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Doi: http://dx.doi.org/10.17584/rcch.2016v10i1.5124
Desarrollo de la biomasa y raíz en plantas de lulo
(Solanum quitoense var. septentrionale) en respuesta
al sombrío y anegamiento
Biomass and root development response of lulo
(Solanum quitoense var. septentrionale) plants to
shading and waterlogging
WILLIAM ANDRÉS CARDONA1, 5
LUIS GABRIEL BAUTISTA-MONTEALEGRE2
NIXON FLÓREZ-VELASCO3
GERHARD FISCHER4
Plantulas
delulo.
tomate.
Plántula de
Foto:
Álvarez-Herrera.
Foto: G. Fischer
RESUMEN
El cambio y la variabilidad climática incrementan los periodos de lluvias, generando inundaciones y/o anegamientos, los cuales impactan en el desarrollo fisiológico de las especies cultivadas. En lulo, aunque se recomienda su siembra bajo penumbra, se estudió el efecto del estrés por anegamiento en condiciones de sombrío
bajo invernadero. Las plantas de lulo, de 10 semanas de edad, fueron sembradas en materas de plástico de 5 L
con un sustrato suelo y arena cuarcítica en proporción 1:1 v/v, se determinó el efecto de 65% sombrío en los
cuatro periodos del anegamiento de 0, 3, 6 y 9 días, más 9 días de recuperación c/u, sobre el desarrollo de la
biomasa de planta y las raíces. El sombrío disminuyó la acumulación de biomasa en todos los órganos vegetativos, especialmente en las hojas (-22,7%). No se presentaron interacciones entre el sombrío y el anegamiento.
La raíz resultó ser el órgano más afectado por los periodos de mayor anegamiento (6 y 9 días), con reducciones
del diámetro del cuello radical, longitud de raíz pivotante y del volumen y peso seco de raíz, mientras que, en
consecuencia, la relación de biomasa entre la parte aérea y la raíz se aumentó. Durante el periodo de recuperación de 9 días persistió el efecto negativo de la privación del oxígeno en la rizósfera y, más bien, se agravó
todavía más para los variables volumen y longitud de la raíz.
1
2
3
4
5
Facultad de Ciencias Agrarias, Programa de Maestría en Ciencias Agrarias, Línea de Investigación en Suelos y Aguas,
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).
Facultad de Ciencias Agrarias, Programa de Maestría en Ciencias Agrarias, Línea de Investigación en Fitopatología,
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).
Facultad de Ciencias Agrarias, Programa de Maestría en Ciencias Agrarias, Línea de Investigación en Fisiología de
Cultivos, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).
Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).
Autor para correspondencia. [email protected]
REVISTA COLOMBIANA DE CIENCIAS HORTÍCOLAS - Vol. 10 - No. 1 - pp. 53-65, enero-junio 2016
54
CARDONA/BAUTISTA-MONTEALEGRE/ FLÓREZ-VELASCO/FISCHER
Palabras clave adicionales: peso seco, cuello raíz, longitud raíz, relación parte aérea/raíz.
ABSTRACT
Climate change and its variability increase rainy periods, generating flooding and waterlogging, which affect
the physiological development of cultivated species. In lulo, although growth under shade is recommended,
the effect of stress due to waterlogging was studied under conditions of partial shading in greenhouse. Young
lulo plants were planted in 5 L plastic pots with soil and sand quartzite at a ratio of 1: 1 v/v as substrate. The
effect of 65% shading and no shading during four periods of waterlogging, 0, 3, 6 and 9 days, and a recovery
period of 9 days each on the development of plant biomass and roots was determined. The shading decreased
biomass accumulation in all of the vegetative organs, especially the leaves (-22.7%). No interactions between
the shading and waterlogging were measured. The root system proved to be the organ most affected by the
periods of increased waterlogging (over 6 and 9 days), with reductions in the diameter of the root collar,
length of taproot, volume and dry weight of roots, while; as a consequence, the shoot/root ratio of the biomass increased due to rhizosphere oxygen deprivation. During the recovery period of 9 days, the negative
effect of the waterlogging persisted and was further aggravated for the volume and root length variables.
Additional keywords: dry weight, root collar, root length, shoot/root ratio.
Fecha de recepción: 08-03-2016
Aprobado para publicación: 14-05-2016
INTRODUCCIÓN
El lulo (Solanum quitoense Lam.) es un arbusto
tropical originario de los bosques húmedos de
los Andes de Suramérica (Messinger y Lauerer,
2015), incluyendo a Colombia, Ecuador y Perú
dentro del centro primario de su diversidad genética (Bonet y Cárdenas, 2012). Las dos variedades botánicas de lulo más importantes en
Colombia son la septentrionale y la quitoense. La
primera se caracteriza por la presencia de espinas en el tallo y en las hojas y por una mayor acidez de sus frutos, mientras la segunda variedad
no presenta espinas y sus frutos son más dulces
(Morton, 1987).
