Bioacumulación de arsénico en tejidos animales por consumo de

ISSN: 0366-3272
Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol., 107, 2013, 39-46
Bioacumulación de arsénico en tejidos animales por consumo de
aguas contaminadas experimentalmente*
Arsenic bioaccumulation in animal tissues after consumption of contaminated
water experimentally
Amparo Herrera, Javier Pineda, y M. Teresa Antonio
Departamento Fisiología (Fisiología animal II).
Facultad de Ciencias Biológicas.
Universidad Complutense de Madrid 28040 Madrid
[email protected]
Recibido: 14-diciembre-2011. Aceptado: 17-enero-2013. Publicado online: 24-enero-2013.
Palabras clave: Arsénico, Bioacumulación, Gestación, Lactancia, Crías, Antioxidantes, Laboratorio
Keywords: Arsenic, Bioaccumulation, Gestation, Lactation, Pups, Antioxidant, Laboratory
Resumen
El consumo de aguas contaminadas con arsénico (As) produce la acumulación de este en los tejidos, provocando
daños en los organismos que se encuentran expuestos a él.
El objetivo de nuestro trabajo es conocer qué cantidades de As pueden llegar a acumularse en los tejidos y cómo
se distribuyen en el organismo tras el consumo directo de aguas contaminadas, o indirecto, a través de la placenta y la
leche materna; así como la influencia que la administración de un suplemento vitamínico tendría sobre la bioacumulación del compuesto.
Para ello, tomamos dos grupos de ratas Wistar gestantes, cuya agua de bebida fue contaminada con arsenito
sódico en una dosis de 50 ppm o con una mezcla de arsénico y el suplemento vitamínico (vitamina C, E y zinc). Al
final de la lactancia, se extrajeron los órganos y se cuantificó la cantidad de As acumulado utilizando un método colorimétrico basado en el protocolo de Gutzeit (Merck).
Según los resultados obtenidos, la bioacumulación de As es significativamente mayor en las madres; en cuanto
a su distribución, parece tener una clara preferencia por el bazo, frente a hígado, riñón y cerebro. Por último, el suplemento vitamínico administrado a las madres parece ser el responsable de una disminución del 30% en la cantidad de
As acumulado.
Abstract
Arsenic (As) is a metalloid widely distributed worldwide. This element appears in rocks of the Earth´s crust,
where it passes to groundwater depending on changes in pH, oxygen concentration and temperature of the water
percolating through the ground. The use of this water results in the accumulation of As in plant and animal tissues,
entering in the food chain and causing damage to the organisms that are exposed to it. In humans, consumption of this
water is associated with the appearance of certain types of cancer, cardiovascular and metabolic diseases and nervous
system and reproductive function disorders.
The aim of our study was to determine what amount of As may be accumulated in tissues after consumption
of contaminated water directly, or indirectly through the placenta and breast milk, and investigate the influence that
vitamin supplementation would have on the bioaccumulation of this element.
For this purpose, we polluted the drinking water of pregnant Wistar rats with sodium arsenite at a dose of 50 mg /
l during the period of gestation and lactation. The other group, in addition of the dose of arsenic, has been administered
an antioxidant supplement consisting of vitamin C (2000 mg/l), vitamin E (500 mg/l) and zinc (20 mg/l).
At the end of lactation (postnatal day 21), the organs were dissected: liver and spleen of mothers, and liver,
spleen, kidney and brain of the pups. These organs were mineralized by dry digestion; they were maintained at 600650 °C until were reduced to ashes. These ashes were resuspended in 10% sulfuric acid for the quantification of arsenic using a colorimetric method based on the Gutzeit protocol (Merck).
According to the results obtained, about the distribution of arsenic in the body of the pups, we observed that the
arsenic tends to accumulate preferentially in the spleen compared to the organs of the study (Fig. 3). This result could
be explained on the basis of the capacity of this element to bind itself to red blood cells, and the spleen being the primary organ of clearance of the latter.
* Presentado en la XIX Bienal RSEHN, UCLM, Toledo 2011.
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A. Herrera, J. Pineda, M.T. Antonio
On another note, the bioaccumulation of As is significantly higher in mothers than in pups (Fig. 1), which shows
only 10-20% of the total accumulated by their mothers; a possible explanation is that the pups have only received As
through the placenta and during the 21 days of lactation excreted part of the arsenic accumulated.
Finally, the antioxidants administered to mothers seems to be responsible for a 30% decrease in the amount of As
accumulated in comparison to the mother who only received arsenic in drinking water (Fig. 2). This result suggests
that the antioxidants we have administered have a barrier effect on the absorption of arsenic and they could facilitate
its metabolism and excretion, thus reducing the levels of this toxic in the organism.
