UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA FACULTAD DE

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA
FACULTAD DE CIENCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA
Trabajo de grado para optar al título de biólogos:
DINÁMICA ANUAL DE LA INTERACCIÓN COLIBRÍ-FLOR EN
ECOSISTEMAS ALTOANDINOS DEL VOLCÁN GALERAS, SUR DE
COLOMBIA
Presentado por:
Eduardo Aquiles Gutiérrez Zamora (112483)
Sandra Victoria Rojas Nossa (112535)
Director:
F. Gary Stiles
Profesor del Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia
Bogotá, febrero 19 de 2001
DINÁMICA ANUAL DE LA INTERACCIÓN COLIBRÍ-FLOR EN
ECOSISTEMAS ALTOANDINOS DEL VOLCÁN GALERAS, SUR DE
COLOMBIA
Autores:
Eduardo Aquiles Gutiérrez Zamora
Sandra Victoria Rojas Nossa
Director:
F. Gary Stiles
______________________
Julio Betancur
Director ad. hoc
______________________
Marisol Amaya M.
Jurado
______________________
Orlando Vargas
Jurado
CONTENIDO
Página
AGRADECIMIENTOS
RESUMEN
INTRODUCCIÓN . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1
OBJETIVOS .
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MARCO TEÓRICO.
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Las flores visitadas
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Colibríes: los visitantes florales más especializados .
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HIPÓTESIS . .
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MÉTODOS
Área de estudio
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Trabajo de Campo
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3
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2
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Estudio dela comunidad de colibríes . . . .
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Estudio de la comunidad de plantas . . .
Análisis de los datos .
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PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN .
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19
RESULTADOS
COMPOSICIÓN DE LA COMUNIDAD .
Plantas .
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El polen transportado por los colibríes .
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Colibríes .
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RELACIÓN COLIBRÍ-FLOR
Escogencia de las flores .
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Tasas y eficiencia en la extracción del néctar .
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SUBCOMUNIDADE DE COLIBRÍES Y FLORES
Subcomunidad de pico corto
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Subcomunidad de pico mediano
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Subcomunidad de pico largo
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Subcomunidad de pico curvo
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PATRONES ESTACIONALES
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67
FLORACIÓN EN LA COMUNIDAD DE PLANTAS. .
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67
CICLO ANUAL DE LOS COLIBRÍES .
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73
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Abundancia y movimientos poblacionales .
Reproducción y muda
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Subcomunidad de picos cortos.
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Subcomunidad de pico mediano.
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Subcomunidad de pico largo.
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Subcomunidad de pico curvo .
DISCUSIÓN .
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CONCLUSIONES.
BIBLIOGRAFÍA
ANEXOS
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106
ÍNDICE DE FIGURAS
Página
Fig. 1 Ubicación general del Área de Estudio . .
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10
Fig. 2 Panorámica del Flanco Oriental del Volcán Galeras (Altitud: 4250 m)
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10
Fig. 3 Precipitación de los últimos 29 años y durante el período de muestreo
.
Fig. 4 Comportamiento anual de la Temperatura .
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Fig.. 5 Cuenca del río Mijitayo 3100-3500 m .
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Fig. 6 Subpáramo 3400-3600 m .
Fig. 7 Páramo 3600-3950 m .
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Fig. 8 Medidas morfológicas realizadas a los colibríes .
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12
. 12
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. 15
Fig. 9 Tendencias de las principales características de las plantas
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Fig. 10 Tendencias de la morfometría de las flores y características del néctar a nivel
comunitario . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23
Fig. 11 Tendencias generales de las características del polen transportado por los
colibríes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
Fig. 12 Curva Acumulativa de Especies .
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Fig. 13 Tendencias de la morfometría de los colibríes .
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26
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30
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Fig. 14 La recta que describe la ecuación de regresión lineal (Tabla 9) para la velocidad
de extracción del néctar en los casos estudiados . . . . . . . . . 41
Fig. 15 La recta que describe la ecuación de regresión lineal (Tabla 11) para la eficiencia
en la extracción del néctar en los casos estudiados . . . . . . . . . 44
Fig. 16 Traslape en los nichos de forrajeo: las líneas representan diferentes grados
de traslape entre pares de especies (escala) entre los nichos de forrajeo de
los colibríes según el método palinológico (Tabla 6) . . . . . . . .
46
Fig. 17 Dendrograma de agrupación usando los datos de frecuencias de aparición
de 37 plantas, en las cargas de polen transportadas por diez especie de
colibrí (Tabla 6). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 47
Fig. 18. Subcomunidad pico corto .
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48
Fig. 19 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los
50
registros para la subcomunidad de colibríes de pico corto . . . . . . . .
Fig. 20 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos cortos
sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total)
51
Fig. 21 Subcomunidad de colibríes de pico mediano .
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53
Fig. 22 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los
registros para la subcomunidad de colibríes de pico mediano . . . . . . . . 55
Fig. 23 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos medianos
sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) . 56
Fig. 24 Subcomunidad pico largo.
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. 59
Fig. 25 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los
registros para la subcomunidad de colibríes de pico largo . . . . . . . 60
Fig. 26 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos largos
sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) . 61
Fig. 27 Subcomunidad de pico curvo. .
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Fig. 28 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en
los registros para la subcomunidad de colibríes de pico curvo . . . . .
64
. 65
Fig. 29 Distribución del número de especies visitadas por el colibrí de picos curvo
sobre los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) . . 66
Fig. 30 Oferta anual de recursos para colibríes en cada hábitat.
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Fig. 31 Variación en el número de especies en buena floración a lo largo del monitoreo
en las áreas de estudio y en total para la comunidad . . . . . . . . . 69
Fig. 32 Fenología de la Floración de plantas visitadas por colibríes en los hábitats
de subpáramo y páramo.
. . . . . . . . . . . . . . . .
. 70
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. 72
Fig. 33 Fenología de la Floración de plantas visitadas por colibríes en el bosque.
Fig. 34 Comportamiento general de la Riqueza en la comunidad de colibríes a lo largo
del monitoreo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 73
Fig. 35 Abundancia general para la comunidad de colibríes
.
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. . . .
74
Fig. 36 Distribución espacial y temporal de la abundancia para 10 especies de colibríes
en el área de estudio. . . . . . . . . . . . . . . . . . .
76
Fig. 37 Reproducción en la comunidad de colibríes. .
.
79
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81
Fig. 39 Fluctuación anual del peso promedio en gramos de los colibríes capturados .
82
Fig. 40 Proporción del total de colibríes capturados que presentaron indicios
de reproducción, muda o ninguna de las dos (inactividad). . . .
84
Fig. 38 Muda en la comunidad de colibríes. .
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ÍNDICE DE TABLAS
Página
Tabla 1. Características de 37 especies de plantas visitadas por los colibríes en el
Flanco oriental del Volcán Galeras . . . . . . . . . . . .
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19
Tabla 2. Principales características morfológicas y del néctar de las flores visitadas
por colibríes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
24
Tabla 3. Colibríes registrados en las áreas de estudio y el número de aves anilladas
de cada especie . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
28
Tabla 4. Promedios de la morfometría para los sexos de cada especie .
.
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Tabla 5 Visitas observadas y frecuencias correspondientes del total de registros
para cada especie individualmente y en general y el número de colibríes
visitantes para cada planta . . . . . . . . . . . . . . .
31
. 33
Tabla 6 Registros polínicos en las cargas de los colibríes para cada planta (Nº de cargas
en que aparece) y la frecuencia correspondiente del total de registro polínicos. 34
Tabla 7 Número de especies vegetales detectadas (espectro trófico), usando dos
métodos de estudio (observación directa y palinológico) . . . . . .
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35
Tabla 8 Diferencias entre los rangos de ordenación (rs) correspondientes a cada planta 38
Tabla 9 Tasas de extracción de néctar . .
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. 40
Tabla 10 Costo del revoloteo para 4 colibríes de diferentes tallas
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Tabla 11. Rendimiento energético de la extracción del néctar .
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. 43
Tabla 12 Correlación (rs) entre el orden de preferencia de las flores en E mosquera
(estimada por dos métodos de estudio) , con eficiencia y velocidad con que el
colibrí extrae el néctar de las flores . . . . . . . . . . . . . . 45
Tabla 13 Promedio del número de especies o palinomorfos transportados en diferentes
51
partes del cuerpo. . . . . . . . . . . . . . . . . . .
Tabla 14 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad
de colibríes de pico corto y aporte individual de cada colibrí al valor total del
índice. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
52
Tabla 15. Palinomorfos que fueron transportados en diferentes partes del cuerpo.
57
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Tabla 16 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de
colibríes de pico mediano y aporte individual de cada colibrí al valor total del
índice. . . . . . . . . . . . . .
. . . . . . .
. 58
Tabla 17 Promedio del número de especies o palinomorfos que fueron transportados
en diferentes partes del cuerpo. . . . . . . . . . . . .
. . 62
Tabla 18 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad
de colibríes ruteros de pico largo y aporte individual de cada colibrí al valor
total del índice. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 63
Tabla 19 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad
de colibríes de pico curvo. . . . . . . . . . . . . . . . .
66
Tabla 20 Valores para las correlaciones según el Índice de Correlación de Spearman
entre el régimen de lluvias y los parámetros con los que se evaluó la floración
. . .
68
de las plantas en cada hábitat. . . . . . . . . . . .
Tabla 21 Valores para las correlaciones según el Índice de Correlación de Spearman
para algunos factores que pueden influir en el ciclo anual de los colibríes a
nivel comunitario y en cada hábitat. . . . . . . . . . . . .
85
Tabla 22 Comparación de las flores/ha disponibles para especies de colibríes de diferentes
subcomunidades en diferentes estaciones de actividad. . . . . . . . 87
Tabla 23 Correlaciones en la subcomunidad de colibríes de pico corto. .
.
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88
Tabla 24 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de
las plantas más importantes para cada especies de colibrí . . . . . .
89
Tabla 25 Correlaciones en la subcomunidad de colibríes de pico mediano (por los métodos
de observación y cargas de polen) por la subcomunidad o colibrí. . .
. . 90
Tabla 26 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de
las plantas más importantes para cada especies de colibrí . . . . . . .
92
Tabla 27 Correlaciones en la subcomunidad de Picos Largos.
93
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Tabla 28 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de
las plantas más importantes para cada especie de colibrí . . . . . . .
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. 94
Tabla 29 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las
plantas más importantes para la especie de colibrí en los meses de muestreo. 94
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos de todo corazón a las personas y entidades que nos colaboraron en
la realización de esta investigación:
Gary Stiles nuestro maestro, por toda su colaboración, sus indispensables y
muy valiosas orientaciones que nos ayudaron a enfocar tanto el trabajo de campo
como el análisis y discusión de los resultados.
James Luteyn del New York Botanical Garden y Julio Betancur del Instituto de
Ciencias Naturales, quienes nos colaboraron en la identificación de las plantas.
Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Naturales Nacionales.
Especialmente a Nancy López de Viles, Directora del Santuario de Flora y Fauna
Galeras y a los guardaparques, quienes nos prestaron su valiosa colaboración y
apoyo logístico a lo largo de todo el trabajo de campo.
Secretaría del Medio Ambiente del municipio de Pasto por la financiación parcial
de la investigación.
Empresa de Acueducto de Pasto EMPOPASTO por la financiación parcial de la
investigación.
Nuestros padres por todo su afecto, apoyo incondicional y ayuda económica
durante la realización del trabajo.
A personas como: Francisco Piaguaje, Esteban Carrillo, Rodulfo Ospina y Andrés
Burbano por que sin su ayuda las cosas seguramente hubieran sido más difíciles.
Luz Marina Arciniegas Christian Devenish, Natalia Rojas, Melina Ángel, Stephane
Lemyre, Erica Gutiérrez, Henry Benavides, Paola Pedraza y Marcela Alvear
quienes nos ayudaron y acompañaron en el trabajo de campo.
Arturo Rodríguez que nos colaboró en la restauración de algunas pieles de estudio.
Al Pavo, nuestro transporte durante el trabajo de campo y especialmente a Agata.
Este trabajo esta dedicado a nuestros padres, hermanos y sobrinos
quienes nos dieron toda la fuerza espiritual y física para
culminar con éxito esta etapa
de nuestra vida
1
INTRODUCCIÓN
Como sucede en otras comunidades de aves tropicales, los colibríes presentan
ritmos estacionales bien definidos de reproducción, muda y movimientos
poblacionales parciales o totales. Muchas de las migraciones de colibríes en el
neotrópico involucran gradientes ambientales- altitudinales en zonas de influencia
montañosa (Skutch, 1950; Fogden, 1972, cit. por Stiles, 1985; Feinsinger, 1980; Wolf
et al. 1976). Esta organización depende de los requerimientos específicos de energía
en las aves, comportamiento inter e intra específico de las especies en diferentes
comunidades. Se asume que las poblaciones de colibríes se desplazan de un lugar
a otro siguiendo la floración de las plantas, de hecho, datos en Costa Rica sugieren
tales movimientos, pero no se han estudiado
simultáneamente distintas
comunidades de una región, hasta ahora los datos se refieren a una comunidad a
la vez (Stiles com. pers.).
Los grandes contrastes climáticos y geográficos que originan la diversidad
ambiental en nuestro entorno neotropical no hacen posible generalizaciones con
respecto a la regulación del ciclo anual o dinámica ecológica en las comunidades
de colibríes. El factor limitante: la fenología de la floración en la comunidad de
plantas de un lugar, evoluciona como una unidad (Stiles, 1978), de tal manera que
la presencia de una planta puede afectar la fenología de otras especies, incluso la
misma especie puede mostrar patrones de una comunidad a otra (Frankie et al.
1974 cit. por Stiles, 1978). Las variaciones en la capacidad de carga de diferentes
ecosistemas hace que la cambiante composición en las comunidades de plantas
permitan a su vez una correspondiente diversidad de ensamblajes en las
comunidades de colibríes, ritmos estacionales y patrones de selección y
polinización de las flores.
A pesar que el centro de origen y evolución de la familia Trochilidae
probablemente esta en las montañas mucho más antiguas del Este del Brasil, se
sospecha que el centro de distribución y diversificación de la familia Trochilidae
se encuentra a lo largo del eje andino entre Perú y Colombia, como bien lo
señalan Snow & Snow (1980). De hecho es un centro de especiación muy
importante: las comunidades colibrí-flor más ricas (con mayor número de especies)
son andinas especialmente en elevaciones medias de la vertiente del Pacífico (Stiles
com. pers.; Salaman & Mazariegos, 1998). Sin embargo, son muy pocos los trabajos
publicados que abordan el estudio de la relación colibrí - flor en estos ecosistemas:
Carpenter, 1976; Snow & Snow, 1980; Murcia, 1983; Ayala, 1986; todos estos con un
enfoque más angosto, de una o pocas especies o a corto plazo.
2
Sólo Wolf et al. (1976) estudiaron la organización espacial y temporal de dos
comunidades por arriba de 3000 m en el Cerro de La Muerte (Costa Rica), donde
la diversidad y complejidad ecológica de las interacciones en relación a otros
estudios similares en Centro América es muy limitada. Debido a su aislamiento de
los páramos sudamericanos y la pequeña extensión de sus páramos.
Este trabajo es el primero en estudiar el problema a nivel de comunidad en la
transición entre bosque alto andino y páramo por arriba de los 3000 m en los
Andes suramericanos. A diferencia del estudio en el Cerro de la Muerte (Wolf et
al., 1976), nosotros incluimos ahora un gradiente altitudinal mayor entre 3200 y
3950m y para este trabajo también usamos métodos de estudio palinológico para
elucidar los patrones de polinización y de selección de los recursos florales.
Las cerca de diez mil hectáreas de ecosistemas andinos en el Santuario de Flora y
Fauna Galeras resultan muy apropiadas para este estudio. Aquí es posible
encontrar grandes extensiones de bosque alto andino y de páramos que llegan
muy cerca de 4000 m, al menos en su porción sur-oriental. Por otro lado cabe
resaltar la importancia humana del lugar: seis cabeceras municipales, incluyendo
la capital del departamento (Pasto), suplen prácticamente toda su demanda de
agua potable con las fuentes hidrográficas que se originan en la parte alta del
volcán. No obstante, el conocimiento que se tiene en la actualidad sobre la
dinámica o funcionamiento de estos ecosistemas en particular es inexistente. Los
escasos estudios realizados se han centrado en la composición florística del lugar
(Salazar, 1984), pero aspectos básicos e importantes como la composición
faunística en general, de aves en particular o su ecología se han estudiado de
manera superficial (Calderón, 1998).
OBJETIVOS
Objetivo General
Estudiar la estructura espacial y el ciclo anual de la comunidad de colibríes y
plantas ornitófilas en un gradiente entre bosque altoandino y páramo en el
Santuario de Flora y Fauna Galeras.
Objetivos Específicos
1. Determinar para áreas de bosque altoandino, subpáramo y páramo del S. F. F.
Galeras las especies de colibríes presentes y las plantas cuyas flores visitan y
polinizan.
3
2. Caracterizar la oferta anual de néctar en las áreas de estudio.
3. Determinar cambios en las abundancias y actividades de reproducción y muda
de los colibríes con relación a cambios en la disponibilidad de flores en cada
área y entre áreas de estudio; entre éstos parámetros y el régimen de lluvias.
4. Evaluar la importancia de movimientos de las poblaciones entre áreas para el
mantenimiento de la comunidad de colibríes y la dinámica del sistema
polinizador - planta.
5. Caracterizar las
morfologías de
colibríes y flores determinando las
características que influyen en la elección de los recursos.
6. Evaluar las características predominantes de los granos de polen transportados
por colibríes.
7. Determinar la tasas y eficiencia de la extracción de néctar de colibríes en
diferentes plantas y evaluar la importancia de estos parámetros en el patrón de
selección de recursos en las aves.
MARCO TEÓRICO
Entre las aves nectarívoras conocidas, los colibríes (Aves: Trochilidae), han
alcanzado la máxima especialización para visitar y polinizar flores (Stiles, 1981).
En ellos, el tamaño corporal, el pico y las estructuras de la boca, tracto digestivo,
locomoción, patrones de comportamiento y ciclo anual, han sido fuertemente
modificados a lo largo de su historia evolutiva, para suplir los requerimientos
energéticos a base de néctar floral. Aunque complementan su nutrición con
pequeños artrópodos como arañas o insectos de los cuales obtienen una
importante fuente de nitrógeno y proteínas (Stiles, 1995), al parecer la oferta de
flores resulta ser el recurso crítico para estas aves.
En términos generales se ha observado que la importancia de la ornitofilia en las
plantas aumenta a medida que crece la humedad y la altura sobre el nivel del mar
(Stiles, 1985); y debido a la influencia de las bajas temperaturas que reduce la
actividad de los insectos, el consumo de néctar en los colibríes se vuelve más
importante a grandes elevaciones. Probablemente
el papel ecológico que
desarrollan estas aves en el mantenimiento del potencial de variabilidad genética
de las plantas a través de la polinización se hace también más importante a
alturas mayores (Cruden, 1972). El grupo de aves nectarívoras es estable en el
número de especies en diferentes comunidades entre 800 – 3600 m en la cordillera
4
de Vilcabamba (Perú), mientras que otros grupos de aves como insectívoros o
frugívoros decrece rápidamente a partir de alturas superiores a 2200 m (Terborgh,
1977).
Acercamientos teóricos (Terbogh, 1971) sugieren que la distribución de las especies
a lo largo de gradientes ambientales altitudinales puede estar determinada por: a)
factores físicos o biológicos del medio ambiente que varían continuamente y en
paralelo con el gradiente, b) exclusión competitiva entre las especies, y c)
discontinuidades en los hábitats (ecotonos). Entre las características físicas se
encuentran temperatura y nubosidad; las biológicas incluyen la red de
productividad anual de las plantas, densidad de insectos y la importancia de las
plantas epífitas en la vegetación, la primera y segunda decrecen mientras que la
tercera aumenta cuando se asciende en el gradiente.
Las especies que componen una comunidad se traslapan entre sí de forma
diferente en sus patrones de visitación de flores. Estos valores de traslape permiten
subdividir la comunidad en grupos de aves que explotan grupos de flores
similares: Subcomunidades (Stiles, 1985).
Las flores visitadas
Las presiones evolutivas de las plantas que atraen polinizadores eminentemente
visuales como las aves, desembocan en una serie de atributos morfológicos
fisiológicos y ecológicos descritos en el síndrome de ornitofilia :
El mecanismo de atracción primaria son colores brillantes en sus flores y algunas
veces en sus partes vegetativas, que contrastan con el follaje en el hábitat o
microhábitat que comparten con las aves (Stiles, 1976), la coloración de partes
vegetativas o flores inmaduras puede aumentar la duración de la señal visual
(Stiles, 1981). Sus colores son con frecuencia rojo, naranja, amarillo, e incluso una
combinación de ellos para optimizar el contraste. En términos generales las flores
que atraen colibríes poseen colores de longitud de onda larga (Stiles, 1981); sin
embargo, son predominantemente rojas, probablemente porque este color es
inconspicuo para los insectos, excepto solamente para algunas abejas y mariposas
(Raven, 1972), que muy pocas veces pueden acceder a las recompensas de las
flores ornitófilas con sus aparatos bucales.
Los colibríes tienen preferencias jerárquicas entre los azúcares así: sacarosa –
glucosa – fructuosa, a pesar de ser energéticamente equivalentes (Stiles, 1976) y
5
prácticamente todas las flores polinizadas por colibríes estudiadas tienen
diferentes concentraciones de sacarosa en el néctar (Stiles, 1976; Baker & Baker,
1981 cit. por Stiles, 1981). A diferencia de muchas flores que atraen insectos, el
néctar de flores visitadas por colibríes tiene muy poca cantidad de sustancias
como aminoácidos, lípidos y polisacáridos
que probablemente no son
nutricionalmente esenciales para las aves nectarívoras, ya que pueden obtenerlos
de otras fuentes como insectos. Incluso, en ensayos de laboratorio bajas
concentraciones de aminoácidos no son detectadas por los colibríes, pero altas
concentraciones son rechazadas.
Las flores polinizadas por colibríes poseen mecanismos que restringen visitas de
otros animales que no son polinizadores y que eventualmente pueden “parasitar”
esta interacción. Para los insectos además del color rojo, se han identificado otros
como: néctar diluido (Baker, 1975 citado por Stiles, 1981; Bolten et al., 1979),
tiempo adecuado de los picos de producción del néctar y posiblemente la
composición del néctar (Stiles, 1975). Partes duras de las flores y una gran
distancia entre la cámara de néctar y las partes sexuales, además de tejidos
protectores del perianto también pueden asociarse como características que
protegen la recompensa de visitantes no polinizadores.
La restricción del número de visitantes a unos pocos colibríes como polinizadores
potenciales puede promover la eficiencia de polinización en la planta y reducir la
interferencia producida al mezclarse el polen de diferentes flores en las cargas
transportadas (Feinsinger, 1990; Stiles, 1981).
La rentabilidad energética del néctar en las flores disponibles es importante para
la elección por parte del ave, donde al parecer la disponibilidad del néctar,
eficiencia de extracción del néctar, y costo del transporte entre flores parecen ser
determinantes a este nivel (Wolf et al., 1976; Stiles, 1981), corolas tubulares de
diferentes longitudes y/o curvaturas con relación a diferencias en la morfología y
longitud del pico, pueden afectar la eficiencia de extracción del néctar de
diferentes especies de colibríes en distintas plantas, lo que a su vez ejerce una gran
influencia en la elección de la flor por parte del colibrí. Las corolas tubulares
pueden ser un mecanismo para forzar al pájaro a orientar su pico de manera
particular al momento de visitar la flor, especialmente cuando picos y corolas son
curvados; esto facilita la ubicación del polen desde las anteras hasta partes
específicas del cuerpo del ave para reducir la mezcla de polen en un vector poco
especializado. Esto ha abierto el camino para una variedad de coadaptaciones
morfológicas específicas (Stiles, 1975; 1981).
6
Colibríes: los visitantes florales más especializados
El Neotrópico contiene indudablemente los ensamblajes ave - flor más
especializados y numerosos, donde el grupo dominante numérica y
ecológicamente es el de los colibríes (315 de 340 especies nectarívoras presentes).
Efectivamente el 90% o más de las aves nectarívoras del neotrópico son colibríes,
difícil especificar exactamente porque muchas especies pueden libar néctar de
forma ocasional u oportunista (Stiles, 1981).
Los colibríes son aves exclusivas del Nuevo Mundo, caracterizadas por su tamaño
reducido, colores iridiscentes y su especial tipo de vuelo que les permite volar en
cualquier dirección, inclusive en reversa o mantenerse en el mismo sitio en vuelo
cernido. Por su reducido tamaño los colibríes presentan las tasas metabólicas y
requerimientos energéticos más altos de todas las aves (Stiles & Skutch, 1995).
En todas las especies de colibríes estudiadas hasta el momento la hembra es la
encargada de hacer el nido, empollar y cuidar de los polluelos, sin ayuda del
macho. Los machos de algunas especies se reúnen en asambleas de cortejo o leks
en los que cada macho mantiene un territorio pequeño de apareamiento. Los
machos de muchas especies anuncian su disponibilidad a las hembras mediante
sus cantos y unos pocos realizan elaborados despliegues aéreos. En la mayor parte
de las especies lo machos son más coloridos que las hembras y pueden ostentar
gargantas o coronillas brillantes, colas largas, collares y otros adornos que
probablemente facilitan la defensa de sus territorios y ayudan en el reconocimiento
rápido de las especies, estos colores iridiscentes en los colibríes son producidos
principalmente por la estructura microscópica de las plumas y cambian con el
ángulo de visión y pueden verse negros si la iluminación es pobre. Usualmente los
nidos de los colibríes son tazas pulidas y compactas de material suave. Unen los
materiales con telarañas y con éstas anclan el nido a su soporte, que generalmente
es una ramita de un arbusto o árbol. Los colibríes siempre ponen 2 huevos blancos
alargados que eclosionan entre 15 – 19 días. Los pichones son alimentados por la
madre con néctar regurgitado e insectos y permanecen 20 – 26 días en el nido,
cuando lo abandonan ya vuelan bien (Stiles & Skutch, 1995).
La muda es el cambio de plumaje del ave. Un individuo posee varios plumajes
según el estado de desarrollo hasta conseguir el plumaje definitivo o plumaje del
adulto. Los colibríes generalmente presentan un período de muda al año que les
7
garantiza óptimas condiciones físicas para el vuelo y una efectiva
termorregulación. El proceso de renovación del plumaje en los colibríes es lento y
dura entre 2 – 4 meses, mucho más que otros passeriformes de igual o mayor
tamaño (Stiles & Skutch, 1995). La muda de las primarias se realiza en un estricto
orden para minimizar el efecto de la pérdida de plumas de vuelo. En el cuerpo las
plumas crecen en zonas definidas llamadas terilos. En la renovación de estas
plumas las viejas protegen a las plumas nuevas para que la pérdida no afecte la
termorregulación. Durante la muda el metabolismo de las aves aumenta entre 2045%, esto requiere que los recursos alimenticios sean abundantes en ésta época
(Gill, 1995; Stiles, com. pers.).
Debido a características ecológicas y morfológicas, los colibríes se han segregado
taxonómica y ecológicamente en dos grandes grupos:
El primero de ellos conformado por los colibríes ermitaños (Subfamilia
Phaethorninae) de picos típicamente curvos y largos que habitan principalmente
las tierras bajas, con centro de distribución en la cuenca Amazónica. Éstos toman
el néctar visitando flores de plantas con crecimiento disperso estableciendo rutas
de forrajeo. Son polinizadores exclusivos de muchas de ellas con las que han
coevolucionado grandes afinidades morfológicas.
Un segundo grupo en el que podemos encontrar el 90% de las especies en la
familia, es el de colibríes no ermitaños (Subfamilia Trochilinae), presentan una
distribución altitudinal mayor que la de los ermitaños y son las especies más
importantes numéricamente en todas las comunidades de colibríes neotropicales
estudiadas hasta el momento. Los no ermitaños son los únicos colibríes presentes
hacia los extremos de la distribución de la familia, tanto latitudinalmente como
altitudinalmente (y también en los ambientes más secos).
Los colibríes no ermitaños son de tallas variables entre 2 y 20 gramos de peso
corporal y aunque algunos tienen el pico curvo, la gran mayoría los posee rectos y
con longitudes que pueden variar desde
8 mm a más de 100 mm de longitud
(Hilty & Brown, 1986). En virtud de su morfología estos colibríes han sido
separados en tres grupos (Stiles, 1985):
• Pequeños, de picos típicamente cortos (<15 mm y menos de 3.5 gramos)
• Tallas medianas (entre 3.5 ó 4 a 7 gramos), que poseen picos alrededor de 15-25
mm
• Especies con picos largos y/o curvos de más de 30 mm de longitud de tallas
medianas a grandes (5.5 a más de 12 gramos)
8
La mayoría de no ermitaños pertenecen al segundo grupo (medianos), en el que la
elección de flores esta
influenciada por interacciones de
dominancia,
territorialidad y en algunos casos preferencias por un hábitat o microhábitat en
particular.
Las diferencias morfológicas entre especies simpátricas pueden ser marcadas. En
una comunidad medianamente diversa se podría encontrar la mayor parte de la
variación en toda la (sub)familia, y son suficientes para producir diferencias en la
eficiencia de forrajeo y la elección de flores (Wolf et al., 1976). Los Trochilinae
pequeños tienden a ser excluidos de las flores visitadas por los medianos, ya que
por sus tallas tienen un rango social subordinado o por que sus picos cortos no les
permiten forrajear eficientemente en ellas. Visitan entonces plantas con flores de
corola pequeña, con poca producción de néctar, muchas veces diluido en azúcares
que no atraen a los colibríes dominantes, los polinizadores primarios de estas
plantas son generalmente insectos como mariposas o abejas.
Los miembros del tercer grupo se asemejan a los ermitaños en sus hábitos de
forrajeo, éstos visitan flores de largas corolas tubulares y/o curvadas que se
distribuyen en pequeños parches aislados. Estos colibríes predominan en
microhábitats o en regiones donde los verdaderos ermitaños son escasos o están
ausentes: el dosel de las selvas de tierras bajas, el bosque seco o las tierras altas,
como en este caso, donde al igual que los ermitaños, son polinizadores exclusivos
de algunas plantas debido a su peculiar morfología (Stiles, 1985; Snow & Snow,
1980).
PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN
1. ¿Cuál es la estructura espacial y el ciclo anual de la comunidad de colibríes y
plantas ornitófilas en ecosistemas altoandinos, en el gradiente entre bosque
altoandino y páramo en el Santuario de Flora y Fauna (SFF) Galeras?
2. ¿Cuáles son las especies de colibríes presentes y las especies de plantas cuyas
flores visitan y polinizan en áreas de páramo, bosque altoandino y subpáramo
del SFF Galeras?
3. ¿Cuál es el patrón de oferta anual de néctar en las áreas de estudio?
4. ¿Cómo se relacionan los cambios en la abundancia y actividades de
reproducción y muda en las especies de colibríes con la disponibilidad de
9
flores en cada área y entre áreas de estudio?¿Éstos a su vez responden a
cambios en el régimen de lluvias?
5. ¿Son importantes los movimientos de las poblaciones entre áreas a diferentes
alturas para el mantenimiento de la comunidad de colibríes y la dinámica del
sistema polinizador-planta?
6. ¿Cuáles características morfológicas de colibríes y flores influyen en la elección
de los recursos por parte de los colibríes?
7. ¿Cuáles son las características dominantes de los granos de polen transportados
por colibríes?
8. ¿Las tasas y eficiencia en la extracción de néctar en diferentes plantas son
importantes para definir el patrón de selección de recursos en las aves?
HIPÓTESIS
El patrón temporal de la oferta de néctar en las áreas de estudio define la
distribución estacional de las actividades de los colibríes (reproducción y muda)
y la abundancia de las especies en diferentes áreas a lo largo del año.
Los movimientos de las poblaciones entre áreas son una estrategia importante
para el mantenimiento energético de la comunidad de colibríes. A su vez
responden a la estructura espacial y temporal de la floración en las plantas a lo
largo del gradiente ambiental – altitudinal.
El ajuste morfológico entre flores y colibríes explica patrones de explotación de
recursos, estrategias de polinización y las diferencias en la eficiencia y velocidad de
extracción del néctar en los colibríes en diferentes plantas.
La diversidad taxonómica de colibríes y flores ornitófilas presentes en el área de
estudio, así como la diversidad y complejidad ecológica de sus interacciones, es
mayor que en otras comunidades estudiadas en Costa Rica a elevaciones
similares.
10
MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO
Fig. 1 Ubicación general del Área de Estudio
Fig. 2 Panorámica del Flanco Oriental del
Volcán Galeras (Altitud: 4250 m)
Este trabajo se realizó en el Santuario de Flora y Fauna Galeras que comprende
8.886 hectáreas de ecosistemas de montaña presentes en el volcán activo Galeras, a
cargo de la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Naturales
Nacionales del Ministerio del Medio Ambiente desde marzo de 1985. El volcán
Galeras se encuentra en el nudo de los Pastos en el ramal centro-oriental de la
cordillera de los Andes (Fig. 1), se eleva 4276 m en el departamento de Nariño
(Colombia). Está ubicado en los municipios de Pasto, Consacá, Yacuanquer,
Tangua, La Florida y Sandoná. Se localiza de oriente a occidente entre la capital
(Pasto) y la población de Consacá.
El área específica de nuestro estudio se encuentra ubicada en la ladera oriental del
volcán (Fig. 2) entre los 3300 y 3950 m. El comportamiento del clima es difícil de
caracterizar porque el IDEAM no posee estaciones por arriba de 3000 m. En
Obonuco (2800 m), la estación más cercana, la precipitación promedio anual es de
11
784 mm, las lluvias disminuyen entre los meses de junio a agosto y presentan dos
picos de precipitación, el primero de marzo a abril y uno de mayor intensidad
entre octubre y diciembre (Fig. 3). La temperatura promedio oscila entre 10 y 15ºC;
este promedio puede reducirse a 3ºC en las partes más altas, en donde las
oscilaciones diarias alcanzan a ser hasta de 25 ºC: desde -8ºC en la madrugada
hasta 17º al mediodía en días soleados (Fig. 4). Estos cambios bruscos de
temperatura determinan alteraciones fuertes de en la humedad relativa que puede
cambiar entre menos del 50% a más del 90%.
15
200
mm Mensua les
TEMPERATURA
16
PRECIPITACIÓN
250
14
150
13
ºC
100
12
50
11
0
10
ene
feb
mrz
abr
may
jun
jul
ago
sep
medios
oct
nov
dic
1999-2000
Fig. 3 Precipitación de los últimos 29 años y
durante el período de muestreo
ene
feb
máximos
mrz
abr
may
jun
jul
ago
sep
oct
nov
mínimos
Fig. 4 Comportamiento anual de la
Temperatura
La topografía del área de estudio es irregular (de quebrada a escarpada), con
pendientes moderadas a muy fuertes y escarpes rocosos en la porción occidental
sobre la curva de nivel de los 3600 m.
Algunas de las características más relevantes que se presentan de los tres hábitats
en el gradiente altitudinal en el que trabajamos son:
Bosque
Las partes altas de las quebradas, sobre todo en el cañón del Río Mijitayo (entre
3100 y 3500 m) (Fig. 5) albergan un bosque bien conservado de "Encenillo" o
"Encino" (Weinmannia sp.), con elementos de la vegetación importantes que aún se
conservan como: Ocotea sp., Cedrela sp., Ficus sp., Oreopanax sp., entre otros.
