Fobia lunar en murciélagos en el municipio de Tuxpan, Veracruz

UNIVERSIDAD VERACRUZANA
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS
ZONA: POZA RICA – TUXPAN
Carrera de Biología
“Fobia lunar en murciélagos en el municipio de
Tuxpan, Veracruz”
TESIS
Que para obtener el título de:
LICENCIADO EN BIOLOGÍA
P R E S E N T A:
Paola Denisse Coria Villegas
Director
Dr. Juan Manuel Pech Canché
Tuxpan, Ver.
2014
DEDICATORIA
Antes que nada agradezco a Dios por haberme guiado a elegir una carrera tan
bonita con es biología, por darme unos padres maravillosos los mejores y poner
buenas personas a lo largo de mi vida.
A mis padres:
Guadalupe Villegas Sosa y Juan Cristóbal Coria Vallejo, es muy grande el
agradecimiento que les tengo, por todo ese apoyo que recibí de ustedes en todos
los años de estudio, por su comprensión, paciencia, tolerancia, sus consejos y
sobre todo el amor que me dan, son mi ejemplo a seguir todos unos guerreros!
Gracias, los amo con todo mi corazón.
A mi Abuelita:
Hilaria Sosa Lázaro, por todo ese amor que me diste, me hubiera encantado
tenerte más tiempo conmigo, sé que donde estés me cuidas eres un ángel, te
amo.
A mi hermano:
Juan Cristóbal Coria Villegas, por formar parte de mi vida, por esos momentos
juntos, por las alegrías que me das. Te quiero mucho hermano.
A mi novio:
Edson Antonio Cruz Morales, por apoyarme en realizar este trabajo por sus
consejos e impulsarme cuando ya no podía, gracias mi biólogo. Te amo.
A mi Director de Tesis:
Muchas gracias Dr. Juan Manuel Pech Canché, por brindarme su ayuda, tiempo
en todo momento, por orientarme para que saliera bien mi trabajo de tesis, por la
paciencia que tuvo conmigo y por su amistad brindada estoy muy agradecida.
AGRADECIMIENTOS.
Un agradecimiento especial a la señora Dulce Demeneghi, por haber colaborado
con su predio para la realización de mi tesis.
A mis compañeros que me acompañaron a campo:
Teresa Santiago, Mitzi Ávila, Evelyn Limón, Gustavo Escudero, Lucero Islas,
Isaías Rivera, gracias por su tiempo, apoyo brindado durante las noches de
muestro para elaboración de mi tesis, porque se volvieron más que compañeros,
extrañare los sandwich de atún y sé que ustedes también, gracias por toda su
ayuda.
A mis amigos de la carrera:
Evelyn (muchas gracias eres como mi hermana, agradezco tu ayuda en mi ensayo
para la presentación de mi tesis), Katia (por todos esos consejos que siempre me
diste), Eder, Carballo, Vico, por los momentos divertidos que pasamos juntos y
hacer las clases más amenas, y sobre todo las prácticas de laboratorio.
A mis tíos:
Otilio Villegas, Gloria Villegas, Mary Villegas, Rita y Froy Villegas porque a pesar
de la distancia siempre me han brindado ayuda y me han dado mucho amor.
A los miembros de la Comisión Revisora:
Mtra. Blanca Esther Raya Cruz, Dr. Arturo Serrano Solís y Dra. Ivette Alicia
Chamorro Florescano, por tomarse tiempo y realizar las observaciones acertadas
en mi trabajo de tesis, muchas gracias.
ÍNDICE GENERAL
RESUMEN ............................................................................................................. III
1. INTRODUCCIÓN .............................................................................................. 1
2. ANTECEDENTES ............................................................................................. 3
2.1.
Efectos de la luminosidad .......................................................................... 3
2.2.
¿Qué es fobia lunar? .................................................................................. 4
2.3.
Ejemplos de fobia lunar y fotofilia en animales .......................................... 5
2.4.
Fobia lunar en murciélagos ........................................................................ 8
3. OBJETIVOS.................................................................................................... 11
4. HIPÓTESIS..................................................................................................... 12
5. MATERIALES Y MÉTODOS........................................................................... 13
5.1.
Área de estudio ........................................................................................ 13
5.2.
Trabajo de campo .................................................................................... 14
5.3.
Análisis de datos. ..................................................................................... 16
6. RESULTADOS ............................................................................................... 19
7. DISCUSIÓN .................................................................................................... 25
7.1.
Efecto de la fase lunar a nivel de comunidades ....................................... 25
7.2.
Efecto de la fase lunar a nivel de gremios y especies .............................. 26
8. CONCLUSIONES ........................................................................................... 30
9. RECOMENDACIONES ................................................................................... 31
10.
