pdf - Instituto de Ecología

UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA
DE MÉXICO
FACULTAD DE CIENCIAS
LA CONDICIÓN CORPORAL Y SU
RELACIÓN CON EL ESTADO
REPRODUCTOR DEL CONEJO MONTÉS
Sylvilagus cunicularius EN EL PARQUE
NACIONAL LA MALINCHE, TLAXCALA.
T
P
E
QUE
PARA
B
I
R
S
OBTENER
Ó
E
S
EMMANUEL
I
EL
L
O
E
N
RIVERA
S
TÍTULO
DE
G
T
O
A
TÉLLEZ
DIRECTOR DE TESIS:
DR. ARMANDO JESÚS MARTÍNEZ CHACÓN
2005
:
Conejo montés Sylvilagus cunicularius
Agradecimientos:
Cabe aclarar que de nombrar a todas aquellas personas, amigos, maestros,
familiares, mascotas, etc. a los que les debo un agradecimiento, debería de incluir
un tomo más grande que la tesis misma y por eso es que va este reconocimiento
general y algunos particulares.
A mis padres, pues sin ellos no existiría, con especial agradecimiento a mi
mamá, por que sin su impulso, optimismo e interés en mi educación hubiera sido
casi imposible el llegar a este punto. A mis hermanos por haberme apoyado en
todo momento y financiado en otros momentos más.
A mis profesores de la carrera… y de toda mi trayectoria los que de una u
otra forma contribuyeron a mi formación.
A todos mis amigos de la secundaria, preparatoria y facultad, con los que
he llegado hasta altas horas de la noche… estudiando y también he compartido,
cascaritas, reventones, buenos y malos momentos, aprendiendo que además del
ámbito académico, existen otras áreas que cultivar de forma personal.
A todo el equipo de Silvestres del CTBC por echarme la mano en los largos
muestreos de la Malinche. A mi asesor y sinodales cuyos comentarios y guías
mejoraron este documento significativamente (P<0.001). A flipper y los aguacates,
por hacer mas placentera la vida.
Y a las señoritas de ventanilla que me guiaron y ayudaron a soportar la
parte más difícil de hacer una tesis… ¡registrarla!.
Este proyecto fue financiado por:
La fundación Téllez A.C. (mi familia)
La beca de tesis licenciatura y apoyo para el trabajo en campo dentro del
proyecto :
PROMEP UATLAX-PTC-24
Y el apoyo durante la última fase de este estudio e impresión de la tesis
realizada con fondos de:
CONACYT FOMIX TLAX-2003-CO2-12328
Ningún conejo fue lastimado durante la realización de esta tesis, alguien
resulto mordido y dos investigadores con rasguños de 2o grado, pero sobrevivirán.
1. INDICE
Página
1. Índice ……………………………………………………………………………….
I
1.1 Índice de figuras ……………………………………………………………..
III
1.2 Índice de cuadros ……………………………………………………………
IV
2. Resumen ....................................................................................................................
V
2.1 Abstract ..…………………………………………………………………….
VI
3. Introducción ..............................................................................................................
1
3.1 Interacción organismo-ambiente ……………………………………………
1
3.2 Condición corporal ........................................................................................
2
3.3 Condición corporal y fecundidad ...................................................................
2
3.4 El peso corporal e índices de condición física ……………………………
3
3.5 Grasa corporal y reproducción
…………………………………………….
4
4. Antecedentes .............................................................................................................
5
5. Especie de estudio .....................................................................................................
7
6. Objetivo general .......................................................................................................
8
6.1 Objetivos particulares ....................................................................................
8
7. Predicciones ..............................................................................................................
8
8. Sitio de estudio ……………………………………………………………………..
8
9. Método .......................................................................................................................
9
9.1 Composición de la muestra ............................................................................
9
9.2 Estimación de la condición reproductora ......................................................
10
10. Análisis de datos .....................................................................................................
11
10.1 Composición de la muestra ..........................................................................
11
10.2 Peso corporal ...............................................................................................
11
10.3 Índice de condición física .............................................................................
11
10.4 Pliegue interescapular en laboratorio y campo ...........................................
12
I
11. Resultados ................................................................................................................
12
11.1 Composición de la muestra ..........................................................................
12
11.2 Peso corporal ...............................................................................................
12
11.3 Índice de condición física .............................................................................
16
11.4 Pliegue interescapular en laboratorio y campo ...........................................
17
12. Discusión ..................................................................................................................
18
12.1 Composición de la muestra ..........................................................................
18
12.2 Peso corporal ...............................................................................................
19
12.3 Índice de condición física .............................................................................
21
12.4 Pliegue interescapular en laboratorio y campo ...........................................
21
12.5 Tasa metabólica de campo como indicador de la condición corporal ........
22
12.5.1 Alometría y tasa metabólica ............................................................
22
12.5.2 Estimación de la TMC en S. cunicularius .......................................
24
12.5.3 Posibles explicaciones de la TMC estimada ....................................
26
13. Conclusiones ............................................................................................................
27
14. Perspectivas .............................................................................................................
28
15. Literatura citada .....................................................................................................
29
II
1.1 Índice de figuras
Figura 1. Localización del área de estudio dentro del Parque Nacional “La Malinche”. Fotografía
aérea 1:50 000 INEGI 2003. Página 9.
Figura 2. a) Datos biométricos registrados. Largo de cráneo (CL), ancho de cráneo (CA), cola
vertebral (CV), longitud total (LT), longitud de la pata izquierda (PT), longitud de oreja izquierda
(OI). b) A la derecha se muestra la medición del pliegue interescapular. Página 10.
Figura 3. Distribución de frecuencias del peso corporal de todos los individuos capturados de S.
cunicularius (mayo 2000 - abril 2004) Página 14.
Figura 4. Peso corporal promedio mensual de los individuos capturados en el periodo de mayo
2000 a abril de 2004. Las regiones sombreadas señalan la temporada de lluvias, las líneas
verticales indican error estándar. Página 15.
Figura 5. Peso corporal promedio de los individuos agrupados por estado reproductor de S.
cunicularius: hembras no reproductivas (HNR); hembras reproductivas (HR), juveniles (HJ),
machos escrotados (MR) y no escrotados (MNR) correspondiente al periodo de mayo 2000 a abril
del 2004. Las líneas verticales indican intervalos de confianza al 95% y letras diferentes señalan
diferencias significativas. Página 16.
Figura 6. Índice de condición física promedio (g/cm) calculado para los individuos capturados en
el periodo de mayo 2000 a abril del 2004. Los círculos oscuros representan a las hembras y los
círculos vacíos a los machos, las líneas verticales indican intervalos de confianza al 95%. Página
17.
Figura 7. Peso corporal vs. pliegue interescapular, los círculos oscuros representan a las hembras
y los círculos vacíos a los machos. El número de animales corresponde a las capturas realizadas
en un período de un año (abril 2003 - abril 2004). Página 18.
Figura 8. Tasa metabólica de campo promedio (kJ/día) calculada para los individuos capturados
en el periodo de mayo 2000 a abril del 2004 con las fórmulas de Speackman, 2000 (a) y Nagy y
col. 1999 (b). Las líneas verticales indican intervalos de confianza al 95%. Página 25.
III
Figura 9. Variación temporal en la tasa metabólica de campo (Speackman) para tres hembras (a, b
y c) capturadas y recapturadas en distintos meses y años del período de esfuerzo de captura (mayo
2000 a abril del 2004). Las siglas se representan como: Juveniles (HJ), no reproductoras (HNR) y
reproductoras (HR). Página 26.
Figura 10. Variación temporal en la tasa metabólica de campo (Speackman) para cuatro machos
(a, b, c y d) capturados y recapturados en distintos meses y años del período de esfuerzo de
captura (mayo 2000 a abril del 2004). Las siglas se representan como: Juveniles (MJ) y adultos
(MR). Página 26.
1.2 Índice de cuadros
Cuadro 1. Composición de la muestra de individuos de conejo montés separados por estado
reproductor: (HR) Hembras reproductoras, (HNR) hembras no reproductoras, (HJ) hembras
juveniles, (MJ) machos juveniles y (MR) machos reproductores para el período de captura (mayo
2000 - abril 2004). a) Número total de conejos capturados y b) recapturas. Página 13.
Cuadro 2. Concentrado del análisis descriptivo del peso de los individuos capturados por año.
Durante el 2002 se registró el mayor número de capturas. Página 13.
Cuadro 3. Análisis de varianza de dos vías (ANDEVA), donde los factores fijos fueron: Estado
reproductor y época climática. La variable de respuesta fue el índice de condición física (ICF)
estimado con la relación propuesta por Bailey (1988). Página 16.
Cuadro 4. Análisis de varianza de dos vías (ANDEVA), donde los factores fijos fueron: Estado
reproductor y época climática. La variable de respuesta fue la tasa metabólica de campo (TMC)
estimada con las ecuaciones propuestas por Nagy y col. en 1999 (a) y Speackman 2000 (b).
Página 25.
IV
2. RESUMEN
Todos los aspectos de la biología de un animal, tales como la conducta y fisiología están
relacionados con el gasto de energía la cual obtienen del medio donde habitan. Así, los animales
pueden encontrarse en un estado favorable si obtienen más energía de la requerida o en déficit
energético si consiguen menos de lo requerido, afectando la condición corporal de los individuos
en vida libre. Este estudio evaluó la condición corporal del conejo montés Sylvilagus cunicularius
y su relación con el estado reproductor mediante tres indicadores, el peso corporal total, un índice
de condición física (ICF) y el grosor del pliegue cutáneo interescapular. Datos sobre capturas
mensuales de éste lagomorfo, realizadas de mayo de 2000 a abril de 2004 en el Parque Nacional
“La Malinche” fueron analizadas para obtener información sobre su condición reproductora, sexo
y peso corporal. Comparaciones alométricas del peso corporal vs. el pliegue interescapular fueron
realizadas utilizando únicamente los datos obtenidos para los conejos capturados durante marzo
de 2003 a abril de 2004.
Se reportan diferencias en la condición corporal de S. cunicularius, en donde las hembras
tuvieron mayores pesos e indices de condición física que los machos y a nivel intrasexual,
aquellos individuos reproductivamente activos fueron aquellos con mayores pesos e índices de
condición física asociados, en contraste con los reproductivamente inactivos a los que
correspondieron los valores más bajos para ambos indicadores. Por otra parte, no existieron
diferencias significativas en el tamaño del pliegue interescapular entre machos y hembras en S.
cunicularius, y el grosor del pliegue interescapular mostró asociación alométrica con el peso de
las hembras de esta misma especie. Con el análisis de los tres indicadores de condición corporal
se concluye que la condición corpórea afecta la condición reproductiva y desempeño de S.
cunicularius y las hembras de esta especie acumulan reservas de grasas en la región
interescapular, que posiblemente utilicen para mantener un estado energético estable durante la
reproducción. Por último, el incluir la tasa metabólica de campo como un indicador de la
condición corporal del conejo montés es un método que promete resultados a una escala de
resolución muy fina, por lo cual las estimaciones aquí presentadas mediante las ecuaciones de
Nagy y col. (1999) y Speackman (2000) servirán de base para futuras mediciones. No obstante,
hacen falta más estudios de campo y experimentales que integren otros índices de condición
fisiológica y física, aunado a recapturas más continúas de conejos en escalas temporales más
cortas.