1. Introducción
El arsénico (As) es un elemento metaloide
perteneciente al grupo VA de la tabla periódica. Su
rango de oxidación abarca desde -3 hasta +5, lo
que le permite combinarse con un gran número de
elementos formando compuestos tanto orgánicos
como inorgánicos (Sprando, 2007).
Presenta una amplia distribución en el medio, ya que se encuentra formando parte de la corteza terrestre en una proporción estimada de 3,4
ppm, pudiendo aparecer en estado puro, o lo que
es más frecuente, en combinación con más de 150
minerales distintos, siendo el más común la arsenopirita (FeAsS) (Fowler et al., 2007).
La mineralización de la roca y la actividad
de algunos microorganismos provocan la solubilización del arsénico, por lo que su presencia en
el agua a muy bajas concentraciones (menos de
1-2 µg/l) es frecuente (Duker et al., 2005). Sin
embargo, en algunas ocasiones, la concentración
de arsénico en las aguas puede incrementarse de
forma significativa, como sucede en los acuíferos
de zonas ricas en mineral de azufre o en sedimentos de origen volcánico donde se han registrado
concentraciones superiores a los 12 mg/l; muy por
encima del límite de los 10 µg/l de As que establece la OMS como seguro para aguas de consumo
humano (Who, 2011). Determinados cambios en
las características físico-químicas del medio pueden favorecer la solubilización de este arsénico
inmovilizado en las rocas (Fowler et al., 2007;
Sharma & Sohn, 2009); condiciones reductoras,
cambios en el pH, un aumento de la concentración
de carbonato o la actividad microbiana favorecen
la disolución de sales de arsénico como el arsenito sódico o el arseniato en las aguas (Sharma
& Sohn, 2009). Las masas de agua más afectadas
por este fenómeno son los acuíferos, donde se han
notificado concentraciones de hasta 5 ppm de arsénico (Who, 2001).
Además de este aporte natural de arsénico al
agua, encontramos un aporte de origen antropogénico que ha desequilibrado y acelerado el ciclo
biogeoquímico de este elemento (Roy & Saha,
2002). El uso de pesticidas y herbicidas elaborados a partir de compuestos de arsénico y, sobre
todo la actividad minera, suponen un aporte extra
de este mineral al suelo (Fowler et al., 2007), el
cual será lavado por las aguas de escorrentía alcanzando así lagos y cursos fluviales, o filtrado
a través de las capas del suelo hasta alcanzar los
acuíferos.
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El arsénico se distribuye por la superficie de
todo el planeta, por lo que se citan casos de aguas
contaminadas en numerosos lugares: Bangladesh,
India, Taiwán, Vietnam, China, Argentina, México, Chile, USA, etc. (Brinkel et al., 2009; Naraharisetti et al., 2009). La región más afectada
del planeta es el delta del Ganges, entre Bangladesh y la zona oeste de Bengala donde se estima
que más del 50% de los pozos que abastecen a la
población se encuentran contaminados (Maiti &
Chatterjee, 2000) y el número de personas que
se abastece de ellos podría superar los 100 millones (Who, 1999). Si consideramos todos los territorios afectados del planeta, aproximadamente
el 5% de la población mundial consume agua con
cantidades de arsénico superiores a las recomendadas por la OMS (Xu et al., 2008).
El consumo de estas aguas produce la acumulación de As en tejidos animales y vegetales,
entrando así en la cadena trófica y provocando daños en los organismos que se encuentran expuestos a él. Estos daños varían mucho en función de
la especie, el tiempo de exposición al tóxico, su
concentración y la forma química en la que este se
encuentre (Who, 2001).
En poblaciones humanas, la principal vía de
exposición es a través del agua de bebida contaminada con especies de As, siendo las más frecuentes arsenitos y arsenatos, resultando los primeros
una de las formas más tóxicas de este elemento
(Fowler et al., 2007). El agua es considerada la
principal fuente de intoxicación, pero también se
han producido numerosos envenenamientos por el
consumo de alimentos, como peces y crustáceos
marinos y dulceacuícolas, leche y carne procedentes de ganado criado en áreas contaminadas, o cereales cultivados en estas mismas regiones (Smith
et al., 2000; Castro & Méndez, 2008; Xi et al.,
2010).
El consumo durante períodos de tiempo prolongados de cantidades moderadas de arsénico,
da lugar al desarrollo de un síndrome conocido
como arsenicosis, patología cuyos síntomas más
significativos son: alteraciones de la piel (hiperqueratosis), aparición de diversos tipos de cáncer,
enfermedades cardiovasculares, diabetes, alteraciones del sistema nervioso y de la función reproductora (Vizcaya-Ruiz et al., 2009; Saha &
Ghosh, 2009). Estos síntomas suelen aparecer tras
el consumo de aguas con concentraciones de unos
0.05 mg/l, durante períodos de cinco a diez años
(Who, 1999).
