COMPARACIÓN DE LA DIVERSIDAD DE MURCIÉLAGOS FILOSTÓMIDOS EN FRAGMENTOS DE BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA Y CAFETALES DE SOMBRA, DEL CENTRO DE VERACRUZ. TESIS QUE PRESENTA EL BIOL. ROMEO ALBERTO SALDAÑA VÁZQUEZ PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS EN ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES Xalapa, Veracruz, México (2008) Aprobación del documento final de tesis de grado: Comparación de la diversidad de murciélagos filostómidos en fragmentos de bosque mesófilo de montaña y cafetales de sombra, del centro de Veracruz. Nombre Firma Director Dr. Vinicio de J. Sosa Fernández ________________________ Comité Tutorial Dr. Javier Laborde Dovalí ________________________ Dra. Fabiola López Barrera ________________________ Dra. Kathryn Stoner ________________________ Dr. Jorge R. Galindo González ________________________ Jurado 1 DECLARACIÓN Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación contenido en esta tesis fue efectuado por el Biol. Romeo Alberto Saldaña Vázquez como estudiante de la carrera de Maestría en Ciencias (Ecología y Manejo de Recursos Naturales) entre septiembre de 2005 y septiembre de 2007, bajo la supervisión del Dr. Vinicio de J. Sosa Fernández. Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro. Candidato: Director de tesis: _____________________________ _____________________________ 2 RECONOCIMIENTOS Este trabajo de investigación fue realizado con el apoyo económico de la Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (proyecto BIOCAFE 2002-01-C01-00194) durante el periodo de septiembre/2005 a febrero/2007 y por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología desde marzo/2007 hasta agosto/2007. AGRADECIMIENTOS Afortunadamente tengo muchas personas a las cuales agradecer en este trabajo. De los cuales siempre encontré consejos y motivación. Por cuestiones de espacio y para no dejar de nombrar algunos me referiré por momentos a ellos de manera impersonal. Quiero empezar agradeciendo a los propietarios, encargados, y vecinos de las fincas cafetaleras y fragmentos de bosque. Sin su permiso y ayuda no hubiera sido posible éste estudio. A su vez, extiendo un exhorto a seguir manteniendo sus propiedades. Pues son guardas de gran riqueza florística y faunística. A la fundación “SALVAZ” (Romeo Saldaña Serrano, Leticia Vázquez y Jonatan Saldaña) por creer en mí y apoyarme en todo momento. A todas las personas que me ayudaron en el campo y herbario, que se contagiaron de los murciélagos y considero colaboradores (Verónica Pérez, Alejandro Castro, Anel García, Jesús Hernández, Giuliana Murcia, Amparo Albalat, Miryam Márquez, Isabel Corrales, Eloisa Hernández, Carla Flores, Sergio De Haro, Conchita Martínez, Claudia Gallardo, Jorge Galindo, Alejandro Gonzalez, Emilio Clarke, César Sandoval, Haku, Gabi Aguilera, Argentini Aguilera, Pablo Schliserman). A mis asesores, los cuales motivaron la reflexión, aconsejaron y ayudaron (Vinicio, Javier, Fabiola y Kathryn). Al resto de mis “co-asesores”, los cuales me apoyaron ante múltiples dudas técnicas (Alejandro Castro, Cesar Tejeda, Octavio Rojas, Roger Guevara y Antonio Guillén). Al personal del INECOL A.C., los cuales siempre estuvieron dispuestos a ayudarme en diferentes procedimientos, préstamo de material y literatura (Edith Rebolledo, Delfino, Enrique Salinas, Alejandra Valencia, Esther León y Mónica Enríquez). Y por último, gracias Alejandra Tauro, pareja y colaboradora, sin su impulso este trabajo no habría sido igual. 3 Siluetas nocturnas que surcan el cielo, fugaces silentes, explorando el viento. Las vocales todas vuelan en sus vuelos, diestros, zigzagueantes, ágiles, certeros… …en las noches, al surcar el cielo (buscando celosos al dañino insecto, al fruto maduro aún no disperso, la flor infecunda que espera sus cuerpos) les contemplo alegre y paciente espero que agiten las alas en un giro nuevo, suave y elegante, atrapen, contentos, todo mi cariño ¡Murciélagos buenos! fragmento de “¡Murciélagos Buenos!” (Noel González Gotera 1978) Ilustración: Sturnira ludovici murciélago abundante en bosque mesófilo y cafetales de sombra del centro de Veracruz (Jonatan Saldaña 2008) 4 INDICE 1. INTRODUCCION......................................................................................................................10 1.1 Fragmentación, transformación de uso de suelo y los cambios en la biodiversidad.............10 1.2 El bosque mesófilo de montaña del centro de Veracruz y su transformación........................11 1.3 Los agroecosistemas cafetaleros y la conservación de la biodiversidad................................14 1.4 Los murciélagos filostómidos y su papel ecológico en los ecosistemas................................17 1.5 Factores de diferente escala espacial que influyen en la diversidad de murciélagos.............18 2. AREA DE ESTUDIO.................................................................................................................21 3. MATERIAL Y METODOS........................................................................................................23 3.1 Ubicación de los fragmentos de BMM y CS.........................................................................23 3.2 Captura de murciélagos.........................................................................................................25 3.3 Procesamiento de murciélagos..............................................................................................26 3.4 Estructura de la vegetación...................................................................................................26 3.5 Análisis de los datos..............................................................................................................27 4. RESULTADOS...........................................................................................................................34 4.1 Riqueza de especies en fragmentos de BMM y CS...............................................................34 4.2 Abundancia de murciélagos en fragmentos de BMM y CS..................................................36 4.3 Composición de murciélagos filostómidos en fragmentos BMM y CS................................40 4.4 Relación entre la estructura de la vegetación y la riqueza-abundancia de murciélagos filostómidos.................................................................................................................................42 4.5 Relación entre diversidad florística y riqueza-abundancia de murciélagos filostómidos............................................................................................................46 4.6 Diversidad de murciélagos filostómidos y su relación con variables del paisaje..................49 5. DISCUSION...............................................................................................................................53 5.1 Riqueza de murciélagos en fragmentos de BMM y cafetales de sombra..............................53 5.2 Abundancia de murciélagos en fragmentos de BMM y CS..................................................55 5.3 Composición de murciélagos en fragmentos de BMM y CS................................................56 5.4 Variables de diferente escala que explican las diferencias encontradas entre cafetales y fragmentos de bosque en riqueza y abundancia de especies.......................................................58 5.5 Consideraciones futuras para estudios de diversidad de murciélagos filostómidos en agroecosistemas y áreas rurales periurbanas...............................................................................60 6. LITERATURA CITADA............................................................................................................62 7. ANEXOS....................................................................................................................................74 RESUMEN.......................................................................................................................................8 5 LISTA DE TABLAS Y FIGURAS Figura 1. Los cinco sistemas más representativos de la producción de café en México.................15 Figura 2. Región centro del estado de Veracruz, donde se muestran las zonas de estudio, CS (A) y fragmentos de BMM (B),...............................................................................................................22 Figura 3. Representación gráfica de las dimensiones vertical y horizontal de la cobertura de vegetación. .....................................................................................................................................29 Tabla 2. Características y variables del paisaje relacionadas con la diversidad de murciélagos del centro de Veracruz..........................................................................................................................31 Figura 4. Trazo del área de amortiguamiento (buffer) alrededor los puntos de muestreo (par de redes) de cada sitio.........................................................................................................................32 Figura 5. Curvas de acumulación de especies de murciélagos observadas para todos los fragmentos de BMM y los CS........................................................................................................35 Tabla 3. Riqueza de especies de murciélagos calculada por los estimadores Mao Tau y no paramétrico Chao 2, con sus límites superiores e inferiores con 95% de confianza, BMM = fragmento de bosque mesófilo de montaña, CS = cafetal con sombra...........................................35 Tabla 4. Murciélagos capturados en cuatro fragmentos de BMM y cuatro CS, de la zona central de Veracruz..........................................................................................................................................37 Figura 6. Valores medios de abundancia de murciélagos transformada a log, para cada hábitat estudiado. BMM= Bosque Mesófilo de Montaña y CS=Cafetal de Sombra..................................38 Figura 7. Valores medios de abundancia de murciélagos transformada a log, para cada temporada climática estudiada (lluvias, nortes y secas)...................................................................................39 Figura 8. Dendrograma de la similitud de especies de murciélagos por sitio muestreado..............41 Figura 9. Promedio de la cobertura (m) por estratos de vegetación (+ s2). Los sitios estudiados se encuentran ordenados de derecha a izquierda, iniciando con los fragmentos de BMM (B) y terminando con los cafetales (CS)..................................................................................................43 Figura 10. Análisis de componentes principales de la estructura de la vegetación para los fragmentos de BMM (círculos) y CS (asteriscos)...........................................................................44 Figura 11. Relación entre el primer componente principal y la abundancia de murciélagos por sitio. ..............................................................................................................................................45 Tabla 5. Riqueza y abundancia de plantas quiropterófílas de los sitios estudiados........................47 Figura 12. Relación entre la abundancia de murciélagos y la abundancia de plantas quiropterófilas.................................................................................................................................47 6 Figura 13. Análisis de los componentes principales de las variables usadas con el método “buffer” (área forestal, elevación, longitud acumulada de ríos, porcentaje de cubierta forestal, longitud acumulada de borde forestal) y su contribución en el ordenamiento..............................................50 Figura 15. Relación entre el componente principal 1 y (A) la abundancia de murciélagos y(B) la riqueza. El componente principal l sintetiza las variables con mayor peso medidas a nivel de redes (distancia a caminos, distancia a población, etc.)