Posee un dosel bajo (10-12 metros aproximadamente), especialmente hacia los filos
dic
12
de la montañas. En las partes planas del cañón el
dosel es más alto alcanzando alturas hasta de 30
m. Este bosque se caracteriza por poseer un
sotobosque muy denso y con dominio de epífitas
como bromelias, musgos y orquídeas (López,
1994), que son un elemento constante en todo el
bosque. La humedad es muy alta a lo largo de
todo el año y numerosas quebradas y fuentes de
agua atraviesan por la espesa vegetación desde
las partes altas hasta el río. El bosque altoandino
asciende protegido por el cañón del Río Mijitayo
hasta más arriba de
3500 m,
antes de
interrumpirse
bruscamente
por escarpes
rocosos.
Se clasifica como bh-M (Bosque
Húmedo Montano) en el sistema de Holdridge
(Salazar, 1984).
Fig.5 Cuenca del río Mijitayo 3100-3500 m
Subpáramo
La vegetación del subpáramo se presenta en la
transición entre el bosque altoandino y el
páramo (Fig. 6), se encuentra dominado
principalmente por arbustos y pequeños
arbolitos achaparrados dispersos de una altura
máxima aproximada de 3 m, con pajonales
dispersos (Calamagrostis sp.). Este tipo de
vegetación se presenta en zonas donde la
pendiente es constante y ocupa una franja algo
irregular dependiendo de la topografía del
terreno, pero se encuentra aproximadamente
entre 3400-3600 m. Cerca de los escarpes
rocosos de la cuenca alta del río Mijitayo la
transición entre la vegetación del bosque y el
páramo es abrupta, siendo el subpáramo muy
reducido o inexistente.
Fig. 6 Subpáramo 3400-3600 m
En éste hábitat pueden presentarse agrupaciones de árboles y arbustos al interior
de los cuales hay especies de interior de bosque, como Tillandsia orbicularis o T.
compacta. Este mosaico puede deberse en buena parte a diferentes etapas de
regeneración de la vegetación después de sucesivas quemas que fueron comunes
13
antes que estas áreas fueran declaradas Santuario de Flora y Fauna, además
puede involucrar parches con procesos de paramización en muchos sectores de la
región oriental del volcán.
Páramo
Entre 3600-3950 m se despliega el páramo
dominado por macollas de Calamagrostis sp.,
Espeletia sp., Hypochoeris sp.
y se pueden
encontrar algunos parches extensos de
Hypericum sp. (Fig. 7).
En el sistema de
Holdridge (1962), se clasifica como Páramo
Subandino (P-SA) (Salazar, 1984). En general se
presenta una vegetación achaparrada con
arbustos dispersos que nunca alcanzan alturas
superiores a 1,50 m y es muy notable la
presencia del frailejón (Espeletia sp.) que domina
el paisaje. En la parte alta del volcán pueden
encontrarse extensas áreas de páramo con bajas
pendientes que ocupan varios kilómetros. En
algunas áreas las depresiones del terreno forman
pequeñas lagunas permanentes o temporales
que ofrecen refugio y sustratos de alimentación
y anidación para las aves.
Fig. 7 Páramo 3600-3950 m
TRABAJO DE CAMPO
Realizamos un total de 6 muestreos de 30 días de trabajo de campo cada uno entre
junio de 1999 y julio de 2000, en los siguientes meses: M1 julio - agosto, M2
septiembre - octubre, M3 noviembre - diciembre (1999), M4 enero – febrero, M5
abril - mayo y M6 junio- julio (2000).
Antes de realizar el primer muestreo (junio de 1999) establecimos en total 3 rutas
de estudio o transectos de 1 kilómetro de longitud, una en cada uno de los tres
hábitats que estudiamos: bosque, subpáramo y páramo. Estos mismos transectos
fueron usados en todos los muestreos a lo largo de la investigación. Para las
observaciones de campo usamos binoculares Nikon Travelite IV 10x25.
14
Estudio de la comunidad de plantas
Contamos las flores disponibles para los colibríes (con características del síndrome
de ornitofilia) en una banda de 10 m de ancho a lo largo de cada transecto (1 ha en
total) para cada hábitat en cada muestreo. Para árboles altos y epífitas en el dosel
del bosque, debido a problemas de visibilidad, ampliamos verticalmente el ancho
de la franja aproximadamente 30º a cada lado e hicimos estimaciones cuantitativas
aproximadas de las flores usando binoculares (Stiles, 1985; Stiles com. per.). Para
evaluar la estacionalidad en la floración se tuvo en cuenta el número de especies
en Buena Floración: plantas que presentaron en el muestreo el 50% o más de la
máxima floración registrada para esa especie en todos los muestreos (Stiles, 1978;
1979; 1985).
Caracterizamos la tasa diaria de producción de néctar midiendo la cantidad de
néctar producido con micropipetas marca SIGMA de 10, 20 y 50 µl, en flores
embolsadas 12 o 24 horas antes para evitar visitantes. El néctar de éstas flores
contiene diferentes combinaciones de tres azúcares (sacarosa, glucosa y fructosa), y
debido a que los tres tienen igual índice de refracción por unidad de peso en
solución , medimos la concentración usando un refractómetro de mano (Fisher 032) que permite leer directamente en gramos de soluto por 100 gramos de solución
o ºBrix, medida recomendada como estándar para reportar la concentración de
azúcar en el néctar (Bolten et al., 1979). Finalmente expresamos la concentración de
néctar en términos de equivalentes de sacarosa para calcular las calorías por mol
en el néctar (1 µl de 1.0 molar de sacarosa = 1.35 calorías) (Stiles, 1976; Wolf et al.,
1976; Bolten et al., 1979). Para algunas plantas caracterizamos la curva de
producción diurna de néctar tomando grupos de 10 flores y midiendo la cantidad
de néctar producido a intervalos regulares de tiempo a lo largo del día.
En el desarrollo de los censos tomamos muestras botánicas de todas las plantas
visitadas por colibríes, o que consideramos ornitófilas, para su determinación y
caracterización morfológica. Tomamos las siguientes medidas de la corola:
longitud total, longitud efectiva (distancia mínima entre la boca de la corola y la
cámara de néctar) y curvatura. Tomamos muestras de polen de las flores de todas
las plantas colectadas usando gelatina coloreada, para elaborar una colección
palinológica de referencia que empleamos en la identificación del polen en las
cargas transportadas por los colibríes. Las muestras botánicas acumuladas en el
desarrollo de esta investigación se encuentran depositadas en el Herbario
Nacional Colombiano.
15
Estudio de la comunidad de colibríes
Realizamos censos de los colibríes a lo largo de los recorridos de cada una de las
rutas de estudio usando binoculares, para estas observaciones el ancho de banda
del transecto fue infinita. Para cada colibrí detectado, anotamos su especie, el
hábitat asociado, la altitud, sus actividades en el momento de registrarlo, las flores
visitadas y cualquier indicio del estado reproductivo (transportando material para
el nido, nidos activos, alimentación de
juveniles fuera del nido y más
indirectamente machos en canto activo). Los datos de los censos nos ayudaron a
documentar variaciones estacionales
a lo largo del año de las actividades
y abundancias de los colibríes en los
diferentes hábitats.
Durante cada muestreo capturamos
colibríes con 10 redes de niebla (3 m
de alto x 12 m de largo). Siempre
que no estuviera lloviendo abrimos
las redes a las 6 am y las cerramos a
las 5 pm (110 horas/red), en
promedio
300
horas/red
por
muestreo
en
cada
hábitat,
acumulando un total de 5717
horas/red con un promedio 1830
horas/red por hábitat.
Fig. 8 Medidas morfológicas realizadas a los
colibríes. T: tarso; U: uña; Ep: extensión de la
pata; Ca: cuerda alar; C: cola; Ct: culmen total;
Ce: culmen expuesto; La: largo del ala; Aa:
ancho del ala
Cada colibrí capturado se pesó y midió (culmen total, culmen expuesto, ancho de
la comisura, altura del pico, cuerda alar, longitud de la cola, tarso, la uña del
primer dedo de la pata y la extensión de la pata) (Fig. 8). Hicimos dibujos del ala
extendida para tomar medidas de largo, ancho y área (Stiles, 1995). Revisamos
los individuos capturados para cuantificar el estado de muda en las plumas
primarias del ala, de acuerdo con el sistema de Stiles & Wolf (1974). Las hembras
en estado reproductivo y juveniles capturados reforzaron las estimaciones de
época reproductiva, las hembras en reproducción se identificaron por la presencia
del parche de cría (Stiles, 1985) y los juveniles por estriaciones de la ranfoteca
maxilar y plumaje distintivo.
También tomamos muestras de la carga de polen discriminando la parte del
cuerpo del colibrí en donde son transportados los granos como pico, base del pico,
frente o garganta usando gelatina coloreada (Amaya, 1991), antes de retirar al ave
16
de la red para evitar pérdidas por manipulación. Antes de liberarlo le pusimos en
una pata un anillo de aluminio numerado y llevamos un registro de las capturas
por especie y recapturas de los individuos.
Hicimos grabaciones con una cámara de video Sony Handycam Vision de algunos
colibríes visitando flores. Para determinar el tiempo invertido y la técnica de cada
visita (revoloteando, perchado o perchado revoloteando), analizamos las
secuencias de video en cámara lenta (a una velocidad 5 veces menor que en el
registro original) y usamos promedios de cada tiempo tomado (entre 3 y 5
réplicas) desde que la punta del pico del colibrí entra en la boca de la flor hasta el
momento en que sale.
El procedimiento que usamos para medir las tasas y eficiencias de extracción del
néctar para 6 especies de colibríes en algunas de sus flores más importantes fue
básicamente el de Wolf et al. (1972, 1976), incluyendo el uso del valor de 43 ml de
oxígeno/gramo/hora (cociente respiratorio =1) para calcular el costo del
revoloteo (o vuelo suspendido). Sin embargo, para muchos de los casos nosotros
usamos soluciones de sacarosa a diferentes concentraciones (dependiendo del
promedio para la flor evaluado previamente), para introducir en la flor
volúmenes conocidos de néctar con micropipetas aforadas antes que el ave
efectuara la visita, en estos casos nosotros solo usamos la curva de producción de
néctar de la planta para hacer una corrección por volumen producido cuando el
intervalo de tiempo entre el llenado de la flor y la visita del colibrí fue muy
prolongado.
Analizamos 251 cargas de polen de los colibríes con microscopios de luz,
registrando
presencia, ausencia y número de granos de los diferentes
palinomorfos que fueron transportados por los colibríes en diferentes partes del
cuerpo. Estos palinomorfos fueron identificados con referencia a la colección
palinológica de plantas ornitófilas de la zona de estudio en lo posible hasta nivel
de especie, género o familia, y en pocos casos no tuvimos certidumbre de la
determinación taxonómica de los granos de polen, entonces les asignamos el
nombre “Tipo” para efectos del análisis de los resultados.
Para mostrar la tendencia general en las medidas de los granos tuvimos en cuenta
la medida mas característica de la posición típica (más usual) para cada
palinomorfo o especie, aunque por lo general se trata de la longitud del eje
ecuatorial en vista polar y para el caso de palinomorfos en tétradas como las
ericáceas tuvimos en cuenta las medidas de la mónada individual.
17
ANÁLISIS DE LOS DATOS
Usamos Análisis de Varianza Paramétrico, prueba t de Student y Mann-Whitney
(U) (Zar, 1996) para determinar si existen diferencias en la morfometría del polen
de especies similares, la prueba usada dependió del número de distribuciones a
comparar y el tamaño de la muestra cuando comparamos dos distribuciones (t o
U).
Para comparar dos distribuciones de datos como las medidas morfológicas de
machos y hembras entre los colibríes aplicamos la prueba t de Student y MannWhitney (Zar, 1996).
Usamos Análisis de Varianza no Paramétrico Kruskal-Wallis para k muestras y X2
para evaluar los promedios de número de palinomorfos y el número de granos de
cada palinomorfo que son transportados en diferentes partes del cuerpo del
animal.
Usamos regresión lineal simple para estimar la tasa de extracción de néctar y para
relacionar el costo de la extracción con el beneficio energético del néctar (eficiencia)
(Wolf et al., 1972; 1976). Comparamos las pendientes con la prueba t de Student
para coeficientes de regresión (Zar, 1996).
Análisis de Varianza no Paramétrico Kruskal-Wallis para k muestras para evaluar
diferencias en la oferta de recursos florales disponibles para los colibríes en
diferentes épocas de su ciclo anual (Zar, 1996).
Usamos la prueba de Kolmogorov-Smirnov para dos muestras para comparar los
patrones estacionales de los colibríes en las tres áreas de estudio.
Calculamos el índice no paramétrico de Correlación ordenada de Spearman rs
(Zar, 1996) para evaluar el grado de asociación de variables como abundancias y
actividades de los colibríes con abundancia de recursos y éstos a su vez con el
comportamiento de las lluvias en las épocas del año; producción de néctar y
rendimiento energético con la longitud de la corola. Se determinó la significancia
de la correlación de acuerdo a los siguientes valores de rechazo: Significativo
p<0,05; Muy significativo p<0,025<p0,01; Altamente significativo p<0,0025. Ya que
para patrones estacionales el monitoreo consistió en seis muestreos (n=6). Con el
valore de rechazo escogido y la muestra pequeña éste Índice (rs) da como valores
significativos los resultados muy cercanos a 1 o –1 (Zar, 1996). Por esto nosotros
18
también reportamos valores altos pero estadísticamente no significativos, los
cuales fueron útiles para interpretar las asociaciones entre los datos.
Para comparar el patrón de visitas y espectro de polen transportado en las cargas
polínicas de las diferentes especies de la comunidad y generar agrupaciones,
calculamos valores de sobreposición usando la fórmula de Feinsinger (1976, cit.
por Stiles, 1985), entre el espectro total de plantas visitadas por cada par de
especies así: se calculan las frecuencias de observación de una especie de colibrí
con cada planta en relación al total de registros. De cada planta se toma el menor
valor que se presentó en cualquiera de las dos especies de colibrí y finalmente
éstos valores se suman. De tal modo que el valor del Índice va de 0 (colibríes que
no comparten ninguna planta) hasta 1 (ambos colibríes comparten las mismas
plantas). Ej.
Colibrí A
Colibrí B
Menor valor
Obs Frec
Obs Frec
Planta x
4 0.29
0
0
0
Planta y
9 0.64
6
0.6
0.6
Planta z
1 0.07
4
0.4
0.07
Total
14
1
10
1
Índice de Sobreposición entre especies A y B= 0.67
Complementariamente analizamos los datos de frecuencias de aparición del polen
de las plantas en las cargas de los colibríes por un Análisis de Clusters usando el
programa: Statgraphics (Plus 2.0).
Usamos el Índice de Valor de Importancia (IVIR) para hacer una estimación de la
importancia individual de las plantas para las subcomunidades de colibríes
(Amaya et al., 2000):
n
∑ (Pix Fix)
x
IVIR =
N
Donde:
Pix = Frecuencia de uso del recurso floral i por parte de la especie x de colibrí/ Frecuencia
total de recursos utilizados por la especie x de colibrí*.
Fix = Número de individuo de la especie x de colibrí que hicieron uso del recurso i / Número
total de individuos de la especie x evaluados (abundancia)
N= Número total de especies de colibríes
* Este valor de uso Pi se define utilizando la frecuencia de registros del polen i en la especie x
de colibrí en relación con la frecuencia total de registros de polen de todos los recursos
utilizados por la especie de colibrí.
19
RESULTADOS
COMPOSICIÓN DE LA COMUNIDAD
PLANTAS
Se registraron en total 42 especies de plantas visitadas regularmente por los
colibríes en el área de estudio (Tabla 1) y un total de 53 palinomorfos fueron
transportados por al menos 2 individuos de 10 especies de colibríes capturados de
los cuales obtuvimos 251 cargas de polen y solamente 7 de estos palinomorfos no
se identificaron hasta género o especie.
Tabla 1. Características de 37 especies de plantas visitadas por los colibríes en el Flanco
oriental del Volcán Galeras.
PLANTAS FAMILIA-ESPECIE
ALSTROEMERIACEAE
Bomarea linifolia (Kunth) Baker*
Bomarea sp. *
ASTERACEAE
Barnadesia spinosa L. f. *
Espeletia sp.
BROMELIACEAE
Tillandsia orbicularis L. B. Sm. *
Tillandsia complanata Benth. *
Racinaea tetrantha (Ruiz y Pav.) M.A. Spencer & L. B. Sm.*
Guzmania candelabrum (Andre) Andre ex Mez *
Guzmania bakeri (Witturack) Mez *
Puya clava-herculis Mez & Sodiro *
CAMPANULACEAE
Centropogon sp. *
Siphocampylus giganteus (Cav.) G. Don *
Siphocampylus paramicola *
DESFONTAINACEAE
Desfontainea spinosa *
ERICACEAE
Bejaria resinosa Mutis ex L. f. *
Cavendishia sp *
Disterigma codonanthum S.F. Blake *
Disterigma sp.
Disterigma empetrifolium (Kunth) Drude *
Gaultheria erecta Vent. *
Gaultheria insipida var. insipida Benth. *
Hábito
Color
Abundancia
Bosque Subpmo Pmo
Orien
HE
HE
38,2
271,5
336,2
79
423,4 R-A
0 N-A
H
HP
A
A
694,4
0
1028,6
0 B-Rd
32108
A
EH
HP
HEp
HEp
HEp
HEp
HEp
H
187,5
14
152,8
80,6
402,8
0
19
9,5
9,5
0
0
143
Sa
A
A
298,6
0
236,1
0
0
1714,3
A
806,2
3
A
AHp
A
A
H
A
AE
243
0
1090
1393
0
3472
70
0
0
523,8
0
47
9847,6
476,2
0
0
0
0
0
36
M
M
A
B
A
Az
0
N
0 B-Rd
0 B-Rd
0
N
0
R
0 R-V
0 B-V
0
B
104,5 R-Rd
0
R
0
R
H
HP
HP
HE
HE
H
H
H
H
HP
E
P
P
P
P
P
20
Continuación Tabla 1
PLANTAS FAMILIA-ESPECIE
Hábito
Bosque Subpmo
Macleania rupestris (Kunth) A. C. Sm *
Pernettya prostrata (Cav.) DC.
Vaccinium floribundum Kunth *
LORANTHACEAE
Gaiadendron punctatum (Ruiz & Pav.) G. Don. *
Triterix longebracteatus (Desr.) Barlow & Wiens *
MELASTOMATACEAE
Brachyotum lindenii Cogn. *
Brachyotum ledifolium (Desr.) Triana *
Brachyotum sp. 3 *
ONNAGRACEAE
Fuchsia corollata Benth. *
ORCHIDACEAE
Elleanthus sp. 1
Elleanthus sp. 2
Elleanthus sp. 3
Fernandezia sp.
PASSIFLORACEAE
Passiflora mixta L. f. *
RANUNCULACEAE
Ranunculus sp.
SCROPHULARIACEAE
Castilleja integrifolia L. f. *
Color Orien
Abundancia
Pmo
AHp
A
A
958,3
139
2861
143
3246,7
4390,5
0
423,4
2252
R
B
Rd
P
P
P
AR
AE
597,2
20,8
6609,5
228,6
0
0
A
R
E
E
A
A
A
0
48,6
486,1
11365,7
866,7
0
2668
0
0
M
B
M
P
P
P
AHp
243,7
85,7
0
R
P
HE
HE
H
HE
24,3
1736
27,8
520,8
3,8
0
0
0
0
0
0
0
M
M
N
R
HP
HP
E
H
HE
0
0
0
Rd
P
H
0
0
0
Rd
H
0
219
0
V
H
Forma de crecimiento: H= hierba, Hep= hierba epifita, He= hierba escandente, A=
arbusto, Ahp= arbusto hemi-epífito, Ar= árbol.; Abundancia: número máximo de flores
detectado en alguna época del año en bosque, subpáramo (Subpmo) o páramo (Pmo);
Color: N= naranja, M= morado, A= amarillo, R= rojo, Rdo= rosado, V= verde B= blanco y
Az= azul.; Orien: Orientación de la flor: E= erecta, EH= erecta-horizontal, HE= horizontalerecta, H= horizontal, HP= horizontal-péndula, P= péndula. * Plantas polinizadas
primariamente por colibríes.
Estimamos que al menos 29 plantas son polinizadas primariamente por la
comunidad de colibríes. La mayoría de éstas son arbustos, hierbas escandentes,
epífitas o terrestres, una pequeña proporción de arbustos hemiepífitos y solo un
árbol (Gaiadendron punctatum) (Tabla 1 y Fig. 9a).
Plantas como Siphocampylus giganteus, Cavendishia sp. y Pasiflora mixta son
frecuentes en el área de estudio especialmente en el borde inferior del bosque, sin
embargo no detectamos sus flores en las rutas de estudio.
21
En esta comunidad solo 3 plantas crecen por debajo de 3000 m, la mayoría lo hacen
entre 3350 y 3550 m en el bosque, donde dominan las hierbas epífitas, escandentes
y son representativos los arbustos hemiepífitos (Macleania rupestris o Cavendishia
sp.) o epífitos como Tristerix longebracteatus. En el subpáramo los arbustos y hierbas
terrestres son las formas de crecimiento más representativas entre las plantas
ornitófilas. El páramo tiene la menor riqueza de plantas visitadas por colibríes en
su mayoría son hierbas y arbustos, las cuales son polinizadas principalmente por
insectos. Solo encontramos 3 plantas ornitófilas por arriba de 3750 m, de ellas
Ranunculus sp. es la única que crece por arriba de 3900 m en el superpáramo y no
fue incluida en los censos florales (Tabla 1 y Fig. 9 b).
a.
Forma Crecimiento
Altura m.s.n.m.
16
14
12
10
8
6
4
2
0
b.
25
20
15
10
5
0
H
Hep
HE
A
Ahp
c.
Color
12
< 3000
Ar
3000 a
3350
3350 a
3550
3550 a > 3750
3750
Orientación de la flor
d.
E
P
14
12
10
8
6
4
2
0
10
8
6
4
2
0
N
M
A
R
B
Rdo
V
Az
EH
HE
H
HP
Fig. 9 Tendencias de las principales características de las plantas. El eje y muestra el número
de especies que presentan las diferentes características.
a. Forma de Crecimiento de la planta. H= hierba, Hep= hierba epifita, He= hierba escandente,
A= arbusto, Ahp= arbusto hemi-epífito, Ar= árbol.
b. Altitud en metros sobre el nivel del mar (m)
c. Color de la flor. N: naranja, M: morado, A: amarillo, R: rojo, B: blanco, Rdo: rosado, V:
verde y Az: azul.
d. Orientación de la flor. E: erecta, EH: erecta-horizontal, HE: horizontal-erecta, H: horizontal,
HP: horizontal-péndula y P: péndula.
22
El color más frecuente de las flores fue el rojo, seguido por blanco, amarillo,
morado y rosado; muy pocas especies tienen colores verde, naranja o azul (Tabla
1 y Fig. 9 c). La mayoría de las plantas de la comunidad presentan flores péndulas,
algunas son horizontales (con relación a la orientación de la entrada de la corola
tubular) u horizontal-péndulas y las erectas, horizontal-erectas o erecta-horizontal
están representadas por muy pocas especies (Tabla 1 y Fig. 9 d).
La gran mayoría de plantas polinizadas por colibríes pertenecen a cuatro familias:
Ericaceae, Bromeliaceae, Melastomataceae y Campanulaceae. Familias como
Asteraceae y Orchidaceae con 4 y 3 especies cada una son frecuentadas por
colibríes, pero a excepción de Barnadesia spinosa no son polinizadas primariamente
por estas aves. Como otros recursos de néctar usados por los colibríes, Espeletia sp.,
Diplostephium sp. y Disterigma sp. son polinizadas principalmente por insectos.
Algunas familias como Desfontainaceae, Passifloraceae, Onnagraceae o
Alstroemeriaceae que aún estando representadas por una o pocas especies resultan
muy importantes en la comunidad, no solo por su abundancia sino por el impacto
de los colibríes en su polinización, además del carácter crítico que tuvo su oferta de
néctar para algunas de las especies importantes en la comunidad de colibríes.
Casi todas las ericáceas son arbustos medianos y postrados (menos Disterigma
empetrifolium que es una hierba), tienen flores péndulas (a excepción de Bejaria
resinosa) y color predominantemente rojo, aunque blanco y rosado también se
presentan (Tabla 1).
Las 6 especies de bromelias, excepto Puya clava-herculis, fueron hierbas epífitas con
abundancia importante en el bosque, donde constituyen uno de los recursos mas
importantes de néctar para los colibríes particularmente en el dosel del bosque,
aunque todas las especies se observaron creciendo sobre el suelo de manera aislada
en los filos de montaña donde predomina el bosque y el subpáramo. Por lo general
el eje de la inflorescencia es color rojo, al igual que sus fuertes brácteas florales, y
flores de corola tubular invariablemente, de colores violeta, amartillo o blanco. P.
clava-herculis se sale de este patrón con un hábito puramente terrestre y una
distribución espacial que involucra el borde superior del bosque, subpáramo y
páramo, es la única especie de la comunidad de flores ornitófilas que posee flores
azules y grandes brácteas florales color café claro y un profuso tomento
blanquecino (Tabla 1).
La longitud total de la corola para la comunidad se concentró en valores entre 25 50 mm, un poco más bajo en los promedios de longitud efectiva (10 – 25 mm) y una
sola especie (Passiflora mixta) con corola efectiva >>50 mm (Tabla 2 y Figs. 10 a y b).
23
El mayor número de especies produce volúmenes de néctar relativamente bajos
entre 1-5 µl en 24 horas y pocas con volúmenes mayores a 20 µl (Fig. 10 c). En la
comunidad la concentración de sacarosa en el néctar se encuentra en valores
medios de 10 – 20% (Fig. 10 d), mientras que para el rendimiento energético diario
de las flores (calorías por flor en 24 horas) la mayoría de las plantas presenta
valores bajos (20 especies con valores entre 0-3 cal/flor en 24 h) (Fig. 10 e).
a.
C o ro la E fe ctiv a
b.
C o ro la to ta l
14
14
12
12
10
10
8
8
6
6
4
4
2
2
0
0
1-5
5-10
10-25
25-50
1-5
>50
c.
V o lu m e n / 2 4 h
5-10
10-25
25-50
C o n ce n tra ció n
12
14
10
12
>5 0
d.
10
8
8
6
6
4
4
2
2
0
0
< 1
1 - 5
5 - 10
10 - 20
1 - 5
> 20
R e n d im ie n to E n e rg é tico
5 - 10
10 - 15
15 - 20
> 20
e.
10
8
6
4
2
0
< 1
1 -3
4 - 6
7 -9
1 0 -2 0
> 20
Fig. 10 Tendencias de la morfometría de las flores y características del néctar a nivel
comunitario. El eje y muestra el número de especies que presentan las diferentes
características.
a. Longitud de la Corola Efectiva en mm
b. Longitud de la Corola Total en mm
c. Volumen producido por flor en 24 horas
d. Concentración del néctar en ºBrix
e. Rendimiento Energético del néctar medido en calorías por flor producidas en 24 horas
f. Calorías por hectárea
24
Tabla 2 Principales características morfológicas y del néctar de las flores visitadas
colibríes.
ESPECIE
C. total
mm
prom s
C.efectiva
mm
prom
s
Volumen
24h µl
prom
s
Concentra- Cal/fl
ción ºBrix 24h
prom s
Bomarea linifolia
16
0,7
8,79
1,74
1,88
1,05
17
5,56
1,41
Bomarea sp. 3
26
2,33
16,6
2,76
4,81
2,88
14
4,89
3,05
Barnadesia spinosa
37
3,7
16,4
1,2
46,1
17,3
15
2,43
31,69
Espeletia sp.
6,3
1,1
5,2
0,5
0,53
0,54
27
3,7
0,63
Tillandsia orbicularis
31
5,3
22,8
5,29
3,76
3,22
20
2,82
3,34
T. complanata
29
2,2
21,5
0,7
2,35
1,34
21
4,5
2,24
Racinaea tetrantha
13
0,42
11,3
0,07
3,95
0,75
17
1,93
3,02
Guzmania candelabrum
28
2,91
17,1
2,65
19,5
10,1
16
2,52
13,41
G. bakeri
30
2,09
19,7
3,34
13,1
7,8
13
2,12
7,80
Puya clava-herculis
52
4,26
31,1
4,08
79,9
35,5
12
2,45
42,45
Centropogon sp.
44
9,22
32,8
1,34
16,4
14,4
11
5,37
8,14
Siphocamphylus giganteus
55
1,1
47
1,2
>20
S. paramicola
50
4,44
27,6
2,61
32,8
15,6
13
3,8
18,47
Desfontainea spinosa
35
5,49
27
4,5
7,75
3,91
12
1,38
4,11
18,00
Cavendishia sp
19
0,81
18
0,93
7,16
3,44
17
1,39
5,31
Disterigma codonanthum
7,2
0,92
5,91
0,77
3,46
2,76
15
2,77
2,25
Disterigma sp.
5,1
0,51
4,13
0,42
0,86
0,76
18
4,11
0,68
D. empetrifolium
9,5
0,72
8,62
0,52
4,14
2,24
12
4,47
2,15
Gaultheria erecta
6,4
0,49
5,51
0,5
1,49
0,59
16
6,17
1,07
G. insipida
7,3
0,36
6,18
0,38
1,63
0,85
12
1,82
0,90
Macleania rupestris
25
1,02
18,4
0,91
11,3
4,25
20
1,5
9,84
Pernettya prostrata
6
0,54
4,88
0,3
0,42
0,66
9,6
4,14
0,18
Vaccinium floribundum
7,5
0,52
6,1
0,61
0,65
0,35
20
4,13
0,86
Gaiadendron punctatum
21
1,5
3,05
1,06
0,85
0,38
8,9
2,03
0,34
Triterix longebracteatus
60
5,4
22,2
10,19
9,3
6,7
17
1,89
6,84
Brachyotum lindenii
27
2,97
18,5
3,62
10,5
9,22
14
4,26
6,28
B. ledifolium
19
2,33
15,5
1,37
9,37
5,05
11
2,4
4,73
Brachyotum sp. 3
26
4,65
19,6
1,37
13,7
6,83
17
4,13
10,14
Fuchsia corollata
56
2,68
34,9
3,04
10,5
3,9
18
3,02
8,27
Elleanthus sp. 1
20
1,5
8
0,8
0,96
0,29
6,2
2,72
0,26
Elleanthus sp. 2
11
1,03
8,65
0,6
0,75
0,63
5
2,82
0,17
0,82
0,64
16
2,41
0,59
Fernandezia sp.
20
20,6
5,7
0,83
1,62
1,09
13
1,52
0,91
Passiflora mixta
133
1
112
1
57,7
1
9,4
1
24,09
Ranunculus sp.
5,9
Castilleja integrifolia
25
3,35
15,8
6,39
2,72
1,22
17
5,76
2,10
Elleanthus sp. 3
1,8
Prom= promedio de cada parámetro; s= desviación estándar; n= mínimo 15, máximo 50.
por
25
En la familia Bromeliaceae las flores de Puya clava-herculis poseen la corola más
larga entre la familia, casi 40 mm más grande que Racinaea tetrantha, la flor más
corta (Tabla 2). La concentración más alta de sacarosa en el néctar (21.4%) fue para
Tillandsia complanata.
La mitad de las especies de bromelias presentaron un
rendimiento energético bajo (<3.5 cal/fl en 24 h) y valores intermedios para las
especies del género Guzmania (7.8 y 13.4 cal/fl en 24 h); P. clava-herculis registró el
valor más alto para toda la comunidad (42.4 cal/fl en 24 h) y a pesar de tener un
rendimiento energético tan alto la concentración del néctar es la más baja entre las
especies de esta familia, dejando entrever la importancia de la tasa de producción
de néctar (volumen/tiempo) en la expresión final del rendimiento energético de la
flor. Algunas bromelias en el bosque fueron también visitadas por insectos como
ropalóceros de los géneros Catasticta, Dione, Pedaliodes, Corades, entre otros; al
menos en Tillandsia complanata la morfología general de la flor caracterizada por
una larga y estrecha corola tubular y néctar relativamente concentrado pueden
sugerir una polinización mediada por estos insectos.
En la familia Ericaceae la longitud total y efectiva de la corola presentó valores
intermedios y bajos, con longitudes máxima para Macleania rupestris (25 y 18.4 mm)
y mínima para Disterigma sp. (5.1 y 4.1 mm total y efectiva respectivamente) (Tabla
2). El 70% tienen longitudes menores a 10 mm y son visitadas también por insectos
como Bombus rubicundus y B. funebris. Tienen concentraciones de sacarosa en el
néctar que fluctuaron entre 29.7 y 9.55, pero la mayoría de valores están entre 11 y
16%. La producción de néctar y el rendimiento energético más altos fueron para M.
rupestris con 11.3 µl en 24 h y 9.84 Cal/flor en 24 h, aunque todas ellas fueron
detectadas en las cargas de polen transportadas por colibríes en proporción mayor
al 10% de las cargas de polen analizadas, con porcentajes de aparición altos para
M. rupestris, Cavendishia sp. y Disterigma codonanthum.
Entre las especies polinizadas y visitadas frecuentemente por los colibríes (Tabla
2; n=37) encontramos una correlación positiva estadísticamente muy significativa
entre el largo total de la corola y el volumen en µl producido en 24 horas (rs=0.894
p<0.001). También se correlacionó el largo total de las flores y el rendimiento
energético en calorías por flor en 24 h (rs=0.78 p<0.001), es decir que entre más
larga fue la corola de las flores mayor fue su rendimiento calórico y volumen de
néctar disponible. También encontramos una correlación positiva entre el
rendimiento energético de las flores con el volumen producido en 24 h (rs=0.97
p<0.001). Sin embargo, no encontramos correlación alguna entre el largo de la flor
(corola total y efectiva) y la concentración promedio en el néctar (rs=-0.006 no
significativo), ni entre calorías por flor en 24 h y concentración de sacarosa en el
néctar (rs= 0.1).
26
El polen transportado por los colibríes
Las características morfológicas de los principales palinomorfos en las cargas de
polen transportadas por las aves se presentan en el Anexo 1, sin embargo
descripciones y medidas mas detalladas de los granos se relacionan en el Atlas
Palinológico (también anexo),
estas descripciones y medidas fueron
indispensables en el proceso de identificación y análisis de las cargas de polen.
En términos generales los granos son en su mayoría pequeños (entre 24 - 55 µm de
diámetro) (Fig. 11 a). Solo 3 granos (palinomorfos) mayores a 55 µm, Bomarea sp. y
el tipo Em157I son los más grandes con 66.1 y 70 µm respectivamente.
TAMAÑ O
a.
45
40
35
30
25
20
15
10
5
0
50
40
30
20
10
0
1-20
21-35
36-55
>55
Elipsoidal
35
60
30
50
25
40
20
30
15
20
10
10
5
0
oc
Esferoidal T riangular
c.
AP E R TU R AS
70
n
Mo
b.
FOR MA
60
Subtriangular
T rilobado
d.
