Artículo completo

RELACION ENTRE LA CONDICION FISICA INVERNAL
Y LA CAPACIDAD DE REGENERAR PLUMAS
EN EL CARBONERO GARRAPINOS (PARUSATER)
Vicente POLO*y Luis M. CARRASCAL*'
RESUMEN.-Relación entre l a condicidnfisica invernal y l a cupacidad de resmerar plumas en e l Cnrbonero Garrapinos (Parus ater). Se ha analizado la variación estaciona1 en el crecimiento de las plumas reclnces de la cola (tasa de crecimiento v asimetria fluctuante en la tasa de crecimiento) v la variabilidad interindividual en la condición física invémal. valorada por la regeneración de plumas indukdac y por el residuo
de peso sobre la longitud del tmo. en una población de Carbonero G m p i n o s del centro de Espaíla (1500 m
s.n.m.). Veintidós individuos de esta eswcie fueron mantenidos en cautividad e n M enero v mano en un man
aviario de 4 x 8 x 2 m situado en un bosque mixto donde se les propurcion6 alimento (sémillas de giracol y
cacahuetes pelados) od libitum. Durante el periodo de estudio la temperatura media diuma fue de 0.8" C (rango: -9 a 7'C) y hubo fuenes nevadas.
Durante e¡ verano l i s plumas crecieron a una mayor tasa y con una menor asimetria fluctuante que durante el inviemo. La varianza en la asimetria fluctuante del crecimiento de las plumas fue mayor en invierno
que en verano. La regeneraciónde plumas inducidas en condiciones invernales sólo se produio en asuellos i w
dividuos con un mavor oeso wr unidad de talla (residuo de Deso sobre e l tarso). oemen esios indiiiduos no
se enconuó ningunárel~ciónhpificativa entre ei residuo de'peso sohre el larsockn la tasa de crecimiento de
plumas y sus niveles de asimevia fluctuante. El crecimiento inducido de plumas durante el inviemo en esw especie parece reswnder a un umbral de condiciones corwrales mínimas.
~n contrasi¿ con los trabajos que poslulan una relación negativa e n M la tasa de crecimiento de plumas y
su grado de asimetria fluctuante. nuestros datos no encontraron una relación significativa
en el verano.
mientras que la relación fue positiva en el invierno.
Palflbras clave: asimeiria fluctuante, condición física, crecimiento de plumas. invernada, Parus ater.
~
~
~
~
SUMMARY.-Relolionshi~bemeen body condition andfeather aruwih hn ihe Coa1 Ti1 (Pams ater) durina
winrer. We have analysed the seasonal variation in the growth rateLf tail feathen (right and left f i f i h r e c n i ~ ~
and its fluctuating asymmetry. and the winter inter-individual variability in body condition (measured as the
residual of body mass on tanus length) and growth o f iail feathen (mmlday and its fluctuaiing asymmetry) in
a wpulation o f Coal Tiis from central Soain (15W m s.n m.). Twenfv-two Coal Tits were maintained in a lar~g i &tdoor aviary ( 4 x 8 ~ 2m) where f&d was provided ud libiru~(sunflowerseeds nnd huskcd pcanutr).
During the study period (January-March]. sir temperaiurc at middav was 0.8" C (ranee:
- -9 to 7OC) and there
were hanh snowitoms.
Tail Feathers grew more slowly and more asymmetrically i n winter than in summer (Table 1). Fluctuating
asymmetry in feather growth rate i n winter was more variable h a n in summer (Fig. 1). Induced recnices grew
in only M%of ihe individuals. Those Coal Tit$thai grew the removed tail feathen had bener body condition
than those birds that did no1 regenerate their recnices (Fig. 2). Nevenheless. winter growth rnte o f tail feathers
was no1 significantly comlated with residual of body mass in those Coal Tits that regenerared their rectrices.
The onset of the growth o f induced feathen in winter seemed to require a minimum amount o f body reserves.
bu1 interindividual differences in body reserves did not predici interindividual varia1ions in the growth rate o f
feathers.
Feather growth rate and its fluctuatina asvmmetrv were not sianificanilv correlated i n summer. although they werc positivcly associared in wTnte;. This &u11 is conm<ry to thc ciassical prediction o f a negative relationship between growih rate and fluctuaiing ssymmetry.
Krv nmdv. body condltion. fluctuating asymmetry. Porus arer. ptilochronology. winter.