Este síndrome no se manifiesta de igual
forma en todas las zonas afectadas aunque la
Bioacumulación de arsénico en tejidos animales por aguas contaminadas
concentración de arsénico del agua sea la misma,
ya que la dieta parece jugar un importante papel
en el desarrollo de la enfermedad (Smith et al.,
2000); en el caso de la India, el recrudecimiento
de la enfermedad se ha relacionado directamente
con la carencia de vitaminas A y C (Aragonés et
al., 2001). El efecto positivo que parecen ejercer
los antioxidantes como las vitaminas C, E y otros
(Kadirvel et al., 2007), los ha convertido en uno
de los tratamientos recomendados por la OMS
para paliar el efecto de esta enfermedad en las
áreas más afectadas como Bangladesh ya que pueden contrarrestar el principal mecanismo de acción del tóxico: la producción de radicales libres
en la célula generando en esta estrés oxidativo con
el consiguiente daño a ADN, proteínas, membranas y demás estructuras biológicas (Smith et al.,
2000).
En muchos de los países afectados, el índice
de natalidad es muy elevado y la rente per cápita
muy baja, lo cual implica que son muchas las mujeres en estado de gestación o lactancia que se encuentran expuestas a elevados niveles de arsénico
cada día para las que se deben buscar soluciones
económicas y accesibles. El incremento del consumo de alimentos ricos en antioxidantes, como
las frutas y verduras, podría ayudar a paliar los
efectos de la exposición al tóxico; por lo que un
sencillo gesto como es el cambio en los hábitos
alimenticios de las mujeres de la zona afectada
podría servir para paliar sus síntomas y los de su
descendencia.
A pesar del problema existente, son escasos
los estudios realizados para analizar qué cantidad
de arsénico es absorbida por la madre y en qué proporción pasa al individuo en desarrollo; así como
el papel que juega la administración de vitaminas,
en la absorción y acumulación del tóxico. Por tanto, el objetivo del presente trabajo es ampliar la
información existente acerca de qué cantidades de
As pueden llegar a acumularse en determinados
órganos tras el consumo directo de aguas contaminadas por parte de las madres, o indirecto, a través
de la placenta y la leche materna en el caso de las
crías; así como la influencia que la administración
de un suplemento vitamínico podría tener sobre la
acumulación del metaloide.
2. Material y Métodos
2.1 Animales
El estudio fue realizado en ratas Wistar (Rattus norvegicus B.) distribuidas por Harlan Interfauna Ibérica S.A. Los animales fueron atendidos
por personal especializado conforme a las normas
de la “Guía para el Cuidado y el Uso de Animales
de Laboratorio” del National Institutes of Health;
se mantuvieron en las instalaciones del CAI Animalario de la Facultad de Ciencias Biológicas de
la Universidad Complutense con ciclo de luz invertida y temperatura constante en torno a 21°C,
41
dieta para hembras en periodo de cría suministrada por Panlab y agua, administrados ad libitum.
Se seleccionaron hembras jóvenes de 200250 g de peso para ser cruzadas con los machos;
para determinar el primer día de gestación se realizó un frotis vaginal para verificar la presencia
de espermatozoides. En este momento (día 1 de
gestación), los animales fueron divididos en tres
grupos a cada uno de los cuales se administró un
tratamiento diferente disuelto en el agua de bebida:
- Grupo 0: o control; no recibe ningún tratamiento.
- Grupo 1: reciben una dosis de 50 mg/l (50
ppm) de arsénico en forma de arsenito sódico
(Merck).
- Grupo 2: reciben la misma dosis de arsénico
que el grupo 1 combinada con una dosis de antioxidantes compuesta por 20 mg/l de Zn en forma de
cloruro de cinc (Panreac) + 500 mg/l de vitamina
E (Solgar) + 2 g/l de vitamina C (Redoxon).
Las cantidades ingeridas por cada animal se
calcularon según la siguiente fórmula:
dosis
ingerida
(mg⁄(kg⁄día)
=
consumo agua (ml⁄día)×concentración tóxico
o vitamina (mg/l)
Peso corporal (g)
El tratamiento se prolongó a lo largo del
período de gestación (21 días) y lactancia (21
días). En el día 42, los animales fueron sacrificados y se extrajeron los siguientes órganos: hígado
y bazo de las madres; e hígado, bazo, riñón y cerebro de las crías, los cuales fueron congelados a
-20°C hasta su procesamiento.
