimiento ......................................................................................................................... 56
Figura 17. Repertorio de cantos de anuncio y encuentro de machos en un experimento de intromisión
sonora en Jalcomulco ............................................................................................................... 58
Figura 18. Duración de las notas entre el canto de anuncio y encuentro de los machos en un experimento
de intromisión sonora en Jalcomulco ....................................................................................... 59
Figura 19. Delta en la frecuencia entre el canto de anuncio y encuentro de los machos en un experimento
de intromisión sonora en Jalcomulco ....................................................................................... 59
Figura 20. Número de cantos por minuto entre el canto de anuncio y encuentro durante un experimento de
intromisión sonora en Jalcomulco ............................................................................................ 59
Figura 21. Número de notas por minuto entre el canto de anuncio y encuentro durante un experimento de
intromisión sonora en Jalcomulco ............................................................................................ 59
Figura 22. Valores observados en la respuesta de machos en contraste con los valores esperados en la
magnitud de potencia máxima del sonido (PMS) después de la intromisión sonora. .............. 59
Figura 23. Comparación del repertorio de cantos de encuentro de machos en función del sexo del intruso
en un experimento de intromisión sonora en Jalcomulco......................................................... 60
Figura 24. Repertorio de canto de anuncio y encuentro de siete hembras en un experimento.............. 61
7
Figura 25. Frecuencia máxima en el canto de anuncio y encuentro de siete hembras después de una
intromisión sonora en Jalcomulco. ........................................................................................... 61
Figura 26. Valores observados en la respuesta de siete hembras en contraste con los valores esperados en
la magnitud de potencia máxima del sonido (PMS) después de la intromisión sonora............ 61
Figura 27. Repertorio de cantos de anuncio y encuentro de 22 machos de en un experimento de
intromisión visual en Xalapa .................................................................................................... 62
Figura 28. Delta en la frecuencia entre el canto de anuncio y encuentro de los machos en un experimento
de intromisión visual en Xalapa ............................................................................................... 63
Figura 29. Repertorio de encuentro de los machos cuando el intruso era hembra o macho en un
experimento de intromisión visual en Xalapa .......................................................................... 63
Lista de Tablas
Tabla 1. Número de grabaciones analizadas en el presente estudio con la vocalización de hembras y
machos de Eleutherodactylus cystignathoides ......................................................................... 23
Tabla 2. Tamaño corporal, peso, condición física y dimensiones de la cabeza de individuos ubicados en las
localidades de Xalapa y Jalcomulco......................................................................................... 25
Tabla 3. Proporción de hembras y machos vocalizando en los sitios de estudio. ................................. 26
Tabla 4. Parámetros acústicos del canto de hembras y machos de Eleutherodactylus cystignathoides en
Xalapa y Jalcomulco................................................................................................................. 31
Tabla 5. Valoración canónica de los parámetros acústicos en el análisis de función discriminante ..... 32
Tabla 6. Parámetros acústicos de las grabaciones utilizadas en las pruebas de discriminación y
reconocimiento ......................................................................................................................... 52
Tabla 7. Intervalos del tamaño y condición física entre los individuos de cada sexo que responden
diferencialmente en las pruebas de discriminación y reconocimiento ..................................... 57
Resumen
En el presente estudio se presentan pruebas contra la hipótesis del dimorfismo sexual “universal”
en el canto de los anuros sostenida por Emerson y Boyd (1999). Nuestros datos demuestran que
la vocalización no difiere entre hembras y machos de Eleutherodactylus cystignathoides en el
centro de Veracruz y se muestran los resultados de experimentos de discriminación y
reconocimiento en los que ambos sexos no responden diferencialmente ante las señales de
machos y hembras. Los resultados de esta investigación constituyen una nueva aportación al
estudio de la evolución de la vocalización de las hembras en los anuros y de la comunicación
sexual en general.
8
Introducción General
La comunicación es un proceso que implica la alteración en la conducta de un receptor
ocasionada por el emisor de una señal con información sin que necesariamente el segundo
obtenga una respuesta (Wiley, 1994; Maynard-Smith y Harper, 1995; Hasson, 1997). La
importancia de la comunicación animal como fenómeno biológico radica entre otras causas, en la
función que realiza para mantener unidos a los grupos sociales y una gran diversidad de
interacciones entre y dentro de las especies, de manera que fenómenos como la reproducción no
pueden llevarse a cabo sin la comunicación entre los sexos, por lo cual, surge la necesidad de
identificar los tipos y cantidades de información que se transmiten y que puedan contribuir a la
conservación de grupos de especies en peligro (Bradbury y Vehrencamp, 1998).
La producción de sonidos es una forma de comunicación animal que funciona
primordialmente para advertir la presencia de un individuo a otros de su misma especie
(Bradbury y Vehrencamp, 1998). La investigación en torno a las señales sonoras de diferentes
grupos animales ha dado paso al desarrollo de una novel disciplina: la bioacústica, que en sus
múltiples aproximaciones y métodos ha contribuido al diagnóstico de nuevas especies, a
examinar fenómenos de especiación y procesos de selección sexual. Por otra parte, mediante el
uso de grabaciones ha sido posible realizar censos de comunidades a fin de estudiar la diversidad
biológica en áreas remotas, así como el monitoreo de poblaciones, manejo y reestablecimiento de
sitios de reproducción, y el manejo de especies nocivas o raras en áreas naturales protegidas
(Baptista y Gaunt, 1997; Tubaro, 1999).
Los anfibios anuros son únicos entre los tretápodos por el grado en el que dependen de la
comunicación acústica (Wells, 2007). En 50 años de estudios especializados en torno a la
comunicación acústica de los anuros, sabemos que las principales fuerzas que han moldeado la
evolución de la producción de sonidos son la selección sexual y el sistema de apareamiento de las
poblaciones (Ryan, 1991; Rand, 2001a; Wells, 2007). Y que la divergencia entre los patrones de
los cantos de anuncio de especies hermanas sucede con mayor celeridad en simpatría que en
alopatría (Gerhardt, 1991; Littlejohn, 2001; Wollerman y Willey, 2002) debido a que el canto es
una llave importante para el reconocimiento sexual (Bosch y Márquez, 2001a; Gerhardt y Bee,
2007; Wells y Schwartz, 2007; Bowcock et al., 2008). Desafortunadamente, la mayoría de los
9
estudios con los que se sustentan estas afirmaciones se ha realizado en menos del 1% de las
especies conocidas (Wells y Schwartz, 2007).
Para comprender el estudio de los cantos producidos por los anuros, así como del resto de
los sonidos de origen biológico, es necesario identificar conceptos básicos de la acústica. En
primer lugar, el sonido viaja a través de ondas longitudinales sinusoidales o geométricas que
ejercen presión en el aire. El arribo sucesivo de estos picos sinusoidales sobre un censor, es
llamado periodo de la onda sonora. La altura de esos picos y su alcance a través del tiempo se
mide en unidades de amplitud (Figura 1A; 1C). El recíproco del número de periodos de la onda
por unidad de tiempo es la frecuencia de onda y su unidad de medida son los Hertz (Hz). La
explosión de tonos se impulsan como una serie de ciclos sinusoidales o armónicos a partir de la
frecuencia fundamental que también es llamada frecuencia o armónico basal en un
audioespectograma. La frecuencia dominante es aquella que contiene la mayor cantidad de
energía, que puede ser la frecuencia fundamental o cualquiera de sus armónicos y es el parámetro
básico analizado en los audioespectogramas (Figura 1B; 1D). En un oscilograma se realizan
mediciones temporales de las vocalizaciones, en tanto que en un audioespectograma pueden ser
observadas las variaciones espectrales de las mismas (Bradbury y Behrencamp, 1998). En el
presente trabajo se utilizan los conceptos “canto” como la unidad funcional de la vocalización
para transmitir una información y “notas” como las subunidades de las cantos (Duellman y
Trueb, 1994).
A
C
B
D
Figura 1. Oscilograma (A, C) y audioespectograma (B, D) de los cantos tipo beep (A; B) y chirrido (C; D) de
Eleutherodactylus cystignathoides. En los oscilogramas es posible observar la variación en la amplitud y distancia en
tiempo entre notas. En el audioespectograma se observa la modulación de la frecuencia, en el ejemplo cada nota
posee de tres a cuatro armónicos, la frecuencia dominante está contenida en el armónico basal o fundamental, lo cual
es evidente por una coloración más oscura. Los cantos mostrados corresponden a un macho de 22.1 mm de LHC
grabado en Xalapa para los fines del presente estudio.
La mayoría de las especies de anuros terrestres producen una variedad de cantos que se
clasifican de acuerdo al contexto en que son emitidos, ya sea: 1) cantos de anuncio para atraer
10
parejas de la misma especie y repeler la presencia de competidores dentro del territorio
establecido; 2) cantos de encuentro que se emiten ante la presencia de un coespecífico e incluyen
aquellos cantos empleados en el cortejo y en agresión por enfrentamientos de rivalidad por
territorios; 3) cantos de alarma que se expresan durante momentos de estrés o escape de algún
depredador (Littlejohn, 2001; Wells, 2007; Wells y Schwartz, 2007).
El sistema que produce el sonido en la mayoría de los anuros involucra de forma general
1) el aparato de la laringe que produce el sonido, 2) los músculos del tronco que controlan el
ritmo del 3) el saco bucal por medio del cual se transmiten los cantos. En general, la contracción
de los músculos de la laringe permite la modulación activa de la amplitud del sonido, siendo la
masa y tensión de las cuerdas vocales el mayor determinante de la frecuencia dominante del
canto en los anuros, por lo cual suele encontrarse una relación entre la masa de las cuerdas
vocales y el tamaño del cuerpo. De esta manera, conforme la masa de las cuerdas vocales es
mayor, la frecuencia de vibración de las mismas disminuye al igual que la frecuencia dominante
expresada. Por esta razón es común encontrar que los machos de mayor tamaño cantan con una
frecuencia dominante más grave (Wells, 2007), aunque esta relación suele variar entre familias o
poblaciones y puede ser independiente del tamaño de los individuos (Ryan, 1985; Ryan y
Wilczynski, 1991).
Los anuros son ectotermos por lo cual su fisiología está ampliamente influenciada por el
ambiente, especialmente su conducta reproductora puede estar influenciada por la temperatura
(Gerhardt y Bee, 2001; Lea et al., 2001; Wilczynski y Chu, 2001). Por ejemplo, en el género
Eleutherodactylus se ha observado que los patrones de vocalización pueden variar a lo largo de la
noche, probablemente por efecto sinérgico de la temperatura y humedad (Drewry y Rand, 1983).
Sin embargo, a diferencia de la mayoría de los anuros, no se ha observado que la temperatura
tenga una influencia importante en los parámetros acústicos del canto o en la recepción del
sonido de dicho género (Narins et al., 2001; Wells, 2007), aunque sí se han observado
variaciones importantes entre pisos altitudinales sin que hasta la fecha se haya podido discriminar
si dichas variaciones son un efecto climático o geográfico (Drewry y Rand, 1983; Narins y
Hurley, 1982; Stewart y Bishop, 1994).
El costo energético asociado a la ejecución del canto se puede vislumbrar si consideramos
que el músculo del tronco, responsable directo de las contracciones musculares que facilitan la
producción del canto, llega a pesar de seis a diez por ciento de la masa total del cuerpo de los
11
machos del género Smilisca (Hylidae), siendo estos músculos los de mayor densidad de
mitocondrias, vasos capilares y actividad enzimática en el sistema muscular de los machos en
especies de diversas familias estudiadas hasta ahora. Al comparar estas especies se ha observado
que el contenido de lípidos en el músculo del tronco está relacionado positivamente con la tasa de
cantos (Wells, 2001).
Por otro lado, en múltiples ocasiones, se ha comprobado que además del suplemento de
energía, los niveles de testosterona en el plasma pueden potencializar la conducta de vocalización
en machos (Mendonça et al., 1985; Marler y Ryan, 1996; Emerson, 2001; Wilczynski y Chu,
2001) y en hembras (Emerson y Boyd, 1999). Debido a este escenario energético-hormonal, es
posible suponer que la condición o calidad del macho (tamaño, edad, aptitud para el cuidado
parental, entre otros posibles aspectos) pueden ser transmitidas en el canto (Emerson, 2001;
Birkheard, 2007). En algunas especies se ha corroborado la elección dirigida a favor de machos
de mayor tamaño cuando esta información se transmite en el canto (Wells, 2007).
De hecho, ambos sexos poseen laringes funcionales para la producción de sonido en la
mayoría de las familias (Emerson y Boyd, 1999; Wells, 2007) y la única diferencia notable en el
aparato sonoro es la presencia de saco bucal en la mayoría de los machos (Wells, 2007).
Curiosamente, son pocos los machos que vocalizan y no tienen sacos bucales (Duellman y Trueb,
1994; Díaz y Estrada, 2000). La pérdida o carencia de saco bucal parece estar asociada a especies
primitivas acuáticas o a especies de reproducción explosiva que no requieren comunicarse a
grandes distancias porque los machos buscan por contacto físico la aceptación de las hembras
(Wells, 2007).
En pocos casos se ha logrado confirmar que el saco bucal contribuya a potenciar el sonido
generado por la vibración en la laringe. Esta función se le ha atribuido históricamente sin contar
con una investigación exhaustiva entre la diversidad de sacos bucales en las especies conocidas
(Wells, 2007). Por ejemplo, en Engystomops pustulosus (Leiuperidae) que puede prescindir de
inflar el saco bucal para emitir un canto, no se ha encontrado diferencia en los parámetros
acústicos cuando el canto es emitido con el saco bucal inflado o desinflado. En cambio, el tamaño
de la cavidad bucal o el aire residual en los pulmones pueden tener más influencia en la estructura
del canto que el grado de hinchamiento del saco bucal (Dudley y Rand, 1991). De esta manera, la
función de la membrana que conforma el saco bucal puede estar relacionada con otras variables
distintas a la intensidad y potencia del canto, como la direccionalidad del sonido, el ahorro de
12
energía por reciclaje de aire o simplemente añadir una señal visual al canto (Dudley y Rand,
1991; Wells, 2007).
Por otra parte, Eleutherodactylus guanahacabibes, una especie endémica de Cuba en que
la hembra también vocaliza cantos de anuncio, los machos carecen de saco bucal y en una breve
descripción de las características espectrales y temporales del canto sólo se registran diferencias
en el esfuerzo de canto, siendo los machos quienes emiten mayor número de cantos y notas por
unidad de tiempo (Díaz y Estrada, 2000).
En los últimos 50 años han sido identificadas más de 20 especies pertenecientes a diez
familias de ranas y sapos alrededor del mundo cuyas hembras vocalizan en contextos de anuncio
y encuentro (Kelley et al., 2001; Krishna y Krishna, 2005; ver: Emerson y Boyd, 1999; Rand,
2001b). Sin embargo, sólo en tres especies de anuros terrestres se ha realizado un esfuerzo de
muestreo pertinente para describir el repertorio de cantos de anuncio de la hembra (Andreone y
Piazza, 1990; Bosch y Márquez, 2001a; Krishna y Krishna, 2005) y sólo en Eleutherodactylus
coqui (Eleutherodactylidae) para describir el canto de encuentro de las hembras (Stewart y Rand,
1991).
Debido probablemente a que se le ha atribuido un papel pasivo a las hembras en la
mayoría de los sistemas reproductores de los anuros, un tópico desdeñado ha sido investigar si la
identidad del género es comunicado por las hembras a sus coespecíficos por medio del canto
(Gerhardt y Bee, 2007). Emerson y Boyd (1999) mencionan que no se ha decodificado en el
canto de las hembras información relacionada con su estatus físico. Sin embargo, en Alytes
cisternasii y A. muletensis (Alytidae) se ha encontrado relación entre el tamaño corporal y la
frecuencia dominante, así como la duración de las notas y la temperatura cloacal de las hembras
(Bosch y Márquez, 2001a; Bush et al., 1996).
Entre las explicaciones acerca de la función de la vocalización de las hembras
encontramos que paulatinamente se ha otorgado mayor importancia al papel femenino en la
reproducción. Por ejemplo, en el primer registro hecho en dos especies mexicanas, Dixon (1957)
indicó que el canto de hembras de Eleutherodactylus angustidigitorum y E. nitidus es un canto en
respuesta al canto de cortejo del macho, incluso describe que el canto de la hembra es fácilmente
distinguible para el oído humano debido a que es más agudo que el de los machos. Duellman y
Trueb (1994) clasificaron el canto descrito por Dixon (1957) como un canto de reciprocidad, sin
que esta función haya sido corroborada después de las observaciones de hace medio siglo.
13
Posteriormente, Given (1993) propuso que el canto de la hembra de Lithobates virgatipes
(Ranidae) es un anuncio o solicitud para entrar al territorio de un macho que puede ayudar a las
hembras a distinguir entre machos territoriales y satélites. Por otra parte, Schlaepfer y FigueroaSandi (1998) consideraron que la hembra vocaliza en respuesta a un canto de atracción de los
machos, es decir que las hembras de Craugastor podiciferus emiten un canto “recíproco”, sensu
Duellman y Trueb (1994). En tanto que Bush (1997) asegura que las funciones de la vocalización
de la hembra de Alytes muletensis son paralelas a las de la vocalización “típica” del canto de los
machos que incluyen situaciones de anuncio, receptividad, cortejo y posiblemente competencia
por obtener parejas. Incluso, se ha propuesto que la vocalización femenina de Platymantis
vitiensis (Boistel y Sueur, 1997), Alytes cisternasii (Bosch, 2002), A. muletensis (Bush, 1997) y
Clinotarsus curtipes (Krishna y Krishna, 2005) podría estar actuando en interacciones de
competencia por la atención de los machos, debido a que las hembras vocalizan aún en ausencia
de machos o con mayor frecuencia si hay otra hembra cerca
Schlaepfer y Figueroa-Sandi (1998) sugirieron que la vocalización de hembras ocurre en
especies que cumplen con algunas características generales como: 1) períodos prolongados de
reproducción, 2) poblaciones no gregarias o integradas en leks1 en donde el encuentro entre sexos
puede ser difícil, y 3) cantos relativamente simples de advertencia en los machos, los cuales
pueden ser fácilmente “copiados” por las hembras. Sumado a lo anterior, se ha observado que la
emisión de cantos es potencialmente favorecida en especies con cuidado paternal prolongado o
con un papel activo de parte del macho (Bush, 1997; Orlov, 1997; Schlaepfer y Figueroa-Sandi,
1998), sistemas de reproducción terrestre o semiterrestre y poblaciones con una mayor
proporción sexual operativa (OSR) de hembras (Bush, 1997).
Diversos autores han afirmado que el canto de hembras y machos difiere
“universalmente” (Schlaepfer y Fuigueroa-Sandi, 1998; Emerson y Boyd, 1999; Wells, 2007),
sugiriendo que los cantos de la hembra suelen ser de menor intensidad, menor duración y tienen
menos armónicos que los machos. Sin embargo, en pocos casos estas comparaciones acústicas se
han realizado con base en protocolos de muestreo adecuados que incluyan a más de un individuo
por cada sexo y tiempos estandarizados en cada muestra (Kroodsma, 1990).
1
Un lek ocurre cuando un grupo de machos se agrega para exhibir caracteres sexuales sujetos a elección en un sitio
donde las hembras acuden a seleccionar pareja. El lek debe ser analizado como una agrupación circunstancial más
que un sitio preciso (Behleer y Foster, 1988)
14
En el caso del género Eleutherodactylus (Anura: Eleutherodactilidae), que se distribuye
en Islas del Caribe y desde el sur de Texas hasta Belice y Guatemala (Frost, 2009), el repertorio
de cantos ha sido estudiado en pocas especies, si se toma en cuenta que el género posee al menos
185 especies. En total, la vocalización femenina con cantos de anuncio y/o de encuentro ha sido
registrada en cuatro especies: E. angustidigitorum, E. coqui, E. guanahacabibes y E. nitidus
(Dixon, 1957; Stewart y Rand, 1991; Díaz y Estrada, 2000). Adicionalmente, Hardy (2004)
registró haber encontrado hembras y machos de Eleutherodactylus cystignathoides vocalizando
“activamente” en un poblado de Luisiana E.U., probablemente hacia al final de la estación
reproductora, sin proveer más detalles al respecto.
Eleutherodactylus cystignathoides es una rana de tamaño pequeño que se reproduce por
desarrollo directo incubando sus huevos sin necesidad de un cuerpo de agua. La distribución de
esta rana abarca desde la frontera entre Texas y Louisiana hasta el centro de Veracruz en México
(Figura 2). No se ha encontrado un caracter de dimorfismo sexual, pero se sabe que los machos
tienden a ser de menor tamaño con respecto a las hembras. La manera de reconocer a las hembras
ha sido la presencia de ovocitos que son visibles a través del vientre (Lynch, 1970; Hayes-Odum,
1990; Hardy, 2004). Anteriormente se reconocían dos subespecies (Syrrhophus cystignathoides
campi y S. c. cystignathoides; Martin, 1958), sin embargo, Lynch (com. pers.) y Frost (2009)
reconocen actualmente que E. cystignathoides es una única especie en la que existe variación en
uno o más caracteres a nivel geográfico.
Después de un encuentro fortuito con hembras de E. cystignathoides vocalizando en un
contexto de anuncio durante la temporada reproductora de 2007 en Coatepec y Jalcomulco,
Veracruz, se planteó el presente estudio para responder a la incógnita de si la vocalización de
hembras y machos presenta algún dimorfismo y si la identidad del sexo es percibida a través del
canto. Para explorar estas preguntas el estudio se dividió en una primera parte que explora
mediante comparaciones estadísticas las diferencias en parámetros acústicos del canto de
hembras y machos así como la posibilidad de información relacionada con el tamaño, peso y
condición física de los individuos. En una segunda parte se expone la respuesta de hembras y
machos a experimentos de reconocimiento y discriminación del sexo por medio del canto y de la
presencia física de sus coespecíficos.
15
Figura 2. Mapa de distribución de E. cystignathoides. Se indican poblaciones nativas
(Elaborado por Santos Barrera et al., 2004).
16
y poblaciones introducidas
CAPÍTULO I
El canto de anuncio de machos y hembras de Eleutherodactylus cystignathoides:
¿Una señal que indica la identidad del sexo?
17
Introducción
No hay pregunta biológica que nos formulemos entre diferentes taxa en la cual se excluyan las
diferencias entre los sexos (Bernal, 2007; Birkhead, 2007). Por ejemplo, las diferencias en el
tamaño de los anuros o su solapamiento entre sexos ha sido ampliamente discutido debido a las
implicaciones que pueden tener en la selección sexual, particularmente de los machos (Wilbur et
al., 1978; Shine, 1979; Halliday y Verrell, 1988; Katsikaros y Shine, 1997; Smith y Roberts,
2003).
Las evidencias sugieren que el dimorfismo en el tamaño es inherente al sexo cuando los
machos son mayores que las hembras, pero cuando los machos son de menor tamaño suelen
enmascarar patrones de conducta de la especie y las diferencias que se encuentran dentro de las
poblaciones no son propias de la tasa de crecimiento y tamaño máximo que puede alcanzar cada
sexo (Woolbright, 1989; Katsikaros y Shine, 1997; Smith y Roberts, 2003; Benard, 2007). Otras
diferencias en la morfología entre los sexos incluyen la coloración, así como una excrecencia en
las extremidades anteriores que pueden presentar algunos machos y que utilizan durante el
apareamiento para estimular a la hembra (Wells, 2007).
Con respecto a las diferencias relacionadas con el aparato sonoro, la laringe y los
músculos asociados a la producción del sonido suelen ser de mayor tamaño en los machos. La
mayor sofisticación en los machos podría estar asociada al esfuerzo de vocalización que éstos
realizan para maximizar su éxito reproductor (Wells, 2001). Es decir, puede ser una adaptación a
la conducta del sexo, no obstante que las rutas neuro-hormonales que participan en la
vocalización son similares entre los sexos, las diferencias encontradas en los parámetros acústicos
de machos y hembras podrían estar vinculadas con las diferencias en el aparato sonoro de los
sexos (Emerson y Boyd, 1999).
En este panorama es necesario distinguir que el dimorfismo sexual en el estatus físico
puede tener implicaciones en la adecuación de cada sexo, afectando la fecundidad de la hembra o
el éxito reproductor de los machos (Wilbur et al., 1978; Shine, 1979; Wells, 2007), así como en
el reconocimiento de las hembras por parte de los machos (Noble y Farris, 1929; Aronson, 1943;
Marco et al., 1998: Bowcock et al., 2002; Marco y Lizana, 2002). En cambio, el dimorfismo en
los parámetros acústicos debe ser abordado como un fenómeno de comunicación en el que, en
primer lugar, es necesario identificar el tipo de información que se transmite entre emisores y
18
receptores, para posteriormente identificar las repercusiones evolutivas del intercambio de
señales (Endler y Basolo, 1998; Márquez y Bosch y 2001; Gerhardt y Bee, 2007).
En general, la clasificación de las señales sonoras de los anuros ha tenido un amplio
desarrollo al analizar los parámetros acústicos con que los machos atraen pareja con mayor éxito,
particularmente después de que Gerhardt (1991) propuso una clasificación de patrones de los
parámetros con base en intervalos de coeficientes de variación (CV) entre individuos y especies.
Inicialmente, se encontró que en especies de la familia Hylidae los parámetros espectrales tienden
a ser estáticos (con CV < 5%) y los parámetros temporales tienden a ser dinámicos (CV > 25%).
Entre ambos tipos de parámetros pueden encontrarse algunos con propiedades intermedias (CV
de 5-25%) incluyendo a los parámetros de intensidad o amplitud (Gerhardt, 1991). Estos patrones
se han corroborado posteriormente en otras especies de diferentes familias (Bosch et al., 2000;
Bee et al., 2001; Littlejohn, 2001; Pröhl, 2003).
Bee y colaboradores (2001) encontraron que parámetros espectrales estáticos, como la
frecuencia dominante y frecuencia fundamental, dan pie a discriminación entre individuos en
Lithobates clamitans, lo cual ocurre porque estos y otros parámetros espectrales y temporales,
tanto estáticos como dinámicos, tienen suficiente variación entre individuos y permiten reconocer
patrones individuales e identificar a los cantores vecinos. Asimismo, se ha corroborado mediante
pruebas experimentales que los parámetros dinámicos suelen estar sujetos a selección e
incorporar información acerca de la calidad del macho (Gerhardt, 1991; Rand et al., 1992; Bosch
et al., 2000; Pröhl, 2003).
La disminución de error en el reconocimiento de potenciales parejas sugiere la existencia
de divergencia entre los parámetros acústicos de ambos sexos y plantea la posibilidad de que
umbrales de reconocimiento han evolucionado después del surgimiento de la vocalización
femenina, como un mecanismo que facilita el reconocimiento sexual (Johnstone, 1997b; Sherman
et al., 1997; Liebert y Starks, 2004). Aunque suele asumirse que las señales intercambiadas entre
los sexos son universalmente disímiles y que el contenido de las mismas revela la identidad del
sexo (Endler y Basolo, 1998), el estudio de los parámetros acústicos de las hembras de anuros no
se ha realizado de forma sistemática y en ninguna especie se ha puesto a prueba cuál es la
información que la hembra envía a los machos al vocalizar (Gerhardt y Bee, 2007).
