Embothrium coccineum - Tesis Electrónicas UACh

Universidad Austral de Chile
Facultad de Ciencias Agrarias
Escuela de Agronomía
Entomofauna asociada a flores de notro
(Embothrium coccineum J.R. et G.Forster) y
maqui (Aristotelia chilensis (Mol.) Stuntz) en la
zona de Valdivia.
Tesis presentada como parte de los
requisitos para optar al grado de
Licenciado en Agronomía
Julio Nicolás Mendoza Contreras
VALDIVIA – CHILE
2012
PROFESOR PATROCINANTE:
____________________________________
Miguel Angel Neira Caamaño
Ingeniero Agrónomo
Instituto de Producción y Sanidad Vegetal
PROFESORES INFORMANTES:
____________________________________
Roberto Carrillo Llorente
Ingeniero Agrónomo, M.Sc., Ph.D.
Instituto de Producción y Sanidad Vegetal
___________________________________
Rubén Palma Millanao
Ingeniero Agrónomo, Dr.
Instituto de Producción y Sanidad Vegetal
A mi madre, por su amor y educación.
A mi abuelo, por lo importante que fue y es en mi vida.
A mi querida y presente familia (Tío Feño, Tía Vero, Tía Mónica, Caro, Jackie, Lalo,
Alejandra, Silvana, Fernando, Cata, Cuchito, Sofía, Nico, Julieta, Renato y María
Jesús), gracias por su incondiconalidad!!!
Agradecimientos
Como dice el dicho, no hay plazo que no se cumpla ni deuda que no se pague….
Después de un largo periodo, tuve la oportunidad de cerrar mi proceso de graduación
y titularme de Ingeniero Agrónomo. Sin duda, cerrar este proceso, es una satisfacción
personal inconmensurable.
En este andar quiero agradecer inicialmente a mi profesor patrocinante, don Miguel
Neira, quien gentilmente me recibió y aceptó ser guía de esta investigación. Muchas
gracias por sus consejos, orientación y el tiempo compartido en otros espacios de
compañerismo, alegrías y buena conversa.
También quiero agradecer a mis profesores informantes: Maritza Reyes, quien me
apoyó desde el inicio de la investigación - de forma desinteresada y sin conocerme – y
hasta antes de partir a Francia a realizar sus estudios de post-doctorado. Al profesor
Rubén Palma, por su orientación, intercambio de ideas, correcciones al escrito y
especialmente su ayuda en el análisis estadístico, como olvidar tampoco aquellos
variados almuerzos y conversadas sobremesas. A don Roberto Carrillo, por su
sabiduría y entrega de conocimientos, sin duda nuestras conversaciones fueron un
constante aprendizaje para mí. Quiero agradecer especialmente su ayuda en el diseño
de la investigación y su invaluable experiencia como taxónomo.
Al glorioso Laboratorio de Entomología, encabezado por Leticia, quien con su
tremenda calidad humana, hicieron de la estadía un tiempo agradable y muy
confortable. Agradezco su amistad y el importante apoyo en la clasificación de
insectos. A los amigos Enrique, Caro, Sebastián, Francisca, Lucía, Janito, por su
buena onda, newen (fuerza) y compañía en múltiples tertulias y eventos. A la querida
Silvita, quien con sus cariñosos retos y preocupación constante porque terminará mi
tesis, fue también parte de este proceso.
Y a mis queridos amigos de universidad Hevert, Carlos, Javier y Alex, con quienes
seguimos en contacto a pesar del tiempo, grande cauros!!!!
i
INDICE DE MATERIAS
Capítulo
Página
RESUMEN
1
SUMMARY
3
1
INTRODUCCIÓN
4
2
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
6
2.1
Antecedentes generales de notro (Embothrium coccineum J.R. et
6
G.Forster)
2.1.1
Descripción de la especie
6
2.1.2.
Distribución geográfica
6
2.1.3
Características de las flores
6
2.1.4
Características de los frutos
7
2.2
Antecedentes generales de maqui (Aristotelia chilensis (Mol.) Stuntz)
7
2.2.1
Descripción de la especie
7
2.2.2
Distribución geográfica
8
2.2.3
Características de las flores
8
2.2.4
Características de los frutos
9
2.3
Polinización
9
2.3.1
Tipos de polinización
10
ii
2.3.1.1
Autopolinización
10
2.3.1.2
Polinización cruzada
10
2.3.2
Transporte de polen
11
2.3.2.1
Polinización anemófila
11
2.3.2.2
Polinización entomófila
11
2.4
Características de los insectos polinizadores
11
2.4.1
Clasificación de los insectos polinizadores
13
2.5
Factores climáticos que influencian las visitas de los insectos
14
2.5.1
Temperatura
14
2.5.2
Humedad
15
2.5.3
Luminosidad
15
2.5.4
Viento
15
2.6
Diversidad biológica o biodiversidad
16
2.6.1
Escalas de la diversidad
17
2.6.2
Diversidad de los insectos
17
2.6.3
Medición de la diversidad
17
3
MATERIAL Y METODOS
20
3.1
Material
20
3.1.1
Ubicación geográfica del muestreo
20
3.1.2
Características climáticas
20
iii
3.1.3
Características del suelo
20
3.1.4
Material vegetal
21
3.1.5
Instrumentos y materiales utilizados
21
3.2
Método
21
3.2.1
Periodo experimental
21
3.2.2
Instalación del estudio
21
3.2.3
Evaluación de la entomofauna asociada a flores de notro y maqui
22
3.2.4
Medición de la intensidad de floración
23
3.2.5
Registro de factores ambientales
23
3.2.6
Establecimiento de índices de diversidad de la entomofauna colectada
23
3.2.7
Análisis estadístico
25
4
PRESENTACIÓN Y DISCUSIÓN DE RESULTADOS
26
4.1
Entomofauna asociada a flores de notro y maqui
26
4.1.1
Influencia del horario en las visitas de los insectos
32
4.2
Correlaciones entre el número de flores abiertas, las variables climáticas
y la visita de insectos en notro y maqui
37
4.3
Indices de diversidad de la entomofauna colectada en notro y maqui
41
5
CONCLUSIONES
46
6
BIBLIOGRAFÍA
48
7
ANEXOS
57
iv
INDICE DE CUADROS
Cuadro
1
Página
Importancia porcentual de los grupos de insectos que visitan los
cultivos.
2
Insectos visitadores de las flores masculinas de maqui, número y
frecuencia relativa de las visitas durante el periodo experimental.
3
37
Relación entre el número de flores abiertas, las variables climáticas y
la visita de insectos en maqui.
8
36
Relación entre el número de flores abiertas, las variables climáticas
y la visita de insectos en notro.
7
33
Número de visitas realizadas por los insectos a flores de notro en
relación con el horario de visita.
6
27
Número de visitas totales realizadas por los insectos a flores
masculinas de maqui en relación con el horario de visita.
5
26
Insectos visitadores de las flores de notro, número y frecuencia
relativa de las visitas durante el periodo experimental.
4
12
38
Cálculo de riqueza específica (S), índice de Simpson (l) e índices de
diversidad de Shannon Wiener (H’) y Simpson (1 - l), para la
entomofauna asociada a notro y maqui.
42
v
INDICE DE FIGURAS
Figura
Página
1
Flor de notro.
7
2
Flor masculina (a) y flor femenina (b) de maqui.
9
3
Frecuencia relativa visita de insectos en notro y maqui.
29
4
(a) Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) y (b) Diphaglossa gayi
30
(Hymenoptera: Colletidae) visitando flores de notro.
5
Número
de
visitas
(totales)
del
orden
Hymenoptera;
Diptera
(Syrphidae) e insectos totales, entre horarios, en flores masculinas de
34
maqui.
6
Número
de
(Syrphidae) e
visitas
(totales)
del
orden
Hymenoptera;
Diptera
insectos totales, entre horarios, en flores de notro.
35
vi
INDICE DE ANEXOS
Anexo
1
Página
Registros de temperatura (°C) y humedad (H°) durante el periodo de
muestreo en maqui.
2
Registros de temperatura (°C) y humedad (H°) durante el periodo de
muestreo en notro.
3
Número de flores abiertas en el parche de exclusión de 0,25 x 0,25,
durante el periodo de muestreo en maqui.
4
Número de flores abiertas en el parche de exclusión de 0,25 x 0,25,
durante el periodo de muestreo en notro.
5
57
59
62
62
Cálculo de riqueza específica (S), índice de Simpson (l) e índices de
diversidad de Shannon Wiener (H’) y Simpson (1 - l), para la
entomofauna asociada a notro y maqui.
63
6
Diphaglossa gayi (Hymenoptera: Colletidae)
64
7
Corynura chloris (Hymenoptera: Halictidae)
64
8
Ruizantheda mutabilis (Hymenoptera: Halictidae)
65
9
Bombus dahalbomii (Hymenoptera: Apidae)
65
10
Bombus terrestris (Hymenoptera: Apidae)
66
11
Cadeguala occidentalis (Hymenoptera: Colletidae)
66
1
RESUMEN
En el Fundo Teja Norte y en el Jardín Botánico, de la Universidad Austral de Chile en
Valdivia, se realizó entre octubre y diciembre del 2011, un estudio para evaluar la
entomofauna asociada a flores de las especies nativas notro (Embothrium coccineum
J.R. et G.Forster) y maqui (Aristotelia chilensis (Mol.) Stuntz), con el fin de determinar
si los insectos son atraídos en forma selectiva y corresponden a especies nativas.
Se seleccionaron 4 árboles para cada especie y en cada uno se delimitó una superficie
de observación y colecta correspondiente a 2 m2, definiéndose para ello dos horarios:
mañana (11:00 a 13:00 h) y tarde (14:00 a 16:00 h).
Se colectaron e identificaron las principales especies de insectos visitadores de flores
de notro y maqui. Se correlacionó la visita de los insectos y el número de flores
abiertas por especie, como también la visita de los insectos y dos variables climáticas:
temperatura y humedad. Además, se establecieron índices de diversidad de la
entomofauna colectada.
Se identificaron 16 especies de insectos que visitan las flores de notro y 9 especies
que visitaron las flores de maqui. Entre los insectos más importantes que visitaron las
flores de ambas especies tenemos a Apis mellifera L., Diphaglossa gayi Spinola,
Ruizantheda sp y Policana albopilosa Spinola. Todos pertenecen al orden
Hymenoptera y son consideradas abejas chilenas nativas, a excepción de A. mellifera.
Las correlaciones realizadas determinaron principalmente, en el caso de notro, que la
abundancia relativa de D. gayi correlaciona positivamente con el número de flores
abiertas y la temperatura. En maqui, importante es el nivel de asociación que existe
entre P. albopilosa y el número de flores abiertas, variables que se correlacionan
positiva y altamente, posicionando a este insecto como un visitante muy vinculado a
maqui, situación corroborada por otros autores.
Se establecieron tres índices de diversidad para la entomofauna censada. En el caso
de riqueza específica, para notro corresponde a 16 especies y para maqui 9 especies.
El índice de diversidad de Shannon Wiener alcanzó valores de 1,87 y 1,56 para notro y
2
maqui respectivamente y el índice de diversidad de Simpson de 0,75 y 0,72 en el
mismo orden.
3
SUMMARY
In “Teja Norte” farm and “Universidad Austral de Chile” Botanical Garden (Valdivia,
Chile), from October to December 2011, it was made a study to evaluate the insect
fauna associated with native flowers species notro (Embothrium coccineum J.R. et
G.Forster) and maqui (Aristotelia chilensis (Mol.) Stuntz) in order to determine if insects
are attracted selectively and correspond to native species.
Four trees for each species were selected and in each one, it was delimited an area of
observation and collection corresponding to 2 m2, two times were considered: morning
(11:00 to 13:00) and afternoon (14:00 to 16: 00 h).
The main species of insect visitors to flowers notro and maqui were collected and
identified. The visit of the insects and the number of open flowers per species was
correlated, as well as the visit of insects and two climatic variables: temperature and
humidity. In addition, diversity indices were established for the insect fauna caught.
There were identified 16 species of insects visiting notro flowers and 9 species visiting
male maqui flowers. Among the most important insects that visited flowers of both
species, we have Apis mellifera L., Diphaglossa gayi Spinola, and Policana albopilosa
Spinola. All of them belong to the Hymenoptera order and are considered chilean native
bees, except for A. mellifera.
Correlations performed determined mainly, in the case of notro, that the relative
abundance of D. gayi correlates positively with the number of open flowers and
temperature. In maqui, is important the association level between P. albopilosa and the
number of open flowers, variables that correlate positively and highly, positioning this
insect as a closely linked visitor to maqui, situation which was confirmed by other
authors.
Three diversity indices for entomofauna census were established. For specific richness,
for notro, it corresponds to 16 species and 9 species for maqui. The Shannon Wiener
diversity index values reached 1.87 and 1,56 respectively for notro and maqui and
Simpson diversity index reached values of 0.75 and 0.72 for the same species.
4
1
INTRODUCCION
En Chile existen numerosas especies arbóreas nativas con un gran valor e interés
científico, ya sea por su importancia ecológica, su valioso potencial genético o por ser
consideradas una alternativa económica interesante. Dentro de estas especies se
encuentran notro (Embothrium coccineum J.R. et G.Forster) y maqui (Aristotelia
chilensis (Mol.) Stuntz),
las cuales presentan condiciones o características que
merecen ser consideradas y estudiadas, por lo que su desarrollo a escala pueden ser
iniciativas productivas interesantes.
Notro es una especie promisoria para la restauración de suelos de baja productividad o
que presenten limitaciones edáficas (Ej: ñadis) y puede ser incluido en planes de
reforestación por su rápido crecimiento y adaptación a terrenos difíciles. Como planta
ornamental, es una especie muy valiosa y se emplea mucho en Europa y EEUU. En
tanto, maqui produce un excelente colorante natural muy utilizado en la textilería en
lana y hace un par de años en la industria alimenticia, como colorante natural para
alimentos, jugos y bebidas. Además, su capacidad antioxidante es muy alta y la
exportación de su fruto aumenta cada año.
En la propagación de estas especies, los insectos cumplen un rol importante en la
polinización, por lo que es necesario definir que tipo de insectos visitan las flores de
notro y maqui, como estudio base para futuras investigaciones. La visita de estos
insectos puede ser afectada por factores bióticos, como la densidad de flores o el
despliegue floral de las especies propuestas, lo que ha sido ampliamente
documentado. No obstante, factores abióticos tales como las condiciones climáticas
imperantes en el sitio donde se encuentran las plantas, también pueden influir
fuertemente sobre el comportamiento y la actividad de los polinizadores, siendo estos
especialmente sensibles a cambios de temperatura, humedad, velocidad del viento y
nubosidad.