E SC U LTU R A
0
o
d
lp a
o
ic
Tr
o lp
Es
o
d
ra
te f
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o
c
no
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o
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o
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o
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o
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Mi
o -r
et i
cu
lad
o
Pe
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o
Fe
ne
str
ad
o
Eq
u in
ad
o
Fig. 11 Tendencias generales de las características del polen transportado por las colibríes. El eje y muestra
el número de palinomorfos que presentan las diferentes características.
a. Tamaño (diámetro) en µm
b. Forma del grano de polen
c. Número y forma de las aperturas
d. Tipo de Escultura del grano de polen
La forma o ámbito dominante de los granos fue esferoidal y elipsoidal, el 22.8%
tiene formas triangulares o subtriangulares y solamente Gaiadendron punctatum y
Tristerix longebracteatus presentaron granos trilobados (Fig. 11 b).
27
En cuanto a las aperturas en el polen encontramos que más de la mitad de los
granos fueron tricolporados (Fig. 11c), algunos como Bomarea sp. y toda la
diversidad de bromelias fueron monocolpados. Algunas especies aportaron
palinomorfos con apertura rara (menos del 1%), como por ejemplo parasincolpado
en Passiflora mixta, periporado en Raunculus sp. o biporado en Fuchsia corollata.
La gran mayoría de los palinomorfos transportados en las cargas de los colibríes
del volcán Galeras presentaron algún grado de reticulación en la escultura de la
exina (Fig. 11d). Solo tres especies de asteráceas tienen escultura equinada, a
excepción de Barndesia spinosa que posee granos de polen típicamente fenestrados
y el tipo Ed81I fue el único perforado. Los demás palinomorfos mostraron retículos
finos muy apretados como algunas ericáceas de corola corta como Gaultheria sp.,
Pernettya prostrata o las dos especies de lorantáceas, retículos menos apretados con
lúmenes pequeños (entre 1 - 2.5 µm), muy uniformes o finamente reticulados
fueron característicos en las campánulaceas, Macleania rupestris o Bejaria aestuans.
Especies como Desfontainea spinosa, Disterigma sp., Vaccinium floribundum o
Passiflora mixta mostraron retículos más típicos, con lúmenes irregulares en algunos
casos característicamente heterobrochados como Berberis sp. o las especies del
género Bomarea. La gran mayoría de bromelias presentó escultura per-reticulada
heterobrochada, muy típico y conspicuo en las dos especies de Guzmania,
solamente Racinaea tetrantha está fuera del patrón con un retículo homobrochado
uniforme y relativamente apretado (Anexo 1 y Atlas Palinológico).
En general las diferentes combinaciones de los caracteres resumidos en el Anexo 1
fueron suficientes para diferenciar los granos de las especies; sin embargo, para
algunos palinomorfos en particular de especies taxonómicamente afines el examen
morfológico fue más detallado. Para los granos de ericáceas, por ejemplo,
caracteres como el ancho y largo de las tétradas, la longitud y ancho del colporo en
la mónada en vista polar, el grosor de la exina y la apariencia del retículo fueron
muy útiles; sin embargo, esta labor con algunas especies en especial fue muy
dispendiosa. En las especies del género Guzmania solo fue posible diferenciar los
granos de una y otra por la longitud del eje polar en vista ecuatorial, para ello
evaluamos si las diferencias para este carácter entre granos de anteras de diferentes
flores de la misma especie eran menores que la variación y diferencias entre las dos
especies (t student =9.42 p<0.0005).
Las especies de Brachyotum mostraron diferencias muy sutiles en la morfometría
de sus granos, Brachyotum sp. 3 fue significativamente mas pequeño que
Brachyootum lindenii y B. ledifolium para el Eje Ecuatorial en vista polar (ANDEVA
f=18.05 p<0.01; q=8.35 y 5.72 respectivamente). Estas dos últimas especies tienen
granos de polen virtualmente idénticos para todos los caracteres evaluados con
28
diferencias no significativas (t student α=0.05), por este motivo no nos fue posible
diferenciar con certidumbre entre la mayoría de los granos de polen de estas dos
especies, solamente en los tipos que consideramos morfológicamente extremos
tomamos alguna decisión taxonómica.
COLIBRÍES
Registramos un total de 13 especies entre 3100 y 3950 m de elevación en el flanco
oriental de el SFF Galeras (Tabla 3), todas ellas pertenecientes a la subfamilia
Trochilinae.
La comunidad nuclear esta constituida por 9 especies residentes que ocuparon los
tres hábitats que estudiamos a lo largo del año. No obstante los machos de
Eriocnemis derbyi presentaron una disminución dramática entre los meses de
noviembre a mayo, aunque detectamos hembras de la especie durante todo el año
con un pico máximo de abundancia de ambos sexos entre junio y septiembre
(1999).
Tabla 3. Colibríes registrados en las áreas de estudio y el número de aves anilladas de cada
especie
Especie de Colibrí
Situación
Abundancia
Anillados
Relativa
BQUE SPMO PMO
Eriocnemis mosquera
R
A
A
E
101
Eriocnemis derbyi
♀R, ♂♂Rr
A
NP
NP
50
Chalcostigma herrani
R
E
A
A
31
Metallura tyrianthina
R
C
E
NP
53
Ramphomicron microrhychum
R
E
E
R
20
Pterophanes cyanopterus
R
PC
A
C
9
Agleaectis cupripennis
R
A-C
C
R
10
Coeligena lutetiae
R
C
R
NP
14
Ensifera ensifera
N
E
NP
NP
3
Lafresnaya lafresnayi
♀R, ♂♂Rr
C
R
NP
9
Colibri coruscans ♀
I
?
R
NP
2
Acestrura mulsant ♀
I
?
R
NP
1
Lesbia victoriae ♀
I
?
R
NP
2
Estatus: R= residente, Rr= residente en época reproductiva, N= regular pero no en época
reproductiva, I= Incidental
Ab. Rel: A= Abundante, C= Común, PC= Poco común, E= Escaso, R= Raro (< 2 reportes)
Las especies de colibríes que registramos en todo el gradiente altitudinal y
ambiental que cubrió este estudio fueron:
29
Eriocnemis mosquera, el colibrí más común en el área de estudio aunque prefiere de
manera importante el bosque y el subpáramo, lo observamos y capturamos en
todos los hábitats entre 3200 y 3700 m; Chalcostigma herrani, quien se concentró en
el páramo y subpáramo la mayor parte del año aunque en bajas frecuencias a lo
largo del año, con un pico notable en julio-agosto de 1999, lo registramos en
hábitats de bosque. Éste fue también el colibrí que detectamos a mayor altura en el
volcán (4100 m) donde visitó flores de Bomarea linifolia y Ranunculus sp.,
Ramphomycron michrorhynchum y Metallura tyrianthina son especies muy asociadas
al bosque y borde del bosque aunque ambas visitaron regularmente el subpáramo
incluso el páramo a 3700 m (Tabla 3).
Por otro lado especies como Eriocnemis derbyi, Coeligena lutetiae, Lafresnaya lafresnayi
se encuentran marcadamente en hábitats de bosque incluyendo sistemas de
bordes. Las dos primeras especies son incidentales en el subpáramo donde solo
registramos una captura de cada una, en general en el bosque C. lutetiae es una
especie común que fue más fácil de capturar que observar en el campo. E. derbyi
fue fácil de observar en el borde del bosque y también fue muy común en los filos
boscosos de la montaña, sobre todo en la cuenca del Río Mijitayo donde la
conjugación del bosque y el pronunciado encañonamiento parece ser muy
llamativa para el ave. Nunca detectamos a L. lafresnayi en el subpáramo, las
hembras son fáciles de observar y capturar en el borde del bosque (Tabla 3).
Pterophanes cyanopterus entró al bosque en bajas frecuencias, la mayor parte del año
se concentró en el subpáramo, aunque entre enero-febrero de 2000 fue común
observarlo en el borde del bosque sobre todo visitando flores de Siphocampylus
paramicola entre los meses de septiembre - abril le observamos en el páramo a 3700
m libando en flores de Puya clava-herculis.
Nosotros solo detectamos a Ensifera ensifera en los meses de junio y julio de 2000,
coincidiendo con el único pico de floración detectado de Passiflora mixta en los
bordes del bosque y Fuchsia corollata en el bosque. A pesar de que las únicas dos
capturas que hicimos de esta especie correspondieron a un macho y una hembra
juveniles, nosotros no tenemos indicios suficientes para asegurar que estas aves se
reproducen en el área de estudio.
Registramos tres de las especies en menos de 3 oportunidades y las consideramos
accidentales o visitantes ocasionales en el área de estudio: Acestrura mulsant, Colibri
coruscans y Lesbia victoriae, al menos las dos últimas son especies comunes en áreas
intervenidas y corredores de vegetación nativa e introducida entre 2600 y 3100 m
en las laderas del volcán, solo invaden las zonas del borde de bosque e incluso el
subpáramo cuando la oferta de flores es alta y en todo caso en frecuencias muy
30
Nº Acumulado de Especies
bajas que afectan poco o nada en la dinámica de la comunidad de colibríes y flores
por arriba de 3200 m (Tabla 3).
13
12
11
10
9
8
7
6
5
4
3
2
1
0
Jul-Ago
Sep
Total
Nov-dic Ene-Feb Abr-May Jun-Jul
Observados
Capturados
Fig. 12 Curva Acumulativa de Especies
La curva acumulativa de especies (Fig. 12) que empieza con 8 especies en julio de
1999 pareció estabilizarse en 10 especies después de registrar a Coeligena lutetiae y
Acestrura mulsant en septiembre; sin embargo, las inesperadas incursiones de
Colibri coruscans y Lesbia victoriae al subpáramo y el arribo de Ensifera ensifera en el
mes de julio de 2000 hacen que esta curva tenga una pendiente positiva en el
último muestreo. Es probable que después del año de monitoreo la riqueza de
especies en el área de estudio esté subestimada, pero también es posible que de ser
E. ensifera un visitante regular del área de estudio, como pensamos, el número de
especies puede estabilizarse en 10 especies nucleares dado el caso de que esta
comunidad tenga un ritmo anual consistente (sin tener en cuenta las invasiones
incidentales de C. coruscans y L. victoriae).
En cuanto a la morfología de las aves, encontramos que algunas especies
presentaron claro dimorfismo sexual en las coloraciones y patrón del plumaje (E.
derbyi, P. cyanopterus, R. microrhynchum , C. herrani, C. lutetiae, E. ensifera y L.
lafresnayi). Otras no tienen diferencias aparentes o estas son muy sutiles para los
mismos caracteres del plumaje (E. mosquera y A. cupripennis), pero todas las
especies de la comunidad (excepto L. lafresnayi por una muestra muy pequeña para
machos) presentaron dimorfismo sexual para características morfométricas en
machos y hembras, estas fueron estadísticamente significativas y altamente
significativas para la razón culmen total/ cuerda alar (Tabla 4). Siete especies
31
tienen dimorfismo en el peso promedio entre los sexos. Cinco especies presentan
un claro dimorfismo en la cuerda alar (estadísticos U o t 0.05 <p<0.005), pero solo
entre machos y hembras de E. derbyi encontramos que la longitud de su pico es
estadísticamente diferente y aunque la diferencia es pequeña lo es también
consistente en todas las mediciones de ambos sexos (Tabla 4).
Tabla 4. Promedios de la morfometría para los sexos de cada especie
Especie de Colibrí
Eriocnemis mosquera
Eriocnemis derbyi
Chalcostigma herrani
Metallura tyrianthina
Ramphomicron
microrhychum
Pterophanes cyanopterus
Agleaectis cupripennis
Coeligena lutetiae
Ensifera ensifera
Lafresnaya lafresnayi
Colibri coruscans
Acestrura mulsant
Lesbia victoriae
Se Peso
xo (g)
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♂
♀
♀
♀
♀
6,01*
5.88
5,33**
5,1
5,92**
5,39
3,75**
3,45
3,75**
3,39
10,1*
9,95
8,25
8,24
7,64
7,28
10,35
11
5,47
5,71
5,50
3,40
5,10
Culmen Culmen
Total Expuesto
(mm)
(mm)
22,50
18,39
23,86
19,14
23,38
17,49
19,05
24,33i
17,41
12,18
16,83
11,77
15,16
10,92
14,91
10,86
12,80
7,92
12,75
8,17
37,24
28,72
37,18
30,30
23,2
18,7
24,3
19,6
36,12
30,95
42,0
33.77
79,10
70,90
93,50
82,70
34,30
25,35
32,77
25,84
28,67
21,61
25,20
18,30
11,35
16,10
Cuerda
alar
(mm)
72,62**
70,50
58,95
57,11i
68,18**
64,86
58,34**
52,03
50,50
47,30
107,0i
96,0
87,85*
82,17
75,48
73,80
79,5
78
63,1
63,2
60,00
40,20
57,75
Razón Pata
Uña
Ct./
C.a=
0,31**
10,6
3,7
0,34
10,7
3,8
0,4**
10,2
3,2
0,43
10,2
3,5
0,25**
12,5
4,6
0,26
12,5
4,4
0,26**
10,5
3,9
0,28
10,8
3,9
0,25**
7,5
6,9
0,27
8
6,7
0,35**
13
3,9
0,39
11,6
4
0,28*
14,1
4,1
0,30
13,5
4,5
0,48**
11,1
3,6
0,57
10,7
3,8
0,99
11,31
3,5
1,20
11
4,3
0,54
10,2
3,5
0,31
9,4
4,6
0,46
10,2
4
0,63 10,2
2,2
0,20
12,9
4,15
Estadístico t de Student o U (Mann-Withney) cuando n<10, para comparar promedios de
machos y hembras, significancia: i p<0.05; * p<0.01; ** p<0.005.
32
El peso en la comunidad de colibríes se distribuye de forma más o menos normal
con un mayor número de especies en un intervalo entre 5 - 7 g y solamente dos con
peso superior a 10 g (Fig. 13a).
El mayor número de especies tiene longitudes entre 20 a 30 mm para culmen total
y de 10 – 20 mm para culmen expuesto (Figs. 13b y c). Entre los largos del pico la
diferencia entre el colibrí de pico más corto (R. microrhynchum) y el colibrí de pico
más largo (E. ensifera) es de 80.25 mm. La curvatura en los picos fue rara, solo L.
lafresnayi posee un pico curvo y C. coruscans suavemente curvo; el resto de colibríes
poseen picos entre totalmente recto (género Eriocnemis) hasta procurvado (como P.
cyanopterus, E. ensifera y C. lutetiae).
La mayoría de especies (9) tienen longitudes de cuerda alar entre 50 – 80 mm, dos
especies entre 40-50 mm y en otras 2 es mayor que 80 mm (Fig. 13d).
b.
C u lm e n T o ta l
a.
P eso
7
6
6
5
5
4
4
3
3
2
2
1
1
0
0
<3
3-5
5-7
gr
7-9
9-10
C u lm e n E x p u e s to
7
<1 0
10-11
10-20
mm
20-30
30-40
C u e rd a A la r
c.
>> 4 0
d.
4
6
3
5
4
2
3
2
1
1
0
0
<1 0
10-20
20-30
mm
30-40
>> 4 0
<40
4 0 -5 0
5 0 -6 0
6 0 -7 0
mm
7 0 -8 0
>80
Fig. 13 Tendencias de la morfometría de los colibríes. El eje y muestra el número de especies
que presentan las diferentes características.
a. Peso corporal en g
b. Longitud del Culmen Total en mm
c. Longitud del Culmen Expuesto en mm
d. Longitud de la Cuerda Alar en mm
33
RELACIÓN COLIBRÍ FLOR
Escogencia de las Flores
En total observamos 635 visitas: de nueve especies de colibríes a flores de 31
especies de plantas (Tabla 5), pero después de analizar 254 cargas de polen de diez
especies de colibrí determinamos que los recursos florales
usados por los
colibríes ascendieron al menos a 37 plantas (sin tener en cuenta los tipos polínicos
no identificados). Todas las plantas en cuyas flores observamos algún colibrí a
(excepción de Diplostephium sp y Elleanthus ps) (Tabla 5) están incluidas en el
espectro de plantas representadas en el polen de las cargas (Tabla 6), es decir que
seis especies : Ranunculus sp, Tibouchina sp, Cavendishia sp., Castilleja integrifolia y
Salvia sp, fueron detectadas exclusivamente por el método palinológico.
Tabla 5 Visitas observadas y frecuencias correspondientes del total de registros para cada
especie individualmente y en general y el número de colibríes visitantes para cada planta.
Nosotros contamos visitas realizadas a plantas no a flores individuales, es decir que en
una visita el colibrí pudo cosechar mucho más que una flor
PLANTAS
B. spinosa
S. paramicola
B. lindenii
D. codonanthum
P. clava-herculis
S. giganteus
M. rupestris
G. candelabrum
D. spinosa
G. bakeri
Espeletia sp.
G. erecta
Disterigma sp.
T. orbicularis
R. tetrantha
G. punctatum
B. ledifolium
V. floribundum
Bomarea sp.
F. corollata
Brachyotum sp.
B. linifolia
Centropogon sp.
Elleanthus sp1
T. complanata
P. mixta
T. longebracteatus
G. insipida
P. prostrata
Diplostephium sp.
B. aestuans
subtotal
No.plantas
E.m
3
6*
34*
22*
5*
5
24*
22*
23*
24
5
7
11*
3*
5*
5
3*
7*
5
1
4
3
1
1
1
247
31
f E.d f C.h f M.t f A.c f P.c f L.l f C.l f E.e f suma
f Nº Sp
0,01 11* 0,26
11 0,17 51* 0,44
11 0,55
95 0,15
7 0,02 10 0,23
3 0,05
1 0,02 26* 0,22 24 0,35 7 0,35
77 0,12
7 0,14
14* 0,23
3 0,03
51 0,08
3
0,09
3 0,07
5 0,08 14 0,22
44 0,07
4
0,02
1 0,01 30 0,43
36 0,06
3
0,02 3* 0,07
1 0,02
22* 0,19 3 0,04
1 0,2
35 0,06
6
0,1 3* 0,07
2 0,03
1 0,02
1 0,01
31 0,05
5
0,09 4* 0,09
1 0,02
1 0,02
28 0,04
4 0,09 1* 0,02
1 0,2
25 0,04
3
0,1
1 0,02
25 0,04
2
16* 0,26
16 0,03
1
0,02
1 0,02
7 0,11
13 0,02
3
0,03
5 0,08
12 0,02
2
0,04
11 0,02
1
0,01
2 0,05
5 0,08
10 0,02
3
10* 0,16
10 0,02
1
0,02
3* 0,03 1 0,01
9 0,01
3
0,02
1 0,02
2 0,03
8 0,01
3
0,01
2 0,05
2 0,02
7 0,01
3
3 0,05 1* 0,01
3 0,6
7 0,01
3
0,03
7 0,01
1
0,02
1 0,02
6 0,01
2
2 0,05
2 0,1
5 0,01
3
0,02
1 0,02
5 0,01
2
0,01
1 0,02
4 0,01
2
3 1
4 0,01
2
4 0,06
4 0,01
1
1 0,02
1 0,02
2
0
2
1 0,02
1
0
1
1
0
1
1
0
1
1 43
1 61
1 63
1 117
1 69
1 20
1 5
3 1
635
1
12
16
17
9
7
3
3
1
* Indica actividad de defensa de territorio del colibrí sobre la planta
Para las iniciales de las especies de colibríes véase Tabla 4
34
Tabla 6 Registros polínicos en las cargas de los colibríes para cada planta (Nº de cargas en que
aparece) y la frecuencia correspondiente del total de registro polínicos. Se incluye en la tabla el
número de especies de colibrí que transportó polen de cada planta
Palinomorfos
Em f Ed
M. rupestris
72 0,12 24
D. spinosa
73 0,12
9
B. lindenii
40 0,06
6
F. corollata
17 0,03
7
T. complanata
21 0,03 21
G. punctatum
26 0,04
4
T. longebracteatus
21 0,03
8
S. paramicola
13 0,02
7
Bomarea sp.
14 0,02 11
V. floribundum
32 0,05
8
D. codonanthum
25 0,04
6
G. bakeri
28 0,05
4
G. candelabrum
26 0,04
8
T. orbicularis
29 0,05
6
R. tetrantha
15 0,02 11
Centropogon sp.
15 0,02 13
G. erecta
26 0,04
2
Brachyotum sp.
14 0,02
5
B. spinosa
6 0,01 14
S. giganteus
7 0,01
3
Disterigma sp.
19 0,03
2
G. insipida
14 0,02
2
B. ledifolium
16 0,03
3
Cavendishia sp.
12 0,02
3
P. prostrata
13 0,02
2
B. linifolia
11 0,02
Espeletia sp.
B. aestuans
5 0,01
3
P. clava-herculis
1 0,00
Melastomataceae
0 0,00
2
Ranunculus sp.
4 0,01
C. integrifolia
2 0,00
D. empetrifolium
3 0,00
1
Bromeliaceae
1 0,00
P. mixta
Salvia sp.
1
Total de registros 621 1,00 196
Nº cargas
98
33
f Ch
f Mt
f Ac
f Pc
0,12
4 0,03
3 0,03
4 0,09 6
0,05 12 0,09
5 0,05
1 0,02 2
0,03 24 0,18
9 0,09
2 0,04 2
0,04
1 0,01
2 0,02
3 0,07 9
0,11
6 0,04
8 0,08
1 0,02
0,02 10 0,07
6 0,06
2 0,04 2
0,04
1 0,01
4 0,04
2 0,04 8
0,04
3 0,02
5 0,11 9
0,06
5 0,04
5 0,05
2 0,04
0,04
4 0,03
5 0,05
0 0,00
0,03
9 0,07
5 0,05
1 0,02
0,02
3 0,02
4 0,04
1 0,02 1
0,04
4 0,03
0,03
2 0,01
1 0,01
1 0,02
0,06
2 0,01
6 0,06
2 0,04 2
0,07
2 0,02
2 0,04
0,01
8 0,06
4 0,04
0,03
3 0,02
8 0,08
1 0,02 1
0,07
1 0,01
1 0,01
5 0,11 2
0,02
2 0,02
5 0,11 4
0,01
4 0,03
3 0,03
0,01
6 0,04
4 0,04
2 0,04
0,02
1 0,01
2 0,04
0,02
1 0,01
4 0,04
1 0,02
0,01
3 0,02
3 0,03
4 0,03
4 0,04
7 0,05
1 0,01
0,02
1
1 0,01
4
0,01
3 0,02
2 0,01
1 0,02
0,01
0,01
1,00 134 1,00
32
99 1,00
30
f Cl f Ll
f Ee f Rm
f Suma
0,11 12 0,14 5 0,11 2 0,08
3 0,06
135
0,04 6 0,07 1 0,02
3 0,06
112
0,04 2 0,02 2 0,04
14 0,29
101
0,17 14 0,16 3 0,06 2 0,08
1 0,02
59
1 0,01
1 0,04
59
0,04
8 0,17
58
0,15 7 0,08 1 0,02 2 0,08
1 0,02
55
0,17 8 0,09 7 0,15 2 0,08
54
4 0,05 7 0,15 1 0,04
1 0,02
50
1 0,02
50
3 0,06
49
0,02 4 0,05 1 0,02 2 0,08
48
6 0,07 1 0,02
45
2 0,02
2 0,08
1 0,02
44
0,04 2 0,02 1 0,02 2 0,08
43
2 0,02 8 0,17
42
1 0,01
1 0,02
42
0,02
1 0,02 2 0,08
35
0,04 4 0,05
1 0,04
34
0,08 7 0,08 2 0,04 2 0,08
32
1 0,01
1 0,02
30
1 0,02
29
4 0,08
26
2 0,02 1 0,02
24
21
19
4 0,08
12
0,02
1 0,02
10
0,08
2 0,04
8
1 0,02
6
6
1 0,02
4
4
1 0,02 1 0,04
3
1 0,01
2 0,08
3
1 0,02
2
46 1,00 53 1,00 86 1,00 47 1,00 24 1,00
48 1,00 1354
7
9
14
10
2
16
251
f Nº Sp
0,100 10
0,083
8
0,075
8
0,044 10
0,044
7
0,043
7
0,041 10
0,040
8
0,037
9
0,037
5
0,036
6
0,035
9
0,033
5
0,032
8
0,032
9
0,031
6
0,031
6
0,026
8
0,025
8
0,024
8
0,022
6
0,021
6
0,019
5
0,018
7
0,016
4
0,014
3
0,009
3
0,007
4
0,006
4
0,004
3
0,004
2
0,003
3
0,003
2
0,002
3
0,002
2
0,001
2
1,000
Para las iniciales de las especies de colibríes véase Tabla 4
En las tablas 5 y 6 se observa el número de registros tanto visuales como polínicos
de cada planta para cada colibrí y la frecuencia que le corresponde a cada uno, las
plantas con las frecuencias más altas son las más visitadas por los colibríes y nos
aproximan a la afinidad o preferencia de cierto colibrí hacia algunas plantas y a la
importancia del ave como vector de polen de las mismas, es así como altas
frecuencias por cualquiera de los métodos nos indican fuertes interacciones colibríflor. Mientras que plantas en las que se vio una o muy pocas veces al colibrí
visitándolas o transportando polen de ellas reflejan débiles interacciones colibríflor.
35
Las interacciones entre los colibríes de pico corto y talla pequeña fueron entre
Chalcostigma herrani y Espeletia sp., Gaiadendron punctatum y Brachyotum lindenii y
débiles con F. corollata, Tristerix longebracteatus, Barnadesia spinosa, Brachyotum
ledifolium, Cavendishia sp., Siphocampylus giganteus y Puya clava-herculis, registros
que incluyen visitas ilegítimas y posible transferencia indirecta del polen.
Asociaciones fuertes con Metallura tyrianthina con flores de Brachyotum lindenii,
Tillandsia complanata y Disterigma codonanthum, y débiles con S. paramicola y
Guzmania candelabrum. Fuertes entre Ramphomicron microrhynchum con Espeletia sp.,
Brachyotum ledifolium y B. lindenii.
En los colibríes de pico y talla medianos: Eriocnemis mosquera se relacionó
fuertemente con plantas como M. rupestris, Desfontainea spinosa, Brachyotum lindenii
y Guzmania bakeri, pero muy poco con Puya clava-herculis, Castilleja integrifolia o
Disterigma empetrifolium. E. derbyi presentó relaciones colibrí-flor fuertes con M.
rupestris y Tillandsia complanata, y débiles con Salvia sp. y D. empetrifolium. Agleaectis
cupripennis se relacionó fuertemente con B. spinosa, S. paramicola y S. giganteus, y
débilmente con P. clava-herculis.
Las relaciones de los colibríes de pico largo y talla grande: fuertes interacciones
entre Pterophanes cyanopterus con Puya clava-herculis y S. paramicola, débiles con
Brachyotum ledifolium. Fuertes entre Coeligena lutetiae y las plantas Fuchsia corollata
y M. rupestris, o entre Lafresnaya lafresnayi y Centropogon sp., S. paramicola y Bomarea
sp. Finalmente el colibrí de pico muy grande, Ensifera ensifera se relacionó
fuertemente con Passiflora mixta y Fucshia.
Tabla 7 Número de especies vegetales detectadas (espectro trófico), usando dos métodos de
estudio (observación directa y palinológico)
Especies de colibríes
Ch
Mt
Rm
Em
Ed
Ac
Cl
Pc Ee
Ll
Observación
16
17
30
12
9
3
7
1
4
Polen
29
26
16
34
30
22
20
16
15
20
Nº de cargas
34
33
18
98
32
7
15
7
2
8
Especies/carga 4.85 4.73 5.76 7.9
6.26 8.08
8.77 5.96 10.5 5.8
Especies/carga= promedio de palinomorfos que transportó cada individuo de la especie.
La diferencia entre el número de recursos detectados individualmente para cada
especie con los dos métodos es muy pronunciado (Tabla 7). La única excepción es
E. mosquera que por mucho fue el colibrí más abundante de todos y del que
acumulamos la mayor cantidad de datos por observaciones de campo y capturas.
Las diferencias más grandes en la estimación del nicho de forrajeo por los dos
métodos las presentaron E. derbyi y las especies de picos más largos (C. lutetiae, L.
lafresnayi y E. ensifera), los cuales tienen patrones de movimiento rápido entre flores
dispersas (ruteros) y fueron difíciles de ver. Nunca observamos a R. microrhynchum
36
visitando flores quizás porque prefiere el dosel del bosque, pero los individuos
capturados transportaron polen de al menos 16 plantas, uno de los espectros de
plantas más bajos de toda la comunidad según éste método (Tabla 7).
Nuestras observaciones de campo, incluso en zonas abiertas se vieron limitadas
por la constante neblina (característica en el área de estudio la mayor parte del
año) y la densa vegetación del bosque que afectaron permanentemente la
visibilidad (de la actividad en el dosel, por ejemplo). Por eso también son escasas
las observaciones para algunos colibríes como E. ensifera, al que registramos de
forma aislada visitando flores de menos de 2 especies vegetales o C. lutetiae que
según observamos visitó solo tres plantas (Tabla 5).
El método palinológico nos brindó información menos puntual que la observación
en campo en cuanto a la escogencia de las flores (Tabla 6). El análisis de las cargas
nos permitió explorar cuales fueron todas o la mayoría de plantas que el colibrí
estuvo visitando antes de ser capturado, además de hacer posible una
discriminación de la información de los colibríes por sexos y hasta el nivel de los
individuos. El hecho de que la topografía del área de estudio nos haya permitido
capturar colibríes de todas las especies, incluyendo las del dosel del bosque, es
otro punto a tener en cuenta para entender porque el método palinológico fue
más efectivo para estimar el nicho de forrajeo de los colibríes, como sugiere la
Tabla 7.
Al relacionar el promedio de número de palinomorfos transportados por los
individuos de cada especie (Tabla 7) con la morfometría de los picos de las aves,
encontramos que colibríes con pico mediano a largo (como E. ensifera, C. lutetiae, A.
cupripennis, E. mosquera y E. derbyi) tienen un promedio mayor de palinomorfos por
individuo que las tres especies de pico más corto (Tabla 4). Esto puede deberse a
que los colibríes con picos largos son capaces de realizar visitas legítimas a una
mayor gama de flores con diferentes longitudes de corola. Además los colibríes de
pico corto usualmente roban néctar por perforaciones en flores de corolas más
largas que su pico, por lo tanto no tocan las partes sexuales de la flor y no
transportan polen de estas plantas.
Cuando relacionamos éstos parámetros con el comportamiento de alimentación de
los colibríes de picos medianos a largos, esperábamos que las especies con una
morfología de pico que indique especialización en flores similares a su pico (como
E. ensifera por su pico largo y L. lafresnayi por su pico curvo), presentaran un menor
promedio de palinomorfos por individuo que aquellos colibríes generalistas o
menos especializados. Esto sucedió claramente en L. lafresnayi quien se especializó
en flores curvas y ricas en recursos alimenticios como Centropogon sp., S. paramicola
y S. giganteus (Tabla 6). También P. cyanopterus tiene un promedio bajo de
palinomorfos por individuo, pero se debe principalmente a su gran talla que le
permite acceder a las flores más rentables energéticamente como P. clava-herculis, S.
paramicola y T. longebracteatus. Por el contrario, E. ensifera presenta el promedio más
37
alto de toda la comunidad, aunque la muestra es muy pequeña y no nos permite
hacer ninguna generalización al respecto. En cuanto a la relación entre promedio
de palinomorfos transportados por individuo y estrategia de forrajeo de los
colibríes, no observamos un patrón claro que diferencie a los colibríes territoriales
(A. cupripennis, E. mosquera y los machos de E. derbyi) de los típicamente ruteros (P.
cyanopterus, C. lutetiae, E. ensifera y L. lafresnayi).
Los colibríes de pico corto, C. herrani y M. tyrianthina tienen valores parecidos tanto
para palinomorfos registrados para toda la población como para el promedio por
individuo, pero el caso de R.microrhynchum es diferente, ya que para la población
se registraron pocos palinomorfos pero los individuos transportan un promedio
mayor de palinomorfos por carga que las otras dos especies, es decir R.
microrhynchum , uno de los colibríes más pequeños, tiene un espectro trófico más
amplio en cuanto a recursos para la población pero no al nivel del individuo.
Aunque el número de cargas polínicas fue diferente para cada especie, observamos
algunos patrones en los datos de número total de palinomorfos reportados para
las especies. Los colibríes de pico mediano, especialmente los Eriocnemis,
presentan un alto número de palinomorfos debido a su condición de generalistas,
es decir estas poblaciones poseen un nicho trófico más amplio en términos de
recursos alimenticios para la población. Aunque A. cupripennis comparte muchas
características morfológicas con estas dos especies, su agresividad le permite
defender territorios de flores muy rentables, algunas de ellas visitadas por colibríes
de tallas más grandes (S. paramicola, S. giganteus, B. spinosa y Brachyotum), por este
motivo no posee un nicho tan amplio como los Eriocnemis a nivel de población
(aunque es más amplio en los individuos -mayor promedio de palinomorfos por
carga), pero tampoco tan restringido como los especialistas de picos largos que
además son poco agresivos y prefieren seguir rutas de forrajeo entre unas pocas
especies que generalmente son las más rentables de toda la comunidad. Los
colibríes de pico corto se encuentran en un nivel intermedio, obligados a visitar un
considerable número de flores poco rentables, limitados por la dificultad de
acceder a néctar de flores con corolas más largas que su pico y su bajo nivel
jerárquico en la comunidad.
Encontramos que en especies con el mismo número total de palinomorfos
encontrados, el promedio de palinomorfos transportados por individuo es mayor
en C. lutetiae con relación a L. lafresnayi, es decir ambas poblaciones tienen la
misma amplitud de nicho, pero en los individuos de L. lafresnayi la amplitud es
más baja, es decir hay menos diferencia entre individuos en cuanto a uso de flores
que en C. lutetiae. La explicación a este comportamiento radica en la curvatura del
pico de L. lafresnayi, ya que los individuos visitan y polinizan un espectro de flores
curvas más reducido que las flores que visitadas por C. lutetiae con pico recto y
largo.
38
Nosotros evaluamos qué tan de acuerdo se mostraban los órdenes de importancia
de las plantas obtenidos usando cada método con una correlación de rangos de
Spearman (Tabla 8). Para hacerlo, organizamos los datos de frecuencias de visitas
y aparición de polen en las cargas (Tablas 5 y 6), desde las planta más frecuente
hasta las menos frecuente con los resultados totalizados y por separado de las seis
especies con mayor cantidad de recursos comunes a los dos análisis (observación y
palinológico). La diferencia de los rangos correspondientes a cada planta en los
ordenamientos obtenidos por cada método (d en la fórmula de la correlación de
Sperman) que se muestra en la Tabla 8, nos permite también evaluar cuales son las
plantas que fueron muestreadas en forma diferente por cada técnica. Las que
presentan diferencias marcadamente grandes (más que 5 posiciones), en la
mayoría de las cuales se están reflejando las limitaciones propias de cada
metodología.
Tabla 8. Diferencias entre los rangos de ordenación (Rs) correspondientes a cada planta . Se
quiere comparar el orden correspondiente por frecuencias de aparición según dos métodos de
estudio para cada planta en cada colibrí o el conjunto.