...........................................................................52 7 RESUMEN Ante la crisis de la biodiversidad de nuestros tiempos, ocasionada por la pérdida de hábitat en diferentes ecosistemas, los agroecosistemas cafetaleros representan una oportunidad para encontrar un balance entre la producción agrícola y la conservación de la biodiversidad. Sin embargo, los estudios que han evaluado el papel de los cafetales de sombra como reservorios de diversidad en animales arrojan resultados diferenciales según el taxa en cuestión. La riqueza de vertebrados e invertebrados de alta movilidad parece reducirse poco por el cambio de bosque a cafetal, mientras que en los de baja movilidad sí hay reducciones considerables. Por lo anterior éste trabajo pretendió contribuir a generar más información al respecto, usando como grupo indicador a los murciélagos de la familia Phyllostomidae, mamíferos voladores de gran diversidad y con una amplia gama de gremios tróficos. Para ello se compararon las posibles diferencias entre riqueza, abundancia y composición de especies de murciélagos en cafetales de sombra (CS) y fragmentos de bosque mesófilo de montaña (BMM). Por otro lado, se exploró la contribución de variables de tipo local y de paisaje en separar los dos hábitats estudiados, así como su posible relación con la riqueza y abundancia de murciélagos. Los murciélagos se capturaron en cuatro fragmentos de BMM y cuatro CS de los alrededores de Xalapa, Veracruz, en dos ocasiones durante las tres temporadas climáticas representativas de la región (nortes, lluvias y secas) entre Noviembre del 2006 y Julio del 2007. En total se capturaron 756 murciélagos filostómidos de 13 especies, nueve especies son compartidas por los dos hábitats, mientras que cuatro son exclusivas (dos en cada hábitat). El análisis de las curvas de acumulación de la riqueza observada no mostró diferencias significativas, entre la riqueza de especies de los distintos hábitats. El 78.3% de los individuos se capturaron en BMM y el 21.7% en los CS. La abundancia promedio fue significativamente mayor en los fragmentos de BMM. El análisis de agrupamiento separó los dos hábitats por el número e identidad de las especies, sin embargo, compartieron el 60% de sus especies. En los BMM dominaron cuatro especies frugívoras pequeñas, mientras que en los cafetales solo una frugívora pequeña. El análisis de componentes principales de las variables de escala local y del paisaje separaron los dos hábitats estudiados. El componente 1 de las variables locales contuvo información de la cobertura vertical y horizontal de la vegetación, mientras que el componente 1 de las variables de paisaje contuvo información de la distancia que existía entre los sitios de muestreo y elementos urbanos (caminos, puentes, ríos, etc.). La correlación del 8 componente principal 1 de las variables de escala local fue negativa y significativa para la abundancia de murciélagos, así mismo, la correlación entre la abundancia de plantas quiropterófilas y abundancia de murciélagos fue positiva y significativa. A escala de paisaje la correlación entre el componente principal 1 y la riqueza y abundancia fue negativa y significativa. Los resultados de este trabajo, apoyan los argumentos que sitúan a los cafetales de sombra como un agroecosistema que funciona como conector entre diferentes elementos de una matriz, en organismos de alta movilidad como los murciélagos filostómidos. Pues la riqueza encontrada en ambos hábitats fue similar. En futuras evaluaciones de la diversidad en cafetales de sombra se deben usar los patrones de abundancia y composición como indicadores del estado de conservación del ensamble de especies de murciélagos filostómidos, que se asume es consecuencia del cambio de uso de suelo. Al hacerlo, es necesario considerar el contexto del paisaje y la escala en la cual se evalúan los efectos de dicho cambio en el uso de suelo. 9 1. INTRODUCCIÓN 1.1 Fragmentación, transformación de uso de suelo y los cambios en la biodiversidad El reconocimiento y monitoreo de la biodiversidad de un área en particular, nos permite documentar el estado de conservación que guardan las comunidades biológicas de un ecosistema. A su vez, es el paso inicial de cualquier plan de manejo de los recursos naturales. La velocidad y el incremento del cambio de uso del suelo en diferentes regiones del planeta nos obligan a realizar nuevas caracterizaciones del estado de la biodiversidad con el objeto de entender el efecto de la perturbación humana en las comunidades biológicas. En este sentido, los ecosistemas que están sujetos a presiones antropogénicas sufren cambios acelerados. Lo cual puede traer por consecuencia su fragmentación, deforestación, disminución del hábitat para los organismos, así como una reducción de los servicios ambientales que ofrecen a la humanidad (Lambin et al. 2001). Fragmentación es el acto de romper la continuidad de un hábitat, ecosistema o uso de suelo en pequeñas parcelas (sensu Forman 1997, citado en Franklin et al. 2002). Hasta hace una década se tenía la idea de que la fragmentación tenía como consecuencia la pérdida de biodiversidad (Turner 1996). Hoy en día se ha puesto en discusión el hecho de que la fragmentación per se conlleva una pérdida de hábitat para todos los organismos, ya que al romperse la continuidad de un hábitat éste aún puede brindar condiciones apropiadas para persistencia de algunas especies (Franklin et al. 2002, Fahrig 2003). La pérdida de “homogeneidad” en los ecosistemas ha llevado a la aparición de nuevos elementos como parches, bordes, corredores, árboles aislados, potreros, cultivos, bosques secundarios, etc., que pueden funcionar como ecotonos o conectores de un sistema o paisaje (sensu WilliamsLinera 1992). Cuando estas zonas de transición entre un parche de bosque o hábitat embeben gran parte de paisaje se les denomina matriz. Grandes extensiones de bosque continuo que eran la matriz de poblados o cultivos (especialmente en los trópicos), hoy son elementos remanentes de una matriz dominada por potreros o en el mejor de los casos cultivos y sistemas agroforestales. El estudio de los procesos que ocurren en la matriz y el resto de los elementos de los ecosistemas ha cobrado gran importancia en ecología (Vandermeer y Perfecto 2007) y en particular dentro de la ecología del paisaje, la cual tiene como objetivo el estudio de las 10 relaciones y procesos bióticos de espacios heterogéneos (Turner 2005). Cuando la alteración del hábitat natural alcanza niveles extremos, la pérdida de biodiversidad es uno de los eventos más importantes. Dicha pérdida se puede manifestar como una disminución del número de especies, de su distribución geográfica y su diversidad genética. También puede manifestarse como la disminución de la abundancia y por lo tanto del tamaño poblacional, de una o varias especies (Fahrig 2003). Dichos efectos, merman las oportunidades de recuperación de los ecosistemas, así como de aprovechamiento de los servicios que la biodiversidad provee a elementos del paisaje relevantes para el ser humano, como los sistemas agrícolas o forestales (Ricketts et al. 2004). 1.2 El bosque mesófilo de montaña del centro de Veracruz y su transformación Un ejemplo de ecosistema que ha sufrido un cambio acelerado en su estructura es el bosque mesófilo de montaña, también conocido como bosque de niebla, bosque montano o yunga (Kappelle y Brown 2001). Este se ubica en las regiones montañosas subtropicales y tropicales de América. Usualmente en altitudes que van desde los 300 a los 2200 msnm, en zonas cercanas e influidas por la formación de nubes. Este ecosistema se caracteriza por tener un clima templado y lluvias casi todo el año. A pesar de sus condiciones climáticas contiene una importante diversidad de especies vegetales y animales, resultado de su heterogeneidad topográfica (Rzedowski 1996, Aldrich et al. 2000, Williams-Linera 2007). Asimismo, ofrece una variedad de servicios ambientales al ser humano, como la retención de lluvia horizontal, captación de agua superficial, recarga de mantos acuíferos, captación de bióxido de carbono, amortiguamiento de inundaciones y sequías, reducción de la erosión y deslizamiento de tierras (Myers 1997, Williams-Linera 2007). En México el bosque mesófilo de montaña (BMM) ocupa el 0.89% de la superficie total del país (sensu Palacio-Prieto et al. 2000) y se ubica en altitudes que van de los 400 a los 2200 msnm. (Rzedowski 1978). A pesar de su baja superficie en nuestro territorio, abriga entre el 10% y 12% de la diversidad de plantas de México (unas 2500 especies; Rzedowski 1996). Esta riqueza se debe en gran medida a su alto recambio de especies vegetales de una localidad a otra y a la combinación de flora de origen mesoamericano y sudamericano. El bosque mesófilo posee alta diversidad beta y gamma, lo cual lo hace uno de los más diversos en especies vegetales a nivel nacional (Rzedowski 1996, Williams-Linera 2007). Igualmente 11 posee una alta tasa de endemismos en reptiles (102 especies), anfibios (100 especies) y mamíferos (46 especies; Flores-Villela y Gerez 1998, Williams-Linera 2007). A pesar de su evidente importancia biológica, los especialistas colocan al BMM en situación de amenaza ante el crecimiento poblacional, el cambio de uso de suelo y la fragmentación (Rzedowski 1996, Williams-Linera 2007). Si bien no existen estudios detallados se estima que en 1998 México había perdido más del 50% de bosque mesófilo de montaña (Rzedowski 1996, Challenger 1998). En Veracruz este ecosistema se localiza de norte a sur en las cuencas altas de los ríos Tuxpan, Actopan, La Antigua, Jamapa-Cotaxtla y la zona montañosa de “Los Tuxtlas”. Las montañas del centro del estado son la región con mayor extensión de BMM (Rzedowski 1996). El clima en esta región montañosa se caracteriza por ser templado con una temperatura media anual entre 12 y 18 ºC y lluvias presentes todo el año. A pesar de las constantes lluvias se reconocen tres épocas climáticas características: nortes (NoviembreFebrero), seca (Marzo-Mayo) y lluviosa (Junio-Octubre). Siendo ésta última la de mayor concentración de lluvias (Soto y Gómez 1990). Dentro de la época seca se concentra la producción de flores y en la lluviosa la de frutos, en árboles y arbustos importantes para los animales que habitan dichos bosques (Williams-Linera 2007). El territorio que ocupaba el BMM de esta zona ya era aprovechado por tribus totonacas establecidas principalmente en los alrededores del cerro Macuiltepetl, en lo que hoy es el municipio de Xalapa (Cerón-Cortés 1998), al igual que en el resto del país, en el centro de Veracruz la reducción de este ecosistema parece tener mayor auge después de la llegada de los españoles (Challenger 