Aunque fue en México donde por primera vez fueron registradas hembras de especies de
Eleutherodactylus vocalizando cantos de anuncio (Dixon, 1957), hasta la fecha no se conoce en
19
detalle el funcionamiento del sistema de comunicación y apareamiento de tales especies (E.
angustidigitorum y E. nitidus). Es probable que la vocalización de las hembras sea bastante
común dentro del grupo Syrrhophus (Dixon, 1957), al cual pertenecen otras especies en el país,
incluyendo a Eleutherodactylus cystigntahoides (Frost, 2009). En el campo, pueden escucharse
cantando individuos aislados de esta especie, aunque el desempeño del canto generalmente es en
agregaciones de dos o más individuos, con una separación de uno o varios metros entre ellos. Al
oído humano no se aprecian diferencias entre la vocalización de machos y hembras, como se ha
sugerido para otras especies de Eleutherodactylidos en que la hembra vocaliza con mayor
“intensidad” sin que esta haya sido cuantificada en decibeles (Jameson, 1954; Dixon, 1957;
Stewart y Rand, 1991).
En las hembras de anuros que vocalizan resulta indispensable determinar en qué medida la
señal emitida contiene información que contribuye a la toma de decisión sobre aparearse o no,
para lo cual es necesario en primer lugar caracterizar la estructura de las señales de cada sexo
(Ryan y Rand, 1993; Endler y Basolo, 1998; Márquez y Bosch, 2001). En las especies mejor
estudiadas sabemos que los cantos de hembras y machos de Alytes cisternasii (Bosch y Márquez,
2001a; Bosch, 2002a) y A. muletensis (Bush, 1997) son muy similares en cuanto a sus parámetros
acústicos, siendo la única diferencia notable en A. cisternasii el número de notas que las hembras
agregan al canto en tanto que los machos emiten cantos de una sola nota. Sin embargo, los límites
que permiten discriminar el sexo por medio del canto, no son claros y sólo se ha estudiado
experimentalmente en A. muletensis (Bush et al., 1996). Asimismo, es necesario identificar si la
existencia de relación entre los parámetros acústicos y la morfología constituye una herramienta
en el éxito de encuentro, éxito de apareamiento además del éxito reproductor, en los sistemas de
comunicación sexual de los anuros (Bosch y Márquez, 2001a; 2001b; Gerhardt y Bee, 2007).
El estudio de las señales sexuales mediante protocolos estandarizados en una especie
como E. cystignathoides podrá brindarnos nuevas pistas respecto a la evolución de las señales
sonoras en las hembras. Para lograr esto es necesario comenzar por caracterizar la estructura de
las señales, de manera que podamos aproximarnos a las posibilidades de información o de error
que conforman los sistemas de comunicación sexual (Endler y Basolo, 1998; Bernal, 2007), así
como vislumbrar las posibles vías de diferenciación de las señales que contribuyen a la detección
y elección de pareja (Ryan, 1998) en los anuros.
20
Objetivos
1. Describir los parámetros acústicos del canto de hembras y machos de Eleutherodactylus
cystignathoides en el centro de Veracruz.
2. Determinar si existen diferencias entre sexos, poblaciones y dos pisos altitudinales.
3. Identificar si existe relación entre los parámetros acústicos y las características del estatus
físico (tamaño, peso y condición física) de los individuos y la temperatura.
Hipótesis
1. Las características del canto difieren en parámetros acústicos espectrales entre sexos y en
parámetros acústicos temporales y de amplitud entre pisos altitudinales.
2. Los machos con mayor peso, condición física y tamaño emiten cantos y notas con mayor
duración (ms), mayor potencia (dB) y mayor frecuencia dominante (Hz).
Materiales y Métodos
Durante la estación reproductora de Eleutherodactylus cystignathoides se realizaron
muestreos por el método de encuentro sonoro (Heyer et al., 1994) con la finalidad de registrar el
canto de machos y hembras en el centro de Veracruz. Adicionalmente se registraban las
características físicas de los individuos detectados por encuentro visual (Heyer et al., 1994). Los
muestreos se realizaron en dos pisos altitudinales donde la actividad reproductora inicia en
diferentes meses, entre abril y junio se registró actividad en cinco parques urbanos del municipio
de Xalapa que se ubican entre 1,300 y 1,400 m.s.n.m.y están rodeados por remanentes de bosque
mesófilo de montaña (Parque El Haya, Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero, alrededores
del parque Tecajetes, Paseo de Los Lagos y la Unidad de Servicios Bibliotecarios de la
Universidad Veracruzana, USBI), donde en total se encontraron 108 individuos. Entre julio y
octubre de 2008 se registró actividad en una localidad del municipio de Jalcomulco a 350
m.s.n.m. en un área utilizada para el cultivo de mango (Mangifera indica L.) rodeado de
21
vegetación secundaria de selva baja caducifolia en las coordenadas 19º19`27.6¨ N y 96º46`22.9¨
W, donde se encontraron 84 individuos.
Para cada individuo encontrado, vocalizando o no, fueron registrados el tamaño longitud
hocico-cloaca (LHC), largo, ancho y alto de la cabeza utilizando un vernier con precisión de 0.1
mm. A partir de las medidas de la cabeza se calculó el volumen de la cabeza considerándola
como una forma cúbica (ancho x alto x largo). El peso de los individuos se registró dentro de un
periodo menor de 16 horas posterior a la captura usando una báscula electrónica con precisión de
0.001 gr. La condición física2 fue calculada como una relación volumétrica entre el tamaño del
cuerpo (raíz cúbica de la LHC) y el peso de los individuos (Benard, 2007). Esta relación de la
condición física ha mostrado ser un indicador apropiado de la proporción de lípidos almacenados
en el cuerpo de diferentes organismos (Cotton, et al., 2006; Moya-Loraño et al., 2008).
El sexo de los individuos grabados fue determinado de acuerdo a la presencia de ovocitos
en el vientre. En dos casos excepcionales, cuando el sexo de los individuos estaba en duda por su
apariencia de tamaño y la falta de ovocitos aparentes a través del vientre, las mediciones de
volumen de la cabeza, LHC y peso, permitieron discriminar el sexo de los individuos, dado que
estas características del estatus físico presentan dimorfismo sexual3. Además los machos suelen
caracterizarse por una coloración naranja entre las extremidades posteriores y el área del dorso
cerca de la cloaca, lo cual generalmente está ausente en las hembras o se presenta con menor
intensidad.
Mediante pruebas de Anova de una y dos vías se evaluó la variación en el estatus físico
entre los sexos y pisos altitudinales utilizando el software R versión 2.0.1.
Descripción de las señales sonoras
Los muestreos nocturnos por encuentro sonoro fueron realizados entre las 2100 y las 0630
horas. Utilizando una grabadora Olympus modelo DS30 con micrófono mono y siguiendo el
procedimiento de Giasson y Haddad (2005) se colocaba el micrófono en un ángulo de 0 a 90º con
respecto al frente de la rana vocalizando, a una distancia entre 10 y 20 cm durante cinco minutos.
2
De acuerdo a Moya-Loraño y colaboradores (2008), se entiende como condición física la cantidad relativa de
energía almacenada en el cuerpo.
3
Las comparaciones estadísticas de las características del canto se llevaron a cabo con y sin estos dos individuos en
los que se tenía duda sobre su sexo y los resultados eran similares, por lo cual se determinaron como hembras. Los
individuos fueron colectados para la posterior verificación de su sexo por medio de disección.
22
En total, 605 minutos de grabación fueron analizados para caracterizar el canto de hembras y
machos de E. cystignathoides (Tabla 1).
Tabla 1. Número de grabaciones analizadas en el presente estudio con la vocalización de hembras y machos de
Eleutherodactylus cystignathoides
Piso altitudinal
Sexo
# Individuos
# Cantos
Minutos
Xalapa
1350 m.s.n.m.
♂
♀
♂
♀
57
6
54
8
125
1339
51
1880
195
3465
254
26
283
42
605
Jalcomulco
350 m.s.n.m.
Totales
La potencia máxima de los cantos de cada individuo se registró colocando a la misma
distancia que la grabadora un medidor de volumen RadioShack 33-2066 durante 199 segundos,
con una curva de respuesta tipo C (que registra frecuencias de 32 a 10,000 Hz) y a una tasa de
muestreo FAST (de 0.2 segundos). Estos parámetros de registro se han sugerido cuando a priori
se desconoce el espectro del canto a estudiar y hay interés por registrar la variación en la
amplitud de variaciones temporales intermitentes (Gerhardt, 1998). Adicionalmente, se
registraron algunas grabaciones en contexto de encuentro o enfrentamiento entre machos. Sin
embargo, no fue posible grabar eventos de cortejo que concluyeran en amplexo.
Observaciones de conducta respecto al desplazamiento, circunstancias que incitan el canto
y el sitio donde los individuos vocalizaban, fueron utilizadas como criterio para determinar si los
cantos registrados eran de anuncio o encuentro (Littlejohn, 2001),
El análisis acústico de los cantos se realizó mediante el programa Sound Ruler 0.9.6.0
(Gridi-papp, 2007), tomando en cuenta los siguientes 14 parámetros acústicos: potencia máxima
del canto, duración de cantos, duración de notas, duración de intervalos entre notas, frecuencia
dominante, frecuencia de inicio, frecuencia final, mínima frecuencia y máxima frecuencia.
Asimismo, se calculó el ∆ de la frecuencia de las notas de la siguiente manera:
∆ de la frecuencia (Hz) = frecuencia final (Hz) – frecuencia de inicio (Hz)
Esta medición permite saber si la nota varía de frecuencia, la dirección y la magnitud en
que varía la frecuencia en una nota. Esta medida es una característica que no se ha utilizado para
analizar el canto de ranas. La ∆ de la frecuencia es comúnmente utilizada para analizar el canto
23
de las aves, pues suelen tener cambios considerables de frecuencia a lo largo de una nota
(Barrantes et al., 2008).
Por otro lado, se registró la forma del inicio (pulse shape on) y forma del final (pulse
shape off) de cada nota, las cuales son medidas de la tasa de registro de pulsos a lo largo de las
notas. Asimismo se calculó la tasa de cantos y la tasa de notas por minuto mediante el cociente de
número de cantos y número de notas, respectivamente, con la duración de cada grabación por
individuo.
¿Existe dimorfismo sexual en el canto?
Para determinar si existen diferencias entre poblaciones, pisos altitudinales y sexos en los
14 parámetros acústicos del canto se comparó la variación de los promedios mediante pruebas de
Anova de una y dos vías en el software R versión 2.0.1. El análisis de medidas de tendencia
central ha resultado una aproximación generalmente robusta y útil para comparar cantos
(Wollerman y Willey, 2002; Gerhardt y Bee, 2007), aunque pueden esperarse algunos
solapamientos entre poblaciones, es deseable encontrar intervalos entre los valores extremos de
uno o más parámetros acústicos que den pie para definir diferencias clave de los cantos
(Littlejohn, 2001).
El número de notas por canto o repertorio de las poblaciones en Xalapa se comparó
mediante pruebas de Chi cuadrado utilizando el software Statview versión 5.0.1. Debido a que el
número de cantos registrado en los machos es mucho mayor comparado con el de las hembras
(Tabla 1), en el repertorio de los sexos se comparó la frecuencia relativa del número de notas
mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov en el software R versión 2.0.1.
Para evaluar si pueden ser calculadas las diferencias entre sexos (un factor) así como entre
sexos y pisos altitudinales (dos factores), se realizaron análisis de función discriminante (AFD)
con el uso simultáneo de los 14 parámetros acústicos. Se realizaron diferentes pruebas hasta
reducir las posibilidades de error utilizando sólo cuatro parámetros acústicos. De acuerdo con
Bee y colaboradores (2001) y Wollerman y Willey (2002) la aplicación de los AFD puede
extenderse a procesos de reconocimiento en ambientes acústicos complejos donde la
discriminación resulta clave para establecer un contacto adecuado, como en el caso de la
comunicación entre sexos.
24
Po otro lado, para establecer si las señales sonoras están influenciadas por las
características del estatus físico de los individuos y la temperatura ambiental, se calculó el
coeficiente de correlación de Pearson entre el promedio de 14 parámetros acústicos y las
características del estatus físico (LHC, peso, condición física y dimensiones de la cabeza), así
como con la temperatura ambiental, estos cálculos fueron realizados para cada sexo por separado
y para cada sexo dentro de los dos pisos altitudinales.
Resultados
¿Existe dimorfismo sexual en el estatus físico?
Después de analizar 232 individuos de E. cystignathoides, de los cuales 52 son hembras y 180
machos, se encontró que existen diferencias en algunas características del estatus físico entre
individuos de Xalapa y Jalcomulco así como entre los sexos (Tabla 2; Apéndice 1.1).
Tabla 2. Tamaño corporal (LHC), peso, condición física y dimensiones de la cabeza de individuos de
Eleutherodactylus cystignathoides ubicados en las localidades de Xalapa y Jalcomulco. Se muestra promedio ±
desviación estándar, intervalo (entre paréntesis) y número de individuos analizados.
Dimensiones de la cabeza
Condición
Piso / Sexo
Largo *♣ Ancho *♣
Alto *♣
LHC *
Peso *
física *
(mm)
(mm)
(mm)
(mm)
(gr)
3
(mm /gr)
Xalapa
1350 msnm
0.522 ± 0.084
6.6 ± 0.5
19.4 ± 1.3
0.009 ± 0.001
9.2 ± 0.7
2.9 ± 0.2
(5.6-8.0)
(16.5-23.3) (0.342-0.742)
(0.007-0.012)
(7.9-11.2)
(2.2-3.4)
♂
n=70
n=79
n=82
n=64
n=80
n=80
23.1 ± 1.6
1.015 ± 0.300
0.015 ± 0.004
8.0 ± 0.7
10.9 ± 0.8
3.3 ± 0.3
(19.8-26.1) (0.651-1.993)
(0.011-0.029)
(6.9-9.8)
(10-12.9)
(2.8-3.8)
♀
n=26
n=27
n= 22
n=26
n=26
n=26
Jalcomulco
350 msnm
6.5 ± 0.2
0.578 ± 0.058
0.010 ± 0.001
8.9 ± 0.5
2.8 ± 0.1
19.6 ± 0.9
(5.9-7.0)
(0.008-0.012)
(7.8-10.1)
(2.5-3.0)
(17.7-22.0) (0.467-0.710)
♂
n=53
n=56
n=53
n=53
n=53
n=65
7.4 ± 0.3
20.6 ± 0.8
0.749 ± 0.134
0.013 ± 0.002
9.6 ± 0.4
3.1 ± 0.1
(7.0-7.9)
(19.1-22.2)
(0.6-1.061)
(0.011-0.017)
(9.0-10.0)
(2.9-3.2)
♀
n=9
n=19
n=12
n=9
n=9
n=9
Se indica cuando en las características del estatus físico se encontraron diferencias significativas entre sexos * o entre
pisos altitudinales dentro del sexo ♣.
25
Entre pisos altitudinales se encontraron diferencias significativas sólo en las dimensiones
de la cabeza, siendo estas mayores en Xalapa (largo F1,107= 31.99, p< 0.001; ancho F1,107= 10.07,
p= 0.002; alto F1,107= 15.20, p< 0.001: volumen F1,107= 30.77, p< 0.001). Sin embargo, entre los
sexos considerando el piso altitudinal se encontraron diferencias significativas en el tamaño
corporal (longitud hocico cloaca, LHC) (F2,121= 99.15, p< 0.001), peso (F2,121= 127.47, p< 0.001)
y condición física (F2,121= 87.71, p< 0.001), además de las dimensiones de la cabeza (Apéndice
1.1). En general, las hembras son de mayor tamaño, peso y condición física con respecto a los
machos (Figura 3 A-C). Asimismo poseen una cabeza de mayor tamaño tanto en el largo, ancho,
alto y volumen (Figura 4 A-D).
¿Es la variación del canto mayor entre sexos, poblaciones o pisos altitudinales?
Un total de 125 grabaciones de la vocalización de anuncio (sensu Littlejohn, 2001) se
realizaron a igual número de individuos durante 4.8 minutos en promedio por individuo. En los
dos pisos altitudinales el 90% de las grabaciones se realizaron con la vocalización de machos
(Tabla 1).
Para examinar si alguna de las características del canto difiere entre poblaciones, se comparó
solamente el canto de machos de cuatro poblaciones en Xalapa, debido a que el número de
hembras era notablemente diferente entre poblaciones, además de que en Jalcomulco se muestreo
sólo a una población (Tabla 3).
Tabla 3. Proporción de hembras y machos vocalizando en los sitios de estudio. Se muestra el número de individuos
encontrados, el porcentaje que se observó vocalizando en cada sitio y el número de noches de muestreo en el sitio.
Xalapa
Sexo / Sitio
Jalcomulco
TEC
JB
LL
PEH USBI
♀
♂
21
5%
20
50 %
1
0%
4
100 %
9
56 %
21
76 %
0
0%
19
89 %
0
0%
41
95 %
21
95 % *
71
80 %
# Noches de
8
3
6
3
6
9
muestreo
TEC= Tecajetes; JB= Jardín Botánico; LL= Los Lagos; PEH= Parque El Haya.
* De las 20 hembras encontradas vocalizando solamente nueve fueron grabadas mediante el protocolo descrito en los
métodos.
26
A
Jalcomulco
Xalapa
24
TAMAÑO (mm)
22
20
18
h
m
h
m
Jalcomulco
B
Xalapa
1.4
PESO (gr)
1.2
1.0
0.8
0.6
0.4
Jalcomulco
C
Xalapa
CONDICIÒN ( gr / mm3)
0.016
0.014
0.012
0.010
0.008
h
m
h
m
Sexo
Figura 3. Tamaño (A), peso (B) y condición física (C) de los sexos y pisos altitudinales
27
A
Jalcomulco
Xalapa
Jalcomulco
Xalapa
Jalcomulco
Xalapa
LARGO (mm)
11
10
9
8
B
8.0
ANCHO (mm)
7.5
7.0
6.5
6.0
5.5
C
ALTO (mm)
3.2
3.0
2.8
2.6
2.4
2.2
D
VOLUMEN ( mm 3 )
Jalcomulco
Xalapa
250
200
150
h
m
h
m
Sexo
Figura 4. Alto (A), ancho (B), alto (C) y volumen de la cabeza (D) en los sexos y pisos altitudinales.
28
En cuanto al repertorio de cantos no se encontraron diferencias entre poblaciones (X2=
28.02, p= 0.139, g.l.= 21), aunque el canto que se emite con mayor frecuencia varía: en Tecajetes
es de tres notas, en Los Lagos y Parque El Haya de dos notas y en la USBI es de una nota (Figura
5). Por otro lado, no se encontraron diferencias entre las poblaciones al comparar 14 parámetros
acústicos del canto de machos (Apéndice 1.2). Al comparar simultáneamente las diferencias entre
sexos y pisos altitudinales, se determinó que el repertorio de notas de E. cystignathoides es
similar entre hembras y machos (D= 0.556, p= 0.126), ambos sexos emiten con mayor frecuencia
cantos de dos notas (Figura 6).
250
Poblaciones de Xalapa
Tecajetes (20)
200
Frecuencia
Paseo de los Lagos (21)
150
Parque El Haya (19)
USBI (41)
100
50
0
1
2
3
4
5
6
7
8
Número de notas en el canto
Figura 5. Frecuencia de los cantos que emiten machos de cuatro poblaciones distribuidas en Xalapa, Veracruz.
Entre paréntesis se indica el total de individuos grabados.
Por otro lado, no se encontraron diferencias entre pisos altitudinales en el repertorio de
anuncio de machos (D= 0.375, p =0.660) y de hembras (D= 0.5, p=0.270). Sin embargo, al
comparar el repertorio dentro de cada piso altitudinal se pudo determinar que el repertorio de
notas es distinto entre hembras y machos en Xalapa (D= 0.067, p= 0.037) donde las hembras
emiten con mayor frecuencia el canto con dos notas, en tanto que los machos emiten
prácticamente con la misma frecuencia los cantos de una y dos notas (Figura 7 A). No obstante,
no se encontró diferencia en el repertorio de cantos entre hembras y machos de Jalcomulco (D=
0.556, p= 0.124), aunque las hembras emiten con mayor frecuencia cantos de tres notas en tanto
que la moda en los machos es de dos notas (Figura 7 B).
29
0.35
Frecuencia relativa
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Número de notas en el canto
Figura 6. Frecuencia relativa del número de notas que emiten en su canto 14 hembras ■
(n= 246 cantos) y 111 machos □ (n= 3219 cantos).
0.5
A
Xalapa
B
Jalcomulco
0.45
Frecuencia relativa
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0
0.4
Frecuencia relativa
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Número de notas en el canto
Figura 7. Frecuencia relativa del número de notas que emiten en su canto, seis hembras ■ y 57 machos □ en Xalapa
(n= 1390 cantos) (A) y ocho hembras ■ y 54 machos □ en Jalcomulco (n= 2075 cantos) (B).
Asimismo, al comparar los parámetros acústicos de los cantos de Xalapa y Jalcomulco se
encontraron diferencias significativas en cinco de los 14 parámetros comparados: potencia
máxima del sonido (F1,96= 23.22, p < 0.001), frecuencia dominante (F1,121= 33.03, p < 0.001),
frecuencia final (F1,121= 38.76, p < 0.001) y el delta en la frecuencia (F1,121= 45.86, p < 0.001)
(Tabla 4; Apéndice 1.3). En promedio, los individuos de E. cystignathoides en Jalcomulco cantan
30
Tabla 4. Parámetros acústicos del canto de hembras y machos de Eleutherodactylus cystignathoides en Xalapa y
Jalcomulco. Se detalla el promedio ± desviación estándar e (intervalo), así como el coeficiente de variación*
Xalapa
Jalcomulco
350 m.s.n.m.
1350 m.s.n.m.
Parámetros
acústicos
♀
♂
♀
♂
n= 6
N= 57
n= 8
n= 54
84 ± 3
85 ± 2
81 ± 4
Potencia máxima
SD
(78 – 95)
(83 – 87)
(73-90)
del sonido (dB)**♣
0.04
0.02
0.05
0.228 ± 0.135
0.317 ± 0.128
0.383 ± 0.079
0.318 ± 0.109
Duración del canto
(0.048 – 0.366)
(0.124 – 0.680)
(0.233 – 0.461)
(0.149 – 0.763)
(s)
0.81
0.83
0.62
0.77
18.60 ± 2.54
17.85 ± 2.53
21.06 ± 4.0
18.58 ± 4.21
Duración de notas
(14.01 – 21.81)
(12.30 – 23.61)
(15.81 – 26.69)
(10.12 – 34.27)
(ms)
0.38
0.37
0.30
0.43
0.216 ± 0.040
0.181 ± 0.050
0.196 ± 0.040
0.191 ± 0.059
Duración de
(0.153 – 0.261)
(0.089 – 0.385)
(0.130 – 0.236)
(0.075 – 0.340)
intervalos entre
0.66
2.07
0.43
0.80
notas (ms)
Frecuencia
dominante (Hz)
3772.17 ± 431.16
(3114.80 – 4117.44)
0.26
3744.73 ± 275.20
(3167.77 – 4666.37)
0.17
4111.81 ± 277.36
(3768.99 – 4603.32)
0.12
4022.97 ± 265.11
(3295.32 – 4961.58)
0.17
Frecuencia de
inicio (Hz)
3694.85 ± 461.50
(2974.59 – 4234.86)
0.27
3609.86 ± 260.68
(3052.93 – 4443.44)
0.18
3845.02 ± 432.86
(3479.02 – 4660.74)
0.14
3735.92 ± 241.82
(3259.18 – 4701.55)
0.18
Frecuencia final
(Hz)
3882.70 ± 369.51
(3347.16 – 4220.51)
0.23
3840.77 ± 286.57
(3195.53 – 4808.24)
0.17
4207.31 ± 264.19
(3872.62 – 4641.60)
0.11
4159.81 ± 284.44
(3280.19 – 5117.59)
0.17
Delta en la
frecuencia (Hz)
168.72 ± 156.90
(-14.36 – 372.57)
1.25
230.91 ± 133.31
(-129.20 – 509.31)
1.28
362.28 ± 286.36
(-61.01 – 703.03)
1.05
423.89 ± 157.47
(21.01 – 775.20)
0.88
Mínima frecuencia
(Hz)
3209.99 ± 312.80
(2882.44– 3703.71)
0.27
2869.58 ± 275.84
(2325.59 – 3531.45)
0.18
3079.25 ± 389.98
(2670.12 – 3875.98)
0.14
2950.85 ± 195.97
(2497.85 – 3359.18)
0.18
5858.94 ± 3145.50
(3395.24 – 11111.13)
5737.65 ± 2212.90
(3531.45 – 12489.26)
0.17
4323.43 ± 310.32
(3963.02 – 4871.29)
0.11
5850.65 ± 2236.00
(4565.04 – 13522.85)
0.16
Máxima
frecuencia (Hz)
0.24
0.410 ± 0.159
0.361 ± 0.075
0.373 ± 0.056
0.366 ± 0.065
Forma del inicio
(0.262 – 0.672)
(0.262 – 0.673)
(0.436 – 0.284)
(0.235 . 0.493)
de la nota
0.56
0.55
0.51
0.52
0.445 ± 0.076
0.448 ± 0.087
0.445 ± 0.062
0.552 ± 0.136
Forma del final de
(0.307 – 0.667)
(0.217 – 0.638)
(0.337 – 0.531)
(0.329 – 0.718 )
la nota
0.42
0.41
0.41
0.49
2.71 ± 1.66
6.61 ± 3.92
5.47 ± 3.40
4.66 ± 2.76
Número de cantos
(0.69 – 4.55)
(0.53 – 18.84)
(0.95 – 19.48)
(0.60 – 8.72)
por minuto**
0.61
0.59
0.62
0.59
6.02 ± 4.76
13.50 ± 8.63
12.73 ± 8.57
16.69 ± 8.54
Número de notas
(1.04 – 12.24)
(2.86 – 42.82)
(1.79 – 29.85)
(2.67 – 40.22)
por minuto**
0.79
0.63
0.67
0.51
* El CV es calculado a partir del promedio de todas las notas registradas para cada sexo, excepto en ** donde el CV
es calculado a partir del promedio de cada individuo; ♣ La potencia máxima del sonido se registró solamente en 40
machos de Xalapa, ocho hembras y 51 machos en Jalcomulco; SD= sin datos.
31
con valores mayores de potencia máxima del sonido, frecuencia dominante, frecuencia final y
delta en la frecuencia (8 A-D).
Por otro lado, al comparar las características del canto de los sexos dentro de cada piso
altitudinal no se encontraron diferencias significativas entre machos y hembras (Apéndice 1.3)
con un nivel de significancia de acuerdo a la corrección de Bonferroni de p< 0.004. Sólo se
observó una tendencia de separación en la frecuencia mínima (F2,121= 5.73, p= 0.004) que es
menor en los machos de Xalapa (Figura 9), pero ninguna tendencia de separación entre los
parámetros de los sexos (Tabla 4).
Posibilidades de discriminación del sexo a través del canto en los dos pisos altitudinales
Las características de los cantos de machos y hembras tienen una amplia superposición y
la mayor variación encontrada fue entre los pisos altitudinales. En los análisis de función
discriminante (AFD) cuando se intenta predecir diferencias con uno (sexo) y dos factores (sexo y
pisos altitudinales), las características con mayor valor predictivo en la función discriminante
fueron la forma final de la nota y la duración de los cantos (Tabla 5).