BIBLIOGRAFÍA............................................................................................ 32
I
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Diversidad de murciélagos en la finca “La Ceiba”, Tuxpan Veracruz….19
Cuadro 2. Porcentaje de representatividad basado en los estimadores
Chao 1 y Chao 2…....……………………………………………………….20
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Ubicación de la finca “La Ceiba” dentro del municipio de Tuxpan, Veracruz. ….……………………………………………………………………………. 14
Figura 2. Curva de rarefacción de las dos fases lunares analizadas y su relación
con la riqueza total………………………………………………………..… 20
Figura 3. Riqueza de especies por mes en las dos diferentes fases lunares……. 30
Figura 4. Abundancia de especies por mes en las dos diferentes fases lunares.. 22
Figura 5. Rango y abundancia de las especies……………………………………... 23
Figura 6. Proporción de gremios tróficos en ambas fases lunares analizadas….. 24
II
RESUMEN
El término “fobia lunar” se emplea para explicar el comportamiento que algunos animales nocturnos presentan al evadir los periodos con mayor luminosidad de la
luna como una estrategia para reducir el riesgo de ser depredados. Para
comprobar si existe el comportamiento de fobia lunar en los murciélagos se
analizaron los cambios en el ensamble de murciélagos en el municipio de Tuxpan,
Veracruz, en dos condiciones contrastantes de luminosidad lunar, entre octubre
2013 a febrero 2014. Se realizaron muestreos mensuales durante dos noches
consecutivas en luna nueva y dos noches en luna llena, utilizando 5 redes de
niebla, las cuales permanecieron abiertas durante 5 horas y su monitoreo fue cada
media hora. Se capturaron 143 individuos de murciélagos, pertenecientes a 10
especies, siete géneros, dos subfamilias y dos familias taxonómicas, encontrando
la mayor riqueza y abundancia en la fase de luna nueva (9 especies, 118
individuos) con relación a la luna llena (7 especies, 25 individuos); aunque no se
encontraron diferencias estadísticamente significativas en el promedio de la
riqueza de especies y la abundancia a lo largo de los meses. La especie con más
registros en ambas fases lunares fue Artibeus lituratus, con 74 individuos de todas
las capturas. La mayoría de las especies capturadas en las noches de muestro
pertenecen al gremio trófico de los frugívoros. Los resultados muestran que la fase
lunar afecta significativamente la proporción de gremios tróficos, en especial los
frugívoros, por lo que, a pesar de no encontrar diferencias significativas en la
riqueza y abundancia entre ambas fases lunares analizadas, se encontró un
mayor número de especies e individuos en luna nueva, además de que en esta
última fase se registraron tres especies de manera única, lo que demuestra que en
luna llena disminuye la actividad de los murciélagos en posible respuesta a
minimizar el riesgo de depredación.
Palabras Clave: Abundancia, Chiroptera, comportamiento, diversidad, fases
lunares, fobia lunar, riqueza.
III
1. INTRODUCCIÓN
La fobia es un término vinculado al miedo, y para el caso del comportamiento en
animales, al hecho de evitar áreas abiertas bajo alto brillo lunar o restringir la
actividad de los periodos más oscuros (Morrison, 1978; Singaravelan y Marimuthu,
2002). El término de “fobia lunar” se emplea para explicar el comportamiento que
algunos animales nocturnos presentan al evadir los periodos con mayor brillo por
la luna, como una estrategia para reducir su riesgo de ser depredados, ya que sus
depredadores naturales los pueden visualizar gracias a la mayor cantidad de luz
(Morrison, 1978). Dicho comportamiento de fobia lunar se ha podido documentar
para una amplia gama de especies.
La influencia que tiene la iluminación lunar sobre diferentes grupos de especies de
mamíferos de hábitos nocturnos ha sido tema de diversas investigaciones, ya que
se ha observado la acción de evadir la luz de la luna en el jerbo Allenbyi (Gerbillus
allenbyi) (Kotler et al., 1991), y la rata canguro cola de bandera (Dipodomys
spectabilis) (Lockard y Owings, 1974).
Para el caso de los murciélagos, una de las principales adaptaciones que presenta
este comportamiento es que las lleva a adoptar un estilo de vida más críptico
debido a la reducción en sus actividades mientras se encuentran en fases de alta
luminosidad lunar. Dicha afirmación se encuentra al observar a otros animales
como las ratas canguro cola de bandera (Dipodomys spectabilis), las cuales se
1
alimentan menos durante esta fase debido a que se vuelven más visibles para sus
depredadores, que este caso son los búhos (Daly et al., 1992, Lockard, 1978).
Por otro lado, hay especies de animales que presentan un comportamiento
contrario. Un ejemplo es el de las ranas neotropicales de árbol (Smilisca sila),
principalmente los machos, que tienden a llamar a las hembras de su especie
desde los sitios más oscuros durante las noches claras para visualizar a su
depredador principal, el murciélago Trachops cirrhosus, antes de que pueda
acercarse a ellos y con esto tener tiempo para ocultarse y evitar ser depredados
(Tuttle y Ryan, 1982).
En el caso de los murciélagos, éstos animales alteran su comportamiento y
actividad con los cambios en el ciclo lunar (Erkert, 1974). En la mayoría de los
casos, la principal fuerza selectiva que modula la actividad en función de la fase
lunar está relacionada con la estrategia de forrajeo óptimo, esto es, maximizar la
probabilidad de conseguir alimento minimizando la posibilidad de ser depredado,
por lo cual, la ubicación de los organismos en la cadena trófica (depredador o
presa), así como su capacidad para evadir a los depredadores (vuelo rápido o
lento), son las características que provocan que la respuesta de los murciélagos a
las condiciones de luminosidad lunar sea diferente (Karlsson et al., 2002).
Dado que la fobia lunar es un fenómeno poco estudiado en murciélagos y que
existe evidencia contradictoria de la respuesta de los murciélagos (SaldañaVázquez y Munguía-Rosas, 2013), el presente trabajo tiene como objetivo
2
documentar la riqueza, la abundancia y los gremios tróficos de los murciélagos y
los efectos que causa la luz de la luna en ellos, además de que sirva como
referencia para futuros trabajos, al aportar evidencia para mejorar los protocolos
de muestreo.
2. ANTECEDENTES
2.1. Efectos de la luminosidad
Una de las características más importantes de nuestro planeta son los cambios en
la luminosidad debido a la rotación de la Tierra en torno al Sol que genera un
marcado contraste entre el día y la noche, provocando que prácticamente todas
las especies, incluyendo el hombre, presenten cambios diarios en su conducta y
fisiología en respuesta a este evento, en un fenómeno llamado “ritmo circadiano”
(Hotz et al., 2001).