En Colombia y Ecuador es considerado como
un producto importante en la canasta familiar
y cuenta con un alto potencial agroindustrial
en la obtención de pulpa, jugos, néctares y con-
Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
centrados (González et al., 2014; Flórez et al.,
2008). En 2014, la superficie sembrada en Colombia con este frutal fue de 9.829 ha, de las
cuales se obtuvieron 80.313 t y un rendimiento promedio de 9,54 t ha-1, a partir de 8.418 ha
cosechadas y los departamentos de Huila, Valle del Cauca, Antioquia, Santander, Boyacá y
Caldas son los de mayor participación a nivel
nacional (MADR, 2014).
Por ser una planta originaria de los bosques húmedos, presenta buena adaptación a regiones
frescas y sombreadas, se presume que es una
planta de semipenumbra, con ruta fotosintética
C3 (Medina et al., 2006). Por ello, se recomienda su siembra bajo penumbra natural o artificial
(Bonet y Cárdenas, 2012). Sin embargo, como
producto de la domesticación, se han establecido
S O M B R Í O Y A N E G A M I E N T O A F E C TA N P L A N TA S D E L U L O
cultivos comerciales en ambientes de alta iluminación y libre exposición, en especial en los materiales sin espinas (Medina et al., 2006).
El Panel Intergubernamental de Cambio Climático reporta que el incremento en las precipitaciones, causadas principalmente por el calentamiento global resultado de las actividades humanas,
tendrá un mayor impacto en las regiones tropicales como consecuencia del aumento del ciclo
hidrológico mundial (Bailey-Serres y Voeseneck,
2008). En Colombia durante los años 2010 y 2011,
el incremento de las precipitaciones, causadas por
el fenómeno de La Niña, afectó seriamente las regiones Caribe y Andina del territorio; en dicha
temporada, se registró la afectación del 87,5% de
los departamentos del país (DANE, 2011).
Los periodos de anegamiento en periodos de alta
pluviosidad o riego excesivo, unidos a un pobre
drenaje del suelo (Pardos, 2004; Torres y Fischer,
2016) dificultan el desarrollo radical y la fisiología de las especies cultivadas, generando grandes pérdidas de producción agrícola en todo el
mundo (Bailey-Serres et al., 2012). Anegamiento
e inundación conllevan a una saturación de los
poros en el suelo con agua que normalmente están ocupados con aire (Lambers et al., 2008). En
consecuencia, en el suelo se presenta la reducción
del oxígeno (O2) libre a cambio de la acumulación de dióxido de carbono (CO2), que afecta el
potencial redox del suelo, cambiando la disponibilidad de nutrientes como manganeso (Mn4+),
hierro (Fe3+) y sulfato (SO24-) e incrementando la
solubilidad de metales tóxicos (Zeng et al., 2013).
Adicionalmente aumenta la producción de sustancias tóxicas como etanol, acetaldehído, compuestos cianógenos y etileno (Kozlowski, 1997).
Por el lavado de las raíces se presenta una pérdida
de nutrientes minerales como compuestos solubles de nitrógeno originando un desequilibrio
nutricional debido a la actividad anaeróbica microbiana (Pardos, 2004).
La poca disponibilidad de O2 en el suelo anegado reduce la difusión del oxígeno disuelto el cual
solo queda disponible en una capa delgada ubicada cerca de la superficie (Taiz y Zeiger, 2010).
Esta condición de hipoxia se ha convertido en
un estrés abiótico importante que afecta el crecimiento, desarrollo, productividad e incluso la
distribución de las especies (Kozlowski, 1997) y
que muestra un fuerte efecto negativo sobre el
crecimiento y la actividad fisiológica de las raíces
(Pallardy, 2007).
La mayoría de las especies vegetales son susceptibles, a un mayor o menor grado, a esta adversidad y han desarrollado adaptaciones a estas
condiciones anaeróbicas (Bailey-Serres y Voesenek, 2008). Las plantas pueden llegar a tolerar
el encharcamiento mediante mecanismos que
implican el transporte y suministro de oxígeno
a los órganos sumergidos, dentro de estos la formación de aerénquima y la inserción de raíces
adventicias, cerca de la superficie del agua, son
los más importantes (Moreno y Fischer, 2014).