1998, Williams-Linera 2007). En aquella época las mayores congregaciones precolombinas se asentaron en las regiones bajas de Veracruz, las cuales eran más cálidas y fértiles, debido a que en el BMM la mayor parte del año hay lluvias y escaso sol. Esto se ha inferido por el manejo agrícola practicado por indígenas residentes en los BMM de Oaxaca y Chiapas, lo cual muestra que las culturas mesoamericanas sabían de la poca fertilidad y sensibilidad a la erosión del BMM. Esto pudo obligarles a domesticar algunas plantas importantes para su consumo (frijol, maíz y calabaza) así como desarrollar algunas técnicas de manejo que les permitieran obtener una o dos cosechas al año sin ocasionar la erosión de la tierra (Challenger 1998, Williams-Linera 2007). Las tribus asentadas en la región que hoy ocupa Xalapa y sus alrededores tenían una vocación agrícola principalmente, sin que se dejara de lado el uso de algunos productos que la biodiversidad de éste ecosistema podía brindarles; ejemplo de ello son los paquetes de 10 a 15 plumas de 12 quetzal (Pharomachrus mocinno) que eran entregados en tributo a los Aztecas del altiplano (Williams-Linera 2007). En años posteriores a la conquista, la población indígena de la región disminuyó como consecuencia de las pandemias que trajeron los conquistadores, lo que permitió la recuperación del BMM el cual se mantenía poco manejado hasta esa época. En el periodo colonial (finales del siglo XVIII) los asentamientos humanos en las montañas del centro de Veracruz se incrementaron, la construcción de haciendas que abarcaban grandes extensiones de tierra permitió que se incrementara la agricultura de subsistencia y la ganadería de tipo extensiva (Williams-Linera 2007). Se narra que en aquella época la actividad económica de la región se concentraba en la cría de ganado vacuno, de lana, caprino, caballar y mular. Así mismo, la fauna de la región incluía ”…coyotes, venados, monos, tejones, e infinidad de aves e insectos…” (Cerón-Cortés 1998). A diferencia de otras zonas del país donde el BMM no era de fácil acceso por lo accidentado del terreno, en el centro de Veracruz y en especial en los alrededores de Xalapa la topografía permitió la extensión de la ganadería (Challenger 1998) a la par del cultivo de maíz y caña, siendo éste último el de mayor auge por la demanda del azúcar en el resto de México y Europa (Williams-Linera 2007). En la época del México independiente (principios del siglo XIX) la región incrementó su auge agrícola. Xalapa fue designada capital del estado y su posición geográfica privilegiada hizo de la ciudad un sitio de paso obligado entre la capital del país y el puerto de Veracruz, uno de los principales del país; además de encaminar la actividad económica hacía el comercio, la industria y los servicios (Cerón-Cortés 1998). Al consolidarse México como una república y con la llegada de Porfirio Díaz a la presidencia, las vías de comunicación terrestre se incrementaron. La llegada del ferrocarril a Xalapa provocó el fortalecimiento de la agricultura en la región, muy probablemente a expensas de zonas boscosas. Los productos de mayor comercialización en ese momento eran el café, tabaco y caña de azúcar (Cerón-Cortés 1998). Esto promovió una continua presión humana y domesticación de los bosques de ésta región, la cual fue más evidente en las últimas cinco décadas. Xalapa pasó de tener una población de 50 mil habitantes en 1950 a poco más de 400 mil en el 2005 (Williams-Linera 2007). Tan solo a principios de los noventa el 62% del territorio que ocupa el municipio de Xalapa se destinaba a casas habitación, mientras que el 2% eran áreas verdes y deportivas (López-Moreno y Díaz-Betancourt 1993). 13 En la actualidad, trabajos recientes ilustran el deterioro de este ecosistema en la región, mediante el análisis de ortofotos y verificaciones en campo del paisaje del oeste de XalapaVeracruz, se encontró que en 1995 el BMM ocupaba tan sólo el 10% de la cubierta original y se encontraba confinado hacia las zonas más inaccesibles, mientras que el 90% restante del paisaje lo constituían zonas urbanas, pastizales, fragmentos de bosque secundario y cafetales (Williams-Linera et al. 2002). Más tarde Muñoz-Villers y López-Blanco (2007) clasificaron y analizaron los tipos de vegetación y su cambio temporal para la cuenca alta del río La Antigua, usando imágenes de satélite tipo LANDSAT de los años 1990 y 2003. Ellos encontraron 13 usos del suelo diferentes para la cuenca alta, de los cuales los más importantes por el área ocupada son el BMM y los pastos cultivados. Así mismo, mencionan que en esos trece años hubo una reducción de más del 30% del área que correspondía al BMM en la cuenca. Es decir, en 1990 existían 426.9 km2 de BMM mientras que para el 2003 el área se redujo a 279.5 km2, aumentando al mismo tiempo, la superficie destinada a pastos cultivados y caña de azúcar. A la par, es importante destacar que la presión en la conversión de BMM a cafetal de sombra, en el centro de Veracruz, se debe al clima templado y a la alta humedad que impera en esta región, el cual es benéfico para el cultivo del café (Pérez-Portilla y Geissert-Kientz 2006). 1.3 Los agroecosistemas cafetaleros y la conservación de la biodiversidad En un panorama en el que domina el cambio de uso de suelo por presiones antropogénicas, en regiones de gran biodiversidad, los agroecosistemas han sido foco de especial interés. En ellos se busca mantener un balance entre el desarrollo económico y la conservación del medio ambiente (Bhagwat et al. 2008). Según la Organización de las Naciones Unidas para la agricultura y la alimentación, estos son ecosistemas que se utilizan para la agricultura y que dependiendo del manejo poseen componentes similares, interacciones y funciones semejantes a la del ecosistema de referencia (FAO 2007). El café es un cultivo de gran importancia comercial, los cultivos de café en Latinoamérica se distribuyen entre los 600 y 1200 m de altitud, en zonas sin heladas ni sequías prolongadas y con un hábitat umbrófilo. Esto promovió que durante el siglo XVIII y XIX el cultivo del café se practicara en sistemas agroforestales de sombra, intercalando las matas del café en selvas y bosques parcialmente modificados (Moguel y Toledo 2004). En México los agroecosistemas cafetaleros se distribuyen en el centro y sur del golfo de México, así como en las montañas 14 del centro y sur del pacífico. En Veracruz la distribución de los cafetales abarca las zonas templadas montañosas del centro del estado, donde antes se ubicaron BMM. Este cultivo ha sido importante en el desarrollo agrícola del estado, a tal grado que hoy en día ocupa uno de los primeros lugares como productor de café en México. Conjuntamente, los agroecosistemas cafetaleros mexicanos pueden clasificarse, según su estructura, en cinco principales modalidades (sensu Moguel y Toledo 2004): rústico, poli-cultivo tradicional, poli-cultivo comercial, monocultivo semi-sombreado y monocultivo bajo sol (Fig. 1). Se ha propuesto que los agroecosistemas cafetaleros de sombra pueden servir como reservorios de biodiversidad nativa (Aguilar-Ortiz 1982, Perfecto y Armbrecht 2003), su papel como reservorios de diversidad puede variar dependiendo del grupo taxonómico y el tipo de sombra del cafetal. Estudios que han comparado la diversidad de más de un taxa en gradientes de manejo y fragmentos de bosque han encontrado que la riqueza de hongos, escarabajos, hormigas, aves, murciélagos y mamíferos medianos no parece disminuir como sucede con ranas, bromelias y mariposas (Perfecto et al. 2003, Pineda et al. 2005, Manson et al. 2008). Esto sugiere que algunos grupos pueden ser más susceptibles al cambio de uso de suelo con respecto a otros. Además de los factores relacionados con el manejo del cafetal, las migraciones o movimientos estacionales hacia hábitats nuevos, en búsqueda de los recursos alimenticios pueden afectar la presencia de los organismos en un cafetal y en un bosque. Esto se ha reportado en aves, roedores y murciélagos (Wunderle y Latta 2000, Cruz-Lara et al. 2004, Aguirre et al. 2003b). Lo cual sugiere que la matriz de paisaje en la cual están inmersos los cafetales de sombra (CS) es un factor importante, que puede determinar la importancia de los cafetales como reservorios de biodiversidad (Perfecto y Vandermeer 2002, Numa 2005, López-Barrera y Landgrave 2008). 15 Figura 1. Los cinco sistemas más representativos de la producción de café en México (tomado de Moguel y Toledo 2004). 16 1.4 Los murciélagos filostómidos y su papel ecológico en los ecosistemas Los murciélagos son mamíferos del orden Chiroptera (literalmente “mano alada”). Este orden de mamíferos es el segundo más rico en especies -más de mil- después de los roedores. Son un grupo de mamíferos únicos por ser voladores nocturnos. Todos (a excepción de los Megaquirópteros) poseen un sistema de ecolocación que les permite orientarse y alimentarse en la oscuridad. En este orden existen especies tan pequeñas como Craseonycteris thonglongyai (Suborden Microchiroptera) con un peso de 2 g y una envergadura de 12 a 13 cm y especies del género Pteropus (Suborden Megachiroptera) de más de 1500 g de peso y una envergadura de 2 m (Simmons y Conway 1997). La familia Phyllostomidae endémica al Neotrópico, es particularmente interesante. Es la familia más grande de murciélagos en el Neotrópico, con 49 géneros y 140 especies. Ocupa diversos nichos ecológicos y sus miembros representan una gran diversidad de gremios tróficos: frugívoros, nectarívoros, insectívoros, hematófagos, polinívoros y carnívoros (Wetterer et al. 2000). Ellos actúan como polinizadores (Muchhala 2002), dispersores de semillas (Dinerstein 1986, Hernández-Conrique et al. 1997, Galindo-González 1998, Giannini 1999, Galindo-González y Sosa 2003) y depredadores de artrópodos, insectos, anfibios y aves (Da Silva Nunes 1988, Kalko y Schnitzler 1998, Weinbeer 2006) en una gran variedad de ecosistemas neotropicales. La polinización de plantas de interés comercial, es un ejemplo de los servicios ambientales que proporcionan los murciélagos filostómidos. Varias especies de agave, dentro de ellas el tequilero, son polinizadas por murciélagos del género Leptonycteris (Arita y Wilson 1987). Los bosques tropicales y subtropicales son los ecosistemas con mayor riqueza de murciélagos del mundo. Esos bosques son cada vez más intervenidos y reducidos por el ser humano (Dirzo 2004). Esto conlleva a que sea importante evaluar el efecto de la pérdida y la transformación del hábitat en los organismos que habitan esos ecosistemas, principalmente con los murciélagos filostómidos, encargados de dispersar las semillas de especies de plantas pioneras, las cuales son muy importantes para la regeneración de dichos bosques (Bonaccorso y Humphrey 1984, García et al. 2000, Henry y Jouard 2007, Muscarella y Fleming 2007). 