V
2.1 Abstract
Animal biology such as behavior and physiology are related with energetic inversion that
is obtained from the environment. Therefore all organisms can be in a favorable state if they
acquire more energy than needed or they can have an energetic deficit if the energetic outcome is
lower than expected having several implications on body condition. In this study we use three
indicators of body condition: total body weight, an index for physical condition, and the
interscapular fold in order to evaluate the relationship between body condition and reproductive
state in the Mexican cottontail Sylvilagus cunicularius. Monthly captures made at “La Malinche”
National Park from May 2000 to April 2004 gave information about its reproductive state, sex
and body weight. Allometric comparisons between body weight and interscapular fold were made
with the data obtained during March 2003 to April 2004.
As outcome we report differences in the body condition of S. cunicularius with a higher
body weight and physical condition indexes for females in contrast to lower values in males, also
the reproductively active rabbits had higher body weight and physical condition indexes than the
reproductively inactive individuals. On the other hand the interscapular fold showed no
significative differences between males and females of S. cunicularius, however a significative
allometric regression was found between female body weight and interscapular fold. By taking
into account all three body condition indicators its concluded that body condition of Mexican
cottontail impacts reproductive condition and performance of this species; where females are
capable of storing fat reserves that could be used to attain an stable energetic state during
reproduction. At last, including field metabolic rates as indicators of body condition it’s a
promising methodology which will grant outcomes with a fine resolution scale, hence the
estimations made here with equations form Nagy and col. (1999) and Speackman (2000) could be
used as a precedent for future work. Nevertheless more field and laboratory studies are needed,
which should take into account more physic and physiologic condition indexes along with higher
rabbit capture rates.
VI
3. INTRODUCCIÓN
3.1 Interacción organismo-ambiente
Es un hecho el que todos los organismos invierten energía en las actividades fisiológicas y
conductuales que realizan. En condiciones de vida libre los animales se encuentran sujetos a los
cambios en la disponibilidad de los recursos que utilizan y sus requerimientos energéticos cambian
en función de la edad, peso corporal y condición reproductora (Bronson 1989, Dobson 1992). Esto
se ve expresado en las relaciones alométricas (cambio en la proporción de las estructuras corporales
de un organismo, como consecuencia del crecimiento) que existen entre el peso corporal y variables
reproductivas, tales como la duración del período de gestación, tasa de crecimiento y fecundidad
(Millar 1977, Blueweiss et al. 1978, Calder 1984), las cuales identifican los ciclos reproductivos de
una especie. Así, si los organismos encuentran un balance entre los periodos de abundancia de
alimento en el ambiente y su demanda energética, entonces se alcanzara una interacción energética
favorable organismo-ambiente. Existen varias estrategias para llegar a dicho equilibrio, una de las
cuales es acoplar aquellas fases en su historia de vida que les representen un mayor gasto energético
con etapas de mayor disponibilidad de recursos en el ambiente. Otra posibilidad es reducir los
gastos energéticos asignados al mantenimiento corporal y actividades físicas, conduciendo a fases
de aletargamiento o torpor en épocas con baja disponibilidad de recursos en el ambiente (French
1992). Una tercera estrategia se relaciona con la adquisición de recursos del ambiente cuando son
abundantes y disponibles, para acumular reservas y utilizarlas durante periodos de alta demanda
energética. Bajo esta última premisa, los recursos se almacenan como reservas corporales y son
varias las moléculas que pueden ser utilizadas para este fin, como el glucógeno y los triglicéridos
(grasas). Estos últimos aportan el mayor rendimiento energético por molécula (seis veces más
energía que la glucosa) y son almacenados dentro del citoplasma de las células en forma de gotas de
triacilglicerol, las cuales varían en tamaño dependiendo del tejido que formen parte, por ejemplo, en
el tejido adiposo ocupan gran parte del citoplasma y son degradadas siempre que el organismo se
encuentre en estrés energético (Alberts et al. 2002).
En animales silvestres los ciclos de degradación/acumulación de tejido adiposo, conducen a
la existencia de tres distintos estados energéticos en los animales de acuerdo a lo postulado por
Wunder (1992): 1) Favorable; cuando la cantidad de energía obtenida es mayor a la cantidad
demandada por las diversas actividades realizadas, lo cual permite almacenar más reservas grasas o
proteínicas, la duración de ésta condición depende de los requerimientos y capacidad de formar
reservas corporales; 2) Estable; donde la cantidad de energía obtenida es próxima a la energía
1
demandada, no hay aumento de reservas aunque cubre los requerimientos energéticos sin necesidad
de modificar la actividad y comportamiento; 3) Déficit energético; cuando la cantidad de energía
obtenida es menor que la demandada, propiciando el uso de reservas corporales como la grasa,
además de cambios en los patrones de actividad. Estos estados energéticos están influidos por
factores exógenos como variaciones en clima, disponibilidad de alimento, competencia y
depredación entre otros, y por agentes endógenos tales como el crecimiento, reproducción y
limitaciones congénitas. De esta forma, dentro de los factores endógenos destaca la reproducción,
evento al cual asignan una gran porción de los recursos disponibles, aunque la cantidad de recurso
puede estar limitado para el organismo. Dicho aspecto se relaciona con la teoría de historias de vida,
en la que se expone que la reproducción en los animales tienen continuas disyuntivas (trade offs), y
por ende las características reproductivas están afectadas por el ambiente y el proceso ontogenético
(Stearns 1992).
3.2 Condición corporal
Para determinar el impacto que tiene la ontogenia y el ambiente sobre las características
reproductivas se ha evaluado la condición corporal en los animales. La condición corporal es el
estado fisiológico de un organismo, que se ve influído por varios factores como estado nutricional,
nivel de salud, experiencia y deterioro fisiológico (Bailey 1968, Schluter y Gustafsson 1993,
Vázquez 2005). Estos factores resultan de la interacción entre factores endógenos como tasa
metabólica, edad y sexo; con factores exógenos al organismo, tales como disponibilidad de
alimento, condiciones climáticas y temporada (Peitz y Lochmiller 1993).
Existen varios indicadores de la condición corporal como: el peso corporal aunado a índices
de condición física, porcentaje de hematocrito, carga parasitaria, cantidad de reservas corporales
(grasas) y patrones de comportamiento aunados al gasto energético, entre otros (Gittleman y
Thompson 1988, Rodríguez 2004, Vázquez 2005). Al utilizar más de un indicador corporal por
especie, se ha logrado establecer que la reproducción representa un alto costo energético y éste es
aún mayor para especies con crías altriciales (Millar 1977, O'Connor y Mead 1984, Gittleman y
Thompson 1988, Thompson 1992).
3.3 Condición corporal y fecundidad
El crecimiento en los animales representa una etapa importante dentro del ciclo de vida, en la cual
la energía obtenida a partir de los alimentos se convierte en tejido muscular y esquelético, aunado a
la maduración del sistema reproductor. Cuando un organismo llega a la edad adulta, hay cambios
2
en el metabolismo energético que es controlado a nivel hipotalámico (Kennedy y Mitra 1963), esto
conlleva a una reducción en la velocidad de síntesis de tejido nuevo y a la activación de las rutas
metabólicas que causan un aumento en los depósitos energéticos. Dichos eventos, advierten el
inicio de la reproducción y producen modificaciones en la condición corporal de los individuos. Así
por ejemplo, para algunas especies animales que se reproducen en una determinada temporada, la
inversión energética es tal que puede comprometer el éxito de los subsecuentes eventos
reproductivos. Tal es el caso del ciervo rojo (Cervus elaphus) y el caribú (Rangifer tarandus), en
donde las hembras que son las últimas en parir también son las últimas en terminar la fase de
lactancia, por lo que tienen poco tiempo para recuperar sus reservas corporales antes del inicio de la
siguiente temporada reproductora y ello reduce las posibilidades de concebir (Clutton-Brock et al.
1989, Cameron et al. 1993).
3.4 El peso corporal e índices de condición física
El peso corporal es el principal factor asociado a la asignación de recursos y otras variables
vinculadas a la historia de vida, como la duración del período de gestación, tasa de crecimiento,
fecundidad y la constante de crecimiento poblacional (Millar 1977, Blueweiss et al. 1978, Innes y
Millar 1981, Calder 1984). En el campo de la bioenergética, se han propuesto relaciones
alométricas entre el peso corporal de los animales vs. la tasa metabólica basal (TMB) y tasa
metabólica de campo (TMC). Con esta aproximación se ha estimado una medida de la cantidad
diaria de energía requerida por un organismo para sobrevivir, y que finalmente es asimilada en los
costos termoregulatorios diarios, mostrando una marcada influencia de la temperatura ambiental y
la latitud (Nagy et al. 1999, Speackman 2000). Estos aspectos están relacionados con el uso y
transformación de energía, que a su vez forman parte central en la conducta, fisiología y ecología de
los organismos.
Por otra parte, el peso corporal también ha sido utilizado como un indicador de la condición
corporal de los individuos para determinar el gasto energético durante la reproducción, ya que al
cuantificarlo se valora en forma conjunta los diversos elementos que componen a un organismo,
incluyendo reservas grasas, proteicas, agua y componentes minerales, entre otros (Speackman
2001). En general, dentro de los estudios que han registrado los patrones de variación en el peso
corporal asociados a la temporada reproductiva, son recurrentes las investigaciones con roedores y
conejos. Por ejemplo, se conoce que la gestación y lactancia ocasionan una reducción del peso
corporal en las hembras, como consecuencia de usar reservas energéticas (grasas y proteínas) para
el desarrollo de las crías. Así, para evitar el decremento o bien recuperar la masa corpórea, las
3
hembras incrementan la ingesta de alimento y ello se refleja en la relación del tamaño de la camada
vs. peso de las crías y masa de las madres. Estos procesos se encuentran descritos para los roedores
Meriones crassus y Sigmodon hispidus (Kam et al. 2003, McClure 1987).
3.5 Grasa corporal y reproducción
La grasa corporal representa la mejor opción para constituir las reservas energéticas de los
animales, mismas que son utilizadas durante la reproducción debido a los altos requerimientos
energéticos de la misma. De tal forma en la literatura se reportan trabajos que determinan la
relación entre la cantidad de reservas grasas antes del inicio de la actividad reproductiva y el éxito
reproductivo (ver revisión en Frisch 1990). En este contexto, para el caso de machos y hembras
pertenecientes a grupos como los mamíferos marinos, ungulados, primates, y lagomorfos, se han
encontrado variaciones en las reservas grasas antes y después de la temporada reproductiva. Por
ejemplo, los fócidos (Phoca groenlandica y Halichoerus grypus) contienen grandes cantidades de
depósitos grasos corporales, que fueron acumuladas para ser utilizadas durante el período que
permanecen en tierra sin alimentarse, momento que coincide con la época comprendida entre la
fecundación y el destete de crías. Además, durante la lactancia las hembras usan las reservas
energéticas para aumentar el contenido grasas de las crías y la masa corporal pasa de 0.42 a 16.5 kg
en nueve días (Worthy y Lavigne 1983), en cambio los machos usan estos recursos grasos para el
periodo de muda y para formar y defender el harem (Beck et al. 2003). De igual forma, otra especie
que tiene cambios en las reservas grasas y proteicas es el caribú (Rangifer tarandus), en la que las
hembras utilizan sus propias reservas durante la gestación para proveer a las crías de un buen peso
corporal al momento del nacimiento (Cameron et al. 1993). Para esta misma especie Gerhart y col.