El aerénquima es un conjunto de canales que admite la difusión interna del oxígeno atmosférico
y el proveniente de la fotosíntesis de las partes
aéreas hacia las raíces anegadas favoreciendo la
respiración aeróbica de este órgano vital para la
planta (Yamauchi et al., 2013).
La radiación solar es la fuente energética más importante para la asimilación del carbono y el crecimiento de la planta (Valladares y Niinemets,
2008), por lo cual cualquier reducción en esta
causará efectos sobre la fotosíntesis y la tasa de
crecimiento (Mielke y Schaffer, 2010).
Las plantas están frecuentemente limitadas por
múltiples factores de estrés que operan de forma simultánea, en este sentido, las respuestas
fisiológicas a efectos separados de anegamiento
y sombrío sugieren que ambos factores interactúan de tal forma, que el efecto adverso del
sombrío se amplificará en suelos anegados (Laan
et al., 1990). La interacción de estas dos condiciones puede afectar el crecimiento de plantas
de forma independiente o interactuar haciendo
que un factor reduzca y/o incremente el impac-
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CARDONA/BAUTISTA-MONTEALEGRE/ FLÓREZ-VELASCO/FISCHER
to de factores adicionales (Baracaldo et al., 2014).
Mommer et al. (2005) constataron que existen
fuertes similitudes entre las respuestas de aclimatización a sombrío e inmersión en agua de las
plantas.
y (2) con sombrío (CS), colocando las plantas en
una cámara cubierta por todos los lados con polisombra negra, instalada a 1,5 m por encima de
las plantas, que brindó un porcentaje de sombra
del 65±4%, con una radiación de 29.94±3.4 lx.
Dada la importancia del cultivo de lulo para el
sector frutícola colombiano y el poco conocimiento que existe en el estudio de la fisiología
de esta especie en condiciones de variabilidad
climática, así como la falta del entendimiento
sobre los mecanismos como las plantas reaccionan a un suelo saturado de agua (Voesenek et al.,
2014), el presente estudio tuvo como objetivo determinar los efectos que causan el sombrío y el
anegamiento sobre la formación de biomasa de
los órganos de la planta y los componentes del
desarrollo radical.
Para el factor de anegamiento se probaron cuatro niveles correspondientes a diferentes tiempos
de duración así: 0, 3, 6 y 9 d, con un tiempo de
recuperación de 9 d. Para ello se cerraron herméticamente las aberturas de drenaje de las materas
y mediante la adición de agua de riego se mantuvo permanentemente una lámina de 3 cm por
encima del nivel del sustrato, durante los días de
duración de cada tratamiento. El estrés por anegamiento se suspendió destapando los orificios
de drenaje de las materas en los días antes mencionados.
MATERIALES Y MÉTODOS
Material vegetal y condiciones
del experimento
El experimento se llevó a cabo en un invernadero de cubierta plástica de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, localizado a 4°35’56’’N y
74°04’51’’W, con altitud de 2.556 m. El material
vegetal utilizado consistió en plantas de lulo de 10
semanas de edad, propagadas por semilla. Cada
planta fue trasplantada en una matera de plástico
de 5 L de capacidad, que contenía como sustrato
suelo tamizado y arena cuarcítica en proporción
1:1 v/v. Las propiedades físicas y químicas del
sustrato empleado fueron: pH 5,2; CO 6,33%; N
0,55%; Ca 6,21; K 1,79; Mg 1,42 y Na 0,29 meq
100 g-1; P 37,2; Cu 0,20; Fe 47; Mn 4,57; Zn 1,45
y B 0,34 mg kg-1; AI 0,23 meq 100 g-1; CICE 9,94
meq 100 g-1; con textura franco arenosa.
Para el primer factor de estrés, el sombrío, los dos
niveles fueron: (1) sin sombrío (SS) adicional, exponiendo las plantas a la radiación solar bajo la
cubierta plástica del invernadero (66.69±1.1 lx)
Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
Las condiciones de temperatura del aire fueron
similares para las dos condiciones de sombrío,
CS y SS; con 25,3 y 25,6°C, respectivamente, y
la humedad relativa al interior de la cámara de
polisombra fue superior con respecto al área sin
sombrío, registrando valores de 61,2% y 25,7%,
respectivamente.
Parámetros del desarrollo radical
Se registró el diámetro del cuello de raíz empleando un calibrador Vernier digital 8 in, referencia
3416. Para determinar la longitud de la raíz pivotante se midió la longitud de estas mediante
una cinta métrica, mientras que el volumen se
calculó mediante un cilindro graduado (probeta)
que contenía un volumen conocido de agua (250
mL), del cual se registró el volumen desplazado
al sumergir las raíces evaluadas.