17 1.5 Factores de diferente escala espacial que influyen en la diversidad de murciélagos Al describir un proceso o patrón, se vuelve importante la escala espacial en la que situamos nuestras observaciones (Wiens 1989). Por ejemplo, si quisiéramos describir el número de veces que un murciélago se alimenta de los frutos de un arbusto, podríamos contar el número de visitas por noche de un determinado número de arbustos. Este sencillo experimento podría darnos una idea de la tasa de visitas de murciélagos por noche, muy probablemente el poder predictivo de nuestra observación se diluiría al aumentar la escala e incluir bosques vecinos que podrían tener una densidad diferente de arbustos y frutos. Esta simple reflexión acerca de la escala genera un compromiso acerca del diseño de muestreo al incluir variables de diferente escala en nuestras investigaciones. Además se vuelve importante en la toma de decisiones de manejo y conservación de la naturaleza, pues el área necesaria para el bienestar de un ensamble de especies puede variar según el grupo taxonómico en cuestión (Wiens 1989). Como se ha mencionado antes, la explotación agresiva de los bosques y su fragmentación son detonantes de cambios en la diversidad de murciélagos (Brosset et al. 1996, Cosson et al. 1999, Schulze et al. 2000, Pérez-Torres y Ahumada 2004). Las variables, de escala local, que se han relacionado con cambios en la diversidad de murciélagos son la riqueza de especies vegetales, el número de estratos de vegetación y su cobertura (Estrada et al. 1993, Medellín et al. 2000, Ford et al. 2005, García-Estrada et al. 2006, Peters et al. 2006; Harvey y GonzálezVillalobos 2007, Presley et al. 2008). El número de estratos de vegetación, es una variable que ha respondido de manera positiva con la diversidad de aves en ecosistemas tropicales, bajo la hipótesis de que hábitats más complejos en estructura ofertan más nichos potenciales, a diferencia de hábitats más simples (McArthur y McArthur 1961, citado en August 1983). Esta hipótesis se ha explorado en mamíferos pequeños (no voladores) con resultados poco concluyentes (August 1983). A escala de paisaje se ha comprobado que la cubierta forestal, la proporción de bordes y la densidad de parches boscosos, están relacionadas con la abundancia de algunas especies de murciélagos filostómidos, ya que hay especies poco tolerantes a la disminución de la extensión del bosque (Gorresen y Willig 2004). Asociado a la fragmentación y perturbación se encuentra la infraestructura urbana (Fenton 1997). En ocasiones éstas no actúan en 18 detrimento de la existencia de los murciélagos insectívoros, los cuales pueden aprovechar edificios o el sistema de alcantarillas como refugios (Fenton 1997 Huston et al. 2001) o suelen tener sitios de forrajeo en áreas verdes urbanas, zonas abiertas con iluminación artificial y diques artificiales (Fenton 1997, Gehrt y Chelsvig 2003, Avila-Flores y Fenton 2005, Park y Cristinacce 2006). Sin embargo, los murciélagos frugívoros y nectarívoros dependientes de recursos alimenticios que solo se pueden encontrar en zonas poco perturbadas, pueden disminuir su abundancia por la urbanización (Bredt y Uieda 1996). Los murciélagos son sensibles a las carreteras principalmente al chocar con automóviles en caminos con alta afluencia (Huston et al. 2001 Vargas-Contreras et al. 2007). Este elemento (camino) de paisajes urbanizados se puede dividir en categorías de acuerdo al tráfico y su tipo (vereda, terracería, pavimento, etc.). Algunas especies de mamíferos no voladores evaden la posibilidad de cruzarlos por la intensidad de tráfico o el ruido que de ellas emanan (McGregor et al. 2008). Además de variables relacionadas con la perturbación, variables topográficas como la presencia de cuerpos de agua lénticos y lóticos se han relacionado de manera positiva con la diversidad de murciélagos, especialmente en ecosistemas templados (Jaberg y Guisan 2001 Ford et al. 2005). Así mismo, Jerberg y Guisan (2001) hacen notar la importancia de explorar la relación entre variables como distancia a cuerpos de agua o heterogeneidad del terreno, con la presencia y abundancia de murciélagos. Estas son variables de diferente escala que han sido poco exploradas en un mismo trabajo (Erickson y West 2003, Ford et al. 2006, Gehrt y Chelsvig 2003). Con base en todo lo anterior, podemos considerar que la diversidad de murciélagos en los bosques Neotropicales obedece a factores de distinta escala espacial: Por un lado las características estructurales y de composición de la vegetación y por otro, la proporción de los elementos dominantes en el paisaje. Así mismo, podríamos hipotetizar que la diversidad de murciélagos filostómidos en paisajes urbanizados y/o fragmentados estaría asociada positivamente con la proporción de bosque, distancia a cuerpos de agua, composición de la vegetación y sus atributos estructurales, pero negativamente con la cercanía a caminos y poblaciones humanas. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue responder a las siguientes preguntas: 19 (1) ¿Cómo difiere la diversidad de murciélagos filostómidos en fragmentos de BMM, con respecto a la de CS del centro de Veracruz? (2) ¿Existe una relación entre la diversidad de murciélagos filostómidos y variables de escala local (diversidad florística, estructura de la vegetación), de los fragmentos de BMM y de los CS, del centro de Veracruz? (3) ¿Existe una relación entre la diversidad de murciélagos filostómidos y variables de escala de paisaje como extensión boscosa, borde, ríos, caminos y poblaciones humanas de los fragmentos de BMM y de los CS del centro de Veracruz? En particular se predijo: (1) Que la diversidad de murciélagos filostómidos en los fragmentos de BMM sería mayor que en los CS, lo cual implicaría una composición de especies diferente; (2) Que la diversidad de murciélagos filostómidos sería mayor en los fragmentos de BMM y CS con mayor número de estratos de vegetación y con estratos de vegetación más uniformes (característico de bosques poco perturbados); y (3) Que la diversidad de murciélagos filostómidos sería mayor en aquellos sitios con mayor extensión forestal en su matriz, menos borde, mayor distancia a poblaciones humanas, más distante a caminos y más cercanos a ríos. 20 2. ÁREA DE ESTUDIO La región central del estado de Veracruz presenta un fuerte gradiente altitudinal, que va de los 0 a los 4300 msnm en tan solo 100 km. En ésta región del territorio, entre los 1200 y 2100 m de altitud se localiza el bosque mesófilo de montaña (BMM) o bosque de niebla (WilliamsLinera et al. 2002). Las áreas de estudio se ubican al oeste y al sur de Xalapa. Se eligieron estas áreas por contener dos paisajes con una proporción de hábitats diferenciada y en relativa cercanía, lo cual permitiría bloquear un posible efecto latitudinal y altitudinal. La matriz A es dominada por cafetales que usan la sombra de árboles nativos y cultivados (Fig. 2). Los cafetales se encuentran rodeados por potreros, bosques secundarios (acahuales) y pastos introducidos. En la matriz B se encuentran parte de los últimos fragmentos de BMM en la región (Williams-Linera et al. 2002) rodeados principalmente por potreros y áreas urbanas. 21 Figura 2. Región centro del estado de Veracruz, donde se muestran las zonas de estudio, CS (A) y fragmentos de BMM (B), 22 3. MATERIAL Y MÉTODOS. 3.1 Ubicación de los fragmentos de BMM y CS La búsqueda de los paisajes adecuados para el trabajo se hizo mediante datos cartográficos e imágenes satelitales del proyecto BIOCAFÉ-INECOL. El cual ha generado un sistema de información geográfica (SIG) a partir cartas temáticas digitalizadas del Instituto Nacional de Estadística y Geografía (1985). Dicho SIG contiene la siguiente información: curvas de nivel, zonas urbanas, población por entidad, cuerpos de agua, caminos y líneas eléctricas. Todo correspondiente a los municipios de San Andrés Tlalnehuayocan y Xalapa. Como primer paso se buscó la zona con fragmentos de BMM (matriz B). Esto se realizó empleando la imágen LANDSAT-7 del año 2000 clasificada y georeferida, en el programa ArcView GIS 3.2 (ESRI 1996) y mediante recorridos de campo. Igualmente se ubicó la zona con CS (matriz A, Fig. 2), esto con datos del padrón cafetalero SAGARPA-ASERCA (2000). La matriz A contenía en su mayoría cafetales de sombra de tipo poli-cultivo comercial (sensu Moguel y Toledo 2004) los cuales presentaban sombra de árboles nativos (Quercus sp., Liquidambar styraciflua, Trema micrantha, etc.), plantas y árboles de uso comercial como Musa sp. e Inga sp. y otras exóticas como Syzygium jambos y Eriobotrya japonica. Para hacer la comparación de la riqueza, composición y abundancia de murciélagos por tipo de hábitat se consideró como unidad de muestreo CS de la matriz A y cada fragmento de BMM de la matriz B. Se buscó controlar en ambas matrices factores que pudieran afectar la diversidad de especies y su composición como: altura sobre el nivel del mar (SánchezCordero 2001) y distancia en línea entre CS de la matriz A y fragmentos de BMM de la matriz B. Utilizando las herramientas de ArcView GIS 3.2 se trazó en cada una de las matrices seleccionadas un círculo con un radio de 2 km y se eligieron cuatro fragmentos de BMM y cuatro CS a muestrear, favoreciendo el control de los factores del paisaje antes mencionados. Los muestreos se ubicaron temporalmente a lo largo de 6 meses, eligiendo los meses más representativos de cada época climática (lluviosa, nortes y seca; Soto y Gómez 1990 Soto com. pers.; Tabla 1). Cada fragmento y cafetal se muestreó una noche por mes, evitando las noches de luna llena, en las cuales los murciélagos pueden detectar las redes y tener menor actividad (Morrison 1978 Guillén com. pers.). 23 Tabla 1. Calendario de muestreo por épocas climáticas Época climática Año Noviembre Nortes 2006 Enero Nortes 2007 Abril Seca 2007 Mayo Seca 2007 Junio Lluviosa 2007 Julio Lluviosa 2007 Mes 24 3.2 Captura de murciélagos Se instalaron 8 redes de niebla (9 m de largo x 2.5 m de alto) en cada sitio de estudio (CS y fragmento de BMM) por noche con base en Kunz (1988) y Sosa et al. (2008). Los murciélagos poseen estrategias de forrajeo estratificadas (Kalko y Schnitzler 1998), sin embargo, al desplazarse dentro de los bosques frecuentan sitios donde la vegetación es menos densa y que pueden funcionar como corredores (Brigham, et al. 1997 Erickson y West 2003). Por lo tanto, cada par fue colocado a nivel de sotobosque y en diagonal sobre un corredor de vuelo. Separadas a una distancia de entre 15 y 30 m, cuando el tamaño del fragmento o cafetal lo permitió. Así mismo, se tomó la posición geográfica de cada par de redes con un sistema de geoposicionamiento global (Garmin, modelo:12 XL). Las redes se ubicaron por lo menos a 5 m del borde de cada fragmento o finca, sin tener sitios fijos cada noche de muestreo, evitando colocar las redes en sitios con pendientes pronunciadas. Los muestreos se hicieron alternando noches entre una finca y fragmento de bosque, a fin de equilibrar factores externos como los atmosféricos o los relacionados con el manejo del cafetal o fragmento. La apertura de las redes se realizó a la puesta del sol y permanecieron abiertas cinco horas. Dentro de este lapso se realizaron rondas de revisión en periodos de 30 minutos aproximadamente. 25 3.3 Procesamiento de murciélagos Los murciélagos capturados fueron depositados en bolsas de manta para su fácil transportación al campamento erigido en cada finca o fragmento de bosque, donde fueron procesados. Cada murciélago capturado se identificó hasta especie con ayuda de claves para murciélagos de México (Alvarez et al. 1994 y Medellín et al. 1997), se marcó con una clave única y un collar plástico (Security A-ties® Fasteners) y se liberó en el sitio de colecta. Con el fin de asegurar el conteo de la abundancia total por especie, registramos la especie y el número de individuos por hábitat muestreado. 