Tabla 5. Valoración canónica de los parámetros acústicos en el AFD
Función canónica discriminante
Número de
Parámetros acústicos
1
2
3
factores
1 (sexo)
Duración de los cantos
-4.05
Delta de la frecuencia
0.003
Forma del final de la nota
-11.40
Número de cantos por minuto
0.014
2 (sexo y
piso
altitudinal)
Duración de los cantos
Delta de la frecuencia
Forma del final de la nota
Número de cantos por minuto
Proporción de indicio
2.812
-0.008
4.609
-0.207
-10.037
0.002
-3.550
-0.050
-5.020
-0.001
-12.678
-0.130
75-85 %
14-20 %
1-5 %
Sin embargo, el AFD con un parámetro sólo desarrolla una función lineal; en tanto que el
AFD de dos parámetros desarrolla tres funciones lineales, pese a lo cual el modelo no es
significativo (Wilks` Lamda= 0.94, F4,120= 1.88, p= 0.118). La superposición de las predicciones
del modelo sugiere que el canto no ha evolucionado para asignar parámetros divergentes a los
sexos (Figura 10).
32
Jalcomulco
Xalapa
95
PMS (dB)
90
85
80
75
Jalcomulco
Xalapa
Jalcomulco
Xalapa
FREQ. DOM. (Hz)
5000
4500
4000
3500
FREQ. FIN. (Hz)
5000
4500
4000
3500
Jalcomulco
Xalapa
DELTA FREQ. (Hz)
800
600
400
200
0
h
m
h
m
Sexo
Figura 8. Potencia máxima del sonido (PMS) (A), frecuencia dominante (B), frecuencia final (C) y delta de la
frecuencia (D) de los cantos de sexos y pisos altitudinales.
33
FREQ. MIN. ( Hz )
Jalcomulco
Xalapa
3500
3000
2500
h
m
h
m
Sexo
-5
m m
Mm
M
M
M MMMm
m
M
M
M
M Mh m
m m
mMMm HM
Mm
M
m
hH
M
mm
m
M
M M
M mm
Hm
MM
MhM
mMhm
M h Mm
M
MmM
M
M
mm m
M
M
m
M M
m
m
M
M
m m
m
h
M
h M
mm
mMm m
M m
m
m
m
M
m MM m m
m
m
M
m m Mm
-7
-6
LD2
-4
-3
Figura 9. Mínima frecuencia de sexos y pisos altitudinales
1
2
M M
M
M
hH
H
MM
m
m
M
H
3
4
5
6
LD1
Figura 10. Predicción bidimensional del AFD de dos parámetros (h y m= hembras y machos de Jalcomulco, H y M=
hembras y machos de Xalapa.)
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y las características del estatus físico?
Los coeficientes de correlación de Pearson entre los parámetros acústicos del canto y las
características del estatus físico (tamaño, peso y condición física) en los machos se registran en el
Apéndice 1.4. De acuerdo a un nivel de significancia p= 0.004, seis de los 14 parámetros
acústicos están correlacionadas positivamente con la condición física de los machos: la potencia
máxima del sonido (r= 0.46; p < 0.001), frecuencia dominante (r= 0.33; p= 0.001), frecuencia
final (r= 0.34; p< 0.001) y delta de la frecuencia (r= 0.37; p< 0.001). Además, la potencia
máxima del sonido está correlacionada positivamente con el peso (r= 0.44; p< 0.001).
34
Sin embargo, cuando se calcularon los coeficientes de correlación entre los parámetros
acústicos y las características del estatus físico de los machos para cada piso altitudinal
(Apéndices 1.5 y 1.6), se encontró una correlación significativa solamente para la duración del
canto y la LHC en los machos de Jalcomulco (r= -0.40; p= 0.003). Por otro lado, no se
encontraron correlaciones significativas entre las dimensiones de la cabeza y los parámetros
acústicos de los machos (Apéndice 1.8). Incluso, dentro de cada piso altitudinal (Apéndices 1.9 y
1.10). Por lo cual, es evidente que las correlaciones entre los machos y los parámetros acústicos
son inconsistentes dentro de cada piso altitudinal, considerando que la muestra es mayor a 50 en
cada caso.
Los análisis de correlación entre los parámetros acústicos y el tamaño, peso y condición
física de las hembras se calcularon simultáneamente para los dos pisos altitudinales debido al
bajo número de individuos vocalizando dentro de cada piso. Los coeficientes de correlación del
canto de las hembras y las características del estatus físico se registran en el Apéndice 1.7. De las
14 características analizadas, se encontró que solamente es significativa la relación positiva entre
la frecuencia máxima y el peso (r= 0.86; p< 0.001). Sin embargo, si es retirado el valor extremo
más alto, la correlación pierde significancia (r= 0.22, p= 0.504). Por esta razón se puede
considerar que en las hembras ninguno de los parámetros acústicas está relacionado
significativamente con las características mencionadas, aunque una tendencia importante existe
entre la duración del canto y el largo de la cabeza (r= -0.79; p= 0.004), si se considera un nivel de
significancia de p< 0.004. Los coeficientes de correlación entre las dimensiones de la cabeza y
los parámetros acústicos del canto de las hembras se muestran en el Apéndice 1.11.
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y la temperatura?
En cuanto a la temperatura, los coeficientes de correlación entre machos y hembras se
resumen en el Apéndice 1.12. Se encontraron relaciones significativas solamente para el canto de
los machos, en los que la frecuencia dominante (r= 0.46; p< 0.001), frecuencia de inicio (r= 0.40;
p= 0.003) y frecuencia final (r= 0.45; p< 0.001), número de cantos por minuto (r= 0.45; p< 0.001)
y número de notas por minuto (r= 0.53; p< 0.001) están correlacionados positivamente con la
temperatura del aire durante la vocalización.
35
Por otro lado, cuando las relaciones entre la vocalización de los machos y la temperatura
se analizaron dentro de cada piso altitudinal (Apéndice 1.12), se encontró solamente significancia
en la correlación negativa entre la potencia máxima del sonido y la temperatura de vocalización
en los machos de Xalapa (r=-0.64; p=0.002).
Discusión
En el presente estudio se muestra evidencia cuantitativa del amplio solapamiento de los
parámetros acústicos de anuncio de hembras y machos, se discute la falta de dimorfismo en las
señales sonoras de esta y otras especies en las que la hembra vocaliza. Además de ausencia de
dimorfismo sexual en la vocalización, no se encontró en los parámetros acústicos de los cantos
información consistente respecto al estatus físico de los emisores de E. cystignathoides.
¿Existe dimorfismo sexual en el estatus físico?
El dimorfismo sexual en el estatus físico es evidente en E. cystignathoides: en contraste
con los machos, las hembras son de mayor tamaño, peso y condición física. Y aunque
estadísticamente hay diferencias sexuales, es evidente una amplia superposición de intervalos, lo
cual es congruente con la tendencia de mayor longitud en las hembras registrado anteriormente
(Lynch, 1970; Hayes-Odum, 1990; Hardy, 2004).
En contraste con lo que ocurre en las hembras, el tamaño de los machos es similar entre
pisos altitudinales, aunque la variación es ligeramente mayor en Xalapa, donde los promedios de
peso y condición física son menores que en los machos de Jalcomulco. Estas diferencias pueden
deberse a diferencias en la alimentación que no redundan en diferencias en tamaño (Woolbrigth y
Stewart, 1987).
Para entender adecuadamente los patrones de dimorfismo sexual en el tamaño y condición
física de esta especie, es necesario conocer en detalle las tasas de crecimiento, las presiones de
selección y los costos de reproducción de cada sexo, pues la diferencia en tamaño entre sexos
puede estar reflejando patrones de depredación sesgada hacia los machos, quienes tienden a ser
más conspicuos por su actividad de canto, de manera que lo observado en el campo puede
36
corresponder a un escenario de hembras de mayor tamaño que son más longevas y machos de
menor edad que corren el riesgo de ser depredados más constantemente (Sullivan, 1984;
Woolbright, 1989; Katsikaros y Shine, 1997; Smith y Roberts, 2003; Benard, 2007).
¿Es la variación del canto mayor entre sexos, poblaciones o pisos altitudinales?
Las comparaciones entre los parámetros acústicos de los cantos de anuncio de E.
cystignathoides sugieren que la diferencia entre los sexos es menos evidente que la diferencia
entre los sitios que presentan mayor distanciamiento geográfico. De acuerdo a lo esperado, no se
detectaron cambios en los parámetros acústicos entre poblaciones cercanas en Xalapa, aunque
sería necesario incrementar el número de muestras entre los cantos de las poblaciones
comparadas y ampliar esta exploración a otras poblaciones de Jalcomulco, ya que de este sitio
sólo se estudió una población.
Es importante recordar que el clima en las poblaciones de Xalapa es de tipo templado y el
piso se encuentra a 1,000 metros de altura separadas de la población de Jalcomulco, donde el
clima es tropical y marcadamente estacional. Al comparar los dos sitios con diferencia altitudinal
se encontraron diferencias en la intensidad y en características del espectro del canto de anuncio,
lo cual resulta interesante dado que en el resto de los anuros estudiados son los parámetros
temporales aquellos que generalmente tienden a diferenciar poblaciones alejadas (Gerhardt, 1991;
Littlejohn, 2001; Pröhl, 2003). Más aún, las diferencias detectadas no muestran separación en los
intervalos de distribución de los parámetros, lo cual, además de que impide detectar parámetros
clave entre aquellos estadísticamente distintos (Littlejohn, 2001), parece ser inusual en
comparaciones entre poblaciones separadas por kilómetros de distancia o poblaciones en las que
se aprecian diferencias ecológicas como: tipo de hábitat, densidad de las poblaciones o época
reproductora (Narins y Hurley, 1982; Littlejohn, 2001; Liao y Liu, 2008). Gerdhart y Bee (2007)
han sugerido que las divergencias del canto relacionadas con variaciones intraespecíficas, que
eventualmente pueden promover el aislamiento reproductor, suelen ser graduales y cuando las
modificaciones son debidas al clima la separación entre las diferencias de los parámetros tiende a
ser tajante, por lo cual es evidente que las diferencias ecológicas y climáticas parecen no afectar
los parámetros acústicos y que las tendencias de modificación puede corresponder a variaciones
dentro de la especie.
37
Sin embargo, para analizar la direccionalidad de las modificaciones en los parámetros
acústicos y descartar si están relacionadas con las diferencias morfológicas dentro de la especie
(Schäuble, 2004), o si es un gradiente geográfico y/o climático lo que ocasiona las mismas (Liao
y Liu, 2008), sería necesario ampliar el muestreo en al menos dos planos: altitudinal y latitudinal
dentro de la zona de distribución conocida.
Por otro lado, es evidentemente que la proporción de hembras vocalizando es mucho
menor comparada con la de los machos. Si se considera que el muestreo estuvo sesgado por el
encuentro sonoro, es probable que el número de hembras en las poblaciones sea mayor al
observado en este estudio pero que su ejecución vocal está restringido al momento en que están
dispuestas a aparearse (Emerson y Boyd, 1999).
Los resultados presentados en este estudio contradicen lo sustentado por otras
publicaciones que aseveraron dimorfismo sexual en el canto (Dixon, 1957; Stewart y Rand, 1991;
Given, 1993; Michael; 1997; Schlaepfer y Figueroa-Sandi, 1998). El amplio solapamiento entre
la mayoría de las características del canto de hembras y machos en E. cystignathoides sugiere una
baja probabilidad de que el canto transmita información respecto a la identidad del sexo del
emisor (Willey, 1994; Johnstone 1997b; Littlejohn, 2001; Wollerman y Willey, 2002; Liebert y
Starcks, 2004). Este solapamiento parece una característica estable, por ejemplo, en la frecuencia
dominante, cuando se vislumbra alguna posible separación entre los intervalos, los valores de las
hembras tienden a acercarse a los valores promedio de los machos. Esta tendencia también se
observa en el delta en la frecuencia y en la mínima frecuencia.
Al comparar los parámetros acústicos de los sexos sólo se distinguió una diferencia
marginal en la frecuencia mínima entre hembras y machos de Xalapa. De la misma forma, no se
observaron diferencias consistentes en el repertorio de anuncio entre hembras y machos. Es
notable que en E. cystignathoides los cantos producidos por las hembras de Jalcomulco no
parecen demeritarse en su intensidad por la falta de saco bucal. Aunque se desconoce la potencia
máxima del sonido (PMS) de las hembras en Xalapa, es posible que al igual que en las hembras
de Jalcomulco no existan diferencias entre sexos, aunque la PMS debe ser verificada en un
futuro. La presencia del saco bucal en los Eleutherodactylidos podría estar relacionada con la
multi-direccionalidad en que irradian el canto los machos (Narins y Hurley, 1982; Wilczynski y
Brenowitz, 1988; Ovaska y Rand, 2001), así como con un mecanismo de ahorro de energía para
capturar y mantener el flujo de aire que requiere el esfuerzo de canto (Dudley y Rand, 1991), en
38
lugar de potenciar la intensidad como se ha sugerido para los anuros en general (Duellman y
Trueb, 1994).
De manera excepcional, el amplio dinamismo en la variación de los parámetros acústicos
del canto de ambos sexos E. cystignathoides contrasta con los patrones de variación identificados
para el resto de los anuros machos estudiados con parámetros espectrales estáticos y parámetros
temporales dinámicos (Gerhardt, 1991; Bosch et al., 2000; Bee et al., 2001; Littlejohn, 2001;
Pröhl, 2003), así como con la variación observada en la vocalización de hembras de Alytes
cisternasii (Bosch y Márquez, 2001a). Esta variación dinámica de los parámetros espectrales
podría ser una característica propia de los Eleutherodactylidos debido a la alternancia de la
frecuencia dominante entre los diferentes armónicos y a la modulación de la frecuencia (Figura 1;
Stewart y Rand, 1991; Díaz y Estrada, 2000; Díaz et al., 2001). Sin embargo, Tárano y
Fuenmayor (2008) han reportado que E. johnstonei posee parámetros espectrales con muy baja
variación en los machos (3% en promedio) y para cada individuo (~1%) en una población
estudiada en Caracas, Venezuela. En el caso de E. cystignathoides, los parámetros acústicos
podrían ser uno más de los polimorfismos que caracterizan a las especies del género
Eleutherodactylus (Hoffman y Blouin, 2000). El análisis de la variación individual no fue
explorada en el presente estudio, sin embargo en futuros estudios dicha variación debería
evaluarse con la finalidad de identificar si los duetos o coros integrados por machos que
eventualmente se pueden observar en condiciones naturales sostienen un reconocimiento social,
como aparentemente se ha registrado en otro anuro, Lithobates clamitans (Bee et al., 2001), o si
un reconocimiento individual es posible entre sexos.
Los resultados presentados no muestran indicios de que existan modificaciones en los
parámetros espectrales o temporales debido a la variación en el ruido o estructura de los sitios
estudiados entre las poblaciones de Xalapa. Nuevos estudios podrían orientarse a determinar si el
ruido de origen urbano induce modificaciones en la conducta del canto, como se ha detectado en
aves paserinas (Seger, 2007), o bien, identificar en qué medida las condiciones estructurales de
los espacios distorsionan o atenúan la transmisión de las señales sonoras de la especie (Kime et
al., 2000). La vocalización de esta especie en sitios completamente urbanizados plantea una
oportunidad poco común entre los anfibios para investigar la influencia urbana en los sistemas
reproductores de aquellas especies que persisten dentro de las ciudades, aspecto poco estudiado
hasta la fecha (Rubbo y Kiesecker, 2005).
39
Posibilidades de discriminación del sexo a través del canto en los dos pisos altitudinales
Ninguna separación significativa entre el conjunto de los parámetros acústicos de los
sexos se pudo encontrar por el método de agrupamiento, de manera que la probabilidad de error
al identificar el sexo por medio del canto es alta y se puede asumir que, al menos entre los
parámetros estudiados, no hay dimorfismo sexual (Bee et al., 2001; Wollerman y Willey, 2002).
Otros parámetros acústicos que podrían explorarse en busca de diferencias son la forma
envolvente (AM %), la amplitud relativa (% del primer armónico) y el grado de resonancia
(factor Q), aunque la interpretación biológica de estos parámetros aún no es muy clara (Bee et al.,
2001; Littlejohn, 2001).
En general, la escasa variación entre los parámetros acústicos de los sexos de E.
cystignathoides parece no dar paso a la delimitación de umbrales de diferenciación en las señales
sonoras (Sherman et al., 1997; Liebert y Starks, 2004). Cuando confrontamos la información
respecto del canto de anuncio de hembras y machos disponible en nueve especies de anuros
(Andreone y Piazza, 1990; Roy et al., 1995; Given, 1993; Bush, 1997; Bosch y Márquez, 2001a;
Márquez y Bosch, 1995; Krishna y Krishna, 2005), incluyendo al presente estudio (Apéndice
1.14), encontramos que el patrón más evidente es un amplio solapamiento entre los valores
espectrales y, aunque la variación en la duración de los cantos puede presentar cierta separación,
en la mayoría de los casos los valores extremos de los intervalos de los parámetros temporales se
sobreponen. Únicamente se encontró separación en los intervalos extremos de la duración del
canto en Clinotarsus curtipes, de manera tal que no es posible cuantificar parámetros de
separación en la mayoría de las especies (Littlejhon, 2001) entre el canto de los sexos. La
tendencia de separación acústica es, en algunos casos, la duración del canto entre machos y
hembras, lo cual parece estar ligado al número de notas que contiene el canto, como ocurre en
Pelobates fuscus, A. cisternasii y C. curtipes (Apéndice 1.14).
Dentro de los estudios revisados resulta evidente la falta de muestras adecuadas para
caracterizar el canto de sexos y poblaciones. Por ejemplo, los estudios que comparan el canto de
los sexos en A. obstetricans (Heinzmann, 1970), Lithobates virgatipes (Given, 1993), Craugastor
podiciferus (Schlaepfer y Figueroa-Sandi, 1998) y E. guanahacabibes (Díaz y Estrada, 2000) no
fueron incluidos en esta comparación porque su muestra comprende el canto de sólo una hembra.
Además, suele no registrarse el número de notas o componentes, siendo esta información crucial
40
para calificar la composición del canto (Kroodsma 1989; 1990; Bosch y Márquez, 2001a;
Barrantes et al., 2008).
En los anuros estudiados hasta la fecha, el amplio solapamiento entre los parámetros
acústicos de ambos sexos (Apéndice 1.14) apoya la hipótesis propuesta por Emerson y Boyd
(1999) de que las estructuras anatómicas y hormonales que controlan la producción del sonido en
los machos son exaptaciones4 en las hembras que favorecen el encuentro de pareja, sin que la
incidencia de vocalización femenina tenga implicaciones filogenéticas entre familias o especies.
Sin embargo, la evidencia de semejanza entre los parámetros acústicos de las especies se
contrapone a la afirmación sostenida por las mismas autoras acerca del dimorfismo sexual
universal del canto de los anuros.
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y las características del estatus físico?
Los patrones de relación entre la condición física de los machos y los parámetros
acústicos de amplitud y espectrales indican que la información acerca de la condición física
podría transmitirse en el canto de los machos y presuntamente sería evaluado por las hembras
(Candolin, 1999; Moya-Laraño, 2008; Pfenning, 2008). La amplitud podría informar sobre el
peso de los individuos, indicando probablemente la habilidad de los machos por conseguir
alimento. Sin embargo, estos patrones no son consistentes en alopatría. Así por ejemplo, la
correlación positiva entre duración del canto y el tamaño, sólo se presenta en los machos de
Jalcomulco. Esta inconsistencia entre los patrones de relación del estatus físico con los
parámetros del canto podría deberse a que 1) las presiones que orillan las preferencias por cierto
status físico varían geográfica o temporalmente dentro de las poblaciones (Pröhl, 2003), o bien,
que 2) las preferencias están presentes en la especie pero no en algunas de las poblaciones
estudiadas (Pfenning, 2008), de manera que 3) los machos eventualmente emiten señales
deshonestas a las hembras acerca de su estatus físico (Wiley, 1994; Johnstone, 1997b),
probablemente debido al grado de competencia entre los machos (Bee et al., 2000). Esta
contradicción entre la información que podría estar transmitiendo el canto de los machos se ha
presentado también en la literatura que ha abordado el tema en E. coqui (Narins y Hurley, 1982;
4
La exaptación es un término biológico que refiere a un caracter que ha sido moldeado por la selección natural bajo
cierto propósito adaptativo pero que ha sido asimilado con un nuevo propósito, sin que necesariamente éste último
haya sido originado por un proceso selectivo (Gould y Vrba, 1982)
41
Woolbrigth y Stewart, 1987; Woolbrigth, 1989; Lopez y Narins, 1991; Stewart y Rand, 1991;
Stewart y Bishop, 1994; Townsend y Stewart, 1994; O´Brien, 2002) y aparentemente en E.
johnstonei (Tárano y Fuenmayor, 2008). Por lo cual resulta evidente que se requiere de
estandarizar y ampliar los muestreos en tiempo y espacio para puntualizar y/o extrapolar
adecuadamente los patrones encontrados, así como verificar la hipótesis de que la honestidad de
información contenida en el canto de los machos puede variar en función de factores como la
proporción sexual de hembras receptivas a lo largo de la temporada de apareamiento (Wiley,
1994; Johnstone, 1997a; Bee et al., 2000).
No se observaron patrones de relación entre los parámetros acústicos y el estatus físico de
las hembras. Lo cual podría ser el resultado del bajo tamaño de muestra de hembras vocalizando
(Nmax= 12) al igual que en otros estudios (Apéndice 1.14), no obstante esta ausencia de relación
refuerza la hipótesis sobre el papel activo para encontrar pareja de las hembras que vocalizan y
no requieren denotar su estatus a los machos para poder aparearse (Emerson y Boyd, 1999; Wells
y Schwartz, 2007; Bosch, 2001; 2002a). De la misma manera, la ausencia de relación con las
dimensiones de la cabeza refleja la inconsistente relación entre el tamaño y los parámetros
acústicos en machos y hembras, dado que entre el tamaño de LHC y el de la cabeza existe una
relación alométrica (Ryan y Wilczynski, 1988).
¿Existe relación entre los parámetros acústicos y la temperatura?
La mayor ejecución del canto es previo al amanecer como se ha registrado en otras
especies (Stewart y Rand, 1992), este incremento en el esfuerzo de canto parece estar
influenciado por una mayor afluencia de las hembras que regresan a sus refugios diurnos al alba,
así como el momento en el que machos oportunistas buscan adquirir un territorio o sitio de
refugio (Narins y Hurley, 1982; Wilczynski y Brenowitz, 1988; Stewart y Rand, 1992; Stewart y
Bishop, 1994; Ovaska y Rand, 2001; O´Brien, 2002) y no necesariamente con un patrón ligado a
la temperatura ambiental. La intensidad del sonido parece disminuir con la temperatura, lo que
condicionaría un menor esfuerzo por ahuyentar a machos oportunistas (Narins y Hurley, 1982;
Stewart y Bishop, 1994). Sin embargo, la tasa de cantos y pulsos parece aumentar conforme lo
hace la temperatura, aunque estos patrones de relación de la temperatura con los parámetros
espectrales y de intensidad vuelven a ser inconsistente en alopatría. Es posible, que los patrones
42
observados podrían estar vinculados a la capacidad térmica de los individuos (Wells, 2007),
indicando una mayor eficiencia en el canto de anuncio a temperaturas medias-altas. La falta de
consistencia en los patrones de relación entre la temperatura y los parámetros acústicos en los dos
pisos altitudinales, contribuyen a descartar la idea de que la variación acústica en alopatría esté
vinculada con el clima (Gerhardt y Bee, 2007).
En general, la función del canto de anuncio en ambos sexos de E. cystignahoides parece
restringirse al reconocimiento de la especie (Littlejohn, 2001; Wells, 2007; Wells y Schwartz,
2007), sin que esto implique la transmisión de información respecto a la identidad del sexo o su
estatus físico. El solapamiento de las características acústicas de ambos sexos en otras especies de
anuros sugiere la posibilidad de que la ausencia de umbrales de reconocimiento entre las señales
acústicas de los sexos sea un fenómeno generalizado entre las especies y no el dimorfismo
universal como se ha afirmado anteriormente.
43
CAPÍTULO II
Respuesta de Eleutherodactylus cystignathoides en las pruebas de reconocimiento y
discriminación respecto al canto y la presencia de ambos sexos
44
Introducción
La evolución de las señales empleadas en la comunicación animal está determinada y
restringida por el proceso de recepción, la respuesta o acción que provocan en el receptor
(Maynard-Smith y Harper, 1995; Hasson, 1997; Endler y Basolo, 1998; Liebert y Starks; 2004),
así como por las condiciones biofísicas en que las señales se generan, emiten y transmiten
(producción) (Endler, 1993; Endler y Basolo, 1998).
De acuerdo al modelo general desarrollado por Endler (1993) para explicar la evolución
de la comunicación animal en el ámbito sexual, un emisor produce señales intercalando tiempos
para adquirir alimento, optimizando así la energía necesaria para la producción de señales que
deben superar barreras físicas y condiciones ambientales adversas, así como la competencia con
rivales y así llegar a ser percibidos por un mayor número de parejas potenciales. Además, las
señales deben minimizar el riesgo por depredación e incorporar el contenido de información
necesario para atraer pareja y ser seleccionado (Apéndice 2.1).
Entre los sexos, las señales que suelen enviarse en momentos previos al apareamiento,
suelen ser detectadas y evaluadas por diferentes parejas potenciales. Si la señal es capaz de
modificar la conducta del receptor en función de la información recibida, la adecuación de ambos
participantes puede modificarse en función de los costos y beneficios que resulten para el interés
reproductor de cada sexo (Maynard-Smith y Harper, 1995; Hasson, 1997; Endler y Basolo,
1998). De hecho son los costos asociados a este proceso de producción-percepción, los que
moldean la comunicación sexual (Hasson, 1997; Johnstone, 1997a; Endler y Basolo, 1998;
Liebert y Starks, 2004).
El problema central de los sistemas de reconocimiento es el mecanismo de producciónrecepción de las señales con un mínimo grado de error o sin él (Sherman et al., 1997). Sin
embargo, en la naturaleza las señales apropiadas e inapropiadas suelen exhibir amplios
solapamientos (Figura 11) por lo que debe evaluarse si existe un umbral de reconocimiento que
permita discernir la recepción adecuada de las señales. Bajo este escenario dos tipos de error
pueden surgir en el reconocimiento de las señales: 1) una mala identificación, cuando una señal
inapropiada es aceptada, y 2) una oportunidad perdida, cuando una señal es rechazada siendo
apropiada (Wiley, 1994; Johnstone, 1997b; Sherman et al., 1997; Bernal, 2007). En el ámbito
reproductor, suele asumirse que las hembras tienden a evitar una mala identificación en tanto que
45
una oportunidad perdida les es menos costosa. En contraparte, los machos tienden a no perder
una oportunidad, aunque hayan tenido una mala identificación de la pareja potencial (Bernal et
al., 2007; Bowcock, 2008).
Figura 11. Evolución del sistema de reconocimiento. (Arriba) Distribución de dos señales de diferente origen en un
sistema de reconocimiento. Cuando se observa solapamiento entre la señal de dos emisores distintos la selección
favorece un balance óptimo entre 1) aceptar señales inapropiadas y 2) rechazar señales apropiadas. La probabilidad
de cada una de las dos opciones de reconocimiento depende de la forma y frecuencia de sus distribuciones en la
población y de la posición del umbral de reconocimiento en el sistema. (Abajo) La selección puede alterar las
magnitudes y el balance entre los errores de aceptación-rechazo modificando las señales producidas, los patrones de
reconocimiento en el proceso de recepción, o bien, modificando el umbral de la acción de respuesta-aceptación
(Modificado de Sherman et al., 1997).