Biomasa seca de los órganos
Se separaron las plantas en hojas, tallo y raíz, secando las muestras en un horno universal a 80°C
durante 48 h, hasta peso constante, y posteriormente se registró el peso seco de las biomasas
empleando una balanza de precisión.
S O M B R Í O Y A N E G A M I E N T O A F E C TA N P L A N TA S D E L U L O
Relación entre la biomasa aérea/radical
Con los pesos obtenidos a partir de las estructuras separadas, se calculó la relación parte aérea/
radical, esto mediante el cociente entre el peso
seco de la parte aérea y el peso seco de la raíz.
Diseño experimental y análisis
estadístico de los datos
Se utilizó un diseño completamente aleatorizado con arreglo factorial. El primer factor corresponde a los periodos de anegamiento y recuperación y el segundo factor a sombrío, con tres
repeticiones por tratamiento, donde cada una
consistió de una planta individual en matera.
Se comprobaron los supuestos mediante test de
Levene y Shapiro-Wilk. Posteriormente, los datos se analizaron mediante ANAVA de dos vías.
La prueba Tukey se utilizó para determinar el
efecto de los tratamientos sobre las variables. Los
datos fueron analizados usando Statistix v 9.0
(Analytical Software,Tallahassee, FL).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Sombrío
El análisis de varianza arrojó diferencias significativas en la reducción de la biomasa seca total
Tabla 1.
y de los órganos de la planta, así mismo como el
diámetro del tallo basal, debido al 65% sombrío,
mientras las otras variables no fueron afectadas
por el factor luz (tablas 1 y 2). Este resultado refleja la importancia de la luz en la producción
de biomasa a través de la fotosíntesis y la posterior translocación de los fotoasimilados (Taiz y
Zeiger, 2010; Fischer et al., 2012), lo que también
concuerda con lo encontrado por Casierra-Posada et al. (2013) en plantas de lulo sombreados
que redujeron en un 27,5% la tasa de asimilación
neta (TAN).
Resultados similares observaron Mielke y Schaffer (2010) en el arbusto suramericano Eugenia
uniflora que desarrolló mayores pesos secos de la
parte aérea, raíz y peso seco total de 30%, 50%
y 33% en plantas que recibieron plena luz, comparado con plantas bajo luz parcial (40,5 y 10,7
mol m-2 día-1 de densidad del flujo fotosintético,
respectivamente). Del mismo modo, CasierraPosada et al. (2013) registraron en lulo una reducción del 27,3% en el peso seco total acumulado
por las plantas que estuvieron cubiertas con una
polisombra.
Es para considerar que aunque el sombrío fue del
65%, la biomasa total se redujo solamente en un
21%, mostrando la adaptación del lulo a ambientes de penumbra (Bonet y Cárdenas, 2012), pero,
al mismo tiempo, confirmando sus altos rendi-
Resumen de análisis de varianza del efecto de los tratamientos de sombrío y anegamiento sobre variables
de crecimiento en plantas de lulo.
Abrev.
Fuente de variación
Sombrío
Anegamiento
Sombrío x Anegamiento
**
ns
ns
Peso seco hoja
PSH
Peso seco tallo
PST
*
***
ns
Peso seco raíz
PSR
*
***
ns
Peso seco total
PSTL
**
ns
ns
Relación parte aérea raíz
A/R
ns
***
ns
Volumen raíz
VR
ns
***
ns
Longitud raíz
LR
ns
***
ns
Diámetro tallo
DT
**
***
ns
*, ** y *** diferencias significativas en el nivel de probabilidad de 0,05; 0,01 y 0,001, respectivamente. NS, no significativo en D=0,05.
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mientos en ambientes de elevada luminosidad
(Medina, 2006), lo que expresa la buena plasticidad fisiológica de esta planta a la disponibilidad
de luz (Lavinski et al., 2007) y, además, no se pudo
confirmar lo reportado por Morton (1987) que el
lulo no es adaptado a una plena luz solar. Sin embargo, en este contexto, vale mencionar que expresó Lobo (2000) que la plena exposición solar
redujera el periodo productivo de la planta de lulo
debido a una acelerada actividad metabólica.