2.2 Preparación de las muestras
Se disgregaron unos 200 mg de tejido en un
mortero junto con 0,5 ml de solución de nitrato
magnésico al 20% y 10 mg de óxido de magnesio
para evitar la evaporación del arsénico acumulado
en la muestra, y se dejó secando en estufa a 60
ºC durante 2 horas. A continuación, las muestras
se mineralizaron por digestión seca en horno mufla, permaneciendo a 600 ºC durante 6 horas. Las
cenizas obtenidas se resuspendieron con ácido
sulfúrico al 10% para la cuantificación del As contenido en las mismas.
2.3 Cuantificación de arsénico
Se utilizó el kit comercial Merckoquant® para la
cuantificación de arsénico (Merck). Se trata de un
método colorimétrico semicuantitativo. La técnica, se basa en que el arsénico tri- o pentavalente
(arsenitos y arseniatos), en presencia de cinc, se
combinan con un ácido fuerte formando hidruro de
arsénico gas. La reacción del gas con el bromuro
de mercurio fijado en las tiras reactivas provoca la
aparición de coloración amarillo-parda tanto más
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intensa cuanto mayor sea la cantidad de arsénico
desprendido por la muestra.
AsIII/V + Zn + HA-
AsH + HgBr
2.4 Análisis de datos
Los datos fueron analizados con el paquete
estadístico Statgraphics Centurion XV®. Se realizó un análisis de la varianza (ANOVA) para
corroborar si las diferencias establecidas por los
distintos factores (vía de exposición, tratamiento,
órgano) eran o no significativas.
3. Resultados
Las dosis de cada uno de los tratamientos
consumidos por las madres durante la gestación y
lactancia se muestran en la Tabla I.
Tabla I. Dosis media ingerida diariamente por las
madres, durante la gestación y la lactancia; los
datos se expresan en mg /kg peso /día. Los datos
se muestran como media ± desviación estándar.
– Mean dose consumed daily by mothers during
pregnancy and lactation (mg/kg body weight/
day). All values are expressed as mean ± SD.
Dosis
recibida
Gestación
Lactancia
Grupo 0
-
-
-
Grupo 1
As
4.41 ± 0.92
11.05 ± 3.51
As
5.18 ± 1.16
11.53 ± 3.59
Zn
2.07 ± 0.46
4.61 ± 1.43
Vitamina
C
Vitamina
E
207.21 ±
46.28
51.80 ±
11.57
461.32 ±
143.45
Grupo 2
Figura 1. Comparación entre la cantidad de arsénico
(expresada en µg/g de tejido) acumulada por
madres y crías en bazo (Fig.1a) e hígado (Fig.
1b). Los datos se muestran como media ± error
estándar; ** p-valor < 0.01.
– Comparison between the amounts of arsenic
(mg/g of tissue) accumulated by mothers and
pups in the spleen (Fig. 1a) and in the liver (Fig.
1b). All values are expressed as mean ± SEM;
**p-value < 0.01.
115.33 ± 35.86
Se analizó la acumulación de As en función
de la vía de exposición al tóxico: directa a través
del agua de bebida en el caso de las madres, o indirecta, a través de la placenta y la leche materna
como sucede en las crías. Vemos en la Figura 1
como las madres muestran un incremento de la
concentración de arsénico altamente significativo
(p < 0,01) en dos de los órganos analizados e independientemente del tratamiento administrado: F
= 68,95; F = 76,23 para el bazo del grupo tratado
con arsénico o arsénico + antioxidantes, respectivamente (Fig. 1a); y F = 45,54; F = 99,21 en el
caso del hígado de los mismos grupos (Fig. 1b).
Con respecto al efecto del tratamiento antioxidante administrado, en la Figura 2 se muestra
como las madres del grupo que recibió el doble
tratamiento, han acumulado una cantidad signifiBol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol., 107, 2013
Figura 2. Comparación entre la cantidad de arsénico (expresada en µg/g de tejido) acumulada por las madres en
bazo e hígado, en función del tratamiento recibido.
Los datos se muestran como media ± error estándar;
* p-valor < 0.05.
– Comparison between the amounts of arsenic (mg/g
of tissue) accumulated by mothers in the spleen and
in the liver, depending on the treatment received. All
values are expressed as mean ± SEM; * p-value <
0.05.
Bioacumulación de arsénico en tejidos animales por aguas contaminadas
Figura 3. Distribución del arsénico acumulado por las
crías en los distintos órganos; expresado en µg
As/g de tejido. Los datos se muestran como media ± error estándar; ** p-valor < 0.01.
– Distribution of arsenic accumulated by pups
in various organs (mg As / g of tissue). All values are expressed as mean ± SEM; ** p-value
< 0.01.
cativamente menor (p < 0,05) de arsénico tanto en
hígado como en bazo (F = 5,62 y F = 6,06), con
respecto a las que sólo recibieron el tóxico. No sucede lo mismo en las crías donde el tratamiento
con antioxidantes no parece tener ningún efecto
sobre la bioacumulación del metaloide (Fig. 3).