Desde el punto de vista de los emisores, la producción de señales honestas contribuye a su
éxito reproductor si éste es elegido mediante señales honestas o apropiadas (Wiley, 1994). Sin
embargo, el uso de señales apropiadas suele ocurrir sólo cuando se cumplen tres características:
1) los receptores en el medio son mayormente los receptores deseados, 2) los beneficios de
encontrar receptores adecuados son altos y 3) los costos de atraer receptores indeseables son
bajos. En cambio, los emisores son capaces de emitir señales deshonestas cuando tales
46
circunstancias (1-3) son contrarias (Sherman et al., 1997). Adicionalmente, el fenómeno de
deshonestidad también se ha observado entre machos anuros con alto grado de competencia
territorial (Bee et al., 2000).
Una señal deshonesta es tomada en cuenta por el receptor en la medida en que su
incidencia en el ambiente es menos frecuente en relación con la incidencia de señales honestas
(Wiley, 1994; Maynard Smith y Harper, 1995; Sherman et al., 1997; Rowell et al., 2006). El
empleo de señales sexuales honestas y deshonestas ha sido registrado en diferentes especies de
anuros, particularmente en el canto masculino (Bee et al., 2000; 2001; Pröhl 2003; Forsman y
Hagman 2006). Sin embargo, poco se sabe respecto a los costos que representa la deshonestidad
para el sexo afectado, aunque se intuye que el costo debe ser mayor para las hembras (Johnstone
1997b; Bee et al., 2000; Bernal, 2007).
La respuesta de reconocimiento se suele considerar como una conducta dimórfica entre
los sexos (Hasson, 1997; Ryan, 1998; Birkhead, 2007), especialmente cuando los dos sexos
emiten señales de exhibición sexual (Emerson y Boyd, 1999; Wells y Schwartz, 2007; Wells,
2007). Sin embargo, recientemente se ha propuesto que las respuestas ante señales de
reconocimiento sexual o de riesgo por depredación pueden ser producto de la plasticidad de la
estrategia de cada sexo y no patrones estereotipados en el procesamiento de las señales. Es decir
que las diferencias en el error de reconocimiento que observamos en la conducta son propias de
la estrategia de cada sexo (Bernal, 2007). Aparentemente, las diferencias en la conducta de los
sexos durante el proceso de reconocimiento surgen de una asimetría por adecuar los costos que
potencialmente resultan del encuentro con el otro sexo (Bernal et al., 2007).
El reconocimiento es una conducta de respuesta que indica que un individuo considera a
otro como apropiado, aún si se equivoca (Ryan y Rand, 1993). Los modelos de reconocimiento
de señales sexuales deben entenderse en un escenario de evolución considerando que cada uno de
los sexos puede tener distintos intereses en el apareamiento, por ejemplo, las hembras podrían
requerir de más de un apareamiento para reproducirse, en tanto que los machos intentan
reproducirse por cada evento de apareamiento (Bikherad, 1997; Johnstone, 1997a, 1997b). En
este sentido, la capacidad de respuesta de los receptores depende en gran medida del grado de
diferenciación de las señales y la existencia de umbrales de reconocimiento (Johnstone, 1997a;
1997b), así como del balance que pueda existir entre señales honestas y deshonestas por parte de
47
los participantes de la comunicación, en este caso de machos y hembras (Wiley, 1997; Liebert y
Starks, 2004)
Evidencia en la conducta de canto de algunas especies de anuros (Wells y Schwartz, 1984;
Stewart y Rand, 1991; Given, 1993; Michael, 1997; Krishna y Krishna, 2005), sugiere que los
cantos pueden modificarse del canto de anuncio original después del encuentro con los dos sexos.
Sin embargo, en ninguno de los casos se ha podido demostrar que tales modificaciones varíen en
función del sexo con el que ocurrió el encuentro. Hasta la fecha, no existen experimentos previos
en las especies de anuros en las que los dos sexos vocalizan para contestar si es a través del canto
que se transmite la identidad del sexo o tal información se percibe por otro tipo de señales
(Gerhardt y Bee, 2007).
Parece obvio que si los dos sexos de una especie animal cantan es porque debe haber
características intrínsecas del canto que están indicando la identidad sexual del emisor, sobre todo
si se sabe que hay variación en la morfología involucrada con la producción del canto (Duellman
y Trueb, 1994; Emerson y Boyd, 1999; Wells y Schwartz, 2007; Wells, 2007). No se puede
avanzar en la investigación sobre el origen de la vocalización en las hembras de anuros si no
comprendemos cuál es la información que están percibiendo machos y hembras al escuchar el
canto de ambos sexos (Vos, 1995; Márquez y Bosch, 2001).
Parte de los procesos de comunicación que competen al diseño y codificación de las
señales sonoras de machos y hembras de Eleutherodactylus cystignathoides ha sido analizado en
el Capítulo 1. Dado que encontrar encuentros sexuales y enfrentamientos entre un mismo sexo de
manera natural en el campo es un fenómeno poco frecuentemente en el campo, además de que, si
un enfrentamiento es detectado en el campo, en la mayoría de las ocasiones no es posible
identificar cuál de los dos individuos es el agresor y cuál el confrontado en la disputa, en tanto
que tampoco es posible identificar el tiempo que lleva la disputa cuando uno localiza estas luchas
en el campo. Por estas razones, en el presente capítulo se analizan las respuestas de hembras y
machos ante las señales sonoras de individuos de los dos sexos en experimentos de
reconocimiento y discriminación, dichos experimentos permiten evaluar la importancia de la
vocalización en los anuros en el contexto de una especie donde la hembra también vocaliza.
Asimismo, se evalúa la posibilidad de un reconocimiento visual de las hembras por parte de los
machos. Estos resultados se discuten con base en las teorías actuales sobre la evolución de las
señales.
48
Objetivos
4. Determinar si machos y hembras discriminan el canto del sexo contrario.
5. Cuantificar las modificaciones en el canto de hembras y machos en respuesta a la
interacción sonora y visual con ambos sexos.
6. Evaluar la disposición de ambos sexos a interactuar con otro individuo de su mismo sexo
y del sexo contrario
Hipótesis
3. Ambos sexos discriminan el canto del sexo contrario.
4. Los individuos modifican su canto ante la presencia sonora y visual de un coespecífico.
5. Los cambios que presenta el canto diferirán en función del sexo con el cual se interactúa.
Materiales y Métodos
Experimento 1: Discriminación de sexos por medio del canto
Asumiendo que la vocalización puede o no ser un instrumento de atracción que utilizan
ambos sexos en E. cystignathoides, se realizó un experimento de fonotaxis en condiciones de
laboratorio para determinar si hembras y machos (20 y 24 individuos respectivamente)
discriminan el sexo del emisor por medio del canto. La prueba de discriminación indica si entre
dos señales de sonido una es preferida sobre la otra, aunque no informa si la señal que no es
preferida 1) es reconocida como propia de la especie, 2) no es atractiva o simplemente 3) no es
reconocida del todo. La preferencia en un contexto dicotómico, en este caso de señales que
provienen de dos sexos, permite evaluar si existe o no discriminación cuando las señales del sexo
contrario son las más atractivas; en lugar de que las señales de ambos sexos sean igualmente
atractivas (Ryan y Rand, 2001).
Seleccionando de forma aleatoria grabaciones con cantos de anuncio obtenidos en campo
(Kroodsma 1989; 1990), se construyeron dos grabaciones para la prueba de discriminación. Las
49
grabaciones estéreo contenían cantos de macho en un canal de sonido y de hembra en el otro, de
manera que durante la prueba se escucharan de forma alternada en dos bocinas (Figura 12).
D♀
A
m
p
l
i
t
u
d
I ♂
Tiempo
Figura 12. Oscilograma estéreo de la grabación para la prueba de discriminación. En el canal derecho (D) se emiten
cantos de hembras alternados con cantos de macho en el canal izquierdo (I), En este ejemplo, el primer canto es
emitido por un macho en el canal izquierdo.
Los individuos puestos a prueba fueron capturados en un periodo de 24 a 72 horas previo
al experimento. Los experimentos fueron llevados a cabo durante la noche cuando la especie se
mantiene activa en condiciones naturales y de laboratorio. La prueba iniciaba cuando la rana era
puesta en el punto central de una cámara de fonotaxis. Durante el primer minuto la rana era
colocada en el centro de la cámara cubierta por un recipiente transparente y con agujeros, con la
finalidad de que se familiarizara con el sonido y el sitio de la prueba. Los cantos alternados de
machos y hembras se emitían en dos bocinas de computadora colocadas en paredes opuestas de la
cámara a 50 cm del centro de la misma (Figura 13). Pasado ese tiempo el recipiente era retirado
de manera que anduviese libre en su desplazamiento dentro de la cámara. El desplazamiento
hacia alguna de las dos bocinas a una distancia menor a 10 cm, era registrado como una respuesta
de preferencia por el sexo representado. La prueba concluía al obtener una respuesta de fonotaxis
o a los ocho minutos si no había acercamiento a las bocinas.
La ausencia de respuesta también fue registrada aunque no se consideró para el análisis de
los resultados, dado que el interés de este experimento es conocer si existe discriminación por el
sexo de los cantos puestos a prueba y no si existe respuesta por la emisión de estos cantos.
50
Figura 13. Diagrama de la cámara de despliegue para el experimento de fonotaxis construida sobre una superficie de
mármol con paredes de unicel de 100 x 70 x 80 cm. En el centro de la cámara se dibuja el círculo donde era liberada
la rana y a los costados las bocinas se ilustran con rectángulos negros.
Algunos factores de confusión se trataron de eliminar en el experimento: El primer canto
emitido en la grabación
era alternado entre una y otra prueba (Figura 12.I). Además, las
grabaciones fueron estandarizadas en factores que en otras especies se han detectado como
importantes en la preferencia sexual (Narins y Hurley, 1982; Wells y Schwartz, 1984; López y
Narins, 1991; Ryan y Rand, 2001): la tasa de cantos y la potencia máxima del sonido, en cinco
cantos por minuto y 80 dB al centro de la mesa, respectivamente. Estos parámetros fueron
ajustados de acuerdo a valores promedio observados hasta el momento de realizar el experimento
en la población de Xalapa. Para evitar confusión sobre la ubicación de la bocina y del sexo
“preferido” dentro de la cámara del experimento, la mitad de las pruebas se realizaron alternando
la posición de las bocinas.
Al finalizar el experimento de discriminación, a los individuos que respondieron con
fonotaxis se les realizó una prueba de reconocimiento para descartar la posibilidad de que las
ranas estuviesen respondiendo al sonido y no al reconocimiento de su especie. Utilizando el
mismo procedimiento que en el experimento anterior se utilizaron dos grabaciones, una con el
canto del sexo preferido en la bocina contraria a la que había sido seleccionada y el canto de dos
hylidos simpátricos en el centro de Veracruz, en la bocina del lado preferido (Figura 14). La tasa
de cantos y la potencia máxima del sonido también fue controlada para ambas grabaciones, a
cinco cantos por minuto y 80 dB. En la Tabla 6 se comparan algunos parámetros acústicos de las
dos grabaciones con cada sexo de E. cystignathoides (H1, M1, H2 y M2) y la grabación con
cantos de Hylidos (HYL) utilizadas en las pruebas de discriminación y reconocimiento.
51
D ♀ E. cystignathoides
A
m
p
l
i
t
u
d
I ♂ E. miotympanum
Tiempo
Figura 14. Oscilograma estéreo de la grabación de prueba de reconocimiento. En el canal derecho (D) se emiten
cantos de hembras de Eleutherodactylus cystignathoides alternados con cantos de machos de E. miotympanum y C.
taeniopus en el canal izquierdo (I).
Los resultados de las pruebas de discriminación y reconocimiento fueron analizadas
simultaneamente mediante la comparación del conteo de datos observados contra datos
esperados, asumiendo como hipótesis nula el no reconocimiento y no discriminación cuando al
menos el 50% de los individuos reconocen a su especie y el 25% de ellos prefiere el canto de su
mismo sexo frente al 25% que prefiere el canto del sexo contrario.
Tabla 6. Parámetros acústicos de las grabaciones utilizadas en las pruebas de discriminación y reconocimiento. Se
muestra el promedio y el coeficiente de variación
Grabación TCAN TNOT DURC DURN
FD
DELF
H1
4.7
8.2
0.249
22.28
3603.978 117.866
0.70
0.18
0.11
1.29
M1
6.5
12.2
0.193
16.78
4079.004 104.590
0.65
0.27
0.11
1.26
H2
5.4
12.2
0.348
20.41
3753.477 199.062
0.72
0.37
0.10
1.19
M2
6.3
13.6
0.275
19.44
3803.625
248.06
0.96
0.45
0.06
2.30
HYL
3.0
12.3
0.313
0.031
3001.688
-0.101
0.64
0.71
0.07
-586.24
TCAN= Número de cantos por minuto; TNOT= Número de notas por minuto; DURC= Duración de cantos; DURN=
Duración de notas; FD= Frecuencia dominante; DELF= Delta en la frecuencia
Para determinar si en la fonotaxis hacia alguno de los dos sexos estaban involucrados
algunos otros factores, como 1) la posición del sexo contrario (izquierda o derecha) dentro de la
52
cámara de prueba, ó 2) el sexo del emisor del primer canto de la grabación utilizada en el
experimento, se realizó una regresión logística con error binomial analizando la discriminación
en función de la posición del sexo contrario y el sexo del emisor del primer canto en el
experimento. Asimismo mediante pruebas de Wilcoxon se evaluó si la respuesta de los
individuos puestos a prueba dependía de su tamaño y condición física.
Experimento 2: Intromisión sonora de machos y hembras
Con la finalidad de evaluar cuantitativamente en qué medida un individuo está dispuesto a
interactuar con otro, se llevó a cabo una prueba utilizando un solo estímulo con la grabación del
canto de uno de los sexos que era presentado a machos y hembras. La posible variación en la
respuesta de canto a la grabación resultaría clave para entender el proceso de reconocimiento e
intercambio de información entre los sexos que culmina en apareamiento (Bush et al., 2002).
En la población de Jalcomulco los sitios para vocalizar son rocas o arbustos. En estas
condiciones se simuló la invasión sonora utilizando cinco grabaciones con cantos de cada sexo.
Cada grabación fue estandarizada a una potencia máxima promedio de 84 dB a diez centímetros
de distancia de la bocina y una duración de 120 segundos. Al detectar por encuentro sonoro un
individuo de E. cystignathoides se grababa su vocalización durante cinco minutos y se registraba
la potencia máxima promedio del canto (de acuerdo al procedimiento detallado en el Capítulo 1).
Posteriormente, el experimento iniciaba al activar la grabación con el canto de uno de los sexos
utilizando una grabadora Olympus DS30, colocada una distancia de 1m en línea horizontal del
individuo focal. Simultáneamente a la activación de la grabación se grababa la respuesta del
propietario hasta cinco minutos después del primer canto de respuesta. Si después de haber
activado la grabación no se observaba respuesta durante ocho minutos, daba por concluido el
experimento, registrando la no respuesta. Una sola prueba era realizada para cada individuo focal.
En caso de ocurrir algún desplazamiento del individuo, se registraba la distancia recorrida con
respecto al sitio donde se encontraba al iniciar el experimento. El sexo, tamaño y peso de los
individuos focales eran registrados.
El repertorio de cantos se comparó mediante pruebas de G para distinguir 1) diferencias
dentro de cada sexo antes y después de la intromisión sonora, así como para 2) determinar si la
respuesta de cada sexo variaba en función del sexo cantante invasor. Los promedios de diez
53
parámetros acústicos: número de notas, número de cantos, duración de intervalos entre notas,
duración de notas, duración de cantos, frecuencia dominante, delta de la frecuencia, frecuencia
cumbre de la nota, máxima amplitud de la nota y potencia máxima del sonido, fueron
comparados mediante pruebas de Anova para determinar las diferencias en los parámetros
acústicos de los cantos de anuncio y encuentro. Para determinar si existe una respuesta distinta al
canto de hembras y machos, los cambios de los parámetros acústicos con respecto al sexo invasor
sonoro se compararon mediante pruebas de Ancova en el caso de los machos y pruebas de
Wilcoxon en el caso de las hembras, debido al número de repeticiones y distribución de los datos.
Por otro lado, se compararon los cambios en la presión máxima del sonido (PMS) antes y
después de la invasión sonora bajo el siguiente supuesto: si al comparar los promedios de los
parámetros acústicos no se observaron cambios cuantitativos en las respuestas, podría esperarse
que la mayoría de los individuos responde con señales sonoras persistentes, de manera que al
menos el 50% de los individuos mantendría la misma respuesta antes y después de la invasión
sonora, en tanto que el 25% de los individuos aumentaría y un 25% restante disminuiría la
magnitud del parámetro acústico en la misma proporción. De esta manera se compararon
mediante pruebas de chi cuadrado valores observados y esperados con respecto a los cambios en
la PMS.
Asimismo se calculó el coeficiente de correlación de los diez parámetros acústicos de los
cantos de encuentro con el tamaño, peso y condición física de los individuos con la finalidad de
identificar la posible información contenida en este tipo de cantos.
Experimento 3: Intromisión visual en el territorio del macho
Con la finalidad de identificar el repertorio y los parámetros acústicos de los cantos que
utilizan como anuncio y como respuesta a la intromisión física en su territorio, se realizaron
experimentos utilizando hembras y machos como intrusos, adicionalmente se comparó si el canto
en respuesta a la intromisión es indistinto del sexo invasor.
En tres sitios de Xalapa, los alrededores del parque Tecajetes, USBI y Paseo de los Lagos,
fueron realizadas invasiones de individuos macho o hembra en la grieta de un individuo
vocalizando. Previo a la invasión se grabó durante cinco minutos la vocalización de anuncio,
posteriormente se introducía un individuo al interior de la grieta y se grababa la vocalización
54
durante los siguientes cinco minutos a partir del primer canto emitido posterior a la invasión.
Además de la grabación, se registraron datos de potencia máxima de los cantos durante la
vocalización de anuncio y durante la respuesta a la invasión. Si después de haber introducido al
invasor no se observaba respuesta durante ocho minutos, se daba por concluido el experimento
registrando la no respuesta. Cuando fue posible capturar a los propietarios, se registraron los
datos de sexo, tamaño y peso de los propietarios, además de conocer previamente estos datos para
los invasores. En total se realizaron 38 repeticiones del experimento de invasión utilizando 15
hembras y 23 machos.
Los promedios de diez parámetros acústicos (señalados en el experimento anterior) fueron
comparados mediante Anovas para determinar las diferencias entre los parámetros de los cantos
de anuncio y encuentro tras la invasión. Asimismo se comparó la variación de los parámetros en
función del sexo invasor mediante pruebas de Wilcoxon. Los repertorios de anuncio y encuentro
y la variación en los cantos de encuentro en función del sexo del invasor fueron comparados
mediante pruebas de G.
Resultados
Experimento 1: ¿Discrimina Eleutherodactylus cystignathoides el canto del sexo opuesto?
Para determinar si existe discriminación del canto del sexo opuesto, en el experimento de
fonotaxis se comparó la respuesta de 20 hembras y 24 machos capturados en Xalapa, Veracruz.
De los 44 individuos puestos a prueba, 34 individuos acudieron por fonotaxis en la prueba de
discriminación hacia el canto de alguno de los dos sexos, y de éstos, sólo 27 respondieron con
fonotaxis en la prueba de reconocimiento, lo cual representa una respuesta del 77 y 79%
respectivamente para cada prueba. Sin embargo, solamente el 53% de los individuos
discriminaron el canto del sexo opuesto y el 50% reconocieron el canto de la propia especie
frente al de dos especies de la familia Hylidae. Por lo cual, la discriminación del canto del sexo
opuesto y el reconocimiento del canto del mismo sexo no son respuestas significativas
(G2=4.256, p= 0.119, 2 g.l.).
En contra de lo esperado, los individuos no prefieren el canto del otro sexo y no
reconocen el canto de la propia especie frente al canto de otra (Figura 15).
55
25
22
Frecuencia
20
18
16
14
15
11
11
10
5
0
Diferente sexo
Mismo sexo
Reconoce otra especie
Figura 15. Valores □ observados y ■ esperados en las pruebas de fonotaxis en el laboratorio
Los 18 individuos que acudieron a la bocina de otro sexo, o bien, que discriminaron el
canto del sexo opuesto, corresponden al 56% de las hembras y 50% de los machos (Figura 16.A).
Sólo cuatro hembras y seis machos no respondieron con fonotaxis en esta prueba. En tanto que de
los 24 individuos que reconocieron el canto de su especie frente al de los Hylidos, corresponden
al 44% de las hembras y 50% de los machos (Figura 16.B), siendo nuevamente cuatro hembras y
seis machos aquellos que no respondieron con fonotaxis. Mediante un modelo lineal generalizado
con error binomial se verificó que los resultados en las pruebas de reconocimiento no dependen
de los obtenidos en las pruebas de discriminación (z= 0.601, p= 0.548).
A
10
Frecuencia
8
6
4
2
0
Diferente sexo
B
Mismo sexo
10
Frecuencia
8
6
4
2
0
Misma especie
Diferente especie
Respuesta
Figura 16. Frecuencia de las respuestas de ■ hembras y □ machos en la prueba de (A) discriminación y (B)
reconocimiento
56
Por otro lado, se pudo observar que el tamaño LHC o la condición física de hembras y
machos no contribuyen en la respuesta de discriminación o reconocimiento (Tabla 7). Asimismo,
no se encontró diferencia entre los sexos en cuanto al tiempo de respuesta en la prueba de
discriminación (W= 82, p= 0.33), ni en la prueba de reconocimiento (W= 48.5, p= 0.94).
Tabla 7. Intervalos del tamaño (LHC) y condición física entre los individuos de cada sexo que responden
diferencialmente en las pruebas de discriminación y reconocimiento
Características
No
No
del estatus
Sexo Discrimina
W
p
Reconoce
W
p
Discrimina
reconoce
físico
20.5 – 25.0
19.6 – 24.6
11 0.54
19.8 – 25.0
19.6 – 21.6
3 0.43
♀
LHC
16.8 – 19.8
17.5 – 20.1
21 0.31
16.8 – 20.1
18.1 – 19.8
22 0.83
♂
Condición
física
♀
0.011 – 0.014
0.009 – 0.016
8
0.25
0.010 – 0.016
0.010 – 0.012
2
0.29
♂
0.08 – 0.010
0.08 – 0.010
39
0.47
0.008 – 0.010
0.008 – 0.010
24
0.62
Experimento 2: ¿cómo varía el canto de Eleutherodactylyus cystignathoides en función de una
intromisión sonora?
Los experimentos de intromisión sonora se realizaron con machos y hembras vocalizando
cantos de anuncio en Jalcomulco, por lo cual se analiza la respuesta por separado para cada sexo.
Sin embargo, sólo para los machos se realizaron suficientes repeticiones con el intruso de cada
sexo y se analiza más adelante su respuesta de encuentro en función del sexo del intruso, en tanto
que para las hembras sólo se analiza su respuesta de encuentro ante la intromisión. De un total de
47 individuos puestos a prueba, sólo dos machos no mostraron una respuesta sonora de
interacción con el canto de otro individuo, en tanto que todas las hembras respondieron.
¿Cómo cantan los machos después de un encuentro sonoro?
El repertorio de los machos de cantos de anuncio y encuentro ante una intromisión sonora
en Jalcomulco es significativamente distinto (G2= 132.551; p< 0.001, 8 g.l.). El repertorio de
anuncio emite con mayor frecuencia cantos de dos notas, en tanto que la moda en el repertorio de
encuentro es el canto de una sola nota. Otra diferencia entre ambos repertorios es que en el
repertorio de encuentroe se emiten cantos de más de cinco notas con mayor frecuencia y cantos
de hasta 13 notas que no se emiten en el canto de anuncio (Figura 17).
57
600
Frecuencia
500
400
300
200
100
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
anuncio
331
411
350
93
24
13
9
6
2
0
0
13
0
encuentro
590
562
491
112
65
67
81
55
45
9
4
1
Número de notas en el canto
Figura 17. Repertorio de cantos de anuncio y encuentro de 38 machos en un experimento de intromisión sonora en
Jalcomulco
De la misma manera, se observaron cambios en los parámetros acústicos en el repertorio
de encuentro. La varianza de la duración de las notas y el delta en la frecuencia disminuyeron
(Figuras 18 y 19), en tanto que el número de cantos y notas aumentaron en promedio después de
la intromisión sonora (Figuras 20 y 21; Apéndice 2.2).
Los cambios que presentaron los machos en la potencia máxima del sonido (PMS) en su
respuesta a las grabaciones de cantos de coespecíficos resultaron contrarios a lo esperado en la
hipótesis nula. La proporción de machos que persistió en la PMS en su respuesta fue menor en
comparación con el número de machos que presentó cambios (X2= 11.355, p= 0.003). Por lo cual,
es evidente que entre los machos la PMS en su respuesta es una característica sumamente
variable (Figura 22.).
Con respecto a los coeficientes de correlación entre los parámetros acústicos del canto de
encuentro y las características morfológicas, dimensiones de la cabeza y temperatura (Apéndices
2.3, 2.4 y 2.5), se encontró una correlación significativa entre la duración de las notas y la
condición física (r=0. 48; p=0.003), así como en la forma del inicio de la nota con el tamaño
(r=0.52; p=0.001) y el largo de la cabeza (r=0.48; p=0.003). El grado de correlación entre los
parámetros acústicos del canto de encuentro y las características del estatus físico es más alto que
las relaciones encontradas con el canto de anuncio en esta misma población. Por otro lado, la
diferencia en la PMS en la respuesta de vocalización con respecto a la PMS inicial no tiene
relación con el tamaño LHC (t= -0.608; p= 0.547), el peso (t= -0.292; p= 0.772) ni la condición
física (t= 0.154; p= 0.879) de los machos.
58
800
700
24
300
400
DELTA FREQ. ( Hz )
500
600
22
20
18
DUR. NOTAS ( ms )
16
100
200
14
12
ANUNCIO
ANUNCIO
ENCUENTRO
Figura 19. Delta en la frecuencia entre el canto de
anuncio y encuentro de los machos en un experimento
de intromisión sonora en Jalcomulco
50
40
# NOTAS / MIN
20
30
15
10
10
5
# CANTOS / MIN
60
20
70
Figura 18. Duración de las notas entre el canto de
anuncio y encuentro de los machos en un experimento
de intromisión sonora en Jalcomulco
ENCUENTRO
ANUNCIO
ANUNCIO
ENCUENTRO
Figura 21. Número de notas por minuto entre el
canto de anuncio y encuentro durante un experimento
de intromisión sonora en Jalcomulco
Figura 20. Número de cantos por minuto entre el
canto de anuncio y encuentro durante un experimento
de intromisión sonora en Jalcomulco
Frecuencia
ENCUENTRO
20
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0
Sin cambio
Mayor
Menor
Respuesta en la PMS
Figura 22. Valores □ observados en la respuesta de 38 machos en contraste con los valores ■ esperados en la
magnitud de potencia máxima del sonido (PMS) después de la intromisión sonora.
59
Asimismo, se comprobó que la respuesta de desplazamiento acompañada de la
vocalización no varía en función de la condición de los individuos (F1,36= 0.185;
p= 0.67), ni
de su tamaño (F1,36= 0.967; p= 0.332). Por otro lado, la distancia que se desplazaron los 13
machos hacia la grabación del experimento no está relacionada con su tamaño (t= -0.1; p= 0.922),
peso (t= -0.014; p= 0.989) o condición física (t= 0.453; p= 0.659).
¿Cómo varía el canto del macho en función del sexo del intruso acústico?