La reducción del diámetro del tallo basal por
la sombra está directamente relacionada con la
menor acumulación de biomasa en este órgano
(tabla 2), además, podría ser una consecuencia
de menores tasas de translocación de carbohidratos hacía las raíces, necesitando un sistema
vascular de menor diámetro, mientras en plantas
no estresadas lumínicamente el tallo y las raíces
reciben cantidades suficientes de carbohidratos,
especialmente en la fase inicial del crecimiento de la planta (Fischer et al., 2012). Hansen
(1978) reporta tasas de flujo de fotoasimilados
más altas en doseles de plantas de manzano a
plena luz comparado con plantas sometidas a
deficiente luz. También Dwivedi y Dwivedi
(2012) resaltan que los cambios inducidos por
baja intensidad lumínica pueden conllevar a un
reducido flujo de carbohidratos hacía las raíces,
interviniendo negativamente en la respiración y
la actividad enzimática de este órgano y, así disturbando, por lo menos en parte, el metabolismo
de toda la planta.
Como indica la tabla 1, entre sombrío y anegamiento no se registraron interacciones significa-
tivas (P>0,05). Tampoco Baracaldo et al. (2014)
encontraron interacciones entre el sombrío de
56% y el anegamiento en tomates chonto durante 4, 8 y 12 d, sin embargo, con un enfoque funcional (usando el modelo de Gompertz), estos
autores vieron una reducción de la biomasa seca
total de las plantas sombreadas y anegadas durante 12 d, a partir del día 20 del inicio del anegamiento, comparado con los demás tratamientos.
Anegamiento
El factor anegamiento mostró diferencias significativas (P”HQVHLVGHODVRFKRYDULDEOHV
evaluadas (tabla 1), pero en el peso seco foliar
que representa la mayor parte de la biomasa de la
planta en la fase vegetativa (Medina et al., 2006)
y así, consecuentemente, en la biomasa total, la
falta de oxígeno en la rizósfera no produjo efectos marcados (tabla 1).
Diámetro del tallo basal
Con respecto al diámetro del cuello radical no
hubo diferencias estadísticas en el desarrollo del
grosor de este en las plantas no anegadas (control) durante los 9 d del estudio, sin embargo,
las anegadas durante 6 y 9 d formaron tallos basales más gruesos (P” FRPSDUDGR FRQ ODV
del control o solamente anegadas por 3 d (figura
1A). También Flórez-Velasco et al. (2015) observaron en plantas de lulo anegadas un diámetro
de tallo más grande que en las no anegadas, argumentando que esta respuesta se debe a la formación de tejido esponjoso (el aerénquima), el
cual permite la difusión de gases, como el O2, del
Tabla 2. Efecto del sombrío sobre peso seco de la hoja (PSH), peso seco del tallo (PST), peso seco de la raíz (PSR),
peso seco total (PSTL) y diámetro del tallo (DT) en plantas de lulo.
Tratamiento
PSH (g)
PST (g)
PSR (g)
PSTL (g)
DT (mm)
Sin sombra
3,00 ± 0,16 a
2,18 ± 0,13 a
1,39 ± 0,12 a
6,60 ± 0,33 a
8,78 ± 0,31 a
Con sombra
2,32 ± 0,12 b
1,81 ± 0,10 b
1,08 ± 0,09 b
5,24 ± 0,26 b
7,56 ± 0,29 b
30,12
45,45
46,56
29,35
20,32
CV (%)
Promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P”9DORUHVVRQSURPHGLRVGHWUHVUHSHWLFLRQHV“HUURU
estándar.
Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
S O M B R Í O Y A N E G A M I E N T O A F E C TA N P L A N TA S D E L U L O
tallo aeróbico hacía las raíces hipóxicas/anóxicas
en plantas anegadas e inundadas (Striker, 2012;
Sairam et al., 2008).
Estos mismos resultados los obtuvieron NúñezElisea et al. (1999) y Mielke et al. (2005) en plantas de Annona glabra, sometidas a más de 10 d de
anegamiento, en contrario a Aldana et al. (2014)
quienes observaron a 50 d una reducción de 2/3
del grosor del cuello radical en uchuva, anegadas
durante 8 d, en comparación con las plantas no
estresadas. Del mismo modo, Fernández et al.
(1997) observaron en la variedad de manzano
‘Jonnee’, injertadas sobre tres diferentes portainjertos, una reducción del aumento del área transversal del tronco, 5 cm por encima del injerto en
plantas anegadas durante 32 d, comparado con
anegamientos más cortos.
Estos resultados, observados en las diferentes
plantas estudiadas, confirman que la tolerancia al anegamiento depende mucho de la especie, además varía según la edad y fenología de la
planta y la duración de las condiciones apóxicas/
anóxicas (Kozlowski, 1997).
El mayor crecimiento en grosor del tallo, debido al estrés por 9 d de anegamiento, se perdió
significativamente (P” HQ OD UHFXSHUDFLyQ
de las plantas en los 9 d siguientes (figura 1A),
posiblemente porque la planta ya no requería
continuar con el desarrollo del tejido esponjoso
(Flórez-Velasco et al., 2015).