PLANTAS
Barnadesia spinosa
Bejaria aestuans
Bomarea linifolia
Bomarea sp3
Brachyotum ledifolium
Brachyotum lindenii
Brachyotum sp
Centropogon sp
Desfontainea spinosa
Disterigma codonanthum
Disterigma sp
Espeletia sp
Fuchsia corollata
Gaiadendron punctatum
Gaultheria erecta
Gaultheria insipida
Guzmania bakeri
Guzmania candelabrum
Macleania rupestris
Puya clava-herculis
Racinaea tetrantha
Siphocampylus giganteus
Siphocampylus paramicola
Tillandsia complanata
Tillandsia orbicularis
Triterix longebracteatus
Vaccinium floribundum
Rs.Orden de importancia
con los dos metodos
E.m
1,5
1
5,5
3
0,5
2
4,5
7,5
3
4,5
3,5
E.d
1
Ch
Mt
8
Ac
1
Pc
1
3,5
0
1,5
1,5
1
0,5
4
1
5,5
2,5
4
3,5
5
4,5
3
0,5
9,5
5
6,5
8
8,5
1
0,5
4
4
3,5
6
6
1
5,5
3,5
2,5
3,5
1
2,5
1,5
0,5
5,5
1
1
0
4
2
2,5
6,5
8
3
8,5
0,72
***
0
ns
1
0,66
*
Para las iniciales de las especies de colibríes véase Tabla 4
3,5
0,2
ns
0,77
*
0,3
ns
6 especies
18
1,5
4
4
5
0
2
7,5
8
3
7,5
16
11,5
10,5
2
5,5
0
5,5
6
23
2
17,5
13,5
2,5
19
15
12
0,2
ns
39
La concordancia de los ordenamientos fue positiva pero no significativa para el
conjunto (rs= 0.3 0.1>p>0.05), y más de la mitad de las diferencias de rangos en
las plantas son mayores que 5. De éstos la mayor proporción corresponde a
plantas en las que observamos solo una o muy pocas especies visitantes pero de
las que obtuvimos registros palinológicos en más especies como T. longebracteatus,
G. punctatum, Centropogon sp., Espeletia sp. o F. corollata (Tablas 5 y 6).
La correlación fue positiva y estadísticamente significativa para tres de las
especies, E. mosquera, C. herrani, A. cupripennis y a nivel individual fueron raras las
diferencias altas entre los rangos de aparición de las plantas (Tabla 8): B. linifolia,
y V. floribundum, la primera una hierba y el segundo un arbusto pequeño que en el
páramo y subpáramo casi siempre tenían las flores ocultas por la densa paja de
Calamagrostis sp., fueron plantas que registramos mucho más frecuentemente en
las cargas de polen que en las observaciones de campo para E. mosquera. Otra
flor de la que fue típicamente difícil observar visitas fue T. complanata por su
hábito de crecimiento marcadamente epífito en el dosel del bosque y su escasez
cerca de las rutas de estudio. En contraste esta especie fue relativamente frecuente
en las cargas de polen de los colibríes (Tabla 6).
Los registros de las plantas del genero Siphocampylus de corolas curvas, fueron
mucho más importantes en el método de observación que para las cargas de polen
en E. mosquera, C. herani y E. derbyi, con estas especies el ajuste morfológico no
es muy adecuado ya que todos poseen picos rectos y relativamente cortos para las
corolas. Esto seguramente se esta traduciendo en una menor eficiencia en la
recepción y transporte de los granos, y sumado al hecho de que al menos C.
herrani visitó en forma ilegítima las flores de S. paramicola, hace que para todos
estos colibríes la diferencia de los rangos en los ordenes de aparición de las plantas
sean mayores que 5 (Tabla 8).
Para la gran diferencia de la otra campanulácea, Centropogon sp., en E. mosquera,
la morfología y orientación de su flores parecen ser la explicación. En efecto,
observando detalladamente visitas de este colibrí a flores de la planta, que
logramos grabar en video y analizar en cámara lenta (1/5), notamos que en el
100% de nueve visitas a flores distintas, el colibrí no entró en contacto físico con
las anteras o estigma de estas flores.
Otra cosa que es importante señalar es que para los colibríes en los que las
frecuencias de aparición de las plantas con los dos métodos están correlacionadas
(Tabla 8), fueron los más comunes en hábitats abiertos con buena visibilidad para
la observación, como el páramo, subpáramo y los bordes del bosque.
Tasas y Eficiencia en la Extracción del Néctar
Nosotros acumulamos información de tasas de extracción de néctar y eficiencia
para 4 especies de colibríes: M. tyrianthina, E. mosquera, P. cyanopterus y L.
Comentario [p1]: No fueron
4?
40
lafresnayi, con morfologías contrastantes entre sí, en algunas de sus flores más
importantes (Tablas 5 y 6).
La ecuación que usamos para describir la relación entre los tiempos (o calorías)
invertidos y el volumen tomado (o las calorías obtenidas), tiene la forma lineal :
y = a + bx, en la que a es la intersección en el eje vertical y representa el tiempo
que debe durar el colibrí cuando no hay néctar en la flor, es decir, el tiempo que
requiere para probar la flor sin extraer nada. La pendiente positiva refleja el
incremento del tiempo requerido para extraer volúmenes cada vez mayores de
néctar. Una pendiente baja implica que el colibrí puede extraer mucho néctar en
poco tiempo, es decir, es más rápido o eficiente en términos de recompensa por
unidad de tiempo. Una pendiente alta indica que necesita más tiempo para
extraer volúmenes altos (menos eficiente). La pendiente esta en unidades de
seg/µl. Es por esto que para evitar confusiones al lector nosotros reportamos el
reciproco de la pendiente (1/b) como medida de la velocidad o la eficiencia
energética de la extracción (en el sentido estricto de las palabras) porque da valores
altos para los veloces o eficientes y bajos para los lentos o ineficientes (Tabla 9).
Tabla Nº9 . Tasas de extracción de néctar Ϯ Significancia de la Regresión: *:p<0.05; **: p<0.001;
***: p<0.0005; ns: p<0.005; X = volumen (µl) tomado; y= tiempo invertido (seg) en la extracción
La velocidad de extracción en µl/seg
Especies: Colibrí y Planta
E. mosquera (Em)
- Guzmania sp. (G)
- T. compacta (Tc)
- R. tetranta (Rt)
- Puya clava-herculis (P)
- T. compacta (Tc)
- T. orbicularis (To)
- S. paramicola (Sp)
- Centropogon sp. (C)
- B. linifolia (Bl)
- D. spinosa (Ds)
- Brachyotum sp. 3 (B)
L. lafresnayi Hembra (Ll-H)
- B. spinosa (Bs)
M. tyrianthina Macho (MtM)
- B. spinosa (Bs)
- B. spinosa (Bs)
M. tyrianthina Hembra (MtH)
- R. tetrantha (Rt)
- R. tetrantha (Rt)
P. cyanopterus Macho (Pc-M)
- Puya clava-herculis (P)
P. cyanopterus Hembra (PcH)
- Puya clava-herculis (P)
N
Sxy
y=0.037x + 0.78 ***
y=0.044x + 1.06 ns
y=0.035x + 0.85 ns
y=0.067x + 3.56 ***
48
64
10
8
0.52
0.89
0.55
1.07
27.0
22.7
28.5
14.9
Revoloteo
Revoloteo
Revoloteo
Perchado
y=0.11x + 0.78 ns
y=0.30x + 0.4 ns
y=0.16x + 1.06 **
y=0.042x + 1.09 ns
y=0.037x + 1.05 *
y=0.029x + 1.09 **
y=0.045x + 1.10 ns
12
6
9
7
34
41
9
1.15
1.53
1.58
0.44
0.44
0.46
0.86
9.0
3.3
6.25
23.8
27.0
34.5
22.2
Perchado
Perch + Revol
Revoloteo
Revoloteo
Revoloteo
Revoloteo
Revoloteo
y=0.157x + 1.04 ns
7
1.20
6.3
Revoloteo
y=0.055x + 0.99 ns
y=0.03x + 20.2 ns
6
8
1.43
2.2
18.8
33.3
Revoloteo
Perch + Revol
y=0.042x + 0.625 ns
y=0.124x + 0.18 *
6
5
0.2
0.1
23.8
8.3
Revoloteo
Perch + Revol
y=0.023x + 0.6 **
17
0.44
43.4
Revoloteo
y=0.018x + 0.058 **
14
0.46
55.5
Revoloteo
Ecuación ϯ
Velocidad de
la extracción
Técnica de Forrajeo
41
Los colibríes más rápidos fueron E. mosquera en D. spinosa y ambos sexos de P.
cyanopterus en flores de P. clava-herculis con pendientes menores a 0.03 seg/µl
(velocidades mayores a 33.3 µl/seg). En estos casos las visitas son realizadas
usando la técnica del revoloteo y la afinidad morfológica entre la longitud de las
flores y el pico de las aves fue grande. Los colibríes son más lentos cuando la
afinidad morfológica es poca, por ejemplo E. mosquera en S. paramicola (Fig. 14), o
cuando el colibrí se perchó totalmente o combinó las dos técnicas como E. mosquera
en Tillandsia orbicularis (Tabla 9), en esta planta la velocidad de extracción del
néctar fue significativamente menor cuando el colibrí se perchó o combinó las dos
técnicas (prueba t student * p<0.05).
Fig. 14 La recta que describe la ecuación de regresión lineal (Tabla 9) para la velocidad de
extracción del néctar en los casos estudiados. Para las iniciales de colibríes y flores véase Tabla
9.
M. tyrianthina también tomó el néctar significativamente más rápido de las flores
de R. tetrantha cuando revoloteó para hacer la visita (prueba t * p<0.05), pero no
existieron diferencias en la velocidad de extracción de E. mosquera en Tillandsia y
P. clava-herculis cuando el colibrí se perchó en las inflorescencias (prueba t *
p<<0.05).
Cuando E. mosquera revoloteó incluso diferencias sutiles en las morfologías florales
marcaron las diferencias en la velocidad de extracción del néctar, es así como en
dos flores con longitud efectiva igual, como D. spinosa y S. paramicola (27 y 27.6
42
respectivamente) (Tabla 2), la pronunciada curvatura y disposición de los nectarios
de la campanulácea hacen que la velocidad de extracción en revoloteo sean los
extremos entre las flores que fueron visitadas a manos libres por E. mosquera, y que
la pendiente de la recta para S. paramicola haya sido significativamente más alta
que la de todas las flores de corola recta que visitó con esa técnica (prueba t
p<0.05).
M. tyrianthina macho en flores de Barnadesia spinosa fue el único caso en que no
existieron diferencias en la velocidad de extracción cuando el colibrí uso dos
técnicas diferentes (Tabla 9), probablemente porque estas mediciones las
realizamos en flores de la parte baja de un territorio de un A. cupripennis en el que
una fuerte competencia aparentemente no permitió que M. tyrianthina se tomara
mucho tiempo para extraer el néctar cuando le fue posible percharse. Cuando éste
colibrí visitó las flores de R. tetrantha revoloteando siempre extrajo el néctar en
menor tiempo que cuando lograba apoyarse con las patas (t p<0.05).
El tiempo requerido para probar la flor (intersección de la recta al eje vertical: Fig.
14) se reduce cuando el colibrí puede apoyarse con las patas, porque desde la
percha puede ejercer más fuerza para insertar el pico, como M. tyrianthina (de patas
fuertes) (Tabla 4) en R. tetrantha. E. mosquera en cambio, necesita mas tiempo para
probar las flores de T. orbicularis cuando esta solo perchado, algo que podría
esperarse si reparamos en las patas pequeñas y relativamente débiles para el peso
del colibrí (Tabla 4). Pero cuando se percha y además ejerce fuerza con las alas
puede insertar el pico y probar más rápidamente las mismas flores (Tabla 8). Para
el resto de las flores que Eriocnemis visitó revoloteando (Fig. 14) el tiempo
requerido para probar, se mantuvo cercano a un segundo entre 0.78 para G.
candelabrum y 1.09 segundos para Centropogon sp.
Los machos de P. cyanopterus fueron más lentos que la hembras probando las
flores de Puya clava-herculis (Fig. 14) y aunque con el tamaño de la muestra para
esta especie, no hay diferencias en la pendiente de la recta o velocidad de la
extracción entre los sexos, las hembras tienen una suave tendencia a ser más
rápidas (Fig. 14), seguramente porque siempre que los machos sorprendieron
hembras en las flores de Puya que hacían parte de sus rutas de forrajeo las
ahuyentaron invariablemente. Por eso las hembras siempre mostraron un actitud
“nerviosa” cuando visitaron las flores de la planta y entre la prueba a cada flor
se mostraban atentas a vigilar si algún macho o algo se aproxima, en todo caso lo
más prudente para ellas siempre fue tomar la mayor cantidad de néctar de las
flores más llenas y continuar su camino lo más rápido posible.
Nosotros transformamos los datos de tiempo invertido por los colibríes
a
calorías. En éste cálculo se puede notar la fuerte relación entre el costo del
revoloteo y el peso corporal en gramos de las aves (Tabla 10), apoyados en estos
datos determinamos la eficiencia de forrajeo propiamente dicha (Tabla 11).
Comentario [A2]:
43
Tabla 10 Costo del revoloteo para 4 colibríes de diferentes tallas
Colibrí
Peso Prom (g)
Costo del revoloteo
(3400msnm) en Cal/seg †
6.0
0.381
E. mosquera
M tyrianthina (Macho)
3.75
0.235
M tyrianthina (Hembra)
3.4
0.218
L. lafresnayi (Hembra)
5.47
0.343
P. cyanopterus (Hembra)
9.9
0.612
P. cyanopterus (Macho)
10.1
0.635
Corrección por la altura: 6.58% de (Berger, 1974 Cit. por Wolf et al. 1976). † Basado en 43 ml de
O2 por gramo por hora, coeficiente respiratorio 1.0 (Wolf et al., 1972, 1976; Wolf & Hainsworth,
1971).
Tabla 11. Rendimiento energético de la extracción del néctar
Especies: Colibrí y Planta
Ecuación
N
Sxy
ϯ
Eficiencia
energética
E. mosquera (Em)
- Guzmania sp. (G)
- T. orbicularis (To)
- R. tetrantha (Rt)
- S. paramicola (Sp)
- Centropogon sp. (C)
- B. linifolia (Bl)
- D. spinosa (Ds)
- Brachyotum sp. 3 (B)
y=0.020x + 0.29
y=0.019x + 0.399
y=0.017x + 0.320
y=0.11x + 0.37
y=0.032x + 0.41
y=0.0152x + 0.42
y=0.028x + 0.33
y=0.023x + 0.42
48
64
10
9
7
34
41
9
0.19
0.33
0.12
0.62
0.15
0.16
0.12
0.33
***
*
ns
*
ns
*
***
ns
50
52.6
58.8
9.0
31.2
66.6
35.7
43.4
L. lafresnayi Hembra (Ll)
- B. spinosa (Bs)
y=0.066x + 0.464
7
0.4
ns
15.1
M. tyrianthina Macho (Mt-M)
- B. spinosa (Bs)
y=0.0175x + 0.218
6
0.31
ns
58.8
M. tyrianthina Hembra (Mt-H)
- R. tetrantha (Rt)
y=0.014x + 0.135
6
0.04
0.1<p<0.05
71.42
P. cyanopterus Macho (Pc-M)
- Puya clava-herculis (P)
y=0.028x + 0.389
17
0.28
***
35.7
P. cyanopterus Hembra (Pc-H)
- Puya clava-herculis (P)
y=0.024x + 0.005
14
0.26
**
41.6
Ϯ Significancia de la Regresión: *:p<0.05; **: p<0.001; ***: p<0.0005; ns: p<0.005; X =
calorías invertidas por el colibrí; y= calorías obtenidas durante la extracción
Eficiencia energética en calorías (Cal) consumidas por caloría invertida
La eficiencia de los colibríes en la extracción del néctar también se vio afectada por
la morfología floral: en los casos en los que la razón corola-pico fue cercana a 1 o
44
menor, especialmente cuando tanto corolas como picos fueron rectos. La eficiencia
de extracción cuando el colibrí revolotea fue alta (pendiente <0.03), excepto en los
3 casos en los que la pendiente de la recta fue mayor (menos eficiente) para los que
la flor fue curva (como en las campanuláceas) y el pico recto (como E. mosquera)
(Tabla 11 y Fig. 15) o viceversa en el caso de L. lafresnayi en B. spinosa. No
obstante, las diferencias en el costo del revoloteo en colibríes de diferente talla
(Tabla 10), las aves, mostraron una eficiencia de extracción más o menos constante
cuando existió un adecuado ajuste morfológico con pendientes de la recta que
describe la relación entre esfuerzo y recompensa durante la extracción entre 0.019
y 0.028 (Fig. 15).
Fig. 15 La recta que describe la ecuación de regresión lineal (Tabla 11) para la eficiencia en la
extracción del néctar en los casos estudiados. Para las iniciales de colibríes y flores véase Tabla
11.
De las flores en las que registramos a E. mosquera el colibrí fue significativamente
menos eficiente para extraer el néctar en S. paramícola que en flores de las otras 6
especies de plantas de corola recta (t de student p<0.0005 para todos los casos
evaluados), pero no mostró diferencias para Centropogon y S. paramicola (t de
student p>>0.05). Las 3 plantas en las que E. mosquera fue eficiente (B. linifolia, T.
orbicularis y R. tetrantha) se caracterizan por tener bajas tasas de producción de
néctar y concentraciones mayores a 17% de sacarosa (Tabla 2).
Un segundo grupo (Guzmania, Desfontainea y Brachyotum) en el que la eficiencia de
extracción se redujo ligeramente (b>0.02) corresponde a flores con néctar con
menos concentración de sacarosa (11.9% - 16%) y tasas de producción del néctar
más altas entre 7.7 y 19.4 µl en 24 horas (Tabla 2). Definitivamente en las flores de
Comentario [p3]:
Comentario [p4]:
45
S. paramicola, E. mosquera mostró la menor eficiencia a pesar de que tanto la
concentración y tasas de producción de néctar de la flor están dentro del mismo
rango de otras plantas con las mayores eficiencias de extracción para este colibrí
(Tabla 11). De manera similar para la tasa de extracción de los dos sexos de P.
cyanopterus son igualmente eficientes para extraer el néctar de Puya clava -herculis.
Para E. mosquera, nosotros comparamos los datos de energética de la extracción
con las frecuencias de aparición (preferencias) de las ocho plantas con datos
disponibles para energética de forrajeo (Tabla 12).
Tabla 12 Correlación (rs) entre el orden de preferencia de las flores en E mosquera (estimada
por dos métodos de estudio) , con eficiencia y velocidad con que el colibrí extrae el néctar de
las flores.
Selección de las flores ⇒
Parámetro en el colibrí ⇓
Eficiencia de extracción
Orden de importancia por
Frecuencia de aparición en
las cargas de polen
Orden de importancia por
Frecuencia de visitas
observadas
0.31
-0.15
Velocidad de extracción
0.46
0.14
Costo de probar la flor
-0.56
-0.40
Tiempo para probar
-0.02
-0.03
El orden de aparición que le correspondió a las plantas para este colibrí según el
método palinológico, se correlacionó mejor con todos los parámetros (Tabla 12).
Aunque con el tamaño de la muestra y el valor de rechazo escogido para esta
prueba las correlaciones no son significativas para ningún caso. Es importante
anotar que existe una tendencia a seleccionar las flores en las que se es más
eficiente y aun más fuerte a escoger flores en las que se puede extraer el mayor
volumen en menor tiempo (más veloz) (Tabla 12).
Una relación fuerte en sentido negativo, resultó con el patrón de selección de estas
flores y el costo de probar cada flor (Tabla 12), es decir, las plantas mas frecuentes
(favoritas) son aquellas en las que el colibrí tiene que invertir menos calorías para
visitar la flor cuando esta no le ofrece ninguna recompensa energética (no tiene
néctar). Este fue el único parámetro que presentó valores altos para la correlación
también en sentido negativo, con las frecuencias de visitas por observación.
El hecho de que las correlaciones no hayan sido significativas puede sugerir que
otras variables como la abundancia o la producción total de néctar también
pueden ser importantes como criterio de escogencia para el colibrí.
46
Subcomunidades de Colibríes y Flores
Para examinar la organización de la comunidad de colibríes en torno al uso de
recursos florales, nosotros usamos el Índice de Sobreposición reseñado en los
métodos, para comparar el nicho de forrajeo de cada especie de colibrí (Tablas 5 y
6) con el de cada una de las restantes por separado (Anexo 2). Entre las especies
nucleares de colibríes los patrones de visitas y transporte de polen mostraron
diferentes grados de sobreposición o variación entre pares de especies (Fig. 16).
Fig. 16 Los círculos representan cada especie de colibrí (véase Tabla 4 para las iniciales de los
colibíes) y las líneas diferentes grados de traslape entre pares de especies (escala) entre los
nichos de forrajeo de los colibríes según el método palinológico (Tabla 6).
El nivel de traslape entre las especies fue mayor usando los datos del polen
transportado: mientras que con las visitas observadas un valor muy alto de
sobreposición fue ≥ 50% con los datos del análisis palinológico ≥ 71% (Anexo 2).
Con ambos datos fue evidente una fuerte relación entre los colibríes de picos rectos
y < 24 mm. Los valores más altos y constantes se presentaron entre las especies del
género Eriocnemis y los colibríes de picos cortos (C. herrani, M. tyrianthina y R.
microrhynchum), por otro lado se asociaron fuertemente con A. cupripennis (a pesar
de su mayor talla y rango social más alto). A. cupripennis se relacionó sobre todo
con E. derbyi, con quien comparte muchos de los recursos florales del borde del
bosque. Para este colibrí llama la atención el traslape con las especies de pico más
largo (Fig. 16).
El colibrí con pico más corto (R. microrhynchum) solo mostró relación con los
colibríes en este grupo y de manera importante con C. herrani.
Comentario [U5]:
Comentario [U6]:
47
Para los colibríes con picos > 30 mm rectos o curvo solo los datos de nuestro
análisis palinológico (Fig. 16) parecen reflejar la biología y estrategias de forrajeo
en las aves: un marcado traslape fue evidente entre las 3 especies poco territoriales
que visitan las flores siguiendo rutas de alimentación de picos rectos (P.
cyanopterus, E. ensifera y C. lutetiae) y entre al menos dos de estos y L. lafresnayi (Fig.
16). En Lafresnaya con un pico curvo, por lo menos las hembras siguen
consistentemente rutas de forrajeo y de acuerdo con nuestros datos puede
compartir parte de su nicho de forrajeo con otros colibríes de pico recto y ≥ 37 mm
de longitud. Esto resulta por el uso frecuente que P. cyanopterus o C. lutetiae
hacen de las dos especies del género Siphocampylus (Tabla 6), por otro lado también
mostró traslape con colibríes de pico mediano (A. cupripennis, E. derbyi y E.
mosquera) (Fig. 16). Probablemente Lafresnaya lafresnayi por su morfología
particular y alta dependencia de las flores de corola curva, es un colibrí que puede
considerarse aparte.
Para visualizar mejor el nivel de agrupamiento entre los colibríes usamos las
frecuencias de aparición de las plantas en las cargas de polen para realizar un
análisis de clusters (Fig. 17).
Nearest Neighbor Method,Squared Euclidean
Distancia
40
30
20
10
ll
mt
rm
ch
em
ed
ee
pc
cl
ac
0
Fig. 17 Dendrograma de agrupación usando los datos de frecuencias de aparición de 37
plantas, en las cargas de polen transportadas por diez especie de colibrí (Tabla 6). ac: A.
cupripennis, cl: C. lutetiae, pc: P. cyanopterus, ee: E. ensifera, ed: E. derbyi, em: E. mosquera, ch:
C. herrani, rm: R. microrhynchum, mt: M. tyrianthina y ll: L. lafresnayi.
48
Los colibríes de picos cortos y patas relativamente fuertes se definieron claramente
como un grupo aparte (C. herrani, R. microrhynchum y M. tyrianthina). Las dos
especies del género Eriocnemis con morfologías y comportamiento muy parecidos
formaron otro grupo. Los colibríes de pico largo y mayores tallas formaron otro
grupo siendo P. cyanopterus y C. lutetiae los más cercanos. A. cupripennis comparte
buena parte de su espectro de plantas con estos colibríes (Fig. 17), sin embargo su
pico no es tan grande y a diferencia de los otros tres colibríes de pico más largo es
el único que no usa rutas de forrajeo como estrategia de alimentación. Por el
contrario es fuertemente territorial, la gran cercanía con el grupo de los colibríes
socialmente dominantes se presenta porque su agresividad, fuertes patas y talla
robusta (Tabla 4) les permiten acceder a las flores más rentables. Pero desde el
punto de vista comportamental y aun morfológico A. cupripennis esta mucho más
relacionado con los colibríes del género Eriocnemis como lo sugiere la Figura 16.
Subcomunidad de Picos Cortos
Fig. 18. Subcomunidad pico (corola) corto (i-d): Arriba: Chalcostigma herrani; Metallura
tyrianthina; Ramphomicron microrhynchum. Abajo: Gaultheria insipida; Gaiadendron punctatum;
Espeletia sp
Los colibríes con picos menores a 17 mm (Fig. 18) fueron muy agresivos,
despliegues y sobre todo vocalizaciones territoriales fueron muy frecuentes al
menos para Chalcostigma herrani y Metallura tyrianthina. Observamos muy poco a
Ramphomicron microrhynchum, pero el comportamiento agresivo: estridentes
vocalizaciones y reclamos de los colibríes que capturamos resultó muy típico y
común a las tres especies.
Comentario [U7]:
Comentario [U8]:
49
En el páramo C. herrani normalmente se mostró muy atento a defender capítulos
de Espeletia sp. una planta que resultó ser un recurso importante para el colibrí
según los dos métodos de estudio, aunque los granos de polen no fueron tan
frecuentes como las visitas que observamos, probablemente porque los granos de
la compuesta se resbalan con facilidad del pico y/o porque el colibrí no visita las
flores estaminadas del capítulo. Un poco más abajo en el subpáramo al menos
tres machos de C. herrani defendieron pequeños arbustos en flor de G. punctatum y
flores de B. lindenii de otros machos de la misma especie en julio de 1999. M.
tyirianthina en el bosque defendió flores de Disterigma sp., G. erecta y en el borde de
bosque también defendió de otros colibríes (como E. derbyi y L. lafresnayi) flores de
B. spinosa; Metallura también incursionó de manera furtiva en los territorios de
alimentación de A. cupripennis en B. spinosa en las horas de menor actividad
territorial de Agleaectis.
Comentario [U9]:
Pensamos que C. herrani también siguió rutas de forrajeo en zonas altas, por lo
menos ocasionalmente, lo observamos en esta actividad en flores de Bomarea
linifolia y Ranunculus sp., en el bosque Chalcostigma probablemente también
presenta eventualmente este tipo de forrajeo, al igual que las hembras M.
tyrianthina, visitando algunas flores de rendimiento energético bajo como T.
complanata o ericáceas de corola corta. C. herrani también incursionó furtivamente
en territorios de E. mosquera en Guzmania sp.; sin embargo, casi no observamos
interacciones entre estos colibríes a pesar de que ambos son muy comunes a lo
largo del año en el área de estudio.
C. herrani y M. tyrianthina también explotaron con alguna frecuencia el néctar de
flores con corolas demasiado largas para sus picos y lengua, para hacerlo
perforaron la base de la corola de algunas flores como F. corollata o S. paramicola,
con "apetitosas" y altas tasas de producción de néctar. Estos colibríes con mucha
frecuencia se percharon para realizar todas las visitas "legítimas e ilegítimas” (por
perforaciones), las tres especies poseen patas robustas con uñas fuertes para su
peso, especialmente C. herrani se perchó extensamente para visitar muchas de sus
flores incluyendo la compuesta Espeletia sp. en el páramo (Tabla 4).
Entre las 10 flores más frecuentes para los tres colibríes, la mayoría de flores posee
corolas muy cortas a cortas con longitudes totales y efectivas entre 5 - 10 mm (Figs.
19 a y b), aunque para largo de corola total el 40% de ellas fueron medianas entre
25 - 50 mm (Fig. 19a), como en las flores de toda la comunidad (Fig. 10). La
longitud efectiva de la mayoría de flores está entre 5-10 y 10-25 mm (Fig. 19b), la
categoría de corolas efectivas muy cortas solo se presenta en esta subcomunidad y
está representada por 2 de las 10 plantas más frecuentes en los registros de
alimentación.
Las principales plantas polinizadas por colibríes de pico corto se caracterizan por
tener bajas producciones diarias de néctar, la mayoría entre 1-5 y <1 µl (Fig. 19c), y
concentraciones medias (Fig. 19d). Aunque la proporción de plantas con
Comentario [U10]:
50
concentraciones mayores a 20% de sacarosa fue la más alta, la gran mayoría de
flores presentó tasas de producción calórica menores a 6 Cal/Fl/24 h, con 7 de las
10 plantas más frecuentes para el grupo con valores menores que 3 Cal/Fl/24 h
(Fig. 19e).
Otra característica de las flores visitadas por estos colibríes es que no prefieren
marcadamente ningún color, aunque las flores moradas y rojas son un poco más
frecuentes. Además se encuentran flores que no poseen colores típicos del
síndrome de ornitofilia, como blanco o verde.
a.
c.
e.
10
10
10
8
8
8
6
6
6
4
4
4
2
2
2
0
0
1-5
5-10
10-25
25-50
b.
10
0
< 1
>50
1 - 5
5 - 10
10 - 20
> 20
< 1
10
8
8
8
6
6
6
4
4
4
2
2
5-10
10-25
25-50
>50
7 -9
1 0 -2 0
> 20
f.
2
0
0
1-5
4 -6
d.
10
0
1 -3
1 - 5
5 - 10
10 - 15
15 - 20
> 20
N
M
R
Rdo
B
V
Az
Fig. 19 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros
para la subcomunidad de colibríes de pico corto. Eje Y= número de plantas
a. Longitud total de la corola (mm)
b. Longitud efectiva de la corola (mm)
c. Volumen (µl en 24 h)
d. Concentración (ºBrix)
e. Rendimiento energético (Calorías producidas por flor en 24 horas)
f. Color de la flor. N: naranja, M: morado, A: amarillo, R: rojo, B: blanco, Rdo: rosado, V:
verde y Az: azul.
Para los tres colibríes los valores de la razón corola:pico se concentraron en valores
entre 0.1 y 0.5, que corresponden a especies como compuestas o algunas orquídeas
que aún para estos colibríes tienen corolas más cortas que su pico. Otro grupo
importante corresponde a flores que poseen una morfología relativamente afín con
el largo de pico de las aves, ya que más del 50 % de los valores para la razón
corola:pico se ubicaron entre 1 y 1.5 (Fig. 20).
51
Solo para tres individuos de C. herrani nosotros tenemos datos de cargas de polen
transportadas en diferentes partes del cuerpo y no encontramos diferencias
significativas en el número de especies transportadas (Tabla 13), hay que
reconocer que el tamaño de la muestra es muy limitado y que probablemente la
falta de contraste se deba a ello.
3
C . h erra ni
2
1
0
0 ,1
0 ,2 0 ,3
0 ,4
0 ,5
0 ,6 0 ,7
0 ,8
0 ,9
1 ,0 1 ,1
1 ,2
1 ,3
1 ,4 1 ,5
1 ,6
1 ,7 1 ,8
1 ,9
2 ,0
2 ,1 2 ,2
2 ,3
2 ,4
2 ,5 2 ,6
2 ,7
5
2 ,8
2 ,9 3 ,0
3 ,1
M . ty ria nth ina
4
3
2
1
0
0 ,1
0 ,2
0 ,3
0 ,4
0 ,5 0 ,6
0 ,7
0 ,8
0 ,9
1 ,0
1 ,1
1 ,2
1 ,3
1 ,4
1 ,5
1 ,6 1 ,7
1 ,8
1 ,9
2 ,0
2 ,1
2 ,2
2 ,3
2 ,4
2 ,5
3
2 ,6 2 ,7
2 ,8
2 ,9
3 ,0
3 ,1
R . m icro rh y nch um
2
1
0
0 ,1
0 ,2
0 ,3 0 ,4
0 ,5
0 ,6
0 ,7
0 ,8 0 ,9
1 ,0
1 ,1
1 ,2
1 ,3 1 ,4
1 ,5
1 ,6
1 ,7
1 ,8 1 ,9
2 ,0
2 ,1
2 ,2
2 ,3 2 ,4
2 ,5
2 ,6
2 ,7
2 ,8 2 ,9
3 ,0
3 ,1
Fig. 20 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos cortos (eje Y)
sobre en los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) (eje X). Las
barras sólidas indican flores que son visitadas en forma legítima y las barras abiertas indica
robo de néctar por perforaciones
Tabla 13. Promedio del número de especies o palinomorfos transportados en diferentes
partes del cuerpo. En paréntesis junto a las especie esta el tamaño de la muestra (n= número
de individuos con cargas diferenciadas)
Especie de colibrí
C. herrani (3)
Total de especies para
C. herrani (Anillo:100)
Cabeza
Pico
3.3
4
Garganta Estadístico
5.3
H=0.44
4
6
6
X2 = 0.5
Los valores más altos para la relación corola:pico en esta subcomunidad son para
flores de corola efectiva mucho más larga que los picos (Fig. 20), en las cuales estos
colibríes no realizan visitas legítimas (extraen el néctar por perforaciones en la base
de la corola), comportamiento que observamos en C. herrani y M. tyrianthina en
flores de S. giganteus, S. paramicola, F. corollata y Centropogon sp. A pesar de esto,
encontramos algunos granos de polen de estas plantas en las cargas de los colibríes
en muy bajas frecuencias, lo cual nos hace pensar que se adhirieron a su cuerpo
por transferencia secundaria (cuando visitaron una flor de corola corta que
previamente fue visitada por un colibrí que visitó una flor de corola larga y luego
visitó la flor corta dejando algunos granos de la flor larga).
52
Reflejando la condición altamente generalista de estos colibríes, entre las 5 especies
más importantes de acuerdo con el IVIR se encuentra Espeletia sp. que es
polinizada principalmente por insectos (Apidae) y Desfontainea spinosa, polinizada
extensamente por los colibríes de pico mediano, de la cual transportaron una
proporción muy baja de sus granos de polen en comparación con los demás
miembros de la comunidad (Tabla 14). Sin embargo, las tres especies
contribuyeron de manera importante en la expresión final del IVIR de las 4 plantas
más importantes para la subcomunidad, para el resto de las plantas no contribuyen
todos o alguno de ellos lo hace con valores muy bajos.
Tabla 14 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de
colibríes de pico corto y aporte individual de cada colibrí al valor total del índice. Se muestran
las plantas más importantes para la subcomunidad. %= porcentaje de aparición de cada planta
del total de cargas (de todos los colibríes) que correspondieron a los colibríes de esta
subcomunidad.
Brachyotum lindenii
Gaiadendron punctatum
Desfontainea spinosa
Disterigma codonanthum
Espeletia sp.
Tillandsia complanata
Brachyotum ledifolium
Macleania rupestris
Brachyotum sp.
Gaultheria erecta
Gaultheria sp.
Gaultheria insipida
Bomarea sp. 3
Ed 81 I
Vaccinium floribundum
Racinaea tetranta
Brachyotum sp. 3
Bomarea linifolia
Mt 160 I
Disterigma sp.
Guzmania candelabrum
Tristerix longeobracteatus
Cavendishia
Mt 241 I
Pernettya prostrata
Tibouchina
Ch
0,101
0,018
0,025
0,014
0,009
0,006
0
0,003
0,002
0,011
0,001
0,006
0,004
0,002
0,003
0,001
0,003
0,003
0,003
0,003
0,002
0
0
0
0,002
0,002
Mt
0,019
0,009
0,006
0,006
0,000
0,015
0
0,002
0,015
0,004
0,015
0,004
0,006
0,009
0,006
0,009
0,006
0,004
0,004
0,002
0,004
0,004
0,004
0,004
0,002
0
Rm
0,262
0,086
0,012
0,012
0,021
0
0,021
0,012
0
0,001
0
0,001
0
0
0,001
0
0
0
0
0,001
0
0
0
0
0
0,001
IVIR
0,128
0,037
0,014
0,011
0,010
0,007
0,007
0,006
0,006
0,005
0,005
0,004
0,003
0,003
0,003
0,003
0,003
0,002
0,002
0,002
0,002
0,001
0,001
0,001
0,001
0,001
%
47
41
18
35
100
24
17
7
31
31
59
38
22
43
20
19
14
42
100
27
15
11
21
100
29
67
Las plantas con polen transportado en mayor proporción por los colibríes de ésta
subcomunidad fueron Gaultheria sp, Clethra sp, Espeletia sp, B. lindenii, G.
punctatum, y Tibouchina sp. con porcentaje mayor al 40% (Tabla 14).