Esto ha promovido que muchos grupos biológicos restrinjan su actividad a alguna
de estas fases, ya sea el día o la noche, evitando así la competencia por los
recursos disponibles. Uno de estos ejemplos son los vertebrados voladores, ya
que las aves y los murciélagos ocupan prácticamente los mismos nichos
ecológicos (Fenton y Fleming, 1976), aunque los primeros se encuentran
adaptados al día mientras que los segundos se encuentran más adaptados a la
noche debido a restricciones fisiológicas (Willis y Cooper, 2009).
3
Sin embargo, existen factores a menor escala que pueden modificar la actividad
de los organismos aún dentro de un mismo periodo (nocturno o diurno). En el caso
de la actividad nocturna, la actividad de los murciélagos puede verse afectada por
la velocidad del viento: velocidades más altas incrementan la actividad de los
murciélagos (Santos-Moreno et al., 2010); la disponibilidad de los recursos a lo
largo de la noche, que genera patrones de actividad diferentes en función del tipo
de alimento consumido (Ramírez-Pulido y Armella, 1997), así como la variaciones
en la luminosidad lunar.
2.2. ¿Qué es fobia lunar?
La actividad de las especies se ve influenciada por diferentes factores, como la
disponibilidad de recursos, las condiciones climáticas, la condición física del
animal, el estado reproductivo y el riesgo de depredación (Thies et al., 2006),
siendo importante en especies nocturnas el hecho de evadir la fase de luna llena
con el fin de disminuir el riesgo de depredación (Prugh y Golden, 2014).
Para el caso de los mamíferos, unos de los factores más estudiados ha sido la
intensidad de la luna (Mancina, 2008), ya que aproximadamente el 45% de los
mamíferos existentes se clasifican como nocturnos, mientras que el 26% son
principalmente diurnos y 29% son crepusculares (Park y Campus, 2009); sin
4
embargo, la intensidad de la luz lunar también puede afectar a otros grupos de
organismos, tanto vertebrados, como invertebrados.
Fobia lunar es un término que se emplea para explicar el comportamiento en
animales que evitan los periodos con mayor claridad por la luna con el fin de
reducir su riesgo a ser depredados, ya que esta mayor iluminación incrementa la
probabilidad de que sus depredadores puedan localizarlos; al igual que el
fenómeno de fobia lunar, existe el fenómeno contrario, la fotofilia, que es cuando
la actividad aumenta con la luz de la luna; siendo esta conducta positiva en
especies que dependen principalmente de la visión para buscar alimento y
detectar depredadores, ya que esta mayor iluminación les permite ser más
eficientes en la localización de los alimentos y también pueden experimentar un
menor riesgo de depredación porque su capacidad para detectarlos aumenta
(Prugh y Golden, 2014). Sin embargo, también existen especies que no se ven
influenciados por los ciclos lunares, es decir, que su comportamiento no varía de
acuerdo a la luminosidad de la luna, ya sea porque no tengan un depredador
natural (Gannon y Willig, 1997) o porque existan otros factores que pudieran ser
más importantes (Santos-Moreno et al., 2010).
2.3. Ejemplos de fobia lunar y fotofilia en animales
La variación de la actividad de los organismos depende principalmente de su
papel en la cadena trófica, ya que se ha demostrado que las presas tienden a
5
disminuir su actividad para reducir el riesgo de ser depredadas, mientras que los
depredadores incrementan su actividad porque se les facilita encontrar presas,
además, como una manera de compensar la reducción de la actividad de las
presas (Mancina, 2008).
Como se mencionó previamente, las fases lunares pueden tener tres efectos
sobre los diferentes grupos de organismos: incrementar su actividad, reducirla o
no tener efecto alguno.
Algunos los ejemplos de estudios donde se reporta que la fase lunar tiene un
efecto nulo sobre los animales, se encuentra un trabajo que evaluó el patrón de
actividad del tepezcuintle (Cuniculus paca) en relación con la iluminación lunar,
donde se encontró que esta especie no minimiza su actividad durante la fase de
luna llena, esto se debe a que la actividad en periodos nocturnos es flexible, lo que
les permite adaptarse a los diferentes condiciones abióticas (Michalski y Norris,
2011). Otro trabajo que evaluó los efectos de la luna sobre el tapir (Tapirus
terrestris) en el Pantanal brasileño, tampoco encontraron diferencias en el
comportamiento de esta especie con relación a las diferentes fases lunares
(Coelho et al., 2008).
En un experimento realizado estudiando el comportamiento de las ranas
neotropicales de árbol (Smilisca sila) se encontró que los machos, tienden a llamar
desde los sitios menos oscuro durante las noches claras a las hembras de su
especie lo cual a su vez les sirve para visualizar a su depredador principal, el
6
murciélago Trachops cirrhosus, y poder ocultarse para evitar ser depredado (Tuttle
y Ryan, 1982).
Entre los ejemplos donde se presenta el fenómeno de fotofilia, se puede encontrar
un estudio realizado en la reserva natural Tangkoko en Sulawesi, Indonesia,
donde se demuestra que el Tarsier (Tarsius spectrum) no presenta fobia lunar
pero presentan fotofilia, ya que se vuelven más activos en las noches de luna
llena, esto se debe a que sus presas (ortópteros y lepidópteros) aumentan su
actividad en las noches iluminadas (Gursky, 2003). Este mismo patrón ha sido
reportado para el búho real (Bubo bubo) en España, ya que estudios acerca del
esfuerzo de forrajeo han demostrado un incremento en la actividad de los
individuos en periodos de luna llena, con el objetivo no sólo de incrementar el
tiempo para la detección de presas, sino también para los despliegues sexuales
que puedan incrementar su capacidad de reproducción (Penteriani et al., 2011).