(1996) utilizaron un índice de condición corporal denominado “body condition score”, con el cual
se determinaron los contenidos de grasa y la condición reproductora en las hembras a partir de
palpación directa.
Por otro lado, en humanos utilizando mediciones somáticas se ha determinado que las
adolescentes llegan a la primera menstruación al menos con un 12% de grasa corporal, en cambio la
baja cantidad de grasa corporal en las jóvenes gimnastas conlleva al retraso de la menstruación
(Frisch 1990). Por tanto, la somatometría como medida de valoración corpórea se ha venido
utilizando para determinar el porcentaje de grasa corporal. Estas estimaciones han sido efectuadas al
cuantificar, con un caliper, el grosor de los pliegues cutáneos formados en el dorso del brazo,
abdomen y región subescapular (Brozek y Keys, 1953).
4
Un modelo de estudio interesante investigando los costos de la reproducción es el de los
conejos, donde las hembras además de tener crías altriciales, pueden presentar sobrelapamiento en
las camadas, mientras que los machos por su parte enfrentan los costos ocasionados por poseer una
fuerte jerarquía social, cuyos límites son más evidentes durante la época reproductiva (Haskell y
Reynolds 1947, Lechleitner 1959, Pontrelli 1968, Blackburn 1973, Bothma y Teer 1977). Teniendo
en mente que estos patrones de actividad dependen del sexo del individuo, es claro que en los
conejos la reproducción presenta diferentes costos intersexuales, que a su vez se manifiestan en la
condición corporal de los individuos de cada especie. Sin embargo, dentro de la literatura revisada
hay pocos trabajos que realicen estimaciones de los costos de la reproducción con más de un índice
de condición corporal, lo que restringe la perspectiva de análisis y resta importancia a otros factores
que influyen en la condición corporal de los organismos, y la mayoría implica el sacrificio de los
sujetos de estudio, limitando el seguimiento de los individuos a corto y mediano plazo; por lo cual
una aproximación integral no invasiva y de fácil aplicación en animales silvestres aún no ha sido
propuesta.
4. ANTECEDENTES
Dentro de los lagomorfos, el grupo de los conejos exhibe ejemplos de adaptaciones que maximizan
el esfuerzo reproductivo y la cantidad de energía invertida en cada evento reproductor (MartínezGómez et al. 2004). En este grupo las hembras presentan estro post-parto, por lo que a las hembras
lactantes se les adiciona el costo de una nueva gestación simultánea. De acuerdo a la información
referida para el conejo europeo Oryctolagus cuniculus, las necesidades de energía digerible
aumentan de 400 a 470 kJLW
0.75
/día kg (Parigi-Bini et al. 1992, Parigi-Bini y Xiccato 1998).
Asimismo, se ha reportado para hembras de O. cuniculus (Chapman et al. 1982, Parigi-Bini et al.
1992, Fortun-Lamothe et al. 1993) y del conejo castellano Sylvilagus floridanus (Ecke 1955,
Bothma
y Teer 1977, Chapman et al. 1977), que cuando las condiciones alimenticias son
desfavorables y están gestantes y/o lactando, ocurre un déficit energético que pone en riesgo su
supervivencia. Esta situación aumenta la probabilidad de reabsorción fetal lo cual reduce la
inversión de energía y propicia el retorno a un estado energético “estable”. Parte de la misma
historia, es cuando las hembras aumentan la ingesta de alimento durante la lactancia, amortiguando
el déficit energético al mantener su peso corporal estable, con lo que se asegura la sobrevivencia y
calidad de la camada en gestación (Fortun-Lamothe et al. 1994, Parigi-Bini y Xiccato 1998,
Rommers et al. 2002, Martínez-Gómez et al. 2004). Por consiguiente, la búsqueda de pareja,
5
cortejo, cópula, fecundación, parto, lactancia, cuidado parental y sobrelapamiento de ciclos
reproductivos ocasiona efectos sobre la condición corporal de este grupo de lagomorfos.
Reconociendo la importancia que tiene el peso corporal en la reproducción, Bailey (1968)
propone el índice de condición física (ICF) como un indicador de la condición corporal para
conejos silvestres, el cual asocia la masa corpórea y la longitud del cuerpo (weight/total length),
proporción que se utilizó con el roedor Rattus rattus como índice de condición corporal (Blackwell
2002). Esta metodología tiene la ventaja de no ser invasiva y permite el seguimiento a lo largo del
tiempo de un mismo grupo de animales (Bailey 1988). Tomando en cuenta estas ventajas, Chapman
y col. (1977) utilizan esta proporcionalidad para estudiar a S. transitionalis y S. floridanus,
determinando que los índices de condición física más altos en los conejos son durante la mitad de la
temporada reproductiva y los más bajos ocurren al final de la misma. De esta forma, la masa
corpórea sólo indica en parte la condición del individuo y el índice de condición física muestra
mayor detalle de la distribución del peso corporal en función al tamaño. Así, entre más alto sea el
valor del índice, mayor cantidad de masa se encontrará repartida en un menor tamaño corporal. De
particular atención es el hecho de que esta característica se relacione con la cantidad de grasa
corporal en S. transitionalis y S. floridanus, pues en muchas ocasiones ésta juega un papel decisivo
en la reproducción (Chapman et al. 1977).
Para el caso de los conejos los depósitos grasos se encuentran en las regiones
interescapular, abdominal, pélvica, perirenal, epididimal y alrededor de los ovarios, los cuales se
conoce que son utilizados de forma uniforme (Derry et al. 1972, Chapman et al. 1977, Boyd y
Myhill 1987, Parigi-Bini y Xiccato 1998, Rommers 2003). En las crías, estos depósitos energéticos
son formados por la grasa parda que al alcanzar la edad adulta, se transforman en grasa “blanca”
(Derry et al. 1972). Existen estudios que documentan los cambios en los depósitos grasos y peso
corporal, donde las hembras tienen mayores reservas grasas al inicio de la temporada reproductora y
menos hacia el final de la misma. Por ejemplo, en condiciones de cautiverio O. cuniculus pierde
hasta un 77% de los contenidos lipídicos al final de la lactancia (Fortun-Lamothe et al. 1999) y en
conejos silvestres también se ha registrado el mismo patron mediante la utilización del índice de
grasa perirenal (Boyd y Myhill 1987), y grasa corpórea total (Wallage-Drees 1986, 1988). A su vez,
para el caso de hembras y machos de S. floridanus y S. transitionalis las variaciones temporales se
han registrado en función de la cantidad de grasa acumulada en la región ventral del estómago,
intestino delgado y alrededor de los riñones (Chapman et al. 1977). No obstante se sugiere que tanto
las liebres, como los conejos, son animales con bajas reservas de grasa corporal (Thomas 1987),
6
Para comprender la relación entre la condición corporal y el estado reproductor de los
animales silvestres se debe considerar de manera más integral el efecto del comportamiento y
fisiología de cada especie bajo estudio. En este trabajo, se monitorea a lo largo del tiempo la
condición corporal del conejo montés S. cunicularius, una especie endémica de la cual se tiene poca
información respecto a su biología y ecología reproductora. Para ello, se utilizaron tres indicadores
de su condición corporal: el peso corporal, el índice de condición física propuesto por Bailey (1988)
y el grosor del pliegue interescapular, que es una adaptación del indicador de la grasa subcutánea
utilizado en humanos. Asimismo, se discute la propuesta de estimación de tasa metabólica a partir
de derivar dicha variable de la ecuación en donde se incluye el peso corporal (Nagy et al. 1999), así
como la latitud y temperatura del sitio de estudio (Speackman 2000).
5. ESPECIE DE ESTUDIO
El conejo montés (S. cunicularius), es una especie endémica que se distribuye desde el sur de
Sinaloa hasta Oaxaca, pasando por la costa del Pacífico y Eje Neovolcánico Transversal de la Sierra
Madre del Sur (Cervantes et al. 1992). En ambientes tales como el bosque y pastizal es considerado
como una especie de herbívoro primario (Diersing y Wilson 1980, Hall 1981). Entre las especies de
plantas de las cuales se alimenta el conejo montés se encuentran Stipa ichu, Mulenbergia macroura,
Festusca amplissima por mencionar algunas (Cervantes et al. 1992, Rodríguez et al. 2004). Los
individuos de ésta especie en estado adulto llegan a tener un peso de 1800 a 2300 g y una longitud
corporal de 48 a 51 cm (Hall 1981) y los trabajos de Cervantes et al. (1992) y Villa y Cervantes
(2003), documentan la descripción taxonómica general de la especie.
En México existe un gran desconocimiento de la biología básica de esta especie, no siendo
nombrada en la Norma Oficial Mexicana 059 (NOM-059-ECOL-2001), y se carece de estudios
básicos concernientes a sus números poblacionales, a pesar de ello en lugares como Morelos, se han
autorizado tasas de aprovechamiento de 1500 individuos en un periodo de 6 meses (SEMARNATUMA-EX-011-MOR./03).
En Tlaxcala esta especie tiene permiso tipo III dentro del calendario cinegético de caza
(Rodríguez 2004). Investigadores del laboratorio de Ecología de la Conducta del CTBC (Centro
Tlaxcala de Biología de la Conducta) han encontrado que el conejo montés tiene una estacionalidad
reproductora en el Parque Nacional “La Malinche” con un pico entre los meses de marzo y octubre,
posiblemente asociado con los factores climáticos (Rodríguez 2004) y que éste es hospedero de
varias especies de parásitos asociados a los distintos estados reproductores (Vázquez 2005). En esta
área natural protegida hay cacería furtiva para subsistencia por parte de los habitantes de las
7
comunidades aledañas, actividad que posiblemente tiene efectos importantes sobre la dinámica
poblacional del conejo montés, que a su vez, al ser consumidor primario y presa base de varios
depredadores, produce impacto a varios niveles tróficos del ecosistema. El realizar estudios como el
presente, nos brinda la posibilidad de conocer los requerimientos energéticos a corto y largo plazo
de los individuos, los cuales pueden ser escalados a niveles poblacionales. Contribuyendo así, con
una futura estrategia para su manejo y conservación en vida libre.
6. OBJETIVO GENERAL
Evaluar la condición corporal de los distintos estados reproductores del conejo montés Sylvulagus
cunicularius.