53
La plantas más importantes para C. herrani, M. tyrianthina y R. microrhynchum como
recurso alimenticio fueron B. lindenii y G. punctatum, y a su vez estos colibríes son
importantes como sus polinizadores reflejado en un valor alto de IVIR y % de
transporte de polen (Tabla 14).
Subcomunidad de Pico Mediano
Fig. 21 Subcomunidad pico mediano (i-d): Arriba: Eriocnemis mosquera; E. derbyi; Agleaectis
cupripennis Abajo: Macleania rupestris; Tillandsia orbicularis; Brachyotum sp.
Las 3 especies que conforman esta subcomunidad (Fig. 21) mostraron diferentes
grados de territorialidad: muy fuerte en Agleaectis cupripennis y Eriocnemis mosquera
y un poco menos Eriocnemis derbyi cuyas hembras eventualmente pudieron seguir
rutas de forrajeo. E. mosquera defendió flores de casi el 50% del total de plantas que
visitó, E. derbyi del 42% de sus plantas y en el 55%, de las plantas que visitó A.
cupripennis también lo observamos defendiendo territorios de alimentación (Tabla
5). En conjunto estas tres especies tienen en promedio el mayor número de plantas
visitadas por el método de observación y de palinomorfos transportados en sus
cargas con un promedio por especie alrededor del doble que el de los colibríes de
la subcomunidad de picos cortos y que la de largos (Tabla 7).
La mayor parte de las interacciones territoriales de E. mosquera que observamos
fue con otros de su misma especie y otras aves nectarívoras como Diglossa
54
humeralis, D. lafresnayi y D. cyanea, casi siempre disputando flores de B. lindenii en
el páramo y subpáramo, y B. ledifolium en el borde del bosque; los territorios de E.
mosquera incluyeron en varias oportunidades no solo una especie de flor o una
planta individual, desde perchas ubicadas estratégicamente incluyo aún más de 7
especies en un mismo territorio de alimentación defendido activamente, la
agresividad y efectiva técnica le permitieron defender flores muy rentables
energéticamente características de la primera subcomunidad como Puya clavaherculis de donde ahuyentó en varias ocasiones a P. cyanopterus, mucho más grande
que Eriocnemis, y de donde incluso los investigadores fuimos objeto de sus
despliegues agresivos.
Un porcentaje muy alto del total de visitas a flores por estas especies se hizo con la
técnica del revoloteo, que es seguramente la más usada por E. mosquera, pero
siempre que tuvo la oportunidad de percharse para extraer el néctar lo hizo, en
flores de Puya clava-herculis. Por ejemplo el 100% de todas las visitas que
observamos son realizadas con esa técnica, sobre otras inflorescencias más
"resbalosas" o lisas como T. orbicularis el colibrí combinó en varias ocasiones las
dos técnicas, y estando agarrado generalmente en una posición incómoda con sus
patas, se estabilizó agitando vigorosamente las alas mientras extrajo el néctar de las
flores, incluso aprovechó la vegetación adyacente para visitar flores de M. rupestris
o Guzmania candelabrum desde perchas u hojas estratégicamente cercanas a las
flores. Nunca observamos a E. mosquera perforar flores para extraer su néctar, pero
en flores de D. spinosa que tenían perforaciones en la base de la corola el colibrí
extrajo néctar una y otra vez por el agujero de la base.
En A. cupripennis la técnica de visita más frecuente fue el percheo, invariablemente
en todas las flores en las que observamos a Agleaectis. Éste combinó esta técnica con
unas pocas visitas en revoloteo, incluso en las flores típicamente péndulas como
Brachyotum o M. rupestris, una actividad para la que el ave parece estar muy bien
adaptada de acuerdo a la morfología de sus patas (Tabla 4). Este colibrí de más o
menos 8 gramos de peso fue particularmente agresivo y muy pocas especies se
involucraron en sus territorios sin tomar la precaución de no ser vistos, hasta P.
cyanopterus (el más grande de la comunidad) fue ahuyentado fácilmente por este
colibrí. La actividad territorial más intensa de esta ave la detectamos en los picos
de floración de B. spinosa y S. giganteus en el borde del bosque e intensas disputas
territoriales, a veces realmente dramáticas, fueron entre miembros de la misma
especie, en dos oportunidades observamos a A. cupripennis botar al piso
(literalmente hablando) otros de su especie que merodeaban flores en sus
territorios.
E. derbyi con su pequeña talla no solo tiene el estatus más bajo del grupo, sino que
sus hábitos de alimentación y la actitud furtiva con la que realizó visitas a
territorios de otros colibríes como A. cupripennis o E. mosquera es muy similar al
comportamiento de pico corto y aparentemente, al menos las hembras, siguieron
rutas de forrajeo, machos y hembras defendieron territorios de alimentación en
55
flores de S. giganteus y B. spinosa, entre otras (Tabla 5). Como otros de este grupo E.
derbyi se perchó para visitar algunas flores, siempre lo hizo en S. giganteus, a pesar
de que, como E. mosquera, es principalmente un revoloteador con patas
relativamente débiles (Tabla 4). No obstante E. derbyi constituyó un competidor
importante de E. mosquera en el bosque, cuando la mayor parte de la población de
E. mosquera terminó de invadir los hábitats de bosque al entrar la época de lluvias
(diciembre) los machos de E. derbyi se vieron obligados a migrar fuera del área de
estudio probablemente mas abajo en el flanco sur oriental del volcán.
a.
10
c.
10
8
8
8
6
6
6
4
4
4
2
2
2
0
0
1-5
5-10
10-25
25-50
0
< 1
>50
b.
10
1 - 5
5 - 10
10 - 20
d.
10
< 1
> 20
8
8
6
6
6
4
4
4
2
2
2
0
0
5-10
10-25
25-50
>50
1 -3
4 - 6
7 -9
10-20
> 20
f.
10
8
1-5
e.
10
0
1 - 5
5 - 10
10 - 15
15 - 20
> 20
N
M
R
R do
B
V
Az
Fig. 22 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros
para la subcomunidad de colibríes de pico mediano. Eje Y= número de plantas
a. Longitud total de la corola (mm)
b. Longitud efectiva de la corola (mm)
c. Volumen (µl en 24 h)
d. Concentración (ºBrix)
e. Rendimiento energético (Calorías producidas por flor en 24 horas)
f. Color de la flor. N: naranja, M: morado, A: amarillo, R: rojo, B: blanco, Rdo: rosado,
V: verde y Az: azul.
La longitud de estas flores (efectiva y total) se concentró fuertemente en categorías
mas altas que la primera subcomunidad 10-25 y 25-50 respectivamente (Figs. 22a
y b). Aparecieron los largos totales mayores a 50 mm y en contraste solo apareció
una entre las diez especies con corola total o efectiva menor o igual a 10 mm.
Entre las diez plantas más usadas por la subcomunidad pico mediano, más
plantas mostraron tasas de producción de néctar mayores a 20 µl que en la
subcomunidad de los colibríes de pico corto y aunque aparecieron flores con
Comentario [U11]:
56
concentraciones mayores al 20%, la mayoría de estas flores ofreció néctar con
concentraciones de sacarosa entre 10-15% (Figs. 22c y d).
En el rendimiento energético de estas flores, al igual que en las flores polinizadas
por picos cortos la proporción de plantas con valores superiores a 20 Cal/Fl /24 h
es la más baja, y los rendimientos de menos de 6 Cal/Fl en 24 h pierden
importancia (Fig. 22e).
El morado se encuentra entre los colores dominantes para estas flores, las
proporciones de otros colores se mantienen
muy similares al patrón en la
primera subcomunidad a excepción de una menor proporción para el rojo y
mayor para rosado (Fig. 22f).
Las tendencias morfologías señaladas entre las flores de esta subcomunidad hacen
que más del 60% de las flores que visitó cada especie tengan una gran afinidad con
la longitud del pico de estos colibríes, es decir con razones pico/corola entre 0.5 1.5 (Fig. 23).
3
A . cup rip ennis
2
1
0
0 ,1
0 ,2 0 ,3
0 ,4
0 ,5
0 ,6
0 ,7 0 ,8
0 ,9
1 ,0
1 ,1 1 ,2
1 ,3
1 ,4
1 ,5
1 ,6 1 ,7
1 ,8
1 ,9
2 ,0 2 ,1
2 ,2
2 ,3
2 ,4 2 ,5
2 ,6
3
2 ,7
2 ,8
2 ,9 3 ,0
3 ,1
E . m o sq uera
2
1
0
0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 1,2 1,3 1,4 1,5 1,6 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 2,2 2,3 2,4 2,5 2,6 2,7 2,8 2,9 3,0 3,1
4
E . d erby i
3
2
1
0
0 ,1
0 ,2
0 ,3 0 ,4
0 ,5
0 ,6
0 ,7
0 ,8
0 ,9 1 ,0
1 ,1
1 ,2
1 ,3
1 ,4
1 ,5
1 ,6 1 ,7
1 ,8
1 ,9
2 ,0
2 ,1
2 ,2 2 ,3
2 ,4
2 ,5
2 ,6
2 ,7
2 ,8 2 ,9
3 ,0
3 ,1
Fig. 23 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos medianos (eje
Y) sobre en los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) (eje X).
Muy pocas flores tienen alrededor de la mitad del largo promedio de los 3 picos,
especialmente en el género Eriocnemis son más frecuentes las flores mucho más
cortas que sus picos y tienen en cada especie más del 20% del total de recursos
florales usados (Fig. 23). A diferencia de la tendencia en los colibríes de pico corto
estos colibríes visitan pocas flores que son mucho más largas que su pico. Todas
las tres especies tienen un pico de flores con las cuales la razón corola:pico se
57
encuentra entre 0.7 y 0.9, es decir, una buena proporción del total de sus flores
presentaron largo efectivo ligeramente más corto que el culmen total del ave (Fig.
23). En general notamos que visitaron una gama más amplia no solo de recursos
florales como tal sino que interactuaron con una mayor diversidad morfológica de
recursos florales y como visitaron flores muy rentables (como Puya clava-herculis),
también lo hicieron en otras poco "productivas" energéticamente como Fernandesia
sp. o Vaccinium floribundum con bajos promedios de producción calórica.
Entre estos colibríes no fue común que se presentaran diferencias en la proporción
de especies o número de palinomorfos en cargas de polen de diferentes partes del
cuerpo, o al menos E. derbyi y A. cupripennis no las presentaron (Tabla 15); sin
embargo, E. mosquera, un colibrí para el que por mucho obtuvimos más
información por capturas que para los demás (98 cargas de 254), mostró
diferencias muy significativas (Tabla 15) en la proporción del número de
palinomorfos (especies de plantas) que diferentes individuos transportaron en
cabeza, pico y garganta, con un promedio consistentemente menor en la cabeza (de
33 individuos) que estableció la diferencias (Tabla 15).
Tabla 15. Palinomorfos que fueron transportados en diferentes partes del cuerpo. En
paréntesis junto a las especie esta el tamaño de la muestra (n=número de individuos con
cargas diferenciadas)
Especie de colibrí
Cabeza
Pico
Garganta
Base
pico
Estadístico
H
A. cupripennis (4)
E. mosquera ( 33)
E. derbyi (5)
4.0
4.5
3.3
7.6
6.4
6.4
8.0
6.0
5.25
4.6
0.736
7.38**
3.4
Las tres plantas más importantes para los colibríes de acuerdo con el IVIR (Tabla
16) reflejaron muy claramente la afinidad morfológica con los picos y excepto para
Siphocampylus. y F. corollata con corolas curvas y larga, y B. lindenii también muy
importante para colibríes de picos cortos, para todas las especies: mas del 52% de
los registros de polen para el total para las diez especies, correspondieron a las
cargas de los tres colibríes de esta subcomunidad. Para las flores más importantes:
M. rupestris, B. spinosa y D. spinosa las frecuencias de aparición fueron mayores al
70% (Tabla 16), igual que para todas las especies de bromelias epífitas del dosel del
bosque (T. compacta, T. complanata y Guzmania candelabrum), excepto R. tetrantha de
corola corta con solo el 65%.
Comentario [U12]:
58
Es de anotar que para la gran mayoría de las plantas polinizadas por estas aves
para las que calculamos el IVIR, el valor final de las flores es el resultado del aporte
individual de las tres especies en la subcomunidad o al menos dos de ellas que
aportan valores relativamente parecidos, solo un palinomorfo que no fue posible
identificar (Em35I) se transportó en forma exclusiva por E. mosquera (Tabla 16).
Tabla 16 Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de
colibríes de pico mediano (generalistas) y aporte individual de cada colibrí al valor total del
índice. Se muestran las plantas más importantes para la subcomunidad. Para las iniciales de los
colibríes véase Tabla 4.
%= porcentaje de aparición de cada planta del total de cargas (de todos los colibríes) que
correspondieron a los colibríes de esta subcomunidad.
Macleania rupestris
Barnadesia spinosa
Desfontainea spinosa
Siphocampylus paramicola
S. giganteus
Tillandsia complanata
Brachyotum lindenii
Fuchsia corrollaata
Centropogon sp.
Brachyotum sp. 3
Racinaea tetrantha
Bomarea sp.
Tristerix longebracteatus
Gaiadendron punctatum
Vaccinium floribundum
Tillandsia orbiculais
Guzmania candelabrum
Brachyotum ledifolium
Disterigma codonanthum
Guzmania bakeri
Gaultheria insipida
Gaultheria sp.
Tipo Ed 81 I
Gaultheria erecta
Tipo Em 35 I
Brachyotum sp.
Tipo Em 18 I
Cavendishia sp.
Disterigma sp.
Em
0,071
0,000
0,073
0,002
0,001
0,006
0,022
0,004
0,003
0,015
0,003
0,003
0,006
0,009
0,014
0,012
0,009
0,004
0,009
0,011
0,003
0,000
0,000
0,009
0,009
0,003
0,000
0,002
0,005
Ed
0,067
0,023
0,009
0,006
0,001
0,051
0,004
0,006
0,020
0,014
0,014
0,014
0,007
0,002
0,007
0,004
0,007
0,001
0,004
0,002
0,000
0
0,007
0,000
0
0,003
0,003
0,001
0,000
Ac
0,044
0,069
0,003
0,069
0,069
0,003
0,011
0,025
0,011
0
0,011
0,011
0,011
0,011
0
0,003
0
0,011
0,003
0,003
0,011
0,011
0,003
0
0
0,003
0,003
0,003
0
IVIR
0,061
0,031
0,028
0,026
0,023
0,020
0,012
0,011
0,011
0,010
0,009
0,009
0,008
0,007
0,007
0,006
0,006
0,005
0,005
0,005
0,005
0,004
0,003
0,003
0,003
0,003
0,002
0,002
0,002
%
74
74
74
46
47
73
48
46
71
67
65
54
56
55
80
82
76
81
65
69
62
41
52
67
96
57
1
67
70
59
Subcomunidad de Pico Largo
Los colibríes de este grupo entre los que están los más difíciles de observar y
capturar son típicamente grandes (Fig. 24), pesan más de 7.3 g, poseen picos largos
que van desde recto (como C. lutetiae), suavemente procurvados (P. cyanopterus) y
fuertemente procurvado (como E. ensifera), siguen rutas de forrajeo y son poco
territoriales. P. cyanopterus puede mostrar agresividad cuando visita flores como S.
paramicola o P. clava-herculis cuando las flores hacían parte del territorio de otro
Colibrí (generalmente de la subcomunidad de picos medianos), incluso defendió
transitoriamente flores.
Fig. 24 Subcomunidad pico (corola) largo (i-d): Arriba: Coeligena lutetiae; Pterophanes
cyanopterus; Ensifera ensifera Abajo: Fucshia corollata; Puya clava-herculis; Pasiflora mixta.
Otro aspecto importante que vale la pena anotar es que nosotros prácticamente no
observamos ninguno de los colibríes de este grupo visitando flores perchado de la
flor, inflorescencia o vegetación adyacente, ni siquiera en plantas que como P.
clava-herculis, que ofrecen una gran superficie de apoyo, siempre revolotearon y
visitaron las flores en forma legítima. Estos colibríes presentaron las patas y uñas
más pequeñas con relación al peso de las aves (Tabla 4).
60
En total para las cuatro especies de colibrí en esta subcomunidad registramos el
menor espectro de recursos florales visitados y palinomorfos transportados en las
cargas de polen (Tabla 7). A E. ensifera lo observamos alimentándose únicamente
de P. mixta, a L. lafresnayi de las tres campanuláceas y B. spinosa, C. lutetiae de F.
corollata, S. giganteus y M. rupestris, todos ellos transportaron polen de más del
doble de especies en las que nosotros observamos visitas y si bien estos
presentaron algunos de los nichos tróficos menos diversos de la comunidad,
ninguno transportó polen de menos de 15 plantas que con certeza visitó. No
obstante podemos considerar ésta como la subcomunidad más especializada,
aunque no en el sentido extremo que sugieren los datos de observaciones
aisladamente (Tabla 7).
a.
c.
e.
10
10
10
8
8
8
6
6
6
4
4
4
2
2
2
0
0
0
1-5
5-10
10-25
25-50
< 1
>50
1 - 5
5 - 10
10 - 20
b.
< 1
> 20
d.
10
10
8
8
8
6
6
6
4
4
4
2
2
2
0
0
1-5
5-10
10-25
25-50
>50
1 -3
4 - 6
7 -9
10-20
> 20
f.
10
0
1 - 5
5 - 10
10 - 15
15 - 20
> 20
N
M
R
Rd o
B
V
Az
Fig. 25 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros
para la subcomunidad de colibríes de pico largo. Eje Y= número de plantas
a. Longitud total de la corola (mm)
b. Longitud efectiva de la corola (mm)
c. Volumen (µl en 24 h)
d. Concentración (ºBrix)
e. Rendimiento energético (Calorías producidas por flor en 24 horas)
f. Color de la flor. N: naranja, M: morado, A: amarillo, R: rojo, B: blanco, Rdo: rosado,
V: verde y Az: azul.
La mitad de las diez plantas más frecuentes para esta subcomunidad tienen
corolas más largas que 50 mm de longitud total y entre 25-50 mm de longitud
efectiva (Figs. 25a y b). La gran mayoría de flores polinizadas por los colibríes de
este grupo mostraron características muy adecuadas a los altos requerimientos
energéticos que implican los hábitos alimenticios de estas aves en particular,
presentaron en promedio los valores más altos en la tasa de producción de néctar
(µl en 24 horas) y el rendimiento energético (Calorías por flor en 24 h) (Figs. 25 c-
61
e). En cuanto a los colores: rojo, rosado y naranja fueron los dominantes
apareció de manera importante el azul (Fig. 25f).
3
y
E . ensifera
2
1
0
3
C . lutetia e
2
1
0
3
P . cy a no p terus
2
1
0
0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 1,2 1,3 1,4 1,5 1,6 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 2,2 2,3 2,4 2,5 2,6 2,7 2,8 2,9 3,0 3,1
Fig. 26 Distribución del número de especies visitadas por los colibríes de picos lagos (eje Y) ,
sobre en los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) (eje X).
El hecho de que entre estas plantas se encuentren las flores con número de
visitantes y vectores de polen más bajos sugieren que el dominio de flores largas y
morfología particulares opera como un factor selectivo importante en el
mantenimiento de espectros de polinizadores limitado y más eficiente.
La gran mayoría de plantas con las que los colibríes pico largo interactuaron
poseen corola más corta que los picos. P. mixta fue la planta con que E. ensifera
presentó mayor ajuste morfológico (razón cercana a 1) (Fig. 26), pero fue la única
planta con la que C. lutetiae presentó una razón mayor a dos, este solitario valor
es el más alto para las tres especies en sus respectivas flores (Fig. 26). A nivel
general la tendencia fue progresiva a partir de los colibríes de pico corto (Fig. 20)
que visitan flores más largas que su pico, pasando por picos medianos en donde
la mayor parte de valores para cola:pico están al rededor de 1, hasta los colibríes
de pico largo cuyas flores resultan más cortas. El pico largo en estos colibríes les
permitió
visitar en forma legítima
flores incluidas en las otras dos
subcomunidades, mientras que las flores con las que mostraron mayor ajuste
morfológico solo lograron ser cosechadas por otros colibríes a través de
perforaciones (Fig. 20).
62
Tabla 17. Promedio del número de especies o palinomorfos que fueron transportados en
diferentes partes del cuerpo. En paréntesis junto a las especie esta el tamaño de la muestra (n=
número de individuos con cargas diferenciadas). En la última fila se reporta el promedio y
desviación estándar del numero granos por planta de 13 plantas en cargas de dos individuos
de E. ensifera capturados.
Especie de colibrí
Cabeza
Pico
Garganta
Base
pico
Estadístico
H
C. lutetiae (7)
P cyanopterus (n3)
4.71
5.0
6.0
-
4.66
6.66
8.5
-
7.01
6***
Numero promedio de
granos de 13 plantas
para E.e
9.15
± 17.2
23.38
± 47.0
13.23
± 33.7
-
5.55*
Nosotros evaluamos si efectivamente estos colibríes presentaban diferencias entre
el número de palinomorfos o entre los números de los granos transportados de
las especies en las cargas de diferentes partes del cuerpo, reflejando así una mayor
especificidad en el transporte de los granos producto del ajuste morfológico entre
aves y flores (Tabla 17).
El promedio total de granos transportados por E. ensifera en cabeza, garganta, y
pico fue diferente (X2 =105.9 p<<0.001), al igual que para las proporciones de
frecuencias absolutas de los diferentes palinomorfos en las mismas partes del
cuerpo de éste colibrí (Kruskal-Wallis ANDEVA No Paramétrico H=5.55
0.1<<p<0.05); P. cyanopterus presentó diferencias significativas entre el número de
especies que transportaron diferentes individuos en la cabeza y la garganta
(Mann-Withney U=6 p<0.001); C. lutetiae por su parte mostró diferencias en el total
de especies transportadas por diferentes individuos en cabeza, pico, garganta y
base del pico (H=7.01 0.1<p<0.05) con los promedios de cabeza y base del pico en
los extremos. En general el número de palinomorfos transportados fue mayor en el
pico o base del pico, probablemente por que en todas las especies, excepto en E.
ensifera, al menos el 50% de las flores que visitaron tienen una longitud efectiva dos
veces más corta que su culmen, es decir valores de la razón corola-pico entre 1.6 y
2.5 (Fig. 18), por ello el contacto con las partes reproductivas de esas flores es en el
pico y no en cabeza o garganta. Para E. ensifera el 75% de las flores son entre 3.5 y
10 veces más cortas que su pico.
Cuando calculamos el Índice de Valor de Importancia (IVIR), notamos que las 5
plantas más importantes en el mantenimiento energético de los colibríes son
plantas visitadas por las cuatro especies (todos aportan a la expresión final del
Índice), pero ninguna de ellas reportó frecuencias de registro del total de las
cargas mayores al 47%, por ejemplo M. rupestris con una corola corta para estos
colibríes, es la tercera en importancia, pero solo el 19% del total de cargas en las
63
que transportaron granos de la planta corresponden a los colibríes de picos largos
(Tabla 18).
Comentario [U13]:
Tabla 18. Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de
colibríes de pico largo y aporte individual de cada colibrí al valor total del índice. Se muestran
las 17 plantas más importantes para la subcomunidad. %= porcentaje de aparición de cada
planta del total de cargas (de todos los colibríes) que correspondieron a los colibríes de esta
subcomunidad. Para las iniciales de los colibríes véase Tabla 4.
Planta
Fuchsia corollata
Siphocampylus paramicola
Macleania rupestris
Tristerix longebracteatus
S. giganteus
Guzmania bakeri
Racinaea tetrantha
Brachyotum sp. 3
Tillandsia orbicularis
Passiflora mixta
Brachyotum sp.
Tipo Ee 1
Barnadesia spinosa
Desfontainea spinosa
Puya clava-herculis
Bomarea sp.
Guzmania candelabrum
Pc
0,172
0,172
0,076
0,136
0,034
0,002
0,008
0,053
0
0
0
0
0,008
0,008
0,034
0
0
Cl
0,166
0,054
0,122
0,041
0,041
0,014
0,003
0,030
0,003
0,001
0
0
0,014
0,030
0
0,014
0,030
Ee
0,077
0,077
0,077
0,077
0,077
0,077
0,077
0
0,077
0,077
0,077
0,077
0,019
0
0
0,019
0
IVIR
0,104
0,076
0,069
0,063
0,038
0,023
0,022
0,021
0,020
0,019
0,019
0,019
0,010
0,010
0,008
0,008
0,008
%
42,4
35,2
14,8
30,9
40,6
14,6
13,9
16,6
9,1
100
3
40
20,5
7,1
50
10
13,3
Las flores especializadas en el uso de pocos vectores de polen no mostraron una
importancia relativa grande para todo el grupo de colibríes y el aporte en la
expresión del IVIR se concentró en una sola especie. El 100% en P. mixta y 50% en
P. clava-herculis de los registros totales de cada planta (en las cargas de las diez
especies con datos para la comunidad) correspondieron a los colibríes de esta
subcomunidad. F. corollata, la planta más importante, se encuentra en el rango de
0.5 - 1.8 en la razón pico-corola para las 4 especies en la comunidad y el 42,4% que
corresponde a estas aves del total de apariciones de la especie en las cargas de
polen, es el más alto para la planta en los tres grupos de colibríes de la
comunidad; sin embargo, la planta también se encuentra entre las 8 especies más
importantes para los colibríes de picos medios lo que resalta la importancia de esta
especie en el mantenimiento de toda la comunidad (Tablas 16 y 18).
En éstos colibríes las plantas que presentaron los valores más altos de IVIR
corresponden también a las más frecuentes en nuestros datos de visitas
observadas y apariciones en las cargas del polen a lo largo de todos los muestreos
del monitoreo.
Comentario [U14]:
Comentario [U15]:
64
Colibrí de Pico Curvo
Fig. 27 Subcomunidad de colibrí de Pico Curvo (i-d): Lafresnaya lafresnayi; Siphocampylus
giganteus
Lafresnaya lafresnayi (Fig. 27) es el único colibrí de la comunidad que posee pico
largo y curvo (culmen total: 33.5 mm). Es común observar hembras de esta especie
siguiendo rutas de forrajeo en el borde del bosque, pero no pudimos observar el
comportamiento de forrajeo de ningún macho, aunque sí los capturamos en los
filos de montaña en el interior del bosque, es probable que prefieran forrajear en el
dosel del bosque alimentándose en flores de Guzmania candelabrum o G. bakeri.
Los registros visuales de visitas fueron en 3 de las plantas más importantes para la
especie (Tabla 5). Sin embargo, B. spinosa que es la planta más frecuente en los
registros visuales nunca apareció en las cargas de polen, seguramente porque
cuando capturamos estos colibríes B. spinosa no se encontraba en floración.
En las cargas de polen las plantas más frecuentes fueron Centropogon sp., S.
paramicola, Bomarea sp. y M. rupestris (Tabla 6). También encontramos polen de
Desfontainea spinosa, S. giganteus y Puya clava-herculis. Según las gráficas 16 y 17 ésta
especie constituye una subcomunidad diferente debido a la gran importancia que
tienen para ella las flores de corola curva como las campanuláceas, aunque no hay
plantas que sean polinizadas exclusivamente por este colibrí. Se encuentra más
relacionado con la subcomunidad de picos largos que con las demás
subcomunidades, pero comparte los recursos florales con todos los miembros de
la comunidad (Tabla 6).
Las flores más importantes para L. lafresnayi tienen corolas largas (más de 25 mm)
de longitud total (Fig. 28a) y medianas (entre 10-50 mm) de longitud efectiva (Fig.
28b). Muchas de ellas también producen cantidades medias y altas de néctar (Fig.
28c) y la mayoría tienen concentraciones medias de sacarosa (10-15 ºBrix) o altas
65
(>15 oBrix) (Fig. 28d), sin una tendencia marcada a concentrarse en alguna
categoría de rendimiento energético pero en general es medio-alto y no presenta
valores muy bajos (<1 cal/fl/24 h)(Fig. 28e). Al igual que en la subcomunidad de
picos largos, las flores para L. lafresnayi tienen características propias de flores
polinizadas por aves, es así como colores amarillo, blanco o verde no se presentan
en las principales flores para esta especie (Fig. 28f).
a.
10
b.
10
8
8
8
6
6
6
4
4
4
2
2
2
0
0
1 -5
5 -1 0
1 0 -2 5
2 5 -5 0
>50
0
< 1
1 - 5
5 - 10 10 - 20
> 20
d.
10
8
6
4
2
c.
10
< 1
1 -4
4 - 7
7 -10
10-20
e.
> 20
f.
10
10
8
8
6
6
4
4
2
2
0
1 -5
5 -1 0
1 0 -2 5
2 5 -5 0
>50
0
0
1 - 5
5 - 10
10 - 15 15 - 20
> 20
A
N
M
R
Rdo
B
V
Az
Fig. 28 Principales características morfológicas de las 10 plantas más frecuentes en los registros
para la subcomunidad de colibrí de pico curvo. Eje Y= número de plantas
g. Longitud total de la corola (mm)
h. Longitud efectiva de la corola (mm)
i. Volumen (µl en 24 h)
j. Concentración (ºBrix)
k. Rendimiento energético (Calorías producidas por flor en 24 horas)
l. Color de la flor. N: naranja, M: morado, A: amarillo, R: rojo, B: blanco, Rdo: rosado,
V: verde y Az: azul.
La afinidad morfológica entre el pico de L. lafresnayi y las flores que visita es alta,
con la mayoría se presentan valores cercanos a 1 (Fig. 29), aunque en general son
un poco más bajos (el 80% entre 0.5 y 1), lo cual indica que las corolas son un poco
más cortas que su pico y en un solo caso la corola de S. giganteus fue un poco más
larga que el pico (relación corola:pico=1.4). Este patrón fue muy similar al de la
subcomunidad de pico largo, debido a que la longitud del pico de Lafresnaya es
similar y las flores que visita son casi las mismas pero la importancia de ellas para
cada subcomunidad cambia.
66
3
L. la fresna y i
2
1
0
0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 1,2 1,3 1,4 1,5 1,6 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 2,2 2,3 2,4 2,5 2,6 2,7 2,8 2,9 3,0 3,1
Fig. 29 Distribución del número de especies visitadas por el colibrí de picos curvo (eje Y) ,
sobre en los valores de la razón Corola (largo efectivo) / Pico (culmen total) (eje X).
Según el IVIR, las plantas más importantes para L. lafresnayi fueron Centropogon
sp., Bomarea sp. y Siphocampylus paramicola (Tabla 19), aunque el colibrí es un
importante vector de polen de estas plantas no es su polinizador principal, ya que
las subcomunidades de pico mediano y largo también son importantes
polinizadores (Tabla 6). Sin embargo, algunas especies que no tienen valores de
IVIR altos, es decir no son tan importantes para el colibrí como recurso alimenticio,
sí dependen en gran parte de L. lafresnayi para su polinización como Salvia sp.,
Castilleja integrifolia y Puya clava-herculis, representadas por valores altos en el
porcentaje de granos transportados con relación a toda la comunidad.
Tabla 19. Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las plantas para la subcomunidad de
colibríes de pico curvo. Se muestran las 18 plantas más importantes para la subcomunidad. %=
porcentaje de aparición de cada planta del total de cargas (de todos los colibríes) que
correspondieron a los colibríes de esta subcomunidad.
Planta
Centropogon sp.
Bomarea sp.
Siphocampylus paramicola
Macleania rupestris
Fuchsia corollata
Brachyotum lindenii
Brachyotum sp. 3
Puya clava-herculis
S. giganteus
Bejaria aestuans
Castilleja integrifolia
Cavendishia sp.
Desfontainea spinosa
Guzmania bakeri
Guzmania candelabrum
Racinaea tetrantha
Salvia sp.
Tristerix longebracteatus
IVIR
0,128
0,098
0,098
0,05
0,018
0,008
0,008
0,008
0,008
0,002
0,002
0,002
0,002
0,002
0,002
0,002
0,002
0,002
%
19,0
14
13,0
3,7
5,1
2,0
3,0
25
6,25
10
25
4,2
0,9
2,1
2,2
2,3
50
1,8
67
PATRONES ESTACIONALES
FLORACIÓN EN LA COMUNIDAD DE PLANTAS
El total de flores disponibles por hectárea fue mayor durante la época de lluvias
(diciembre) (Figs. 3 y 30a). Esto se debe a un pico únicamente en el páramo ya que
en el bosque y el subpáramo hubo menos flores disponibles. Considerando solo a las
flores ornitófilas (Fig. 30b), el pico del páramo en noviembre-diciembre desaparece
por completo y efectivamente este hábitat no representa un sitio importante en
recursos de néctar para los colibríes, es decir, la disponibilidad de recursos florales en
el páramo reflejó la floración de plantas no ornitófilas.
60000
a.
F lores / Ha (total visitadas)
b.
F lores Ornitófilas/Ha
40000
35000
50000
30000
40000
25000
30000
20000
15000
20000
10000
10000
5000
0
Jl-A g
0
S ep
N o -D i
E n -F e
A b -M y
Jn -Jl
Jl-A g
c.
Calorías / Ha (total)
N o -D i
E n -F e
A b -M y
Jn -Jl
Calorías / Ha (Ornitófilas) d.
160000
160000
140000
140000
120000
120000
100000
100000
80000
80000
60000
60000
40000
40000
20000
20000
0
0
Jl-A g
Sep
S ep
N o -D i
E n -F e
P áram o
A b -M y
Jn -Jl
S ubpáram o
Jl-A g
Bos que
S ep
N o -D i
E n -F e
A b -M y
Jn -Jl
Total
Fig. 30 Oferta anual de recursos para colibríes en cada hábitat. Las flores y calorías por hectárea
se muestran tanto el total de especies visitadas: ornitófilas (a) y no ornitófilas, como las solamente
ornitófilas, excluyendo plantas que son polinizadas primariamente por insectos.
El patrón anual de flores por hectárea total mostró grandes diferencias con el patrón
de las calorías por hectárea total (Figs. 30 a y c). Por el contrario, si se compara las
calorías en total y las calorías de plantas ornitófilas son muy similares (Figs. 30 c y d).
68
Tienen picos altos en septiembre y junio-julio, y un mínimo en enero-febrero, esto se
debe a que las flores ornitófilas hacen disponibles mas calorías que las no ornitófilas.
Por ello la abundancia de flores en el páramo entre noviembre y diciembre no se
refleja en calorías, y el bosque y subpáramo fueron más productivos para los colibríes
que el páramo (por unidad de área). La mayor oferta energética neta para los
colibríes se presentó en la época seca o de menos lluvias.
En el subpáramo la floración se correlacionó negativamente con las lluvias,
mostrando picos máximos entre junio y septiembre, época seca (de menos lluvias), en
tanto que en los ambientes boscosos a 3400 m, el número de especies en buena
floración empezó a subir en noviembre-diciembre, con un pico máximo en enerofebrero coincidiendo con la llegada del invierno (época de lluvias) (Fig. 31 y Tabla
20).