Entre los ejemplos de estudios donde reportan el fenómeno de fobia lunar en
diferentes animales se encuentra un estudio realizado en la Isla Galápagos, donde
se encontró que los lobos marinos presentan una reducción en la eficiencia de
forrajeo debido a la disponibilidad de presas, relacionado con los niveles de luz
lunar (Horning y Trillmich, 1999).
En un estudio realizado en las dunas del desierto de Israel se encontró el jerbo de
Allenby, Gerbillus allenby evita los periodos más iluminados de la luna esto es con
el fin de evitar ser depredado (Kotler, et al., 1991).
7
Evaluando los cambios en el comportamiento de depredadores y sus presas con
relación al ciclo lunar se encontró que los saltamontes son más activos durante las
noches alrededor de la luna nueva, sin embargo la actividad disminuye
significativamente durante las noches más brillantes del mes (Lang et al., 2006).
Por otro lado la actividad bioluminiscente larvaria de la luciérnaga (Lampyris
noctiluca) está fuertemente influenciada por la fase de la luna, su actividad es baja
empezando a subir inmediatamente después de la luna llena (Gunn y Gunn,
2012).
2.4. Fobia lunar en murciélagos
La luna tiene efectos muy variables en las especies de murciélagos ya que no
todos responden de la misma manera: hay especies que son más afectada que
otras, por ejemplo, los insectívoros de climas templados que carecen de
depredadores, los cuales además poseen un vuelo rápido y una conducta
alimentaria que los hacen ser menos susceptibles a la fobia lunar (su vuelo es ágil
porque se alimentan de recursos que se encuentran en movimiento) en
comparación a los frugívoros, los cuales tienen un vuelo más lento y su
alimentación es diferente porque consumen recursos que se encuentran estáticos
(Karlsson et al., 2002).
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El efecto del riesgo de depredación en la fobia lunar ha sido demostrado en un
estudio realizado en Puerto Rico, donde se encontró que la actividad de
Stenoderma rufum, un murciélago frugívoro, no era afectado por el ciclo de la luna
debido a la falta de depredadores naturales (Gannon y Willig, 1997).
Entre las especies de murciélagos que son afectadas por la fase lunar se
encuentra el murciélago zapotero (Artibeus jamaicensis), ya que se ha encontrado
una reducción de su actividad de vuelo durante las noches brillantes alrededor de
la luna llena, lo que se ha interpretado como una conducta de evitación hacia la
orientación visual de sus depredadores, como búhos y halcones, que pueden
sentirse atraídos por la gran cantidad de murciélagos que se encuentran alrededor
de árboles frutales (Handley et al., 1991).
También se ha demostrado que existe variación en la reducción del vuelo incluso
en especies que comparten hábitos alimentarios; por ejemplo, las especies del
género Artibeus son frugívoras que forrajean en el dosel y sus patrones de
actividad muestran una relación inversa con el grado de intensidad de la
iluminación lunar, mientras que Carollia castanea, otro filostómido frugívoro pero
que forrajea en el sotobosque, no muestra reducción significativa en la actividad
de vuelo en las noches brillantes cercanas a la luna llena; lo cual demuestra que el
área donde se forrajea (espacios abiertos, como el dosel, o cerrados, como el
sotobosque) también influye en los patrones de actividad de las especies, teniendo
a veces un efecto mayor que la fase lunar (Thies et al., 2006).
9
Sin embargo, los efectos de la fobia lunar también pueden presentarse en otros
gremios tróficos. Por ejemplo, en un trabajo evaluando el efecto de la luna sobre
dos especies de murciélagos nectarívoros en Cuba (Mancina, 2008), se encontró
que una especie (Phyllonycteris poeyi) tuvo una baja en la tasa de captura en
noches de luna llena, asociado a que es la más susceptible a la depredación. El
murciélago pescador, Noctilio leporinus, también muestra una clara relación entre
el forrajeo y la ausencia de luz lunar, ya que esta disminución de actividad es una
estrategia que minimiza el riesgo de depredación, por lo que actividades como la
alimentación se prolongan más en noches obscuras (Börk, 2006). Este mismo
efecto se presenta en el murciélago vampiro (Desmodus rotundus), ya que en las
noches de mayor luminosidad lunar se ha encontrado una disminución de su
actividad de forrajeo (Crespo et al., 1972).
Otro factor a considerar es el papel que pueden tener los murciélagos en la
cadena trófica, actuando no sólo como presas sino también como depredadores.
Lang et al., (2006) en su estudio realizado en la Isla de Barro Colorado sobre los
niveles de actividad de los murciélagos y los saltamontes en relación con el ciclo
lunar, concluyeron que la actividad de forrajeo de Lophostoma silvicolum está
probablemente influenciado por la disponibilidad de presas, por lo cual se puede
apreciar que las causas de la fobia lunar pueden ser específicas de las especies.
10
3. OBJETIVOS
General
Analizar los cambios en el ensamble de murciélagos en el municipio de Tuxpan en
dos condiciones contrastantes de luminosidad lunar.
Particular.
Comparar los cambios en la riqueza de especies asociado a las condiciones de las
fases de la luna (luna nueva y luna llena).
Estimar las variaciones de abundancias relativas de las especies presentes en las
fases lunares.
Describir el efecto de la fobia lunar sobre los diferentes gremios tróficos.