6.1 Objetivos particulares
1. Monitorear el peso corporal e índice de condición física en los individuos de esta especie y
describir sus asociaciones con el sexo y el estado reproductor.
2. A lo largo de un periodo de un año, registrar el grosor del pliegue interescapular y describir
su relación con el sexo y estado reproductor del conejo montés.
7. PREDICCIONES
A nivel intersexual, las hembras se encontrarán en mejor condición corporal que los machos.
A nivel intrasexual los individuos reproductivamente activos tendrán una menor condición corporal
en contraste con los reproductivamente inactivos.
8. SITIO DE ESTUDIO
El sitio de estudio se encuentra en el Parque Nacional La Malinche, que es un área natural protegida
inmersa en el Eje Neovolcánico Transversal, y se localiza a los 19°14’47`” latitud N, 98°58’63”
longitud O; a una altitud entre los 2300-2900 m (Figura 1). El clima es del tipo templado
subhúmedo, precipitación promedio anual entre los 600 y 1000 mm y temperatura media anual
entre 12 y 16˚C, además de presentar una marcada época de lluvias y secas. El suelo es de tipo
fluviosol con elementos en fase gravosa menores a 7.5 cm en la superficie. El área se encuentra
compuesta por las siguientes comunidades vegetales. (1) Pastizal natural (zacatonal), es un área
8
dominada por gramíneas y con vegetación secundaria, además esta constituida por Pinus harwegii,
Abies religiosa y Cupressus lindleyi y el estrato bajo se compone de Festuca tolucensis zacate,
Muhlenbergia macroura y Stipa ichu. (2) Chaparral, agrupación de encinos y arbustos de altura
baja, donde las principales especies son Quercus laurina, Ceanothus coeruleus, Arctostaphylos
discolor y Baccharis conferta, ésta comunidad secundaria surgió después de eventos de tala e
incendios. (3) Bosque de pino, caracterizada por incluir especies arbóreas como Pinus leiophylla,
P.montezumae, P. pseudostrobus, P. patula, P. ayacahuite y latifoliadas Quercus spp. perennifolios
y caducifolios, además de herbáceas y gramíneas entre las que dominan Stipa ichu, Festuca
tolucensis y Muhlenbergia macroura. (4) Pastizal inducido, carece de elementos arbóreos y
sobresale por tener especies muy representativas como Bouteloa gracilis, Muhlenbergia porteri e
Hilaria cenchroides (SARH 1993; Coordinación General de Ecología 1999).
Figura 1. Localización del área de estudio dentro del Parque Nacional “La Malinche”. Fotografía aérea
1:50 000 INEGI 2003.
9. MÉTODO
9.1 Composición de la muestra
En la zona de estudio se realizó captura-marcado y recaptura de individuos de S. cunicularius
durante el periodo de abril de 2003 a abril de 2004. Las capturas se realizaron mediante el empleo
de trampas de red en las que se utilizó alfalfa como cebo (Vázquez 2005). Debido a que estos
animales son en general de hábitos nocturnos, las trampas fueron monitoreadas por un periodo de
1700-2100 y de 2200-0800 horas. En la fase vespertina y matutina, se utilizaron binoculares
estereoscópicos y durante la noche se usaron binoculares de visión nocturna (Night Owl cyclops
compact NOCC3). Se realizaron dos salidas de campo por mes con un esfuerzo aproximado de
cuatro a cinco noches por mes. Una vez capturados los conejos se obtuvieron las siguientes
9
variables: peso corporal, grasa interescapular y datos biométricos convencionales para mamíferos,
como longitud total, longitud de la cola vertebral, longitud de la pata trasera izquierda, longitud de
la oreja izquierda y largo y ancho del cráneo (Figura 2). Los conejos fueron pesados dentro de un
saco en una balanza gravimétrica y al peso total se resto el peso del saco para así obtener el peso
neto del individuo. En este estudio se incluyeron registros de los pesos corporales para S.
cunicularius desde abril del 2000 a abril del 2004, dichos datos pertenecen a los proyectos de
ecología y biología reproductora de los conejos silvestres del CTBC.
Figura 2. a) Datos biométricos registrados. Largo de cráneo (CL), ancho de cráneo (CA), cola vertebral (CV),
longitud total (LT), longitud de la pata izquierda (PT), longitud de oreja izquierda (OI). b) A la derecha se
muestra la medición del pliegue interescapular.
En conejos se conoce que peso corporal y la grasa total se encuentran relacionadas
(Wallage-Dress 1988). Por ello y en función de que no hay referencia previa sobre la medición del
pliegue cutáneo como estimador de la cantidad de grasa corporal en la región interescapular para
conejos, se realizó la medición de dicha variable en 19 machos y 14 hembras de 1-51 meses de edad
del conejo domestico O. cuniculus de la raza chinchilla, como una medida de calibración de la
técnica en condiciones de bioterio del Centro Tlaxcala de Biología de la Conducta (CTBC). Para
ello, se localizó la región intermedia y superior del dorso del animal y con el dedo índice y pulgar se
presionó para formar el pliegue que fue medido con un calibrador digital (Digital Caliper Mytutoyo
500-505, Figura 2b).
9.2 Estimación de la condición reproductora
En el caso de las hembras se valoró por medio de la palpación directa las siguientes condiciones
reproductivas: para establecer el límite entre hembras juveniles y adultas se utilizó como referencia
la hembra reproductivamente activa con menor peso corporal, clasificando como hembras juveniles
10
aquellas con peso menor a los 1600 g, (HJ); hembra adulta, reproductivamente inactiva (HNR); para
fines de comparación de los datos se incluyó dentro de la categoría HR a las hembras gestantes (con
presencia de embriones reconocidos por palpación del vientre); hembras lactantes (con presencia de
leche al oprimir el pezón) y hembras gestantes y lactantes. Para el caso de los machos, se
consideraron dos condiciones, machos juveniles con testículos no escrotados (MJ) y machos
reproductores con los testículos descendidos (MR).
10. ANÁLISIS DE DATOS
10.1 Composición de la muestra
Se efectuó una descripción de la composición de la muestra incluyendo número total de individuos
capturados, por año de captura, sexo y estado reproductivo.
10.2 Peso corporal
Se realizó un análisis descriptivo de los pesos corporales de los conejos capturados de mayo de
2000 hasta abril de 2004, dichos análisis proporcionaron parámetros de la distribución y coeficiente
de variación (CV). Para comparar los pesos promedio de los conejos entre sexos y años se utilizó un
análisis de varianza con dos factores fijos (ANDEVA), en donde la variable de respuesta fue
transformada (transform Rank) para no violar los supuestos de normalidad y homogeneidad de
varianza (los promedios y errores estándar fueron retransformados y fueron los valores que se
graficaron). Para la comparación de los pesos corporales promedio entre los estados reproductores
se utilizó un ANDEVA de una vía en donde la variable de respuesta también fue transformada
(transform Rank) y no se violaron los supuestos de la prueba estadística.
10.3 Índice de condición física
Con la masa y longitud corporal total se obtuvo la relación alométrica a partir de un modelo de
regresión lineal simple, en donde tanto las variables fueron transformadas a rangos (transform
Rank), para cumplir con los supuestos de la prueba estadística. Posteriormente, se calculó el índice
de condición física (ICF) propuesto por Bailey (1988), dividiendo el peso corporal (g), entre el
largo total (cm) para todos los individuos que se tienen en la base de datos (mayo 2000 – abril
2004). Con este cálculo, se aplicaron pruebas estadísticas de Kolmogorov-Smirnov para comparar
entre sexos, así como también se utilizaron Modelos Lineales Generalizados para un análisis de
varianza de dos vías (ANDEVA), para comparar entre estados reproductores y época climática
11
(lluvias y secas). Después de la prueba estadística se realizaron comparaciones múltiples entre los
grupos de medias con Tukey unequal N HSD. Los datos también fueron transformados a rangos
(transform Rank) ya que no cumplían con el supuesto de normalidad ni homogeneidad de varianzas,
por lo que los promedios e intervalos de confianza fueron retransformados (back transform).
10.4 Pliegue interescapular en laboratorio y campo
La comparación del pliegue interescapular entre sexos de los conejos se realizó utilizando una t de
Student. Para valorar la asociación entre el peso corporal vs. el grosor interescapular, se realizó un
análisis de covarianza (ANCOVA) para comparar las pendientes, tanto para los datos medidos en
los conejos del bioterio (O. cuniculus) y en los conejos silvestres capturados en La Malinche. En la
utilización de estos análisis se cumplió con el supuesto de normalidad e igualdad de varianzas (Zar
1999).
11. RESULTADOS
11.1 Composición de la muestra
Un total de 221 individuos fueron capturados en el periodo de muestreo comprendido entre el 20 de
Mayo de 2000 al 25 de Abril de 2004 (4 individuos por mes +1.8 E.E.). Las capturas incluyeron
individuos de todas las clases de edad y estados fisiológicos considerados en esta investigación
(Cuadro 1).
11.2 Peso corporal
La distribución de frecuencias del peso corporal mostró un comportamiento particular para cada año
de captura del conejo montés. En general los cinco histogramas indicaron simetrías negativas (-1.22
a -0.19) ocasionando un sesgo hacia categorías de peso mayores a los 1600 g, mientras que las
categorías de pesos menores a 1200 g fueron poco representadas (Figura 3). El peso promedio de
los conejos para cada uno de los años de captura no difirió significativamente (Cuadro 2). La
dispersión de los datos, representada por el coeficiente de variación, fue mayor para los años 20012003 y aquellos años con menor número de capturas (2000 y 2004), mostraron una menor
dispersión (Cuadro 2). De forma particular, solamente las distribuciones de frecuencias de los años
2001 y 2003 presentaron normalidad, y la distribución del año 2002 fue leptocúrtica, pues se asoció
a la mediana de dicho año (Figura 3).
12
Cuadro 1. Composición de la muestra de individuos de conejo montés separados por estado reproductor: (HR)
Hembras reproductoras, (HNR) hembras no reproductoras, (HJ) hembras juveniles, (MJ) machos juveniles y
(MR) machos reproductores para el período de captura (mayo 2000 - abril 2004). a) Número total de conejos
capturados y b) recapturas.
Año
HR
HNR
HJ
Total
MR
MJ
Total
2000
8
4
3
15
6
3
9
2001
15
9
14
38
16
2
18
2002
15
13
12
40
40
5
45
2003
12
1
4
17
15
5
20
2004
3
5
3
11
8
0
8
Total
53
32
36
121
85
15
100
2000
0
0
0
0
0
0
0
2001
4
2
0
6
3
0
3
2002
11
6
2
19
14
0
14
2003
8
1
4
13
10
5
15
2004
3
5
3
11
8
0
8
Total
26
14
9
49
35
5
40
a)
b)
Cuadro 2. Concentrado del análisis descriptivo del peso de los individuos capturados por año. Durante el 2002
se registró el mayor número de capturas.