3.4 Estructura de la vegetación Para determinar la estructura de la vegetación, se empleó una modificación del método de transecto y la línea de intercepción. Este último método produce datos para el cálculo de frecuencia, altura y cobertura de especies (Mostacedo y Fredericksen 2000). Se trazaron 10 transectos en franja por cada fragmento o cafetal de sombra. Los transectos tuvieron un tamaño de 50 x 2 m y se ubicaron al azar dentro de cada sitio de muestreo. Para todos los árboles y arbustos enraizados dentro del transecto y de más de 1 m se midieron la altura y longitud de follaje. La longitud del follaje se calculó haciendo una proyección vertical del inicio y final de las hojas, sobre la cinta métrica que corría en medio del transecto. Todos estos datos se tomaron en escala de metros, con ayuda de una cinta métrica de 50 m de largo, una varilla telescópica graduada de 12 m y un clinómetro (Modelo: ClinoMaster Marca: Silva). Así mismo, se colectó material vegetal de las especies que no se conocía su identidad, para su posterior determinación en el herbario XAL del Instituto de Ecología, A.C. 26 3.5 Análisis de los datos Para determinar si hubo diferencias en la diversidad de murciélagos por hábitat, se hicieron análisis por separado de los tres atributos de las comunidades ecológicas: riqueza, abundancia y composición de especies. El primer análisis consistió en la comparación de la riqueza de especies de cada sitio de muestreo, mediante curvas de rarefacción de especies y sus estimadores de la riqueza esperada. Estos fueron Mao Tau (poco sensible a las especies con individuos únicos) y el no paramétrico Chao 2 (sensible a las especies con individuos únicos) con sus respectivos intervalos de confianza (Colwell et al. 2004). Las curvas de rarefacción se escalaron con el número de individuos, para comparar la riqueza observada y evitar el efecto de la densidad de individuos por el mismo esfuerzo de muestreo. Todos los cálculos se hicieron en el programa Estimates 7.0 (Colwell 2005). A fin de eliminar la influencia del orden de muestreo y de aparición de las especies registradas se hicieron 100 aleatorizaciones. Para comparar la abundancia entre hábitats se realizó un ANOVA de dos vías, tomando como primer factor el hábitat (BMM y CS) y como segundo la temporada climática con tres niveles (secas, lluvias, nortes); la variable de respuesta fue la abundancia promedio por temporada, de cada fragmento y cafetal. Los datos de abundancias se transformaron a logaritmo natural base 10 (x´=log[x+1] Zar 1996); para que cumplieran el requerimiento de normalidad. Todos los cálculos se realizaron con el paquete “stats” del lenguaje R (R Development Core Team 2008). La comparación de la composición entre hábitats se realizó mediante un análisis de conglomerados. Usando la matriz de similitud calculada con la fórmula de Bray-Curtis sobre datos de presencia-ausencia y abundancia de especies, se obtuvo un árbol de clasificación de todos los sitios muestreados, con base en el método de agrupamiento del vecino más cercano (nearest neighbour). El dendograma así como su validación estadística mediante un análisis de similitud (ANOSIM, Clarke 1993), fueron elaborados con el paquete computacional PRIMER v.5 (Clarke y Gorley 2001). Para responder a la pregunta sobre la relación entre la diversidad de murciélagos y la estructura de la vegetación, primero se procesaron los datos sobre variables estructurales. En primer lugar se calculó la cobertura de follaje ocupada por estrato vertical de vegetación, en cada sitio de muestreo. Para ello se delimitaron cuatro estratos verticales de vegetación. El 27 primero de 1-3 m, el segundo de 3-6 m, el tercero de 6-12 m y el cuarto de 12 m o más. La elección de los intervalos se basó en observaciones de los estratos dominantes de cada hábitat. Después, la longitud de copa de cada individuo, fue transformada a superficie cubierta en metros cuadrados (cobertura de follaje) con la fórmula propuesta por Anderson y Ohmart (1986): K = ln(2)/D = 0.693/D; donde K = cobertura de follaje y D = longitud de copa en metros Posteriormente, se calculó el promedio (n = 10 transectos) de la cobertura de follaje por rango de altura, de cada fragmento y cafetal muestreado. Además se calculó la homogeneidad de follaje horizontal por estrato de vegetación, calculando la varianza de la cobertura de cada estrato de vegetación por sitio. Esto permitió tener medidas estructurales de la vegetación en dos dimensiones: vertical y horizontal como se representa en la Fig. 3. La contribución de la cobertura vertical y horizontal de cada estrato vegetal en fragmentos de BMM y CS se exploró mediante un análisis de componentes principales (ACP, ter Braak et al. 1995). Las variables fueron obtenidas en una misma escala (m lineales) y transformadas a ln (formúla propuesta por Anderson y Ohmart 1986), por lo tanto, para la obtención de cada componente se usó la matriz de correlación. Así mismo, se investigó la posible correlación del primer componente de la estructura de la vegetación con la riqueza y la abundancia de murciélagos. Para ello se buscaron correlaciones paramétricas de Pearson y no paramétricas de Spearman (Zar 1996), dependiendo de la distribución de frecuencia de los datos y su homocedasticidad de varianza. Los análisis se corrieron con el paquete “stats” del lenguaje R (R Development Core Team 2008), usando como variable independiente el primer componente principal y como variables dependientes la riqueza o la abundancia total de murciélagos. 28 Figura 3. Representación gráfica de las dimensiones vertical y horizontal de la cobertura de vegetación. La figura ubicada arriba (centro) representa un hábitat con todos los estratos de vegetación ocupados vertical y horizontalmente, mientras que las figuras de abajo (izquierda y derecha) muestran variaciones en los estratos de vegetación ocupados (tomado de Anderson y Ohmart 1986). 29 Para explorar la posible correlación entre la diversidad florística y la diversidad de murciélagos se dividieron los datos en dos grupos. El primero incluyó la riqueza y la abundancia florística de cada fragmento de BMM y CS, y el segundo, la riqueza y abundancia de especies reportadas como quiropterófilas (consumidas por murciélagos) con base en la recopilación de Geiselman et al. (2002). Aunque en dicha recopilación existe un registro de Artibeus jamaicensis consumiendo frutos de café, esta planta no fue tomada en cuenta como quiropterófíla, por ser un registro anecdótico; además los CS muestreados son continuamente cosechados. Una vez obtenidos los datos, se calcularon correlaciones de Pearson (Zar 1996) corroborando previamente la normalidad y homocedasticidad, tomando como variables independientes la riqueza y abundancia florística y como dependientes la riqueza o la abundancia de murciélagos de cada sitio. Para este fin se usó el paquete “stats” del lenguaje R (R Development Core Team 2008). Para investigar la relación entre las variables del paisaje y la diversidad de murciélagos, se seleccionaron y separaron por clases ciertas variables disponibles en cartas temáticas digitalizadas (INEGI 1985), las cuales se presentan en la Tabla 2. El análisis de cada una de las variables de paisaje se realizó de dos formas. La primera consistió en hacer un área de amortiguamiento (buffer) alrededor de los puntos de muestreo (pares de redes), usando como criterio poco más de seis veces el área mínima de forrajeo reportada para un murciélago filostómido frugívoro (43 ha; Bonaccorso et al. 2007; Fig. 4). Esto permitió investigar la influencia de la heterogeneidad altitudinal (m), área (ha) y porcentaje del buffer con cubierta forestal y deforestado, número de parches de bosque en el buffer, longitud acumulada de borde forestal (m) y longitud acumulada de los ríos (m) de cada sitio de muestreo sobre la riqueza y abundancia de murciélagos. La segunda, consistió en calcular la distancia y densidad de las variables: cuerpos de agua, localidades y caminos; hacia cada par de redes de manera automatizada. Esto dio como resultado ocho datos para cada variable del paisaje con la forma de toma de datos “buffer” (4 BMM + 4 CS), y 32 datos con la forma automatizada para cada par de redes (2 x 4 BMM x 4 CS). Las dos formas de medir las variables de paisaje (buffer y red) son de diferente escala y sentido. Las de buffer son de área, en su mayoría, y tienen que ver con las características del sitio; mientras que las de red son distancias lineales que tienen que ver con la cercanía a elementos que pueden influir en la presencia de murciélagos. 30 Tabla 2. Características y variables del paisaje relacionadas con la diversidad de murciélagos del centro de Veracruz. Característica Variables Variación altitudinal Intervalo (diferencia entre la elevación máxima y mínima en el buffer) Cuerpos de agua Distancia a manantiales (m) Distancia a ríos perennes (m) Distancia a ríos intermitentes (m) Longitud (m) de Ríos perennes e intermitentes en el buffer Cubierta forestal % del buffer No. de % del buffer cubierto por fragmentos deforestado área (ha) con cubierta forestal Distancia (m) a localidades >100 y <10000 habitantes (Media) Distancia (m) a localidades de >10000 habitantes (Alta) Distancia (m) a brechas Distancia (m) a puentes Distancia (m) a terracerías Distancia (m) a calles Distancia (m) a carreteras Distancia (m) a vías de tren fragmentos Longitud acumulada de borde en el buffer Localidades por número de habitantes Caminos (m) Distancia (m) a localidades <100 habitantes (Baja) 31 Figura 4. Trazo del área de amortiguamiento (buffer) alrededor los puntos de muestreo (par de redes) de cada sitio. Cada buffer midió 43 ha. 32 Las variables se midieron con ayuda del programa ArcView 3.2 (1995) usando los comandos Create Buffer, PatchAnalysis; y con ArcGIS (2006) usando los comandos Convert lines to point, Find Distance y Calculate Density. El método de distancia utilizado fue “distancia euclidiana” bajo el criterio del vecino más cercano. El cálculo de densidad se hizo a partir de un radio de 500 m2 de la variable de interés (p. ej. manantial). Posteriormente se exploró mediante un análisis de componentes principales (ACP, ter Braak et al. 1995) la contribución de las variables obtenidas en el buffer y para cada par de redes. Dado que las variables fueron obtenidas en una misma escala (m lineales) se usó la matriz de correlación para la creación de cada componente. Se investigó la posible correlación del primer componente de las variables de paisaje con la riqueza y la abundancia de murciélagos. Para ello se buscaron correlaciones paramétricas de Pearson y no paramétricas de Spearman (Zar 1996), dependiendo de la distribución de frecuencia de los datos y su homocedasticidad de varianza. Los análisis se corrieron con el paquete “stats” del lenguaje R (R Development Core Team 2008), usando como variable independiente el primer componente principal y como variables dependientes la riqueza o la abundancia total de murciélagos. 