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4. HIPÓTESIS
La fase lunar tendrá un efecto sobre la riqueza, abundancia y composición de
gremios en los murciélagos.
Debido a que la actividad de los murciélagos disminuye en periodos de mayor
luminosidad, se espera una mayor riqueza y abundancia en la fase de luna nueva
que en luna llena, aunque este efecto será más marcado en los gremios frugívoros
y nectarívoros que en los insectívoros.
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5. MATERIALES Y MÉTODOS
5.1. Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en la ciudad de Tuxpan de Rodríguez Cano, Veracruz.
Tuxpan se localiza entre los paralelos entre los paralelos 20° 44’ y 21° 09’ de latitud norte;; los meridianos 97° 13’ y 97° 36’ de longitud oeste;; altitud entre 10 y 200 m. Ocupa el 1.34% de la superficie del estado. Cuenta con 535 localidades y
una población total de 134,394 habitantes; su clima es cálido subhúmedo con
lluvias en verano, con temperaturas 24 – 26°C; en su suelo domina Regosol,
Cambisol, Vertisol, Leptosol y Solonchak; cuenta con corrientes de agua perennes
(Tecomate y Tumilco) e intermitentes (Chichihual, El Salto, Estero Tumilco, Hondo,
La Lajuela, Laja de Coloman, La Vena, Los Lagartos, Paso Felipe, Sapos, Las
Palomas y Tecoxtempa) y cuerpos de agua perennes (Laguna De Los Patos,
Tampamachoco y Tuxpan). Existe una variedad de animales silvestres entre los
que se encuentran conejo, armadillo, mapache, murciélagos, zorras, tejón, onza y
codorniz; víboras de coralillo, mazacuate, cuatro narices, voladora y chirrionera,
así como una gran variedad de insectos. El principal uso de suelo es para la
agricultura, la vegetación natural selva, tular, manglar, bosque y otros (INEGI,
2009).
13
5.2. Trabajo de campo
Para la elección del área de estudio se llevaron a cabo visitas prospectivas en
sitios estratégicos del municipio de Tuxpan, Veracruz con el fin de escoger las
mejores áreas de captura. Dando como resultado la finca “La Ceiba” como sitio más óptimo para el estudio del fenómeno, el cual se localiza en carretera la playa
km 6, frente a la base naval del municipio, con coordenadas 20° 58.395’ N y 97° 21.281’ W y con una extensión de 30 hectáreas (Figura 1).
Figura 1. Ubicación de la finca “La Ceiba” dentro del municipio de Tuxpan,
Veracruz.
14
a) Fechas de muestreo
Con el fin de obtener el listado de las especies de murciélagos, este trabajo se
realizó durante los meses de: Octubre, noviembre y diciembre del 2013, enero y
febrero del 2014. El muestreo se llevó a cabo en 2 noches consecutivas con luna
nueva y 2 noches consecutivas con luna llena en los meses mencionados.
b) Captura de animales
Para la captura de murciélagos se instalaron cinco redes de niebla cada una de 12
metros de largo por 2.6 metros de alto, separadas una de la otra a una de forma
aleatoria. Las redes de niebla se colocaron en distintos sitios dentro del lugar: dos
redes se instalaron cerca del arroyo a lo largo del cuerpo de agua, ya que es una
trayectoria abierta donde los murciélagos pasan a tomar agua, las otras tres redes
se colocaron dentro de un corredor de la vegetación; ya que se conoce que los
murciélagos son capaces de detectar donde se colocan las redes (Winhold y
Kurta, 2008). Éstas se movieron unos metros cada noche de muestreo pero
colocándose en un sitio con la misma estructura. La apertura de las redes se llevó
a cabo alrededor de las 18:30 horas, que es cuando comienza a oscurecer y los
murciélagos empiezan a salir en busca de su alimento; las redes permanecieron
abiertas durante 5 horas y su monitoreo fue cada media hora.
15
c) Manejo y medición
Los murciélagos capturados fueron depositados vivos dentro de bolsas elaboradas
de manta, para posteriormente ser revisados y tomar los siguientes datos de
determinación taxonómica: sexo, condición reproductora, edad relativa, largo de
antebrazo, peso de cada uno de los ejemplares y posteriormente fueron
fotografiados, datos que fueron anotados en hojas con un formato especifico, en el
cual también se llevaba el conteo de murciélagos capturados, por noche de
muestreo.
Los murciélagos fueron puestos en libertad una vez que se analizaron y marcaron
en el interior del ala con un marcador permanente de tinta negra (con número y
letra), método que ha sido aprobado por autoridades ambientales en otros países
(Marques et al., 2013). Se aplicó una gota de violeta de genciana en el caso que
presentara algún daño físico.
5.3. Análisis de datos.
Con los datos obtenidos durante las noches de muestreo se comparó la riqueza de
especies entre las noches con mayor y menor luminosidad realizando curvas de
rarefacción, usando el programa EstimateS (Colwell, 2013). El orden de las
noches de captura fue aleatorizado 1000 veces para suavizar la curva y eliminar el
sesgo del orden en el cual fueron capturadas las especies. Para estimar la
eficiencia del muestreo en cada hábitat, se utilizaron los estimadores Chao 1 y
16
Chao 2 (Chao y Lee, 1992), considerando el 90% de la riqueza estimada como un
nivel satisfactorio de eficacia del esfuerzo de muestreo (Moreno y Halffter, 2000).
Para medir la diversidad alfa de murciélagos en las fases de luna nueva y luna
llena fue utilizado el índice de Shannon Wiener (Moreno 2001), cuya fórmula es la
siguiente.