~
~
* Departamento de Ecologia Evolutiva. M u s w Nacional de Ciencias Naturales de Madrid. CSIC. CIJos6
Gutiéma Abascal2. E-28006 Madrid. Espatia.
e-mail: [email protected]
'
202
FVW. V. & CARRASr2AL.L. M.
La condición física y el estado físico/fisiol6gico en aves ha sido estimada de distintas maneras recurriendo a procedimientos más o menos costosos o cruentos (Brown, 1996). Entre
éstos podemos distinguir la medida del hematocrito y otros parámems químicos sanguíneos
(Perry, 1986; Ferrer et al.. 1994; Piersma &
Everaarts, 1996; Veiga & hiena, 1996: Pnnzinger & Hakimi, 1997), la respuesta inmune
(Lochmiller et al., 1993; Gustafson et al., 1994;
Moreno et al., 1998). el contenido de grasa en
el cuerpo (estimado por disección, visualmente
o por conductividad eléctrica; Whyte & Bolen,
1984; Johnson, 1985; Sears. 1988; Castro et
al., 1992; Merila & Svensson, 1995; Gosler,
1996; Veiga & Puerta, 1996). la condición
muscular (Davidson et al., 1986; Jones, 1987;
Gosler, 1991; Bolton et al., 1993; Newton,
1993; Carrasca1 et al., 1998), el crecimiento
inducido de plumas (ptilocronología; Grubb,
1989,1995; Domenech & Senar, 1997), la asimetría fluctuante de rasgos con simetria bilateral (Meller & Swaddle, 1997) y las estimas biométricas de condición (residuo del peso sobre
dimensiones corporales lineales; Bmwn, 1996).
De todos los estimadores de condición física,
los menos costosos y más inmediatos son la
grasa, el residuo de peso sobre talla y la tasa de
crecimiento de plumas. Los índices visuales de
grasa tienen como principal desventaja que estiman los nivela$ internos de grasa y éstos están
sujetos a variación circadiana y estacional. Por
tanto, no pueden utilizarse como estimadores
fiables de condición a largo plazo (Blem,
1990). El residuo de peso sobre dimensiones
lineales de la talla (tarso) es una sencilla medida sintética que, además de incluir las reservas
grasas, mide corpulencia y nivel muscular. En
esto radica su desventaja, ya que no identifica
un claro aspecto de condición física (Brown,
1996). La ptilocronología proporciona medidas sintéticas del estado nutncional durante el
periodo de regeneración de las plumas. Su información se asocia fundamentalmente al estado nutricional proteico relacionado con el metabolismo de aminoácidos esenciales especiales
(Gmbb, 1995; Jenni-Eiennann & Jenni, 1996;
Murphy, 1996). Este último estimador de condición ha proporcionado resultados convincentes sobre la asociación entre el nivel de estrés
ambiental y nuwicional y la tasa de crecimiento
de plumas (temperatura, alimento, acceso al
aliento, etc.; véame por ejemplo, las revisiones de Grubb, 1995; Brown. 1996: Domhech
& Senar, 1997).
Mediante el estudio comparado del crecimiento de eshucturas sometidas a simetría bilateral, se ha supuesto que es posible obtener
una medida de estado fisiológico, ya que a mayor grado de desestabilización de los procesos
fisiológicos implicados en el crecimiento mayor será la diferencia entre rasgos derecho e
izquierdo (Beardmore, 1960). Aunque este aspecto es habiNalmente asumido, la cantidad de
trabajos que estiman la asociación entre estrés
fisiológico. nutricional o ambiental, y asime
tría fluctuante es pmporcionalmente pequeña
(Clarke, 1992, 1995; Polak & Trivers. 1994;
Mdler & Swaddle, 1997). Además, aun no está
del todo aclarado si la asociación entre los niveles de estrés y el grado de asimetría fluctuante actúa a nivel individual o únicamente a
nivel poblacional (Zakharov, 1992; ver Clarke, 1998% l998b para ausencia de correlación
entre rasgos morfológicos y su asimetría fluctuante a nivel interindividual). El análisis de la
simetría del crecimiento de plumas inducidas
podría proporcionar una medida del estrés fisiológico sufrido por los individuos durante el
periodo de crecimiento de éstas, en especial en
épocas fuera del periodo normal de muda y en
condiciones de escasez de alimentos con alto
contenido pmteico (Swaddle & Winer, 1994).
El invierno es la época del año más crítica
para pequenos paserifonnes debido a las bajas
temperaturas, la corta duración del día y la escasez de alimento (especialmente insectos), de
manera que su mortalidad se concentra fundamentalmente en este periodo (Fretwell, 1972).