33 4. RESULTADOS 4.1 Riqueza de especies en fragmentos de BMM y cafetales de sombra Se contabilizaron un total de 8,640 m/h/red por matriz estudiada y se capturaron 13 especies de murciélagos de las cuales 9 fueron compartidas por los dos hábitats mientras que 2 fueron exclusivas de alguno de ellos. Las subfamilias capturadas fueron Carollinae, Stenodermatinae, Glossophaginae y Desmodontinae. La subfamilia Stenodermatinae fue la que más especies presentó (9) seguida por Glossophaginae (2), Desmodontinae (1) y Carollinae (1). La mayoría de las especies fueron frugívoras (10), pero también se capturaron dos especies nectarívoras y una hematófaga.La riqueza varió de de 6 a 11 especies en fragmentos de BMM y de 7 a 10 en CS. Sin embargo, al comparar el total de especies por hábitat, ambos resultaron con 11 especies (Fig. 5 y Tabla 3). Para el conjunto de fragmentos de BMM muestreados, ambos estimadores (Mao Tau y Chao 2) calcularón 11 especies. Esto sugiere que el inventario se completó en un 100% de la riqueza esperada para la función de rarefacción. Para los cafetales calculrón 11.9 y 12 especies respectivamente, esto sugiere un 91.6 % de la riqueza esperada para la familia Phyllostomidae. Esto se ve reflejado en la curvas de rarefacción de los cafetales, la cual no muestra una tendencia asintótica próxima en el caso de aumentar el esfuerzo de muestreo. 34 12 11 10 9 8 7 6 5 No.4 de especies 3 2 1 0 0 100 BMM CS 200 300 400 500 600 700 No. de individuos Figura 5. Curvas de acumulación de especies de murciélagos observadas para todos los fragmentos de BMM (puntos obscuros) y los cafetales (cruces). Tabla 3. Riqueza de especies de murciélagos calculada por los estimadores Mao Tau y no paramétrico Chao 2, con sus límites superiores e inferiores con 95% de confianza, BMM = fragmento de bosque mesófilo de montaña, CS = cafetal con sombra Estimadores BMM CS Mao Tau 11 11 Límite superior Mao Tau 11.89 12.73 Límite Inferior Mao Tau 10.11 9.27 Chao 2 11 11.83 Límite superior Chao 2 11.98 22.99 Límite inferior Chao 2 11 11.06 35 4.2 Abundancia de murciélagos en fragmentos de BMM y cafetales de sombra Se capturaron un total de 756 murciélagos filostómidos, de los cuales el 78.3% fue capturado en el BMM y el 21.7% en los cafetales. La abundancia promedio por fragmento de BMM fue significativamente mayor en comparación a los CS (F = 26.9; g. l. = 1; p = <0.001 Tabla 4 y Fig. 6). No hubo diferencias de la abundancia por temporada (F = 0.07; g. l. = 2; p >0.05 Figura 7) ni efecto de la interacción de ambos factores (F = 0.71; g.l. = 2; p >0.05). 36 Tabla 4. Murciélagos capturados en cuatro fragmentos de BMM y cuatro cafetales de sombra, de la zona central de Veracruz. La lista está ordenada por abundancia de forma descendente. El gremio trófico se refiere a la alimentación predominante (F = Frugívoro, H = Hematófago, Ne = Nectarívoro), mientras que las subfamilias se abrevian de la siguiente forma S = Stenodermatinae, C = Carollinae, D = Desmodontinae y G = Glossophaginae. Los sitios están ordenados de izquierda a derecha iniciando con los Bosques Mesófilos de Montaña = B y terminando con los Cafetales de sombra = CS. Especie B1 B2 B3 B4 CS1 CS2 CS3 Sturnira ludovici 148 162 80 49 27 8 Carollia sowelli 11 15 5 4 4 7 Sturnira lillium Artibeus 4 6 22 3 5 3 1 5 3 18 3 1 11 1 4 6 1 6 8 3 jamaicensis Artibeus intermedius Dermanura tolteca Desmodus rotundus Trófico 16 498 F S 4 50 F C 5 49 F S F S F S F S H D Ne G Ne G 4 32 1 21 6 6 1 1 7 5 1 1 16 3 1 6 2 1 1 14 1 3 1 3 1 1 10 F S 1 2 F S F S F S 3 19 1 Centurio senex Dermanura 1 azteca Dermanura 1 2 1 phaeotis No. de Especies General 42 Subfamilia 4 Artibeus lituratus Abundancia Gremio 6 soricina 8 Total 5 Anoura geoffroyi Glossophaga 1 8 CS4 177 208 6 11 14 3 10 1 64 58 56 16 34 756 7 9 10 7 9 13 37 Figura 6. Valores medios de abundancia de murciélagos transformada para cada hábitat estudiado. BMM= Bosque Mesófilo de Montaña y CS=Cafetal de Sombra. Los puntos indican la media de cada hábitat (transformados a log) y las líneas discontinuas sus desviaciones estándar. 38 Figura 7. Valores medios de abundancia de murciélagos transformada para cada temporada climática estudiada (lluvias, nortes y secas). Los puntos indican la media de cada época (transformados a log) y las líneas discontinuas sus desviaciones estándar. 39 4.3 Composición de murciélagos filostómidos en fragmentos de BMM y CS La composición de especies fue similar en un 69% en los dos hábitats El análisis de conglomerados formó dos grupos: (1) B1, B2; B3 y B4 (2) CS1 y C4; C2 y C3 (Fig. 8) este patrón de agrupamiento fue estadísticamente validado por el análisis de similitud (ANOSIM R= 0.93 p <0.05). Los grupos formados concuerdan con lo observado en la Tabla 4, donde en el bosque dominan Sturnira ludovici, Sturnira lillium, Carollia sowelli (frugívoros pequeños) y en los cafetales Sturnira ludovici y Artibeus intermedius (un frugívoro pequeño y uno grande). En segundo lugar dominan en el bosque Artibeus jamaicensis (frugívoro grande) mientras que en los cafetales Sturnira lillium, Carollia sowelli y Artibeus jamaicensis (dos frugívoros pequeños y uno grande). Seguidos por especies de dominancia intermedia, en los fragmentos de bosque Desmodus rotundus (hematófago) y Dermanura tolteca (frugívoro pequeño), mientras que en los cafetales dominan dos especies nectarívoras Glossophaga soricina y Anoura geoffroyi. Por último aparecen como menos abundantes Glossophaga soricina, Artibeus lituratus, Anoura geoffroyi y Dermanura azteca en bosque. Mientras que en cafetales lo son Dermanura tolteca, Artibeus lituratus, Centurio senex y Dermanura phaeotis. Aunque nueve especies fueron compartidas en ambos hábitats, sólo una especie fue dominante en ambos hábitats: Sturnira ludovici. 40 Figura 8. Dendrograma de la similitud de especies de murciélagos por sitio muestreado. BMM = Bosque Mesófilo de Montaña y CS = Cafetal de Sombra. Cada nodo corresponde a un grupo cercano en especies de murciélagos de acuerdo al índice de similitud de Bray-Curtis. 41 4.4 Relación entre la estructura de la vegetación y la riqueza-abundancia de murciélagos filostómidos El estrato de 1 a 3 m fue el que más cobertura de follaje tuvo en promedio en todos los sitios estudiados. Con una variación (homogeneidad horizontal) menor en los sitios B2 y B3. El resto de los sitios no presentaron diferencias significativas, en los diferentes estratos (Fig. 9). El análisis de componentes principales mostró que las variables de la estructura de la vegetación que más contribuyeron al ordenamiento de los sitios de estudio fueron la homogeneidad horizontal del estrato 6-12 m y en segundo lugar la del estrato de 1-3 m (Fig. 10, Anexo 1). Por lo tanto, el primer componente se puede interpretar como un factor que separa principalmente la variación de la cobertura horizontal de la vegetación de los sitios estudiados. La correlación entre el primer componente y la riqueza de murciélagos no fue significativa (r = -0.30, g.l.= 7, p>0.05), mientras que la correlación entre ese componente y la abundancia sí lo fue (r = -0.87, g.l.= 7, p<0.05, Fig. 11). Esta última correlación se entiende como una mayor abundancia de murciélagos en sitios con mayor heterogeneidad horizontal en la cobertura de su vegetación. 42 Figura 9. Promedio de la cobertura (m) por estratos de vegetación (+ s2). Los sitios estudiados se encuentran ordenados de derecha a izquierda, iniciando con los fragmentos de BMM (B) y terminando con los cafetales (CS). 43 Figura 10. Análisis de componentes principales de la estructura de la vegetación para los fragmentos de BMM (círculos) y CS (asteriscos). Las flechas indican cada una de las variables usadas y su contribución en el ordenamiento (Ver=cobertura de follaje vertical y Patch= cobertura de follaje horizontal). 44 250 200 150 BMM CS 100 Αβυνδανχια δε µυρχιλαγοσ 50 0 -5.000 -4.000 -3.000 -2.000 -1.000 0.000 1.000 2.000 3.000 Primer Componente Principal Figura 11. Relación entre el primer componente principal y la abundancia de murciélagos por sitio. El primer componente contiene la variación de la estructura horizontal y vertical de la vegetación. 45 4.5 Relación entre diversidad florística y riqueza-abundancia de murciélagos filostómidos Los fragmentos de bosque fueron los que más riqueza total de plantas leñosas presentaron (BMM = 151 vs CS = 81), mientras que la abundancia total de plantas leñosas fue similar entre los bosques y cafetales (BMM = 1220 vs CS = 1026). Al analizar únicamente las especies quiropterófilas, la riqueza florística de los bosques y cafetales fue muy similar, mientras que la abundancia fue mayor marginalmente en los bosques, debido principalmente a tres especies de Piper y una de Quercus ( F= 5.8; g.l.= 1; p= 0.05 Tabla 5). Al correlacionar las variables de riqueza y abundancia de murciélagos con la riqueza y abundancia florística total estas no fueron significativas (r < 0.06; p > 0.05; g.l.= 7). La correlación entre la abundancia de murciélagos y la riqueza de plantas quiropterofílicas no fue significativa (r s= 0.28, g. l. = 7, p > 0.05), sin embargo, si lo fue la correlación entre la abundancia de murciélagos y la abundancia de plantas quiropterofílicas (rs = 0.65; p < 0.05; Fig. 12). La riqueza de murciélagos no se correlacionó ni con la riqueza ni con la abundancia de plantas quiropterofílicas (rs < 0.05, g. l. = 7, p > 0.05). 46 Tabla 5. Riqueza y abundancia de plantas quiropterófílas de los sitios estudiados. B=Bosque Mesófilo de Montaña y CS=Cafetales de sombra. Especie Acacia pennatula Acacia sp. Persea sp. Citrus sinensis Citrus sp. Conostegia sp. Conostegia xalapensis Eriobotrya japonica Psidium guajaba Inga jinicuil Inga sp. Inga vera Mangifera indica Musa sp. Piper amalago Piper auritum Piper hispidum Piper lapathifolium Quercus sp. Solanum sp. Syzygium jambos Trema micrantha Abundancia No. de especies B1 B2 B3 3 B4 CS1 CS4 CS3 3 4 2 1 4 2 1 3 2 CS2 1 1 1 2 1 3 1 1 1 1 1 2 1 41 6 11 14 45 21 5 1 107 9 41 18 41 41 4 150 9 3 12 52 3 3 2 8 36 2 70 4 1 55 7 47 2 1 16 11 1 9 4 1 1 1 1 8 1 2 1 10 1 3 3 3 54 8 57 14 3 21 9 1 2 1 26 14 Figura 12. Relación entre la abundancia de murciélagos y la abundancia de plantas quiropterófilas. 48 4.6 Diversidad de murciélagos filostómidos y su relación con variables del paisaje El componente 1 y 2 del análisis de componentes principales explicaron el 80% de la varianza de las combinaciones lineales de todas las variables a nivel del buffer (cubierta forestal, longitud de borde y ríos) y ratificaron la separación de los sitios estudiados (Fig. 13). Las variables con mayor peso fueron el porcentaje de cubierta forestal y el área de cubierta forestal, en las 43ha alrededor de cada par de redes (Anexo 2). Sin embargo, la correlación entre el primer componente y la riqueza de murciélagos no fue significativa (r = -0.55; g.l.= 7; p>0.05), igualmente, la correlación entre el primer componente y la abundancia no fue significativa (r = -0.45, g.l.= 7, p>0.05). El componente 1 y 2 de las variables relacionadas con la distancia de las redes a caminos, ríos y poblaciones humanas explicaron el 92% de la varianza de las combinaciones lineales (Anexo 3) y ratificaron la separación de los sitios estudiados (Fig. 14). La correlación entre el primer componente y la abundancia fue significativa (rs= -0.81; g.l.= 31; p<0.01 Fig. 15A), igualmente la relación del primer componente y la riqueza de murciélagos fue significativa (rs= -0.55, g.l.= 31, p<0.01 Fig. 15B). Estas correlaciones se traducen como una mayor riqueza y abundancia de murciélagos en los sitios más alejados a zonas urbanas y más cercanos a ríos perenes. 49 Figura 13. Análisis de los componentes principales de las variables usadas con el método “buffer” (área forestal, elevación, longitud acumulada de ríos, porcentaje de cubierta forestal, longitud acumulada de borde forestal) y su contribución en el ordenamiento (ver Tabla 2). Los fragmentos de BMM están representados por círculos y los CS por asteriscos. 