H’ = - ∑pi ln pi
Dónde:
– proporción
de individuos de la especie i
La complementariedad fue utilizada para calcular la disimilitud de las especies.
(Moreno 2001).
Para obtener el valor de complementariedad obtenemos primero dos medidas:
I.
La riqueza total de las noches de luna nueva y luna llena.
Donde a es el número de especies de la noche A, b es el número de especies de
la noche B, y c es el número de especies en común entre las noches Ay B.
II.
El número de especies únicas a cualquiera de las noches.
A partir de estos valores calculamos la complementariedad de las noches A y B
como:
17
Así, la complementariedad varía desde cero, cuando ambas noches son idénticas
en composición de especies, hasta uno, cuando las especies de ambas noches
son completamente distintas.
Para conocer la variación en la estructura y composición de los ensambles
registrados en ambas fases lunares, se usaron las gráficas de rango-abundancia,
las cuales permiten la comparación de aspectos biológicamente importantes,
debido a lo siguiente: El número de especies se refleja en la cantidad de puntos de
cada gráfica, la abundancia relativa de las especies se aprecia con la posición de
cada punto, el número de especies raras (1 ind.) se refleja con el largo de la cola;
la estructura de la comunidad fácil de diferenciar debido a la forma de las curvas
(Feinsinger, 2003).
Para calcular la diferencia en la riqueza y abundancia promedio entre las dos
fases lunares se realizó una prueba no paramétrica de Wilcoxon (W), debido a que
se tratan de una comparación de un par de medias con el mismo tamaño de
muestra pero que no tienen una distribución normal.
Para probar diferencias en las proporciones de gremios tróficos en ambas fases
lunares, se realizó una prueba de G para tablas de contingencia, subdividiendo
dicha tabla por gremios para detectar a los que de manera específica estén
asociados a una fase lunar (Zar 2010); dichos análisis estuvieron basados en el
sistema de clasificación propuesto por Simmons y Voss (1998).
18
6. RESULTADOS
Se capturaron 143 individuos de murciélagos, pertenecientes a 10 especies, siete
géneros, dos subfamilias y dos familias taxonómicas (Cuadro 1). En particular, la
mayor riqueza y abundancia se encontró en la fase de luna nueva (9 especies,
118 individuos) con relación a la luna llena (7 especies, 25 individuos).
El valor del índice de diversidad de Shannon-Wiener fue de 1.476 para las noches
con luna llena y para las noches de luna nueva de 1.579, sin embargo, dichas
diferencias no fueron estadísticamente significativas (p > 0.05).
Cuadro 1. Diversidad de murciélagos en la finca “La Ceiba”, Tuxpan Veracruz.
Familia
Especie
Gremio
Luna
llena
Luna
nueva
Total
Phyllostomidae
Artibeus lituratus
Frugívoro
13
61
74
Phyllostomidae
Artibeus jamaicensis
Frugívoro
3
19
22
Phyllostomidae
Choeroniscus
godmani
Nectarívoro
1
12
13
Phyllostomidae
Glossophaga soricina Nectarívoro
4
6
10
Phyllostomidae
Dermanura phaeotis
Frugívoro
3
3
Phyllostomidae
Sturnira lilium
Frugívoro
1
4
5
Phyllostomidae
Sturnira hondurensis
Frugívoro
2
7
9
Phyllostomidae
Chiroderma salvini
Frugívoro
4
4
Phyllostomidae
Chiroderma villosum
Frugívoro
2
2
Vespertilionidae
Myotis nigricans
Insectívoro
1
Riqueza
7
9
Abundancia
25
118
1.579
1.476
Diversidad (Shannon-Wiener)
19
1
Con base en los resultados de la curva de rarefacción, se aprecia que fue en la
fase de luna nueva cuando se registró la mayor riqueza y abundancia acumulada,
a diferencia de la fase de luna llena en la cual, tanto la riqueza como la
abundancia fueron menores (Figura 2).
12
10
Riqueza
8
6
Luna nueva
Luna llena
4
Riqueza total
2
0
0
20
40
60
80
100
120
140
Abundancia
Figura 2. Curva de rarefacción de las dos fases lunares analizadas y su relación
con la riqueza total.
Cuadro 2. Porcentaje de representatividad basado en los estimadores Chao 1 y
Chao 2.
Luna nueva
Luna llena
Riqueza
9
7
Chao 1
9
8.44
Chao 2
9
8.6
Porcentaje
100 %
86 %
20
Texto
La eficiencia del muestro se considera satisfactoria basándose en los estimadores
Chao 1 y Chao 2 (Chao y Lee, 1992), considerando el 90% de la riqueza
estimada, como un nivel satisfactorio de eficacia del esfuerzo de muestreo.
En la Figura 3 observamos el número de especies que se capturaron cada mes en
las dos fases lunares. Aunque no se encontraron diferencias estadísticamente
significativas en el promedio de las especies a lo largo de los meses (W = 9; p =
0.52), sobresale el mes de octubre con la fase lunar de luna nueva, en la cual se
registraron siete especies de 10 especies durante los muestreos, siendo el mes de
febrero de la misma fase lunar cuando no hubo capturas; con relación a la fase de
luna llena, los meses de octubre, noviembre y febrero que se obtuvieron más
registros de especies (tres especies en cada mes), y diciembre y enero los meses
con menos registros de especies (una especie).
Riqueza
10
8
6
4
Luna nueva
Luna llena
2
0
Figura 3. Riqueza de especies por mes en las dos diferentes fases lunares.