En concordancia con lo anterior, tanto notro como maqui y la entomofauna asociada a
ellos, se insertan dentro de ecosistemas dinámicos, donde el significado e importancia
de la diversidad biológica cobra cada vez mayor relevancia, como un indicador del
5
estado de estos sistemas ecológicos, con aplicabilidad práctica para fines de
conservación, manejo y monitoreo ambiental
Según lo expuesto, las hipótesis planteadas para esta investigación son las siguientes:
1) Las flores de estas especies nativas atraen a sus insectos visitadores
selectivamente.
2) Las flores de notro y maqui son visitadas principalmente por especies de
insectos nativos.
El objetivo general planteado para este estudio fue:
Evaluar la entomofauna asociada a flores de las especies nativas notro y maqui.
Los objetivos específicos que dan respuesta al objetivo general son:
1) Identificar los insectos que visitan flores de notro y maqui para determinar si
corresponden a especies nativas o introducidas.
2) Determinar correlaciones posibles entre la visita de los insectos versus el
número de flores abiertas de cada especie y la visita de los insectos versus
factores climáticos como temperatura
y humedad, tanto para notro como
maqui.
3) Establecer índices de diversidad de la entomofauna colectada en notro y maqui.
6
2
REVISION BIBLIOGRAFICA
2.1 Antecedentes generales de notro (Embothrium coccineum J.R. et G.Forster).
Purnell (1960), citado por DONOSO (2004), menciona que notro (Embothrium
coccineum J.R. et G.Forster) es un árbol que pertenece a un género monotípico dentro
de la familia Proteaceae.
2.1.1 Descripción de las especie. Es un árbol pequeño que puede medir hasta 15 m
de altura con un DAP de hasta 50 cm. El tronco es generalmente recto, pero puede
torcerse y bifurcarse fácilmente al crecer en busca de la luz. Claramente los mayores
tamaños y mejores formas los obtiene hacia al sur de Valdivia. La corteza es delgada,
no especialmente característica. Las hojas simples, casi sin pecíolo son de forma y
tamaños muy variables, desde aovadas o elípticas hasta oval-lanceoladas, de color
verde oscuro en el haz y glauco-blanquecino en el envés (RODRIGUEZ et al., 1983).
En promedio, las hojas tienen un largo y un ancho de 5,72 y 2,04 cm, respectivamente,
y un perímetro y un área de 16,18 y 8,08 cm2, respectivamente (DONOSO, 2004).
2.1.2 Distribución geográfica. Notro crece desde la VII a la XII región y en algunas
zonas de Argentina. Habita lugares abiertos, arenosos y húmedos, siendo una de las
especies pioneras en lugares donde el bosque ha sido cortado. No forma bosques
puros, siendo frecuente en los tipos forestales: Roble-Raulí-Coihue, Coihue de
Magallanes, Lenga, Ciprés de las Guaitecas, Araucaria, Alerce y Siempreverde.
Existen dos variedades de esta especie; E. coccineum var. coccineum, que es la más
común con sus flores de color rojo y E. coccineum var. lutea, poco común de flores
amarillas (DONOSO y RAMIREZ ,1994 ; HOFFMAN, 1997).
2.1.3 Características de las flores. Urban (1934), Donoso (1974) y Muñoz (1980),
citados por DONOSO (2004), menciona que las flores son hermafroditas en
inflorescencias tipo corimbo, vistosas, desde color rojo que varía desde muy intenso
hasta más apagado en diferentes individuos. Posee cuatro tépalos rojos, que unidos
apretadamente antes de abrirse la flor, encierran en una punta globosa los estambres,
lo que ha determinado el nombre de “fosforito”, como se le conoce vulgarmente..
7
Cuando la flor se despliega, sostenida por un largo pedicelo, los tépalos se enroscan
hacia fuera, dejando descubiertos el pistilo y los cuatro estambres (Figura 1).
FIGURA 1 Flor de notro.
FUENTE: LE-QUESNE (s/f)
2.1.4 Características de los frutos. Los frutos de notro, son folículos verdosos, casi
leñosos, que mantienen el estilo persistente. Las dos valvas del folículo se abren
longitudinalmente en la madurez, dejando al aire las numerosas semillas aladas
imbricadas
-
como
las
tejas
de
un
tejado
-
en
el
interior
del
folículo
(RODRIGUEZ et al., 1983).
2.2 Antecedentes generales de maqui (Aristotelia chilensis (Mol.) Stuntz).
El maqui (A. chilensis), es una especie arbustiva perteneciente al grupo de las
dicotiledóneas, familia Elaeocarpaceae (HOFFMAN, 1997).
2.2.1 Descripción de la especie. Urban (1934) y Rodríguez et al. (1983), citados por
DONOSO (2004) indican que maqui es un pequeño árbol siempreverde o caducifolio
8
facultativo, dioico que alcanza una altura de hasta 5 m y un diámetro de hasta 15 cm.
Posee una corteza lisa, blanda y que se desprende fácilmente en tiras. Sus hojas son
simples, perennes y en casos facultativamente caducas. Se pueden disponer en forma
opuesta, alterna y subalterna, no obstante su apariencia es de filotaxia decusada.
Coriáceas, generalmente péndulas, con estipulas tomentosas caedizas y un peciolo
rojizo, al igual que las ramificaciones nuevas. El peciolo es pubescente y mide entre
1,5 a 2 cm. La forma de la hoja es oval- lanceolada, de borde aserrado, ápice agudo,
base redonda, nervadura reticular marcada y color verde claro brillante, Su tamaño va
desde 3 a 8 cm de longitud y 1,5 a 3,5 cm de ancho.
2.2.2
Distribución geográfica. Según RODRIGUEZ et al. (1983); DONOSO Y
RAMIREZ (1994), maqui es una especie endémica de los bosques subantÁrticos de
Chile y Argentina. En Chile se distribuye desde la provincia de Limarí (31° S) hasta la
provincia de Aysén (43° S) por el valle central y ambas cordilleras desde el nivel del
mar hasta los 2500 m.s.n.m. Prefiere los lugares húmedos y ricos en tierra vegetal;
pero se halla además en las laderas de cerros y bordes de bosque . Es de las primeras
especies
que
invaden
los
terrenos
recién
rozados,
y
estas
asociaciones
monoespecíficas reciben la denominación de “macales” (HOFFMANN 1997).
Frecuentemente se encuentra en los tipos forestales: Esclerófilo, Palma Chilena,
Roble - Hualo, Roble – Raulí - Coihue, Siempreverde y Ciprés de la Cordillera.
2.2.3
Características de las flores. Maqui es considerada una especie dioica
(Figura 2), sin embargo, su dioecia es incompleta, pues las flores masculinas pueden
presentar un ovario fértil que ocasionalmente permite el desarrollo de frutos. En
general, las flores son péndulas y se encuentran reunidas
en inflorescencias tipo
corimbo de 2 a 4 unidades, las cuales nacen en las axilas de las hojas (RODRIGUEZ
et al., 1983). Donoso (1974), citado por MORA (1999), indica que cada flor está
provista de 5 a 6 sépalos lanceolados, agudos, algo pilosos, casi enteramente libres de
2 a 2,5 mm de largo; en forma alterna a los sépalos encuentran 5 a 6 pétalos
amarillentos , de forma aovada, de 3 a 4 mm de largo.
Las flores masculinas poseen 10 a 15 estambres, distribuidos en 2 verticilos que
rodean al pistilo rudimentario (muy pequeño e infértil). Las anteras son largas,
pubescentes y adnatas, y se encuentran sobre pequeños filamentos delgados. Las
flores femeninas poseen estaminodios y un ovario grueso, verdoso y trilocular, el cual
9
sostiene un estigma trífido alargado. No presenta claras estructuras nectaríferas, sin
embargo, sobre el tálamo presenta un disco protuberante con posibles estomas
nectaríferos (CARDENAS, 1998).
(a)
(b)
FIGURA 2 Flor masculina (a) y flor femenina (b) de maqui.
FUENTE: LE-QUESNE (s/f)
2.2.4 Características de los frutos. El fruto de maqui cuando maduro, es una baya
carnosa de color morado oscuro a negro brillante, rara vez blanco, de 3 a 7 mm de
diámetro, que puede contener 2 a 4 semillas angulosas de 3 mm de largo y 2 mm de
ancho (RODRIGUEZ et al., 1983).
2.3 Polinización
La reproducción sexual y el desarrollo de la semilla dependen de la polinización, la que
se define como el acto de llevar el grano de polen desde la antera de una flor a los
pistilos de otras flores, sean o no pertenecientes al mismo pie de planta
(WESTWOOD, 1982 y RALLO, 1986).
La polinización es importante porque es el preludio de la fecundación (RALLO, 1986),
términos que a menudo se confunden. Este último comprende la actividad que tiene
lugar después que el polen es puesto en contacto con la superficie del estigma hasta la
fusión de los gametos femenino y masculino, pasando por la formación del tubo
polínico (ROOT, 1976).
10
De esta manera, la reproducción sexual y el desarrollo de la semilla dependen de la
polinización y éste es el requerimiento previo al cuajado en la mayoría de los frutos,
lográndose
además
a
través
de
estos
procesos
maximizar
la
producción
(Mc GREGOR, 1976).
2.3.1 Tipos de polinización. Las plantas presentan una extraordinaria diversidad de
mecanismos reproductivos. Cada especie vegetal ha desarrollado en el transcurso de
la evolución un mecanismo particular para la transferencia de los granos de polen
hacia la superficie estigmática (ROOT, 1976).
Existen dos tipos de polinización, dependiendo del origen del polen:
2.3.1.1 Autopolinización. Se define como la transferencia de polen desde las anteras
al estigma de la misma flor, o a estigmas de otras flores de la misma planta o flores de
diferentes plantas del mismo genotipo (HOOPINGARNER y WALLER, 1993).
Es así como la polinización puede ser realizada sin la intervención de un agente
externo, pero este sistema es generalmente deficiente y limitado (Mc GREGOR, 1976).
Según RALLO (1986), las plantas, a lo largo de su evolución, han intentado evitar la
autopolinización como procedimiento para obtener semillas y perpetuar la especie, ya
que este mecanismo conduce a un elevado grado de consanguinidad genética que
puede acarrear la manifestación de numerosos defectos congénitos. Es decir, la
autopolinización no promueve la variabilidad genética, por lo tanto, las plantas que
utilizan este mecanismo generalmente presentan una disminución, tanto en
rendimiento como en calidad (FRANKEL y GALUN, 1977; FREE, 1993).
STRASBURGER et al. (1994), indican que la autogamia se produce en flores
hermafroditas, mientras que geitonogamia se produce obligadamente en individuos
monoicos, pero también puede presentarse en individuos hermafroditas con diferente
grado de madurez sexual.
2.3.1.2 Polinización cruzada. ROOT (1976) la define como la transferencia del polen
desde la flor de un cultivar, a otra planta de un cultivar diferente. Es decir, cuando la
procedencia del polen a una flor es de otro pie de planta genéticamente diferente.
STRASBURGER et al. (1994), añaden que el éxito de la polinización, la producción de
semillas capaces de germinar y la prosperidad de la descendencia dentro de una
11
misma especie, en general, son mayores cuando la polinización es cruzada que
cuando es autógama, esto debido a que aumentan las posibilidades que se forman
nuevas combinaciones de factores hereditarios.
2.3.2 Transporte del polen. Existen dos vías principales de transporte de polen desde
la antera al estigma de la flor. Puede ser llevado por los insectos (polinización
entomófila), o bien puede ser conducido por el viento (polinización anemófila)
(WESTWOOD, 1982). Según Mc GREGOR (1976), ambas son las más importantes
para la mayoría de las plantas.
2.3.2.1 Polinización anemófila. El transporte de polen se produce por medio del aire.
Es un tipo de polinización poco segura, y las plantas deben producir grandes
cantidades de polen para tener posibilidades de que algún grano llegue hasta el
estigma de otra flor de distinta planta (RALLO, 1986).
2.3.2.2 Polinización entomófila. El polen es transferido por medio de insectos. En
este caso el transporte de polen alcanza un radio de acción más reducido, que
depende de la conducta del vector (RALLO, 1986).
Las plantas que requieren de polinización cruzada deben presentar uno o más factores
de atracción que la hagan ser visitada por los insectos polinizadores, tales como la
abundancia de néctar, polen o ambos (RALLO, 1986), además de poseer medios
llamativos (color, olor, etc.) y polen viscoso que asegure su adherencia al visitante
logrando llegar al estigma de otras flores (Mc GREGOR, 1976).
NEIRA et al. (1997), señalan que el atractivo que ejerce un cultivo sobre los insectos
estaría basado en el color de las flores, aroma, volumen del néctar, concentración y
tipo de sus azúcares. Además es importante la cantidad de flores disponibles durante
el período de floración.
2.4 Características de los insectos polinizadores.
FREE (1993), señala que muchos insectos visitan las flores en busca de recompensa,
pero relativamente pocos son buenos polinizadores. Para ser un eficiente polinizador,
un insecto debe visitar varias flores de la misma especie sucesivamente, moverse
frecuentemente de una flor a otra llevando abundante polen en su cuerpo y cepillarse
contra los estigmas de las flores y así transferir el polen.
12
Muchos insectos son ineficaces en el proceso de polinización y muchos otros
ocasionalmente lo hacen, debido a su comportamiento, tamaño pequeño y superficies
del cuerpo lisas. Los insectos polinizadores más importantes son las abejas melíferas,
abejas solitarias, abejorros y diversas moscas. Sin embargo, aunque los cuerpos
peludos de muchas moscas llevan tanto o más polen sobre sus cuerpos que las
abejas, no trabajan sobre las flores tan persistentemente. Otros insectos visitan
igualmente las flores de muchos cultivos, sin embargo, carecen de suficiente pilosidad
en su cuerpo y los necesarios patrones de comportamiento, y probablemente pocos
transfieren el polen desde las anteras al estigma de las flores que visitan (FREE,
1993).
Entre las especies de insectos, la eficiencia como agentes polinizadores varía
significativamente (DAVIS, 1997). WILSON y THOMPSON (1991) mencionan que los
insectos son diferentes en su efectividad como polinizadores debido a que difieren,
principalmente, en tamaño y conducta, agregando que una alta remoción de polen no
se traduce en una alta depositación siguiente del mismo o en altas producciones de
semillas. Además, los insectos que son colectores de polen remueven mucho, pero
depositan menos que los colectores de néctar, siendo estos últimos los más eficientes.
En las abejas y otros himenópteros, la visita repetida varias veces con éxito a un tipo
de flor determinada, provoca una especie de asociación, una fijación a la misma
durante un cierto tiempo y una gran actividad de recolección (STRASBURGER et al.,
1994).