Año
n
Promedio
Coeficiente de variación
Kurtosis
2000
24
1816.5
0.16
-0.49
2001
56
1687.1
0.22
-0.05
2002
85
1649.3
0.19
-0.79
2003
37
1607.2
0.19
0.48
2004
19
1729.7
0.14
1.21
13
Figura 3. Distribución de frecuencias del peso corporal de todos los individuos capturados de S. cunicularius
(mayo 2000 - abril 2004).
El peso promedio de los individuos capturados por mes para los cuatro años registrados en
la base de datos, mostró variaciones entre meses y años. A pesar de que no se observó ningún
patrón generalizado en el peso promedio de los animales capturados con relación a la temporadas de
secas y lluvias presentes en La Malinche, existen algunas tendencias más claras para el año 2002 y
2003, donde se observó una captura de individuos con pesos mayores al principio del año y hasta
mediados de la temporada de lluvias, pero hacia finales de ésta temporada y en los últimos meses
del año se capturaron individuos con un peso corporal promedio menor (Figura 4).
14
Figura 4. Peso corporal promedio mensual de los individuos capturados en el periodo de mayo 2000 a abril de
2004. Las regiones sombreadas señalan la temporada de lluvias, las líneas verticales indican error estándar.
La comparación del peso corporal del conejo silvestre S. cunicularius entre los estados
reproductores indicó diferencias significativas entre las hembras y machos. Al graficar los datos, se
reconocieron tres grupos con diferentes pesos corporales. Las hembras no reproductoras se
encuentran dentro de dos de estos grupos, el primero corresponde al grupo con mayores pesos
corporales (HNR y HR) y el segundo corresponde a pesos corporales intermedios (HNR y MR). Por
último, los individuos juveniles (HJ y MJ) se situaron como un sólo grupo y con pesos corporales
significativamente menores en comparación con el resto de las categorías (F = 71.8, r2 = 0.58, P <
0.001, Figura 5).
15
c
2000
bc
b
1800
1600
a
a
1400
Peso coroporal (g)
1200
1000
HNR
HR
HJ
MR
MJ
Figura 5. Peso corporal promedio de los individuos agrupados por estado reproductor de S. cunicularius:
hembras no reproductivas (HNR); hembras reproductivas (HR), hembras juveniles (HJ), machos escrotados
(MR) y no escrotados (MNR) correspondiente al periodo de mayo 2000 a abril del 2004. Las líneas verticales
indican intervalos de confianza al 95% y letras diferentes señalan diferencias significativas.
11.3 Índice de condición física
La relación alométrica entre longitud vs. masa corporal fue significativa y la ecuación de la
regresión fue (y = 39,524 + 0,65 * x, r2 = 0.40 F = 139,865 P <0,001). A nivel intersexual, el
análisis de Kolmogorov-Smirnov sobre el ICF indica diferencias significativas (hembras 3.77 +
0.64 DE, machos 3.06 + 0.5 DE; P < 0.05). Dentro del grupo de las hembras hay diferencias
significativas al comparar el ICF de juveniles (HJ) y ambos grupos de hembras adultas, tanto
reproductivas (HR), como no reproductivas (HNR), pero los ICF´s promedio entre hembras adultas
no fueron diferentes. En los machos, hay diferencias significativas entre MR vs. MJ, además se
puede observar el efecto significativamente importante de la interacción entre estado reproductor y
época climática (Cuadro 3, Figura 6).
Cuadro 3. Análisis de varianza de dos vías (ANDEVA), donde los factores fijos fueron: Estado reproductor y
época climática. La variable de respuesta fue el índice de condición física (ICF) estimado con las relación
propuesta por Bailey (1988).
Fuente de variación
Intercepto
Estado reproductor
Época climática
Estado reproductor * Época climática
Error
g. l.
1
4
1
4
199
F
10631.23
61.73
0.17
4.03
P
< 0.00001
< 0.00001
= 0.7
< 0.001
16
5,0
4,5
4,0
3,5
3,0
Índice de condicón física (g/cm)
2,5
2,0
HNR
HR
HJ
MR
MJ
Figura 6. Índice de condición física promedio (g/cm) calculado para los individuos capturados en el periodo
de mayo 2000 a abril del 2004. Los círculos oscuros representan a las hembras y los círculos vacíos a los
machos, las líneas verticales indican intervalos de confianza al 95%.
11.4 Pliegue interescapular en laboratorio y campo
La regresión lineal entre la grasa interescapular vs. peso corporal fue altamente significativa para el
caso de los conejos de laboratorio O. cuniculus (r2 = 0.83, g.l. = 32, F = 81.1 , P< 0.001), en donde
se pudo observar que al aumentar el peso corporal de los conejos hay un incremento en el grosor del
pliegue interescapular. Sin embargo, no hubo diferencia significativa en el tamaño promedio del
pliegue entre sexos. De forma contraria, en S. cunicularius existen diferentes pendientes para los
datos de los machos y las hembras (P< 0.05), para las que la regresión lineal entre la grasa
interescapular vs. peso corporal fue significativa (y = 0.08 + 0.0001; r2 = 0.15, g.l. = 23, F = 5.19 P
= 0.03, Figura 7). Al igual que en los conejos de laboratorio, no hubo diferencias significativas en el
tamaño promedio del pliegue entre sexos (t = 1.8, g.l. 41, P = 0,07). Con los valores de la grasa
interescapular obtenidos no se realizaron comparaciones entre época del año y condición
reproductora, debido al bajo número de animales capturados entre marzo de 2003 a abril de 2004.
17
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
Pliegue interescapular (mm)
0,2
0,1
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
2200
Peso coporal (g)
Figura 7. Peso corporal vs. pliegue interescapular, los círculos oscuros representan a las hembras y los
círculos vacíos a los machos. El número de animales corresponde a las capturas realizadas en un período de
un año (abril 2003 - abril 2004).
12. DISCUSIÓN
Con base en el peso corporal e ICF, podemos decir que se cumple la predicción a nivel intersexual
acerca de una mejor condición corporal general en las hembras del conejo montés, sin embargo,
contrario a lo esperado los indicadores de la condición corporal a nivel intrasexual, muestran
valores más altos para aquellos individuos reproductivamente activos. A continuación se discute el
efecto de la composición de la muestra en nuestros resultados y las tendencias de cada indicador de
la condición corporal por separado, finalizando con el análisis de la TMC estimada, como indicador
de la condición corporal.
12.1 Composición de la muestra
Las distribuciones asimétricas en los pesos corporales del conejo montés para cada uno de los años
de captura, sugiere que la técnica de trampeo utilizada no es uniforme en cuanto a la captura de
todas las categorías de tamaño. No obstante, este método tiene mayor eficiencia en comparación
con otras técnicas de captura de mamíferos, tales como las trampas Tomahawk (Vázquez 2003).
Barbour y Litivaitis (1993), en su estudio con el conejo de Nueva Inglaterra (Sylvilagus
transitionalis) mencionan que el uso de hábitat en dicha especie depende de la categoría de edad, en
donde los adultos utilizan parches de vegetación de mayor extensión que los juveniles, ya que estos
últimos, al carecer de experiencia en cuanto a escape a depredadores se refiere, no pueden
18
arriesgarse a incursionar en parches con menor vegetación arbustiva, donde es posible se
incremente el riesgo de depredación. Aunque no se evaluó dicha interacción en La Malinche, en el
hábitat del conejo montés se observan parches de baja o densa cobertura vegetal provista por el
zacatonal Muhlenbergia macroura y Stipa ichu, por lo que es posible que los juveniles aprovechen
los sitios densos para ocultarse de los depredadores como lo mencionan Barbour y Litivaitis (1993).
Este patrón en el uso de hábitat limita las capturas de individuos de tallas menores a los 1000 g ya
que la disposición de las trampas está supeditada sólo a zonas abiertas. Asimismo, también es
posible que la densidad de animales de estas tallas sea menor en las áreas de captura como
consecuencia de la alta mortalidad como ocurre en juveniles de otros lagomorfos (Barbour y
Litivaitis 1993, Hodges et al. 1999, Krebs et al. 2001).
12.2 Peso corporal
Los pesos corporales registrados para los conejos capturados de ambos sexos no muestran un patrón
consistente en las comparaciones mensuales, ni tampoco entre los años de captura, lo que sugiere
una amplia heterogeneidad en tallas corporales. Hay cierta consistencia en los tamaños de los
animales que estuvieron incluidos en el intervalo de los 1400 a 2200 g, aunque no se observó el
aumento o decremento en hembras y machos en función a la época de lluvias. Boyd y Myhill (1987)
documentan para O. cuniculus, que los machos tienen mayor peso corporal un mes antes de la
temporada reproductora y pesos bajos al término de la misma. Para el conejo montés encontramos
una tendencia similar durante el año 2001, aunque dicho patron no se observó en los otros años y
existe la posibilidad de que en vida libre, el peso corporal de los conejos se mantenga dentro de un
rango muy estrecho, y el oscilar fuera de este límite ponga en riesgo la sobrevivencia individual
(Martínez-Gómez et al. 2004), por lo cual se observa la tendencia a mantener estable el peso
corporal a lo largo del año. Las diferencias encontradas en el peso del conejo montés pueden ser
explicadas por varios factores dependiendo del nivel analizado. Por ejemplo, a nivel intersexual, los
patrones de actividad que presentan, como la visita a la madriguera o nido, cada 35 horas, por un
periodo de tres a cinco minutos para alimentar a las crías, (O. cuniculus en Hudson 1998, Lepus
californicus en Haskell y Reynolds 1947, Lechleitner 1959, Pontrelli 1968, Blackburn 1973 y para
S. transitionalis y S. floridanus Chapman 1975, Chapman et al. 1980), aunados al incremento en los
requerimientos fisiológicos por el sobrelapamiento de las camadas ha favorecido evolutivamente la
selección de mayores tamaños corporales para poder hacerles frente, este hallazgo concuerda con el
reportado para el peso corporal por Rodríguez (2004) y Vázquez (2005). A nivel intrasexual, estos
efectos deberían de estar actuando de forma específica e impactando la condición corporal de los
individuos reproductivamente activos. De forma sorpresiva, estos grupos se encuentran en mejor
19
condición corporal que aquellos individuos reproductivamente inactivos. Martínez-Gómez y col.
(2004) reportan resultados similares a los aquí presentados, donde en condiciones de laboratorio, los
conejos domésticos (O. cuniculus) mantienen estable su peso corporal a pesar de que se encuentren
alimentando a crías de diferentes cohortes de edad, de igual forma parecen resolver el conflicto
ocasionado por una gestación y lactancia simultánea, al duplicar la ingesta de alimento. En este
mismo sentido, Wunder (1992) explica que este incremento en la ingesta de alimento es resultado
del mayor requerimiento energético durante lactancia, ocasionando que el alimento permanezca más
tiempo en el tracto digestivo para maximizar su asimilación e incluso causa ampliación del tejido
intestinal. Siendo así, el aumento de peso para una hembra gestante en O. cuniculus, es
consecuencia del peso de las crías, contenido estomacal y grasa total, variables que explican la
variación de la masa corpórea. En cambio, en una hembra lactante se elimina el peso de las crías
pero se incluye el peso de la leche materna, tejido en las glándulas mamarias, contenido estomacal y
grasa corporal. Pero cuando la hembra se encuentra en las dos condiciones (gestante y lactante), el
aumento en el peso es producto de la suma de todos los componentes (Whittaker y Thomas 1983,
Parigi-Bini y Xiccato 1998), por lo cual, las hembras reproductivamente activas (gestantes y/o
lactantes), tienen mayores pesos corporales que las hembras adultas no reproductivas (FortunLamothe et al. 1999). A pesar de que las hembras reproductivas de S. cunicularius muestran una
tendencia a diferir en peso corporal con las no reproductoras, no hay diferencias significativas entre
estos grupos, aunque un estudio más detallado sobre los cambios de masa corpórea y recapturando
hembras en las tres condiciones en cortos tiempos, permitirían aumentar la distancia entre los
grupos HNR y HR.