En cuanto a la distribución del arsénico en el
organismo de las crías (Fig. 3), se observa como el
tóxico muestra una preferencia altamente significativa (p < 0,01; F = 66,68) por órganos como el
bazo o el riñón, frente al hígado o el cerebro.
4. Discusión
La acumulación de arsénico en el organismo se encuentra condicionada por la vía de exposición, resultando la toma directa por vía oral
muy efectiva para la absorción del tóxico (Fowler et al., 2007; Flora et al., 2009). Según algunos
estudios, en el epitelio intestinal se absorbe entre
un 70-90% del As ingerido; esta cantidad varía en
función de si se coadministra o no con alimentos,
así como de la naturaleza de los mismos (Hughes
et al., 2009), registrándose los valores más altos
en animales que habían permanecido en ayunas
horas antes de la ingesta del tóxico (Who, 2001).
En este caso, el As les fue administrado directamente a las madres a través del agua de bebida y dada la cantidad de As acumulado en sus
órganos, parece que la absorción del metaloide en
el intestino ha sido elevada; especialmente durante
el período de lactancia, momento en el cual duplicaron su ingesta de agua y, por consiguiente, la de
arsénico.
Sin embargo, las crías analizadas muestran
valores casi un 80% más bajos que los de sus
madres. La explicación podemos encontrarla en el
43
hecho de que reciben el tóxico a través la placenta o de la leche materna, según del momento del
desarrollo en que nos encontremos, por lo que la
eficacia con la que el tóxico alcance el organismo
dependerá de su capacidad para atravesar estas
barreras.
La placenta, parece ser fácilmente travesada
por el As (Who, 2001; Fowler et al., 2007), ya
que las cantidades de As registradas en la sangre
de la madre son muy similares a las encontradas
en el cordón umbilical del individuo en desarrollo
(Concha et al., 1998). Otros autores aseguran que
las cantidades de As acumuladas por la placenta
son muy superiores a las encontradas en cualquiera de los órganos del feto, por lo que podría tener
un leve efecto barrera (Devesa et al., 2006). En
cualquier caso, este es el momento de su desarrollo en el que más expuesto se encuentra el individuo, pudiendo llegar a producirse graves malformaciones en el feto o incluso abortos (Raqib et
al., 2009).
Tras la realización de algunos estudios epidemiológicos, se concluyó que en el caso de la leche
materna, la cantidad de As excretada supone apenas un 20% del As transportado en sangre (Concha et al., 1998; Xi et al., 2010); por lo que la
exposición al tóxico que sufre el lactante en este
momento crucial de su desarrollo, es mínima. Por
esta razón, la OMS recomienda a las mujeres residentes en las zonas más afectadas por la contaminación, amamantar a sus hijos durante el mayor
tiempo posible (Concha et al., 1998), a fin de proporcionarles un alimento seguro durante las primeras etapas de su desarrollo cognitivo, disminuyendo así la incidencia del retraso en el aprendizaje
y otras disfunciones asociadas a la exposición directa al As en niños de muy corta edad (Akhtar
et al., 2007).
Así pues, el momento en el que más As consume la madre coincide con el período de lactancia, etapa en la cual el individuo en desarrollo se
encuentra más protegido; esto explicaría por qué
la cantidad de tóxico que llega a acumularse en el
organismo de las crías es inferior a la acumulada
por sus madres, las cuales se encuentran expuestas
permanentemente y de forma directa al arsénico.
Se han observado significativas diferencias
entre la cantidad de As acumulada por las madres
que recibieron un suplemento vitamínico con respecto a las que no fueron suplementadas, registrándose en las primeras valores un 30-40% más
bajos, a pesar de que la cantidad de tóxico ingerida
es muy similar en ambos grupos. La explicación a
este suceso podemos encontrarla en los beneficios
que la ingesta de los antioxidantes proporciona al
organismo de la madre.
El principal mecanismo de toxicidad del As
parece ser la generación de radicales libres que
oxidan y degradan las estructuras celulares (Pi et
al., 2002). La vitamina C es muy conocida por
su capacidad para reducir a las especies reactivas
oxidantes evitando así que estas hagan diana en
lípidos, ADN o proteínas; la vitamina E cumple
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una función muy similar, jugando un papel destacado en la protección de las membranas celulares, gracias a su naturaleza liposoluble (Córdova
et al., 2009). Además, algunos autores consideran
que estas sustancias podrían ejercer una influencia beneficiosa sobre las enzimas implicadas en la
detoxificación y eliminación de sustancias xenobióticas (Flora et al., 2011).