CUADRO 1 Importancia porcentual de los grupos de insectos que visitan los
cultivos.
Tipo de insecto
Visitas (%)
Insectos domésticos: abejas.
73-88
Insectos silvestres: Abejorros y abejas
6-21
silvestres.
Moscas, mosquitos, escarabajos, mariposas,
polillas, etc.
FUENTE: RALLO (1986)
6-14
13
2.4.1 Clasificación de los insectos polinizadores. Debido a la gran cantidad de
insectos que visitan las flores, diversos autores los clasifican y agrupan de acuerdo a
sus características. ROOT (1976), agrupó a los insectos polinizadores de acuerdo a su
importancia en el proceso de polinización.
Grupo 1: Representa las especies más ineficientes desde el punto de vista de la
polinización, ya que su acercamiento al polen o néctar estaría determinado por la única
y exclusiva necesidad de satisfacer requerimientos alimenticios, que luego de ser
satisfechos, provocan el alejamiento del insecto. Además carecen de estructuras
adaptadas y la polinización que realicen es sólo accidental. Entre los insectos que se
agrupan aquí están trips, escarabajos, mariposas, polillas y moscas.
Grupo 2: Comprende abejas solitarias de muchas especies, ellas se aprovisionan de
alimentos para su descendencia en desarrollo. La ventaja que presentan frente al
grupo 1, es su abundante pilosidad y adaptaciones especiales para llevar polen. Esta
posición se debe a que su mayor actividad polinizadora, no solo resulta por el acopio
de alimentos para sí, sino que también, hay un instinto natural de proveer de los
mismos a la descendencia. Esto último lleva consigo un instinto polinizador acentuado
y continuo, con el resultado que cada insecto rinde un máximo trabajo. Un factor que
restringe el número de individuos en una población, es la reducida capacidad de
postura de la hembra, además de las pocas generaciones anuales.
Grupo 3: Corresponden a insectos más evolucionados representados por los abejorros
(Bombus sp), los cuales se caracterizan por acopiar alimentos, guardando los
excedentes de polen y néctar en grandes celdas de almacenamiento en sus nidos.
Tienen organización social, donde la reina es protegida por las obreras. La intensidad
de visitas de los abejorros a las flores es muy pronunciada; por su tamaño y
características físicas pueden llevar grandes cantidades de néctar y polen, pero éstas
también son una desventaja, ya que las flores pequeñas no soportan su peso.
Grupo 4: Insectos altamente evolucionados, su representante máximo es la abeja
melífera (A. mellifera); considerada como el principal insecto polinizador. Aventaja a los
otros insectos por su desarrollada vida social, que le permite perdurar a través del
tiempo, sobreviviendo el invierno como unidad social compacta. Un instinto
sobresaliente y superior a cualquier otro insecto, es su constante inclinación a acopiar
14
néctar y polen, todo lo cual tiene fundamento en el hecho que las exigencias
alimenticias de una colonia pueden ser muy altas, tanto de miel como de polen.
Las abejas serían el grupo más eficiente, pues visitan las flores metódicamente
colectando polen y néctar, sin dañar las flores al alimentarse, contribuyendo
eficazmente a la polinización (ROOT, 1976).
LOBOS (1995) y ULLOA (1997), en frambueso (Rubus idaeus L.) y arándano
(Vaccinium corymbosum L.), respectivamente, en Chile señalan a los órdenes
Hymenoptera y Diptera como los más abundantes, destacando las especies
A. mellifera L. y los abejorros Bombus ruderatus Fab. y Bombus dahalbomii Guerin
(Hymenoptera) como los polinizadores más importantes.
De la misma forma, ANDRADE (2000), TAPIA (2000) y MORA (1999), en murta (Ugni
molinae
Turcz.),
avellano
(Gevuina
avellana
Mol.)
y
maqui
(A.
chilensis)
respectivamente, en la zona sur de Chile, señalan al orden Hymenoptera como el
principal grupo polinizador, destacando las especies A. mellifera, P. albopilosa, D. gayi
y Corynura chloris Spin., como los polinizadores más importantes.
2.5 Factores climáticos que influencian las visitas de los insectos.
Las condiciones climáticas en períodos cortos de tiempo son más incidentes que un
promedio de condiciones a mediano o largo plazo (clima), dado que éste ya ha
determinado los tipos de ecosistemas en regiones extensas. Toda la comunidad de un
ecosistema se ve afectada directa o indirectamente por condiciones climáticas tales
como temperatura, humedad, luz y vientos (APABLAZA, 2000).
Las variables microclimáticas como luminosidad, viento, humedad y temperatura,
afectan la actividad de los polinizadores en su comportamiento en la flores, así,
diferentes polinizadores pueden responder diferencialmente a variaciones en el
ambiente físico (KEVAN Y BAKER, 1983). Los mismos autores indican que la actividad
de las abejas prácticamente se detiene bajo condiciones de lluvia y puede ser muy
influenciada por factores como temperatura, viento y luminosidad.
2.5.1
Temperatura. La temperatura ambiente es un factor importante para el
desarrollo de las actividades de los polinizadores. Las temperaturas bajas afectan la
actividad de recolección de alimento, como también de vuelo (WESTWOOD, 1982;
RIVEROS et al., 1991).
15
APABLAZA (2000), menciona que cada especie tiene un mínimo, óptimo y máximo de
temperatura en el cual se desenvuelve.
En A. mellifera, el factor temperatura reduce los vuelos de pecoreo drásticamente
cuando ésta desciende de un mínimo de 13°C. Con temperaturas entre 15 y 26°C las
abejas desarrollan una mayor actividad, la cual decrece al disminuir las temperaturas.
Por debajo de los 10°C la actividad es nula, y sobre los 32°C las abejas orientan su
actividad al acarreo de agua para ventilar la colmena (RALLO, 1986).
2.5.2 Humedad. La humedad atmosférica es el segundo factor en importancia. El
efecto directo sobre los procesos fisiológicos de los insectos no es tan crítico como el
de la temperatura, pero ambos factores juntos ejercen una notable influencia sobre la
biología y también sobre la distribución de insectos, al afectar a plantas y animales
(APABLAZA, 2000).
La humedad, probablemente, tiene su mayor efecto indirecto sobre los insectos a
través de su influencia sobre la concentración de néctar. Sin embargo, existen pocos
estudios sobre el efecto de la humedad del aire en la actividad de los polinizadores
(KEVAN Y BAKER, 1983)
2.5.3 Luminosidad. La luz tiene un efecto directo sobre el comportamiento de los
insectos, e indirecto al intervenir en la fotosíntesis de plantas verdes. El fotoperíodo
puede inducir diapausa o hibernación. La luz determina la actividad de los insectos
diurnos, crepusculares y nocturnos. También influye en el apareamiento de algunos
insectos, y en la estimulación del desarrollo, que tiende a ser más lento en insectos
subterráneos y taladradores de madera. Los colores ayudan para ubicar los alimentos
(APABLAZA, 2000).
2.5.4 Viento. Los vientos afectan indirectamente a los insectos al influenciar la
evaporación, humedad y temperatura. Su mayor importancia radica en la diseminación
de insectos. Cuando son de alta intensidad pueden causar gran mortalidad. Los vientos
suaves pueden favorecer vuelos de dispersión (APABLAZA, 2000).
El viento a velocidades muy altas, provoca que se detenga el forrajeo de los insectos.
Este también puede afectar a través de la aerodinámica del vuelo por el movimiento de
los olores de las flores, debido a que una mayor velocidad del viento, deben esforzarse
más y gastar más energías (KEVAN y BAKER, 1983)
16
2.6
Diversidad biológica o biodiversidad
La diversidad biológica constituye una de las características más destacables de
nuestro planeta, es esencial para la sobrevivencia y bienestar económico de la
humanidad, y juega un rol preponderante para el funcionamiento y estabilidad de los
ecosistemas (SINGH, 2002). Sin embargo, el alto grado de impacto antrópico que
actualmente amenaza este patrimonio, está desencadenando altas tasas de extinción
de especies, en lo que se considera como el sexto evento de extinciones masivas en la
historia de la vida en el planeta (DIRZO y RAVEN, 2003).
El término biodiversidad es una contracción de la expresión “diversidad biológica” y
refleja el número, la variedad y la variabilidad de los organismos vivos y cómo éstos
cambian de un lugar a otro y con el paso del tiempo. Incluye la diversidad dentro de las
especies (diversidad genética), entre especies (diversidad de las especies) y entre
ecosistemas (diversidad de los ecosistemas) (GREENFACTS, 2006).
Para United Nations Environmental Program (UNEP) (1992), citado por MORENO
(2001), los insectos representan los componentes más numerosos de los ecosistemas
terrestres, tanto en número de especies como de individuos; están distribuidos en
todos los hábitats del mundo y constituyen el grupo de organismos más diversos.
Los artrópodos engloban más del 85% de las especies animales conocidas del planeta.
Se estima que sólo dentro de la clase insecta hay entre 1 y 10 millones de especies.
Su distribución es cosmopolita, gracias a las características de su exoesqueleto, su
capacidad de vuelo y su pequeño tamaño, lo que ha permitido que colonicen un
sinnúmero de nichos ecológicos (GREENFACTS, 2006).
WILSON (1999), menciona que existen entre 1,5 y 1,7 millones de especies descritas
de los 13,6 millones de especies estimadas por el Global Biodiversity Assessment del
Programa Ambiental de la Organización de las Naciones Unidas, siendo los insectos el
grupo con mayor de especies, tanto conocidas como desconocidas.
Es decir, todo nuestro conocimiento y las medidas para la conservación de la
biodiversidad que se están generando actualmente, se basan en menos del 15 % de lo
que realmente existe y en consecuencia, muchas de estas especies podrían
extinguirse aún antes que sean descubiertas (PIMM y RAVEN, 2000).
17
2.6.1
Escalas de la diversidad. Uno de los aspectos de gran importancia para
contextualizar temporal y espacialmente el estudio de la diversidad en los ecosistemas
está referido a lo que se conoce como la escala de la diversidad. Esta puede ser
medida en tiempos y espacios diferentes y corresponden a las denominadas diversidad
alfa, diversidad beta y diversidad gamma (GLIESSMAN, 1998). De manera muy
esquemática, la diversidad alfa está referida, habitualmente, a la diversidad de
especies en un lugar determinado y en un área relativamente pequeña de una
comunidad. Del mismo modo, la diversidad beta se entiende como la diversidad de
especies a través de comunidades o hábitats. Finalmente, la diversidad gamma
corresponde a una medida de la diversidad de especies de una región amplia. La
utilidad de estos tres conceptos nos permiten describir como varían los ecosistemas y
paisajes en su estructura y diversidad (PEREDO y BARRERA, 2002).
2.6.2 Diversidad de insectos. CASTILLO (2004), menciona que los insectos deben
ser tomados en cuenta de manera importante en la conservación de los ecosistemas
ya que proveen de una gran cantidad de servicios ecológicos a las comunidades, los
ecosistemas y al paisaje, además de los servicios que le dan al ser humano. Son
elementos claves dentro de la cadena alimenticia, ejercen un control natural sobre las
plagas, su papel en la polinización de miles de especies de angiospermas es vital y su
participación
como
descomponedores
de
materia
orgánica
junto
con
otros
invertebrados y microorganismo es fundamental.
2.6.3 Medición de la diversidad. Según MORENO (2001), es necesario contar con
parámetros que nos permitan monitorear el efecto de las perturbaciones sobre el
ambiente y así tomar decisiones con el fin de conservar áreas o taxas amenazados.
La gran mayoría de los métodos propuestos para evaluar la diversidad de especies se
refieren a la diversidad dentro de las comunidades (alfa), siendo la variable mas
medida en el estudio de la ecología de las comunidades. Sin embargo, este concepto
ha resultado muy confuso, debido a que consta de tres componentes: el número de
especies dentro de una comunidad (riqueza), la equidad (importancia relativa de cada
especie) y la dominancia (parámetro inverso a la equidad) que hay entre las especies
(MORENO, 2001).
18
El número de especies (riqueza) es quizás, el atributo más frecuentemente utilizado en
la descripción de taxocenosis, ya que permite obtener información rápida y sencilla de
su diversidad (MAGURRAN, 2004).
Para integrar los parámetros mencionados, se utilizan los índices de diversidad, los
cuales son herramientas que nos permiten tener una perspectiva de la situación de la
comunidad, con el fin de realizar monitoreos ambientales y tomar decisiones de control
y manejo (SPELLERBERG, 1991). Sin embargo, únicamente son números que no
tienen un valor conceptual real, y por lo tanto, por si solos no dicen mucho
(MAGURRAN, 2004). Es necesario obtener información sobre la historia y evolución de
la comunidad, la función e interacción de los grupos estudiados dentro de la comunidad
y comparar comunidades similares.
WILSON (1999), indica que existen una gran cantidad de índices y una controversia
general sobre cuál es el mejor, por lo tanto, es importante comprender lo que toma en
cuenta cada índice con el fin de poder elegir el más apropiado. Dentro de los índices
más importantes se encuentran los de Margalef, Gleason, Menhinick, Brillouin,
Simpson y Shannon Wiener. Las diferencias principales tienen que ver con el peso que
da cada índice a los componentes de riqueza, equidad y dominancia, la sensibilidad del
índice al tamaño de la muestra, las características y conocimientos de la diversidad del
área muestreada (MAGURRAN, 2004)
Los índices de Margalef, Gleason, Menhinick no toman en cuenta la equitatividad, uno
de los componentes de la biodiversidad y, por lo tanto, han dejado de ser tan útiles
como los de Shannon Wiener y Simpson. En ocasiones resulta interesante utilizar
diversos índices para complementar los análisis (CASTILLO, 2004).
SAMWAYS (1984), indica que el índice de Shannon Wiener es utilizado para
muestreos de comunidades grandes y con una diversidad indefinida. Asume que los
individuos fueron muestreados aleatoriamente y que la mayoría de las especies están
representadas en la muestra. Este índice es tan ampliamente utilizado que se ha
convertido
en
una
medida
estándar
en
comparaciones
de
comunidades.
Margalef (1992), citado por MELIC (1993), menciona que el valor del índice de
Shannon - Wiener se incrementa con el número de especies en la comunidad y en
19
teoría pueden alcanzar valores muy altos, situándose en un máximo constante cercano
a 5,3.
El índice de dominancia de Simpson es útil para localizar la presencia de especies con
valores altos de abundancia dentro de la comunidad (MAGURRAN, 2004), aunque no
precisamente la especie dominante, ya que hay otros factores, además de abundancia,
que hacen a una especie dominante (con alta influencia en el ecosistema), como
pueden ser su tamaño corporal o su rol ecológico.