Peso seco del tallo
Esta variable no mostró diferencias estadísticas
entre el control y las plantas anegadas en las tres
fechas de evaluación (figura 1B). Se presentó una
tendencia de aumento de biomasa entre los 3 y
6 d del ensayo, con una ligera reducción en su
acumulación hacía los 9 d. En las plantas de 3 d
anegadas, su recuperación en los posteriores 9 d
favoreció una mayor acumulación de masa seca
(P”HQHOWDOORFRPSDUDGRFRQODVSODQWDV
control (figura 1B). El efecto de la reducción de la
biomasa del tallo, como lo registraron Baracaldo
et al. (2014) en tomate, anegados 8 y 12 d y Aldana et al. (2014) en uchuva, anegadas 6 y 8 d, no
pudo ser observado en las plantas de lulo.
Peso seco de la raíz
En la figura 3C se aprecia que las plantas sometidas a los periodos más largos de inundación
(6 y 9 d) acumularon significativamente menor
biomasa (P”HQHOVLVWHPDUDGLFDOHQFRPparación con las plantas control. El efecto sobre
la reducción de la biomasa radical fue tan grande, que las plantas no recuperaron en los 9 d
posteriores (no anegadas) esta biomasa perdida
(figura 3C).
Este resultado confirma que los daños más
grandes en suelos anegados corresponden al
sistema radical, debido a un suministro insuficiente de oxígeno (Yamauchi et al., 2013; Khondaker y Ozawa, 2007). La hipoxia o incluso la
anoxia en la rizósfera es la consecuencia inmediata del anegamiento (Sauter, 2013), teniendo
en cuenta que la resistencia a la difusión de
oxígeno es hasta 10.000 veces mayor en soluciones del agua que en el aire (Vartapedian y
Jackson, 1997).
Por otro lado, las concentraciones mínimas de
oxígeno en el suelo pueden causar efectos tóxicos
debido a la síntesis de sustancias como etanol y
acetaldehído en la ruta de la respiración anaeróbica (Kozlowski, 1997). Como reportan Jiménez
et al. (2012), en este proceso de la acidificación
citosólica, se produce ácido láctico que disminuye el pH de las células induciendo la síntesis del
acetaldehído.
Debido a la respiración anaeróbica de las raíces
que produce solamente 2 ATP, en comparación
con los 36 ATP en condiciones aeróbicas, la falta
de energía afecta gravemente el metabolismo de
las células radicales (Dwivedi y Dwivedi, 2012).
López y Del Rosario (1983) observaron una disminución de la respiración radical del 72% en
Vol. 10 - No. 1 - 2016
59
CARDONA/BAUTISTA-MONTEALEGRE/ FLÓREZ-VELASCO/FISCHER
12
3,5
ab
ab
ab
2,0
7
2,5
C
a
a
ab
abc
bcd
1,5
cde
cd
cde
a
6
de
e
1,0
Relación parte aérea/raíz
Peso seco de raíz (g)
Recup. 9d
Control 3d
Recup. 9d
Aneg. 9d
Control 9d
Recup. 9d
Aneg. 6d
Control 6d
0
2,0
cd
cd
1,0
0
Recup. 9d
d
1,5
0,5
Aneg. 3d
abc
bcd
2
Control 3d
abc
Aneg. 9d
4
ab
Control 9d
6
2,5
Aneg. 6d
d
Control 6d
cd
Recup. 9d
8
bcd
bcd
Peso seco del tallo (g)
cd
B
3,0
a
10
Diámetro del tallo (mm)
a
A
Recup. 9d
a
Aneg. 3d
60
a
a
D
a
5
b
b
4
b
b
3
2
0,5
1
Recup. 9d
Aneg. 9d
Control 9d
Recup. 9d
Aneg. 6d
Control 6d
Recup. 9d
Aneg. 3d
Control 3d
Recup. 9d
Aneg. 9d
Control 9d
Recup. 9d
Aneg. 6d
Control 6d
Recup. 9d
Aneg. 3d
0
Control 3d
0
Figura 1. Efecto de tres periodos de anegamiento (3, 6 y 9 días con 9 días de recuperación c/u) sobre A) diámetro
del tallo (corresponde al cuello radical), B) peso seco del tallo, C) peso seco de raíz y D) relación parte
aérea/raíz en plantas de lulo. Valores son promedios de tres repeticiones ± error estándar. Promedios con
letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P”
plantas de tomate anegadas por 10 d. Steffens et
al. (2005) concluyeron que la deficiencia de oxígeno en la rizósfera impide la síntesis de ATP, lo
que conlleva a una muy baja toma de nutrientes,
observado en el caso de trigo y avena.
Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
Esta gran afectación del crecimiento radical por
la hipoxia en la rizósfera coincide completamente con lo reportado por Larcher (2003) y lo encontrado por Fernández et al. (1997) en manzano
por una disminución de la producción de nuevas
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raíces y por Baracaldo et al. (2014) en tomate y Aldana et al. (2015) en uchuva, en estas dos especies
el anegamiento disminuyó ampliamente la acumulación de biomasa seca de las raíces comparado
con los otros órganos vegetativos de la planta.
En todas las variables medidas en el presente estudio, la recuperación de las plantas, finalizando
los 9 d del anegamiento, no obtuvo resultados
positivos, lo que concuerda con los observado
por Mielke y Schaffer (2010) en Eugenia uniflora,
en la cual persistieron los efectos negativos de la
hipoxia radical sobre la fotosíntesis y la acumulación de la biomasa.
Peso seco total de la planta
No se presentaron diferencias estadísticas
(P>0,05) por los tratamientos de anegamiento
(5,49 g y 5,58 g en plantas anegadas y no anegadas, respectivamente), debido a que, sobre todo,
la biomasa foliar (2,78 g y 2,69 g), la más abundante de la planta, tampoco fue influenciada
significativamente (P>0,05) por la hipoxia en el
sistema radical (tabla 1).
Resultados similares encontraron Flórez-Velasco
et al. (2015) en plantas de lulo anegadas, que tuvieron una nutrición nitrogenada baja (10 mg
L-1), mientras con una alta (110 mg L-1), estas
plantas presentaron mayor tolerancia a la inundación y produjeron una biomasa total tres veces
mayor que las con baja nutrición. Estos autores
se refirieron por un lado, a una menor absorción
de nitrógeno por las raíces y, por otro, midieron
una menor eficiencia del fotosistema II (PSII)
en las plantas anegadas con baja nutrición de N.
También Mielke y Schaffer (2010) registraron
una reducción de biomasa total en Eugenia uniflora anegada en “solamente” 27%, comparado
con una masa seca menor de 58% en las raíces.
los 3 d, una relación significativamente menor
que las estresadas durante 6 y 9 d y esta relación
fue también menor que en las plantas de recuperación después de los 3 d (figura 1D). También,
por la afectación más grande de las raíces anegadas durante 6 y 9 d (figuras 1C y 2B), se presentó
una alta relación parte aérea/raíz que superó significativamente la de las plantas control en estas
dos evaluaciones (figura 1D).
Estos resultados coinciden con los encontrados
en tomate (Baracaldo et al., 2014) y uchuva (Aldana et al., 2014) en los cuales se evidenció un
fuerte aumento en la relación parte aérea/raíz
cuando se incrementó la duración del anegamiento a partir de 8 y 6 d, respectivamente, sin
embargo, Flórez-Velasco et al. (2015) observaron
en plantas de lulo que la relación de peso seco
entre la parte aérea y raíz no varió por efecto del
estrés por anegamiento.
La alta proporción de la parte aérea/raíz en las
plantas anegadas durante 6 y 9 d, que tampoco se disminuyó en los 9 d de recuperación,
podría obedecer a la muerte del tejido radical
por las condiciones de anoxia (Larcher, 2003)
y del deficiente crecimiento de raíces nuevas
(Moreno y Fischer, 2014), comparado con las
plantas no anegadas. También Fischer y Orduz-Rodríguez (2012) afirman que en un suelo
saturado de agua se mueren primero las raíces
finas y fibrosas.
En los tejidos que sufren por las condiciones de
hipoxia y todavía más por anoxia, Vartapetian y
Jackson (1997), en su artículo de revisión, resumieron que las relaciones funcionales entre raíces y tallos están altamente disturbadas, y esto
afecta gravemente la asimilación de carbohidratos y la utilización de los fotoasimilados de la
planta.
Relación biomasa parte aérea/raíz
Longitud de raíz pivotante
Debido al mayor crecimiento de la raíz al inicio
del experimento, comparado con la parte aérea
de la planta, las plantas anegadas mostraron a
Esta variable no fue influenciada significativamente por los tratamientos del anegamiento,
sin embargo el efecto negativo y significante
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se presentó después de los 9 d de recuperación,
sobre todo, en las plantas de 9 d anegadas (figura 2A). También Mielke y Schaffer (2010)
encontraron en Eugenia uniflora reducciones de
crecimiento que se acentuaron en el periodo de
recuperación del anegamiento, especialmente
causado, en primer lugar, por una disminución
de la fotosíntesis.