De particular atención es el hecho de que las hembras del conejo montés, tengan la mayor
carga de ectoparásitos (Vázquez 2005) y los menores porcentajes de hematocrito (Rodríguez 2004).
Al integrar los hallazgos del presente trabajo, encontramos un claro ejemplo del principio de
asignación de recursos, en donde las hembras del conejo montés aumentan su ingesta de alimento
para mantener su peso estable y hacer frente a la reproducción, a la que asignan la mayor parte de
sus recursos disponibles, reduciendo los recursos asignados a mantener un alto nivel de hematocrito
y a librarse de la carga parasitaria.
En cuanto a los machos, Chapman y col. (1977) atribuyen las diferencias encontradas en el
índice de condición física para S. floridanus y S. transitionalis, a la marcada jerarquía social
existente en este sexo. Con los datos utilizados en este estudio, no hay forma de discernir entre
machos adultos no reproductivos y machos adultos reproductivos, lo que limitó la capacidad de
análisis, ya que los individuos fueron clasificados como reproductores a partir de presentar los
testículos escrotados. Las hembras y machos jóvenes, muestran menores pesos corporales que el
20
resto de los grupos, lo que refleja que las necesidades de crecimiento en los juveniles son cubiertas
con una menor masa corporal a diferencia de los mayores pesos corporales requeridos por los
individuos adultos. Estas diferencias no se hubieran presentado de no existir en forma natural,
ejemplo de ello es que en los machos, a diferencia de las
hembras, no se utilizó el peso corporal
para discernir entre juveniles y adultos.
12.3 Índice de condición física
En S. cunicularius el índice de condición física difiere a niveles inter e intrasexuales. Este mismo
índice para S. floridanus y S. transitionalis a pesar de haber sido evaluado para más de 500
individuos, sólo reporta la tendencia entre las dos variables que lo conforman (Chapman et al. 1977,
Peitz y Lochmiller 1993). A nivel intrasexual, entre los cinco estados analizados se determinó el
mismo patrón que el descrito para el peso corporal. Sin embargo, con el ICF hay mayor certeza que
el aumento en el peso corporal en los individuos reproductivamente activos, no sólo es debido al
incremento en tamaño, sino que la masa corporal aumenta dentro de la misma talla. Esto indica, que
aquellos individuos reproductivamente activos (HR y MR) tienen mejor condición física para
afrontar los altos costos de la reproducción.
12.4 Pliegue interescapular en laboratorio y campo
La utilización del pliegue interescapular como indicador de la condición corporal, no tiene
precedentes en la literatura, por ello se presentan los resultados obtenidos en el estudio con el fin de
motivar a la utilización de la variable en otras especies que mantengan reservas grasas subcutáneas.
La medición del pliegue interescapular en los conejos de bioterio (O. cuniculus), demuestra la
relación alométrica con la masa corporal, sugiriendo que bajo éstas condiciones la grasa aumenta
proporcionalmente como consecuencia de la sinergia de tres factores: Primero, el cautiverio a pesar
de implicar un gasto energético por el estrés del encierro, representa un gran ahorro de energía, que
en vida libre sería utilizada para el desplazamiento, búsqueda de alimento, escape de depredadores y
búsqueda de pareja, entre otras actividades (Williams et al. 2001). Segundo, el aislamiento restringe
la actividad conductual de los adultos y tercero, la alimentación ad libitum evita las restricciones
energéticas. Estos tres factores colocan al conejo en un estado energético favorable, que tiene como
consecuencia el aumento en los depósitos grasos correspondientes.
Los resultados de la comparación de acumulación de grasa interescapular en las hembras
del conejo montés, a diferencia de los machos, muestran la tendencia a la acumulación de reservas
grasas en relación con el aumento masa corporal. Este mismo patrón en donde las reservas grasas
son mayores en las hembras se encuentra sustentado por varios trabajos en campo para O. cuniculus
21
(Boyd y Myhill 1987, Wallage-Dress 1988), S. floridanus y S. transitionalis (Chapman et al. 1977).
No obstante, en S. cunicularius la relación entre estás dos variables sólo explica el 15% de la
varianza total. En vida libre el conejo montés tiene varios depredadores potenciales y el tener un
aumento en las reservas grasas afectaría su movilidad, incrementando el riesgo a ser depredado
(McNamara y Houston 1990). Esto indica que las reservas grasas en la región interescapular de esta
especie, no son la primer opción utilizada para mantener un estado energético estable, y
posiblemente solo sean utilizadas para amortiguar ligeramente los costos de termorregulación,
obtener pequeñas cantidades de agua metabólica durante la temporada de secas y en casos extremos
para suplir períodos cortos en los cuales no puedan realizar la conducta de forrajeo por restricciones
ambientales (Saunders 1988). Estos argumentos se encuentran sustentados por los descubrimientos
de Whittaker y Thomas (1983), en donde los depósitos de grasa en las liebres Lepus americanus,
solamente les provee de energía suficiente para mantener su tasa metabólica de reposo (TMR) por
cuatro días durante la temporada de invierno y no muestran una variación estacional. Sin embargo,
se requiere de un análisis más detallado sobre estos requerimientos, con recapturas en escalas
temporales más cortas, pues es probable que existan cambios en las reservas grasas a nivel
individual, y que éstos sean más evidentes que los encontrados a nivel poblacional.
12.5 Tasa metabólica de campo como indicador de la condición corporal
En esta sección se discute la propuesta de utilizar la estimación de la tasa metabólica de campo
(TMC), a partir del peso corporal del conejo S. cunicularius y su relación con los estados
reproductores del conejo montés. Para ello se expone un breve marco conceptual, que nos permite
visualizar los supuestos para la inclusión de este parámetro dentro de nuestro estudio, seguido por la
estimación de TMC y las connotaciones de los resultados.
12.5.1 Alometría y tasa metabólica
En numerosos trabajos de biología y evolución se ha establecido la importancia del tamaño corporal
de los animales, expandiendo el interés por su estudio a otras áreas de investigación como son la
fisiología y la morfología funcional (Peters 1983, Calder 1984, Schmidt-Nielsen 1984).
La alometría es un método que compara la estructura de tamaños y hace posible el integrar
sus implicaciones en la tasa de uso de energía, productividad y ciclos de nutrientes a varios niveles
de resolución (Kozlowski y Weiner 1997). La técnica ha sido utilizada para establecer la relación
entre el peso corpóreo y la tasa metabólica basal de los animales (TMB) y es conocida como la
regla del exponente 3/4 (3/4 power rule), expresando la relación más eficiente entre cantidad de masa
22
y energía necesaria para mantenerla activa (Kleiber 1932, citado en West et al. 2002), tal como se
indica en la siguiente ecuación:
B = B0 M 3/4
donde la tasa metabólica basal (B), y la masa corporal del animal (M) se asocian mediante la
aplicación de un coeficiente de normalización (B0), el cual varía por grupo taxonómico.
Recientemente West y colaboradores (2002), han encontrado que dicha relación, si bien
existe a niveles inter e intraespecíficos, también es válida al analizar diferentes niveles de
organización, como son individuo, célula, organelo celular (mitocondria) y nivel molecular
(reacciones enzimáticas dentro de la mitocondria). Por lo que en cada uno de estos niveles se
mantiene la relación propuesta por Kleiber (1932) citado en West et al. (2002). De forma similar, en
animales silvestres se ha utilizado la tasa metabólica de campo (TMC) que expresa el costo
energético total requerido durante el curso de un día, en el cual se incluyen los costos de la TMB,
termorregulación, locomoción, alimentación, escape a depredadores, estado de alerta, digestión y
eliminación de toxinas del alimento, crecimiento, reproducción y otros gastos expresados en forma
de calor (Nagy 1987). El método más recurrente para determinar la TMC es por eliminación de
isótopos (Nagy 1983) y ha sido utilizado en más de 200 especies de animales, información que ha
sido integrada por Nagy y colaboradores (1999) y que demuestra la correlación lineal entre peso
corporal vs. TMC en distintas clases de animales. Asimismo, el mismo autor utiliza 26 especies de
vertebrados con pesos de 0.03 a 44 kg para calcular la ecuación lineal para herbívoros y sólo utiliza
el peso corporal como principal factor de gasto energético. De forma paralela Speackman (2000),
usa 74 especies de mamíferos con pesos de 0.007 a 4 kg y encuentra también asociación lineal entre
variables, aunque en su modelo lineal incluye la temperatura y latitud del sitio de origen de cada
especie.
12.5.2 Estimación de la TMC en S. cunicularius
Los datos de los pesos corporales de S. cunicularius se utilizaron para obtener las ecuaciones
alométricas propuestas por ambos autores (Nagy et al. 1999, Speackman 2000) y así realizar la
estimación de la TMC, de tal forma que se obtuvo una descripción de las diferencias encontradas
entre ecuaciones y estados reproductores del conejo montés.
El cálculo a partir de la formula de Nagy y sus colaboradores (1999) genera valores 20%
más bajos que los estimados mediante la ecuación de Speackman (2000). Estos últimos son más
precisos, dado que Speackman (2000) en su modelo lineal incluye parámetros ambientales del
hábitat como la temperatura y latitud, variables que afectan los costos de la termorregulación y
actividad de la especie. A nivel intersexual, el análisis de Kolmogorov-Smirnov sobre la TMC
23
indica diferencias a partir de la ecuación de Speackman TMC
S
(hembras 1182.6 ± 239 kJ/día DE,
machos 1122.1 ± 184.8 kJ/día DE; P < 0.001). De igual forma, dentro del grupo de las hembras hay
diferencias significativas al comparar la TMC entre los cinco estados reproductores y efecto de la
interacción época climática y estado reproductor (Cuadro 4, Figura 8).
El seguimiento continuo de la TMC para algunos conejos con recapturas de dos a cinco
ocasiones, indica gráficamente los requerimientos energéticos de un estado reproductor a otro. Por
un lado, en las hembras el tiempo que transcurre entre cada diferente estado reproductor es
aproximadamente de siete meses, período en que la TMC se incrementa al pasar de HJ a HNR. De
igual forma, la variación en los requerimientos (kJ/día) no es muy distinta cuando las hembras
adultas pasan de HNR a HR (Figura 9). Por otro lado, la TMC en tres de los cuatro machos que se
graficaron cambia en menos tiempo y los machos reproductores están por arriba de los 950 kJ/día
mientras que los juveniles están por abajo de este límite energético (Figura 10).