21
La Figura 4 muestra la abundancia de las especies en cada mes durante las
diferentes fases lunares. Aunque no se encontraron diferencias estadísticamente
significativas en el promedio de las abundancias a lo largo de los meses (W = 7;
p=0.2948), fue octubre el periodo de luna nueva el más abundante (57 individuos
de murciélagos), mientras que en febrero de la fase lunar nueva no hubo registros
de murciélagos; con relación a la luna llena, durante diciembre y enero se
obtuvieron muy pocos registros (un individuo por mes), mientras que febrero de la
Abundancia relativa
misma fase lunar se registró la mayor abundancia (13 individuos).
60
50
40
30
20
Luna nueva
Luna llena
10
0
Figura 4. Abundancia de especies por mes en las dos diferentes fases lunares.
La Figura 5 representa el rango abundancia de las diferentes especies en los
periodos de mayor y menor luminosidad, donde Artibeus lituratus fue la especie
más registrada, con 74 individuos de todas las capturas, mientras que Myotis
nigricans fue la especie de la cual se obtuvo menos registros (solo un individuo en
22
el periodo de luna llena). No se encontraron diferencias significativas en la
Rango - Abundancia
abundancia de A. lituratus a lo largo de los meses (W = 7; p=0.56).
70
60
50
40
30
20
10
0
Luna llena
Figura 5. Rango y abundancia de las especies. Alit: Artibeus lituratus; Ajam:
Artibeus jamaicensis; Cgod: Choeroniscus godmani; Gsor: Glossophaga soricina;
Slu: Sturnira hondurensis; Spar: Sturnira parvidens; Csal: Chiroderma salvini;
Dpha: Dermanura phaeotis; Cvil: Chiroderma villosum; Mnig: Myotis nigricans.
Se registraron especies pertenecientes a tres gremios tróficos (frugívoros,
nectarívoros e insectívoros aéreos), encontrando diferencias significativas en su
proporción (G2 =14.4732; p = 0.0007); la mayoría de la especies capturadas en las
noches de muestro pertenecen al gremio trófico de los frugívoros, que a su vez es
el mayor registrado en noches de luna nueva con 100 individuos de 143 totales,
mientras que el gremio insectívoro aéreo fue el que menos registro tuvo al haber
capturado solo un individuo de una especie (Figura 6).
23
Abundancia
100
80
60
40
Luna nueva
20
Luna llena
0
Figura 6. Proporción de gremios tróficos en ambas fases lunares analizadas.
Al realizar el análisis de complementariedad en las dos fases lunares, se obtuvo
como resultados que su disimilitud es de un 40 %, esto debido a que ambas fases
lunares comparten 6 de las 10 especies registradas en el estudio.
24
7. DISCUSIÓN
7.1. Efecto de la fase lunar a nivel de comunidades
Con base en el presente trabajo se registraron 143 murciélagos pertenecientes a
10 especies de dos familias taxonómicas; aunque no se encontraron diferencias
estadísticamente significativas en la riqueza y abundancia promedio a lo largo de
los meses (prueba de Wilcoxon), así como en la diversidad (prueba de ShannonWiener), se registró una mayor riqueza y abundancia total en la fase de luna
nueva con relación a la luna llena (curva de rarefacción). Estos resultados nos
muestran que las variaciones que existen en la diversidad de murciélagos a nivel
de la comunidad entre las dos fases lunares analizadas se pueden apreciar más a
escalas grandes (riqueza y abundancia total) que pequeñas (riqueza y abundancia
promedio mensual).
El que no se detectara una diferencia estadística significativa en los resultados
puede deberse a varias razones: 1) la duración (cinco meses) y fecha de
realización (temporada de nortes) de los muestreos, que restringe tener tamaños
de muestra grandes que permitan realizar inferencias más precisas de la
diversidad, ya que la mayor abundancia y riqueza de especies de murciélagos
suele presentarse en la época de lluvias (Stoner, 2005); sin embargo, es
importante mencionar que con los estimadores empleados se pudo obtener un
buen porcentaje de representatividad; 2) el tipo de vegetación (encinos) y la
estructura del paisaje (fragmentado), que provoca que, de manera natural, la
25
diversidad del sitio sea baja con relación a otros ecosistemas naturales más
conservados, tanto a nivel de sitio como de paisaje.
Nuestros resultados demuestran que, a nivel de comunidad, los murciélagos son
un grupo biológico que es afectado negativamente por la fase lunar, en específico
presentado un efecto de fobia lunar debido a la reducción en las abundancias de
las especies capturadas, fenómeno que también se ha demostrado en otros
organismos, tanto vertebrados, como el jerbo Allenbyi (Kotler et al., 1991) y la rata
canguro (Lockard y Owings 1974), así como también en invertebrados, como la
luciérnaga (Lampyris noctiluca) (Gunn y Gunn, 2012) y los escorpiones (Skutelsky,
1996).
Sin embargo, la abundancia total de las especies durante los meses no tuvo
diferencias estadísticamente significativas, lo cual se puede atribuir a que los
murciélagos tienen buena memoria por lo que son capaces de recordar la
ubicación de las redes (Winhold y Kurta, 2008). Factor que puede explicar la
reducción en las diferencias en las capturas a lo largo de los meses partiendo de
la mayor diferencia en el primer mes de muestreo (octubre).
7.2. Efecto de la fase lunar a nivel de gremios y especies
Actualmente, en la literatura existen evidencias contradictorias acerca del efecto
de la fase lunar sobre los murciélagos como grupo biológico, debido a que hay
26
especies que pueden presentar fobia lunar y especies que pueden presentar
fotofilia (Saldaña-Vázquez y Munguía-Rosas, 2013). Sin embargo, aunque los
datos acerca del ensamble de murciélagos no son contundentes para apoyar
alguna de esas teorías debido a la falta de significancia estadística, la evidencia
encontrada en el análisis de gremios tróficos permite demostrar que a éste nivel
de análisis sí se presenta una fobia lunar, en especial en los gremios de los
frugívoros.