El exceso de agua en el suelo crea deficiencias de
oxígeno en la zona de raíz, pudiéndose disminuir
su crecimiento normal (Khondaker y Ozawa,
2007) y, además, la mayor producción de etileno en las condiciones hipóxicas disminuye la
elongación de este órgano (Lambers et al., 2008).
No se encontraron efectos más contundentes en
esta variable, debido principalmente al hecho de
que por tratarse de un muestreo destructivo, las
raíces podrían haber sufrido un daño severo mecánico por la eliminación del suelo.
Volumen de raíces
Como muestran las figuras 2B y 3, el volumen
de raíz fue altamente afectado en los periodos
de anegamiento de 6 y 9 d, con reducciones
significativas (P” IUHQWH DO FRQWURO y 46%, respectivamente). Este efecto negativo
se aumentó (P”WRGDYtDPiVHQHOSHULRGR
de recuperación después de los 9 d (69%), posiblemente por el afectado mecanismo de apertura de estomas en plantas sensibles a la hipoxia
(Pallardy, 2007).
Se supone que la severa afectación del volumen
radical podría haber sido causado, sobre todo,
por una muy baja absorción de agua y nutrientes, generado por una reducida concentración del
oxígeno libre en la rizósfera (Kozlowski, 1997)
y un cierre estomático que, en consecuencia, generó una menor fotosíntesis y translocación de
30
Longitud de raíz (cm)
b
b
30
a
25
ab
ab
ab
B
a
a
a
bc
c
20
Volumen de raíz (cm3)
40
A
20
abc
ab
abcd
bcd
15
cd
d
e
10
10
5
Recup. 9d
Aneg. 9d
Control 9d
Recup. 9d
Aneg. 6d
Control 6d
Recup. 9d
Aneg. 3d
Recup. 9d
Aneg. 9d
Control 9d
Recup. 9d
Aneg. 6d
Control 6d
Recup. 9d
Aneg. 3d
Control 3d
Control 3d
0
0
Figura 2. Efecto de tres periodos de anegamiento (3, 6 y 9 días con 9 días de recuperación c/u) sobre A) longitud
de raíz y B) volumen de raíz en plantas de lulo. Valores son promedios de tres repeticiones ± error estándar.
Promedios con letras distintas indican diferencia significativa según la prueba de Tukey (P”
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carbohidratos (Najeeb et al., 2015; Taiz y Zeiger,
2010) afectando la formación de biomasa en las
raíces (figura 3). Además, en raíces de un suelo
anegado o inundado, la falta de oxígeno inhibe
el transporte electrónico mitocondrial, la oxidación de NADH y la mayoría de las síntesis de
ATP (Mielke y Schaffer, 2010) afectando el desarrollo de este órgano. También, Sauter (2013) reporta que en condiciones anaeróbicas o anóxicas
las reservas de almidón en las raíces son gastadas
en poco tiempo, haciendo difícil hasta imposible
para la planta mantener el crecimiento y las funciones radicales.
Para especies y variedades que no están suficientemente adaptadas al estrés por anegamiento,
autores como Yetisir et al. (2005) en sandía y Fernández et al. (1997) en manzano recomiendan el
uso de patrones cuyo sistema radical tolere mejor las condiciones de hipoxia.
CONCLUSIONES
El sombrío del 65% de la luz incidente afectó la
producción de biomasa en todos los órganos ve-
0 dda
3 dda
getativos de la planta, especialmente en las hojas
que son por naturaleza muy grandes en el lulo.
No se presentaron interacciones entre el sombrío
y el anegamiento. El factor sombrío posiblemente no modifica los efectos de estrés por anegamiento en plantas de lulo en las condiciones de
este experimento
El anegamiento tuvo grandes afectaciones sobre
las raíces, siendo el órgano directamente perturbado por la falta de oxígeno en la rizósfera, disminuyendo la biomasa seca y el volumen drásticamente con el aumento de la duración del estrés
y, este efecto, por consiguiente, aumentó considerablemente la relación parte aérea/raíz.
El periodo de 9 d de anegamiento ocasionó un
aumento en el efecto negativo del estrés en el crecimiento de plantas de lulo, como lo corrobora el
periodo posterior de recuperación de 9 d que tuvo
poco efecto positivo sobre las variables de crecimiento. Así mismo, este periodo de recuperación
aumentó el efecto negativo del anegamiento en
las variables volumen de raíz y longitud de la raíz
en plantas de lulo.
6 dda
9 dda
Figura 3. Apariencia de las raíces de plantas de lulo sometidas a cuatro períodos de anegamiento de 0, 3, 6 y 9 dda
(días de anegamiento) y sin efecto de sombrío (0 dda).
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