12.5.3 Posibles explicaciones de la TMC estimada
Las estimaciones aquí presentadas, deben de ser tomadas con cautela, pues si bien es cierto que las
regresiones alométricas han probado ser validas a varios niveles de organización, desde reacciones
moleculares hasta comparaciones entre taxa (West et al. 2000), la TMC para está especie nunca ha
sido medida utilizando el método de eliminación de isótopos u otro método. Por ello se debe
realizar la medición directa para realizar indicaciones más precisas bajo este contexto ecológico.
A nivel intersexual, Goldsworthy y col. (2001) reportan diferencias en las TMC asociadas
al peso corporal de los individuos, tanto en machos, hembras, adultos y juveniles para varias
especies. Esto concuerda con nuestros resultados, aunque no hay diferencias entre conejos juveniles
(MJ y HJ) lo que puede ser consecuencia resultado del ámbito hogareño y uso de hábitat en este tipo
de ambientes templados.
Chapman y col. (1977), reportan para S. floridanus y S. transitionalis una baja condición
energética en los machos, producto de la estricta jerarquía social intrasexual. Esto podría ser un
escenario probable en el conejo montés (S. cunicularius), ya que los resultados muestran una
condición metabólica distinta entre sexos.
En cuanto a la relación entre la tasa metabólica de campo y la época climática, Shoemaker y
sus colaboradores (1976) reportan que la liebre del desierto (Lepus californicus) durante el invierno
tiene un aumento en la TMC hasta en un 21%. Para el caso del conejo montés, la interacción entre
época climática y estado reproductor denota cambios en dicha variable, lo que indica un efecto en la
zona termoneutral de la especie, y ello promueve que los individuos adultos incrementen la
24
Figura 8. Tasa metabólica de campo promedio (kJ/día) calculada para los individuos capturados en
el periodo de mayo 2000 a abril del 2004 con las fórmulas de Speackman, 2000 (a) y Nagy y col.
1999 (b). Las líneas verticales indican intervalos de confianza al 95%.
1600
a
1400
1200
1000
800
600
1400
b
Lluvias
Secas
1200
Tasa metabólica de campo (KJ/día)
1000
800
600
HNR
HR
HJ
MR
MJ
Cuadro 4. Análisis de varianza de dos vías (ANDEVA), donde los factores fijos fueron: Estado
reproductor y época climática. La variable de respuesta fue la tasa metabólica de campo (TMC)
estimada con las ecuaciones propuestas por Nagy y col. en 1999 (a) y Speackman 2000 (b).
Fuente de variación
a)
Intercepto
Estado reproductor
Época climática
Estado reproductor * Época climática
Error
b)
Intercepto
Estado reproductor
Época climática
Estado reproductor * Época climática
Error
g. l.
F
P
1
4
1
4
208
19662.2
88.3
0.06
4.43
< 0.00001
< 0.00001
= 0.8
< 0.001
1
4
1
4
208
9643.3
98.0
0.001
3.93
< 0.00001
< 0.00001
= 0.9
<0.004
25
Figura 9. Variación temporal en la tasa metabólica de campo (Speackman) para tres hembras (a, b y c)
capturadas y recapturadas en distintos meses y años del período de esfuerzo de captura (mayo 2000 a abril del
2004). Las siglas se representan como: Juveniles (HJ), no reproductoras (HNR) y reproductoras (HR).
Figura 10. Variación temporal en la tasa metabólica de campo (Speackman) para cuatro machos (a, b, c y d)
capturados y recapturados en distintos meses y años del período de esfuerzo de captura (mayo 2000 a abril del
2004). Las siglas se representan como: Juveniles (MJ) y adultos (MR).
26
insulación del pelaje y la actividad física decrece para minimizar los costos termorregulatorios
como lo sugieren Hayward (1965) y Chapell (1980).
En un seguimiento continuo de los individuos, varios autores proponen que los gastos
energéticos durante el primer evento reproductor ocasionan un marcado desequilibrio energético en
las hembras primíparas y el suministro se reduce en los subsecuentes eventos reproductores
(Chapman et al. 1977, Xiccato et al. 1995, Parigi-Bini y Xiccato 1998, Rommers et al. 2002).
Tratando de hacer comparaciones en el mismo sentido, en el conejo montés se observa que al
alcanzar la madurez sexual en los machos y el primer evento reproductor en las hembras aumenta el
requerimiento energético (Figuras 9 y 10). Sin embargo, esto sólo fue posible observar con datos
reportados para tres hembras y cinco machos que fueron recapturados en distintos tiempos a lo
largo del desarrollo de la tesis. Por consiguiente, toda la información recabada con los datos
corporales de los conejos silvestres, abre el panorama para experimentos y mediciones de la tasa
metabólica de campo bajo diferentes hipótesis de trabajo, que refieren al gasto energético durante la
época reproductora y su relación con el comportamiento.
13. CONCLUSIONES
1. La condición corporal afecta la condición reproductiva y desempeño de S. cunicularius.
2. Las hembras y los individuos reproductivamente activos poseen mejor condición corporal que los
machos y los individuos reproductivamente inactivos, en los niveles inter e intrasexualmente
respectivamente.
3. El grosor del pliegue interescapular refleja parcialmente una tendencia en las hembras del conejo
montés a acumular reservas grasas en la región interescapular.
4. La TMC estimada se encuentra relacionada con la condición corporal de S. cunicularius y puede
ser tomada como base para predecir futuras tendencias resultantes del realizar una medición directa
de esta variable.
27
14. PERSPECTIVAS
El primer evento reproductor en los animales representa un alto costo energético en ambos sexos y
existen fluctuaciones en la inversión energética de los subsecuentes eventos reproductores, mismas
que dependen de la condición corporal individual. Para lograr una estimación más precisa de la
asignación de los recursos que realiza S. cunicualrius a lo largo de la temporada reproductora, es
necesario el realizar un seguimiento individual con mayor frecuencia de recaptura e intervalos de
tiempo más cortos, ya que la duración de la gestación es de aproximadamente de un mes y las
hembras pueden volver a quedar preñadas después de parir. Además, la relación entre el peso
corporal y el índice de condición física son un buen indicador de la cantidad de reservas corporales,
y poseen antecedentes claros de su efectividad.
Los resultados encontrados tanto en laboratorio como en campo, en cuanto al grosor del
pliegue interescapular indican que la variable es potencialmente aplicable en otras especies de
lagomorfos o mamíferos que presenten reservas grasas subcutáneas. Aunque, si dicha medición se
calibrara con un método de valoración directa de contenidos grasos; por ejemplo mediante la
dilución de gases (Henen 2001), seguramente se establecería de forma contundente si hay relación
alométrica entre la grasa total y la medida registrada.
La TMC ha sido de mucha utilidad en varias especies para calcular los costos energéticos
de la reproducción, la estimación aquí presentada para el conejo montés, puede ser tomada como un
antecedente para futuros estudios.
En el volcán de La Malinche y sus alrededores, a pesar de estar considerada como un
parque nacional, existe la caza ilegal del conejo montés, sin embargo, ésta podría llegar a ser
permitida si se implementa una estrategia de conservación que incluya el conocimiento de los
números poblacionales actuales para esta especie, un estudio etnozoológico que evalúe las
reducciones anuales en la población, y los resultados teóricos de esta tesis, que resultan vitales en la
planeación de la reproducción en cautiverio de la especie para mantener un número poblacional
estable en vida libre. Permitiendo de esta forma el uso reglamentado del conejo montés como
recurso para los cazadores de los pueblos más cercanos y la permanencia de las interacciones de
depredador-presa existentes en este ecosistema, aminorando con ello el problema de la relación
hombre-naturaleza que en muchas regiones de nuestro país amenaza con terminar con las especies
silvestres. Aún, falta tener más conocimiento de la biología básica del conejo montés S.
cunicularius para proponer nuevas hipótesis de trabajo, lo cual conduciría a una mejor compresión
de la interacción entre este mamífero y su ambiente.
28
15. LITERATURA CITADA
Alberts B, Johnson A, Lewis J, Raff M, Roberts K, Walter P. 2002. Molecular Biology of the Cell.
Fourth edition. Garland Science, New Cork 1616 pp.
Bailey JA. 1968. A weight-length relationship for evaluating physical condition of cottontails.
Journal of Wildlife Management 32: 835-841.
Barbour SM, Litivaitis JA. 1993. Niche dimensions of New England cottontails in relation to
habitat patch size. Oecología 95: 321-327.
Beck CA, Bowen WD, Iverson SJ. 2003. Sex differences in the seasonal patterns of energy storage
and expediture in a phocid seal. Journal of Animal Ecology 72: 280-291.
Blackburn DF. 1973. Courtship behavior among white-tailed and black-tailed jackrabbits. Great
Basin Naturalist 33: 203-204.
Blackwell GL. 2002. A potential multivariate index of condition for small mammals. New Zeeland
Journal of Zoology 29: 195-203.
Blueweiss L, Fox H, Kudzma V, Nakashima D, Peters R, Sams S. 1978. Relationships between
body size and some life history parameters.. Oecologia 37: 257-272.
Bothma JP, Teer JG. 1977. Reproduction and productivity in south Texas cottontail rabbits.
Mammalia 41: 253-281.
Boyd L, Myhill G. 1987. Seasonal changes in condition, reproduction and fecundity in the wild
European rabbit Oryctolagus cuniculus. Journal of Zoology, London 212: 223-233.
Bronson FH. 1989. Mammalian Reproductive Biology. The University of Chicago Press, Chicago.
352 pp.
Brozek J, Keys A. 1953. Body fat in adult man. Physiological Reviews 33: 245-325.
Calder WA III. 1984. Size, Function, and Life History, Harvard University Press, Cambridge,
Massachusetts. 431 pp.
Cameron RD, Smith WT, Fancy SG, Gerhart KL, White RG. 1993. Calving success of female
caribou in relation to body weight. Canadian Journal of Zoology 71: 480-486.
Cervantes FA, Lorenzo C, Vargas J, Holmes T. 1992. Sylvilagus cunicularius. Mammalian Species
412: 1-4.
Chapell MA. 1980. Termal energetics and thermoregulatory costs of small artic mammals. Journal
of Mammalogy 31: 421-442.
Chapman A. 1975. Sylvilagus transitionalis. Mammalian Species 55: 1-4.
Chapman A, Harman L, Samuel E. 1977. Reproductive and physiological cycles in the cottontail
complex in western Maryland and nearby West Virginia. Wildlife Monographs 56: l-73.
29
Chapman A, Hockman G, Ojeda M. 1980. Sylvilagus floridanus. Mammalian Species 136: 1-8.
Chapman J, Hockman G, Edwards R. 1982. Wild Mammals of North America: Biology,
management and economics. The Johns Hopkins University Press, Baltimore, 83-123 Pp.