Esta mejora del estado celular reduciendo el
estrés oxidativo generado por el As, junto con la
facilitación de los mecanismos celulares de detoxificación que promueven las vitaminas C y E, constituirían una posible explicación respecto a por
qué los animales que han ingerido el complejo vitamínico han acumulado menos As en sus tejidos.
En cuanto al cinc (Zn), además de actuar
como cofactor de enzimas antioxidantes como la
superóxido dismutasa (Llanos & Ronco, 2009),
fomenta la movilización del As acumulado en los
tejidos (Misbahuddin et al., 2006), por lo que el
enriquecimiento de la dieta con este elemento contribuiría a reducir la concentración del tóxico en
los órganos.
Con respecto a las crías, no se observan diferencias significativas en la cantidad de As acumulado según hayan recibido o no el suplemento vitamínico, pero sí en la acumulación del tóxico en
los distintos órganos.
El As llega a través de la placenta o de la
leche materna, y se distribuye por todo el organismo viajando unido a las membranas de los eritrocitos; desde aquí es absorbido por las células
de los distintos tejidos a través de un sistema activo de transporte (Aposhian et al., 2004). Dentro
de la célula, el As es metilado como primera fase
de su detoxificación para su posterior excreción a
través de la orina en forma de arsénico orgánico
metilado (DMA o MMA) (Fowler et al., 2007).
Sin embargo, no todo el As ingerido es eliminado,
acumulándose en distintos órganos o estructuras
ricas en puentes disulfuro como la queratina de las
uñas o el pelo (Sprando et al., 2007).
En cuanto a su distribución entre los distintos
órganos, el tóxico muestra especial afinidad por el
bazo (Cui & Okayasu, 2008), órgano encargado
del reciclaje de los eritrocitos envejecidos o dañados (Schmits & Pfreundschuh, 2002); cuando el
As se une a las membranas de los eritrocitos oxida
los lípidos que las conforman, haciendo que pierdan flexibilidad y su funcionalidad (Aggarwal et
al., 2009; Saha & Ghosh, 2009), por lo que al llegar al bazo estas células son retenidas para su destrucción y reciclaje, acumulándose en el órgano
el As que contenían.
El riñón es el siguiente órgano en el que
se acumulan grandes cantidades de As (Cui &
Okayasu, 2008). La principal vía de excreción del
tóxico se produce a través de la orina; así, si la
cantidad de As que llega al órgano es demasiado
elevada o lo hace en forma de As inorgánico cuya
solubilidad en la orina es más baja que la de las
formas orgánicas metiladas, el metaloide se acumulará en el órgano (Fowler et al., 2007).
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A. Herrera, J. Pineda, M.T. Antonio
En comparación con el bazo o el riñón, la
cantidad de As acumulada por el hígado o el cerebro es mucho más baja (Cui & Okayasu, 2008).
Ambos órganos, tienen una elevada capacidad
para metilar el As inorgánico, especialmente el
hígado (Xi et al., 2010). Las formas metiladas del
arsénico (DMA, MMA) son más fáciles de excretar que el As inorgánico por lo que su eliminación
en estos órganos resulta más efectiva (Fowler et
al., 2007). En el caso del cerebro, a este hecho, se
añade la presencia de la barrera hematoencefálica;
si bien algunos autores consideran que durante las
primeras etapas del desarrollo fetal, cuando se encuentra aún en estado inmaduro, permite el paso
del As al embrión (Jin et al., 2006), una vez formada se incremente su eficacia (Jin et al., 2006;
Xi et al., 2010), lo que disminuye el grado de exposición al tóxico que sufre el cerebro.
En futuros trabajos, resultaría interesante realizar la cuantificación de las distintas especies de
As presentes en cada órgano, a fin de comprobar,
entre otras cosas, la eficacia de los procesos de
metilación de cada uno de los tejidos analizados.
5. Conclusiones
La cantidad de As en los órganos de las crías
es muy inferior a la acumulada por sus madres,
cuyo organismo disminuye de forma más o menos
eficaz la transmisión del tóxico a las crías.
La toma de suplementos vitamínicos por
parte de la madre, no sólo ayuda a combatir los
efectos perniciosos del tóxico, sino que además
favorece la eliminación del As y dificulta su acumulación en los tejidos.
Dentro del organismo de las crías, el As
tiende a acumularse preferentemente en el bazo,
seguido del riñón; siendo el hígado y el cerebro
los órganos que menos tóxico acumulan en sus
tejidos.
Agradecimientos
Los autores desean mostrar su agradecimiento a las profesoras Dolores Trigo Aza (Departamento de Zoología y Antropología Física) y
Esther Pérez Corona (Departamento de Ecología)
de la Universidad Complutense por facilitarnos
los medios necesarios para poder llevar a cabo la
metodología empleada en este trabajo.