20
3
MATERIAL Y METODO
3.1 Material
A continuación se realiza una descripción del lugar donde se realizó el estudio y los
materiales utilizados.
3.1.1 Ubicación geográfica del muestreo. El estudio se realizó en dos zonas
geográficas:
a) Fundo Teja Norte. Perteneciente a la Universidad Austral de Chile, ubicado en la
comuna de Valdivia, en el paralelo 39° 30’ S y 74° 04’ O, en la confluencia de los ríos
Cruces y Cau Cau. El fundo tiene una extensión de 230 hectáreas y está conformado
por parches de bosque nativo, con flora y fauna característica de la selva valdiviana.
En esta zona geográfica se llevó a cabo el estudio correspondiente a maqui.
b) Jardín Botánico de la Universidad Austral de Chile. Ubicado en el Campus Isla
Teja, comuna de Valdivia, en el paralelo 39° 45’ S y 73° 14’ O. El jardín tiene una
superficie de 10 hectáreas y se ubica a 9 m.s.n.m, contando con alrededor de 950
especies de plantas. En esta zona geográfica se llevó a cabo el estudio
correspondiente a notro.
3.1.2 Características climáticas. El clima de Valdivia es templado lluvioso, con
precipitaciones cercanas a 2.500 mm anuales, distribuidas en todas las estaciones,
pero
más
abundantes
en
invierno.
Las
temperaturas
máximas
de
verano
excepcionalmente pueden superar los 30 °C, situándose en torno a 25°C y las mínimas
se encuentran en el rango de 5° a 10 °C. En invierno, la temperatura máxima alcanza
los 14°C y la mínima es cercana a 0 °C (UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE, 2004).
3.1.3 Características del suelo. El sitio de muestreo ubicado en el Jardín Botánico,
corresponde a un suelo derivado de depósitos fluviales, no asociado a ninguna serie
conocida1. El sitio de muestreo ubicado en el Fundo Teja Norte, corresponde a un
NISSEN, J. (2012). Ingeniero Agrónomo, Dr. Instituto de Ingeniería Agraria y Suelos,
Universidad Austral de Chile. Comunicación personal.
1
21
suelo proveniente de cenizas volcánicas, que pertenece a una zona de transición entre
la serie Correltué y Valdivia (SCHLEGEL, 1983).
3.1.4 Material vegetal. En el Fundo Teja Norte se seleccionaron cuatro ejemplares
correspondiente a la especie maqui y en el Jardín Botánico cuatro ejemplares
correspondientes a la especie notro. Tanto para maqui como para notro, los ejemplares
seleccionados se establecieron en forma natural y no cuentan con ningún tipo de
manejo, teniendo un desarrollo natural, sin intervención antrópica como fertilización,
poda, control de malezas, entre otros.
3.1.5 Instrumentos y materiales utilizados. Los instrumentos y materiales utilizados
en el trabajo experimental de este estudio, tanto en campo como laboratorio, son los
siguientes:
Instrumentos y materiales de campo.
Red entomológica, termohigrómetro marca Veto, frascos de vidrio, cinta autoadhesiva,
cinta plástica, planillas de registro.
Instrumentos y materiales de laboratorio.
Microscopio marca Zeiss 500x de aumento, lupa marca Leica 40x de aumento, claves
de identificación entomológica
para la clasificación de insectos, de los autores
CHIAPPA et al. (1990); ARTIGAS (1994a); ARTIGAS (1994b) y PEÑA (1988), e
insectarios de los ordenes recolectados, pertenecientes al Laboratorio de Entomología
del Instituto de Producción y Sanidad Vegetal de la Universidad Austral de Chile
(UACH).
3.2 Método
A continuación se describen las metodologías utilizadas para llevar a cabo el estudio.
3.2.1 Periodo experimental. El ensayo se realizó entre el 26 de octubre y el 05 de
diciembre de 2011, periodo en el que las especies estudiadas se encontraban en el
estado de plena floración.
3.2.2 Instalación del estudio. Para seleccionar las plantas, se utilizó el criterio de
ubicación espacial, quedando los árboles distribuidos a una distancia promedio entre
ellos de 200 m en el caso de notro y 150 m en maqui. Además, se consideraron
22
parámetros como: homogeneidad de la estructura de la planta; altura promedio (5 m en
notro y 3,5 m en maqui); diámetro promedio a la altura del pecho (DAP) (30 cm en
notro y 10 cm en maqui); sanidad de plantas (árboles con buen estado sanitario, que
no presentaran signos y/o síntomas visibles de enfermedades o plagas) y porcentaje
de floración al iniciar el estudio (plantas con menos de 30% de flores abiertas).
Considerando lo acotado del periodo de floración de maqui, su característica dioica y el
estado de la floración al momento de comenzar el estudio, las observaciones se
realizaron sólo en ejemplares con flores masculinas, ya que a diferencia de los
ejemplares con flores femeninas, evidenciaron un mayor porcentaje de flores cerradas
(considerando el estándar propuesto), lo que permitió obtener una mayor cantidad de
observaciones.
Los arboles fueron enumerados del 1 al 4 y de forma aleatoria se asignó el horario que
les correspondieron las observaciones y colectas, en los días definidos para ello.
3.2.3 Evaluación de la entomofauna asociada a flores de notro y maqui. Para
identificar las principales especies de insectos que visitan las flores de notro y maqui,
en cada árbol seleccionado se delimitó una superficie de observación correspondiente
a 2 m2, ubicada en la cara norte de cada uno de ellos y a una altura aproximada de
1,5 m, las cuales se marcaron con cinta plástica. Las observaciones y capturas se
realizaron en un intervalo promedio de 4 días en cada uno de los árboles
seleccionados, estableciendo para ello dos horarios diferentes: uno por la mañana desde las 11:00 h hasta las 13:00 h (GMT -3) y uno por la tarde - desde las 14:00 h
hasta las 16:00 h (GMT -3) - con una duración de las observaciones de 20 minutos por
árbol y un intermedio de 10 minutos, tiempo que permitió el traslado entre los
individuos observados.
Por medio de una red entomológica, se colectaron todos los insectos que visitaron las
flores en la superficie de observación delimitada, a una distancia de 1,5 m
aproximadamente para evitar distraerlos. Cada insecto se depositó en un frasco de
vidrio etiquetado con el nombre de la especie arbórea, fecha, hora y el número del
árbol en que se efectuó dicha captura. Posteriormente fueron llevados al Laboratorio
de Entomología del Instituto de Producción y Sanidad Vegetal de la Universidad Austral
23
de Chile, donde fueron congelados a – 18 °C, para evitar su descomposición y así
realizar su posterior clasificación.
Los insectos colectados fueron clasificados al máximo nivel taxonómico posible
(especie), utilizando para ello claves de identificación y consulta a especialistas
(especialmente para la clasificación de insectos de la familia Syrphidae2). Para
la
clasificación taxonómica se utilizaron las claves de identificación entomológicas de
CHIAPPA et al. (1990); ARTIGAS (1994a); ARTIGAS (1994b) y PEÑA (1988). Además,
se revisó la colección de insectos pertenecientes al Laboratorio de Entomología del
Instituto de Producción y Sanidad Vegetal de la Universidad Austral de Chile (UACH).
3.2.4 Medición de la intensidad de floración. Con el propósito de determinar los
posibles efectos de la intensidad de la floración sobre el número de visitas de los
insectos, en la superficie de observación definida (2 m2), se delimitó con cinta plástica
una superficie de 0,25 x 0,25 m (parche), donde se contabilizó el número de flores
abiertas en cada árbol seleccionado cada día de observación, durante todo el periodo
de estudio. Se consideró flor abierta, aquella en que el insecto visitante era capaz de
introducir su cuerpo.
3.2.5 Registro de factores ambientales. Con el propósito de determinar la relación
entre algunos factores ambientales que puedan afectar la visita de los insectos en los
horarios de observación y colecta, se registró la temperatura y humedad por medio de
un termohigrómetro ubicado a la sombra, a una altura aproximada de 1,5 m en cada
uno de los árboles. La información permitió hacer correlaciones entre las variables con
la visita de los insectos colectados.
3.2.6 Establecimiento de índices de diversidad de la entomofauna colectada.
Según lo planteado por MORENO (2001), para describir la diversidad alfa de las
comunidades de insectos asociadas a notro y maqui, se utilizaron tres índices
complementarios entre sí, los cuales se explican a continuación:
La riqueza específica (S), la cual describe el número total de especies obtenidos en los
muestreos censales.
CARRILLO, R. (2012). Ingeniero Agrónomo, M.Sc., Ph.D. Instituto de Producción y Sanidad
Vegetal, Universidad Austral de Chile. Comunicación personal.
2
24
Para establecer la equidad de especies, se utilizó el índice de diversidad de Shannon
Wiener (H’), el cual es el más utilizado entre los índices de diversidad y requiere de dos
tipos de variables: el número de especies y el número de individuos en cada especie.
La fórmula se describe en la ecuación 3.1:
H’ = – ∑pi ln pi
(3.1)
Donde:
H’ = Indice de diversidad
pi = Abundancia proporcional de la especie i. Para su cálculo, se utiliza la fórmula
expresada en la siguiente ecuación:
pi = ni/N
Donde
ni = Número de individuos de la especie i
N = Número de todos los individuos de todas las especies
Según Margalef (1992), citado por MELIC (1993), el índice de Shannon Wiener (H’)
tiene, posiblemente, una ventaja sobre otros índices: tiene un valor máximo constante
en torno a 5,3, por lo tanto, conocido un resultado, puede compararse directamente
con éste como medida de referencia.
Finalmente, se calculó el índice de dominancia de Simpson (l), el cual expresa la
probabilidad que dos individuos tomados al azar de una muestra, sean de la misma
especie (MORENO, 2001). El índice varía entre 0 y 1, por lo tanto, si la probabilidad de
que ambos individuos pertenezcan a la misma especie es alta o se aproxima a uno,
entonces, la diversidad de la muestra es baja (MIJAIL, 2004). La fórmula se describe
en la ecuación 3.2:
l = ∑pi 2
(3.2)
25
Donde:
l= Indice de Simpson
pi = Abundancia proporcional de la especie i.
El índice de Simpson es inverso a la equidad, por lo que la diversidad puede calcularse
como 1-l (LANDE, 1996). De esta forma, los valores de diversidad también varían
entre 0 y 1, pero ahora, cuando mayor es el valor, mayor es la diversidad de la
comunidad. El índice de diversidad calculado de esta manera, representa la
probabilidad que dos individuos seleccionados al azar de una muestra, pertenezcan a
diferentes especies.
3.2.7
Análisis estadístico. Los datos obtenidos fueron sometidos a pruebas de
normalidad, utilizando para ello el test de Shapiro-Wilk, lo que permitió determinar si los
datos presentaban una distribución normal. Posteriormente, los datos fueron sometidos
a una prueba de homogeneidad de varianzas (ZAR, 1999)
Para determinar las relaciones que pudiesen existir entre el número de insectos que
visitan las flores de notro y maqui con las variables de temperatura, humedad relativa y
el número de flores abiertas en el parche delimitado (0,25 x 0,25 m), se realizó un
análisis de correlación de Pearson, así como la determinación del valor de probabilidad
asociada (ZAR, 1999).
Para determinar si existían diferencias significativas entre las visitas realizadas por los
insectos durante el horario de la mañana y el horario de la tarde, se realizó un análisis
de bondad de ajuste para la frecuencia observada, a través de la prueba G, con un
nivel de significación del 5 % (SOKAL y ROHLF, 1995)
26
4 PRESENTACION Y DISCUSION DE RESULTADOS
4.1 Entomofauna asociada a flores de notro y maqui.
La entomofauna asociada a flores de notro y maqui se muestran en los cuadros 2 y 3.
La identificación y cuantificación de los insectos que visitaron las flores de ambas
especies arbóreas se realizó mediante la observación y colecta de las especies de
insectos que visitaron las plantas e introdujeron su cuerpo en la flor.
CUADRO 2
Insectos visitadores de las flores masculinas de maqui, número y
frecuencia relativa de las visitas durante el periodo experimental.
Orden
Familia
Especie
Hymenoptera
Apidae
Apis mellifera L.
Apidae
Bombus terrestris L.
7
5,47
Apidae
Bombus dahalbomii Guerin
1
0,78
Colletidae
Policana albopilosa Spin.
26
20,32
Colletidae
Diphaglossa gayi Spin.
22
17,19
Colletidae
Cadeguala occidentalis (Haliday)
2
1,56
Halictidae
Ruizantheda mutabilis Spin.
3
2,34
Halictidae
Ruizantheda sp.
6
4,69
125
97,66
3
2,34
3
2,34
128
100,00
Subtotal del
orden
Diptera
Subtotal del
orden
Total
Syrphidae
Carposcalis fenestratum
(Macquart)
Visita
(N°)
58
Frecuencia
relativa (%)
45,31
27
CUADRO 3
Insectos visitadores de las flores de notro, número y frecuencia
relativa de las visitas durante el periodo experimental.
Orden
Familia
Especie
Hymenoptera
Apidae
Apis mellifera L.
Apidae
Bombus terrestris L.
Colletidae
Cadeguala occidentalis (Haliday)
Colletidae
Subtotal del
orden
Diptera
Subtotal del
orden
Total
Visita
(N°)
122
Frecuencia
relativa (%)
45,52
14
5,23
8
2,99
Diphaglossa gayi Spin.
44
16,43
Halictidae
Corynura chloris Spin.
1
0,37
Halictidae
Ruizantheda mutabilis Spin.
7
2,61
Halictidae
Ruizantheda sp.
30
11,20
Vespidae
Polistes dominulus Christ
1
0,37
227
84,72
Allograpta pulchra Shannon
7
2,61
Carposcalis chalconatus (Philippi)
4
1,49
Carposcalis fenestratum
(Maquart)
6
2,24
Dolichogyna nigris Bigot
13
4,85
Scaeva occidentalis Shannon
4
1,49
Syrphus melanostoma Nob.
1
0,37
Syrphus sexamaculatus Maquart
2
0,74
Syrphus similis Bl.
4
1,49
41
15,28
268
100,00
Syrphidae
28
En el cuadro 2 y 3 se observa que del total de insectos recolectados durante el período
de observaciones, los del orden Hymenoptera realizaron el mayor número de visitas
tanto para maqui como para notro, con un 97,66% y 84,72% del total respectivamente,
comparado con las visitas realizadas por insectos del orden Diptera. Dentro del orden,
A. mellifera fue la especie con mayor frecuencia relativa con un 45,31% de visitas en
maqui y un 45,52% de visitas en notro. En maqui, en segundo lugar se ubica P.
albopilosa con un 20,32% y tercero D. gayi con un 17,19%. En notro, en segundo lugar
se encuentra D. gayi con un 16,43 % y tercero Ruizantheda sp con 11,2 %.