El repertorio de encuentro de los machos no presentó cambios en función de la grabación
de intruso (F8,29= 0.893, p=0.733) o del sexo del intruso (G2= 11.546, p= 0.317; Figura 23). De la
misma manera, los parámetros acústicos de los cantos de anuncio no mostraron variación en
función del sexo del intruso (Apéndice 2.6). Particularmente, se observó que los cambios en la
PMS no están relacionados con el sexo del canto del invasor (F1,36= 0.002; p= 0.965) o con la
grabación utilizada (F8,29= 1.27; p= 0.298).
350
Frecuencia
300
250
200
150
100
50
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
h
310
282
228
49
36
31
35
25
17
3
1
0
m
280
280
263
63
29
36
46
30
14
6
3
1
Número de notas en el canto
Figura 23. Comparación del repertorio de cantos de encuentro de 38 machos en función del sexo del intruso en un
experimento de intromisión sonora en Jalcomulco
¿Cómo cantan las hembras después de un encuentro sonoro?
El repertorio de canto en las hembras se modifica después del encuentro sonoro
(G2=
21.475, p= 0.006, 8 g.l.). El canto de moda en el repertorio de anuncio es de tres notas, en tanto
que en el canto de anuncio es de dos notas (Figura 24) pero, a diferencia de los machos, las
hembras no emiten cantos con mayor número de notas en el repertorio de encuentro (Figuras 17 y
24). Sin embargo, cuando se comparan los parámetros acústicos (Apéndice 2.7), las hembras
cantan con una frecuencia máxima significativamente mayor (W= 1, p= 0.003) después de la
intromisión acústica (Figura 25).
60
100
Frecuencia
80
60
40
20
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
anuncio
36
62
75
38
6
2
3
1
1
encuentro
38
83
76
15
6
12
4
2
1
Número de notas en el canto
7000
6000
4000
5000
MAX. FREQ ( Hz )
8000
9000
Figura 24. Repertorio de canto de anuncio y encuentro de siete hembras en un experimento
de intromisión sonora en Jalcomulco.
ANUNCIO
ENCUENTRO
Figura 25. Frecuencia máxima en el canto de anuncio y encuentro de siete hembras después de una intromisión
sonora en Jalcomulco.
La mayoría de las hembras evaluadas respondieron con una PMS mayor a la expuesta
previamente al experimento (Figura 26). Aunque el número de experimentos realizados fue muy
bajo, con un total de siete repeticiones, de las cuales dos corresponden a la invasión de otra
hembra y el resto de machos, por lo cual dichos resultados no se pueden considerar concluyentes.
6
Frecuencia
5
4
3
2
1
0
Sin cambio
Mayor
Menor
Respuesta en la PMS
Figura 26. Valores □ observados en la respuesta de siete hembras en contraste con los valores ■ esperados en la
magnitud de potencia máxima del sonido (PMS) después de la intromisión sonora.
61
Experimento 3: ¿Cómo varía el canto del macho después de un encuentro visual?
En el experimento de intromisión visual se realizaron 38 repeticiones de la intromisión de
un individuo macho o hembra, dentro de una grieta rocosa ocupada por un macho vocalizando
cantos de anuncio, de las cuales el 61% tuvieron una respuesta de vocalización.
El repertorio de cantos de encuentro es notoriamente distinto al repertorio de anuncio
2
(G = 104.253, p < 0.0001, 7 g.l.). En el encuentro después de la intromisión se emiten cantos de
más de nueve notas y la emisión del canto de una nota representa alrededor del 40% del
repertorio de cantos (Figura 27).
El repertorio de cantos de encuentro incluye cantos con mayor número de notas que son
de menor duración promedio y menor duración de intervalos entre notas, además de notas de
menor duración y menor delta de la frecuencia dominante con respecto al repertorio de cantos de
anuncio (Apéndice 2.8). Sin embargo, sólo se encontró una tendencia en la disminución
promedio del delta de la frecuencia (F(1,42)= 9.16; p= 0.004) en los cantos de encuentro con
respecto al canto de anuncio (Figura 28).
320
Frecuencia
270
220
170
120
70
20
-30
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
ANUNCIO
146
146
106
52
28
26
13
9
0
0
0
0
13
0
ENCUENTRO
319
144
70
39
55
46
51
33
13
8
3
1
1
Número de notas en el canto
Figura 27. Repertorio de cantos de anuncio y encuentro de 22 machos de en un experimento de intromisión visual en
Xalapa
62
400
300
100
200
DELTA FREQ. ( Hz )
0
-100
ANUNCIO
ENCUENTRO
Figura 28. Delta en la frecuencia entre el canto de anuncio y encuentro de los machos en un experimento de
intromisión visual en Xalapa
¿Cómo cantan los machos en función del sexo del intruso visual?
De las 22 intromisiones en las que hubo vocalización de respuesta al encuentro, nueve
fueron intromisiones con hembras y 13 con machos, lo cual representa un 60% de respuesta para
el total de las hembras y un 57% para los machos. Después de la intromisión no se encontraron
diferencias en el repertorio de encuentro en función del sexo del intruso (G2= 13.072, p= 0.289,
11 g.l; Figura 29).
Del mismo modo, no se encontraron diferencias en los parámetros de los cantos de
encuentro en función del sexo del intruso, considerando un nivel de significancia de p= 0.004
(Apéndice 2.9) y que el análisis de medidas repetidas tiende al error tipo 1 (Zar, 1999).
200
Frecuencia
150
100
50
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
H
141
68
25
20
18
21
22
10
9
3
2
0
1
M
178
76
45
19
37
25
29
23
4
5
1
1
0
Núm ero de notas en el canto
Figura 29. Repertorio de encuentro de los machos cuando el intruso era hembra (H) o macho (M) en un experimento
de intromisión visual en Xalapa
63
Discusión
Los experimentos para evaluar la discriminación y reconocimiento de Eleutherodactylus
cystignathoides por medio del canto y la presencia física de los sexos fueron desarrollados antes
de identificar el amplio grado de solapamiento en los cantos de anuncio y del tamaño de los sexos
(Capítulo I). Sin embargo, la respuesta de no reconocimiento y falta de discriminación coinciden
con la falta de dimorfismo sexual en el tamaño y en los parámetros del canto. Aparentemente
ambos sexos no discriminan al sexo contrario por medio del canto, los machos no responden con
un canto particular frente al canto del sexo contrario y no reconocen al sexo contrario
visualmente.
La experimentación con fonotaxis ha sido una herramienta poco utilizada para entender el
fenómeno de comunicación intersexual en especies cuya hembra vocaliza, por lo cual el presente
estudio constituye un acercamiento importante a la comprensión de este tipo de sistemas de
comunicación sexual. Anteriormente, salvo en Lithobates virgatipes, no se había puesto a prueba
la capacidad de discriminar el sexo de los individuos por medio de los cantos en aquellas especies
de anuros cuya hembra vocaliza. Given (1993) demostró, aunque con algunos problemas de
pseudoreplicación en la grabación de prueba utilizada, que los machos de L. virgatipes son
incapaces de discriminar el sexo por medio del canto y que el canto femenino sólo llega a ser
atractivo cuando es acompañado de movimiento en el cuerpo de agua. Asimismo, en los machos
de Alytes muletensis se han realizado pruebas de preferencia con grabaciones sintéticas de cantos
de hembras para evaluar la elección masculina por medio de atributos acústicos femeninos (Bush
et al., 1996). En tanto que las hembras de A. cisternasii se han sometido a pruebas de
reconocimiento con la finalidad de evaluar la competencia femenina por la preferencia de los
machos (Bosch, 2002a).
Los posibles mecanismos por los cuales el solapamiento en los parámetros del canto de
anuncio es mantenido y aprovechado por el sistema de comunicación entre los sexos se discute a
continuación y se sugieren alternativas que podrían estar facilitando el reconocimiento sexual en
la especie.
64
Experimento 1: ¿Discrimina Eleutherodactylus cystignathoides el canto
del sexo opuesto?
Debido a la falta de comparación a priori de los parámetros acústicos, se esperaba que
alguna diferencia del canto “natural” de la población delatara información respecto a la identidad
del sexo en el canto (Kroodsma, 1989; 1990). Sin embargo, cerca del 50% de las respuestas de
fonotaxis en el contexto de discriminación sexual fue para acercarse a la bocina del mismo sexo.
La no discriminación por medio del canto es congruente con la ausencia de dimorfismo sexual en
los parámetros acústicos estudiados en el Capítulo I. La falta de discriminación también se ha
registrado en L. virgatipes, donde los machos no tienen una respuesta particular hacia el canto de
las hembras (Given, 1993). Aunque machos y hembras de E. cystignathoides y L. virgatipes
podrían estar detectando alguna diferencia en algún parámetro acústico, es posible que la
atracción hacia el canto de ambos sexos sea la misma como parte de su respuesta natural al
estímulo acústico (McGregor, 2000). Por este motivo, sería necesario ahondar en la búsqueda de
diferencias en otras características del canto de ambos sexos, como la amplitud de los armónicos,
resonancia, entre otras que revela el software Sound Ruler (Gridi-papp, 2007), para poder
confirmar la ausencia de dimorfismo sexual en los parámetros acústicos.
Es importante destacar que la condición física o el tamaño de los individuos puestos a
prueba no determinan su respuesta en la discriminación del sexo y en el reconocimiento de la
especie por medio del canto. Sin embargo, la respuesta de no reconocimiento por la mitad de los
individuos puestos a prueba podría estar influenciada por la manipulación durante el experimento
previo, más no por la preferencia en la prueba de discriminación. En algunos anuros como
Engystomops postulosus se han realizado pruebas de forma consecutiva para evaluar el
reconocimiento y la discriminación del canto de coespecíficos (Ryan y Rand, 2001), pero en otras
especies y animales se ha sugerido realizar pruebas para un mismo individuo en intervalos de al
menos 24 horas, para evitar que el estrés por la manipulación en pruebas sucesivas desvíe el
comportamiento de los individuos en cuanto a su preferencia por grabaciones (Bosch et al., 2000;
Schlupp, 2000). En este sentido, sería necesario identificar si la capacidad de respuesta durante la
fonotaxis puede estar ligada al nivel hormonal y disposición de apareamiento (Emerson y Boyd,
1999; Wilczinsky y Chu, 2001), ya que aparentemente la condición de stress por el cautiverio
parece limitar la vocalización, o al menos diminuir esta actividad de E. cystignathoides en el
laboratorio, a diferencia de otros Elutherodactylidos como E. coqui (R.P. Elinson, Com. Pers.), E.
65
antillensis, E cochranae (Michael, 1996; 1997; Ovaska y Caldbeck, 1999) y E. guanacahabibes
(Díaz y Estrada, 2000), así como anuros de otras familias (Andreone y Piazza, 1990; Boistel y
Sueur, 1997; Bernal, 2007) que mantienen en cautiverio una conducta de vocalización semejante
a la que presentan en condiciones naturales.
La pseudoreplicación podría ser un problema en la implementación de este experimento
de fonotaxis. Para las pruebas de discriminación se construyeron dos grabaciones de cada sexo
combinando cantos provenientes de 24 machos y seis hembras. Sin embargo, para demostrar la
discriminación se requiere un mayor esfuerzo y presentar mayor número de grabaciones, Incluso
se ha sugerido utilizar una grabación distinta para cada individuo puesto a prueba (Kroodsma,
1989; Kroodsma et al., 2001). Otra opción sería dirigir la diferenciación de los estímulos
sintéticos con base en los intervalos extremos conocidos de los parámetros, una vez que se
conocen las variaciones acústicas en el canto de los sexos (Kroodsma, 1990; Bosch, 2002b;
Wiley, 2003). Given (1993) realizó una prueba de discriminación en 23 machos de L. virgatipes
utilizando una sola grabación con el canto de hembra y macho, lo cual constituye un error típico
en la implementación y extrapolación de resultados enfocados en probar la respuesta ante una
grabación y no ante la variación del canto de cada sexo en la población (Kroodsma, 1990;
Kroodsma et al., 2001)
Es importante subrayar que la discriminación ha sido evaluada solamente para los cantos
de anuncio. No se descarta que probablemente la discriminación del sexo por medio del canto
ocurra a través de los cantos de encuentro, cuyo repertorio presenta diferencias entre los sexos: en
los machos posee cantos de hasta 13 notas, en tanto que las hembras no emiten más de nueve
notas. Por este motivo, el papel de los cantos de encuentro en el reconocimiento y discriminación
sexual de esta especie debe ser abordado en futuros estudios.
Experimento 2: ¿cómo varía el canto de Eleutherodactylyus cystignathoides en función de una
intromisión sonora?
La respuesta de vocalización ante el canto de anuncio de otro coespecífico en el contexto
de intromisión podría estar ligada con la defensa de territorio en los machos de E.
cystignathoides. La respuesta de 38 de los 40 machos evaluados ante una intromisión sonora
sugiere un amplio grado de rivalidad entre los machos. Los encuentros naturales de agresión
observados entre machos se suman a la idea de que los machos conservan y defienden territorios
66
como en otras especies cercanas (Jameson, 1955; Stewart y Rand, 1991; Stewart y Bishop, 1994;
Michael, 1997; Alonso et al., 2001; Wells, 2007). La respuesta de las siete hembras evaluadas
podría ser consecuencia de su estado hormonal de disposición al apareamiento (Emerson y Boyd,
1999), sin que ello necesariamente implique la emisión de información respecto a su identidad.
Después del encuentro con el canto de anuncio de otro individuo de la misma especie, los
machos de E. cystignathoides aumentan el número de notas en el repertorio. Este repertorio de
cantos de encuentro contiene notas con menor duración y un menor incremento en la frecuencia
con respecto de las notas del repertorio de anuncio. Dichas reducciones espectrales y temporales
de las notas podrían ser el resultado de un trueque en la eficiencia al producir mayor número de
cantos y notas por minuto (Wells, 2007).
El repertorio de encuentro de las hembras tiene cantos con menos notas comparado con el
de los machos, esto también se ha observado en el repertorio de E. coqui (Stewart y Rand, 1991).
En un futuro debería investigarse si estos cantos, de más de nueve notas que aparentemente sólo
los machos emiten, participan en el reconocimiento sexual. El repertorio de anuncio de los
machos se compone esencialmente de cantos tipo beep y los cantos de más de cinco notas
representan menos del 5% en el repertorio, en tanto que dentro del repertorio de encuentro éstos
representan el 16% de los cantos. Debido al mayor número de chirridos emitidos en el repertorio
de encuentro de los machos, los enfrentamientos naturales en que estos participan suelen ubicarse
fácilmente en campo. En cambio, el porcentaje de cantos de más de cinco notas es similar en el
repertorio de anuncio y encuentro en las hembras, diez y once por ciento respectivamente.
Al no encontrar diferencia en la emisión de cantos de encuentro en función del sexo con el
que se realiza la intromisión en los machos, se puede considerar que no hay especificidad en la
respuesta en función del sexo al igual que en L. virgatipes (Given, 1993), ya sea porque el macho
no reconoce al sexo por medio del canto o porque su respuesta es la misma para ambos sexos
(McGregor, 2000; Liebert y Starks, 2004), lo cual sugiere que el comportamiento de la respuesta
sonora tendría un origen intrasexual en los machos en lugar de ser una adaptación excepcional
para la comunicación con las hembras (Given, 1993).
La variación en la presión máxima del sonido (PMS) podría ser un importante indicador
para las hembras de la disposición del macho a defender su territorio o de su grado de agresividad
(López y Narins, 1991; Bosch y Marquez, 2001b; Forsman y Hagman, 2006; Bee y Gerhardt,
2007). La hipótesis de que el canto de la hembra podría ser una señal detonador que emite la
67
hembra para probar la calidad de los machos que la rodean se ha propuesto por otros
investigadores (López y Narins, 1991; Given, 1993; Roy et al., 1995; Gerhardt y Bee, 2007), pero
hasta la fecha no se ha evaluado experimentalmente. Algunos hechos respaldan la formulación de
esta hipótesis en el caso de E. cystignathoides, por ejemplo, el canto de encuentro de las hembras
suele ser mayor con respecto con la frecuencia máxima y la PMS con respecto a su canto de
anuncio, ambas características suelen ser poco comunes entre los machos. Por otro lado, los
cantos de encuentro de los machos pueden ser una mejor señal sobre su calidad debido a que
aparentemente implican un mayor esfuerzo por incluir mayor número de notas durante
prácticamente la mitad del tiempo que los cantos de anuncio (Wells, 2001; 2007). Además, a
diferencia del canto de anuncio que no muestra prácticamente ninguna información respecto del
macho (Capítulo I), la correlación entre los parámetros acústicos de encuentro en los machos y su
estatus físico es ligeramente más robusta que la relación con los cantos de anuncio. En un futuro
debería evaluarse si la duración de las notas y la forma de inicio de los cantos de encuentro de los
machos contiene información que modifique la preferencia de las hembras para elegir pareja.
Asimismo, se debe verificar la función de la frecuencia máxima y de la PMS en las interacciones
intra e inter sexuales.
Por otro lado, al comparar la intensidad entre los cantos de anuncio y encuentro, así como
entre los cantos de encuentro con los dos sexos no se encontró diferencia, lo cual es contrario al
comportamiento observado en E. coqui, cuya respuesta varía en función de la intensidad del
canto del intruso (Narins y Hurley, 1982; Stewart y Bishop, 1994). Sin embargo, debe
considerarse que debido a las restricciones del equipo utilizado, en E. cystigntahoides se registró
la intensidad máxima y no la intensidad promedio o estática de las notas como en los estudios
hechos en E. coqui. Además, por el número de pruebas realizado en las hembras, el cambio
observado en la PMS de las mismas no aporta datos concluyentes. Es probable que la intensidad
máxima del canto pudiera estar relacionada con el estatus energético u hormonal de los
individuos (Mendonça et al., 1985; Marler y Ryan, 1996; Emerson, 2001; Wilczynski y Chu,
2001) y no con su tamaño, peso o condición física, por lo cual nuevas mediciones en la PMS
deben ser registradas en el canto de la especie con mayor precisión.
68
Experimento 3: ¿Cómo varía el canto del macho después de un encuentro visual?
La intromisión de un coespecífico en el sitio de refugio estimuló la vocalización de
encuentro del 60% de los machos de E. cystignathoides sometidos a esta prueba. Aparentemente,
al igual que se ha identificado en E. coqui (Stewart y Rand, 1991), los machos están
predispuestos a emitir este tipo de repertorio cuando un coespecífico se introduce en su sitio de
refugio independientemente del sexo del intruso. Esta predisposición podría estar orientada a
ahuyentar invasores de ambos sexos dado que no es posible discernir el sexo visualmente. Esta
falta de reconocimiento visual es congruente con la sobreposición del tamaño entre los sexos,
aunque el reconocimiento visual en anuros se ha identificado principalmente en especies diurnas
(Hödl y Amézquita, 2001). La respuesta con cantos de encuentro se ha observado en otro
Eleutherodactylido nocturno, en experimentos realizados en horario diurno en E. coqui. Incluso
esta especie se ha observado que emite cantos de encuentro hacia otros animales invasores que
son potenciales depredadores o al menos habitantes de los mismos recovecos (Stewart y Rand,
1991).
Podría sospecharse que la uniformidad en la respuesta hacia intrusos de ambos sexos
surge de la existencia de mecanismos de reconocimiento individual a parejas establecidas. Sin
embargo, no se ha registrado cuidado parental en E. cystignathoides (Quinn, 1979; Hayes-Odum,
1990; Wells y Tan, 1999) y la variación entre el canto de anuncio de los individuos debería
evaluarse para poder descartar la posibilidad de reconocimiento por medio del canto (Bee et al.,
2001).
Por otro lado, la sola presencia de una hembra en el refugio del macho podría no ser
suficiente para que ocurra el reconocimiento sexual. En otras especies son movimientos
estereotipados de las extremidades los que constituyen señales visuales para reconocer el sexo de
los machos por parte de las hembras (Hödl y Amézquita, 2001). Sin embargo, los intrusos de
ambos sexos manipulados en el experimento se mantenían en silencio y estáticos, aunque en
ocasiones con un leve desplazamiento para internarse del sitio de refugio o huir del mismo. En un
creciente número de casos se ha comprobado que el reconocimiento sexual de las hembras por
parte de los machos se realiza una vez que se establece contacto físico directo por medio del
amplexo (Noble y Farris, 1929; Aronson, 1943; Marco et al., 1998: Bowcock et al., 2002; Marco
y Lizana, 2002; Liao y Lua, 2009)
69
Al igual que en el repertorio de encuentro por intromisión sonora de los machos de
Jalcomulco, el repertorio de encuentro debido a la intromisión en el refugio de los machos de
Xalapa incluye notas con un menor incremento en la frecuencia. Aunque, por otro lado, contrasta
la proporción de cantos beep de una sola nota en el repertorio de encuentro tras la intromisión
física donde estos conforman el 41% de las notas producidas por los machos. En cambio, en el
repertorio de encuentro por una intromisión sonora, el 65% de los cantos se distribuye entre
beeps de una a tres notas. En enfrentamientos naturales se ha podido observar que la emisión de
beeps de una nota parece ocurrir hacia el final de enfrentamientos agonísticos por parte del
vencedor o son emitidos cuando uno de los machos está sometiendo físicamente a otro macho
que se mantiene en silencio.
Gracias a este experimento y las observaciones de encuentros naturales se puede suponer
que el beep de una nota podría estar funcionando para denotar victoria ante el adversario. El uso
de los beeps de una sola nota podría estar asociado a la interacción macho-macho, como se ha
propuesto para el uso de la nota inicial o unitaria “co” en el canto de anuncio de E. coqui (Narins
y Capranica, 1976).
Sin embargo, no se pudo distinguir si el 40% de los machos que se mantuvieron sin
responder con un despliegue de cantos de encuentro omitió un enfrentamiento debido a la
presencia del intruso de su especie dentro del refugio o a la presencia del experimentador y la
manipulación realizada. Por esta razón se requiere implementar un control en el diseño de este
experimento que permita descartar la presencia del experimentador como un factor asociado con
la variación de la respuesta de canto.
Posibilidades de error en el reconocimiento y discriminación sexual a distancia
En general, la respuesta de ambos sexos a las pruebas de reconocimiento y discriminación
no descarta la posibilidad de que existan umbrales de reconocimiento para identificar la identidad
del sexo por medio del canto de anuncio o por medio de la apariencia física de los individuos
(Wiley, 1994; Starks y Lieber, 2004; Johnstone, 2007b). Para comprobar la existencia de
umbrales de reconocimiento en las señales sonoras y la presencia física se debería haber realizado
el mismo tipo de pruebas pero con señales controladas en un gradiente de intensidad. Sin
embargo, es posible afirmar que de existir un umbral de reconocimiento entre las señales
70
sexuales, las posibilidades de error para discriminar el sexo por medio del canto pueden ser
bastante altas en las poblaciones estudiadas. La hipótesis inicial era que ambos sexos podrían
discriminar y reconocer el sexo contrario a distancia por medio del canto o la presencia visual, sin
embargo no se conocía aún el grado de solapamiento en las señales sonoras y el tamaño de los
individuos (Capítulo I). La similitud entre los cantos plantea por sí misma amplias posibilidades
de error en el reconocimiento de las señales de identidad sexual, así como bajas probabilidades de
que existan umbrales que separen la distribución de las características del canto de los sexos y
que eventualmente puedan dar paso a la identificación del sexo por medio del canto (Wiley,
1994; Johnstone, 1997b, Sherman et al., 1997).
Además de la falta de información respecto a la identidad del sexo en el canto, las
condiciones bajo las que se observó la vocalización femenina en E. cystignathoides podrían
respaldar la idea de que su canto puede ser una señal que es percibida con un alto grado de error
respecto a la información de su identidad sexual: 1) la vocalización femenina ocurre con menor
frecuencia en las poblaciones estudiadas, lo cual permite que los machos no asimilen fácilmente
la presencia de hembras vocalizando en la población dado que se espera el encuentro sonoro
macho-hembra ocurre en menor proporción que el encuentro sonoro macho-macho. 2) La
información en el canto de anuncio respecto al estatus físico de los machos no es consistente
dentro de las poblaciones aunque parece serlo cuando se analizan las poblaciones en conjunto,
asimismo 3) no todos los machos están dispuestos a interactuar con otros individuos (de su sexo y
del sexo contrario) y existe una amplia variación en la respuesta de canto que emiten cuando se
les incita a una interacción con ambos sexos, estos hechos en conjunto (2-3) permiten suponer
que probablemente no todos los machos son de buena calidad dentro de la población, por lo cual
para la hembra resultaría costoso aparearse con machos inapropiados y le resultaría necesario
evaluar la calidad de los machos (Given 1993; Sherman et al., 1997; Bernal et al., 2007), aunque
en el presente estudio no se evaluaron costos reproductivos.
En E. cystignathoides no se ha comprobado la existencia de cuidado paternal, sin
embargo, es muy probable que la conducta territorial de los machos esté ligada a un papel activo
en la reproducción, ya sea en el cuidado de la nidada o bien en el mantenimiento de territorios
donde ocurre la anidación, como ocurre en la mayoría de las especies del género (Wells, 2007).
En las hembras de E. coqui, la variación en el éxito reproductor no está estrictamente ligado con
su tamaño o el de su nidada como en la mayoría de los anuros (Wells, 2007), sino con la tasa de
71
nacimiento de sus crías (Townsend y Stewart, 1994), cuyo éxito de eclosión depende en gran
medida del cuidado paternal (Taigen et al., 1984; Townsend et al., 1984). Es probable que en E.
cystignathoides la elección femenina de un macho inapropiado implique amplios costos y en un
futuro deben analizarse estos aspectos para poder interpretar mejor el papel de la vocalización
femenina.
Es de esperarse que si una estrategia alternativa como la vocalización de las hembras, que
representa un costo adicional, contribuye a aumentar la adecuación de las “cantantes” frente a
aquellas “silenciosas”, la expresión de esta conducta puede prevalecer dentro de la población en
la medida en que la conducta “silenciosa” tienda a tener mayores costos reproductivos (Sinervo y
Lively, 1996; Birkhead, 2007). El hecho de que las hembras que no vocalizan son
significativamente de mayor tamaño y condición física con respecto a aquellas que se
encontraron vocalizando (Apéndice 2.10), sugiere que la motivación para la vocalización
femenina podría ser un sistema dinámico dentro de la reproducción de las poblaciones (Sinervo y
Lively, 1996; Rowell et al., 2006).
Alternativamente, es posible suponer que si la proporción sexual operativa (PSO) de
machos es mayor en la población, como lo sugieren la proporción de machos vocalizando, la
ausencia de competencia por encontrar pareja por parte de las hembras podría estar influyendo en
la falta de separación entre los parámetros acústicos (Littlejohn, 2001) dado que no les es
necesario revelar su identidad sexual para poder acceder a un macho, sino simplemente
identificarse como miembro de la especie. En aquellas especies en que se ha identificado un
repertorio de cantos distinto entre los sexos, parece haber un alto grado de competencia entre las
hembras por encontrar pareja (Given, 1993; Boistel y Sueur, 1997; Bush, 1997; Orlov, 1997).
Además de la PSO es posible suponer que la densidad de algunas de las poblaciones observadas
podría estar motivando la necesidad en la hembra de anunciarse si las potenciales parejas están
muy alejadas (Schlaepfer y Figueroa-Sandi, 1998), dado que interacciones a varios metros de
distancia pueden observarse en campo. Por esta razón, en un futuro deben verificarse la densidad
de las poblaciones en las que hay incidencia de hembras vocalizando frente aquellas en las que no
se observa.