También a Guillermo Frontera, por su ayuda
en la revisión del resumen en inglés del manuscrito.
Y a los revisores que con sus sugerencias
contribuyeron a mejorar la calidad del manuscrito.
Bibliografía
Aggarwal, M., Naraharisetti, S.B. & Sarkar, S.N.
2009. Effects of subchronic coexposure to arsenic and endosulfan on the erythrocytes of broiler
chickens: a biochemical study. Archives of Envi-
Bioacumulación de arsénico en tejidos animales por aguas contaminadas
ronmental Contamination and Toxicology, 56(1):
139-148.
Akhtar, N., Islam, M., Mannan, M.A., Misbahuddin, M., Khandker, S. & Ahmad, A. 2007. Evaluation of physical and mental development of
children of arsenic exposed areas in Bangladesh.
In: Misbahuddin, M. Ed. Applied research on arsenic in Bangladesh. Págs. 15-30. WHO. Dhaka.
Aposhian, H.V., Zakharyan, R.A., Avram, M.D.,
Sampayo-Reyes, A. & Wollenberg, M.L. 2004.
A review of the enzymology of arsenic metabolism and a new potential role of hydrogen peroxide in the detoxication of the trivalent arsenic
species. Toxicology and Applied Pharmacology,
198(3): 327-335.
Aragonés, N., Palacios, M., Avello, A., Gómez, P.,
Martínez, M. & Rodríguez, M. J. 2001. Nivel
de arsénico en abastecimientos de agua de consumo de origen subterráneo en la Comunidad
de Madrid. Revista Española de Salud Pública,
75(5): 421-432.
Brinkel, J., Khan, M.M.H. & Kraemer, A. 2009. A
systematic review of arsenic exposure and its
social and mental health effects with special reference to Bangladesh. International Journal of
Environmental Research and Public Health, 6:
1609-1619.
Castro-González, M.I. & Méndez-Armenta, M.
2008. Heavy metals: Implications associated to
fish consumption. Environmental Toxicology and
Pharmacology, 26: 263-271.
Concha, G., Vogler, G., Lezcano, D., Nermell, B.
& Vahter, M. 1998. Exposure to inorganic arsenic metabolites during early human development.
Toxicological sciences, 44: 185-190.
Córdova, A., Ruiz, C.G., Córdova, C.A., Córdova,
M.S., Guerra, J.E., Rodríguez, B.E. & Arancibia, K. 2009. Estrés oxidativo y antioxidantes
en la conservación espermática. Revista Complutense de Ciencias Veterinarias, 3(1): 01-38.
Cui, X. & Okayasu, R. 2008. Arsenic accumulation,
elimination, and interaction with copper, zinc and
manganese in liver and kidney of rats. Food and
Chemical Toxicology, 46: 3646-3650.
Devesa, V., Adair, B.M., Liu, J., Waalkes, M.P., Diwan, B.A., Styblo, M. & Thomas, D.J. 2006.
Arsenicals in maternal and fetal mouse tissues
after gestational exposure to arsenite. Toxicology,
224 (1-2): 147-155.
Duker, A.A., Carranza, E.J.M. & Hale, M. 2005.
Arsenic geochemistry and health. Environment
International, 31(5): 631-641.
Flora, S.J. 2011. Arsenic-induced oxidative stress and
its reversibility. Free Radical Biology & Medicine, 51(2): 257–281.
Flora, S.J.S., Mehta, A., Gupta, R. 2009. Prevention of arsenic-induced hepatic apoptosis by
concomitant administration of garlic extracts in
mice. Chemico-Biological Interactions, 177(3):
227-233.
Fowler, B.A., Chow, S.J., Jones, R.L. & Chen, C.J.
2007. Arsenic. In: Nordberg, G., Fowler, B.A.,
Nordberg, M. & Friberg, L. Eds. Handbook on
the Toxicology of Metals. 3ª ed. Págs. 367-406.
European Environment Agency. Copenhage.
Hughes, M.F., Thomas, D.J. & Kenyon, E.M. 2009.
Toxicology and Epidemiology of Arsenic and its
Compounds. In: Henke, K.R. Ed. Arsenic. Envi-
45
ronmental Chemistry, Health Threats and Waste
Treatment. Págs. 237-275. Wiley. Chippenham.
Jin, Y., Xi, S., Li, X., Lu, C., Li, G., Xu, Y., Qu, C.,
Niu, Y. & Sun, G. 2006. Arsenic speciation transported through the placenta from mother mice
to their newborn pups. Environmental Research,
101: 349-355.