Comentario [A1]:
Tabla 20. Valores para las correlaciones según el Índice de Correlación de Spearman entre el
régimen de lluvias y los parámetros con los que se evaluó la floración de las plantas en cada
hábitat.
Bosque
Subpáramo
Páramo
Toda la
comunidad
-0,25
-0,6
0,89**
0,6
-0,6
-0,6
0,66
-0,66
Flores/Ha
-0,25
-0,71
-0,45
-0,66
Cal/Ha
-0,25
-0,71
-0,6
-0,6
Nº especies en buena
Floración
0,14
-0,81
-0,45
-0,23
PARÁMETROS
Plantas Visitadas
Flores/Ha
Cal/Ha
Plantas Ornitófilas
Significancia de la correlación (rs): * Significativo p<0,05; ** Muy significativo p<0,025<p0,01;
*** Altamente significativo p<0,0025; n=6. Los datos de lluvia fueron tomados de los promedios
de el año de estudio (IDEAM, estación Obonuco).
En el páramo el gran aporte de Fl/ha de una sola especie: Espeletia sp. hace que éste
hábitat sea el único en el cual la oferta de flores visitadas y el régimen de lluvias
tienen muestren un índice de correlación fuertemente positivo (Tabla 20). Pero si
tenemos en cuenta el número calorías y flores ornitófilas por hectárea en el páramo
Comentario [U2]:
69
la tendencia es negativa, al igual que en el bosque y subpáramo, para todos los
parámetros (flores ornitófilas, no ornitófilas y las calorías por hectárea de ambas)
(Tabla 20).
En general, las plantas visitadas por colibríes en las tres áreas de estudio
mantuvieron entre 10 a 14 especies en buena floración durante la mayor parte del
año. Entre abril y mayo solo 6 especies presentaron buena floración. Esta relativa
estabilidad en la oferta de recursos florales para colibríes se sustenta en la floración
asincrónica de las plantas en diferentes hábitats (Fig. 31), principalmente entre el
bosque y el subpáramo.
Número de Especies en Buena Floración
16
14
12
10
8
6
4
2
0
Ene-Feb
Abr-May
Páramo
Jun-Jul
Subpáramo
Jul-Ag
Sep
Nov-Dic
Bosque
Total
Fig. 31 Variación en el número de especies en buena floración a lo largo del monitoreo en las
áreas de estudio y en total para la comunidad
Si comparamos la oferta de flores y calorías (Fig. 30) con el número de especies en
buena floración (Fig. 31), es evidente la falta de concordancia entre los patrones. Solo
en el subpáramo el número de especies en buena floración se correlacionó
significativamente con las flores por hectárea (total visitadas y solo ornitófilas) (Tabla
20).
Para entender cabalmente el patrón de oferta de recursos florales y energéticos
propiamente dichos, es necesario revisar el patrón de floración de las plantas que
ofrecieron recompensas para colibríes en forma más individual. La disponibilidad de
un recurso floral en particular que eventualmente pudo modificar la oferta general
para un hábitat no siempre fue importante en la expresión final de la energía
(Cal/ha) disponible para las aves en el mismo hábitat. El mejor ejemplo es el caso de
Espeletia sp. con una enorme abundancia de flores (capítulos) que desvió la
tendencia en las flores/ha totales, pero no la oferta energética.
70
En el páramo la oferta para la comunidad de colibríes se apoyó en la floración de
Brachyotum lindenii cuyo patrón de floración (flor/ha) mostró una correlación
positiva con la oferta de flores ornitófilas en total para el hábitat (rs=0.72), una
correlación más fuerte aun se presentó entre el aporte energético propiamente dicho
de la planta con
la oferta energética total para las aves en ese hábitat
(calorías/hectárea) (rs=0.95). Esta planta a excepción de noviembre a febrero, aportó
entre el 83 y el 94% de la oferta energética total para colibríes en el páramo (Fig. 32).
Fig. 32 Fenología de la Floración de plantas visitadas por colibríes en los hábitats de subpáramo y
páramo. El punto gris indica el mes en el que la planta estuvo en buena floración.
71
B. lindenii también fue un recurso muy importante en el subpáramo: su aporte en
calorías se correlacionó fuertemente con la oferta energética del total de plantas
visitadas y solo ornitófilas en ese hábitat (rs=1 y 0.89 respectivamente). Cuando ésta
planta disminuyó su floración otra melastomatacea: B. ledifolium, aprovechó los
colibríes polinizadores que B. lindenii no mantuvo muy ocupados, otras plantas que
florecieron en esa época (noviembre a febrero) fueron Gaultheria erecta y G. insipida
(Fig. 32).
Especies como Bomarea linifolia o Siphocampylus paramicola mantuvieron durante
todo el seguimiento entre 1000 y 3000 flores/ha y fueron muy constantes, a
diferencia de las plantas Disterigma empetrifolium, Gaultheria insipida o Puya clavaherculis que tuvieron floraciones "explosivas" (Fig. 32) apareciendo en gran cantidad
y por cortas temporadas en el área de estudio. Gaiadendron punctatum presentó
buenas floraciones en julio-agosto de 1999 hasta enero-febrero de 2000, pero para
julio de 2000 no quedaba ninguna flor en nuestra ruta de censos, a diferencia de
plantas como B. lindenii, V. floribundum, Pernettya prostrata que aparentemente tienen
ritmos anuales bien marcados (Fig. 32).
No obstante el bajo número de especies en buena floración en el bosque en julioagosto de 1999 (Figs. 31 y 33), la oferta energética para colibríes en este hábitat fue la
más alta gracias al aporte de las especies Barnadesia spinosa, Macleania rupestris y
Bomarea sp. (Cal/ha de B. spinosa vs Cal/ha total en el bosque rs=0.95 ***; Cal/ha de
M. rupestris vs Cal/ha total en el bosque rs=0.5; Cal/ha de Bomarea sp. vs Cal/ha
total en el bosque rs=0.75).
En septiembre varias especies de ericáceas de corolas cortas y bajos rendimientos
energéticos aportaron valores altos para las flores por hectárea, energéticamente
hablando la comunidad de plantas ornitófilas mantuvo una oferta alta, gracias al
aporte de Brachyotum sp. 3 además de B. spinosa (Fig. 33). Entre noviembre y
principios de abril todas las especies de bromelias del dosel y subdosel del bosque
entraron en buena floración junto con las lorantáceas Tristerix longebracteatus y G.
punctatum, para abril-mayo, una época de muy poca oferta floral para los colibríes,
solo dos especies ornitófilas presentaron buena floración Guzmania candelabrum y
Desfontainea spinosa, esta última es tal vez la más importante energéticamente
hablando para esos meses.
En junio-julio de 2000 con la buena floración de especies como Centropogon sp.,
Fuchsia corollata y Passiflora mixta empezó a aumentar nuevamente la floración
Barnadesia spinosa, M. rupestris y Bomarea sp, que posiblemente tienen un ciclo anual
de floración marcado, sin embargo otras como Elleanthus sp. 2 probablemente no.
72
Fig. 33 Fenología de la Floración de plantas visitadas por colibríes en el bosque. El punto gris
indica el mes en el que la planta estuvo en buena floración.
Como se puede ver en la Figura 33, el nivel de sobrelapamiento entre las épocas de
buena floración en el bosque fue bajo y pueden diferenciarse claramente picos de
floración de algunas familias importantes en su orden así: AlstroemeriaceaeAsteraceae–Ericaceae,
seguida
de
Bromeliaceae-Loranthaecae,
luego
Desfontainaceae y finalmente Onnagraceae- Alstroemeriaceae.
73
CICLO ANUAL DE LOS COLIBRÍES
Abundancia y movimientos poblacionales
El número de especies en la comunidad detectadas por los métodos de captura y
observación en campo fluctuaron a lo largo del monitoreo con un pico máximo de
riqueza en junio-julio (2000). En los muestreos de noviembre a febrero registramos el
menor número de especies, con el valor mínimo en febrero (7 especies) (Fig. 34). Este
patrón de riqueza a lo largo del monitoreo no se correlacionó con el comportamiento
de las lluvias (rs=-0.21), pero mostró una correlación positiva alta con las calorías por
hectárea totales en las diferentes épocas del año (rs=0.76). El número de especies
detectadas por el método de observación y las calorías por hectárea en total a lo largo
del estudio también presentaron una correlación positiva (rs=0.7).
Nº de Especies
El comportamiento de la abundancia de colibríes entre 3300 y 3900 m (Fig. 35a)
presentó una época de abundancia máxima entre julio y finales de septiembre de
1999, coincidiendo con las fechas para las que detectamos los picos máximos en el
número de especies usando los dos métodos (observaciones y capturas) (Fig. 34).
12
11
10
9
8
7
6
5
4
3
2
1
0
Jul-Ago
Sep
Total
Nov-dic Ene-Feb Abr-May
Observados
Jun-Jul
Capturados
Fig. 34 Comportamiento general de la Riqueza en la comunidad de colibríes a lo largo del
monitoreo
En el bosque los colibríes mostraron abundancias altas entre agosto y diciembre, con
un pico máximo de abundancia en septiembre (época de lluvias). En los meses de
enero a mayo las abundancias se mantuvieron constantes en niveles medios, después
de lo cual detectamos un corto período de transición antes que la abundancia
decreciera bruscamente a partir de abril – mayo (época seca) (Fig. 35b). En el
subpáramo las abundancias fueron máximas entre junio y agosto a partir de este
74
mes la tendencia es a decrecer hasta diciembre, la abundancia se estabilizó en bajos
valores hasta mayo cuando la abundancia vuelve a crecer (Fig. 35c). La tendencia en
el páramo es muy parecida al subpáramo. Sin embargo, el descenso en el número de
colibríes registrados entre agosto y septiembre no fue tan pronunciado y la
tendencia a decrecer se mantuvo hasta mayo cuando la abundancia se incrementó
bruscamente (Fig. 35d).
En el páramo, el hábitat con vegetación más abierta, la proporción de colibríes
detectados por observación es un poco más alta que los registros por capturas (Fig.
35d). En el subpáramo donde la vegetación arbustiva es un más densa que el
páramo pero se mantiene en general un buen alcance visual la mayor parte del
tiempo, las proporciones son relativamente similares (Fig. 35c).
Toda la com unidad (3000-3900m )
300
a.
b
Bo squ e (3000-3450 m )
200
250
150
200
150
100
100
50
50
0
Jl-Ag
0
Sep
N v-Dc
En -Fe
Ab-My
S ubpáram o (3300-3550 m )
Jn -Jl
Jl-A g
S ep
N v-D c
E n -Fe
A b-M y
Páram o (3600-3900 m )
c
160
Jn -Jl
d
50
140
40
120
100
30
80
20
60
40
10
20
0
Jl-A g
0
Sep
N v -D c
E n-F e
ob serv a d os
A b -M y
Jn-Jl
ca ptura d os
Jl-A g
S ep
N v-D c
E n -Fe
A b-M y
Jn -Jl
tota l
Fig. 35 Abundancia general para la comunidad de colibríes. Las áreas corresponden al número
de individuos de 13 especies registrados en cada muestreo.
En el bosque en cambio, donde la vegetación puede ser una maraña espesa
durante largos tramos (sobre todo cerca de los bordes), la proporción de capturas fue
mayor o igual al aporte de registros por observación a lo largo de todos los
muestreos (Fig. 35b). Por esto que pensamos que para la estimación final de las
abundancias fue muy importante usar las dos metodologías, que como ya se ha
discutido, pueden complementase para reducir el sesgo de cada metodología
aplicada por separado y finalmente ofrecer un panorama más real de la variable en
75
estudio, en este caso la distribución espacial y temporal de la abundancia en la
comunidad de colibríes.
Este comportamiento general (Fig. 35a) refleja cambios en la abundancia de especies
individuales en la comunidad. Algunos colibríes, a pesar de registrarlos a lo largo
de todo el monitoreo, mostraron épocas de escasez como E. derbyi entre noviembre
de 1999 y abril de 2000. Los machos de esta especie estuvieron totalmente ausentes
del flanco oriental entre enero y febrero. Este comportamiento involucra la migración
parcial de la población hacia otra comunidad o hábitat a elevaciones menores, que
por lo menos en el flanco oriental de volcán no detectamos después de más de seis
meses de trabajo de campo.
Aunque más sutilmente M. tyrianthina también mostró una diferencia importante en
su abundancia entre julio-agosto de 1999 (máxima) y abril-mayo de 2000 (mínima). E.
ensifera, por su parte, fue el gran ausente hasta junio de 2000, cuando lo empezamos a
detectar en sistemas de borde inferior del bosque, pero solo hasta julio del mismo
año lo detectamos en los censos del bosque. Estos casos parecen documentar un flujo
de individuos de la misma población entre comunidades cercanas o adyacentes (Fig.
35a).
Las figuras 35b-d documentan más claramente movimientos poblacionales en
términos netos del total de colibríes observados o capturados en los tres hábitats de
estudio. Para la parte alta de el volcán la abundancia máxima de estas aves en
general se desplazó progresivamente de los hábitats de páramo y subpáramo donde
los colibríes fueron más numerosos en junio y agosto hacia el bosque. Mientras la
abundancia de colibríes en el bosque se mantuvo en números altos, en los hábitats
de más arriba en el volcán se mantuvo estable en valores bajos o decrece (Fig. 35bd).
La explicación a estos resultados se encuentra en las tendencias particulares de pocas
especies dentro de la comunidad (Fig. 36): E. mosquera fue el colibrí que presentó la
mayor movilidad en nuestro rango altitudinal y en términos generales siguiendo la
oferta de néctar y especies en buena floración. E. mosquera se concentró en el bosque
a partir de septiembre donde fue muy común en el dosel del bosque y fue común
capturarlo en los filos de las montañas hasta mayo de 2000.
Entre mayo- septiembre la población de E. mosquera se desplazó marcadamente al
páramo y subpáramo, con picos máximos en julio de los dos años que incluyó el
muestreo (Fig. 36). Por esto la tendencia general de la abundancia para este colibrí
entre el bosque y el subpáramo es alta y negativa: rs = -0.73, es decir que los
76
incrementos en el hábitat de boque se tradujeron en disminuciones de la población
en el subpáramo y viceversa.
Fig. 36 Distribución espacial y temporal de la abundancia para 10 especies de colibríes en el área
de estudio. En el eje Y el número de individuos detectado por diferentes métodos a lo largo del
monitoreo a lo largo del gradiente ambiental-altitudinal.
El incremento de esta población en el bosque constituyó un aumento igual en la
competencia de recursos de néctar para especies como E. derbyi de la misma
77
subcomunidad y hábitos similares a E. mosquera, pero con menor agresividad y talla
(Tabla 4), puede ser que esta situación haya contribuido a motivar la migración
parcial de las hembras de E. derbyi hacia los bordes del bosque y fuera del flanco
oriental del volcán entre 3200 - 3600 m a los machos de esta especie.
C. herrani alcanzó alturas máximas en el volcán: 4010 m en febrero y 4100 m en junio
de 2000. La abundancia para este colibrí fue máxima en el mes de julio en el páramo
y subpáramo donde reflejó no solo la oferta energética para las aves en esos hábitats,
sino particularmente en el subpáramo la agresiva competencia de E. mosquera en esta
época del año.
La abundancia de C. herrani en el páramo y subpáramo, mostró una tendencia
negativa: rs=-0.45 auque no tan alta como la de E. mosquera ente el bosque y el
subpáramo y la tendencia general de la abundancia para estas dos especies en el
subpáramo (E. mosquera) y el páramo (C. herrani) son muy parecidas : rs = 0.77 (Fig.
36). Probablemente C. herrani aprovecha la migración de E. mosquera al bosque
durante septiembre- mayo para ocupar parte de su nicho de forrajeo en el
subpáramo durante esta época del año. Cuando E mosquera vuelve a ser común en el
subpáramo para junio de 2000 (Fig. 36), la población de C. herrani se movió
nuevamente a las zonas altas del páramo para evitar la mayor parte de la
competencia.
El patrón en la distribución espacial en la abundancia que mostró A. cupripennis fue
en general muy localizado en el borde del bosque y en los hábitats censados fue muy
similar a la de P. cyanopterus (Fig. 36). En el subpáramo donde ambas fueron
importantes, P. cyanopterus mostró un pico máximo en junio - julio de 2000
coincidiendo con la máxima oferta de flores de P. clava-herculis, entre septiembre y
febrero observamos varios individuos en el páramo generalmente visitando
inflorescencias aisladas de esta misma planta, donde fue una especie mucho más
común que A. cupripennis del que solo acumulamos un registro aislado en septiembre
de 1999 para ese mismo hábitat.
C. lutetiae es una especie que presenta un patrón de movimientos largos y vuelos
rápidos entre flores muy esparcidas, tal vez por eso nunca fue observado en el
desarrollo de los censos y las pocas observaciones de esta especie provienen de
zonas del borde del bosque (cortes de la carretera), donde no realizamos censos
visuales cuantitativos de los colibríes. No obstante, fue una especie que capturamos
regularmente (aunque en bajas frecuencias de 2 - 4 individuos) en casi todos los
muestreos del bosque, a excepción del último muestreo cuando aparentemente esta
especie fue desplazada por la población de E. ensifera que arribó repentinamente, al
hábitat.
78
Reproducción y Muda
La reproducción en la comunidad ocurrió a lo largo del año, pero en el año de estudio
los colibríes mostraron dos picos de reproducción: agosto – octubre y febrero – junio
o julio separados por una temporada de baja actividad entre noviembre- enero. La
mayoría de datos sobre reproducción provienen de hembras con parche de cría o
juveniles capturados (Fig. 37).
Todos los colibríes de la subcomunidad de picos medianos (E. mosquera, E. derbyi y
A. cupripennis) tienen sus épocas de reproducción en el primer pico de febrero a
junio. Entre los colibríes de pico corto, C. herrani se reprodujo durante abril-agosto
y un poco más tarde, entre finales de agosto o septiembre. La primera mitad de
noviembre lo hicieron M. tyrianthina, y R. microrhynchum (Fig. 37). Los colibríes de la
subcomunidad de picos largos: P. cyanopterus, C. lutetiae mostraron la mayor
actividad reproductiva alrededor de septiembre. Desde la segunda mitad de
noviembre hasta enero la actividad reproductiva en la comunidad fue notablemente
más baja con ninguna especie en reproducción intensa en diciembre.
Es muy notable (Fig. 37) que para ninguno de los meses del muestreo registramos
actividad reproductiva en todas las especies. El máximo número de especies en
reproducción intensa fueron cinco en septiembre, en el pico reproductivo de
febrero-junio solo 4 especies mostraron simultáneamente reproducción intensa (Fig.
37).
Para A. cupripennis detectamos nidos activos en el borde del bosque, uno de ellos con
2 huevos color blanco de 1.5x1 cm de medidas y un segundo nido que había sido
terminado por la hembra poco antes de ser colectado. También observamos varias
hembras de esta misma especie que recogían materiales para la construcción de su
nido, entre ellos trozos de líquenes que incorporan de manera copiosa en la parte
exterior de la copa. Estos nidos fueron tapizados en el interior con lana vegetal
(probablemente de pteridófitos) color café, las hembras ubicaron los nidos entre la
copa de árboles bajos (3 m de altura) de Weinmannia sp. donde su apariencia se
confunde muy bien con el tronco del árbol, tapizado de líquenes y musgo. También
fueron ubicados en los cortes de la carretera, bajo la vegetación que sobresale del
borde de la carretera.
79
Fig. 37 Reproducción en la comunidad de colibríes. Las líneas gruesas indican épocas de
reproducción intensa, es decir más del 50% de los individuos capturados son activos para
reproducción (hembras con parche de cría o juveniles). La línea delgada indica al menos 1
individuo reproductivo para la especie.
En junio y comienzos de julio todavía en la época de mayor actividad reproductiva
para la especie (Fig. 37), detectamos varios individuos (hasta 10) concentrados
alrededor de parches florecidos de Barnadesia spinosa en los bordes del bosque, todos
presentaron canto muy activo y despliegues agresivos fueron muy comunes: grupos
de 3 o más individuos se involucraron en largas persecuciones de alta velocidad, este
comportamiento se prolongó por varios días hasta que las flores de B. spinosa
empezaron a escasear.
Nosotros interpretamos esta actividad como parte del comportamiento reproductivo
para la especie en asociaciones temporales pero de mas baja intensidad que un lek o
como parte de despliegues territoriales promovidos principalmente por la gran
oferta de flores de esta apetecida planta entre los colibríes. En cualquier caso este
80
comportamiento no volvió a repetirse sobre otras flores que el colibrí tuvo
disponibles en el borde del bosque con picos de oferta muy similares a los de B.
spinosa como: S. giganteus, B. ledifolium o S. paramicola, donde las interacciones por
disputa o defensa territorial nunca involucraron grandes agrupaciones como en esa
época.
Otra especie, M. tyrianthina a finales de julio cerca del borde superior del bosque
(3450 m), en parajes donde la luz se filtraba entre árboles de mediana altura (<5m),
observamos reuniones hasta de 6 machos, claramente diferenciables de las hembras.
Estos presentaron una muy ruidosa actividad de canto (imposible de pasar
desapercibida), en la que pares o tríos de ellos se persiguieron frenéticamente entre
las ramas del subdosel bajo, aparentemente sin asociación alguna con la defensa de
algún recurso floral específico. No observamos ninguna cópula, pero siempre que
alguna hembra merodeó el lugar la actividad de los machos se tornó mas intensa.
Al igual que la reproducción, la muda en la comunidad de colibríes ocurrió durante
todo el año y como para la actividad reproductiva no detectamos ningún mes en el
que todas las especies mudaran (Fig. 38). Máximo siete especies presentaron muda
intensa simultáneamente en un primer pico entre agosto-septiembre de 1999, otros
dos picos menores (de seis especies) se presentaron entre febrero-junio (Fig. 38).
La gran mayoría de las especies en la comunidad mostraron picos de muda intensa
inmediatamente después del pico reproductivo (Fig. 27 y 28), especialmente en los
machos de especies como: C. herrani, E. mosquera, E. derbyi, C. lutetiae, R.
microrhynchum, M. tyrianthina, los cuales comenzaron a mudar incluso antes de
finalizar la época de reproducción intensa. Las hembras por su parte mostraron un
patrón mas difuso, algunas como M. tyrianthina,, R. microrhynchum, E. mosquera y C.
lutetiae mudaron 2 o más meses después que los machos, en pocos casos
inmediatamente antes del pico reproductivo (Figs. 37 y 38).
En general, la actividad de muda mostró una tendencia a asociarse positivamente
con el peso corporal (Fig. 39). Por lo menos fue así para las especies con mayor
cantidad de datos promedio por muestreo: E. mosquera, E. derbyi (hembra), C.
herrani, M. tyrianthina (rs entre 0.35 y 0.55). Entre diciembre y principios de abril la
mayoría de especies presentó los promedios de peso corporal más bajos (Fig. 39) y
fue cuando la mayoría de especies presentaron los menores porcentajes de
reproducción y muda. Reflejando la escasez de recursos y oferta energética para los
colibríes en esta época del año (Fig. 30).
81
Fig. 38 Muda en la comunidad de colibríes. Las líneas gruesas indican que más del 50% de los
colibríes capturados presentaron algún indicio de muda (corporal y/o en las primarias del ala);
la línea continua más delgada (abajo, escala de la derecha) indica la tasa de muda para la
comunidad.
Cuando E. mosquera presentó su pico reproductivo entre enero y mayo, su población
estuvo concentrada en buena parte en el bosque y tanto machos como hembras
alcanzaron peso corporal promedio mínimos, su migración altitudinal al subpáramo
coincidió con la época de muda intensa para machos y hembras y ambos sexos
mostraron promedios de peso corporal máximos (Fig. 39).
Cuando C. herrani se reprodujo (Fig. 37) observamos que la mayoría de la población
se concentró en el páramo, donde las hembras presentaron un valor de peso corporal
máximo en junio (Fig. 36 y 39), mientras que en la época de muda intensa para la
especie su población fue más robusta en el subpáramo.
82
Fig. 39 Fluctuación anual del peso promedio en gramos de los colibríes capturados; los
triángulos indican valores máximos o mínimos. Para las abreviaturas de los nombres ver Tabla 4.
M. tyrianthina y R. microrhynchum mostraron abundancias máximas en el hábitat del
bosque durante sus respectivas épocas reproductivas e igual que para C. herrani,
machos y hembras de éstas dos especies presentaron pesos corporales máximos para
esta época (Fig. 37). A. cupripennis también entró con mayor frecuencia al interior del
bosque y los filos boscosos de la cuenca del río Mijitayo cuando su actividad
reproductiva fue mayor (Figs. 37 y 39), época en la que el peso corporal del ave esta
83
cerca del mínimo (justo antes de la reproducción) y fue máximo en septiembre,
cuando buena parte de su población estuvo mudando (Figs. 38 y 39).
P. cyanopterus probablemente también esté más asociado al bosque en la época de
cría. Nosotros capturamos una hembra (anillo 199) con parche de cría en el
subpáramo (3550 m) en mayo y solo 4 días después la recapturamos en el bosque
(3200 m). En éste hábitat solamente capturamos 3 individuos de ésta especie, entre
ellos uno juvenil todos entre mayo y septiembre cuando esta especie tuvo su mayor
actividad reproductiva y en la que el peso promedio de la especie fue mínimo. El
peso corporal fue mayor en la época de muda intensa.
Otras especies que presentaron pesos corporales mínimos antes de la reproducción y
máximo durante la muda fueron L. lafresnayi y E. derbyi. C. lutetiae esta última fue
más pesada en la reproducción y mostró su peso mínimo en su período normal (Figs.
37, 38 y 39).
En general los niveles de traslape de reproducción y muda en la comunidad es alto y
ambas actividades tendieron a concentrarse entre abril y finales de septiembre,
probablemente octubre (sin datos disponibles).
La proporción total de colibríes de 11 especies desarrollando diferentes actividades
(muda y reproducción) a nivel de toda la comunidad (3100 a 3900 m) mostraron una
clara estacionalidad en la que fueron evidentes picos sucesivos marcados para cada
actividad (Fig. 40a). El mínimo de actividad de muda y reproducción no corresponde
justamente con el mínimo de recursos disponibles para los colibríes (Fig. 30),
corresponde justamente con el período anterior a esto (Fig. 40a). Esto esta reflejando
una tendencia comunitaria de terminar con las actividades costosas mientras los
recursos van en disminución, antes que alcancen sus valores mínimos. El patrón
común también es a iniciar temprano la reproducción, cuando los recursos florales y
energía disponibles comienzan a subir (Figs. 30 y 40a).
El patrón a nivel general reflejó fielmente el comportamiento de los parámetros del
ciclo anual en los tres hábitats en los que estudiamos esta comunidad (Figs. 40b-d).
Sin embargo detectamos pequeñas diferencias temporales entre los picos de muda en
el bosque y páramo en julio-agosto y el subpáramo en septiembre, aunque estas no
fueron estadísticamente significativas. La distribución de la frecuencia del total de
capturas con indicios de reproducción, a lo largo de los meses de estudio fue
asincrónico entre el páramo, con un pico unimodal en junio-julio y bosque –
subpáramo con picos en septiembre y abril-mayo (Figs. 40b-d) (KolmogorovSmirnov p<0.05).
84
b.
a.
c.
d.
Fig. 40 Proporción del total de colibríes capturados que presentaron indicios de reproducción,
muda o ninguna de las dos (inactividad).
El pico máximo de reproducción en el bosque y subpáramo fue en abril-mayo (Figs.
40b y c), cuando E. mosquera tiene su mayor actividad reproductiva y las hembras
fueron el 64% de las capturas totales para la especie en el bosque. En el páramo el
pico de reproducción de julio esta muy influenciado por la proporción de inmaduros
o juveniles de C. herrani que es una especie abundante en el hábitat para esta época
(Fig. 36).
La oferta energética total en calorías por hectárea (de todas las plantas) y las flores y
calorías por hectárea (de las plantas ornitófilas) se ajustaron de manera más
adecuada a las tendencias en las abundancias de los colibríes y las proporciones de
85
especies e individuos en diferentes actividades, tanto a nivel de la comunidad como
por hábitats (Tabla 21). Estas variables ofrecen un panorama más real de la
disponibilidad de recursos florales y energéticos para estas aves (Fig. 30).
Tabla 21. Valores para las correlaciones según el Índice de Correlación de Spearman para
algunos factores que pueden influir en el ciclo anual de los colibríes a nivel comunitario y en cada
hábitat (n=6).
PARÁMETROS
Sp - Buena
Floración
Plantas Visitadas
Plantas Ornitófilas Lluvias
Flores/Ha Cal/Ha Flores/Ha
Cal/Ha
(mm)
TODA LA COMUNIDAD
Abundancia total - colibríes
Nº Sp en Reproducción
Nº Sp en Muda
% colibríes - Reproducción
% colibríes en Muda
0,48
0,21
0,12
-0,51
0,32
0,31
-0,08
-0,4
0,82*
0,02
BOSQUE
0,70
0,70
0,88**
0,14
0,93**
0,66
0,70
0,88**
0,14
0,94**
0,37 -0,65 ns
0,6
0,08
0,88** -0,74 ns
0,45
-0,43
0,77 ns
-0,31
Abundancia de colibríes
% colibríes - Reproducción
% colibríes en Muda
0,42
-0,34
0
-0,82*
0,66
-0,6 -0,83*
0,48
0,72
SUBPÁRAMO
0,83*
-0,11
0,55
0,66 ns
-0,08
-0,08
0,26
0,31 -0,77 ns
Abundancia de colibríes
% colibríes - Reproducción
% colibríes en Muda
0,80 ns
-0,1
0,33
0,60
-0,14
0,66 ns
PÁRAMO
0,60
-0,02
0,55
0,71
0,3
0,43
Abundancia de colibríes
% colibríes - Reproducción
% colibríes en Muda
0,65 ns
0,44
0,23
-0,71 ns
0,03
-0,65 ns
-0,37
-0,14
-0,4
0,72
0,6
0,8
0,6
-0,02
0,55
-1***
0,14
0,08
0,6
-0,83*
0,4
-0,14
0,72 ns -0,74 ns
El régimen de lluvias mostró correlaciones muy bajas con las abundancias y
distribución de las actividades de la comunidad de aves. Se presentaron
correlaciones negativas y altas entre las lluvias y la proporción de colibríes en
reproducción. Por hábitats la correlación con las abundancias de los colibríes fue
negativa y alta en el páramo y subpáramo, igual que con la proporción de colibríes
reproduciéndose en el bosque y mudando en el páramo (Tabla 21).
En ninguno de los casos que evaluamos a nivel de la comunidad las correlaciones de
sentido negativo de las abundancias y actividades de las aves con la precipitación en
el área de estudio fueron mayores que las de sentido positivo para los parámetros
con los que valoramos la oferta de recursos florales y energía para las aves
proveniente de la floración en la comunidad de plantas (Tabla 21).
Solo individualmente para los hábitats por arriba de 3500 m (subpáramo)
aparentemente el régimen estacional de la lluvia parece asociarse mejor que la oferta
86
de flores ornitófilas con la abundancia de las aves. Sin embargo, en los dos hábitats
(en especial el subpáramo donde la correlación del número de colibríes con las
lluvias fue máximo) la abundancia de los colibríes y las oferta de flores ornitófilas/ha
son relativamente consistentes y definitivamente sugieren que el comportamiento
estacional de las lluvias es también importante en la explicación de la distribución
espacial de la abundancias de los colibríes en las zonas más altas (Tabla 21).
Es notable que las correlaciones para la relación muda – oferta de recursos (tomando
diferentes variables) son en general más altos que para la relación reproducción –
recursos (Tabla 21). Esto puede explicase porque el pico en la demanda energética
neta en la comunidad de colibríes (Fig. 40) corresponde al período final de la
reproducción y el arranque de la muda debido a la cantidad de individuos nuevos
en cada población. La reproducción arranca cuando las calorías por hectárea
disponibles están comenzando a subir mientras que la muda bien podría terminar
antes que los recursos alcancen su nivel más bajo (Figs. 30 y 40).
Es importante hacer notar que no fue totalmente adecuado tomar la dinámica de la
comunidad de colibríes como un todo para discutir en relación a los parámetros con
los que estimamos la oferta energética para los colibríes. Esto se ve reflejado en los
bajos valores de correlación a nivel comunitario para el número de especies en
reproducción y la proporción total de colibríes en reproducción con todos los
parámetros (Tabla 21).
Nosotros establecimos que efectivamente existieron diferencias en la oferta de flores
para los colibríes de diferentes subcomunidades por separado (Tabla 22). Para este
análisis solo consideramos el aporte de las flores más usadas por los colibríes,
usando todos los datos o totalizando los recursos de más de una especie las
diferencias son más sutiles y no significativas. El valor más alto para el estadístico
Kruskal-Wallis fue para la oferta de cuatro especies de bromelias más importantes
en el dosel del bosque para E. mosquera (Tabla 22).
Para los colibríes de picos medianos a cortos las diferencias en la oferta de recursos
a lo largo de las épocas del ciclo anual de los colibríes fueron comunes (Tabla 22).
Para las dos especies con picos largos las diferencias no alcanzan a ser significativas,
probablemente reflejando una relativa estabilidad en la oferta de recursos florales
para los colibríes socialmente dominantes.
87
Tabla 22 Comparación de las flores/ha disponibles para especies de colibríes de diferentes
subcomunidades en diferentes estaciones de actividad
Reproducción
Rep/muda
Muda
Normal
H
C. herrani = 7 spp
2954.2 ± 2968 2075.2 ± 3193.7 1109.9 ± 1527.7 253.7 ± 183.5 6.8*
M. tyrianthina = 6 spp 1639.3 ± 2426.6 4212.1 ± 2124.7 1304.1 ± 2124.7 230.1 ± 233.1 7.71*
E. mosquera = 6 spp
272.6 ± 5550.2
1545 ± 2473
1742 ± 3535 182.4 ± 197.3 6.6*
E. mosquera = 4 spp
33.1 ± 25.2
4.7 ± 8.9
95.6 ± 92.3
82.4 ± 79.9 7.1**
E. derbyi = 4 spp
370.6 ± 344.1
524.1 ± 477.4 175.3 ± 193.6 70.25 ± 140.5 6.2*
P. cyanopterus= 5 spp
394.2 ± 302.3
485.5 ± 54.3
206.2 ± 160.4
72 ± 102.7 4.91
C. lutetiae = 5 spp
642 ± 559.6
498.8 ± 691.1 250.4 ± 381.4 2.7
Se reportan promedios y desviación estándar de las fl/ha disponibles para diferentes estaciones.
Estadístico H: Análisis de Varianza No Paramétrico Kruskal-Wallis. Significativo:* p<0.05; Muy
significativo:** p<0.025
El grado de concordancia entre la organización del ciclo anual y los movimientos
poblacionales de las aves con la oferta de flores y energética propiamente dicha , fue
mayor cuando nosotros consideramos los rasgos morfológicos y ecológicos que nos
permitieron conocer la asociación de los colibríes en subcomunidades (Figs. 16 y
17) y ahora nos permiten plantear correlaciones aun nivel más específico que la gran
comunidad:
Subcomunidad de Pico Corto
La abundancia general de los colibríes de pico corto se correlacionó más con las
flores por hectárea de las plantas ornitófilas visitadas por este grupo que con otros
parámetros. Algo similar sucedió al evaluar los casos particulares de las especies y
grupos de sus plantas alimenticias (Tabla 23). Esto nos indica que en las diferentes
actividades del ciclo anual de estas especies, no son tan importantes las calorías
disponibles en el ambiente en un momento, sino el número de flores a las que ellos
pueden acceder, ya que para estos colibríes de poca talla, resulta más rentable visitar
un gran número de flores que ofrecen pobres recompensas energéticas, pero por las
cuales hay que competir muy poco.