La información es coincidente con la clasificación elaborada por ROOT (1976) para los
insectos polinizadores, donde el orden Hymenoptera estaría incluido en los grupos tres
y cuatro, que corresponden a los principales insectos polinizadores.
Según KEVAN y BAKER (1983), la superfamilia Apoidea es la más importante y
altamente adaptada del orden Hymenoptera. Los insectos de este grupo son muy
diversos morfológicamente y en su conducta, así como taxonómicamente. Sus partes
bucales están bien adaptados para embeber néctar y sus cuerpos para recoger el
polen. Son casi en su totalidad antófagos, tanto en sus estados larvales como adultos.
Según lo anterior y considerando la información obtenida, los resultados son
coherentes con los obtenidos por MORA (1999) para maqui, en la zona de Valdivia,
donde sitúa al orden Hymenoptera con un 95,31 % de las visitas (similar al 97,66 %
obtenido en este estudio), siendo P. albopilosa la especie mayoritaria con un 87,5%,
información que evidencia la alta vinculación de este insecto con maqui, lo que es
confirmado por los datos expuestos en el presente estudio y que también fue reportado
por JOSEPH (1960), quien evidenció la alta presencia de Policana herbsti Fr. sobre
plantas de maqui, la cual de acuerdo a ROZEN (1984), corresponde a P. albopilosa.
Sin embargo, el estudio de MORA (1999) evidenció una baja presencia de A. mellifera
sobre flores de maqui, lo que no es coincidente con la información obtenida por este
estudio, donde A. mellifera aparece como el insecto que visitó mayoritariamente a
maqui (45,31%).
La importancia exhibida por A. mellifera tanto para notro como maqui (45,52% y
45,31% respectivamente), se podría explicar según lo propuesto por MASIS y LEZAMA
(1991), quienes señalan que la superioridad de la abeja melífera como visitante por
29
sobre los demás insectos, se debe a diversos factores, tales como: una mayor
capacidad de comunicación, mayor sentido de distancia y dirección entre la colmena y
la fuente de alimento, tamaño corporal y por poseer colonias numerosas. Es importante
mencionar que durante el periodo de muestreo, no existieron colmenas de A. mellifera
en el radio de acción de este insecto, que pudiesen incidir en los resultados obtenidos.
Con respecto a D. gayi, RIVEROS et al.(1991), en un estudio realizado en Parque
Nacional Puyehue, Región de Los Ríos, Chile, encontraron especies de la familia
Colletidae y Halictidae, entre otras, como visitadoras de flores de maqui. De la misma
forma, un estudio realizado por AIZEN et al. (2002) en el Parque Nacional Nahuel
Huapi, Argentina, determinaron que otra especie de la misma familia Cadeguala
albopilosa Spin. (Colletidae:Diphaglossinae), fue el polinizador casi exclusivo de maqui.
La figura 6 resume la frecuencia relativa de visitas realizadas por insectos a flores de
notro y maqui.
FIGURA 3
Frecuencia relativa de visita de insectos en notro y maqui.
30
La figura anterior muestra las visitas realizadas por P. albopilosa, D. gayi, Ruizantheda
mutabilis Spin., C. occidentalis, B. dahalbomii, Corynura chloris Spin. a flores de notro y
maqui. Los insectos mencionados se encuentran entre los apidos chilenos nativos,
dentro de los cuales, la familia Colletidae destaca por poseer la mayor diversidad de
especies, mientras que la familia Halictidae muestra una menor diversidad (TORO
et al., 2009).
Esta mayor presencia de especies de insectos nativos, sobre arbustos y/o árboles
también nativos, hace suponer que existe algún grado de interdependencia insecto-flor,
que en el caso de maqui, se beneficiaría por el transporte de granos de polen hacia las
flores femeninas, debido a que requiere obligadamente de un agente externo que
asegure la llegada del polen al estigma, mientras que los insectos podrían obtener
néctar y polen.
(a)
FIGURA 4
(b)
(a) Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) y (b) Diphaglossa gayi
(Hymenoptera: Colletidae) visitando flores de notro .
31
Las flores de Embothrium son visitadas por más de 20 especies, que incluyen 2
órdenes de aves: Passeriformes y Apodiformes, y 4 órdenes de insectos:
Hymenoptera, Diptera, Lepidoptera y Coleoptera (ROVERE y CHALCOFF, 2010).
Según las mismos autoras, los polinizadores de E. coccineum son diversos y
abundantes, tanto morfológica como taxonómicamente, ya que existe una gran
variación geográfica, no solo en la composición del mismo sino también en las
frecuencias de visitas de éstos. No solo visitantes frecuentes de ciertas poblaciones
están completamente ausentes en otras, sino que además la misma especie de
polinizador visita de manera diferente (en términos de frecuencia de visitas) cada
población en la que está presente.
Chalcoff (1998), citado por ROVERE y CHALCOFF (2010) y SMITH-RAMIREZ y
ARMESTO (1998), indican que entre los principales insectos polinizadores se
encuentran algunos como el díptero Trichophthalma sp., los himenópteros D. gayi,
Corynura sp., abejorros (Bombus sp.) y la abeja doméstica (A. mellifera), los cuales
son visitantes frecuentes a lo largo de buena parte de su distribución. Esta información
es coincidente con los resultados obtenidos en el presente estudio, donde A.
mellifera (45% de las visitas), D. gayi (17% de las visitas), B. terrestris (5% de las
visitas) y Corynura chloris (0,4% de las vistas), fueron observados visitando E.
coccineum.
En toda el área de distribución de Embothrium y desde la introducción del abejorro
exótico B. terrestris (aproximadamente en 1998 en Chile), se ha observado robo de
néctar por este insecto en flores de Embothrium. Los abejorros realizan un orificio en la
base de la corola accediendo al néctar de manera ilegítima. Este robo puede tener
importantes implicancias en el éxito reproductivo de la especie, si además del daño
directo producido en los tejidos reproductivos, el abejorro compite con los polinizadores
nativos por el recurso del néctar y así evita o disminuye la visita de éstos (ROVERE y
CHALCOFF, 2010).
Las afirmaciones expresadas por las autoras, no fueron corroboradas en las
observaciones realizadas, considerando que la presencia de B.terrestris en el lugar de
estudio tuvo una frecuencia relativa de visitas del 5% (Cuadro 2).
32
En notro, interesante es la presencia del orden Diptera, representado por la familia
Syrphidae, que alcanza un 15,28% de las visitas, con ocho especies presentes, a
diferencia de maqui, que fue visitada por una sola especie. LLORENS (1990); KEVAN
y BAKER (1983) y TOOKER et al., (2006), señalan que los sírfidos son algunos de los
enemigos naturales más importantes de los artrópodos herbívoros, siendo los adultos
muy activos, ya que vuelan durante el día entre las flores succionando néctar. Las
proteínas del polen les son necesarias para la maduración de las gónadas y, por lo
tanto, para realizar la puesta que puede alcanzar los 1000 huevos por hembra adulta.
Esto implica que después de los himenópteros, algunos dípteros de la familia
Syrphidae son polinizadores potenciales, debido a su abundancia, mayor diversidad y
movilidad.
La dependencia nutricional de los recursos florales mencionados, sugiere que los
sírfidos podrían regular las plagas de insectos herbívoros en aquellas comunidades de
plantas donde exista una oferta de polen y néctar interesante (KEVAN y BAKER, 1983
y TOOKER et al., 2006).
El control efectivo de las especies de plagas por esta forma de control biológico
conservativo, dependerá del conocimiento que se tenga de las asociaciones entre las
floraciones anfitrionas y estos agentes de control biológico.
4.1.1 Influencia del horario en las visitas de los insectos. La influencia que pudo
haber tenido el horario de muestreo en el número de visitas realizadas por los insectos
a flores de notro y maqui durante el día, se muestran en los cuadros 4 y 5 y en las
figuras 5 y 6.
Para notro y maqui, no se registraron diferencias estadísticamente significativas entre
las visitas realizadas por el total de los insectos durante la mañana y la tarde, tal como
lo muestra la figura 5 y 6. Lo mismo sucedió con el total de insectos pertenecientes a
los órdenes Hymenoptera y Diptera (Syrphidae), los cuales, estadísticamente, visitaron
las flores con la misma frecuencia durante el horario de la mañana como el de la tarde.
33
CUADRO 4
Número de visitas totales realizadas por los insectos a flores
masculinas de maqui en relación con el horario de visita.
Especie insecto
Mañana
(11:00 – 13:00 AM)
32
Tarde
(14:00 – 16:00 PM)
26
Bombus dahalbomii
0
1
Bombus terrestris
3
4
Cadeguala occidentalis
0
2
Carposcalis fenestratum
0
3
Diphaglossa gayi
6
16
11
15
Ruizantheda mutabilis
0
3
Ruizantheda sp.
1
5
53
75
Apis mellifera
Policana albopilosa
Total
De lo anterior se infiere que entre mañana y tarde, el flujo de visitas de insectos es
similar, lo mismo sucede cuando el análisis se desagrega en los órdenes Hymenoptera
y Diptera.
Sin embargo, la literatura menciona que los insectos muestran diferente actividad a
través del día. Por ejemplo, para P. albopilosa , muy ligado a maqui, JOSEPH (1960)
menciona que tendría preferencia por realizar las visitas en horas tempranas de la
mañana o en las últimas horas de la tarde. Esto también es mencionado por ROZEN
(1984), respecto a las especies de la subfamilia Diphaglossinae, las cuales presentan
hábitos preferentemente crepusculares o nocturnos, representando a la única
subfamilia, dentro de las abejas, que presenta esta tendencia.
34
Letras distintas indican diferencias estadísticas significativas al 5 % (prueba G).
FIGURA 5
Número de visitas (totales) del orden Hymenoptera; Diptera
(Syrphidae) e
insectos totales, entre mañana y tarde, en flores
masculinas de maqui.
Existen estudios que demuestran que la actividad de los insectos varía en el transcurso
del día y además que dentro de un periodo determinado la naturaleza de dicha
actividad es diferente. HEARD (1994), al referirse a este parámetro, observó en flores
de macadamia, que el periodo de mayor actividad fue al mediodía, coincidente con las
temperaturas más altas, Así, de este modo, A. mellifera se encontraba recolectando
néctar y Trigona carbonaria Smith colectando principalmente polen.
En A. mellifera, el factor temperatura reduce los vuelos de pecoreo drásticamente. Con
temperaturas entre 15 y 26°C las abejas desarrollan una mayor actividad, la cual
decrece al disminuir las temperaturas, siendo nula bajo los 10 °C. Sobre los 32 °C, las
abejas orientan su actividad al acarreo de agua para ventilar la colmena (RALLO,
1986). En este caso, las temperaturas en los horarios de evaluación fueron adecuadas
para el pecoreo de las abejas.
SOTOMAYOR (1999) y TAPIA (2000), en estudios de entomofauna asociada a murta
(Ugni molinae Turcz) y avellano (Gevuina avellana Mol.) respectivamente, realizados
35
en la zona de Valdivia, evidenciaron diferencias en el número de visitas de insectos, en
los distintos horarios de muestreo a través del día.
Las diferencias en la actividad de los insectos durante el día, se explicaría según lo
propuesto por Biri (1976), citado por RIOS (1996), quien sostiene que a pesar de que el
néctar se forma en las flores, no siempre junto a una abundante floración, corresponde
una gran producción de néctar, ya que su formación está muy influenciada por
condiciones ambientales. La secreción de néctar sigue un ciclo diario, alcanzando un
máximo a una hora determinada, por lo que la atracción de las flores sobre los
polinizadores puede variar a distintas horas del día en las distintas etapas de la
floración (FREE, 1993).
Letras distintas indican diferencias estadísticas significativas al 5 % (prueba G)
FIGURA 6
Número de visitas (totales) del orden Hymenoptera; Diptera
(Syrphidae) e insectos totales, entre mañana y tarde, en flores de
notro.
36
CUADRO 5
Número de visitas realizadas por los insectos a flores de notro en
relación con el horario de visita.
Especie insecto
Mañana
(11:00 – 13:00 AM)
5
Tarde
(14:00 – 16:00 PM)
2
66
56
Bombus terrestris
8
6
Cadeguala occidentalis
6
2
Carposcalis chalconatus
1
3
Carposcalis fenestratum
4
2
Corynura chloris
0
1
Diphaglossa gayi
24
20
Dolichogyna nigris
7
6
Polistes dominulus
1
0
Ruizantheda mutabilis
3
4
11
19
Scaeva occidentalis
1
03
Syrphus melanostoma
0
01
Syrphus similis
1
03
Syrphus sexamaculatus
1
01
139
129
Allograpta pulchra
Apis mellifera
Ruizantheda sp.
Total
37
4.2
Relación entre el número de flores abiertas, las variables climáticas y la
visita de insectos en notro y maqui.
Las variables climáticas (temperatura y humedad) son conocidas por su influencia en la
actividad polinizadora de los insectos y su comportamiento en las flores. Es así, como
diferentes insectos polinizadores, pueden responder en forma distinta a una variación
en el medio ambiente (WILLMER, 1983).
Al respecto, Herrera (1995b) y Rozzi et al.(1997), citados por TORRES-DIAZ et al.
(2007) mencionan que se ha documentado que las variaciones microclimáticas pueden
determinar las diferencias en la composición de polinizadores asociados a plantas
individuales o poblaciones de plantas.
Los cuadros 6 y 7 reportan las correlaciones existentes entre las variables climáticas, el
número de flores abiertas y la visita de insectos en notro y maqui.
CUADRO 6
Relación entre el número de flores abiertas, las variables
climáticas y la visita de insectos en notro.
N° flores abiertas
Temperatura del
aire (°C)
0,23 1
Humedad relativa
del aire (%)
-0,42
N° flores abiertas
---
N° total visitas de
insectos
0,62
0,60
-0,56
(0,032)
(0,038)
(0,056)
(0,476) 2
(0,179)
Hymenoptera
0,71
0,63
-0,63
(0,01)
(0,028)
(0,03)
Diptera (Syrphidae)
-0,56
-0,05
0,23
(0,093)
(0,89)
(0,525)
A. mellifera
0,89
0,44
-0,50
(0,000)
(0,155)
(0,097)
D. gayi
0,76
0,67
-0,47
(0,005)
(0,018)
(0,123)
1 Coeficiente de correlación de Pearson
2 Valor de probabilidad
38
CUADRO 7 Relación entre el número de flores abiertas, las variables climáticas y
la visita de insectos en maqui.