Kadirvel, R., Sundaram, K., Manil, S., Samuel, S.,
Elango, N. & Panneerselvam, C. 2007 Supplementation of ascorbic acid and α-tocopherol prevents arsenic-induced protein oxidation and DNA
damage induced by arsenic in rats. Human & Experimental Toxicology, 26(12): 939-946.
Llanos, M.N. & Ronco, A.M. 2009. Fetal growth restriction is related to placental levels of cadmium,
lead and arsenic but not with antioxidant activities. Reproductive Toxicology, 27(1): 88-92.
Maiti, S. & Chatterjee, A.K. 2000. Differential response of cellular antioxidant mechanism of liver
and kidney to arsenic exposure and its relation to
dietary protein deficiency. Environmental Toxicology and Pharmacology, 8(4): 227-235.
Misbahuddin, M., Islam, A. M., Khandker, S., AlMahmud, I., Islam, N. & Anjumanara. 2006.
Efficacy of Spirulina Extract plus zinc in Patients
of chronic arsenic Poisoning: A Randomized Placebo-Controlled Study. The clinical Toxicology,
44: 1-7.
Naraharisetti, S.B., Aggarwal, M., Ranganathan,
V., Sarkar, S.N., Kataria, M. & Malik, J.K.
2009. Effects of simultaneous repeated exposure
at high levels of arsenic and malathion on hepatic
drug-biotransforming enzymes in broiler chickens. Environmental Toxicology and Pharmacology, 28(2): 213-218.
Pi, J., Yamauchi, H., Kumagai, Y., Sun, G., Yoshida,
T., Aikawa, H., Hopenhayn-Rich, C. & Shimojo, N. 2002. Evidence for induction of oxidative
stress caused by chronic exposure of Chinese
residents to arsenic contained in drinking water.
Environmental health perspectives, 110(4): 331336.
Raqib, R., Ahmed, S., Sultana, R., Wagatsuma, Y.,
Mondal, D., Hoque, A.M.W., Nermell, B.,
Yunus, M., Roy, S., Persson, L.A., Arifeen,
S.E., Moore, S. & Vahter, M. 2009. Effects of
in utero arsenic exposure on child immunity and
morbidity in rural Bangladesh. Toxicology Letters, 185 (3): 197-202.
Roy, P. & Saha, A. 2002. Metabolism and toxicity of
arsenic: a human carcinogen. Current science, 82
(1): 38-45.
Saha, S.S.M. & Ghosh, M. 2009. Comparative study
of antioxidant activity of a-eleostearic acid and
punicic acid against oxidative stress generated by
sodium arsenite. Food and Chemical Toxicology,
47(10): 2551-2556.
Schmits, R. & Pfreundschuh, M. 2002. Bazo. In:
Pfreundschuh, M. & Schölmerich, J. Fisiopatología y Bioquímica. Harcourt. Madrid.
Sharma, V.K. & Sohn, M. 2009. Aquatic arsenic: Toxicity, speciation, transformations, and remediation. Environment International, 35: 743-759.
Smith, A. H., Lingas, O.L. & Rahman, M. 2000. Contamination of drinking-water by arsenic in Bangladesh: a public health emergency. Bulletin of
the World Health Organization, 78: 1093-1103.
Sprando, R.L., Collins, T.F.X., Black, T., Olejnik,
N., Ramos-Valle, M. & Ruggles, D. 2007.
Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol., 107, 2013
A. Herrera, J. Pineda, M.T. Antonio
46
Acute toxicity of sodium arsenite in a complex
food matrix. Food and Chemical Toxicology, 45
(9): 1606-1613.
Vizcaya-Ruiz, A. De, Barbier, O., Ruiz-Ramos, R.
& Cebrian, M.E. 2009. Biomarkers of oxidative
stress and damage in human populations exposed
to arsenic. Mutation Research, 674(1-2): 85-92.
WHO [World Health Organization]. 1999. Arsenic
in drinking water. Fact Sheet No. 210. WHO. Genève.
— 2001. Arsenic and arsenic compounds. 521 págs.
WHO. Geneva.
Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol., 107, 2013
—
2011. Guidelines for drinking-water quality.
Gutenberg. Malta.
Xi, S., Jin, Y., Lv, X. & Sun, G. 2010. Distribution and
speciation of arsenic by transplacental and early
life exposure to inorganic arsenic in offspring
rats. Biological Trace Element Research, 134(1):
84-97.
Xu, Y., Wang, Y., Zheng, Q., Li, X., Li, B., Jin, Y.,
Sun, X. & Sun, G. 2008. Association of oxidative stress with arsenic methylation in chronic
arsenic-exposed children and adults. Toxicology
and applied pharmacology, 232(1): 142-149.