Encontramos que las migraciones de los colibríes, reflejadas en los cambios en la
abundancia de las poblaciones en los diferentes hábitats (Fig. 36), se correlacionaron
con la floración de algunas plantas (Tabla 23). Pero es muy importante notar que
muchos de los desplazamientos hacia hábitats específicos también coinciden con las
épocas de muda o reproducción intensas:
Para junio- agosto en la época de máxima actividad reproductiva de C. herrani (Fig.
37) el colibrí visitó Espeletia sp. y Brachyotum lindenii en el páramo, y a pesar de que
este no fue el pico de floración de la compuesta, ésta se ubicó entre las cinco plantas
88
más frecuentes en las cargas de polen (Tabla 24). En esta misma época del año estas
plantas también fueron las más importantes en las cargas de R. microrhychum quien
al igual que M. tyrianthina apenas empiezan a entrar en su época reproductiva (Fig.
37). En estos meses otros granos de polen fueron importantes en sus cargas de polen
como Tillandsia sp. o Bomarea linifolia para C. herrani y M tyrianthina.
Tabla 23 Correlaciones en la subcomunidad de colibríes de pico corto
PARÁMETROS
Abundancia de:
Total de colibríes vs fl/ha de spp ornitófilas para la subcomunidad
Total de colibríes vs cal/ha de spp ornitófilas para la subcomunidad
Total de colibríes vs cal/ha de spp para la subcomunidad
M. tyrianthina vs fl/ha para M. tyrianthina
M. tyrianthina vs fl/ha para M. tyrianthina (bosque)
M. tyrianthina vs fl/ha de R. tetranta (bosque)
C. herrani vs fl/ha de G. punctatum
C. herrani vs fl/ha de V. floribundum
C. herrani vs fl/ha de G. erecta (subpáramo)
C. herrani vs fl/ha de V. floribundum (subpáramo)
0.77
0.48
0.37
0.71
0.77
1***
0.73
0.7
0.73
0.84*
Porcentaje de colibríes:
Reproductivos vs fl/ha para la subcomunidad
Reproductivos vs cal/ha para la subcomunidad
Reproductivos vs cal/ha de especies ornitófilas para la subcomunidad
Reproductivos en C. herrani vs cal/ha de spp para C. herrani
Reproductivos en C. herrani vs cal/ha de spp ornitófilas para C. h (páramo)
Reproductivos de M. tyrianthina vs fl/ha de spp para M. tyrianthina
Reproductivos de M. tyrianthina vs fl/ha de G. erecta
0.43
0.48
0.66
0.66
0.6
0.76
0.9**
Mudando de M. tyrianthina vs fl/ha de spp para M. tyrianthina
Mudando de M. tyrianthina vs fl/ha de D. condonanthum
Mudando de M. tyrianthina vs fl/ha de G. erecta
Mudando de C. herrani vs fl/ha de B. lindenii
rs
0.83
1***
0.83*
0.66
* Significativo p<0.05; *** Altamente significativo p<0.001
El porcentaje de colibrí corresponde a la proporción de individuos con indicios de reproducción o
muda del total de individuos capturados para cada especie. Fl/ha o cal/ha para x subcomunidad o
colibrí corresponde a la suma de flores o calorías por hectárea de las flores visitadas (detectadas por
los métodos de observación y cargas de polen) por x subcomunidad o colibrí.
Entre agosto y septiembre de 1999 cuando la reproducción de R microrhynchum y M.
tyrianthina fue más intensa (Fig. 37), Brachyotum sp. 3 y G. punctatum fueron las
plantas más importantes en las cargas de R microrhynchum y Bomarea sp., Macleania
rupestris, Disterigma codonanthum y especialmente las dos especies de Gaultheria
fueron las más comunes entre las plantas visitadas y transportadas en sus cargas de
polen (Tabla 24).
89
Tabla 24 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas
más importantes para cada especies de colibrí en los meses de muestreo
Colibrí
Obs
R.
microrhynchum
M. tyrianthina
Dc
E2
C. herrani
Gp
Dc
Sp
Bl
Bb
Jul-ago
% Polen
Gp
Bl
B
Vf
D
66,7 Gp
11,1 Tl
B
Mr
Bl
52,6
26,3
12,5
10,5
10,5
%
100
66,7
33,3
33,3
33,3
100
100
50
50
50
Sept
Obs % Polen
Bl
Blf
Gp
Dc
Ll
Ge
Gi
33,3
33,3
22,2
11,1
Bl
Mr
Pp
Ge
E1
60
10
10
10
10
Nov-dic
Ene-feb
Abr-may
% Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen
100
Gp 100
Ds
75
Bl 100
Bl
50
Mr
E
Dc
B
50 D 30,8 Gb 36,36 D 60 Bli 50 Vf 33,3 E81
Gi 50 Ge 23,1 Bl 36,36 E3 20 Gp 50 Dc 16,7 M160
Ge 50 Dc 15,4 B3 36,36 Fc 20
E 50 Ge 16,7 Tc
Mr 50 Mr 7,7 Rt 27,27
Tc 50 Gc 16,7 Rt
Bl
50 Vf 7,7 Vf 27,27
Pp 50 Sp 16,7 Bt
Bl 87,5 Vf 100 Bl 71,43 E 22,2 Bli 50 Bl 37,5 Ds
Ds 62,5
E133 42,86 Vf 11,1 Tc 50 Sp 25 Dc
Gp 50
Gc 28,57 Gi 11,1 Vf 50 Mr 12,5 Ge
Dc 37,5
Bt 28,57 Bl 11,1 Gi 50 Sg 12,5 Gb
Tc 25
G 28,57 Gc 11,1 Gp 50 E 12,5 M160
%
75
75
50
25
25
57,1
57,1
42,9
42,9
42,9
83,3
83,3
83,3
50
50
Jun-jul
Obs % Polen
Bl
E
Dc
To
Mr
Bs 42,3 M24
Rt 15,4 Sg
Ll 11,5 Bli
Dc 7,7 Tc
D 7,7 Dc
E 86,7 Bl
Bl 13,3 E
Tc
Bli
D
B= Bomarea sp., Bs=Barnadesia spinosa, Bli= Bomarea linifolia, Bb= Berberis sp., Bt= Brachyotum sp., Bl=
Brachyotum lindenii, Blf= Brachyotum ledifolium, B3= Brachyotum sp.3, Dc= Disterigma codonanthum, D=
Disterigma sp., Ds= Desfontainea spinosa, E= Espeletia, E1= Elleanthus sp.1, E2= Elleanthus sp. 2, E3=
Elleanthus sp. 3. E133= tipo Em 133 I, E81= tipo Ed 81 I, Fc= Fuchsia corollata, Gb= Guzmania bakeri, Gc=
Guzmania candelabrum, G= Gaultheria sp., Ge= Gaultheria erecta, Gi= Gaultheria insipida, Gp= Gaiadendron
punctatum, Ll= Llerasia lindenii, Mr= Macleania rupestris, M24+ tipo Mt 24I, M160= tipo Mt 160I,
Pp=Pernettya prostrata, Rt= Racinaea tetrantha, Sp= Syphocampylus paramicola, Sg= Siphocampylus
giganteus, Tc=Tillandsia complanata, To= Tillandsia orbicularis, Tl= Tristerix longebracteatus, Vf= Vaccinium
floribundum
Entre septiembre y diciembre cuando Metallura tyrianthina se encontró en la época de
muda intensa se desplazó al bosque, aprovechando la floración de Disterigma
codonanthum, Vaccinium floribundum, Gaultheria erecta y algunas otras de sus plantas
preferidas. En la misma época la población de Chalcostigma herrani se concentró en el
subpáramo en donde Racinaea tetrantha y Gaultheria erecta suplieron gran parte de sus
demandas energéticas para mudar. Aunque las correlaciones no fueron altas debido
al tamaño de la muestra, es evidente que la población de Ramphomicron
microrhynchum también sufre un incremento hacia estos meses en el bosque y
coincide con la época de muda intensa, allí se alimentó principalmente de
Gaiadendron punctatum.
Subcomunidad de Pico Mediano
La distribución de la abundancia entre páramo, subpáramo y bosque en E. mosquera
están positiva y fuertemente correlacionadas con el patrón de oferta de flores de las
principales plantas visitadas y polinizadas por el colibrí en cada uno de los hábitats
(Tabla 25). Para el movimiento hacia el bosque la floración de las bromelias del
género Guzmania son muy importantes. Por su parte en los hábitats por encima de
3550 m la floración de B. lindenii y D. spinosa cubren la mayor parte de las demandas
%
100
75
50
25
25
100
50
25
25
25
100
66,7
50
16,7
16,7
90
de néctar del colibrí en la mitad del año cuando éste bruscamente dispara allí su
abundancia (Fig. 36).
Tabla 25. Correlaciones en la subcomunidad de colibríes de pico mediano (por los métodos de
observación y cargas de polen) por la subcomunidad o colibrí.
PARÁMETROS
rs
Abundancia de:
0.63
Total de colibríes vs flores/ha spp principales
0.65
E. derbyi vs flores/ha spp para E. derbyi
0.8
E. derbyi vs calorías/ha spp para E. derbyi
0.66
E. mosquera vs fl /ha spp para E. mosquera (total)
0.76
E. mosquera vs fl /ha spp para E. mosquera (páramo)
0.90**
E. mosquera vs fl /ha spp para E. mosquera (bosque)
0.84*
E. mosquera vs fl /ha de G. candelabrum (bosque)
0.86*
E. mosquera vs fl /ha de V. floribundum (bosque)
0.71
E. mosquera vs fl /ha de D. spinosa (Subpáramo)
1***
E. mosquera vs fl /ha de Guzmania sp. (Bosque)
0.76
E. mosquera vs fl /ha de B. lindenii (páramo)
0.77
E. derbyi vs fl /ha de B. spinosa (bosque)
0.76
E. derbyi vs fl /ha de Guzmania sp. (bosque)
0.76
Porcentaje de colibríes:
Reproductivos vs fl/ha para la subcomunidad
Reproductivos vs cal/ha para la subcomunidad
Reproductivos de E. mosquera vs fl/ha spp para E. m
Reproductivos de E. mosquera vs cal/ha de spp para la subcomunidad
Mudando de E. mosquera vs fl/ha y cal/ha de spp para la subcomunidad
Mudando de E. mosquera vs flores/ha de B. lindenii y fl/ha de spp para Em
(en el subpáramo)
Mudando de E. mosquera vs flores/ha de B. lindenii (en el subpáramo)
Mudando de E. derbyi vs fl/ha de B. spinosa
Mudando vs cal/ha de las spp para la subcomunidad
Mudando fl/ha de las spp para la subcomunidad
0.03
0.31
0.26
0.54
0.88**
0.94***
1***
0.77
0.77
0.54
*Significativo p<0.05; *** Altamente significativo p<0.001. El porcentaje de colibrí corresponde a la
proporción de individuos con indicios de reproducción o muda del total de individuos capturados
para cada especie. Fl/ha o cal/ha para x subcomunidad o colibrí corresponde a la suma de flores o
calorías por hectárea de las flores visitadas.
De acuerdo con los valores rs de la Tabla 25, el aumento en la población de E. derbyi
en el mes de septiembre está asociado con la floración de D. spinosa y específicamente
en el bosque con la oferta de flores de B. spinosa y Guzmania candelabrum.
A lo largo del monitoreo, plantas como Desfontainea spinosa y Macleania rupestris
fueron constantes entre las 5 especies con mayores frecuencias de aparición en las
cargas de polen de E. Mosquera. En ese grupo de plantas también fueron importantes
91
las bromelias Tillandsia orbicularis entre julio a septiembre y las dos especies de
Guzmania el resto del año (noviembre a junio).
Cuando E. mosquera entró en la época de muda más intensa en junio julio (Fig. 38),
B. lindenii fue la planta más visitada y la segunda en importancia de aparición en las
cargas y esta ubicada entre D. spinosa y M. rupestris según la frecuencia de aparición
de las plantas para esta época del año (Tabla 26).
Los dos picos importantes de oferta de flores de D. spinosa y M. rupestris en el bosque
(enero - mayo) corresponden con la temporada de reproducción intensa para E.
mosquera (Fig. 37), y son precisamente estas dos flores las que comparten entre el
primer y segundo lugar en importancia para esos dos muestreos (enero - mayo) tanto
en las frecuencias de visitas por observación en campo como de aparición en las
cargas de polen del colibrí, a pesar de ello las correlaciones de individuos
reproductivos con la oferta de flores en general fue baja, un poco más alta y positiva
con las Cal/ha de las principales flores para el ave (Tabla 25).
Algunas plantas polinizadas por este colibrí a lo largo del año fueron: Brachyotum sp.
entre septiembre y noviembre, y Gaiadendron punctatum que también se ubicó entre
las 5 especies más frecuentes en las cargas de polen en la época de mayor floración
(julio - agosto de 1999). Los granos de otras ericáceas de corolas cortas aparecieron
irregularmente a lo largo del año entre las mas importantes para las cargas polínicas
de E. mosquera ellas fueron V. floribundum (noviembre - febrero) y G. erecta (julio agosto), quien apareció en el 92.86% de las cargas, mas que ninguna otra especie
(Tabla 26). Por otro lado D. condonanthum durante el pico de buena floración entre
septiembre y noviembre (Fig. 33) fue una de las 5 plantas mas visitadas e importantes
como recurso alimenticio, sin embargo el colibrí no transporta polen con igual
frecuencia.
No tenemos datos de observaciones o capturas de E. derbyi en enero - febrero, pero el
resto del año M. rupestris fue una de las plantas más constantes, al menos en las
cargas, igual que B. spinosa fue muy importante en la dieta del colibrí durante su
época de muda (agosto - septiembre) (Tabla 25). Este colibrí fue importante en el flujo
de polen de T. complanata de la cual transportó polen en más del 70% de las cargas
entre septiembre y diciembre, incluyendo la época de máxima actividad
reproductiva donde R. tetrantha también apareció en primer lugar entre junio-julio.
No estamos seguros de si toda la temporada reproductiva de E. derbyi tiene lugar en
el flanco oriental del volcán Galeras por arriba de 3200 m, ya que en el período de
máxima actividad reproductiva en la especie según nuestra estimación (Fig. 37) la
abundancia de el colibrí no esta reestablecida totalmente en el área de estudio (Fig.
36). Las migraciones de E. derbyi puede ser una de las razones para que a nivel de la
92
subcomunidad la actividad reproductiva del grupo prácticamente no se haya
correlacionado con la oferta de flores/ha (Tabla 25). En cambio, durante el pico de
muda para E. derbyi en el mes de septiembre su abundancia, fue la máxima
registrada para la especie en todo el flanco oriental del Galeras (en el bosque) (Fig.
36).
Tabla 26. Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas
más importantes para cada especies de colibrí a lo lago de los meses de muestreo
Jul-ago
Sept
Nov-dic
Ene-feb
Abr-may
Jun-jul
Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen
Bs 100 B
100 Bs 84,2 Bs
100 Sp 57,1
Sp 40
Sg 100 Sg 41,7 C 100 Bs 64,1 Bs
Bs 100 Sp 10,5 Mr
100 Blf 28,6
Sg 24
Sp 100 Sp 37,5 Sg 100 Sg 15,4 Sg
Tc 100 Bl 5,3
B
50
Fc 14,3
Bs 16 Mr 100 Bs 12,5 Bs
50 Bl 5,1 Sp
Fc 100
To
50
Blf 4
Tl 100
Sp
50 B
5,1
Bl
Sp 100
Fc
50
Blf 100
Ci
50 Pch 2,6 Fc
E. mosquera
Dc 25 Ge 92,9 Dc 22,2 Mr 88,89 Dc 15,9 Ds 71,4 Mr 16,3 Ds 75 Ds 15,2 Mr 60 Bl 26,5 Ds
Gc 25 Ds 64,3 Ds 22,2 Ds 81,48 Gb 15,9 Mr 71,4 Dc 14,0 Mr 62,5 Bl 15,2 Ds 53,3 To 12,0 Bl
Bl 12,5 Mr 64,3 E1 11,1 To 48,15 Mr 13,6 B3 66,7 D 11,6 Vf 50 Mr 13,0 Gb 40 Gb 7,2 Mr
Sp 12,5 To 57,1 Mr 7,4
Bl 48,15 Gc 11,4 Vf 57,1 Gc 11,6 Blf 50 Gb 13,0 C
40 Cl 7,2 Gc
Gpt 50 Ge 7,4 B3 44,44 Ds 6,8 Gb 52,4 Blf 9,3
Tl 37,5 Sp 10,9 E35 33,3 Pch 6,0 Sp
E. derbyi
Gc 40
B
100 Dc 18,2 Tc 70,59 Gb 100 Tc 100
Sp 50
Tc 66,7 Bs 40,9 Rt
Dc 20 Bs 100 Gc 18,2 Mr 58,82
Mr 100
Sg 50 Mr 66,7 Sp 31,8 Mr
Mr 20 Mr 100 Bs 18,2 Bs 52,94
Gc 66,7
C
50 Rt 9,1
C
Sp
50 Mr 9,1 B3 52,94
Ds 66,7
E81 50 C 9,1 Ds
Fc
50 Ds 9,1
Tl 47,06
Vf 66,7
Ds 33,3 Mr 4,5 E18
Bs=Barnadesia spinosa, B= Bomarea sp.,Bl= Brachyotum lindenii, Blf= Brachyotum ledifolium, B3= Brachyotum sp.3, C=
Centropogon sp., Ci= Castilleja integrifolia, Cl= Clethra, D= Disterigma sp., Dc= Disterigma codonanthum, Ds= Desfontainea
spinosa, E1= Elleanthus sp.1E35= Tipo Em35I, E81= tipo Ed81I, E18= tipo em18I, Fc= Fuchsia corollata, Gb= Guzmania bakeri,
Gc= Guzmania candelabrum, Ge= Gaultheria erecta, Gp= Gaiadendron punctatum, Mr= Macleania rupestris, Pch= Puya clavaherculis, Rt= Racinaea tetrantha, Sg= Siphocampylus giganteus, Sp= Syphocampylus paramicola, Tc=Tillandsia complanata,
To= Tillandsia orbicularis, Tl= Tristerix longebracteatus, Vf= Vaccinium floribundum
Colibrí
A. cupripennis
En A. cupripennis a lo largo de los 6 muestreos Barnadesia spinosa fue la planta más
importante tanto en cargas de polen como en las visitas por observaciones. Cuando
esta especie no estuvo en buena floración fue sobre las campanuláceas del género
Siphocampylus en las que recayó el mantenimiento de la especie, en general entre las 5
flores visitadas y con mayor frecuencia de aparición en las cargas de polen se
encuentran muchas que son también importantes para los colibríes de pico largo
especialmente F. corollata entre junio - septiembre y Siphocampylus paramicola (Tabla
26).
Subcomunidad de Picos Largos
La distribución de la abundancia de algunos de los colibríes de picos largos que
mostraron movimientos poblacionales se correlacionó fuertemente con el patrón de
floración de sus principales flores: especialmente significativas para los movimientos
de P. cyanopterus al páramo y la migración de E. ensifera (Tabla 27).
%
100
100
100
100
100
100
92,3
76,9
30,8
30,8
100
100
66,7
66,7
66,7
93
La oferta energética y en flores/ha de las plantas a lo largo del monitoreo se
correlacionó fuertemente con los picos de reproducción y muda de los colibríes,
mucho más altos en la época de muda y definitivamente positivos y muy altamente
significativos para la época de reproducción, a diferencia de la tendencia a nivel
comunitario (Tabla 21).
Tabla 27 Correlaciones en la subcomunidad de colibríes de Pico Largo
Parámetros
rs
Abundancia total de colibries vs. Fl/Ha en las 5 spp. principales
Abundancia de : E. ensifera vs Fl/Ha de F. petaloides
E. ensifera vs Fl/Ha de P. mixta
P. cyanopterus vs. Fl/Ha de spp para P. cyanopterus (P)
P. cyanopterus vs. Fl/Ha de M. rupestris
P. cyanopterus vs. Fl/Ha de spp para P. cyanopterus
P. cyanopterus vs. Cal/Ha de spp para P. cyanopterus
P. cyanopterus vs. Fl/Ha de Puya sp. (P)
C. lutetiae vs. Fl/Ha para C. lutetiae (SP)
0.31
0.71
1***
1***
0.66
0.77
0.83*
1***
0.73
Proporción de colibríes: reproductivos vs fl/ha y cal/ha para la
subcomunidad
Mudando vs fl/ha y cal/ha para la subcomunidad
Mudando de P. cyanopterus vs cal/ha para P.c
* Significativo p<0.05; *** Altamente significativo p<0.001
0.93***
0.91***
0.86**
La proporción de colibrí corresponde a los individuos con indicios de reproducción o muda del total
de individuos capturados para cada especie. Fl/ha o Cal/ha para x subcomunidad o colibrí
corresponde a la suma de flores o calorías por hectárea de las flores visitadas (detectadas por los
métodos de observación y cargas de polen) por la subcomunidad o colibrí.
Para P. cyanopterus la campanulácea S. paramicola fue una planta importante tanto en
observaciones como en registros palinológicos en todos los muestreos para los que
tenemos disponibles observaciones y/o capturas para el colibrí. En septiembre
cuando el colibrí mostró su pico de actividad reproductiva, el polen de otras flores
del bosque como T. longebracteatus, Brachyotum sp. y F. corollata aparecieron en todas
las cargas (Tabla 28). Fuchsia se mantuvo entre los palinomorfos mas transportados
en todas las capturas, Puya clava-herculis fue la planta mas importante en visitas
observadas para Pterophanes cynopterus en septiembre de 1999 y en junio - julio de
2000, apareció entre las primeras 5 en enero - febrero (2000), y todas las capturas del
colibrí en junio - julio de 2000 transportaron polen de la bromelia (Tabla 28).
Para C. lutetiae obtuvimos muy pocas observaciones de visitas, todas fueron aisladas
para tres plantas (Tabla 5), excepto para enero - febrero de 2000 recogimos cargas de
polen de los colibríes de esta especie que cayeron en las redes, en todas ellas los
94
granos de F. corollata y M. rupestris se ubicaron entre los 5 más frecuentes, entre mayo
y julio también lo hicieron los granos de B. spinosa, en el mes de septiembre cuando
mas del 50% de las capturas de Coeligena mostraron indicios de actividad
reproductiva T. longebracteatus, Bomarea sp. y S. paramicola también se encuentran
entre las 5 especies con mayor frecuencia de aparición en sus cargas (Tabla 28).
Tabla 28. Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas
más importantes para cada especies de colibrí a lo largo del muestreo
Colibrí
P. cyanopterus
C. lutetiae
Obs
Jul-ago
% Polen
Sg
Sp
Mr
Tl
Fc
Sp
Mr
Fc
%
100
100
100
100
100
100
100
100
Sept
Obs % Polen
Pch 36,8 Sp
Sp 31,6 Mr
Tl
B3
Fc
Fc
100 Mr
Fc
Tl
B
Sp
%
100
100
100
100
100
100
100
80
60
60
E. ensifera
Obs
Mr
Blf
Sp
Nov-dic
% Polen
33,3
33,3
33,3
Mr
Fc
Sg
Ds
B3
%
100
100
66,7
66,7
66,7
Ene-feb
Abr-may
Obs % Polen % Obs % Polen
Sp
55
Sp
Tl
20
Tl
Pch 15
Fc
Sg
10
Rt
B3
Fc 100
Ds
50 Sp
Sg
50 Fc
Gc
Mr
Bs
%
100
100
100
50
50
100
100
75
50
25
Obs
Pch
Sp
Sg
Pm
Jun-jul
% Polen
74,1 Pch
22,2 Sp
3,7 Bl
Fc
Bt
Bs
To
Sg
Mr
Fc
100 Pm
Fc
Sp
Mr
Tl
B= Bomarea sp., Bs=Barnadesia spinosa, Blf= Brachyotum ledifolium, Bl= Brachyotum lindenii, Bt= Brachyotum sp., B3=
Brachyotum sp.3, Ds= Desfontainea spinosa, Fc= Fuchsia corollata, Gc=Guzmania candelabrum, Mr= Macleania rupestris, Pch=
Puya clava-herculis, Pm= Passiflora mixta,
Rt= Racinaea tetranta, Sg= Siphocampylus giganteus, Sp= Syphocampylus
paramicola, Tl= Tristerix longebracteatus, To= Tillandsia orbicularis
Subcomunidad de colibrí de Pico Curvo
En L. lafresnayi para un total de 4 muestreos con capturas disponibles, especies como
Centropogon sp., Bomarea sp. y S. paramicola se ubicaron entre las 5 plantas mas
transportadas en todas las épocas del año. El polen de M. rupestris lo hizo entre abril
y julio pero el de algunas flores con las que el colibrí mostró gran afinidad
morfológica como Salvia sp. o Castilleja integrifolia aparecieron entre los 5
palinomorfos mas frecuentes solo en esta especie de colibrí en septiembre y abril mayo respectivamente (Tabla 29).
Tabla 29 Frecuencia de visitas observadas y frecuencias de aparición del polen de las plantas
más importantes para la especie de colibrí en los meses de muestreo
Jul-ago
Sept
Nov-dic
Ene-feb
Abr-may
Jun-jul
Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen % Obs % Polen %
100 Sp 100 Sp
100 Bs
73,3 B
100
C
100
Sp 100 B
Pch
100
C
100
C
100 Sp
13,3 C
50
B
50
Ds
100
Mr
66,7 C
13,3 Sg
50
Ci
50
Br
100
B
33,3
Sp
50
Sp
50
Fc
100
S
33,3
Mr
50
B= Bomarea sp., Br= Bejaria resinosa, C= Centropogon sp., Ci= Castilleja integrifolia, Ds= Desfontainea spinosa, Fc= Fuchsia
corollata, Pch= Puya clava-herculis, S= Salvia sp., Sp= Syphocampylus paramicola, Sg= Siphocampylus giganteus,
Colibrí
L. lafresnayi
%
100
100
100
100
100
100
100
100
100
100
100
100
100
100
100
95
DISCUSIÓN
La comunidad de plantas visitadas por colibríes en El Cerro de la Muerte, Costa
Rica (Wolf et al. 1976) esta compuesta por veinte especies, solo un poco más de la
mitad de las que encontramos en el flanco oriental del volcán Galeras en los
hábitats estudiados. Es muy notable allá la ausencia de plantas como Brachyotum,
Puya, Tristerix o Barnadesia entre otras, que en el Galeras resultaron cruciales
para mantener la oferta de néctar para los colibríes. También están ausentes
plantas como Espeletia sp. o cualquier compuesta melífera que puedan ser
importantes eventualmente para las aves, aun cuando no muestren síndrome de
ornitofilia y tengan bajos rendimientos energéticos (Stiles com. pers.). Otro grupo
de plantas que brilla por su baja representación en la comunidad estudiada por
Wolf et al. es el de las bromelias con solo una especie (Thecophyllum orosiense).
En cuanto a las características de las flores la comunidad de plantas del Galeras, al
igual que la comunidad estudiada en Fonté por Snow & Snow (2400-2550 m en los
Andes colombianos), tienen un rango mucho mas amplio de longitud de la corola
(± 5-100 mm total y efectiva) que las demás comunidades estudiadas en alta
montaña en Centroamérica (Wolf et al. 1976) o en zonas medias y bajas de Sur y
Centroamérica (Feinsinger et al. 1976; Snow & Snow, 1980; Stiles, 1985; Cotton,
1998; Delgado, 1999). Estas diferencias se deben a la composición de las
comunidades, que en Galeras y Fonté incluyen especies con flores muy largas
como Passiflora. Otro carácter contrastante a considerar es que en el volcán Galeras
al igual que en localidades de alta montaña (en Cerro de la Muerte por Wolf et al.
1976), la frecuencia de flores con corolas curvas es baja en comparación con zonas
de tierras bajas (Delgado, 1999). Nuestros datos apoyan la idea sobre que el color
rojo en la corola o partes de la planta se relacionan con la polinización mediada por
aves (Faegri & van der Pijl, 1979), y que entre las plantas polinizadas por colibríes
también son frecuentes colores rosado, blanco, verde o amarillo (Wolf et al. 1976,
Stiles, 1976; Delgado, 1999).
El volumen de néctar producido por las plantas que estudiamos presentó
discrepancias al comparar nuestros datos a nivel comunitario con los resultados
obtenidos por Cotton (1999) en la amazonía colombiana y Snow & Snow (1980) en
la localidad andina de Fonté, ya que ambos reportan altas producciones de néctar
por día (µl) en las plantas ornitófilas y nosotros encontramos que en general las
plantas producen bajos-medios volúmenes diarios de néctar. Al comparar las
tendencias que presentaron las flores del Galeras a nivel de subcomunidades
colibrí-flor es notable que las flores polinizadas por colibríes ruteros y picos largos
presentan altas tasas de producción de néctar, mientras que la mayoría de flores
polinizadas por colibríes territoriales y generalistas de pico mediano o corto
96
poseen tasas bajas a medianas, relacionadas con los requerimientos energéticos que
tiene cada grupo de colibríes de acuerdo a su tamaño corporal y estrategia de
forrajeo. La concentración del néctar de la mayoría de las plantas estudiadas es
baja-media, característica común a las plantas polinizadas por colibríes (Wolf et al.,
1976; Snow & Snow, 1980; Stiles, 1981) y rendimientos energéticos (calorías por flor
en 24 horas) bajos son comunes tanto en nuestros resultados como en los obtenidos
por Wolf et al. (1976) en hábitats de alta montaña de Centroamérica.
En el SFF Galeras la mayoría de los granos de polen transportados por los colibríes
son de tamaño mediano (entre 20-55 µm de diámetro), forma esferoidal o esférica,
triaperturados (tricolporados) y reticulados (incluyendo a los microrreticulados y
finamente reticulados). Estas características son muy similares a los granos que
transportan los colibríes en el PNN Amacayacu según lo reportado por Amaya
(1991) y por cuatro especies en la reserva de la Planada (Amaya et al. 1999). Como
esos autores, nosotros también asociamos estas características con el síndrome de
ornitofilia en los granos de polen, aunque es necesario considerar aspectos
filogenéticos y de la biología floral de las plantas para hacer generalizaciones.
Composición de la comunidad de colibríes
De acuerdo a la baja riqueza de recursos florales solo cuatro especies fueron
registradas por arriba de los 3000 m en dos años de observaciones en el Cerro de
la Muerte, solo un colibrí más se suma al grupo cuando se entra en el bosque
(Lamponis castaneoventris). De estas especies, tres no son residentes durante todo el
año (Eugenes, Selasphorus y Colibrí) y solo Panterpe mostró abundancias altas en el
Cerro casi todo el año (Wolf et al., 1976). Esa comunidad esta compuesta por menos
de la mitad del total de especies que registramos en el volcán Galeras en seis
meses de observaciones y es muy probable que un estudio más intensivo en esta
área revele una mayor riqueza de especies: nuestra curva de acumulación de
especies mantiene una tendencia creciente después de nuestro último muestreo
(Fig. 12). No descartamos que la comunidad nuclear de colibríes en Galeras pueda
presentar variaciones después de un seguimiento a más largo plazo del que
nosotros estudiamos, involucrando varios años. Recomendamos implementar
investigaciones que involucren un monitoreo que cubra 2 o más años consecutivos
en ésta área para evaluar qué tan constantes son los patrones que nosotros
encontramos tomando un año representativo.
Estas diferencias marcadas como se ha señalado en la introducción, reflejan el
grado de aislamiento del Cerro de la Muerte de los bosques altoandinos y
páramos
característicos del norte de los andes suramericanos
donde
probablemente se presenten los ensamblajes colibrí- flor más diversos (Snow &
97
Snow, 1980). Solo un poco más al sur del Galeras en el volcán Chiles, Salaman &
Mazariegos (1998) reportaron 20 especies de colibríes para un rango de alturas y
ambiental similar al que nosotros estudiamos. Ellos encontraron algunas especies
que no se distribuyen mas al norte en los andes como Oreotrochilus chimborazo,
Chuquiragua insignis o Heliangelus strophianus
que junto con otras especies que
nosotros nunca vimos en el Galeras aunque esperábamos encontrar, como
Metallura williami, marcan la mayor parte de la diferencia.
Los mismos autores reportaron para bosques de niebla a elevaciones medias
(1200-2250 m) en los andes de Nariño: las reservas naturales de la Planada y Río
Ñambí algunas de las comunidades locales de colibríes más ricas en especies (al
menos 25 y 27 cada una) (Salaman & Mazariegos, 1998), en efecto más diversas que
otras a elevaciones similares en Costa Rica en Monteverde o La Montura
(Feinsinger, 1976; Stiles, 1985). En la Montura (Costa Rica) una comunidad de 22
colibríes polinizó y tomó néctar de 50 plantas en un monitoreo de dos años (Stiles,
1985). En cambio solo
cuatro especies de colibrí con morfologías y hábitos
ecológicos contrastantes en la reserva de La Planada, transportaron granos de
polen de 47 plantas en 69 cargas colectadas en cuatro meses entre 1993 y 1994
(Amaya et al., 1999).
En cuanto a la composición de especies en la comunidad de aves con especto al
gradiente altitudinal, lo más notable en los colibríes de del Galeras es que el
número de especies disminuye a medida que se aumenta en altitud y solo un
especie ocurre por arriba de 3950 m (Chalcostigma herrani). Esto es algo que podría
esperase de acuerdo a estudios previos en gradientes altitudinales en los Andes
Peruanos entre 500 y 3500 m en la cordillera de Vilcabamba. Allí la composición de
la comunidad de aves (número de especies) es mayor por debajo de 2000 m y la
riqueza disminuye progresivamente por arriba de los 1000 m (Terborgh, 1971;
1977).
Las generalizaciones de Terborgh (1971) se refieren al fenómeno de distribución de
las aves en términos más amplios (aves nectarívoras, frugívoras e insectívoras)
(véase Marco Teórico). Es evidente que la distribución de los colibríes del Galeras
esta relacionada con algunas de las variables propuestas por este autor como
limitantes de la ocurrencia o presencia de las especies
sobre el gradiente
altitudinal: las condiciones físicas y algunas variables biológicas como
productividad neta, importancia del epifitismo o la densidad en la oferta del
alimento (néctar o insectos), son claves en definir dicha distribución. Sin embargo
condiciones como temperatura, nubosidad y oferta de néctar o insectos no solo
varían con el gradiente altitudinal, sino que también presentan variaciones en una
escala temporal (a lo largo del año), al igual que la distribución misma de las
98
especies. Tanto la variación de las condiciones físicas y biológicas como las
relaciones de exclusión por competencia definen la distribución de los límites de
presencia de los colibríes en diferentes meses del año a lo largo del gradiente en el
Galeras. No obstante el hábitat que albergó siempre el mayor número de especies
en comunidad es el bosque alto andino, en el que productividad neta e
importancia del epifitismo fue siempre mayor y donde el la riqueza de especies
de plantas visitadas por colibríes es mayor.