N° flores abiertas
Temperatura del
aire (°C)
-0,85 1
Humedad relativa
del aire (%)
0,41
N° flores abiertas
---
N° total visitas de
insectos
0,27
0,12
-0,07
(0,554)
(0,802)
(0,876)
(0,016) 2
(0,364)
Hymenoptera
0,26
0,13
-0,06
(0,568)
(0,789)
(0,903)
A. mellifera
-0,11
0,34
-0,20
(0,816)
(0,450)
(0,661)
P. albopilosa
0,79
-0,52
0,43
(0,033)
(0,229)
(0,332)
D. gayi
0,61
-0,23
0,21
(0,145)
(0,616)
(0,657)
1 Coeficiente de correlación de Pearson
2 Valor de probabilidad
Para notro, se puede observar en el cuadro 6, que la variable número de flores abiertas
correlacionó positivamente con el total de visitas realizadas por los insectos de todos
los órdenes; con las visitas totales del orden Hymenoptera, con A. mellifera y D. gayi.
Es decir, a medida que aumenta el número de flores abiertas, aumenta el número de
visitas del orden e insectos mencionados. Existe una correlación negativa con la familia
Syrphidae (Diptera) igual a -0,56, pero ésta no fue estadísticamente significativa, lo
cual podría haber indicado una exclusión de ellos, al aumentar las otras especies que
reaccionan positivamente aumentando su presencia.
Al respecto, KEVAN y BAKER (1983) señalan que la mayoría de los insectos visitan las
flores para alimentarse. Aunque el polen se cree ha sido el alimento original solicitado
por los Hymenoptera más primitivos, el néctar es ahora la recompensa que más
utilizan. El néctar es principalmente azúcar en solución acuosa y proporciona la
energía como carbohidratos para el vuelo de muchas especies de insectos, aunque a
veces los lípidos juegan un papel importante. La disposición de néctar está de acuerdo
39
con las necesidades energéticas de estos visitantes. Así, las flores influyen en la
cantidad de movimientos interflorales de los insectos. Este delicado equilibrio es
mantenido de la siguiente forma: un visitante no debe quedar saciado antes de realizar
el número requerido de visitas que asegure la polinización necesaria para la
reproducción de la planta y, sin embargo, debe recibir suficiente recompensa para
mantener su interés en la visita.
En notro (cuadro 6), la variable temperatura correlacionó positivamente con el total de
visitas realizadas por los insectos de todos los órdenes; con las visitas totales del
orden Hymenoptera y con D. gayi, por lo que al aumentar la temperatura, existe un
aumento en las visitas de los insectos del orden Hymenoptera, en especial de D. gayi.
Esto permitiría inferir que, para Hymenoptera, temperaturas más elevadas le son más
propicias que para los otros ordenes. Esto le permitiría a Hymenoptera, pecorear en
momentos en que los dípteros tienen una baja actividad o están ausentes.
Al respecto, FREE (1993), señala que la temperatura afecta la fisiología de las flores,
actuando sobre la producción de polen y néctar, por lo que la atracción que las flores
ejercen sobre los polinizadores, va a registrar variaciones tanto en las horas del día,
como en las distintas etapas de la floración.
Los efectos de la temperatura a menudo están estrechamente relacionados con los
efectos de la luz. En abejas melíferas, la temperatura más baja a la que van a
comenzar su actividad es de aproximadamente 10 °C, pero en el vuelo de primavera
por lo general comienza en 12 a 14 °C y 14 a 16 °C en verano. La alimentación se
realiza principlamente a 18 °C (KEVAN y BAKER, 1983).
Al considerar el efecto de la temperatura directamente sobre los insectos vistantes, es
importante mencionar en términos generales que los insectos ectotermos son
principalmente dípteros y lepidópteros, mientras que dentro de los endotermos
predominan los himenópteros (HEINRICH 1975). Sin embargo, en el caso de los
insectos endotermos, donde se encuentra el orden Hymenoptera. MENA (2000) señala
que la producción de calor en ellos no suele ser continua. Y aunque se ha descrito la
producción de calor en actividades como incubación de los nidos, o competencia por el
alimento, la generación interna de calor en los insectos está asociada, de modo
general, únicamente a la actividad de vuelo y sus preparativos; comportándose como
40
ectotermos durante el resto de sus actividades. Por lo tanto, su principal fuente de calor
procederá del calor existente en su entorno, detalle este último que les hace depender
de la temperatura ambiente existente a la hora de llevar a cabo sus diferentes
actividades
Siguiendo con el análisis de correlaciones en notro (cuadro 6), la variable humedad
relativa correlacionó negativa y significativamente con las visitas totales del orden
Hymenoptera (-0,63). En tanto, A. mellifera, también correlacionó negativamente con la
variable(-0,50 ; p=0,097). Para el orden Hymenoptera, y en especial para A. mellifera,
las variaciones en las concentraciones de néctar producto del aumento de la humedad
relativa, provocarían una menor visita de las flores de notro, situación que sería
indiferente para las especies visitantes de la familia Syrphidae, que se alimentan
frecuentemente de polen.
Esto es afirmado por CORBET et al. (1979), quien asevera que dentro de los factores
ambientales, la humedad relativa es la que más influye en las oscilaciones de la
concentración de néctar de las especies vegetales. Explica que al aumentar la
humedad relativa del ambiente, el volumen de néctar aumenta y su concentración
disminuye, haciéndolo menos atractivo para los insectos
En el caso de notro, los resultados muestran que las diferencias microclimáticas
locales pueden influir claramente sobre las tasas de visitas y la composición de
especies de insectos polinizadores asociadas a él (cuadro 6).
Para maqui, se puede observar en el cuadro 7, que las únicas correlaciones
estadísticamente significativas ocurrieron entre las variables número de flores abiertas
versus temperatura (correlación negativa igual a -0,85) - probablemente debido a que
al avanzar la estación aumenta la temperatura y las flores comienzan a disminuir - y
número de flores abiertas versus las visitas de P. albopilosa (correlación positiva igual
a 0,79).
Con respecto al efecto de la temperatura sobre el número de flores abiertas, existe una
relación negativa (-0,85) entre ambas variables, por lo que a medida que aumenta la
temperatura, las flores abiertas van disminuyendo. Esta asociación, sumada al posible
efecto de otras variables no evaluadas en este estudio, podría explicar lo acotado del
periodo de floración de maqui y la rápida senescencia de sus flores.
41
Para la correlación positiva entre el número de flores abiertas y P. albopilosa, los datos
obtenidos son coherentes con la información presentada en el punto 4.1 (Entomofauna
asociada a flores de notro y maqui), en donde los resultados obtenidos por MORA
(1999) para maqui, en la zona de Valdivia, sitúa a P. albopilosa como la especie
mayoritaria con un 87,5% de las visitas realizadas a las flores, lo que es confirmado por
los datos expuestos en el presente estudio (20 % de las visitas) y que también por lo
reportado por JOSEPH (1960), quien evidenció la alta presencia de P. albopilosa en
plantas de maqui.
La información evidencia la alta vinculación de este insecto con las flores de maqui,
confirmando la asociación de este insecto con el estado de floración de este arbusto.
JOSEPH (1960) y Rozen (1984), citado por MORA (1999), concuerdan con lo indicado
anteriormente, señalando para este insecto un ciclo de vida anual, que se inicia con la
presencia de los adultos en las flores a principios de septiembre, realizando una alta
actividad de nidificación en octubre, época en donde maqui florece, dedicándose casi
exclusivamente a la visita de sus flores, las cuales le proveen de néctar y polen, que
sirven para la posterior alimentación de las larvas.
Interesante es la situación de A. mellifera, quien a pesar de mostrar una alta tasa de
visita a flores de maqui (45 %), no evidencia una correlación con el número de flores
abiertas, lo que podría atribuirse a que A. mellifera no sería el principal polinizador de
maqui. Al respecto, VIDAL y RAMIREZ (2005) mencionan que se debería tener
especial cuidado en la interpretación de los resultados que involucren a A. mellifera
como especie polinizadora, ya que ésta abeja tiende a forrajear sobre un amplio
número de especies de plantas morfológicamente diferentes.
4.3 Indices de diversidad de la entomofauna colectada en notro y maqui.
Según lo mencionado en el capítulo Material y Método, para establecer índices de
diversidad en las comunidades de insectos asociadas a notro y maqui, se utilizó la
riqueza de especies (S), el índice de diversidad de Shannon Wiener (H’) y el índice de
dominancia de Simpson (l), el cual a su vez permitió calcular el índice de diversidad
de Simpson (1 – l) (MORENO, 2001).
En el cuadro siguiente podemos ver el cálculo de los índices de diversidad, tanto para
notro como maqui.
42
CUADRO 8
Cálculo de riqueza específica (S), índice de Simpson (l) e índices
de diversidad de Shannon Wiener (H’) y Simpson (1 - l), para la
entomofauna asociada a notro y maqui.
Indices de diversidad
Notro
Maqui
Riqueza específica (S)
16
9
Indice de Shannon – Wiener (H’)
1,87
1,56
Indice de dominancia de Simpson (l)
0,25
0,28
Indice de diversidad Simpson (1 – l)
0,75
0,72
Según MORENO (2001), la riqueza específica (S) es la forma más sencilla de medir la
biodiversidad, ya que se basa únicamente en el número de especies presentes, sin
tomar en cuenta la valoración de las mismas. La forma ideal de medir la riqueza
específica es contar con un censo de la comunidad, lo que nos permita conocer el
número total de especies (S).
Según el cuadro 8, para notro, la riqueza específica corresponde a 16 especies de
insectos, desagregados en ocho especies del orden Hymenoptera y ocho especies del
orden Diptera, distribuidas en cinco familias (cuadro 3).
Para maqui, la riqueza específica corresponde a 9 especies de insectos (cuadro 8),
desagregados en 8 especies pertenecientes al orden Hymenoptera y 1 especie del
orden Díptera, distribuidas en cuatro familias (cuadro 3).
Sin embargo, la riqueza específica no considera el número de individuos en cada
especie censada (abundancia), lo que sí es integrado por el índice de diversidad de
Shannon Wiener (H’) y Simpson (1 - l). En el caso de las comunidades de insectos
estudiadas, tenemos que para notro H’ corresponde a 1,87 y para maqui alcanza un
valor de 1,56. En cambio, el índice de diversidad de Simpson, alcanzó valores de 0,75
y 0,72 , para notro y maqui respectivamente (cuadro 8).
43
Según Margalef (1992), citado por MELIC (1993), el índice de Shannon Wiener (H’)
tiene un valor máximo constante en torno a 5,3, por lo tanto, considerando esto, los
índices de diversidad establecidos para los polinizadores en notro y maqui, serían
relativamente bajos. Sin embargo, considerando que este índice es una medida del
grado promedio de "incertidumbre" al predecir a qué especie pertenece un individuo
escogido al azar de una comunidad de “S” especies y “N” individuos, en la práctica,
este índice se verá sesgado, porque el número total de especies en la comunidad será
probablemente mayor que el número de especies recolectadas en la muestra (MIJAIL,
2004).
Al complementar el análisis con el índice de diversidad de Simpson y la riqueza
específica de las comunidades de insectos asociadas a notro y maqui, podemos
interpretar y entender de mejor forma la estructura ecológica de ambas comunidades.
En el caso de notro, la riqueza específica es de 16 especies, siendo A. mellifera la
especie que presenta la más alta abundancia relativa (cuadro 3), secundada por
D. gayi y Ruizantheda sp. Las 13 especies restantes muestran una abundancia relativa
baja en comparación a las especies mencionadas, pero su distribución es más
uniforme. Al integrar la información mencionada y calcular el índice de diversidad de
Simpson, nos entrega un valor de 0,75, lo que se traduce en que existe un 75 % de
probabilidad de que dos individuos seleccionados al azar de esta comunidad
pertenezcan a diferentes especies, lo que conlleva a inferir que la diversidad es
relativamente alta.
Para el caso de maqui, el índice de diversidad de Simpson fue similar al obtenido en
notro (cuadro 8), a pesar del hecho de que la riqueza específica de la entomofauna
asociada es notoriamente menor que en notro. Esta situación puede ser explicada
debido
a que el índice de Simpson sobrevalora las especies más abundantes en
detrimento de la riqueza total de especies (MARTIN – PIERA, 1999), que en este caso
correspondería a P. albopilosa y D. gayi, especies cuya abundancia tienen una
magnitud similar a A. mellifera, que es la especie más abundante.
En Veracruz, México, se estudió el efecto del sistema de cultivo sobre la diversidad y
abundancia de insectos visitantes del café (Coffea arabica L.) en cuatro
agroecosistemas. Los resultados obtenidos muestran índices de diversidad de
44
Shannon-Wiener en un rango de 0,12 y 0,67 y de Simpson en un rango de 0,04 y 0,28
para los ecosistemas estudiados, donde A. mellifera evidenció una dominancia cercana
al 90 %, lo que se traduce en una baja diversidad (FERRARI, 2005).
En otro estudio realizado en Medellín, Colombia, donde el objetivo era entender cómo
la diversidad de abejas cambia durante la sucesión en un bosque húmedo neotropical,
considerando cuatro estados sucesionales (pastizal, rastrojo bajo, rastrojo alto y
bosque), arrojó un H’ igual a 4 y 4,1, para pastizal y rastrojo. El bosque, a pesar de
tener una alta diversidad y riqueza estructural, no presentó la mayor diversidad y
riqueza de abejas (3,8) (SMITH-PARDO y GONZALEZ, 2007).
PAREDES et al. (s.f.) obtuvieron valores de H’ entre 0,96 y 3,4 para once conjuntos de
muestras de una comunidad natural de insectos en un bosque de Ecuador, con el
objetivo de medir la diversidad alfa de dicho ecosistema.
La presencia de P. albopilosa, D. gayi, R.mutabilis, C.occidentalis, B. dahalbomii,
C. chloris en las comunidades de insectos asociadas a notro y maqui, muestra la
relación específica que tienen estas abejas nativas con ambas especies arbóreas,
formando parte de su biodiversidad. En notro, las visitas de abejas nativas alcanzaron
una frecuencia relativa de un 33,6% y en maqui un 46,9%.
De la misma manera, importante fue la presencia de A. mellifera en ambas especies,
con una participación del 45% del total de visitas realizadas, tanto para notro como
maqui, no evidenciándose colmenas cercanas que pudiesen haber incidido en estos
resultados. Esto confirma la gran adaptabilidad de A. mellifera para visitar diferentes
especies florales, teniendo la capacidad de explorar una variada fuente de alimentos, lo
que contribuyó al alto grado de superposición del nicho de polinización (VIDAL y
RAMIREZ, 2005).