72
Discusión General
En tanto no se observe cómo culmina el apareamiento bajo condiciones naturales y en qué
medida la vocalización femenina contribuye en el éxito reproductor de ambos sexos (Márquez y
Bosch, 2001) se podrá seguir especulando acerca de la funcionalidad de la vocalización de las
hembras de E. cystignathoides. En el presente estudio se presentan diferentes hallazgos que
permitirán conducir el planteamiento adecuado de nuevas hipótesis en la especie estudiada así
como en el resto de las especies de anuros terrestres en el que la vocalización de la hembra no ha
quedado del todo clara. Son evidentes las necesidades de 1) verificar la información que guarda
la vocalización de las hembras de los anuros en general, así como 2) implementar nuevos
métodos para evaluar la calidad de los machos independientemente de si la hembra envía o
responde con señales sonoras.
Si se traslada el problema de la falta de diferenciación de las señales a los modelos
teóricos sobre la evolución de la diversificación de las señales encontramos que, en algunos
sistemas de comunicación en anuros y ortópteros (Given, 1993), no se ha encontrado rastros
sobre la coevolución paralela entre las señales de emisores y la aceptación de los receptores
planteada por Ryan (1998), lo cual sugiere que mecanismos alternativos no comprendidos hasta
ahora podrían conducir los cambios entre las señales y las respuestas que provocan (Schul y
Bush, 2002; Liebert y Starks, 2004). Particularmente, en los sistemas de comunicación sexual se
debe considerar que las estrategias reproductoras de machos y hembras son distintas en
prácticamente todas las especies, de manera que el interés por comunicarse con el sexo contrario
podría variar en la medida en que el número de gametos disponibles para el apareamiento y la
energía invertida para cada emisión de gametos difiera entre los sexos (Liebert y Starks, 2004;
Birkhead, 2007).
Costos y posibilidades de error en las señales de comunicación
En la dinámica de los sistemas de comunicación las señales son “sobre-escuchadas” por
diferentes receptores que pueden o no ser el objetivo del emisor, por lo cual estos pueden emitir
señales incompletas y beneficiarse de eludir receptores indeseables (competidores, depredadores
o parejas inconvenientes), o bien, enviar señales que presentan errores en la percepción de sus
73
coespecíficos, ante lo cual resultan diferentes costos asociados a cada estrategia (Rowell et al.,
2006). En la medida de que estos errores pueden ser “intencionados” por parte del emisor, el
empleo de señales deshonestas puede aumentar la adecuación del emisor o bien evitar una
disminución de la misma dependiendo del costo que represente la honestidad (Hauser y Nelson,
1991; Maynard-Smith y Harper, 1995; Hasson, 1997; Rowell et al., 2006).
Una conducta de intencionalidad se observa cuando la vocalización de hembras de anuro
puede detonar una vocalización más intensa de parte de los machos e incluso la interacción de
cantos puede culminar en un amplexo en las diferentes especies en que se ha observado la
vocalización femenina (Dixon, 1957; Given, 1993; Roy et al., 1995; Boistel y Sueur, 1997; Bush,
1997; Márquez y Bosch, 2001; Bosch 2002a). Si la capacidad de los machos por mantener un
recurso o territorio (“Resource Holding Power” o RHP) es difícil de detectar por el número bajo
de interacciones antagonistas, ya sea por el grado de su agregación o por los costos que dicha
interacción implica (Gerhardt y Bee, 2007). Una señal deshonesta sobre la identidad de la hembra
podría ser adaptativa al poner a prueba la honestidad de los machos respecto a su RHP (Bee et
al., 2001; Pröhl, 2003), particularmente en especies donde la anidación parece requerir de
condiciones escasas en ciertos ambientes (Eberhard, 1996), como en varias especies de
Eleutherodactylus, donde el éxito reproductor de los machos está ligado a su defensa territorial
(Taigen et al., 1984; López y Narins, 1991; Townsend y Stewart, 1994; Alonso et al., 2001;
Ovaska y Rand, 2001; O´Brien, 2007; Wells, 2007).
La respuesta de machos de E. cystignathoides en los experimentos de reconocimiento
sugiere que el costo por acudir a un encuentro con otro coespecífico no es más alto que el
beneficio de mantener su territorio, a la vez que es una oportunidad de evidenciar su RHP, o bien,
atraer una hembra a la cual cortejar (Gerhardt y Bee, 2007). En tanto que la interacción o el
encuentro de hembra-hembra o el encuentro de estas con machos inapropiados podrían no ser
eventos de alto costo si 1) una evaluación sonora del repertorio de encuentro indica por un lado la
identidad sexual del individuo (proporción de chirridos que emiten los machos), o bien, 2) si la
calidad de los machos queda expresada en los cambios de su respuesta después de que se activa la
evaluación con una intromisión sonora.
Aparentemente el momento de mayor riesgo para ambos sexos durante el cortejo de los
anuros es durante el abrazo o amplexo, ya que en esta etapa la movilidad de ambos sexos es
deficiente y disminuye drásticamente la capacidad de escapar de depredadores (Bowcock et al.,
74
2008), a diferencia de la etapa de vocalización en la que el riesgo de depredación es potenciado
por la atracción de depredadores que también son receptores de las señales sonoras, pero la
capacidad de escapar a tiempo de los cantores persiste (Benard, 2007; Bowcock et al., 2008). Es
probable que algunas especies territoriales eviten la confrontación para disminuir a su vez el
riesgo de depredación (Wells, 2007), este parece ser el caso de los machos de E. cystignathoides,
donde la confrontación puede culminar en forcejeos físicos que disminuirían la movilidad de
forma semejante al amplexo. Es de esperarse que el encuentro de una hembra con otra no
implique forcejeos físicos si el número de machos “adecuados” no está limitado en la población
(Bosch, 2002a) y la densidad de hembras vocalizando es mucho menor comparada con la de los
machos. En tanto que el escape o silencio podría ser una respuesta de machos que no están
dispuestos a pelear si se encuentran en conflicto con otro macho o de hembras que no han
detectado una pareja conveniente. En este escenario el mayor costo estaría dado por el encuentro
macho-macho (Maynard Smith y Harper, 1995; Rowell et al., 2006), pero dicho encuentro es
independiente de la vocalización de las hembras y está ampliamente generalizado entre los anuros
como en otros animales territoriales (Wells, 2007).
Las discrepancias observadas en el estatus físico de E. cystignathoides donde la hembra
tiende a un mayor tamaño que los machos, puede deberse a la inversión diferencial por parte de
los sexos en: 1) el tiempo destinado a la alimentación y 2) el gasto de energía en funciones
reproductoras (Woolbright, 1983; 1989; Woolbright y Stewart, 1987). Es probable que los
machos de E. cystignathoides disminuyan su actividad de forrajeo mientras vocalizan, aunque es
posible observar que esporádicamente se alimentan durante la actividad sonora. Sin embargo,
gran parte de la energía de los machos debe ser destinada al desempeño del canto (Woolbright y
Stewart, 1987; Ryan, 1992; Wells, 2001) y probablemente alternan periodos de alimentación y
vocalización, por lo cual se consume rápidamente la energía obtenida limitando su crecimiento
(Woolbright y Stewart, 1987; Alonso et al., 2001; Wells, 2007). Por otra parte, las hembras que
producen un número mayor de ovocitos son probablemente aquellas de mayor tamaño
(Townsend y Stewart, 1994). Por lo cual sería una ventaja que las hembras de E. cystignathoides
vocalicen menos frecuentemente e inviertan gran parte de su tiempo en la alimentación.
75
¿Por qué cantan las hembras?
De acuerdo a los modelos teóricos generales sobre la evolución de las señales es posible
plantear que, en el caso de E. cystignathoides, la vocalización de la hembra pudo haberse
originado en oposición a la falta de honestidad de la vocalización masculina, de manera que la
deshonestidad o la falta de información en la comunicación intersexual se mantiene
evolutivamente estable5 en la especie (Wiley, 1994; Johnstone 1997a; 1997b; Sherman et al.,
1997), considerando que la capacidad neuro-hormonal y anatómica persiste en las hembras
aunque no vocalicen con la misma insistencia que los machos (Emerson y Boyd, 1999). La
predisposición de los machos o su fiabilidad a responder al canto de un coespecífico constituye
una oportunidad para que las hembras contrarresten la deshonestidad de la información sobre su
calidad mediante otra señal deshonesta emitiendo señales similares al canto de un macho
(Sherman et al., 1997). De manera que si los costos de comparar a los machos son bajos, la
selección natural podría estar favoreciendo la elección activa por parte de la hembra mediante un
proceso de evaluación críptica (Eberhard, 1996; Wells, 2007).
La mayoría de las observaciones en las especies con vocalización femenina reconocen un
contexto de anuncio o detonador por parte de las hembras (Emerson y Boyd, 1999; Krishna y
Krishna, 2005). Sin embargo, Stanley Rand (2001b) propuso que la vocalización femenina
“inexplicable” en varias especies podría ser ocasionada por residuos contaminantes en el
ambiente, como el DDT, capaces de mimetizarse como hormonas sexuales en los anfibios. Este
es el caso de Polypedates leucomystax e Hyperolius marmoratus, en las que durante la segunda
mitad del siglo XX fueron reportadas poblaciones con hembras vocalizando y durante
exploraciones recientes en otras regiones geográficas este fenómeno no ha sido observado, lo
cual, reconoce el propio Rand, también podría explicarse como una variación geográfica en la
conducta de vocalización. Esta hipótesis no deja de ser inquietante dado que Emerson y Boyd
(1999) han demostrado que las rutas hormonales que promueven la vocalización son idénticas
entre los sexos. En el caso de E. cystignathoides, aunque se desconoce la presencia de residuos
agroquímicos u otros contaminantes en los sitios de estudio o en zonas aledañas, es posible que
5
Una estrategia evolutivamente estable es aquella que se mantiene porque en resultados netos los individuos con
caracteres “apropiados” e “inapropiados” son seleccionados de forma neutral, en este caso debido a que no se ha
originado un mecanismo que discrimine el carácter “apropiado” del “inapropiado”.
76
éstos sean o hayan sido empleados en época reciente, por lo cual esta explicación podría
abordarse experimentalmente en un futuro.
Hasta la fecha, el proceso de reconocimiento y localización de pareja entre los anuros ha
recibido atención principalmente en especies que se caracterizan por estrategias de reproducción
explosiva (Noble y Farris, 1929; Aronson, 1943; Marco et al., 1998: Bowcock et al., 2002;
Marco y Lizana, 2002; Liao y Lua, 2009). Los estudios se han focalizado en el reconocimiento de
hembras por parte de los machos y los resultados de las pruebas de reconocimiento a las que se
han sometido los machos de estas especies sugieren que el reconocimiento sexual es debido al
contacto físico que se produce tras el amplexo, de manera que es el mayor tamaño de las hembras
y su robustez cuando poseen ovocitos lo que se percibe como una señal de la identidad sexual,
además del consentimiento o aceptación del abrazo cuando están receptivas sexualmente, en tanto
que un macho que recibe un abrazo suele emitir una respuesta inmediata con un canto de
amenaza (Noble y Farris, 1929; Aronson, 1943; Marco et al., 1998: Bowcock et al., 2002; Marco
y Lizana, 2002; Liao y Liu, 2009). Las especies con vocalización femenina plantean una nueva
ruta de exploración sobre el reconocimiento y discriminación sexual a distancia, particularmente
de parte de las hembras.
77
Literatura Consultada
Alonso R., A. Rodríguez Gómez y A.R. Estrada. 2001. Patrones de actividad acústica y trófica de
machos cantores de Eleutherodactylus eileenae (Anura: Leptodactylidae). Revista Española
de Herpetología 15: 45-52.
Andreone F. y R. Piazza. 1990. A bioacustic study on Pelobates fuscus insubricus (Amphibia,
Pelobatidae). Bolletino di Zoologia 57: 341-359.
Aronson L.R. 1943. The "release" mechanism and sex recognition in Hyla andersonii. Copeia 1943
(4): 246-249.
Barrantes G., C. Sánchez, B. Hilje y R. Jaffé. 2008. Male song variation of Green Violetear (Colibri
thalassinus) in the Talamanca Mountain range, Costa Rica. The Wilson Journal of
Ornithology 120 (3): 519-524.
Bee M.A., S.A. Perrill y P.C. Owen. 2000. Male green frogs lower the pitch of acoustic signals in
defense of territories: a possible dishonest signal of size? Behavioral Ecology 11 (2): 169177.
Bee M.A., C.E. Kozich, H.J. Blackwell y H.C. Gerhardt. 2001. Individually distinct advertisement
calls of territorial male green frogs, Rana clamitans: Implications for individual
discrimination. Ethology 107: 65-84.
Behleer B.M. y M.S. Foster. 1988. Hotshots, Hotspots and female preference in the organization of
lek mating systems. The American Naturalist 131 (2): 203-219.
Benard M. P. 2007. Predators and mates: Conflicting selection on the size of male pacific treefrogs
(Pseudacris regilla). Journal of Herpetology 41 (2): 317-320.
Bernal X.E. 2007. The role of sex on behavioral responses to mating signals: Studies of phonotaxis
and evoked calling in male and female túngara frogs. Tesis Doctoral. The University of Texas
at Austin. 113 p.
Bernal X.E., A.S. Rand y M.J. Ryan. 2007. Sex differences in response to nonconspecific
advertisement calls: receiver permissiviness in male and female túngara frogs. Animal
Behaviour 73: 955-964.
Birkhead T. 2007. Promiscuidad: Una historia evolucionista de la competencia entre
espermatozoides. Traducción de J. Ros. (Birkhead T. 2000. Promiscuity, an evolutionary
history of sperm competition Faber and Faber, Londres). Lateoli Oceano, UE. 316 p.
Boistel R. y J. Sueur. 1997. Comportement sonore de la femelle de Platymantis vitiensis (Amphibia,
Anura) en l´absence du mâle. Comptes Rendus de l'Académie des Sciences 320: 933-941.
78
Bosch J. 2001. Female reciprocal calling in the Iberian midwife toad (Alytes cisternasii) varies with
male call rate and dominant frequency: implications for sexual selection. Naturwissenschaften
88: 434-437.
Bosch J. 2002a. The functionality of female reciprocal calls in the Iberian midwife toad (Alytes
cisternasii): female-female acoustic competition? Naturwissenschaften 89: 575-578.
Bosch J. 2002b. Signal discrimination by female Iberian midwife toads (Alytes cisternasii). Ethology
Ecology & Evolution 14: 217-226.
Bosch J. y R. Márquez. 2001a. Female courtship call of the Iberian midwife toad (Alytes cisternasii).
Journal of Herpetology 35: 647-652.
Bosch J. y R. Márquez. 2001b. Call timing in male-male acoustical interactions and female choice in
the midwife toad Alytes obstetricans. Copeia 2001: 160-177.
Bowcock H., G.P. Brown y R. Shine. 2008. Sexual communication in cane toads, Chaunus marinus:
what cues influence the duration of amplexus? Animal Behaviour 75: 1571-1579.
Bradbury J.W. y S.L. Vehrencamp. 1998. Principles of Animal Communication. Sinauer Associates
Publishers. 882 p.
Bush S.L. 1997. Vocal behavior of males and females in the Majorcan midwife toad. Journal of
Herpetology 31 (2): 251-257.
Bush S.L., M.L. Dyson, y T.R. Halliday. 1996. Selective phonotaxis by males in the Majorcan
midwife toad. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 263: 913-917.
Bush S.L., H.C. Gerhardt y J. Schul. 2002. Pattern recognition and call preferences in treefrogs
(Anura: Hylidae): a quantitative analysis using a no-choice paradigm. Animal Behaviour 63:
7-14.
Candolin U. 1999. The relationship between signal quality and physical condition: is sexual
signalling honest in the three-spined stickleback? Animal Behaviour 58: 1261-1267.
Cotton S., J. Small y A. Pomiankowski. 2006. Sexual selection and condition-dependent mate
preferences. Current Biology 16: R755-R765.
Díaz L.M. y A.R. Estrada. 2000. The male and female vocalizations of the Cuban frog
Eleutherodactylus guanahacabibes (Anura: Leptodactylidae). Caribbean Journal of Science
46 (3-4): 328-331.
Díaz L.M., A.R. Estrada y S.B. Hedges. 2001. A new riparial frog of the genus Eleutherodactylus
(Anura: Leptodactylidae) from Eastern Cuba. Caribbean Journal of Science 37 (1-2): 63-71.
Dixon J.R. 1957. Geographic variation and the distribution of the genus Tomodactylus in Mexico.
Texas Journal of Science 9: 379-409.
79
Drewry G.E. y A.S. Rand. 1983. Characteristics of an acoustic community: Puerto Rican frogs of the
genus Eleutherodactylus. Copeia 1983 (4): 941-953.
Dudley R. y A.S. Rand. 1991. Sound production and vocal sac inflation in the túngara frog,
Physalaemus pustulosus (Leptodactylidae). Copeia 1991 (2): 460-470.
Duellman W.E. y L. Trueb. 1994. Biology of Amphibians. The John Hopkins University Press.
Baltimore, USA.
Eberhard W.G. 1996. Female control: Sexual selection by cryptic female choice. Princeton, New
Jersey: Princeton University Press.
Emerson S.B. 2001. Male advertisement calls: behavioral variation and physiological processes. En:
M.J. Ryan (Editor) Anuran communication. Smithsonian Institution Press: 36-44.
Emerson S.B. y S.K. Boyd. 1999. Mating vocalizations of female frogs: Control and evolutionary
mechanisms. Brain, Behavior and Evolution 52: 187-197.
Endler J.A. 1993. Some general comments on the evolution and design of animal communication
systems. Philosophical Transactions: Biological Sciences 340 (1292): 215-225.
Endler J.A. y A.L. Basolo. 1998. Sensory ecology, receiver biases and sexual selection. Trends in
Ecology & Evolution 13: 415-420.
Forsman A. y M. Hagman. 2006. Calling is an honest indicator of paternal genetic quality in poison
frogs. Evolution 60 (10): 2148-2157.
Frost D.R. 2009. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Electronic Database
accessible at http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html. American Museum
of Natural History, New York, USA. Descargada el 25 de Enero del 2009.
Gerhardt H.C. 1991. Female mate choice in treefrogs: static and dynamic acoustic criteria. Animal
Behaviour 42: 615-635.
Gerhardt H.C. 1994. The evolution of vocalization in frogs and toads. Annual Review of Ecology and
Systematics 25: 293-324.
Gerhardt H.C. 1998. Acoustic signals of animals: field measurements, recording, analysis and
description. En: Hopp S. y M. Owren (editores.) Techniques in the Study of Animal
Communication by Sound. Berlin, Heideberg: Springer Verlag: 1-25.
Gerhardt H.C. y Bee M.A. 2007. Recognition and localization of acoustic signals. En: Narins P.M.,
A.S. Feng, R.R. Fay y A.N. Popper (Editores) Hearing and Sound Communication in
Amphibians, Springer Handbook of Auditory Research. Springer: New York: 113-146.
80
Giasson L.O.M. y C.F.B. Haddad. 2005. Social interactions in Hypsiboas albomarginatus (Anura:
Hylidae) and the significance of acoustic and visual signals. Journal of Herpetology 40 (2):
171-180.
Gibson R.M. y T.A. Langen. 1996. How do animals choose their mates? Trends in Ecology &
Evolution 11 (11): 468-470.
Given M.F. 1993. Male response to female vocalizations in the carpenter frog Rana virgatipes.
Animal Behavior 46: 1139-1149.
Gould S.J. y E.S. Vrba. 1982. Exaptation– a missing term in the science of form. Paleobiology 8: 415.
Gridi-Papp M. 2007. Sound ruler. Acoustic Analysis. Version 0.9.6.0. Software disponible en
http://soundruler.sf.net. Descargado el 19 de octubre de 2007.
Halliday T. R. y P. A. Verrell. Body size and age in amphibians and reptiles. Journal of Herpetology
22 (3): 253-265.
Hardy L.M. 2004. Genus Syrrhophus (Anura: Leptodactylidae) in Loisiana. Southwestern Naturalist
49: 263-266.
Hasson O. 1997. Towards a general theory of biological signaling. Journal of Theoretical Biology
185: 139-156.
Hauser M.D. y D.A. Nelson. 1991. Intentional signaling in animal communication. Trends in
Ecology & Evolution 6 (6): 186-189.
Hayes-Odum L.A. 1990. Observations on reproduction and embryonic development in Syrrhophus
cystignatoides campi (Anura: Leptodactylidae). The Southwestern Naturalist 35 (3): 358-361.
Heinzmann U. 1970. Untersuchungen zur Bio-Akustik und Ökologie der Geburtshelferkröte, Alytes
o. obstetricans (Laur.). Oecologia 5: 19-55.
Heyer W.R., M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek y M.S. Foster. 1994. Measuring and
monitoring biological diversity: Standard methods for amphibians. Smithsonian Institution
Press.
Hödl W. y A. Amézquita. 2001. Visual signaling in anuran amphibians. En : M.J. Ryan (Editor)
Anuran communication. Smithsonian Institution Press: 121-141.
Hoffman E.A. y M.S. Blouin. 2000. A review of colour and pattern polymorphisms in anurans.
Biological Journal of the Linnean Society 70: 633-665.
Jameson D.L. 1954. Social patterns in the Leptodactylid frogs Syrrhophus and Eleutherodactylus.
Copeia 1954: 36-38.
81
Jameson D.L. 1955. The population dynamics of the cliff frog, Syrrhophus marnocki. American
Midland Naturalist 54 (2): 342-381.
Johnstone R.A. 1997a. The evolution of animal signals. En: J.R. Krebs y N.B. Davies. (editores)
Behavioural Ecology: an evolutionary approach. Blackwell scientific publications: 155-178.
Johnstone R.A. 1997b. Recognition and the evolution of distinctive signatures: when does it pay to
reveal identity? Proceedings of the Royal Society of London. Biological sciences 264: 15471553.
Katsikaros K. y R. Shine. 1997. Sexual dimorphism in the tusked frog, Adelotus brevis (Anura:
Myobatrachidae): the roles of natural and sexual selection. Biological Journal of the Linnean
Society 60: 39-51.
Kelley D.B., M.I. Tobias y S. Horng. 2001. Producing and perceiving frog songs: dissecting the
neural bases for vocal behaviors. En: M.J. Ryan (Editor) Anuran communication.
Smithsonian Institution Press: 156-166.
Kime N.M., W.R. Turner y M.J. Ryan. 2000. The transmission of advertisement calls in Central
American frogs. Behavioral Ecology 11: 71-83.
Krishna S.N. y S.B. Krishna. 2005. Female courtship calls of the litter frog (Rana curtipes) in the
tropical forests of Western Ghats, South India. Amphibia-Reptilia 26: 431-435.
Kroodsma D.E. 1989. Suggested experimental designs for song playbacks. Animal Behaviour 37:
600-609.
Kroodsma D.E. 1990. Using appropriate experimental designs for intended hypothesis in song
playbacks, with examples for testing effects of song repertoire sizes. Animal Behaviour 40:
1138-1150.
Kroodsma D.E., B.E. Byers, E. Goodale, S. Johnson y W.C. Liu. 2001. Pseudoreplication in
playback experiments, revisited a decade later. Animal Behaviour 61: 1029-1033.
Lardner B. y M.B. Lakim. 2002. Tree-hole frogs exploit resonance effects. Nature 420: 475.
Lea J., M. Dyson y T. Halliday. 2001. Calling by male midwife toads stimulates females to maintain
reproductive condition. Animal Behaviour 61 (2): 373-377.
Liao J.C. y N.F. Liu. 2008. Altitudinal variations of acoustic organs in anurans: A case study from
China. Italian Journal of Zoology 75 (2): 125-134.
Liao W.B. y X. Lua. 2009. Sex recognition by male Andrew´s toad Bufo andrewsi in a subtropical
montane region. Behavioural Processes (en prensa).
Liebert A.E. y P.T. Starks. 2004. The action component of recognition systems: a focus on the
response. Annales Zoologici Fennici 41:747-764.
82
Littlejohn M.J. 2001. Patterns of differentiation in temporal properties of acoustic signals of anurans.
En : M.J. Ryan (Editor) Anuran communication. Smithsonian Institution Press: 102-120.
López P.T. y P.M. Narins. 1991. Mate choice in the neotropical frog, Eleutherodactylus coqui.
Animal Behaviour 41 (5): 757-772.
Lynch J.D. 1970. A taxonomic revision of the Leptodactylid frog genus Syrrhophus Cope. University
of Kansas Publications, Museum of Natural History 20: 1-45.
Marco A., J.M. Kiesecker, D.P. Chievers y A.R. Blaustein. 1998. Sex recognition and mate choice
by male western toads, Bufo boreas. Animal Behaviour 55 (6): 1631-1635.
Marco A. y M. Lizana. 2002. The absence of species and sex recognition Turing mate search by male
common toads, Bufo bufo. Ethology, Ecology & Evolution 12: 1-8.
Marler C.A.; Ryan, M.J. 1996. Energetic constraints and steroid hormone correlates of male calling
behaviour in the túngara frog. Journal of Zoology 240:397-409.
Márquez R. y J. Bosch. 1995. Advertisement calls of the midwife toads Alytes (Amphibia, Anura,
Discoglossidae) in continental Spain. Journal of Zoology, Systematic and Evolution Research
33: 185-192.
Márquez R. y J. Bosch. 2001. Communication and mating in the Midwife Toads (Alytes obstetricans
and Alytes cisternasii). En: M.J. Ryan (Editor) Anuran communication. Smithsonian
Institution Press: 102-120.
Martin P.S. 1958. Biogeography of reptiles and amphibians in the Gomez Farias region, Tamaulipas,
Mexico. Miscellanies Publications of the Museum of Zoology University of Michigan 101: 1102.
Maynard-Smith J. y D.G.C. Harper. Animal signals: Models and terminology. Journal of Theoretical
Biology 177: 305-311.
McGregor P.K. 2000. Playback experiments: design and analysis. Acta Ethologica 3: 3-8.
Michael S.F. 1996. Courtship calls of three species of Eleutherodactylus from Puerto Rico (Anura:
Leptodactylidae). Herpetologica 32: 116-120.
Michael S.F. 1997. Vocalization and diurnal retreat defense in the Puerto Rican frog
Eleutherodactylus cochranae. Journal of Herpetology 31: 453–456.
Moya-Laraño J., R. Macías-Ordóñez, W.U. Blanckenhorn y C. Fernández-Montraveta. 2008.
Analysing body condition: mass, volume or density? Journal of Animal Ecology 77 (6): 10991108.
Narins P.M. 2001. Ectothermy´s last stand: Hearing in the heat and cold. En : M.J. Ryan (Editor)
Anuran communication. Smithsonian Institution Press: 61-70.
83
Narins P.M. y R.R. Capranica. 1976. Sexual differences in the auditory system of the frog
Eleutherodactylus coqui. Science 192: 378-380.
Narins P.M. y D.D. Hurley. 1982. The relationship between call intensity and function in the Puerto
Rican coqui (Anura: Leptodactylidae). Herpetologica 38 (2): 287-295.
Noble G.K. y E. J. Farris. 1929 The method of sex recognition in the wood-frog, Rana sylvatica Le
Conte. American Museum Novitates 363: 1-17.
O´Brien J.A. 2002. Territory acquisition and maintenance in a Neotropical frog, Eleutherodactylus
coqui. Tesis doctoral, University of Connecticut, Storrs.
Orlov N. 1997. Breeding behavior and nest construction in a Vietnam frog related to Rana blythi.
Copeia 1997 (2): 464-465.