Las discontinuidades del hábitat (presencia de ecotonos) (Terborgh, 1971),
representadas en el Galeras por el subpáramo, efectivamente constituyen el límite
superior para la distribución de especies como Eriocnemis derbyi, Coeligena lutetiae o
Lafresnaya lafresnayi. En términos de la producción de recursos de néctar en éste
hábitat registramos el mayor aporte neto de flores y calorías para la comunidad de
colibríes al rededor de todo el año (Fig. 30). Especies que extienden su distribución
hasta el páramo como Chalcostigma herrani o Eriocnemis mosquera pueden
encontrarse en grandes números en el subpáramo de manera asincrónica (Fig. 36)
(reflejando una clara exclusión por competencia cambiante en el tiempo). Otras
especies como Aglaeactis cupripennis o Pterophanes cyanopterus alcanzan su mayor
distribución en este hábitat de transición entre el bosque y el páramo.
Otro aspecto que resalta la importancia del ecotono (subpáramo) en la distribución
de los colibríes por encima de 3100 m en el Galeras es que las diferencias en cuanto
a la distribución de especies entre éste y el bosque no son tan pronunciadas como
se esperaría debido a las diferencias en cuanto a estructuración de la vegetación en
estratos y número de recursos florales, mayores en el bosque.
Relación Colibrí flor
Al igual que Wolf et al. (1976), nosotros concluimos que los colibríes en el Galeras
visitaron las flores exclusivamente por néctar y aunque otros autores han sugerido
que específicamente en el páramo Chalcostigma herrani visita las flores de Espeletia
sp. en busca de invertebrados (Snow, 1983). Nosotros no encontramos evidencia
de que esto ocurra con nuestras observaciones de campo. Tampoco encontramos
correspondencia entre los ítems encontrados después de analizar los contenidos
estomacales de colibríes de esta especie que colectamos en el páramo, con los
invertebrados (especialmente larvas de díptero) presentes en capítulos de
Espeletia sp. que nosotros buscamos y contabilizamos (Gutiérrez & Rojas, datos
sin publicar).
En el trabajo de
alimentándose en
Snow & Snow (1980) no registraron a Ensifera ensifera
alguna flor diferente de Passiflora mixta, al igual que con
99
nuestros datos de observaciones (Tabla 5). En parte porque cuando ellos
realizaron sus observaciones en la Fonté, no detectaron ninguna otra flor de corola
larga en floración. Sin embargo ellos sugieren que es probable que esta colibrí
visite y polinice además de las especies de pasiflora, otras flores de corola larga
(Snow & Snow, 1980). Después de analizar las cargas del polen de colibríes de
ambos sexos para Ensifera, encontramos que esto sin duda esto ocurre en el
Galeras, donde este colibrí transporta polen de muchas más especies, entre las
que se cuentan algunas de corola típicamente larga como Fucshia corollata o
Tristerix longebracteatus y otras plantas de corolas más cortas como Macleania o
tres de las especie de Bromelias epífitas del bosque entre otras (Tabla 6).
Probablemente cuando la oferta de flores como Passiflora escasea en el hábitat o el
pico de floración de esta planta no es máximo, aun cuando la mayor parte de la
población de Ensifera han llegado al Galeras (interior y bordes del bosque): el
largo pico del colibrí (más de 100 mm) le permite solventar sus requerimientos de
energía incluyendo en sus rutas de forrajeo flores con recompensas no tan altas
que definitivamente no tiene problema en visitar por su gran talla.
A diferencia de Salaman (1994) en el Tambo (3350 m) quien observó al menos
cinco especies visitantes regulares de las flores de Puya sp.: P. cyanopterus, A.
cupripennis, L. lafresnayi, E. mosquera y C. herrani, y al parecer una gran actividad
interepecífica ocurre en el Tambo en torno a esta planta (principalmente en horas
de la mañana) (Salaman, 1994). En el Galeras solo observamos actividad territorial
de una especie (E. mosquera) y muy transitoriamente P. cyanopterus, no observamos
ningún otro colibrí en estas flores. No obstante, el análisis palinológico nos dió
evidencia de que todas las especies reportadas como visitantes por Salaman a
excepción de A. cupripennis también visitaron Puya clava-herculis en el Galeras.
Probablemente la mayor competencia para las especies territoriales en el Tambo
(a una altura similar al Galeras pero con siete especies de colibríes más en la
comunidad) (Salaman & Mazariegos, 1998), haga que A. cupripennis defienda las
flores de Puya. Desafortunadamente no tenemos disponibles datos sobre el resto
de comunidad de plantas visitadas en el Tambo para comparar la disponibilidad
de las flores que en el Galeras concentran toda la atención territorial de A.
cupripennis. Sin embargo, esto resalta nuevamente lo importante que resultó en
nuestro trabajo el contar con los dos tipos de datos complementarios para estudiar
la comunidad (observación y palinológico).
Eficiencia y tasas de extracción del néctar
En las flores polinizadas por colibríes las adaptaciones que afectan la eficiencia de
forrajeo de los visitantes resultan ser una parte importante de la estrategia
100
reproductiva de la planta (Wolf et al., 1972; 1976). Se sugiere que las diferencias
en la morfología de la corola probablemente afecten la tasa y eficiencia de la
extracción del néctar, aunque la eficiencia propiamente dicha también es afectada
fuertemente por la concentración del néctar. Wolf et al., (1972) sugieren que la
eficiencia con la que el polinizador puede tomar el néctar de diferentes flores
probablemente afecte la regularidad con que él visita diferentes plantas.
Se ha encontrado evidencia que los colibríes de el Cerro de La Muerte (Wolf et al.
1976) mostraban mayor actividad territorial en algunas de las flores en las cuales
fueron más veloces o eficientes. Sin embargo solo acumularon datos de eficiencia y
tasa de extracción de cuatro especie de plantas para Panterpe: Macleania,
Centropogon, Fucshia y Tropaeolum (en orden de eficiencia y velocidad con que el
colibrí extrae el néctar). Aunque Macleania glabra y Centropogon son las dos plantas
con más observaciones territoriales para Panterpe en el Cerro y M. glabra fue la
especie de la que acumularon mayor frecuencia de visitas observadas. Al menos
cinco plantas (de 15 plantas en total que visita Panterpe en el Cerro) con corolas
generalmente rectas más parecidas morfológicamente al colibrí tienen más
registros de alimentación que Centropogon
valerii (Wolf
et al.,
1976).
Desafortunadamente cuatro plantas es un tamaño de muestra muy pequeño para
aplicar cualquier correlación incluso no paramétrica.
En el Galeras para E. mosquera, colibrí del que acumulamos mayor información
(Tablas 9 y 11), tenemos datos de eficiencia y tasa de extracción de néctar al
menos 8 en plantas, lo que nos permitió tratar estos datos estadísticamente (Tabla
12). Las correlaciones relativamente altas con las frecuencias de aparición del
polen en las cargas del colibrí pueden reflejar la tendencia a escoger flores en las
que E. mosquera fue veloz o eficiente y sugieren que la eficiencia y velocidad de
extracción del néctar están asociadas fuertemente a la frecuencia con que el colibrí
es vector de polen de las plantas. Es decir que al menos E. mosquera es mejor vector
de polen de las plantas en las que la extracción del néctar tiende a optimizarse, lo
que a su vez puede ser una consecuencia directa de una mayor frecuencia de
selección de esas plantas por parte del colibrí. Las comparaciones establecidas
entre Desfontainea spinosa y Siphocampylus paramicola da alguna evidencia de cómo
la curvatura y en general la morfología floral (no solo la longitud efectiva de la
flor) afectan la velocidad y la eficiencia del colibrí para extraer la recompensa. Sin
embargo, esto es algo que debe evaluase en futuros estudios en los que se puedan
establecerse un mayor número de comparaciones.
101
Organización de la comunidad
Para dividir la comunidad de colibríes en subcomunidades evaluamos el grado de
sobreposición entre las plantas visitadas por las aves (Figs. 16 y 17). Y al igual que
para otras comunidades en la que este análisis ha sido posible (Stiles, 1985), las
divisiones resultantes están correlacionadas con las características morfológicas y
ecológicas de los colibríes en diferentes subcomunidades.
A diferencia del análisis de Stiles (1985) los datos que nosotros tomamos para
generar las agrupaciones fueron las frecuencias de aparición de granos de polen
de las plantas en las cargas de los colibríes. Esta variable cuantifica directamente la
contribución de las especies como vectores de polen para la comunidad de
plantas, ofreciendo un grado más de información acera de su función ecológica:
las aves no solo se agrupan por sus preferencias alimenticias, si no también por el
grado de sobreposición entre los aportes individuales de cada especie de colibrí al
flujo de polen de las plantas polinizadas por estas aves. Nosotros pensamos que
esto es muy importante para explicar las afinidades en morfologías y
comportamiento entre los colibríes que nosotros agrupamos en diferentes
subcomunidades (Figs. 16 y 17).
Feinsinger & Colwell (1978) propusieron una forma distinta de definir gremios
entre los colibríes. Ellos definieron seis “roles ecológicos” en la comunidad de
colibríes disponibles al explotar varios tipos de flores (rutero de alta recompensa;
territorialista; rutero de baja recompensa; parásitos grandes o pequeños ;
generalistas). Ellos se basaron precisamente en las afinidades morfológicas y en
las técnicas de alimentación (rutero o territorial), que en nuestro análisis son
comunes a las subcomunidades como una consecuencia del nivel de
sobrelapamiento en la polinización de flores, mas no como criterio primario de
agrupación (Feinsinger & Colwell, 1978).
Para algunas especies del Galeras que pueden ser considerados como típicos
entre los ruteros de alta recompensa según Feinsinger et al. (1978), el
comportamiento de alimentación puede cambiar en el tiempo. P. cyanopterus, en
algunas épocas del año mostró actividad territorial transitoriamente en flores de
Siphocampylus y Puya. Ensifera ensifera por su parte pudo incluir en sus rutas de
forrajeo plantas propias de los colibríes ruteros de baja recompensa como
Macleania o Guzmania. Para Coeligena lutetiae, otro rutero de alta recompensa típico,
se ha reportado comportamiento territorial sobre todo en los machos (Fjdelsa &
Krabbe, 1990), igual para otra especie afín como C. helianthea que defendió flores
de Passiflora en la Fonté (Snow & Snow, 1980).
102
En algunas especies del Galeras con dimorfismo sexual, como el caso de L.
lafresnayi, E. derbyi y C. herrani, la división en “roles ecológicos” tiene que
aplicarse por separado a los sexos, como ya había sido notado por Ayala (1986)
para Thalurania furcata. El caso más marcado es el de L. lafresnayi en que las
hembras son típicamente ruteros de baja recompensa y los machos marcadamente
territoriales (Snow & Snow, 1980). En E. derbyi los machos son mucho más
territoriales que las hembras, las cuales siguen consistentemente rutas de forrajeo
entre flores de baja rentabilidad. Los machos de C. herrani defendieron
activamente territorios de G. punctatum y Espeletia sp., pero eventualmente en las
partes más altas del páramo siguieron rutas de forrajeo entre flores de Bomarea
linifolia reflejando una clara condición generalista (según la clasificación de
Feinsinger et al., 1978). Las hembras, en cambio, son ruteras de baja recompensa la
mayor parte del tiempo solo defienden flores de otras especies o sexos de menor
talla como Metallura.
Es por todo esto que nosotros pensamos que fue mucho más adecuado analizar la
comunidad del Galeras en términos de subcomunidades. Los “roles ecológicos”
para estos colibríes se aplicaron mejor a sexos por separado de las especies o a
grupos de individuos en determinadas épocas del año sobre algunas flores,
dependiendo del nivel de competencia y disponibilidad de néctar en diferentes
hábitats.
En el Cerro de La Muerte cada subcomunidad del Galeras esta representada en
una sola especie de colibrí. Selasphorus es el único colibrí de pico corto y al igual
que los colibríes de pico corto en el Galeras, esta especie visita flores con poco
néctar y corola corta, que pueden también incluir muchas flores usadas por el
generalista Panterpe. En la subcomunidad de pico mediano solo esta Panterpe con
un comportamiento muy similar a Eriocnemis. Puede ser complementado por
Colibri thalassinus en áreas intervenidas, pero probablemente esta especie no hacía
parte de la composición original de esa comunidad (Wolf et al., 1976). Eugenes
fulgens que sigue en el Cerro rutas de forrajeo y tiene un pico mayor que 30 mm es
la especie solitaria en la comunidad de picos largos. A pesar de que Colibri
thalassinus tiene el pico suavemente curvado y se asocia fuertemente con
Centropogon valerii en el Cerro, no pensamos que los rasgos de esas interacciones
permitan definir la subcomunidad pico curvo de L. lafresnayi en el Galeras por los
hábitos particulares y grado de especialización morfológica en esta última.
Patrones estacionales
Las épocas de máxima floración en el Cerro son en los meses del año con menos
lluvias (entre diciembre y marzo), el mayor de los picos de especies en buena
103
floración corresponde al final de la época seca (en marzo-abril) justo antes de
comenzar la época de lluvias. La tendencia de floración en las zonas de transición
entre el bosque y el páramo del Galeras (subpáramo) (Fig. 31), que en nuestro
caso es más parecida a la oferta neta de flores para los colibríes en la comunidad
(Fig. 30), hace evidente una relación muy similar entre las lluvias y la floración a
la del Cerro de la Muerte. El pico máximo de floración (especies en buena
floración) en el subpáramo fue en septiembre al final de la época seca (o de menos
lluvias) y otro pico de menor magnitud en junio-julio (Fig. 31). En términos
generales entre la comunidad del Cerro de La Muerte (Wolf et al., 1976) y el
Galeras existe una tendencia común a correlacionarse negativamente con la
precipitación.
En el bosque altoandino del Galeras el número de especies en buena floración
presentó un pico máximo en enero-febrero inmediatamente después del pico de
lluvias (Fig. 3) que compensa el periodo en el que el subpáramo presentó un
menor número de especies en buena floración. Sin embargo la oferta neta de flores
y néctar en el bosque no correspondió al pico del número de especies en buena
floración, un resultado que es obvio si consideramos que entre las plantas no todas
aportan de manera similar al número de flores por hectárea. La oferta de flores y
calorías por hectárea en el bosque coincidió con el pico de la floración en el
subpáramo (junio- agosto), que al igual que el Cerro de la Muerte ocurre al final
de la época seca (Wolf et al., 1976).
En la tendencia de la floración en los tres hábitats del Galeras (Fig. 31), se nota que
el menor número de especies en buena floración ocurre al final de la época de
lluvias, es decir más tarde que en el Cerro (a mitad de la época de lluvias) a partir
de cual se dispara fuertemente en la floración en los tres hábitats.
Ciclo anual y abundancias de los colibríes
Este estudio demuestra que los movimientos estacionales de los colibríes son
importantes también en ecosistemas altoandinos en el Galeras. Estos pueden ser
interpretados como respuesta adaptativa a una oferta de recursos estacional o
depresiones en la oferta disponible general para el rango de hábitats estudiados
(3200-3950 m) o para algún hábitat en particular. La importancia de las
migraciones en facilitar la coexistencia de colibríes en hábitats de crecimiento
secundario fue dejada en claro en los colibríes de Monteverde (Feinsinger, 1976;
1978) y Stiles (1980) demostró que estos movimientos estacionales son igualmente
importantes en los hábitats del bosque tropical en la Selva.
104
En el Cerro de La Muerte según lo reportado por Wolf el al. (1976) entre junio a
junio de 1971 -1972. La abundancia de los colibríes de pico mediano de allá fue
muy contrastante: Colibrí fue más abundante justamente cuando en noviembre
comienza una depresión en la abundancia de Panterpe, que alcanza a ser del
cuarenta por ciento en febrero, al mismo tiempo que la abundancia de Colibrí es
máxima. Algo similar ocurre en el Galeras para las dos especie pico mediano del
género Eriocnemis, que como las dos especies en el Cerro tienen una relación de
subordinación de acuerdo a la talla y la agresividad: en el bosque la abundancia
de E derbyi solo fue alta mientras la población de E. mosquera no esta totalmente
reestablecida en el bosque. Para noviembre cuando la abundancia de E. mosquera
es máxima, solo registramos algunas hembras aisladas de E derbyi, mientras que
los machos desaparecieron del flanco oriental del Galeras. Estas relaciones
complementan la explicación de tales movimientos que ofrece la floración de
algunos recursos florales de los que depende E derbyi como B. spinosa (Tabla 25).
Especialmente algunos colibríes como E. mosquera o C. herrani mostraron una gran
dependencia de los movimientos entre el rango ambiental del volcán a lo lago de
su gradiente altitudinal para completar su ciclo anual. E. mosquera depende de la
oferta de flores por hectárea en el subpáramo, particularmente de la oferta de B.
lendenii para llevar a cabo la muda (Tabla 25). Pensamos que este es el principal
motor para la migración del colibrí a las zonas de subpáramo y páramo en la época
de menos lluvias. C. herrani en la época seca (cuando E. mosquera tiene su
abundancia máxima en el subpáramo) se concentra fuertemente en el páramo
donde nosotros detectamos que tuvo lugar la máxima actividad reproductiva de la
especie. Cuando llega la época de lluvias y las condiciones en las partes altas
(especialmente en el páramo) son extremas, la población de C. herrani es más
frecuente el subpáramo, donde el incremento de su abundancia se correlacionó
positivamente con la floración de Gaultheria erecta y Vaccinium floribundum (Tabla
23), es en este momento que tiene lugar la muda de C. herrani. A su vez E mosquera
ya no es tan común en el subpáramo porque la mayor parte de su población se ha
movido al bosque (Fig. 36) donde sus incrementos se correlacionaron con la oferta
de Guzmania y la oferta general de las plantas más usadas por el colibrí en ese
hábitat (Tabla 25). E. mosquera solo empieza a reproducirse en el bosque bien
entrada la época de lluvias.
En efecto, para las especies en las que detectamos movimientos poblacionales
(incluso sutiles) podemos decir que en gran parte pueden explicarse por las
correlaciones positivas con la oferta de flores de una o varias plantas de las más
visitadas por cada ave, y a veces con la oferta de recursos florales para toda su
subcomunidad (Tablas 23, 25 y 27). Esto ya había sido notado por Stiles (1980)
para los colibríes de la Selva, donde los movimientos de Thalurania furcata y
105
Chalybura urochrysia del bosque hacia los hábitats de crecimiento secundario
coincidían con los picos de floración de Heliconia imbricata y la abundancia de
Phaethornis superciliosus fue aun más alta en el sotobosque de La Selva cuando
florecieron dos heliconias (H. Irassa, H. umbrophila) y Aphelandra storkii. Sin
embargo no se reportaron correlaciones cuantitativas entre los movimientos
poblacionales y la oferta de flores (Stiles, 1980).
Desafortunadamente en las zonas altas de Costa Rica no se cuantificaron los datos
sobre la ocurrencia de la muda o reproducción y solo se menciona de manera
rápida que probablemente todas las especies mostraron indicios de reproducirse
en el Cerro (Wolf et al., 1976). Sin embargo, uno de los autores (Stiles, 1985)
menciona que en el Cero de La Muerte la principal época reproductiva es
aproximadamente septiembre y se prolonga hasta enero o febrero pero hay una
variación considerable entre las especies y entre años. Panterpe puede empezar a
reproducirse en mayo y terminar en octubre, es decir en plena época de lluvias y
cuando los recursos son bajos
para la comunidad. A diferencia del
comportamiento de las épocas reproductivas del Cerro de La Muerte y las
montañas de Guatemala (Skutch, 1950 cit. por Stiles, 1985), donde la reproducción
sucedió en las épocas más lluviosas y frías del año. La tendencia en los colibríes del
Galeras es a reproducirse en la época de menos lluvias y mayor temperatura
(Figs. 3, 4 y 37), y en términos generales y por subcomunidades
esta
correlacionada con la oferta floral para los colibríes (Tablas 23, 25 y 27).
Es muy característico que los colibríes el SFF Galeras muden inmediatamente
después de reproducirse, al igual como sucede en muchas especies de La Montura
y la selva (Stiles, 1979, 1980, 1985). Otro patrón común a nuestra investigación
detectado en La Montura es que los machos de muchas especies comienzan a
mudar uno o dos mes antes de las hembras, tal vez porque los machos tienen
menores demandas energéticas que las hembras durante la reproducción. En los
colibríes de La Selva la reproducción de todas las especies coincide con el primer
pico de floración de las plantas ornitófilas en la época seca. En los colibríes de La
Montura la reproducción a nivel de subcomunidades también se correlacionó
positivamente con la floración de algunas de sus plantas importantes (Stiles 1985).
106
CONCLUSIONES
La comunidad de plantas visitadas y polinizadas por colibríes en el flanco oriental
del volcán Galeras por arriba de 3100 m incluye 37 especies representadas en 13
familias. De esas plantas al menos 30 son polinizadas principalmente por 13
especies de colibríes quienes fueron vectores regulares de sus granos de polen.
La riqueza de las plantas visitadas por colibríes disminuyó con la altura,
máxima en el bosque altoandino (entre 3100 y 3600 m), intermedia en
subpáramo (3450- 3600 m) y mínima en el páramo (por arriba de 3600 m). Esto
traduce a su vez en una relación igual para la composición de especies en
comunidad de colibríes y la altura sobre el nivel del mar.
es
el
se
la
La comunidad nuclear de los colibríes estuvo compuesta por 9 especies residentes,
que en su orden de abundancia fueron: Eriocnemis mosquera, Chalcostigma herrani,
Metallura tyrianthina, Aglaeactis cupripennis, Eriocnemis derbyi, Pterophanes
cyanopterus, Coeligena lutetiae, Ramphomicron microrhynchum y Lafresnaya lafresnayi. Y
4 especies raras o accidentales: Ensifera ensifera, Lesbia victoriae, Colibri coruscans y
Acestrura mulsant.
Algunas características dominantes de los granos de polen entre las flores
polinizadas por colibríes en el Galeras y en otras comunidades en donde se ha
estudiado el a estas aves como vectores de polen son: tamaño mediano (entre 20-55
µm de diámetro), forma esferoidal o esférica, triaperturados (tricolporados) y
reticulados.
Las dos técnicas principales que nosotros usamos para estudiar la interacción
planta-animal (observación directa en el campo y análisis del polen transportado),
son dos metodologías que ofrecen una visión complementaria de este fenómeno.
Nuestro estudio demostró que resulta muy valioso contar con los dos tipos de
datos para entender la naturaleza ecológica de estas interacciones.
La eficiencia y velocidad con las que el colibrí accede al néctar son parámetros
importantes para entender los patrones de selección de recursos florales y como
consecuencia de una mayor o menor frecuencia de visitas entre las plantas. Éstos
parámetros afectan directamente la importancia del colibrí como vector de polen
en la comunidad. Variables como curvatura en la corola afectan dramáticamente la
eficiencia de extracción en colibríes de pico recto.
107
El costo energético y la velocidad de “probar” la flor son parámetros críticos en la
elección de las flores por parte de los colibríes. Estos parámetros se ven afectados
por la concentración del néctar y el ajuste morfológico entre el colibrí y la flor.
Basados en el grado de traslape en el nicho trófico y aporte individual de cada
especie de colibrí al flujo de polen en la comunidad de plantas que poliniza, más
que por los rasgos comportamentales y morfológicos de estas aves per se, nosotros
concluimos que se pueden diferenciar cuatro subcomunidades colibrí-flor en los
ecosistemas altoandinos del volcán Galeras, en las cuales son evidentes diferente
grados de especialización en la selección de recursos y transporte de polen. Entre
los miembros de cada una de estas agrupaciones existen patrones comunes de
oferta de flores y ciclo anual en los colibríes, estrategias de forrajeo, morfología de
flores y aves.
La oferta específica de recursos de néctar para los colibríes se relaciona
inversamente con las lluvias y al igual que en otras comunidades de alta montaña
la oferta máxima coincide con el final de la época seca.
Los movimientos poblacionales entre diferentes áreas a lo largo del gradiente
ambiental-altitudinal del volcán son absolutamente indispensables para el
mantenimiento energético de la comunidad de colibríes en términos de los
requerimientos específicos en diferentes etapas de su ciclo anual, además se
constituyen como una pieza clave en la dinámica del sistema polinizador –planta
en estos ecosistemas.
Nunca el total de especies de la comunidad presentó simultáneamente actividades
de reproducción y muda.
Las actividades de reproducción y muda en los colibríes del Galeras ocurren
durante todo el año, sin embargo dos picos reproductivos son importantes entre
agosto-octubre y febrero-junio, en los que las diferentes especies en cada
subcomunidad tienen sus picos reproductivos.
La mayoría de especies presentan la muda intensa inmediatamente después del
pico reproductivo y hay una tendencia marcada en los machos a comenzar la
muda antes que las hembras.
El patrón comunitario de organización temporal del ciclo anual presentó
diferencias marcadas entre áreas de estudio, explicadas por la distribución
diferencial en la abundancia de las especies en esas áreas, las cuales estuvieron
muy influenciadas por las movimientos poblacionales de los colibríes.
108
A nivel comunitario existe una fuerte relación entre la época de mayor actividad de
muda y los valores más altos de oferta de recursos florales, más que con la
reproducción misma. Nosotros concluimos que esto sucede porque el pico en la
demanda energética neta esta comunidad corresponde al período final de la
reproducción y al comienzo de la muda, incrementado por la cantidad de
individuos nuevos en cada población.
Existe un patrón común entre los colibríes del Galeras a terminar temprano con las
actividades costosas (reproducción y muda), mientras los recursos van en
disminución antes de alcanzar sus valores mínimos (época de mínima actividad
reproductiva y de muda). Y a comenzar con las actividades costosas, especialmente
la reproducción, cuando las calorías disponibles comienzan a aumentar.
Efectivamente la diversidad taxonómica en la comunidad de colibríes y flores
ornitófilas en los ecosistemas altoandinos del volcán Galeras es mayor que la
reportada para ecosistemas similares en Centroamérica. De igual manera, el nivel
de estructuración ecológico de las interacciones revela una mayor complejidad del
sistema colibrí-flor en los Andes.
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Anexo 3 ATLAS PALINOLÓGICO DE LAS PLANTAS
VISITADAS POR COLIBRÍES EN EL SFF GALERAS
CONTENIDO
Lámina 1. ALSTROEMERIACEAE
Bomarea linifolia
Bomarea sp.
Lámina 2. ASTERACEAE
Barnadesia spinosa
Espeletia sp.
Lámina 3. BROMELIACEAE
Tillandsia orbicularis
Tillansia complanata
Lámina 4. Racinaea tetrantha
Guzmania candelabrum
Lámina 5. Guzmania bakeri
Puya clava-herculis
Lámina 6. CAMPANULACEAE
Centropogon sp.
Siphocampylus giganteus
Lámina 7. Siphocampylus paramicola
DESFONTAINACEAE
Desfontainea spinosa
Lámina 8. ERICACEAE
Bejaria resinosa
Cavendishia sp.
Lámina 9. Disterigma codonanthum
Disterigma sp.
Lámina 10. Gaultheria erecta
Gaultheria inipida
Lámina 11. Macleania rupestris
Pernettya prostrata
Lámina 12. Vaccinium floribundum
LORANTHACEAE
Gaiadendron punctatum
Lámina 13. Tristerix longebracteatus
MELASTOMATACEAE
Brachyotum lindenii
Lámina 14. Brachyotum ledifolium
Brachyotum sp. 3
Lámina 15. LABIATAE
Salvia sp.
ONNAGRACEAE
Fuchsia corollata
Lámina 16. PASSIFLORACEAE
Passiflora mixta
RANUNCULACEAE
Ranunculus sp.
SCROPHULARIACEAE
Castilleja integrifolia
Abreviaturas usadas
VE: Vista ecuatorial, VP: Vista polar, EE: Eje ecuatorial, EP: Eje polar, L Eq: Largo
de la Equina, A Colp: Ancho del Colpo, L Colp: Longitud del Colpo, AP: Ancho del
Poro, LP: Longitud del Poro, LT: Longitud (o diámetro) de la tétrada
Todas las medidas de los granos de polen están en µm y reportamos la desviación
estándar para cada parámetro.
Lámina 1
ALSTROEMERIACEAE
Bomarea linifolia (Kunth) Baker
VE
VE
Elipsoidal Monocolpado Reticulado
EE: 38.3 ± 1.73; EP: 54.5 ± 0.68
Bomarea sp.
Elipsoidal Monocolpado Reticulado VE
EE:40.1 ± 2.19 : EP: 66.1 ± 1.6
VP
Lámina 2
ASTERACEAE
Barnadesia spinosa L. f.
VE
VE
VP
VP
VE
Subtriangular Tricolporado Fenestrado
EE: 52 ± 1.41; EP: 51.6 ± 1.36
Espeletia sp.
VP
Esferoidal Tricolporado Equinado
EE: 31.8 ± 1.32;EP: 36.2 ± 3.77; L Eq: 5.7
Lámina 3
BROMELIACEAE
Tillandsia orbicularis L. B. Sm.
VE
VE
Elipsoidal Monocolpado Per-reticulado Heterobrochado
EE: 36.4 ± 1.2; EP: 43.2 ± 1.68; A Colp: 7.5
Tillandsia complanata Benth.
VP
VP
VE
Elipsoidal Monocolpado Per-reticulado (Hb). Todos los granos
observados tienen una exina muy delicada y con la apariencia de estar
"rota" .
EE: 38.4 ± 0.8; EP: 53.4 ± 3.52; AP: 28.8 ± 2.8
Lámina 4
Racinaea tetrantha (Ruiz y Pav.) M.A. Spencer & L. B. Sm.
VP
VP
VE
Elipsoidal Monocolpado Reticulado (Hb). Colporo largo y muy ancho.
EE: 28 ± 1; EP: 36 ± 0.81; L Colp: 29; A Colp:18
Guzmania candelabrum (Andre) Andre ex Mez
VE
VE
VP
Elipsoidal Monocolpado Per-reticulado heterobrochado, el retículo
tiene lúmenes mas pequeños que G. bakeri y las columelas son mas finas
aunque conspicuas.
EE: 35.9 ± 0.73; EP: 51.26 ± 0.97; AP: 5.5
Lámina 5
Guzmania bakeri (Witturack) Mez
VE
Elipsoidal Monocolpado Per-reticulado (Hb)
EE: 36.62 ± 1.15; EP: 54.4 ± 1
Puya clava-herculis Mez & Sodiro
VE
VP
Elipsoidal, Monocolpado Per-reticulado heterobrochado. Margo
presente.
EE: 32.65 ± 2.7; EP: 43.8 ± 1.2; L Colp: 43.5 ± 2.38; A Colp: 5.16 ± 0.76
Lámina 6
CAMPANULACEAE
Centropogon sp.
VP
VP
Subtriangular Tricolporado Finamente reticulado
EE: 32 ± 0.86; EP: 26.2 ± 0.5; AP: 7.25
Siphocampylus giganteus (Cav.) G. Don
VP
VE
Subtriangular Tricolporado Finamente reticulado
EE: 35 ± 1.41; EP: 33.4 ± 0.65
VE
Lámina 7
Siphocampylus paramicola
VE
VP
Subtriangular Tricolporado Finamente reticulado
EE: 40.6 ± 1.77; EP: 36.3 ± 1.06
DESFONTAINACEAE
Desfontainea spinosa
VE
VP
Triangular Tricolporado Reticulado
EE: 34.6 ± 1.26; EP: 25.7 ± 0.82; AP: 13; L Colp:20
Lámina 8
ERICACEAE
Bejaria resinosa Mutis ex L. f.
Esferoidal Tricolporado Finamente reticulado
EE: 37.2 ± 0.6; LT: 46.7 ± 0.47
Cavendishia sp
Esferoidal Tricolporado Finamentete reticulado
EE: 30.2 ± 0.51; LT: 43.5 ± 1.58; LP: 7.9 ± 0.65
Lámina 9
Disterigma codonanthum S.F. Blake
Esferoidal Tricolporado Reticulado. Colporo largo y estrecho. Exina
gruesa y retículo conspicuo.
EE: 26.3 ± 0.75; LT: 36 ± 0.77; LClp: 10.8
Disterigma sp.
Esferoidal Tricolporado Reticulado. Retículo muy conspicuo e irregular.
EE: 21.9 ± 0.55; LT: 35.44 ± 0.7; LP: 7.31 ± 1.32
Lámina 10
Gaultheria erecta Vent.
Esferoidal Tricolporado Microrreticulado. Colpos cortos. Endexina
visible con vestíbulo en el área colpal.
EE: 22.05 ± 2.07; LT: 29.4 ± 4.93; L Colp: 5
Gaultheria insipida var. insipida Benth.
Esferoidal Tricolporado Microrreticulado
EE: 28 ± 1.73; LT: 40.5 ± 2.7; L Colp: 4.5
Lámina 11
Macleania rupestris (Kunth) A. C. Sm
Esferoidal Tricolporado Finamente reticulado. Colporos largos y anchos. Retículo
apretados pero visible. Exina más o menos gruesa.
EE: 41 ± 1.45; LT: 54.9 ± 2.27; L Colp: 15; A Colp: 5
Pernettya prostrata (Cav.) DC.
Esferoidal Tricolporado Microrreticulado. Exina gruesa. Poros conspicuos. Los
extremos polares de los colpos terminados en forma de v (bífidos).
EE: 22.16 ± 0.35; LT: 28.8 ± 1.89; LP: 6.08 ± 0.81
Lámina 12
Vaccinium floribundum Kunth
Esferoidal Tricolporado Reticulado. Poro grande y visible, margo presente.
EE: 26.52 ± 0.89; LT: 35.44 ± 0.7; LP: 7.31 ± 1.32
LORANTHACEAE
Gaiadendron punctatum (Ruiz & Pav.) G. Don.
Trilobado Tricolporado Microrreticulado
EE: 20.4 ± 0.72; EP:14 ± 0.64
Lámina 13
Triterix longebracteatus (Desr.) Barlow & Wiens
VE
VP
Trilobado Tricolporado Microrreticulado
EE: 53 ± 1.41; EP: 26 ± 0.22
MELASTOMATACEAE
Brachyotum lindenii Cogn.
VP
VE
Esferoidal Estefanocolporado Microrreticulado. Exina delgada. Se observa un
espacio entre la exina y la endexina. La endexina puede presentar ondulaciones o
ser uniforme.
EE: 20.2 ± 0.75; EP: 20.1 ± 0.64; A Colp: 7; L Colp: 10.6
Lámina 14
Brachyotum ledifolium (Desr.) Triana
VP
VE
Esferoidal Estefanocolporado Microrreticulado
EE: 17.2 ± 1.2; EP: 18 ± 1 A Colp: 6.8; L Colp: 10.2
Brachyotum sp. 3
VP
VE
Esferoidal Estefanocolporado Microrreticulado. La exina se ve gruesa entre las
aperturas.
EE: 18.8 ± 1.33; EP: 19.5 ± 0.93
Lámina 15
LABIATAE
Salvia sp.
VP
VE
VP
Elipsoidal Estefanocolpado Reticulado heterobrochado.
EE: 42.3 ± 1.41; EP: 33 ± 0.86
ONNAGRACEAE
Fuchsia corollata Benth.
VP
Elipsoidal Biporado Microrreticulado
EE: 22.7 ±1.83; EP: 33.6± 2.34; AP: 8.3 ± 1.24
VE
Lámina 16
PASSIFLORACEAE
Passiflora mixta L. f.
VE
VP
Esferoidal Para-sin-colpado Reticulado
EE: 56.7 ± 4.7; EP: 63.8 ± 5.3
RANUNCULACEAE
Ranunculus sp.
Esferoidal Periporado Microrreticulado
EE: 36.6 ± 2.41
SCROPHULARIACEAE
Castilleja integrifolia L. f.
Esferoidal Tricolporado Finamente reticulado
EE: 28.7 ± 1.48
VP