La presencia de A.mellifera, puede afectar la condición poblacional de los
polinizadores nativos y consecuentemente podría alterar la biodiversidad. Aunque no
se tiene información sobre la exclusión de polinizadores por parte de A. mellifera, esta
abeja presenta una tasa de polinización comparativamente mayor que la tasa de
polinización de las abejas nativas (VIDAL y RAMIREZ, 2005).
Sin embargo, KEPHART (1983) considera que aunque la presencia de A. mellifera ha
modificado considerablemente la naturaleza de las comunidades de himenópteros, los
45
experimentos de exclusión de A. mellifera podrían solamente incrementar las visitas
proporcionales de los otros insectos polinizadores, en vez de resultar en una mayor
diversidad de insectos visitantes.
Percival (1974) y Schaffer et al. (1983), citados por VIDAL y RAMIREZ (2005),
mencionan que Apis mellifera es un serio competidor con los polinizadores nativos por
el néctar, ya que debido a su tendencia por forrajear sobre un amplio número de
especies de plantas morfológicamente diferentes, disminuye considerablemente el
volumen de néctar en las especies florales visitadas. Además, en varios casos resultó
ser un polinizador inefectivo que ejerce una presión sobre los polinizadores nativos.
El impacto de A. mellifera sobre la reproducción de las especies de plantas y en las
relaciones con otros insectos no es fácil de establecer. En el estudio realizado por
VIDAL y RAMIREZ (2005), se demostró que A. mellifera puede alterar los niveles de
especialización de la ecología de polinización. Sin embargo, señalar que las
consecuencias y efectos de A. mellifera sobre la ecología de polinización, solo podrá
ser determinado a muy largo plazo.
En consecuencia, un análisis riguroso de la variación temporal de los grupos de
polinizadores - considerando el número de especies y el número de individuos en cada
especie (diversidad biológica) - demanda estudios a largo plazo.
Los escasos estudios realizados usando serie temporales mayores de dos años han
encontrado variación temporal en el tipo, abundancia e importancia de los
polinizadores de la mayoría de las plantas estudiadas. Es el caso de Herrera (1988);
Petterson (1991); Gómez y Zamora (1992;1999);
Traveset y Sáez (1997);
Vaughton (1992); Obeso (1992);
Bingham (1998); Fenster y Dudash (2001) y Thompson
(2001), todos citados por GOMEZ (2002), que determinaron en sus estudios que las
especies Lavandula latifolia Medic, Silene vulgaris (Moench.) Garcke, Hormathophylla
spinosa (L.) P. Küpfer, Banksia spinulosa Sm., Asphodelus albus Mill., Euphorbia
dendroides L., Campanula rotundifolia L., Silene virginica L. y Jasminum fruticans L.,
respectivamente, evidenciaron las variaciones temporales mencionadas.
Los índices de diversidad son pues, medidas en si mismas que tienen escaso valor,
salvo que establezcan comparaciones espacio- temporales (MELIC, 1993).
46
5 CONCLUSIONES
Considerando los resultados obtenidos y las condiciones en que fue realizado este
estudio, se presentan las siguientes conclusiones:
Se identificaron 16 especies de insectos asociados a la floración de notro y 9 especies
de insectos asociados a maqui, de los órdenes Hymenoptera y Diptera.
El mayor porcentaje de insectos visitantes de flores de notro son del orden
Hymenoptera (84,7%). Los insectos con mayor presencia son las especies: A. mellifera
(45,5%), D. gayi
(16,4%) y el género Ruizantheda (13,8%), con R. mutabilis y
Ruizantheda sp.
El mayor porcentaje de insectos visitantes de flores masculinas de maqui son del orden
Hymenoptera (97,7%). Los insectos con mayor presencia son las especies:
A.mellifera (45,3%), P. albopilosa (20,3%) y D. gayi (17,2%).
Los insectos del orden Hymenoptera asociados a notro y maqui, a excepción de A.
mellifera, corresponden en su totalidad a abejas nativas chilenas, lo que permite
concluir una estrecha relación entre esta entomofauna nativa y las especies arbóreas
nativas estudiadas, por lo tanto, las hipótesis propuestas que las flores de especies
nativas atraen a sus insectos visitadores selectivamente y son principalmente nativos,
son aceptadas.
Las correlaciones entre las variables climáticas temperatura y humedad, número de
flores abiertas y la visita de insectos a las flores de notro y maqui, determinaron
principalmente, en el caso de notro, que D. gayi correlaciona positivamente con el
número de flores abiertas y la temperatura, en tanto, A. mellifera correlaciona
positivamente sólo con el número de flores abiertas.
En maqui, es importante el nivel de asociación que existe entre P. albopilosa y el
número de flores abiertas, variables que correlacionan positiva y altamente,
posicionando a este insecto como un visitante muy vinculado a maqui, situación que es
corroborada por otros estudios.
47
Se establecieron tres índices de diversidad para la entomofauna censada. En el caso
de riqueza específica, para notro corresponde a 16 especies y para maqui 9 especies.
En tanto, el índice de diversidad de Shannon Wiener alcanzó valores de 1,87 y 1,56
para notro y maqui respectivamente y el índice de diversidad de Simpson de 0,75 y
0,72 en el mismo orden. Estos resultados permiten concluir que las comunidades de
insectos asociadas a notro y maqui como visitadores de flores, presentan una
diversidad media.
La alta presencia de A.mellifera, puede afectar la condición poblacional de los insectos
visitadores nativos y, consecuentemente, podría alterar la biodiversidad de las
comunidades de insectos nativos estudiadas.
48
6 BIBLIOGRAFIA
AIZEN, M.; VASQUEZ, D. y SMITH-RAMIREZ, C. 2002. Historia natural y
Conservación de los mutualismos planta-animal del bosque templado de
Sudamérica austral. Revista Chilena de Historia Natural 75:79-97.
ANDRADE, V. 2000. Aspectos de bilogía reproductiva en murta (Ugni molinae Turcz.) y
evaluación de la actividad de los polinizadores. Tesis Lic. Agr. Valdivia,
Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Agrarias.84 p.
APABLAZA, J. 2000. Introducción a la entomología general y agrícola. 3a
ed.
Universidad Católica de Chile. Santiago. 339 p.
ARTIGAS, J. 1994a. Entomología económica: insectos de interés agrícola, forestal,
médico
y
veterinario
(nativos,
introducidos
y
susceptibles
de
ser
introducidos).Volumen 1. Concepción, Chile. Universidad de Concepción.
1126 p.
ARTIGAS, J. 1994b. Entomología económica: insectos de interés agrícola, forestal,
médico y veterinario (nativos, introducidos y susceptibles de ser introducidos).
Volumen 2. Concepción, Chile. Universidad de Concepción. 943 p.
CARDENAS, C. 1998. Aspectos de la morfología floral, producción de néctar y
fructificación en Berveris darwinii Hook, Aristotelia chilensis (Mol) y Ugni
molinae Turcz. Tesis Lic. Agr. Valdivia, Universidad Austral de Chile, Facultad
de Ciencias Agrarias. 111 p.
CASTILLO, A. 2004. Efecto de la perturbación antropogénica por cambio de uso de
suelo y variación temporal de la diversidad de cinco órdenes de insectos del
desierto de Sonora. Tesis Lic. Biología. Puebla, México. Universidad de Las
Américas.
Departamento
de
Química
y
Biología.
s/p.
(On
line).
49
<http://catarina.udlap.mx/u_dl_a/tales/documentos/laec/castillo_l_a/> (15 julio
2012).
CORBET, S.; UNSIN, D. y PRYS-JONES, O. 1979. Humidity, nectar and insects visits
to flowers whit special reference to Crataegus, Tilia and Echium. Ecological
Entomology (USA) 4:9-22.
CHIAPPA, E.; ROJAS, M. y TORO, H. 1990. Clave para los géneros de abejas de Chile
(Hymenoptera: Apoidea). Revista Chilena de Entomología. 18: 67-81.
DAVIS, A. 1997. Pollination efficiency of insects. In: Shivanna, K. y Sawhney, V. (eds).
Pollen Biotechnology for Crops Production and Improvement. Cambridge
University Pres. New York, USA. pp: 87-111.
DIRZO, R. y RAVEN, P. 2003. Global state of biodiversity and loss. Annual Review of
Environment and Resources (USA) 28: 137-167.
DONOSO, C. 2004. Variación intraespecífica en especies arbóreas de los bosques
templados de Chile y Argentina. Ed. Universitaria. Santiago, Chile. 420 p.
DONOSO, C. y RAMIREZ, C. 1994. Arbustos Nativos de Chile, guía de
reconocimiento. Marisa Cuneo ediciones. Valdivia, Chile. 119 p.
FERRARI, R. 2005. Efecto del sistema de cultivo sobre la diversidad y abundancia de
insectos visitantes del café (Coffea arabica L.) en el centro del estado de
Veracruz. Tesis Lic. Biología. Puebla, México. Universidad de Las Américas.
Departamento
de
Química
y
Biología.
s/p.
(On
<http://catarina.udlap.mx/u_dl_a/tales/documentos/laec/ferrari_l_r/>
line).
(21
oct
2012).
FRANKEL, R. y GALUN, E. 1977. Pollination mechanisms, reproduction and plant
breeding. Springer-Verlag. Berlin, Germany. 281 p.
50
FREE. J. 1993. Insect pollination crops. 2a ed. Academic Press, London, England.
652 p.
GLIESSMAN, S. 1998. Agroecology. Ecological Processes in Sustainable Agriculture.
Ann Arbor Press. USA. 357 p.
GOMEZ, J. 2002. Generalización en las interacciones entre plantas y polinizadores.
Revista Chilena de Historia Natural (Chile) 75: 105-116.
GREENFACTS, 2006. Consenso Científico sobre la Biodiversidad y Bienestar Humano
(On line). < http://www.greenfacts.org/es/biodiversidad/index.htm#il1> (16 en.
2012).
HEARD, T. 1994. Behavior and pollinator efficiency of stingless bees and honey bees
on macadamis flowers. Journal of Apicultural Research. 33(4): 191-198.
HEINRICH, B. 1975. Energetics of pollination. Annual Review of Ecology and
Systematics (USA) 6: 139-169.
HOFFMAN, A. 1997. Flora silvestre de Chile, Zona Araucana: una guía ilustrada para
la identificación de plantas leñosas del sur de Chile (entre el río Maule y el seno
de Reloncaví). 4a (ed). Ediciones Claudio Gay. Santiago, Chile. 258 p.
HOOPINGARNER, J. y WALLER, G. 1993. Crop pollination. In: Graham, J. (ed). The
hive and the honeybee. Bookcrafers. Michigan, USA. pp: 269-361.
JOSEPH, C. 1960. Investigaciones biológicas sobre himenópteros de Chile (Melíferos).
Trad.: María Etcheverry y Agustín Valenzuela. Publicaciones del Centro de
Estudios Entomológicos. Facultad de Filosofía y Educación, Universidad de
Chile. Santiago, Chile. 1:7-60.
KEPHART, S. R. 1983. The partitioning of pollinator among three species of Asclepias.
Ecology (USA) 64: 120-133.
51
KEVAN, P y BAKER, H. 1983. Insects flower visitors and pollinators. Annual Review of
Entomology (USA) 28: 407 – 453.
LANDE, R. 1996. Statistics and partitioning of species diversity, and similarity among
multiple communities. Oikos 76: 5-13.
LE
–
QUESNE,
C.
s.f.
Enciclopedia
de
la
flora
chilena
(On
line).
<http://www.florachilena.cl/Niv_tax/Angiospermas/Ordenes/Oxidales/Eleocarpac
eae/Aristotelia/Aristotelia%20chilensis.htm> (17 nov 2011).
LLORENS, J.M. 1990. Homoptera II: Pulgones de los cítricos y su control biológico.
Valencia, Pisa Ediciones. 170 p.
LOBOS, N. 1995 Entomofauna asociada al frambueso (Rubus idaeus L.) y evaluación
del atrayente feromonal Beescent en la actividad polinizadora de Apis mellifera
L. Tesis Lic. Agr. Valdivia, Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias
Agrarias. 72 p.
MC GREGOR, S. 1976. Insect pollinators of cultivated crop plants. Department of
Agriculture United States. Washington. 441 p.
MAGURRAN, A. E. 2004. Measuring Biological Diversity. Blackwell Science Ltda.
Malden, USA. 256 p.
MARTIN
de
–
PIERA,
Insectos:
(Boletín
F.
1999.
Apuntes
Dilemas,
electrónico
de
sobre
Ficciones
entomología)
Biodiversidad
y
y
Conservación
¿Soluciones?.
(On
Aracnet
line).<http://www.sea-
entomologia.org/aracnet/2/biodiv/index.htm> (21 oct 2012).
MASIS, C. Y LEZAMA, H. 1991. Estudio preliminar sobre los insectos polinizadores de
macadamia en Costa Rica. Turrialba 41(4): 520 – 523.
52
MELIC, A. 1993. Biodiversidad y riqueza biológica. Paradojas y problemas. Revista
Aragonesa de Entomología (España) 3: 97-103.
MENA, J. 2000. Los grandes insectos también son animales de sangre caliente.
Boletín del Centro de Interpretación de la Naturaleza de Valladolid (España).
48:7-8.
MIJAIL, A. 2004. Aspectos conceptuales, análisis numérico, monitoreo y publicación de
datos sobre biodiversidad. Ed. Araucaria – Marena. Managua, Nicaragua.
336 p.
MORA, A. 1999. Producción de néctar por flores de maqui (Aristotelia chilensis (Mol.)
Stuntz) y entomofauna asociada a su polinización. Tesis Lic. Agr. Valdivia,
Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Agrarias. 97 p.
MORENO, C. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. Editores: CYTED; ORCYT –
UNESCO & SEA. Zaragoza (España). 83 p.
NEIRA, M., PALACIOS, J., CARRILLO, R., PESSOT, R., MUNDACA, N. 1997
Conducta polinizadora de Apis mellifera L. y Bombus ruderatus (Hymenoptera:
Apidae) sobre dos cultivares de Cranberry, Vaccinium macrocarpon Ait.
(Ericaceae). Agro-Ciencia 13:337-344.
PAREDES, J.; ARIAS DE LOPEZ, M.; FLOWERS, W.; MEDINA, M.; HERRERA, P. y
PERALTA, E. s.f. Medición de la Biodiversidad Alfa de Insectos en el Bosque
“Cruz
del
Hueso”
de
Bucay,
Guayas-Ecuador
(On
line).
<http://cibe.espol.edu.ec/sites/cibe.espol.edu.ec/files/documents/CONGRESO%
20PIURA%20Jorge%20Paredes.pdf> (31 julio 2012).