50 Figura 14. Análisis de los componentes principales de las variables medidas a nivel de redes y su contribución en el ordenamiento (ver Tabla 2). Los fragmentos de BMM están representados por círculos y los CS por asteriscos. 51 A 90 80 70 60 50 BMM CS 40 30 Αβυνδανχια δε µυρχιλαγοσ 20 10 0 -6000 -4000 -2000 0 2000 4000 6000 Componente Principal 1 B 3.5 3 2.5 2 BMM CS 1.5 1 Ριθυεζα δε µυρχιλαγοσ 0.5 0 -6000 -4000 -2000 0 2000 4000 6000 Componente Principal 1 Figura 15. Relación entre el componente principal 1 y (A) la abundancia de murciélagos y(B) la riqueza. El componente principal l sintetiza las variables con mayor peso medidas a nivel de redes (distancia a caminos, distancia a población, etc.). 52 5. DISCUSIÓN 5.1 Riqueza de murciélagos en fragmentos de BMM y cafetales de sombra El primer objetivo de éste trabajo fue comparar el ensamble de murciélagos filostómidos en en BMM y CS con un contexto espacial (matriz) diferente. A continuación se discutirán los resultados para tres de los atributos de las comunidades ecológicas (riqueza, abundancia y composición), teniendo en cuenta las hipótesis planteadas en la introducción. La riqueza de murciélagos filostómidos resultó idéntica en fragmentos de BMM y cafetales de sombra (11 especies). Esto es similar a los trabajos que han comparado la riqueza de murciélagos filostómidos en fragmentos de BMM y CS en la zona central montañosa de Veracruz y en la zona cafetalera de Quindío en Colombia (Pineda et al. 2005, Numa et al. 2005, Sosa et al. 2008). Estos reportaron una riqueza de filostómidos cercana en fragmentos de BMM con respecto a CS (8 vs 7; Pineda et al. 2005), una riqueza de filostómidos idéntica o mayor en CS (de 11 a 13 especies) con respecto a las especies registradas en un fragmento de BMM (11 especies; Sosa et al. 2008) y una riqueza similar en fragmentos de bosque con respecto a cafetales (18 vs 17; Numa et al. 2005). El presente trabajo trató de controlar lo mejor posible el contexto espacial en el cual ocurrían los fragmentos de BMM y CS, cada sitio de muestreo estuvo inmerso en una matriz del mismo tipo y entre las matrices hubo una separación de siete km. Por lo tanto, la similitud en el número de especies encontrado en ambos hábitats confirma la contribución de los CS en la riqueza de los murciélagos filostómidos. A su vez, la riqueza de especies de murciélagos filostómidos encontrada en este trabajo difiere con lo reportado por García-Estrada et al. (2006), ellos compararon la diversidad de murciélagos en un bosque mesófilo y cinco cafetales de sombra con diferente estructura y manejo, en el sur de Chiapas. Encontrando 26 especies de murciélagos filostómidos en un solo fragmento de bosque mesófilo, mientras que en los cafetales de sombra encontraron de 20 a 23 especies. La diferencia entre la riqueza de especies de este trabajo y el de GarcíaEstrada et al . (2006) es del doble, lo cual abre la posibilidad a una explicación de tipo biogeográfica en la diferencia de ésta riqueza, la cual ya ha sido planteada por otros autores (Sosa et al. 2008). Es sabido que los bosques mesófilos mexicanos poseen una riqueza florística variada de acuerdo a su posición geográfica, siendo los más cercanos al ecuador los de mayor diversidad (Rzedowski 1996), así mismo, la riqueza de quirópteros en México se incrementa al disminuir la latitud (Ceballos y Oliva 2005). Los bosques de los alrededores de 53 Xalapa se encuentran en la frontera sur de la región biogeográfica neártica (Williams-Linera 2007). Por lo tanto, se puede presumir que la quiropterofauna del centro montañoso veracruzano es más pobre con respecto a la montañosa del sur chiapaneco. La baja riqueza de especies encontrada en éste trabajo, se asemeja con lo reportado por Sánchez-Cordero (2001) en bosques mesófilos de dos sierras oaxaqueñas cercanas a la región biogeográfica neártica, los cuales presentaron una baja riqueza de murciélagos filostómidos (3 especies). 54 5.2 Abundancia de murciélagos en fragmentos de BMM y cafetales de sombra El segundo atributo de las comunidades ecológicas evaluado en este trabajo fue la abundancia. La hipótesis de mayor abundancia en fragmentos de BMM fue corroborada con los datos obtenidos. Esto difiere a lo encontrado en trabajos hechos en esta misma región, Chiapas, y en Quindío, Colombia. En esos trabajos se reporta mayor abundancia en los cafetales de sombra, con contribuciones al total de individuos capturados del 62% (Pineda et al. 2005), 35% (Sosa et al. 2008), 86% (García-Estrada et al. 2006) y 45% (Numa et al. 2005). El patrón de abundancia del presente trabajo, puede deberse a las características de la matriz en la que se encuentran inmersos los cafetales de sombra. Como se comentará más adelante, los elementos circundantes a los sitios de estudio desempeñan un papel importante para la abundancia de los murciélagos filostómidos. Por otro lado, no hubo efecto de la temporada climática sobre la abundancia. Esto es diferente a lo encontrado por Cruz-Lara et al. (2004) en cafetales de sombra contiguos a fragmentos de bosque tropical lluvioso en Chiapas. Ellos reportaron mayor abundancia de murciélagos (frugívoros) en la temporada de lluvias, lo cual coincide con la fructificación de plantas del dosel y sotobosque en los bosques de esa región (Wagner et al. 2007). Este resultado contrastante puede deberse a que los murciélagos (en su mayoría frugívoros pequeños) capturados en CS y fragmentos de BMM de éste trabajo se alimentan de frutos de solanaceas, plantas de fructificación continua en esta región y que habitan los claros de fragmentos de BMM y potreros que rodean los CS. 55 5.3 Composición de murciélagos en fragmentos de BMM y cafetales de sombra El tercer y último componente de la diversidad evaluado fue la composición de especies. Los resultados demostraron que si bien existe una diferencia entre el ensamble de especies de los fragmentos de BMM y en los CS, ésta no es tan marcada. La especie que más contribuyó en la similitud entre los ensambles de ambos hábitats fue Sturnira ludovici, un frugívoro pequeño el cual se ha reportado como dominante en bosques perturbados del neotropico y que se alimenta de plantas de sucesión temprana (p.e. Solanum spp. y Piper spp.). El patrón de dominancia es cercano a lo encontrado en los trabajos de Pineda et al. 2005, Sosa et al. 2008 y García-Estrada et al. (2006) donde Sturnira ludovici y Artibeus jamaicensis son los murciélagos con mayor número de individuos capturados en fragmentos de BMM y CS, y difiere a lo reportado por Numa et al. (2005) en Quindío, Colombia, donde Artibeus jamaicensis y Glossophaga soricina son los dominantes tanto en fragmentos de BMM como CS. Pineda et al. (2005) sugieren que los recursos disponibles en los cafetales podrían ser un factor detonante de los cambios en la composición de especies. En este trabajo hemos corroborado que la abundancia de plantas de sotobosque (Piper spp., Solanum spp., etc.) consumidas por murciélagos frugívoros es reducida en los cafetales de sombra. En cambio, para los filostómidos nectarívoros, la abundancia de recursos en los cafetales es mayor. Basta recordar el número de acacias (Acacia sp.) y plátanos (Musa sp.) presentes en los cafetales (Tabla 5), plantas que han sido reportadas como polinizadas por murciélagos nectarívoros de los géneros Anoura y Glossophaga. Si bien los cambios en composición de éste trabajo no son muy marcados, sugieren una respuesta diferencial entre las especies frugívoras pequeñas y las nectarívoras, una mayor abundancia de especies consumidas por frugívoros en fragmentos de BMM y mayor abundancia de plantas polinizadas por nectarívoros en CS. La reducida presencia de plantas quiropterófilas del sotobosque en los cafetales estudiados en éste trabajo puede ser un reflejo de la matriz en la cual se encontraban los CS. Esta posee una reducida área boscosa lo cual aunado a la limpieza de malezas y plantas ajenas a los cafetos arresta el crecimiento de plantas de sucesión temprana de bosques tropicales y subtropicales (Piper spp. y Solanum spp.; Muscarella y Fleming 2007) importantes en la dieta de especies 56 frugívoras pequeñas (Hernández-Conrique et al. 1997). Especies arbóreas con frutos carnosos y que componen la sombra de los cafetos (Eriobotrya japonica, Mangifera indica y Psdium guajaba) pueden llegar a ser consumidas por murciélagos frugívoros grandes (Artibeus jamaicensis y A. intermedius). Sin embargo, estas pueden ser de difícil acceso para frugívoros pequeños, por el tamaño y fuerza de su mordida (Aguirre et al. 2003a). Por lo tanto, los relictos boscosos aledaños a los cafetales se vuelven fuente importante de alimento para los murciélagos frugívoros pequeños. La presencia exclusiva del murciélago hematófago (Desmodus rotundus) en los fragmentos de BMM es similar a lo encontrado por Pineda et al. (2005) . Esto puede tener origen en la importante actividad ganadera en la matriz de BMM, la cual sin duda, ofrece recursos alimenticios a esta especie. Además de las relaciones causales entre el ensamble de especies y el hábitat, es importante mencionar los registros en este trabajo de Dermanura azteca y Centurio senex, especies que no habían sido reportadas para la región. Esto nos lleva a pensar que es necesario poner énfasis en los estudios a largo plazo, pues una ventana de tiempo corta en el estudio de comunidades podría dejar escapar cambios importantes en la quiropterofauna de la región. Los registros históricos para Phyllostomidae en Xalapa y Coatepec mencionan la existencia de Micronycteris microtis, antes conocida como M. megalotis (González-Romero y López-González 1993) el cual no fue capturado en éste estudio. Este es un insectívoro que caza sus presas barriendo las hojas de los árboles del dosel, el cual se ha reportado como frecuente en zonas poco perturbadas. Esto hace suponer que cambios drásticos en la cobertura y estructura de la vegetación y la expansión de la infraestructura urbana de estos municipios, serían las posibles causas de su extinción local (Ceballos y Oliva 2005). 