Ovaska K.E. y J. Caldbeck. 1999. Courtship call of the frog Eleutherodactylus schwartzi from the
British Virgin Islands. Journal of Herpetology 33 (3): 501-504.
Ovaska K.E. y A.S. Rand. 2001. Courtship and reproductive behavior of the frog Eleutherodactylus
diastema (Anura: Leptodactylidae) in Gamboa, Panama. Journal of Herpetology 35: 44-50.
Pfenning K.S. 2008. Population differences in condition-dependent sexual selection may promote
divergence in non-sexual traits. Evolutionary Ecology Research 10: 763-773.
Pröhl H. 2003. Variation in male calling behaviour and relation to mate mating success in the
strawberry poison frog (Dendrobates pumilio). Ethology 109: 273-290.
Quinn H. 1979. The Rio Grande chirping frog, Syrrhophus cystignatoides campi (Amphibia,
Leoptadctylidae) from Houston, Texas. Transactions of the Kansas Academy of Science
(1903-) 82 (4): 209-210.
Rand A.S. 2001a. A history of frog call studies 405 B.C. to 1980. En: Ryan M.J. (Editor) Anuran
Communication. Smithsonian Institution Press: 8-19.
Rand A.S. 2001b. Is the canary singing? Froglog 48: 3-4.
Rand A.S., M.J. Ryan y W. Wilczynski. 1992. Signal redundancy and receiver permissiveness in
acoustic mate recognition by the túngara frog, Physalaemus pustulosus. American Zoologist
32: 81-90.
Rowell J.T., S.P. Ellner y H.K. Reeve. 2006. Why animals lie: How dishonesty and belief can coexist
in a signalling system. The American Naturalist 168 (6): 180-204.
Roy D., B. Borah y A. Sarma. 1995. Analysis and significance of female reciprocal call in frogs.
Current Science 69: 265-270.
Rubbo M.J. y J.M. Kiesecker. 2005. Amphibian breeding distribution in an urbanized landscape.
84
Conservation Biology 19 (2): 504-511.
Ryan M.J. 1985. Energetic efficiency of vocalization by the frog Physalaemus pustulosus. Journal of
Experimental Biology 116: 47-52.
Ryan M.J. 1991. Sexual selection and communication in frogs. Trends in Ecology & Evolution 6
(11): 351-354.
Ryan M.J. 1992. Costs of reproduction. En: Feder, M. (Editor). Physiology of the Amphibians.
University of Chicago, Chicago: 426-434.
Ryan M.J. 1998. Receiver biases, sexual selection and the evolution of sex differences. Science.
281:1999-2003.
Ryan M.J. y A.S. Rand. 1993. Species recognition and sexual selection as a unitary problem in
animal communications. Evolution 47 (2): 647-657.
Ryan M.J. y A.S. Rand. 2001. Feature weighting in signal recognition and discrimination by Túngara
frogs. En: M.J. Ryan (Editor) Anuran communication. Smithsonian Institution Press: 86-101.
Ryan M.J. y W. Wilzcynski. 1988. Coevolution of sender and receiver: effect on local mate
preference in cricket frogs. Science 240 (4860): 1786-1788.
Ryan M.J. y W. Wilzcynski. 1991. Evolution of intraspecific variation in the advertisement call of a
cricket frog (Acris crepitans, Hylidae). Biological Journal of the Linnean Society 44: 249271.
Santos-Barrera G., L. Canseco-Márquez y G. Hammerson 2004. Eleutherodactylus cystignathoides.
En: IUCN 2008. 2008 IUCN Red List of Threatened Species. <www.iucnredlist.org>.
Descargado el 23 de Abril de 2009.
Schäuble C.S. 2004. Variation in body size and sexual dimorphism across geographical and
environmental space in the frogs Limnodynastes tasmaniensis and L. peronii. Biological
Journal of the Linnean Society 82: 39-56.
Schlaepfer M.A. y R. Figueroa-Sandí. 1998. Female reciprocal calling in a Costa Rican leaf-litter
frog, Eleutherodactylus podiciferus. Copeia 1998 (4): 1076-1080.
Schlupp I. 2000. Are there lessons from negative results in studies using video playback? Acta
Ethologica 3: 9-13.
Schul J. y S.L. Bush. 2002. Non-parallel coevolution of sender and receiver in the acoustic
communication system of treefrogs. Proceedings of the Royal Society of London. Biological
sciences 269: 1847-1852.
Seger K.D. 2007. Avian bioacoustics in urbanizing landscapes: relationships between urban noise
and avian singing behaviour. Undergraduate research thesis. The Ohio State Univertsity.
85
College of Biological Sciences Honors Theses.
Sherman P.W., H.K. Reeve y D.W. Pfennig. Recognition systems. Behavioural Ecology: an
evolutionary approach. Blackwell scientific publications: 69-96.
Sinervo B. y C.M. Lively. 1996. The rock-paper-scissors game and the evolution of alternative male
strategies. Nature 380: 240-243.
Smith M.J. y J.D. Roberts. 2003. No sexual size dimorphism in the frog Crinia gerogiana (Anura:
Myobatrachidae): An examination of pre- and postmaturational growth. Journal of
Herpetology 37: 132-137.
Stewart M.M. y A.S. Rand. 1991. Vocalizations and the defence of retreat sites by male and female
frogs, Eleutherodactylus coqui. Copeia 1991 (4): 1013-1024.
Stewart M.M. y A.S. Rand. 1992. Diel variation in the use of aggressive calls by the frog
Eleutherodactylus coqui. Herpetologica 48: 49-56.
Stewart M.M. y P.J. Bishop. 1994. Effects of increased sound level of advertisement calls on calling
male frogs, Eleutherodactylus coqui. Journal of Herpetology 28:46–53.
Taigen T.L., F.H. Pough y M.M. Stewart. 1984. Water balance of terrestrial anuran
(Eleutherodactylus coqui) eggs: Importance of parental care. Ecology 65: 248-255.
Tárano Z. y E. Fuenmayor. 2008. Analysis of the vocalizations of Jhonstone`s whistling frog
(Eleutherodactylus johnstonei: Elutherodactylidae) in Northern-Central Venezuela. South
American Journal of Herpetology 3 (3): 229-238.
Townsend D.S. y M.M. Stewart. 1994. Reproductive ecology of the Puerto Rican frog
Eleutherodactylus coqui. Journal of Herpetology 28: 34-40.
Townsend D.S., M.M. Stewart y F.H. Pough. 1984. Male parental care and its adaptive significance
in a Neotropical frog. Animal Behaviour 32: 421-431.
Tubaro P.L. 1999. Bioacústica aplicada a la sistemática, conservación y manejo de poblaciones de
naturales de aves. Etología 7: 19-32.
Vos D.R. 1995. The role of sexual imprinting for sex recognition in zebra finches: a difference
between males and females. Animal Behaviour 50: 654-653.
Wells D. y Y. Tan. 1999. Influence of global climate changes in the early development of the Río
Grande chirping frog, Syrrhophus cystignathoides campi, a direct developing frog.
Environmental Institute of Houston Anual Report: 29-30.
Wells K.D. 2001. The energetics of calling in frogs. En: M.J. Ryan (Editor) Anuran communication.
Smithsonian Institution Press: 45-60.
86
Wells K.D. 2007. The ecology and behavior of amphibians. Chicago, IL, University of Chicago
Press: 1400 p.
Wells K.D. y J.J. Schwartz. 1984. Vocal communication in a Neotropical treefrog, Hyla ebraccata:
Advertisement calls. Animal Behaviour 32: 405-420.
Wells K.D. y J.J. Schwartz. 2007. The behavioral ecology of anuran communication. En: Narins
P.M., A.S. Feng, R.R. Fay y A.N. Popper (Editores) Hearing and Sound Communication in
Amphibians, Springer Handbook of Auditory Research. Springer: New York: 44-86.
Wilbur H.M., D.I. Rubenstein y L. Fairchild. 1978. Sexual selection in toads: the roles of female
choice and male body size. Evolution 32 (2): 264-270.
Wilczynski W. y E.A. Brenowitz. 1988. Acoustic cues mediate inter-male spacing in a neotropical
frog. Animal Behaviour 36 (4): 1054-1063.
Wilczynski W. y J. Chu. 2001. Acoustic communication, endocrine control and the neurochemical
systems of the brain. En: M.J. Ryan (Editor) Anuran communication. Smithsonian Institution
Press: 23-35.
Wiley R.H. 1994. Errors, exaggeration and deception in animal communication. En. L. Real (editora)
Behavioral mechanisms in ecology. University of Chicago Press: 157-189.
Wiley R.H. 2003. Is there an ideal behavioural experiment? Animal Behaviour 66: 585-588.
Woolbright L.L. 1983. Sexual selection and size dimorphism in anuran amphibian. American
Naturalist 121: 110-119.
Woolbright L.L. 1989. Sexual dimorphism in Eleutherodactylus coqui: Selection pressures and
growth rates. Herpetologica 45 (1): 68-74.
Woolbright L.L. y M.M. Stewart. 1987. Foraging success of the tropical frog, Eleutherodactylus
coqui: The cost of calling. Copeia 1987: 69-75.
Wollerman L. y R.H. Willey. 2002. Possibilities for error during communication by neotropical frogs
in a complex acoustic environment. Behavioral Ecology and Sociobiology 52 (6): 465-473.
87
APÉNDICE 1
Apéndice1.1 Significación de la comparación de promedios de las características físicas entre pisos altitudinales y el
sexo dentro de cada piso
Piso
Piso:Sexo
Características físicas
F
p
F
p
6.90
0.009
99.15
< 0.001
Longitud hocico cloaca
5.51
0.02
127.47
< 0.001
Peso
0.007
0.0934
87.71
< 0.001
Condición física
31.99
< 0.001
73.92
<0.001
Largo de la cabeza
10.07
0.002
108.73
< 0.001
Ancho de la cabeza
15.20
< 0.001
20.70
< 0.001
Alto de la cabeza
30.77
< 0.001
124.48
< 0.001
Volumen de la cabeza
Apéndice 1.2. Significación de la varianza de los parámetros acústicos del canto de cuatro poblaciones de E.
cystignathoides en Xalapa: cinco machos de Tecajetes, ocho de Los Lagos, 12 del Parque El Haya y 29 de USBI.
Parámetros acústicos
F
p
1.61
0.21
Potencia máxima del sonido (dB)*
0.57
0.64
Duración del canto (s)
1.11
0.35
Duración de notas (ms)
0.72
0.55
Duración de intervalos entre notas (ms)
1.44
0.24
Frecuencia dominante (Hz)
0.80
0.50
Frecuencia de inicio (Hz)
1.42
0.25
Frecuencia final (Hz)
2.50
0.07
Delta en la frecuencia (Hz)
1.18
0.33
Mínima frecuencia (Hz)
0.94
0.43
Máxima frecuencia (Hz)
0.16
0.92
Forma del inicio de la nota
0.96
0.42
Forma del final de la nota
0.47
0.70
Número de cantos por minuto
0.60
0.62
Número de notas por minuto
* La comparación incluye el canto de tres machos de Los Lagos, ocho del Parque El Haya y 28 de USBI,
88
Apéndice 1.3. Significación de la comparación de los parámetros acústicos entre pisos altitudinales
y el sexo anidado al piso altitudinal.
Piso / Sexo
Pisos
Parámetros acústicos
F
p
F
p
0.43
0.512
23.22
< 0.001
Potencia máxima del sonido (dB)*
2.76
0.067
0.75
0.388
Duración del canto (s)
1.54
0.218
1.98
0.162
Duración de notas (ms)
1.52
0.223
0.41
0.523
Duración de intervalos entre notas (ms)
0.38
0.686
33.03
< 0.001
Frecuencia dominante (Hz)
0.80
0.453
7.10
0.009
Frecuencia de inicio (Hz)
0.15
0.859
38.76
< 0.001
Frecuencia final (Hz)
0.95
0.388
45.86
< 0.001
Delta en la frecuencia (Hz)
5.73
0.004
2.06
0.154
Mínima frecuencia (Hz)
1.68
0.191
0.06
0.809
Máxima frecuencia (Hz)
1.17
0.315
0.003
0.956
Forma del inicio de la nota
4.13
0.018
0.77
0.838
Forma del final de la nota
2.70
0.072
3.27
0.073
Número de cantos por minuto
2.88
0.060
5.01
0.027
Número de notas por minuto
La potencia máxima del sonido se registró solamente en 40 machos de Xalapa, ocho hembras y 51 machos en
Jalcomulco.
Apéndice 1.4. Coeficientes de correlación de Pearson calculados entre los parámetros acústicos y la longitud hocico
cloaca (LHC), peso y condición física en los machos
Condición física
LHC
Peso
N=90
Parámetros acústicos
n =98
N=93
r
p
R
p
r
P
0.19 0.074 0.44
< 0.001
0.46
< 0.001
Potencia máxima del sonido (dB)*
Duración del canto (s)
-0.11
0.265
-0.16
0.121
-0.11
0.301
Duración de notas (ms)
0.08
0.454
-0.02
0.813
-0.002
0.204
Duración de intervalos entre notas (ms)
-0.05
0.645
-0.08
0.449
-0.07
0.525
Frecuencia dominante (Hz)
-0.04
0.692
0.26
0.010
0.33
0.001
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.06
0.570
0.15
0.147
0.19
0.065
Frecuencia final (Hz)
-0.05
0.637
0.25
0.016
0.34
< 0.001
Delta en la frecuencia (Hz)
-0.004
0.965
0.25
0.017
0.37
< 0.001
Mínima frecuencia (Hz)
-0.28
0.005
-0.05
0.643
0.04
0.737
Máxima frecuencia (Hz)
0.06
0.536
0.03
0.742
0.03
0.760
Forma del inicio de la nota
0.25
0.012
0.24
0.022
0.23
0.029
Forma del final de la nota
0.23
0.020
0.14
0.189
0.13
0.231
Número de cantos por minuto
0.003
0.975
-0.03
0.806
-0.03
0.785
-0.06
0.557
-0.04 0.692 -0.07
0.476
Número de notas por minuto
* La potencia máxima del sonido se registró en 86 machos.
89
Apéndice 1.5. Coeficientes de correlación de Pearson calculados entre los parámetros acústicos y la longitud hocico
cloaca (LHC), peso y condición física en machos de Xalapa
Condición física
LHC
Peso
N=38
Parámetros acústicos
n =46
N=39
r
p
r
p
r
p
0.01
0.947
0.10
0.585 0.09
0.620
Potencia máxima del sonido (dB)*
Duración del canto (s)
0.04
0.796
-0.15
0.371
-0.19
0.239
Duración de notas (ms)
0.17
0.241
-0.09
0.580
-0.12
0.479
Duración de intervalos entre notas (ms)
-0.004
0.981
-0.07
0.684
-0.10
0.544
Frecuencia dominante (Hz)
-0.11
0.468
0.24
0.144
0.32
0.045
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.10
0.515
0.26
0.105
0.34
0.037
Frecuencia final (Hz)
-0.12
0.423
0.21
0.202
0.30
0.066
Delta en la frecuencia (Hz)
-0.07
0.633
-0.06
0.702
0.003
0.985
Mínima frecuencia (Hz)
-0.27
0.067
0.03
0.817
0.06
0.704
Máxima frecuencia (Hz)
0.06
0.680
0.18
0.268
0.26
0.113
Forma del inicio de la nota
0.37
0.010
0.29
0.070
0.27
0.090
Forma del final de la nota
0.29
0.052
0.26
0.109
0.29
0.069
Número de cantos por minuto
-0.04
0.767
-0.15
0.343
-0.12
0.470
-0.05
0.751
-0.15 0.350
Número de notas por minuto
* La potencia máxima del sonido se registró en 35 machos.
-0.12
0.479
Apéndice 1.6. Coeficientes de correlación de Pearson calculados entre los parámetros acústicos y la longitud hocico
cloaca (LHC), peso y condición física en machos de Jalcomulco
Condición física
LHC
Peso
N=51
n =51
N=53
Parámetros acústicos
r
p
r
P
r
P
0.23
0.111
0.26
0.070 0.17
0.248
Potencia máxima del sonido (dB)*
-0.40
0.003 -0.28 0.038 -0.10 0.467
Duración del canto (s)
-0.10
0.487
0.14
0.323 0.28
0.045
Duración de notas (ms)
-0.11
0.458 -0.04 0.800 0.06
0.688
Duración de intervalos entre notas (ms)
-0.10
0.503 -0.13 0.335 -0.17 0.238
Frecuencia dominante (Hz)
-0.08
0.588 -0.20 0.148 -0.27 0.051
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.11
0.434 -0.16 0.244 -0.14 0.339
Frecuencia final (Hz)
-0.08
0.549
0.01
0.915 0.18
0.204
Delta en la frecuencia (Hz)
-0.39
0.004 -0.34 0.012 -0.22 0.119
Mínima frecuencia (Hz)
0.06
0.666 -0.16 0.260 -0.26 0.061
Máxima frecuencia (Hz)
0.05
0.736
0.13
0.358 0.12
0.405
Forma del inicio de la nota
0.16
0.271
0.04
0.775 0.01
0.923
Forma del final de la nota
0.04
0.775 -0.01 0.922 -0.08 0.590
Número de cantos por minuto
Número de notas por minuto
-0.08
0.586
-0.16
0.255
* La Potencia máxima del sonido se registró en 51 machos
90
-0.21
0.141
Apéndice 1.7 Coeficientes de correlación de Pearson entre los parámetros acústicos y la longitud hocico cloaca
(LHC), peso y condición física de las hembras
LHC
Peso
Condición
n =11
n=12
física n=10
Parámetros acústicos
r
p
r
p
r
p
0.42
0.409
-0.11
0.809
-0.12
0.820
Potencia máxima del sonido (dB)*
-0.40 0.223
-0.36
0.257
0.22
0.550
Duración del canto (s)
-0.16 0.632
0.06
0.853
-0.18
0.619
Duración de notas (ms)
0.467
0.16
0.615
0.19
0.560
Duración de intervalos entre notas (ms) 0.25
-0.01 0.972
0.25
0.428
0.25
0.478
Frecuencia dominante (Hz)
0.17
0.613
0.28
0.372
-0.05
0.893
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.04 0.905
0.26
0.422
0.34
0.340
Frecuencia final (Hz)
-0.43 0.191
-0.13
0.673
0.60
0.066
Delta en la frecuencia (Hz)
0.27
0.431
0.06
0.842
-0.08
0.825
Mínima frecuencia (Hz)
0.20
0.558
0.86 < 0.001
0.12
0.742
Máxima frecuencia (Hz)
-0.25 0.457
-0.01
0.979
0.35
0.324
Forma del inicio de la nota
0.46
0.158
0.23
0.472
-0.15
0.675
Forma del final de la nota
-0.39 0.232
-0.40
0.197
0.06
0.866
Número de cantos por minuto
-0.41 0.216
-0.36
0.253
0.05
0.898
Número de notas por minuto
*La potencia máxima del sonido se registró en 8 hembras.
Apéndice 1.8. Coeficientes de correlación de Pearson entre las dimensiones de la cabeza y los parámetros acústicos
de 98 machos
Largo
Ancho
Alto
Volumen
Parámetros acústicos
r
p
r
P
r
p
r
p
0.09
0.406
0.12
0.255 -0.03 0.749
0.09
0.438
Potencia máxima del sonido (dB)*
-0.10 0.328 -0.16 0.121 -0.15 0.147 -0.16 0.117
Duración del canto (s)
-0.06 0.564 -0.04 0.704 -0.06 0.542 -0.05 0.612
Duración de notas (ms)
0.829 -0.10 0.350 -0.01 0.960 -0.04 0.681
Duración de intervalos entre notas (ms) 0.02
-0.06 0.528
0.05
0.629 -0.13 0.196 -0.06 0.580
Frecuencia dominante (Hz)
-0.07 0.501
0.05
0.608 -0.05 0.616 -0.03 0.782
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.06 0.549
0.03
0.793 -0.18 0.071 -0.08 0.410
Frecuencia final (Hz)
-0.01 0.891 -0.03 0.802 -0.27 0.008 -0.12 0.257
Delta en la frecuencia (Hz)
-0.19 0.065 -0.17 0.086 -0.25 0.013 -0.27 0.008
Mínima frecuencia (Hz)
-0.07 0.483 -0.01 0.993 -0.07 0.490 -0.05 0.632
Máxima frecuencia (Hz)
0.16
0.123
0.21
0.040
0.11
0.297
0.21
0.034
Forma del inicio de la nota
0.09
0.384
0.13
0.207
0.10
0.320
0.13
0.185
Forma del final de la nota
0.04
0.673 -0.06 0.575
0.18
0.069
0.06
0.582
Número de cantos por minuto
-0.09 0.374
0.04
0.712
0.15
0.145
0.02
0.810
Número de notas por minuto
* La potencia máxima del sonido se registró en 86 machos.
91
Apéndice 1.9. Coeficientes de correlación de Pearson entre las dimensiones de la cabeza y los parámetros acústicos
de 48 machos de Xalapa
Largo
Ancho
Alto
Volumen
Parámetros acústicos
r
p
r
P
r
p
r
p
-0.06
0.716 -0.04 0.834
0.14
0.432
0.01
0.936
Potencia máxima del sonido (dB)*
-0.05
0.749 -0.16 0.297
-0.18
0.229 -0.16 0.302
Duración del canto (s)
-0.11
0.474 -0.02 0.906
-0.15
0.311 -0.09 0.545
Duración de notas (ms)
0.06
0.675 -0.09 0.541 -0.003 0.981 -0.03 0.829
Duración de intervalos entre notas (ms)
-0.003 0.983
0.05
0.730
0.03
0.830
0.05
0.767
Frecuencia dominante (Hz)
-0.03
0.822
0.09
0.548
0.07
0.656
0.06
0.701
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.002 0.992 -0.03 0.863
-0.07
0.657 -0.02 0.871
Frecuencia final (Hz)
0.06
0.709 -0.21 0.170
-0.24
0.101 -0.15 0.331
Delta en la frecuencia (Hz)
-0.16
0.286 -0.17 0.270
-0.15
0.313 -0.21 0.153
Mínima frecuencia (Hz)
-0.11
0.470
0.09
0.541
-0.20
0.177 -0.06 0.703
Máxima frecuencia (Hz)
0.16
0.276
0.25
0.098
0.16
0.274
0.26
0.084
Forma del inicio de la nota
0.06
0.699
0.08
0.590
0.11
0.473
0.10
0.490
Forma del final de la nota
0.22
0.139 -0.14 0.340
0.21
0.167
0.10
0.516
Número de cantos por minuto
0.09
0.556
0.02
0.883
0.19
0.207
0.11
0.457
Número de notas por minuto
* La potencia máxima del sonido se registró en 48 machos.
Apéndice 1.10. Coeficientes de correlación de Pearson entre las dimensiones de la cabeza y los parámetros
acústicos de 50 machos de Jalcomulco
Largo
Ancho
Alto
Volumen
Parámetros acústicos
r
p
r
P
r
p
r
p
0.19
0.191
0.06
0.671 -0.06 0.688
0.10
0.500
Potencia máxima del sonido (dB)*
-0.17
0.239 -0.17 0.242 -0.11 0.429 -0.17 0.217
Duración del canto (s)
-0.005 0.972 -0.04 0.763
0.06
0.681
0.01
0.927
Duración de notas (ms)
-0.04
0.776 -0.08 0.559 -0.03 0.818 -0.07 0.634
Duración de intervalos entre notas (ms)
-0.08
0.573 -0.10 0.467 -0.23 0.106 -0.17 0.242
Frecuencia dominante (Hz)
-0.08
0.593 -0.09 0.529 -0.12 0.389 -0.12 0.383
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.07
0.611 -0.06 0.675 -0.24 0.087 -0.15 0.289
Frecuencia final (Hz)
-0.01
0.919
0.03
0.829 -0.25 0.068 -0.08 0.554
Delta en la frecuencia (Hz)
-0.21
0.141 -0.29
0.37
-0.37 0.007 -0.36 0.008
Mínima frecuencia (Hz)
-0.03
0.845 -0.17 0.225
0.11
0.446 -0.04 0.802
Máxima frecuencia (Hz)
0.16
0.269
0.14
0.318
0.04
0.775
0.16
0.258
Forma del inicio de la nota
0.13
0.376
0.24
0.085
0.09
0.537
0.19
0.180
Forma del final de la nota
-0.12
0.414
0.03
0.823
0.20
0.150
0.02
0.906
Número de cantos por minuto
-0.28
0.048
0.03
0.855
0.14
0.313 -0.09 0.519
Número de notas por minuto
* La potencia máxima del sonido se registró en 48 machos.
92
Apéndice 1.11. Coeficientes de correlación de Pearson entre las dimensiones de la cabeza y los parámetros
acústicos de 11 hembras
Largo
Ancho
Alto
Volumen
Parámetros acústicos
r
p
r
p
r
p
r
p
-0.08 0.878 0.27 0.600 -0.31 0.544
0.01
0.978
Potencia máxima del sonido (dB)*
-0.79 0.004 -0.13 0.694 -0.27 0.421 -0.50 0.120
Duración del canto (s)
0.20
0.556 -0.25 0.451 -0.15 0.670 -0.07 0.843
Duración de notas (ms)
0.724 -0.02 0.655 -0.07 0.841 -0.01 0.989
Duración de intervalos entre notas (ms) 0.12
-0.22 0.524 0.29 0.390
0.27
0.421
0.12
0.727
Frecuencia dominante (Hz)
-0.05 0.884 0.19 0.585
0.29
0.391
0.16
0.642
Frecuencia de inicio (Hz)
-0.20
0.547
0.32
0.339
0.25
0.452
-0.13
0.708
Frecuencia final (Hz)
-0.23 0.492 0.12 0.728 -0.12 0.733 -0.10 0.773
Delta en la frecuencia (Hz)
0.43
0.190 0.07 0.844
0.12
0.723
0.24
0.468
Mínima frecuencia (Hz)
0.12
0.722 0.60 0.052
0.50
0.119
0.51
0.108
Máxima frecuencia (Hz)
0.55
0.082 0.14 0.691
0.18
0.605
0.37
0.262
Forma del inicio de la nota
0.64
0.033 0.52 0.104
0.62
0.046
0.74
0.009
Forma del final de la nota
-0.44 0.174 -0.15 0.659 -0.22 0.516 -0.33 0.325
Número de cantos por minuto
-0.67 0.025 -0.14 0.691 -0.26 0.445 -0.44 0.181
Número de notas por minuto
*La potencia máxima del sonido se registró en 8 hembras.
Apéndice 1.12. Coeficientes de correlación de Pearson entre los parámetros acústicos de hembras y machos y la
temperatura.