PEÑA, L. 1988. Introducción a los insectos de Chile. 2a ed. Santiago (Chile). Ed.
Universitaria. 256 p.
53
PEREDO, S.F. y BARRERA, C. 2002. Aplicaciones agroecológicas de los índices de
diversidad: análisis de su utilidad para la evaluación de la biodiversidad
agrícola. In: Dapena, E. y Porcuna, J. (Eds.). La agricultura y ganadería
ecológicas en un marco de diversificación y desarrollo solidario. Servicio
Regional de Investigación y Desarrollo Agroalimentario, Sociedad Española de
Agricultura Ecológica. Gijón-Asturias (España). Tomo I pp: 399-408.
PIMM, S. L. y RAVEN, P. 2000. Extinction by numbers. Nature (USA) 403: 843-845.
RALLO, J. 1986. Frutales y abejas. Madrid, Publicaciones de Extensión Agraria. 231 p.
RIOS, M. 1996. Influencia de la polinización entomófila sobre los parámetros
productivos y características de los frutos de la zarzaparrilla roja (Ribes rubrum
L.) cv Jonkheer Van Test. Tesis Lic. Agr. Valdivia, Universidad Austral de Chile,
Facultad de Ciencias Agrarias. 110 p.
RIVEROS, M.; HUMAÑA, A. y LANFRANCO, D. 1991. Actividad de los polinizadores
en el Parque Nacional Puyehue, X Región, Chile. Medio Ambiente (Chile) 11(2):
5-12.
RODRIGUEZ, R.; MATTHEI, O. y QUEZADA, M. 1983. Flora Arbórea de Chile.
Universidad de Concepción. Concepción, Chile. 408 p.
ROOT, L. 1976. ABC y XYZ de la apicultura. Enciclopedia científica y práctica de
abejas. Librería Hacchette. Buenos Aires, Argentina. 670 p.
ROVERE, A. y CHALCOFF, V. 2010 . Embothrium coccineum J. R. Forst. et G. Forst
Kurtziana (On
line).
35(2):
23-33.
http://www.scielo.org.ar/pdf/kurtz/v35n2/
v35n2a05.pdf > (31 julio 2012).
ROZEN, J. 1984. Nesting biology of diphaglossine bees (Hymenoptera, Colletidae).
American Museum Novitates 2786:1-33.
54
SAMWAYS, M.J. 1984. A practical comparison of diversity indices based on a series of
small agricultural ant communities. Phytophylactica (Sudáfrica) 16: 275-278.
SCHLEGEL, F. 1983. Arboreto. Universidad Austral de Chile. Facultad de Ciencias
Forestales. 25 p.
SINGH, J. S. 2002. The biodiversity crisis: a multifaceted review. Current Science
(India) 82(6): 638-647. (On line). <http://repository.ias.ac.in/72925/1/72925.pdf>
(16 julio 2012).
SMITH-PARDO, A. y GONZALEZ, V. 2007. Diversidad de abejas (Hymenoptera:
Apoidea) en estados sucesionales del bosque húmedo tropical. Acta Biológica
Colombiana (Colombia) 12: 43 – 56.
SMITH-RAMÍREZ, C y ARMESTO, J. 1998. Nectarivoría y polinización por aves en
Embothrium coccineum (Proteaceae) en el bosque templado del sur de Chile.
Revista Chilena de Historia Natural 71: 51-63.
SOKAL, R. y ROHLF, J. 1995. Biometry. 3a ed. W.H. Freeman and Company.
Basingstoke, England. 887 p.
SOTOMAYOR, O. 1999. Caracterización de la compatibilidad polínica y evaluación de
la entomofauna asociada a flores de Ugni molinae Turcz. Tesis Lic. Agr.
Valdivia, Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Agrarias. 114 p.
SPELLERBERG, I.F. 1991. Monitoring ecological change. Cambridge University Press.
London, England. 334 p.
STRASBURGUER, E.; NOLL, F.; SCHENK, H. y CHIMPER, A. 1994. Tratado de
Botánica. 8a ed. Ediciones Omega. Barcelona, España. 1086 p.
55
TAPIA, C. 2000. Caracterización de entomofauna asociada a flores de avellano chileno
(Gevuina avellana Mol) y algunos aspectos de biología reproductiva. Tesis Lic.
Agr. Valdivia, Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Agrarias.
115 p.
TOOKER, J.; HAUSER, M. y HANKS, M. 2006. Floral Host Plants of Syrphidae and
Tachinidae (Diptera) of Central Illinois. Annals of the Entomological Society of
America (USA) 99: 96 – 112.
TORO, H.; CHIAPPA, E. y TOBAR, C. 2009. Biología de insectos. 3ª ed. Ediciones
Universitarias de Valparaíso, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso.
Valparaíso, Chile. 249 p.
TORRES-DIAZ, C.; CAVIERES, L.; MUÑOZ-RAMIREZ, C. y ARROYO, M. 2007.
Consecuencias de las variaciones microclimáticas sobre la visita de insectos
polinizadores en dos especies de Chaetanthera (Asteraceae) en los Andes de
Chile central. Revista Chilena de Historia Natural (Chile) 80: 455-468.
UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE. 2004. XXI Congreso de la Asociación
Latinoamericana
de
la
Papa
(ALAP).
(On
line).
<http://www.uach.cl/alap2004/valdivia.htm> (03 agosto 2012).
ULLOA, M. 1997 Identificación de la entomofauna asociada a la flor de arándano
(Vaccinium corymbosum L.) y rol en su polinización. Tesis Lic. Agr. Valdivia,
Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Agrarias. 82 p.
VIDAL, M. C. y RAMIREZ, N. 2005. Especificidad y nicho de polinización de especies
de plantas de un bosque deciduo secundario. Ecotropicos (Venezuela)
18: 73-88.
WESTWOOD, M. 1982. Fruticultura en zonas templadas. Mundi – prensa. Madrid,
España. 461 p.
56
WILLMER, P. 1983. Thermal constraints on activity patterns in nectar feeding insects.
Ecological Entomology (USA) 8: 455-469.
WILSON, E. O. 1999. The diversity of life. W. W. Norton & Company. New York, USA.
421 p.
WILSON, P. y THOMPSON, J. 1991. Heterogeneity among floral visitors leads to
discordance between removal and deposition of pollen. Ecology (USA) 72(4):
1503-1507.
ZAR, J. H. 1999. Biostatistical Analysis. 4ta ed. Prentice – Hall. New Jersey, USA.
663 p.
57
7 ANEXOS
ANEXO 1
Registros de temperatura (°C) y humedad (H°) durante el periodo de
muestreo en maqui.
Fecha
26 oct. 2011
28 oct. 2011
31 oct. 2011
03 nov. 2011
Horario
N° árbol
T° (°C)
H° (%)
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
1
3
4
2
4
1
3
2
3
1
4
2
4
3
1
2
2
4
1
3
3
1
2
4
3
1
4
2
2
1
3
4
19,0
19,6
19,8
19,8
21,2
22,1
22,7
22,8
20,6
20,6
19,6
19,6
23,2
22,1
24,0
24,0
20,4
20,6
21,0
21,3
27,2
26,4
23,4
22,3
10,9
11,5
13,8
16,2
17,0
17,0
17,7
16,0
58,0
58,0
57,0
57,0
46,0
44,0
43,0
44,0
51,0
51,0
57,0
57,0
46,0
44,0
43,0
44,0
43,0
48,0
50,0
51,0
25,0
30,0
42,0
45,0
73,0
70,0
66,0
59,0
54,0
54,0
54,0
59,0
58
Continuación Anexo 1
10 nov. 2011
15 nov. 2011
18 nov. 2011
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
4
1
3
2
3
1
2
4
1
2
3
4
3
1
2
4
3
1
4
2
4
3
1
2
13,8
13,2
13,7
13,7
17,1
15,2
14,1
13,4
20,6
18,4
22,8
22,0
24,2
24,3
22,5
22,3
20,6
20,6
19,6
19,6
23,2
22,1
24,0
24,0
51,0
50,0
50,0
49,0
41,0
48,0
53,0
55,0
51,0
54,0
49,0
50,0
42,0
42,0
48,0
47,0
51,0
51,0
57,0
57,0
46,0
44,0
43,0
44,0
59
ANEXO 2
Registros de temperatura (°C) y humedad (H°) durante el periodo de
muestreo en notro.
Fecha
27 oct. 2011
01 nov. 2011
04 nov. 2011
11 nov. 2011
Horario
N° árbol
T° (°C)
H° (%)
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
2
1
4
3
3
1
2
4
4
1
2
3
1
2
3
4
2
3
1
4
4
1
3
2
4
1
3
2
3
1
4
2
18,9
19,2
19,3
19,2
21,1
22,0
22,2
23,0
16,2
16,0
15,9
15,9
15,0
14,7
14,1
14,7
16,7
20,7
20,8
18,0
19,0
20,0
20,0
18,5
17,8
17,0
18,2
19,8
22,3
21,0
21,4
21,6
50,0
49,0
49,0
55,0
41,0
41,0
40,0
40,0
59,0
52,0
54,0
54,0
54,0
55,0
57,0
58,0
49,0
40,0
35,0
39,0
40,0
39,0
38,0
39,0
52,0
53,0
51,0
48,0
40,0
43,0
43,0
44,0
60
Continuación Anexo 2
16 nov. 2011
19 nov. 2011
22 nov. 2011
24 nov. 2011
25 nov. 2011
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
4
2
1
3
2
3
1
4
1
3
2
4
4
2
3
1
4
3
2
1
4
3
2
1
2
1
3
4
2
1
4
3
1
2
4
3
3
4
1
2
21,4
24,2
24,0
24,9
25,6
24,6
25,0
26,1
14,2
13,9
14,0
15,5
15,5
16,6
17,0
17,1
17,6
19,1
15,9
19,7
17,6
18,6
19,1
19,6
14,7
15,3
14,8
15,6
15,2
14,4
14,1
13,5
18,6
16,3
20,3
19,0
20,2
18,9
17,8
17,0
45,0
38,0
45,0
43,0
37,0
42,0
40,0
40,0
47,0
47,0
46,0
43,0
43,0
38,0
35,0
35,0
57,0
49,0
58,0
48,0
56,0
51,0
48,0
50,0
67,0
68,0
68,0
67,0
70,0
79,0
83,0
87,0
49,0
55,0
49,0
54,0
50,0
52,0
53,0
52,0
61
Continuación Anexo 2
30 nov. 2011
02 dic. 2011
05 dic. 2011
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
11:00 - 11:20
11:30 - 11:50
12:00 - 12:20
12:30 - 12:50
14:00 - 14:20
14:30 - 14:50
15:00 - 15:20
15:30 - 15:50
4
3
2
1
3
2
1
4
1
2
3
4
4
1
3
2
3
2
1
4
2
3
1
4
18,5
15,3
16,1
21,6
19,5
20,8
23,3
23,3
19,4
18,1
18,5
17,4
19,7
19,5
17,5
17,0
16,8
17,6
19,2
22,3
18,4
18,3
19,3
21,0
52,0
55,0
58,0
40,0
41,0
39,0
35,0
35,0
48,0
49,0
49,0
50,0
43,0
45,0
52,0
54,0
62,0
60,0
52,0
54,0
59,0
61,0
55,0
55,0
62
ANEXO 3
Número de flores abiertas en el parche de exclusión de 0,25 x 0,25,
durante el periodo de muestreo en maqui.
Fecha
Arbol N°1
Arbol N°2
Arbol N°3
Arbol N°4
Promedio
26 oct. 2011
42
4
50
11
27
28 oct. 2011
48
6
70
17
35
31 oct. 2011
105
13
84
21
56
03 nov. 2011
186
29
134
29
95
10 nov. 2011
150
40
154
57
100
15 nov. 2011
3
4
6
4
4
18 nov. 2011
3
2
3
2
2
ANEXO 4
Número de flores abiertas en el parche de exclusión de 0,25 x 0,25,
durante el periodo de muestreo en notro.
Fecha
Arbol N°1
Arbol N°2
Arbol N°3
Arbol N°4
Promedio
27 oct. 2011
16
54
45
90
51
01 nov. 2011
64
162
45
137
102
04 nov. 2011
72
205
72
137
121
11 nov. 2011
112
216
167
177
168
16 nov. 2011
62
200
225
57
136
19 nov. 2011
40
108
180
68
99
22 nov. 2011
34
124
117
27
76
24 nov. 2011
21
43
99
41
51
25 nov. 2011
11
59
113
68
63
30 nov. 2011
8
32
50
55
36
02 dic. 2011
6
22
68
22
29
05 dic. 2011
2
0
27
5
9
63
ANEXO 5
Cálculo de riqueza específica (S), índice de Simpson (l) e índices
de diversidad de Shannon Wiener (H’) y Simpson (1 - l), para la
entomofauna asociada a notro y maqui.
.Especie
Notro
Maqui
ni
pi
ni
pi
Allograpta pulchra
07
0,026
0
0
Apis mellifera
122
0,455
58
0,453
Bombus dahalbomii
0
0
01
0,008
Bombus terrestris
14
0,052
07
0,054
Cadeguala occidentalis
08
0,03
02
0,016
Carposcalis chalconatus
04
0,015
0
0
Carposcalis fenestratum
06
0,022
03
0,023
Corynura chloris
01
0,004
0
0
Diphaglossa gayi
44
0,164
22
0,171
Dolichogyna nigris
13
0,049
0
0
Policana albopilosa
0
0
26
0,203
Polistes dominulus
01
0,004
0
0
Ruizantheda mutabilis
07
0,026
03
0,023
Ruizantheda sp
30
0,111
06
0,047
Scaeva occidentalis
04
0,015
0
0
Syrphus melanostoma
01
0,004
0
0
Syrphus sexamaculatus
02
0,007
0
0
Syrphus similis
04
0,015
0
0
N° total de individuos (N)
268
128
Riqueza específica (S)
16
9
Indice de Simpson (l)
0,25
0,28
Indice diversidad Shannon – Wiener (H’)
1,87
1,56
Indice de diversidad Simpson (1 – l)
0,75
0,72
64
ANEXO 6
Diphaglossa gayi (Hymenoptera: Colletidae)
ANEXO 7
Corynura chloris (Hymenoptera: Halictidae)
65
ANEXO 8
Ruizantheda mutabilis (Hymenoptera: Halictidae)
ANEXO 9
Bombus dahalbomii (Hymenoptera: Apidae)
66
ANEXO 10
Bombus terrestris (Hymenoptera: Apidae)
ANEXO 11
Cadeguala occidentalis (Hymenoptera: Colletidae)