57 5.4 Variables de diferente escala que explican las diferencias encontradas entre cafetales y fragmentos de bosque en riqueza y abundancia de especies El segundo objetivo de éste trabajo fue evaluar la relación de variables de estructura de la vegetación y composición florística de los cafetales y fragmentos con la diversidad de murciélagos. La hipótesis de mayor riqueza en los sitios con una mayor cobertura vertical y horizontal no se fue soportada, ya que la riqueza de murciélagos fue igual entre los bosques y los cafetales. Este resultado difiere a lo encontrado por García-Estrada et al. (2006) en cafetales de sombra y un fragmento de bosque mesófilo chiapaneco. En dicho estudio se encontró una relación entre las variables: cobertura de follaje y número de estratos de vegetación. La hipótesis de una mayor riqueza de murciélagos en sitios con mayor riqueza ó abundancia de especies quiropterófilas tampoco se corroboró. Esto podría deberse a que solo dos de los cuatro cafetales difieren en la riqueza de plantas quiropterófilas de los fragmentos de BMM. La hipótesis de mayor abundancia en los sitios con una estructura vertical y horizontal heterogenea se validó, debido a la gran variación en la estructura horizontal del estrato 1-3 m de los fragmentos de BMM. Sin embargo, esta relación podría ser espuria, pues el patrón de abundancia podría deberse a la mayor oferta de recursos alimenticios en los fragmentos de BMM que en los cafetales. Así mismo, la hipótesis de mayor abundancia de murciélagos en sitios con más abundancia de plantas quiropterófilas sí fue corroborada; este resultado puede explicarse por la reducción de arbustos, malezas y la sustitución del sotobosque por cafetos en las fincas, lo que ocasiona una disminución en los recursos para especies frugívoras de sotobosque como Sturnira ludovici, S. lilium y Carollia sowelli, las cuales fueron más abundantes en los fragmentos de BMM. El tercer objetivo fue explorar la relación entre las variables del paisaje que tienen efecto sobre la diversidad de murciélagos. Esta relación se probó de dos formas, la primera fue evaluando variables de tipo forestal y geográficas (ríos, variación altitudinal) en un área de 43 ha a la redonda de cada sitio de estudio y la segunda, evaluando la relación entre la distancia a vías de comunicación, ríos y poblados y los sitios donde se colocaron las redes. La hipótesis de mayor riqueza y abundancia en sitios con mayor cubierta forestal, menos bordes, mayor longitud de ríos y mayor diferencia en elevación, no se cumplió. Las variables medidas en 58 cada uno de los sitios, el número de sitios muestreados y la escala (43 ha) no contribuyeron lo suficiente para mostrar alguna relación con la riqueza y abundancia de murciélagos filostómidos, como lo habían reportado Gorresen y Willig (2004). Sin embargo, hay que tener en cuenta que las variables con mayor peso en los componentes 1 y 2 (cubierta forestal y no. de parches forestales) coinciden con las reportadas por Gorresen y Willig (2004) y proporcionan hábitat propicio para los murciélagos en los bosques tropicales y subtropicales de América (Huston et al. 2001). Por otro lado, la hipótesis de mayor riqueza y abundancia en sitios que estuvieran más alejados de vias de comunicación y poblados sí se corroboró. Este resultado concuerda con lo reportado para otros grupos taxonómicos (mamíferos, aves, reptiles e insectos; McKinney 2008). En particular para murciélagos Bredt y Uieda (1996) reportaron mayor riqueza de murciélagos en áreas rurales con respecto a zonas urbanas en Brasil. Esto demuestra la importancia de los factores asociados a la matriz en la cual se evalúa la diversidad de murciélagos filostómidos. Como se puede ver en el los pesos calculados en el análisis de componentes principales el factor vías de comunicación en sus múltiples categorías (calles pavimentadas, carreteras, vías de tren) tiene una contribución mayor en el ajuste lineal y se corrobora en la relación negativa y significativa encontrada con la riqueza y abundancia de murciélagos. Aunque existen trabajos que han evaluado la actividad de murciélagos en ambientes urbanos (Gehrt y Chelsvig 2005) poco interés se había mostrado por el efecto de estas variables en la diversidad de murciélagos filostómidos. Es sabido que algunos murciélagos, en especial los insectívoros, son resistentes a la urbanización (Huston et al. 2001; Gehrt y Chelsvig 2005; Avíla-Flores y Fenton 2005). Sin embargo, las colisiones con autos y la ausencia de recursos alimenticios son factores que limitan su resistencia. Para los frugívoros pequeños, que requieren en su dieta frutos de plantas de sotobosque (Bonaccorso y Humphrey 1984) y plantas de estados sucesionales tempranos como: Piper spp. o Solanum spp., la cercanía a sitios urbanizados limita el crecimiento de arbustos y malezas las cuales son cortadas frecuentemente. 59 5.5 Consideraciones futuras para estudios de diversidad de murciélagos filostómidos en agroecosistemas y áreas rurales periurbanas. Este trabajo apoya los argumentos que sitúan a los cafetales de sombra como un agroecosistema que funciona como un conector entre diferentes elementos del paisaje, para especies de alta movilidad como los murciélagos. La riqueza encontrada en fragmentos de BMM y CS fue idéntica. Sin embargo, es importante tener en cuenta el patrón de mayor abundancia en fragmentos de BMM con respecto a CS observado en este trabajo y los antes mencionados. Pineda et al. (2005) mencionan la poca bondad de los murciélagos como grupo indicador de conservación, pero quizás el valor de éste grupo como indicador resida en sus patrones de abundancia y composición, más que en el número de especies. Dicho argumento ha sido evidenciado en otros trabajos (Gorresen y Willig 2004; Castro-Luna et al. 2007; Willig et al. 2007, Sosa et al. 2008). Así mismo, Medina et al. (2007) han demostrado que el número de especies en este grupo y en especial de filostómidos, no suele ser un indicador del área boscosa ó de “conservación” de un paisaje. Ellos encontraron que los elementos de una matriz agrícola (cercas vivas, árboles aislados, acahuales, etc.), en ausencia de un bosque conservado cercano, pueden contener una riqueza y composición de especies cercana a la de un bosque lluvioso no perturbado. Otro aspecto que será relevante seguir explorando en futuros trabajos es el peso de las variables de escala local y del paisaje sobre la diversidad de murciélagos. Pues aún existen pocos estudios con respecto a cuáles son las variables y la escala que se relaciona directamente con la riqueza y abundancia de murciélagos (Gorresen y Willig 2004 y Meyer et al. 2008). En la escala y contexto de éste trabajo resultaron relevantes las variables de urbanización y abundancia de recursos alimenticios. Sin embargo, pocos trabajos han explorado el efecto de éstas variables para la región montañosa del centro de Veracruz (p.e. García-Burgos 2007), pues no existe otra ciudad con la densidad poblacional de Xalapa y con una densidad de fragmentos de bosque en su periferia, la cual pudiera dilucidar si los fragmentos de bosque más cercanos a la ciudad responden de la misma manera en abundancia y composición que los cafetales estudiados en éste trabajo. Por otro lado, aún existen interrogantes relacionadas con el vigor de los murciélagos y su conducta ante la transformación del hábitat, las cuales ampliarían el panorama de la condición física, salud y estado de conservación de sus poblaciones. 60 Concluyendo, los agroecosistemas cafetaleros contienen y favorecen la presencia de una riqueza idéntica de murciélagos filostómidos a la de los fragmentos de BMM de los alrededores de Xalapa, a pesar de estar más cerca de los elementos urbanos de la ciudad (caminos, puentes, etc.). Este patrón no fue similar para la abundancia de las especies colectadas, siendo notablemente mayor en fragmentos de BMM. La estructura vertical y horizontal de la vegetación y la riqueza de especies importantes en la dieta de los murciélagos filostómidos, fueron las variables que mejor explican el gradiente de abundancia encontrado a escala local y las diferencias entre fragmentos de BMM y CS. La composición de especies fue similar en un 60% entre los fragmentos de BMM y CS. A escala de paisaje las variables que más contribuyeron a explicar los patrones de riqueza y abundancia de especies de murciélagos filostómidos fueron la lejanía a caminos de gran circulación (calles, carreteras pavimentadas) y poblaciones densamente habitadas. 61 6. LITERATURA CITADA Aguirre L.F., Herrel A., van Damme R. y MatThysen E. 2003a. The implications of food hardness for diet in bats. Functional Ecology 17: 201-212. Aguirre L.F., Lens L., van Damme R. y Matthysen, E. 2003b. Consistency and variation in the bat assemblages inhabiting two forest islands within a neotropical savanna in Bolivia. 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Importancia de los componentes: Comp 1 Comp 2 Comp 3 Comp 4 Comp 5 Comp 6 Comp 7 Comp 8 Desviación estándar 2.179 1.514 0.801 0.407 0.332 0.168 0.0846 1.691x 10-08 Proporción de la varianza 0.593 0.286 0.08 0.02 0.013 0.003 8x10-4 3.576x 10-17 Proporción acumulada 0.593 0.88 0.96 0.981 0.995 0.999 1 1 Tabla 7. Pesos (correlaciones) por variable: Comp.1 Comp.2 Comp.3 Comp.4 Comp.5 Comp.6 0.482 -0.137 0.215 0.718 0.309 0.586 Patch.1.3 -0.414 Patch.3.6 -0.268 -0.509 0.122 Patch.6.12 -0.428 -0.162 0.294 0.114 Patch..12 -0.18 -0.59 -0.215 0.395 Ver.1.3 -0.387 0.314 0.143 Ver.3.6 -0.396 Ver.6.12 -0.331 Ver..12 -0.353 Comp.7 Comp.8 -0.116 -0.371 0.253 -0.482 0.648 0.178 -0.104 -0.63 0.328 0.514 -0.253 -0.437 0.324 0.275 -0.65 -0.263 -0.249 -0.342 -0.31 0.425 0.562 -0.302 0.124 0.236 -0.481 -0.165 -0.129 0.305 0.254 0.262 -0.774 74 Anexo 2. Resumen de los valores arrojados por el análisis de componentes principales para las variables de paisaje en el buffer. En la Tabla 8 se muestra la importancia de cada componente y en la Tabla 9 la contribución de cada variable en cada componente. Tabla 8. Importancia de los componentes: Comp 1 Comp 2 Comp 3 Comp 4 Comp 5 Comp 6 Comp 7 Comp 8 Desviación estándar 1.901 1.677 0.969 0.646 0.442 0.127 2.912x 10-3 0 Proporción de la varianza 0.451 0.351 0.117 0.052 0.024 0.003 0.002 1.060x 10-6 Proporción acumulada 0.451 0.803 0.921 0.973 0.997 0.999 1 Comp 7 Comp 8 0.38 -0.539 0.461 -0.183 -0.447 -0.537 -0.391 0.544 -0.449 0.462 0.545 1 Tabla 9. Pesos por variable: Comp 1 Comp 2 Comp 3 Comp 4 Comp 5 Comp 6 Long.Ríos m. 0.388 0.275 0.13 0.605 0.61 0.137 Dif.Elev -0.395 -0.187 0.443 0.391 -0.671 Forestal.Ha -0.476 0.224 -0.104 -0.248 Abierta.Ha 0.277 0.483 -0.137 0.279 Forestal % -0.476 0.224 Abierta % 0.277 0.485 -0.134 0.278 -0.235 -0.162 No. parches forestales 0.113 -0.546 -0.186 0.414 0.103 -0.687 Borde total forestal m. -0.27 -0.146 -0.834 0.179 -0.19 0.377 -0.266 -0.248 75 Anexo 3. Resumen de los valores arrojados por el análisis de componentes principales para las variables de paisaje medidas a nivel de red. En la Tabla 10 se muestra la importancia de cada componente y en la Tabla 11 la contribución de cada variable en cada componente. Tabla 10. Importancia de los componentes: Comp 1 Comp 2 Comp 3 Comp 4 Comp 5 Comp 6 Comp 7 Comp 8 Comp 9 Comp 10 Comp 11 Comp 12 Desviación estándar 3384. 927 827.0 99 769.8 16 468.9 59 368.5 49 1.53x 102 1.11x 102 6.19x 101 2.16x 101 1.84x 101 1.13x 101 8.37 Proporción de la varianza 0.87 0.052 0.045 0.016 0.01 1.80x 10-3 9.48x 10-4 2.92x 10-4 3.57x 10-5 2.60x 10-5 9.77x 10-6 5.34x 10-6 Proporción acumulada 0.87 0.92 0.96 0.98 0.99 9.98x 10-1 9.99x 10-1 9.99x 10-1 9.99x 10-1 9.99x 10-1 9.99x 10-1 1 CP 5 CP 6 CP 7 CP 8 CP 9 CP 10 CP 11 CP 12 -0.15 2 0.31 1 -0.20 6 0.39 8 -0.51 6 -0.47 6 0.45 3 0.22 0.29 9 0.57 2 -0.17 0.25 7 -0.35 9 -0.27 -0.20 2 0.39 -0.33 9 -0.19 2 0.32 9 0.12 1 -0.49 6 -0.19 6 Tabla 11. Pesos por variable: CP 1 Dis.Brechas. m CP 2 Dis.Terr.m 8 -0.22 2 0.248 0.32 Dis.Tren.m -0.60 9 Dis.Puen.m -0.56 Dis.Mananti ales.m Dis.Ríos.m. perenes. CP 4 -0.149 Dis.Calles.m -0.36 Dis.Pav.m CP 3 -0.164 0.181 0.104 0.531 0.35 1 -0.28 3 0.52 7 -0.36 7 0.31 4 0.13 1 0.47 5 0.43 9 0.12 4 -0.12 2 -0.33 2 -0.42 1 -0.43 2 0.15 4 -0.69 3 -0.19 5 -0.32 8 -0.13 8 Dis.Ríos.m.i ntermitentes 0.22 9 Dis.Hab.m.< 100. 0.23 Dis.Hab.m.> 0.106 100<9999. 0.417 Dis.Hab.m.> -0.21 10000. 1 0.589 -0.17 9 -0.30 3 0.14 9 -0.32 6 -0.11 9 0.43 2 0.47 7 0.16 8 0.62 3 0.24 4 76 -0.20 9 -0.22 -0.12 1 0.48 2 -0.10 4 -0.42 1 0.3 -0.16 8 -0.33 2 0.27 8 -0.17 1 -0.53 1 -0.34 6 0.419 0.19 0.282 -0.22 2 0.15 9 -0.27 1 -0.56 -0.42 3 0.83 9 -0.33 1 -0.30 3 -0.57 3 -0.13 3 0.10 2 -0.20 9 0.25 6 0.22 4 0.39 5 0.119