Clutton-Brock TH, Albon SD, Guinness FE. 1989. Fitness costs of gestation and lactation in wild
mammals. Nature 337: 260-262.
Coordinación General de Ecología. 1999. Plan de manejo del Parque Nacional Malintzi. Inédito.
Tlaxcala. México.
Derry DM, Morrow E, Sadre N, Flattery KV. 1972. Brown and white fat during the life of the
rabbit. Developmental Biology 27: 204-216
Diersing VE, Wilson DE. 1980. Distribution and systematics of the rabbits (Sylvilagus) of westcentral Mexico. Smithsonian Contributions to Zoology 297: 1-34.
Dobson FS. 1992. Body mass, structural size, and life-history patterns of the Columbian ground
squirrel. American Naturalist 140: 109-125.
Ecke D. 1955. The reproductive cycle of the mearns cottontail in Ilinois. American Midland
Naturalist 53: 294-311
Fortun-Lamothe L, Prunier A, Lebas F. 1993. Effects of lactation on fetal survival and development
in rabbit does mated shortly after parturition. Journal of Animal Science 71: 1882-1886.
Fortun-Lamothe L, Prunier A, Bolet G, Lebas F. 1999. Physiological mechanisms involved in the
effects of concurrent pregnancy and lactation on foetal growth and mortality in the rabbit.
Livestock Production Science 60: 229-241
French AR. 1992. Mammalian dormancy. En: Tomasi TE, Horton TH. (eds.). Mammalian
Energetics. Interdisciplinary Reviews of Metabolism and Reproduction. Comstock
Publishing Associates. London, 105-121 Pp.
Frisch RE. 1990. Body fat, menarche, fitness and fertility. En: Frisch RE. (ed.). Adipose Tissue and
Reproduction. S. Karger. Basel, Switzerland: 1–26 Pp.
Gerhart KL, White RG, Cameron RD, Russell DE. 1996. Estimating fat content of caribou from
body condition scores. Journal of Wildlife Management 60: 713-718.
Gittleman JL. Thompson DS. 1988. Energy allocation in mammalian reproduction. American
Zoologist 28: 863-875.
Goldsworthy SD, He X, Tuck GN, Lewis M, Williams R. 2001. Trophic interactions between the
Patagonian toothfish, its fishery, and seals and seabirds around Macquarie Island. Marine
Ecology Progress Series 218: 283-302.
Hall ER. 1981. The Mammals of North America. Second edition. John Wiley and Sons, New York.
1-181 Pp.
30
Haskell HS, Reynolds HG. 1947. Growth, developmental food requirements, and breeding activity
of California jackrabbits. Journal of Mammalogy 28: 129-136.
Hayward JS. 1965. Microclimate temperature and its adaptative significance in six geographic races
of Peromyscus. Canadian Journal of Zoology 43: 341-350.
Henen BT. 2001. Gas Dilution Methods: Elimination and absorption of lipid-soluble gases. En:
Speackman JR. (ed.). Body Composition Analysis of Animals. A Handbook of Nondestructive Methods. Cambridge University Press. United Kingdom, 99-126 Pp.
Hodges KE, Krebs CJ, Sinclair ARE. 1999. Snowshoe hare demography during cyclic population
low. Journal of Animal Ecology 68: 581-594.
Hudson R. 1998. Potential of the newborn rabbit for circadian rhythms research. Biological Rhythm
Research 295: 546-555.
Innes DG, Millar JS. 1981. Body weigth, litter size, and energetics of reproduction in
Clethrionomys gapperi and Microtus pensylvanicus. Canadian Journal of Zoology 59: 785789.
Kam M, Cohen-Gross S, Khokhlova IS, Degen AA, Geffen E. 2003. Average daily metabolic rate,
reproduction and energy allocation during lactation in the Sundevall Jird Meriones crassus.
Functional Ecology 17: 496-503.
Kennedy GC, Mitra J. 1963. Body weight and food intake as initiating factors for puberty in the rat.
Journal of Physiology 166: 408-418.
Krebs CJ, Boonstra R, Boutin S, Sinclair ARE. 2001. What drives the 10 –year cycle of snowshoe
hares? Bioscience 51: 25-35.
Kozlowski J, Weiner J. 1997. Interspecific allometries are by-products of body size optimization.
American Naturalist 149: 352-379.
Lechleitner RR. 1959. Sex ratio, age classes and reproduction of the black-tailed jack rabbit.
Journal of Mammalogy 40: 63-81.
Martínez-Gómez M, Juárez M, Distel H, Hudson R. 2004. Overlapping litters and reproductive
preformance in the domestic rabbit. Physiology and Behavior 82: 629-636.
McClure, P.A. 1987. Energetics of reproduction and life histories of cricetine rodents (Neotoma
floridana and Sigmodon hispidus). Symposium of the Zoological Society of London 57:241–
258.
McNamara J, Houston AI. 1990. The value of fat reserves and the tradeoff between starvation and
predation. Acta Biotheoretica 38: 37-61.
Millar JS. 1977. Adaptative features of mammalian reproduction. Evolution 31: 370-386.
31
Nagy KA. 1983. The doubly labeled water (3HH18 O) method: A guide to its use. University of
California Publication No. 12 (1417), Los Angeles, USA.
Nagy KA. 1987. Field metabolic rate and food requirement scaling in mammals and birds.
Ecological Monographs 572: 111-128.
Nagy KA, Girard A, Brown K. 1999. Energetics of free-ranging mammals, reptiles, and birds.
Annual Review of Nutrition 19: 247-277.
Parigi-Bini R, Xiccato G. 1998. Energy metabolism and requirements. En: de Blas C, Wiseman J.
(eds.). The Nutrition of the Rabbit. Cab International, New York, 103-131 Pp.
Parigi-Bini R, Xiccato G, Cinetto M, Dalle A. 1992. Energy and protein utilization and partition in
rabbit does concurrently pregnant and lactating. Animal Production 55: 153-162.
Peitz DG, Lochmiller RL. 1993. Using weight-length relationships to asses physical condition of
cottontail rabbits in northcentral Oklahoma. Proceedings of the Oklahoma Academy of
Sciences 73: 45-46.
Peters RH. 1983. The Ecological Implications of Body Size. Cambridge University Press, United
Kingdom. 320 pp.
Pontrelli J. 1968. Mating behavior of the black-tailed jackrabbit. Journal of Mammalogy 49: 785786.
Rodríguez MA. 2004. Estacionalidad reproductora del conejo montés (Sylvilagus cunicularius) en
el Parque Nacional La Malinche. Tesis de Maestría, Instituto de Neuroetología, Universidad
Veracruzana.
Rommers JM. 2003. Strategies for rearing of rabbit does. Ph. D. Thesis, Animal Sciences Group of
Wageningen UR, Department of Animal Sciences, The Netherlands.
Rommers JM, Meijerhof R, Noordhuizen JPTM, Kemp B. 2002. Relationships between body
weight at first mating and subsequent body development, feed intake, and reproductive
performance of rabbit does. Journal of Animal Science 80: 2036-2042.
SARH. 1993. Diagnóstico del Parque Nacional Malinche o Matlacuéyatl, Tlaxcala. Subsecretaría
Forestal y de Fauna Silvestre.
Saunders DA. 1988. Adirondack Mammals. State University of New York, College of
Environmental Science and Forestry, 216 pp.
Schmidt-Nielsen K. 1984. Scaling: Why is Animal Size so Important? Cambridge University Press,
Cambridge United Kingdom. 241 pp.
Schluter D, Gustafsson L. 1993. Species recognition and sexual selection as a unitary problem in
animal communication. Evolution. 48: 658-667.
32
Shoemaker VH, Nagy K, Costa W. 1976. Energy utilization and temperature regulation by
jackrabbits Lepus californicus in the Mojave Desert. Physiological Zoology 49: 364-375.
Speackman JR. 2000. The cost of living: Field metabolic rates of small mammals. Advances in
Ecology Research 30: 177-297
Speackman JR, George H, Ward S, Król E. 2001. The isotope dilution method for the evaluation of
body composition. En: Speackman J R. (ed.). Body Composition Analysis of Animals. A
Handbook of Non-destructive Methods. Cambridge University Press, United Kingdom, 5698 Pp.
Stearns SC. 1992. The Evolution of Life Histories. Oxford University Press, Oxford. 248 pp.
Thomas VG. 1987. Similar winter energy strategies of grouse, hares and rabbits in northern biomes.
Oikos 50: 206-212.
Thompson D. 1992. Gestation and lactation in small mammals: Basal metabolic rate and the limits
of energy use. En: Tomasi TE, Horton T.H (eds.). Mammalian Energetics. Interdisciplinary
Reviews of Metabolism and Reproduction. Ithaca: Comstock, 213-259 Pp.
Vázquez JP. 2003. Reproducción y parasitismo del conejo endémico de México Sylvilagus
cunicularius. Memorias del XVII Congreso Nacional de Zoología. Puebla de los Ángeles,
Puebla, México.
Vázquez, JP. 2005. Carga de parásitos y su relación con el estado fisiológico del conejo endémico
de México Sylvilagus cunicularius. Tesis de Maestría en Neuroetología, Universidad
Veracruzana.
Villa R, Cervantes A. 2003. Los Mamíferos de México. Grupo Editorial IberoAmérica, México.
Wallage-Drees JM. 1986. Seasonal changes in the condition of rabbits, Oryctolagus cuniculus (L.),
in a coastal dune area. Zeitschrift für Säugetierkunde 51: 26-36.
Wallage-Dress JM. 1988. Rabbits in the coastal sand dunes; weighted and counted. Annalen der
Sterrenwacht in Leiden, 47-63 Pp.
West GB, Woodruff WH, Brown JH. 2002. Allometric scaling of metabolic rate from molecules
and mitochondria to cells and mammals. Proceedings of the National Academy of Sciences
99: 2473-2478.
Whittaker ME, Thomas VG. 1983. Seasonal levels of fat and protein reserves of snowshoe hares in
Ontario. Canadian Journal of Zoology 61: 1339-1345.
Williams JB, Ostrowski S, Bedin E, Ismail K. 2001. Seasonal variation in energy expenditure, water
influx and food consumption of Arabian oryx Oryx leucoryx. The Journal of Experimental
Biology 204: 2301-2311.
33
Worthy GAJ, Lavigne DM. 1983. Changes in the energy stores during postnatal development of the
harp seal, Phoca groenlandica. Journal of Mammalogy 64: 89-96.
Wunder BA. 1992. Morphophysiological indicators of the energy state of small mammals. En:
Tomasi TE, Horton TH. (eds.). Mammalian Energetics: Interdisciplinary Reviews of
Metabolism and Reproduction. Cornell University Press, New York 83-104 Pp.
Xiccato G, Parigi-Bini R, Dalle ZA, Carazzolo A, Cossu ME. 1995. Effect of dietary energy level,
addition of fat and energy balance of lactating and pregnant rabbit does. Animal Science 61:
387-398.
Zar J. 1999. Biostatistical Analysis. Prentice Hall, New Jersey123 pp.
34