Parámetros acústicos
Potencia máxima del sonido (dB)*
Duración del canto (s)
Duración de notas (ms)
Duración de intervalos entre notas
(ms)
Frecuencia dominante (Hz)
Frecuencia de inicio (Hz)
Frecuencia final (Hz)
Delta en la frecuencia (Hz)
Mínima frecuencia (Hz)
Máxima frecuencia (Hz)
Forma del inicio de la nota
Forma del final de la nota
Número de cantos por minuto
Número de notas por minuto
♂
n= 53
r
0.29
-0.23
-0.28
-0.25
p
0.045
0.102
0.041
0.067
0.46
0.40
0.45
0.26
0.20
0.09
-0.12
0.08
0.45
0.53
< 0.001
0.003
< 0.001
0.061
0.154
0.499
0.393
0.553
< 0.001
< 0.001
93
♂
♂
Xalapa
n= 26
r
P
-0.64 0.002
-0.30 0.133
-0.15 0.451
Jalcomulco
n= 27
r
p
0.25
0.211
-0.47
0.013
0.17
0.408
r
0.19
0.25
-0.91
p
0.764
0.629
0.012
-0.19
0.342
-0.29
0.144
0.32
0.532
0.40
0.49
0.39
-0.21
0.25
0.23
0.070
0.26
0.05
-0.02
0.042
0.011
0.052
0.301
0.223
0.265
0.733
0.194
0.798
0.925
-0.08
-0.13
-0.11
-0.03
-0.39
-0.06
-0.10
0.08
0.41
0.49
0.695
0.508
0.584
0.890
0.045
0.760
0.613
0.700
0.035
0.009
0.84
0.76
0.78
-0.44
0.57
0.53
0.46
-0.03
-0.22
-0.12
0.036
0.081
0.068
0.381
0.240
0.284
0.360
0.956
0.673
0.819
♀
n= 6
Apéndice 1.13. Histogramas de los parámetros acústicos espectrales y temporales de machos y hembras en cada piso
altitudinal.
Machos - Xalapa
Machos- Jalcomulco
q
10
Frequency
5
10
0
0
5
Frequency
15
15
20
20
g
3000
3500
4000
4500
3000
5000
4000
4500
5000
Hembras - Jalcomulco
1.5
0.0
0.0
0.5
0.5
1.0
1.0
1.5
Frequency
2.0
2.0
2.5
2.5
3.0
3.0
Hembras - Xalapa
Frequency
3500
Frecuencia Dominante ( Hz )
Frecuencia Dominante ( Hz )
3000
3500
4000
4500
5000
3000
Frecuencia Dominante ( Hz )
3500
4000
4500
Frecuencia Dominante ( Hz )
94
5000
Machos- Jalcomulco
20
0
0
5
5
10
15
Frequency
15
10
Frequency
20
25
25
30
30
Machos - Xalapa
10
15
20
25
30
35
10
15
Duración de las notas ( ms )
25
30
35
30
35
2.5
2.0
1.5
1.0
0.5
0.0
0.0
0.5
1.0
1.5
Frequency
2.0
2.5
3.0
Hembras - Jalcomulco
3.0
Hembras - Xalapa
Frequency
20
Duración de las notas ( ms )
10
15
20
25
30
35
10
Duración de las notas ( ms )
15
20
25
Duración de las notas ( ms )
95
Machos- Jalcomulco
10
Frequency
5
10
0
0
5
Frequency
15
15
Machos - Xalapa
0
5
10
15
20
0
5
Número de cantos por minuto
15
20
Hembras - Jalcomulco
0.0
1.5
0.0
0.5
0.5
1.0
1.0
1.5
Frequency
2.0
2.0
2.5
2.5
3.0
3.0
Hembras - Xalapa
Frequency
10
Número de cantos por minuto
0
5
10
15
20
0
Número de cantos por minuto
5
10
Número de cantos por minuto
96
15
20
Apéndice 1.14. Compilación de la información conocida respecto la duración y frecuencia dominante del canto de
anuncio de anuros en que la hembra vocaliza. Se indican valores promedio e (intervalo de valores) así como el
número de notas en el canto (NNC).
¤
Duración del
Frecuencia
Especie
NNC
Sexo
canto (ms)
dominante (Hz)
Pelobatidae
85.6
NR
NR
8♀
(40 – 152)
Pelobates fuscus ♣
88.6
NR
NR
6♂
(64 – 112)
Dicroglossidae
740
20
NR
NR
♀
(496 – 1163)
(NR)
Euphlyctis cyanophlyctis*
615
1651
NR
NR
♂
(NR)
(1163 – 3907)
61
1531
NR
NR
♀
(1300 – 1767)
(NR)
Fejervarya limnocharis*
503
2144
NR
NR
♂
(1576 – 2685)
(NR)
Ranidae
32
1048
NR
NR
♀
(NR)
(746 – 1229)
Hylarana erythraea*
224
2549
NR
NR
♂
(1495 – 3724)
(NR)
60
930
1
13 ♀
(603 – 1260)
(50 – 100)
Clinotarsus curtipes **
1090
1222
22 ♂
7-9
(759 – 1685)
(450 – 1890)
Alytidae
62
1700
1
11 ♀
(1500 – 2000)
(33 – 79)
Alytes muletensis ***
102
1800
1
28 ♂
(1500 – 2200)
(75 – 134)
144
1406
1-5
19 ♀
(1333 – 1484)
(13 – 916)
A. cisternasii ♦◊
177
1471
1
60 ♂
(1332 – 1645)
(126 – 250)
Ceratobatrachidae
22.1
918
9-15
17 ♀
(1.3 – 30.8)
(NR)
Platymantis vitiensis §
2100
17.4
15 ♂
24-43
(12.69 – 25.08)
(NR)
Eleutherodactylidae
317
3966
11 ♀
1-8
Eleutherodactylus
(48 – 462)
(3115 – 4603)
cystignathoides‘
318
3880
28 ♂
1-9
(124 – 763)
(3168 – 4962)
NR= No registrado; ¤ se indica el número de individuos muestreado en cada sexo.
Referencias: ♣ Andreone y Piazza, 1990; * Roy et al., 1995; ** Given, 1993; *** Bush, 1997; Hembras ♦ Bosch y
Márquez, 2001a; Machos ◊ Márquez y Bosch, 1995; § Krishna y Krishna, 2005; ‘ presente estudio.
97
APÉNDICE 2
Apéndice ¡Error! No hay texto con el estilo especificado en el documento..3
Apéndice 2.1. Etapas del proceso de comunicación entre emisor y receptor, factores y procesos que
determinan la evolución de los sistemas de comunicación (modificado de Endler y Basolo, 1998)
a) Generación y emisión de la señal por el emisor: estructura de la señal
Algunas señales pueden ser menos costosas para emitirse o degradarse más lentamente, aún si se emiten
con la mayor intensidad. La relación costo-eficiencia está en función del proceso biofísico y bioquímico
que emite la señal así como la conjunción entre el órgano emisor y el ambiente1. La decisión de emitir o
no una señal o qué tan compleja e intensa puede ser en un determinado momento estará en función del
estado energético y neurohormonal del emisor así como de la probabilidad de depredación local2.
b) Transmisión: propiedades ambientales
El ambiente atenúa y degrada las señales de forma predecible3. El cambio o modificación del
microambiente desde el cual se emite puede minimizar o tomar ventaja de estos efectos4. La prevención
de depredación puede influir también en la elección del microambiente de emisión5.
c) Recepción: estructura del órgano receptor y parámetros ambientales
El ruido de fondo y la interacción ambiental del órgano con la señal puede afectar la eficiencia de
percepción y acoplamiento de las células receptoras 6.
d) Transducción: la recopilación y propiedades de transducción de los receptores
La estructura de los receptores y el grado de adaptación fisiológica a señales previas afecta la
recopilación7 así como la calidad y eficiencia de las transducción.
e) Codificación: diseño y contenido de la señal
La forma en que las señales son procesadas y codificadas por los órganos sensoriales para subsecuentes
procesos cerebrales fija los límites sobre la serie de señales que pueden ser recibidas y los tipos de
información que pueden transmitirse, aunque predisposiciones sensoriales ocultas pueden obtener nueva
información de señales inesperadas 8.
f) Percepción: reconocimiento de las señales y estimación de sus parámetros
Mecanismos del procesamiento de las señales en regiones específicas del cerebro (o del sistema
auditivo) y la separación regional del proceso auditivo o de las partes contenidas en la señal pueden
afectar la atención y disposición ante las señales9.
g) Clasificación: reconocer, discriminar y clasificar las señales percibidas
Los patrones de reconocimiento y clasificación predisponen el reconocimiento de algunas señales sobre
otras. La estructura de la señal puede afectar la facilidad con que se clasifica dependiendo de la
honestidad de la señal así como de interferencia pasiva u obstrucción por parte de otras señales10.
h) Evaluación: interpretar y extraer la información crítica de la señal
La evaluación y decodificación del contenido de la señal involucra al conocimiento y otros procesos
cerebrales. El diseño de la señal puede afectar los tipos de información extraíbles y la facilidad de su
evaluación, lo cual también será afectado por la evolución de la honestidad o engaño11 y la resistencia al
apareamiento.
i) Decisión: decidir con base a la evaluación qué hacer en respuesta a la(s) señal(es)
Alternativas a una respuesta directa incluyen la espera por más señales y la comparación con otras
señales12 en la memoria de corto o largo plazo.
1
Narins y Hurley, 1982; Ryan, 1985; Dudley y Rand, 1991; Gerhardt, 1994; Wells, 2001
2
Stewart y Rand, 1991; Stewart y Bishop, 1994; Emerson y Boyd, 1999; Wilczynski y Chu, 2001; Emerson, 2001;
Benard, 2007
3
Kime et al., 2000 4 Lardner y Lakim, 2002 5 Benard, 2007 6 Narins, 2001 7 Lea et al., 2001
8
Rand et al., 1992; Ryan, 1998; Bosch, 2002a; Ryan y Rand, 2001
9
Narins y Capranica, 1976; Littlejohn y Harrison, 1985
10
Bush et al., 1996; Bee et al., 2000; Bosch y Márquez, 2001b; Bosch, 2002a; 2002b; Ryan y Rand, 2001
11
Given, 1993; Bush et al., 1996; Bee et al., 2000; 2001; Bosch, 2002a; 2002b; Forsman y Hagman, 2006
12
López y Narins, 1991; Given, 1993; Bush et al., 1996; Bosch, 2002a; 2002b
98
Apéndice 2.2. Parámetros acústicos de los cantos de anuncio y encuentro de los machos en un experimento de
intromisión sonora
Anuncio
Encuentro
F
p
Parámetros acústicos
n= 39
n= 38
Potencia máxima del
sonido (dB)
85 ± 3
(77 – 95)
84 ± 4
(75 – 92)*
0.35
0.554
Duración del canto
(s)
0.317 ± 0.123
(0.149 – 0.763)
0.271 ± 0.078
(0.163 – 0.482)
3.80
0.055
Duración de notas
(ms)
17.93 ± 2.68
(12.30 – 23.61)
16.03 ± 2
(12.95 – 20.1)
12.35
< 0.001
Duración de intervalos
entre notas (ms)
0.183 ± 0.043
(0.089 – 0.294)
0.151 ± 0.152
(0.063 – 1.018)
1.66
0.202
Frecuencia dominante
(Hz)
4036.031 ± 264.823
(3366.07 – 4961.575)
3986.635 ± 253.812
(3624.756 – 4712.266)
0.698
0.406
Frecuencia de inicio
(Hz)
3742.456 ± 246.684
(3262.711 – 4701.551)
3779.365 ± 248.51
(3355.917 – 4440.782)
0.428
0.515
Frecuencia final
(Hz)
(3386.742 – 5117.589)
4096.098 ± 258.237
(3701.101 – 4868.507)
1.84
0.179
Delta en la frecuencia
(Hz)
437.008 ± 149.012
(124.031 – 775.195)
316.734 ± 86.763
(172.266 – 460.479)
18.61
< 0.001
Mínima frecuencia
(Hz)
2966.06 ± 189.322
(2670.117 – 3359.179)
2874.116 ± 218.838
(2325.586 – 3359.18)
3.89
0.052
Máxima frecuencia
(Hz)
(4565.039 – 13522.852)
7053.824 ± 2375.091
(4565.039 – 12144.727)
5.86
0.018
Forma del inicio
de la nota
0.371 ± 0.063
(0.280 – 0.489)
0.372 ± 0.055
(0.290 – 0.510)
0.001
0.967
Forma del final
de la nota
0.446 ± 0.083
(0.307 – 0.667)
0.461 ± 0.078
(0.336 – 0.651)
0.639
0.427
Número de cantos
por minuto
6.17 ± 3.66
(0.54 – 15.5)
10.31 ± 5.17
(1.8 – 21.6)
15.39
< 0.001
Número de notas
por minuto
14.64 ± 7.4
(2.67 – 36.19)
*n= 39
30.5 ± 15.36
(8.2 – 75.4)
32.68
< 0.001
4179-464 ± 279.916
5801.818 ± 2159.521
99
Apéndice 2.3. Coeficientes de correlación de Pearson calculados entre los cantos de encuentro y la longitud hocico
cloaca (LHC), peso y condición física en 38 machos de Jalcomulco
Parámetros acústicos
LHC
Peso
Condición física
Potencia máxima del sonido (dB)
Duración del canto (s)
Duración de notas (ms)
Duración de intervalos entre notas (ms)
Frecuencia dominante (Hz)
Frecuencia de inicio (Hz)
Frecuencia final (Hz)
Delta en la frecuencia (Hz)
Mínima frecuencia (Hz)
Máxima frecuencia (Hz)
Forma del inicio de la nota
Forma del final de la nota
Número de cantos por minuto
r
0.47
-0.11
0.08
0.05
0.29
0.26
0.30
0.16
-0.03
0.12
0.52
0.35
0.01
p
0.076
0.504
0.646
0.761
0.090
0.133
0.079
0.343
0.879
0.501
0.001
0.037
0.945
r
0.50
-0.09
0.34
0.03
-0.06
-0.14
-0.02
0.33
-0.26
-0.03
0.42
0.16
0.07
p
0.046
0.655
0.037
0.873
0.727
0.402
0.890
0.042
0.117
0.877
0.009
0.350
0.696
r
0.28
0.06
0.48
0.02
-0.07
-0.16
-0.03
0.37
-0.18
-0.14
0.30
0.14
-0.02
P
0.307
0.740
0.003
0.930
0.685
0.361
0.883
0.028
0.301
0.411
0.079
0.432
0.908
Número de notas por minuto
-0.12
0.483
-0.09
0.605
-0.17
0.317
Apéndice 2.4. Coeficientes de correlación de Pearson entre las dimensiones de la cabeza y los parámetros acústicos
del canto de encuentro de 38 machos de Jalcomulco
Largo
Ancho
Alto
Volumen
Parámetros acústicos
r
p
r
P
r
p
r
p
0.65
0.009
0.43
0.109
0.50
0.059
0.65
0.008
Potencia máxima del sonido (dB)*
0.10
0.577 -0.03 0.841
0.27
0.111
0.15
0.397
Duración del canto (s)
-0.07
0.671 -0.01 0.973 -0.06 0.738 -0.07 0.706
Duración de notas (ms)
-0.18
0.302
0.04
0.835 -0.01 0.951 -0.09 0.597
Duración de intervalos entre notas (ms)
0.22
0.188
0.21
0.229 -0.01 0.961
0.19
0.272
Frecuencia dominante (Hz)
0.23
0.182
0.14
0.411
0.09
0.589
0.20
0.251
Frecuencia de inicio (Hz)
0.23
0.186
0.25
0.139
0.02
0.891
0.22
0.201
Frecuencia final (Hz)
0.03
0.864
0.35
0.037 -0.19 0.262
0.10
0.579
Delta en la frecuencia (Hz)
0.10
0.547 -0.06 0.717
0.07
0.683
0.07
0.679
Mínima frecuencia (Hz)
0.08
0.652 -0.13 0.450
0.14
0.430
0.03
0.843
Máxima frecuencia (Hz)
0.48
0.003
0.35
0.036
0.21
0.208
0.47
0.004
Forma del inicio de la nota
0.38
0.024
0.42
0.011
0.14
0.403
0.41
0.013
Forma del final de la nota
-0.21
0.210 -0.13 0.442 -0.01 0.998 -0.17 0.326
Número de cantos por minuto
-0.27
0.109 -0.11 0.535 -0.05 0.762 -0.21 0.220
Número de notas por minuto
100
Apéndice 2.5. Coeficientes de correlación de Pearson entre los parámetros acústicos del canto de encuentro y la
temperatura en machos de Jalcomulco
Parámetros acústicos
r
p
Potencia máxima del sonido (dB)*
Duración del canto (s)
Duración de notas (ms)
Duración de intervalos entre notas (ms)
Frecuencia dominante (Hz)
Frecuencia de inicio (Hz)
Frecuencia final (Hz)
Delta en la frecuencia (Hz)
Mínima frecuencia (Hz)
Máxima frecuencia (Hz)
Forma del inicio de la nota
Forma del final de la nota
Número de cantos por minuto
Número de notas por minuto
0.55
-0.77
-0.14
-0.86
-0.03
0.07
-0.02
-0.14
0.09
-0.51
0.67
0.73
0.41
0.41
0.127
0.026
0.743
0.006
0.937
0.868
0.971
0.747
0.835
0.192
0.068
0.040
0.318
0.318
101
Apéndice 2.6. Parámetros acústicos de los cantos de encuentro de los machos en función del sexo del intruso en un
experimento de intromisión acústica
♀
♂
Potencia máxima del
sonido (dB)
n= 19
85 ± 4
(76-91)
n= 20
84 ± 5
(75-92)
Duración del canto
(s)
0.293 ± 0.095
(0.168 – 0.482)
Duración de notas
(ms)
t
p
0.16
0.873
0.248 ± 0.05
(0.163 – 0.351)
0.75
0.564
16.58 ± 2.10
(12.95 – 20.10)
15.47 ± 1.78
(13.18 – 19.10)
-0.97
0.334
Duración de intervalos
entre notas (ms)
0.190 ± 0.207
(0.069 – 1.018)
0.113 ± 0.036
(0.063 – 0.207)
1.29
0.203
Frecuencia dominante
(Hz)
3937.493 ± 220.678
(3624.756 – 4427.865)
4035.777 ± 280.398
(3636.371 – 4712.266)
1.59
0.116
Frecuencia de inicio
(Hz)
3716.21 ± 209.967
(3355.917 – 4249.219)
3842.519 ± 272.836
(3424.983 – 4440.782)
-0.04
0.971
Frecuencia final
(Hz)
4050.693 ± 215.72
(3701.101 – 4539.518)
4141.504 ± 293.581
(3705.277 – 4868.507)
1.08
0.283
Delta en la frecuencia
(Hz)
334.483 ± 79.473
(197.251 – 460.479)
298.985 ± 92.157
(172.266 – 444.686)
-1.89
0.063
Mínima frecuencia
(Hz)
2896.782 ± 250.643
(2325.586 – 3359.180)
2851.449 ± 185.835
(2497.852 – 3186.914)
-0.63
0.528
Máxima frecuencia
(Hz)
6432.761 ± 2018.167
(4565.039 – 11283.398)
7674.889 ± 2590.022
(4565.039 – 12144.727)
1.99
0.067
Forma del inicio
de la nota
0.358 ± 0.046
(0.290 -0.458)
0.385 ± 0.060
(0.297 – 0.510)
0.36
0.718
Forma del final
de la nota
0.448 ± 0.073
(0.343 – 0.598)
0.473 ± 0.082
(0.336 – 0.651)
0.23
0.817
Número de cantos
por minuto
9.68 ± 6.24
(1.8 – 21.6)
10.93 ± 3.89
(3.4 – 20.2)
1.41
0.163
Número de notas
por minuto
29.04 ± 17.97
(8.2 – 75.4)
31.95 ± 12.56
(8.6 – 64.4)
-0.18
0.855
Parámetros acústicos
102
Apéndice 2.7. Parámetros acústicos de los cantos de anuncio y encuentro de las hembras en un experimento de
intromisión acústica en Jalcomulco
Parámetros acústicas
Anuncio
n= 7
Encuentro
n= 7
W
p
Potencia máxima del
sonido (dB)
85 ± 2
(83 – 87)
85 ± 2
(81 – 88)
24.5
1
Duración del canto (s)
0.376 ± 0.082
(0.233 – 0.462)
0.316 ± 0.030
(0.277 – 0.365)
36
0.165
Duración de notas (ms)
18.68 ± 2.74
(14.01 – 21.81)
17.48 ± 1.606
(15.51 – 20.08)
34
0.259
Duración de intervalos
entre notas (ms)
0.225 ± 0.034
(0.179 – 0.261)
0.164 ± 0.045
(0.085 – 0.217)
41
0.038
Frecuencia dominante
(Hz)
4151.091 ± 274.496
(3768.991 – 4603.32)
4014.761 ± 155.996
(3824.40 – 4243.999)
31
0.456
Frecuencia de inicio
(Hz)
3888.06 ± 448.777
(3479.017 – 4660.742)
3737.901 ± 247.266
(3399.409 – 4048.242)
27
0.805
Frecuencia final (Hz)
4255.118 ± 245.144
(3885.043 – 4641.602)
4149.127 ± 138.05
(3962.747 – 4369.283)
31
0.456
Delta en la frecuencia
(Hz)
367.058 ± 308.962
(-61.011 – 703.03)
411.226 ± 156.0
(226.207 – 640.581)
24
1
Mínima frecuencia (Hz)
3113.086 ± 408.348
(2670.117 – 3875.977)
2916.211 ± 219.194
(2670.117 – 3186.914)
31.5
0.396
Máxima frecuencia (Hz)
4372.326 ± 300.053
(3963.016 – 4871.289)
6583.008 ± 1854.596
(4737.305 – 9216.211)
1
0.003
Forma del inicio de la
nota
0.375 ± 0.060
(0.284 – 0.436)
0.395 ± 0.043
(0.334 – 0.443)
18
0.456
Forma del final de la
nota
0.439 ± 0.064
(0.337 – 0.531)
0.457 ± 0.084
(0.364 – 0.588)
24
1
Número de cantos por
minuto
4.08 ± 2.4
(0.6 – 8.03)
6.69 ± 3.69
(2 – 13)
14
0.209
Número de notas por
minuto
10.28 ± 5.46
(1.79 – 18.6)
18.49 ± 10.08
(4.4 – 33.4)
11
0.097
103
Apéndice 2.8. Parámetros acústicos de los cantos de anuncio y encuentro en un experimento de intromisión visual
con machos de E. cystignathoides en Xalapa.
Parámetros acústicos
Anuncio
n= 22
Encuentro
n= 22
F
p
Potencia máxima del
sonido (dB)
83 ± 5
(72 – 90)*
83 ± 4
(72 – 88)**
0.002
0.959
Duración del canto
(s)
0.366 ± 0.111
(0.207 – 0.591)
0.298 ± 0.072
(0.176 – 0.459)
5.74
0.021
Duración de notas
(ms)
17.157 ± 4.973
(10.124 – 34.267)
14.514 ± 1.665
(12.438 – 18.459)
5.59
0.023
Duración de intervalos
entre notas (ms)
0.190 ± 0.075
(0.075 – 0.340)
0.120 ± 0.092
(0.025 – 0.335)
7.59
0.009
Frecuencia dominante
(Hz)
3750.882 ± 331.581
(3167.773 – 4666.372)
3819.388 ± 358.014
(3028.589 – 4565.039)
0.43
0.532
Frecuencia de inicio
(Hz)
3618.917 ± 315.83
(3052.930 – 4443.440)
3740.821 ± 394.924
(2878.230 – 4573.242)
1.28
0.265
Frecuencia final
(Hz)
3851.025 ± 346.065
(3361.508 – 4808.238)
3861.674 ± 361.242
(3039.542 – 4556.836)
0.01
0.921
Delta en la frecuencia
(Hz)
232.108 ± 126.215
(-68.906 – 411.215)
121.122 ± 116.920
(-126.933 – 276.855)
9.16
0.004
Mínima frecuencia
(Hz)
2811.062 ± 465.395
(1119.727 – 3359.179)
2991.158 ± 485.193
(1981.055 – 4048.242)
1.58
0.216
Máxima frecuencia
(Hz)
6170.241 ± 2555.326
(3531.445 – 12489.258)
6835.813 ± 2287.609
(4565.039 –
10594.336)
0.83
0.368
Forma del inicio
de la nota
0.372 ± 0.089
(0.199 – 0.591)
0.361 ± 0.074
(0.270 – 0.554)
0.18
0.676
Forma del final
de la nota
0.460 ± 0.092
(0.222 – 0.638)
0.467 ± 0.050
(0.404 – 0.577)
0.11
0.743
Número de cantos
por minuto
4.82 ± 2.74
(0.6 – 11.2)
6.8 ± 3.97
(1.4 – 14.6)
3.71
0.061
Número de notas
por minuto
12.97 ± 10.28
(1.8 – 43.8)
15.027 ± 12.4
(1.6 – 50.2)
0.35
0.553
*n= 13; **n= 17
104
Apéndice 2.9. Parámetros acústicos de los cantos de encuentro visual cuando los intrusos eran hembras (♀) o
machos (♂).
♀
♂
n= 9
n= 13
Potencia máxima del
sonido (dB)
83 ± 6
(70-88)
Duración del canto
(s)
Parámetros acústicos
W
p
83 ± 1
(82-85)
41.5
0.929
0.320 ± 0.092
(0.176 – 0.459)
0.283 ± 0.053
(0.185 – 0.401)
172
0.657
Duración de notas
(ms)
14.331 ± 1.624
(12.465 – 16.862)
14.641 ± 1.748
(12.438 – 18.459)
126
0.324
Duración de intervalos
entre notas (ms)
0.124 ± 0.09
(0.032 – 0.280)
0.118 ± 0.096
(0.025 – 0.335)
143
0.657
Frecuencia dominante
(Hz)
3840.862 ± 257.802
(3432.708 – 4303.564)
3804.522 ± 423.57
(3028.589 – 4555.039)
220
0.046
Frecuencia de inicio
(Hz)
3751.649 ± 261.474
(3303.508 – 4189.746)
3733.325 ± 476.666
(2878.230 – 4573.242)
222
0.039
Frecuencia final
(Hz)
3899.439 ± 284.302
(3464.220 – 4466.602)
3835.528 ± 415.539
(3039.542 – 4556.836)
215
0.067
Delta en la frecuencia
(Hz)
147.790 ± 91.222
(-11.235 – 276.856)
102.659 ± 132.184
(-126.932 – 270.933)
147
0.751
Mínima frecuencia
(Hz)
3014.648 ± 298.373
(2670.117 – 3531.445)
2974.895 ± 593.229
(1981.055 – 4048.242)
195.5
0.217
Máxima frecuencia
(Hz)
7474.414 ± 2218.559
(4737.305 – 10422.070)
6393.705 ± 2314.969
(4565.039 – 10594.336)
207
0.113
Forma del inicio
de la nota
0.355 ± 0.075
(0.270 -0.522)
0.366 ± 0.075
(0.286 – 0.554)
147
0.751
Forma del final
de la nota
0.481 ± 0.054
(0.405 – 0.577)
0.457 ± 0.046
(0.404 – 0.548)
197
0.214
Número de cantos
por minuto
6.6 ± 4.7
(1.4 – 14.6)
6.9 ± 3.6
(2 – 11.8)
130.5
0.394
Número de notas
por minuto
15.27 ± 14.5
(3.2 – 50.2)
14.86 ± 11.34
(1.6 – 32.6)
139.5
0.574
105
Apéndice 2.10. Comparación del tamaño y condición física de hembras y machos que vocalizan.
Las hembras que no vocalizan son significativamente de mayor tamaño (W = 210, p = 0.005) y condición
física (W = 190, p = 0.002) con respecto a aquellas que vocalizan, en tanto que en los machos no se observan tales
diferencias entre los machos silenciosos y aquellos que vocalizan (en LHC, W = 1260, p = 0.192; y en condición
física W = 799, p = 0.569).
0.020
0.010
0.015
23
20
21
22
LHC ( mm )
24
CONDICIÒN ( gr / mm3 )
0.025
25
26
Hembras
no
si
no
si
0.010
0.009
CONDICIÒN ( gr / mm3 )
21
0.007
LHC ( mm )
20
19
18
17
0.008
22
0.011
23
0.012
Machos
no
si
no
¿Vocaliza?
si
¿Vocaliza?
106