La luz de la luna tiene un efecto diferencial en las especies de murciélagos, que
está asociado principalmente a su modo de orientación, ecología de vuelo y tipo
de alimentación (Esbérard, 2007). Las especies más afectadas son aquellas que
dependen de la visión como método de ubicación espacial, a diferencia de las
especies que basan su orientación espacial en otros sentidos, como la
ecolocación, por lo que, las especies insectívoras, al forrajear al aire libre por
encima del dosel y consumir presas móviles han desarrollado un vuelo ágil y
rápido, a diferencia de las especies frugívoras, las cuales, al alimentarse de
presas fijas alrededor del dosel han desarrollado un vuelo más lento y torpe
(Prugh y Golden, 2014; Saldaña-Vázquez y Munguía-Rosas, 2013). Razón por la
cual, aunque la actividad de los depredadores se incremente con la intensidad de
la luz (Morrison, 1978), los murciélagos insectívoros tienen una mayor capacidad
para esquivar a los depredadores que los murciélagos frugívoros.
27
La baja representatividad de los murciélagos insectívoros en la zona de estudio
(una especie), puede deberse a los métodos de captura más que a una baja
diversidad de los murciélagos de este gremio. Diferentes estudios han demostrado
que con el uso adicional de detectores ultrasónicos se puede incrementar entre un
30 y 40% la riqueza de especies de murciélagos (MacSwiney et al., 2008; PechCanché et al., 2010).
A nivel de especies, el resultado del análisis de rango-abundancia (Figura 5) indica
que Artibeus lituratus fue la especie con mayor número de registros (74
individuos). Esto se debe a que esta especie es la más abundante en esta zona ya
que se trata de un murciélago de talla grande que puede volar grandes distancias
(Pinto y Keitt, 2008), lo que le permite hacer uso de paisajes con moderados
niveles de perturbación a nivel de paisaje (Galindo-González, 2004).
A pesar de esta abundancia general, esta especie presentó un mayor registro de
capturas en luna nueva (61 individuos) que en luna llena (13 individuos),
concordando con un estudio realizado por Karlsson et al., (2002), donde se indica
que las especies frugívoras son más afectadas por la luna que las especies
insectívoras, teoría que se refuerza con el hecho de que el único registro de una
especie insectívora (Myotis nigricans) fue realizado en el periodo de luna llena. La
falta de significancia estadística en el análisis de la abundancia de A. lituratus
puede deberse al tipo de distribución de los datos, ya que al no presentar una
28
distribución normal se tuvo que realizar una prueba no paramétrica, la cual
considera como medida de tendencia central la mediana en lugar de la media (Zar,
2010).
Lo mayor abundancia general en luna nueva también podría deberse a la hipótesis
sugerida por Karlsson et al., (2002), donde se indica que la fobia lunar es más
fuerte en las zonas tropicales que en las templadas, debido a que en las zonas
tropicales las comunidades de murciélagos están dominadas por los murciélagos
de vuelo lento (frugívoros y carnívoros), mientras que las comunidades de clima
templado están compuestas principalmente de murciélagos de vuelo ágil
(insectívoros aéreos).
Otro estudio realizado por Esbérard (2007) menciona que las muestras más
cercanas a la luna nueva son los más productivos en términos de capturas y sus
resultados revelan tres especies que mostraron evidencia de la fobia lunar:
Artibeus jamaicensis, Sturnira lilium y A. lituratus, recalcando que A. lituratus
presenta una influencia con los ciclos de la luna, siendo la depredación la que
parece ser la explicación más razonable a este comportamiento debido a que
limita las búsquedas de alimentos (Morrison, 1978).
29
8. CONCLUSIONES
En la fase de luna nueva se registró el mayor número de especies y la mayor
abundancia total, aunque no se encontraron diferencias en ambos parámetros a lo
largo de los meses, así como en la diversidad.
El fenómeno de fobia lunar es más marcado a nivel de gremios tróficos, en
especial los murciélagos frugívoros, ya que se presenta una disminución
significativa en su proporción en noches de luna llena.
La especie con mayor número de individuos capturados fue Artibeus lituratus, la
cual también es afectada por las noches de mayor luminosidad lunar.
La fase lunar afecta la composición del ensamble de murciélagos ya que a pesar
de no encontrar diferencias significativas en la riqueza y abundancia entre ambas
fases lunares analizadas, sí hubo un efecto a nivel de gremios tróficos, además de
que en esta última fase se registraron tres especies de manera única, lo que
demuestra que en luna llena disminuye la actividad de los murciélagos en posible
respuesta a minimizar el riesgo de depredación.
30
9. RECOMENDACIONES
Ampliar la duración del tiempo del estudio (más de 5 meses), procurando
abarcar la época de lluvias ya que en ésta se incrementa de manera natural la
riqueza y abundancia de los murciélagos.
Realizar el trabajo en más sitios a fin de tener réplicas espaciales que permitan
detectar la consistencia de los resultados.
Mover las redes a mayores distancias a fin de evitar que los murciélagos
puedan aprenderse su posición y con esto se disminuya la tasa de captura.
Utilizar distintos métodos de registro de especies, especialmente detector
ultrasónico, para tener una adecuada representación de los murciélagos
insectívoros que brinde certeza de los efectos de la fase lunar sobre éste
gremio trófico.
31
10.
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