Aunque los estimadores de mortalidadkupervivencia proporcionan la medida más directa del
éxito biológico superando el invierno, no siempre es posible obtenerlos con fiabilidad debido,
entre otras cosas, a las limitaciones metodológicas inherentes a los métodos de captura-recaptura (Tellería, 1986: Senar et al., 1998 y referencias allí dadas). Incluso si los individuos
sobreviven, existe un amplio margen de variación en la condición física y estado fisiológico
que pueden afectar al inicio de la nidificación y
al éxito reproductivo subsiguiente (Martin,
1987).
El objetivo general de este trabajo es examinar c6mo v&a la condición físi& entre es-
RELACION ENTRE LA CONDlClON FfSlCA INVERNAL Y LA CAPACIDAD DE REGENERAR PLUMAS
taciones, y entre individuos dentro del invierno,
recurriendo a dos estimadores sencillos de condición física: residuo de peso sobre tarso y crecimiento de plumas inducidas (tasa de crecimiento y asimetría en la tasa de crecimiento).
Para ello hemos seleccionado el Carbonero Garrapinos (Parus ater), un pequeño paseriforme
forestal insectívoro (omnívoro durante el invierno) que. debido a su pequeño tamaño, está
sometido a fuerte estrés térmico en condiciones
invernales en áreas de montaña. El estudio se
ha llevado a cabo en condiciones controladas
de oferta de alimento en un gran aviario situado
al aire libre dentro de un bosque de montaña
del centro de España. Mediante este protocolo
pretendemos examinar las siguientes hipótesis
y predicciones:
a) Debido al mayoresués térmico y a la menor duración de los días en el periodo invernal
que en el estival, la tasa de crecimiento de plumas será menor en invierno que en verano
(Gnibb et al.. 1991). mientras que su asimetría
fluctuante será mayor en invierno.
b) La condición corporal se asociará positivamente con la tasa de crecimiento de plumas
inducidas (Gmbb, 1995) y negativamente con
la asimetría fluctuante de la tasa de crecimiento
de plumas (Swaddle & Witter, 1994).
c) La tasa de crecimiento de plumas y su
asimetria fluctuante se relacionarán negativamente (Swaddle & Witter, 1994; Moller &
Swaddle, 1997). siendo esta relación más intensa durante el periodo más limitante (invierno).
El estudio se ha llevado a cabo en la Estación Biológica de El Ventorrillo (Sierra de
Guadmama, Navacerrada. Madrid; 40° 45' N,
4" 00' W) entre enero y marzo de 1996. El área
de estudio está constituida por un bosque mixto
de Pinus sylve~fri~.
Acer spp., Populrts spp. y
Casfaneasariva de 6 ha de extensión situado en
la vertiente sur de la Sierra de Guadarrama
(1450-1500 m s.n.m.). Durante el periodo de
estudio hubo fuertes temporales fríos acompañados de copiosas nevadas (33 días con completa cobertura de nieve sobre el suelo) y la
temwratura media del día a las 12 h (GMT)
fue de 0.8" C (rango: -9" C a 7 O C).
Durante la última semana de diciembre de
203
1995 se capturaron 22 Carboneros Garrapinos
utilizando trampas-embudo. Cada trampa fue
cebada con un comedero cilíndrico relleno de
cacahuetes pelados. Las trampas se colgaron
de ramas gruesas y troncos a 1.5 m del suelo.
Los autores estuvieron autorizados por la Consejería de Medio Ambiente de la Comunidad de
Madrid para capturar y marcar individuos de
esta especie.
Tras la captura, a cada individuo se le midió
el tarso mediante un calibre digital (precisión
de 0.01 mm). inmediatamente después a cada
pájaro se le retiraron dos plumas simétricas de
la cola (quintas rectrices). A continuación, los
individuos fueron marcados en las patas rnediante anillas de plástico de colores para su
posterior identificación individual y fueron introducidos en un aviario de 4 x 8 x 2 m. En
este animalario permanecieron los animales durante todo el periodo de estudio. El aviario estaba compartimentado en siete camaras (cinco
de 8 m3. una de 9,5 m3 y una de 14.5 m3) conectadas entre si mediante pequeños orificios
que permitían el paso de los individuos. En
cada cámara se colocaron dos cajas nido que
los pájaros podían utilizar para dormir. un comedero con semillas de girasol, un comedero
cilíndrico de malla cuadrada relleno de cacahuete~pelados (véase más arriba) y dos bebederos con agua a la que se añadió un complemento vitamínico. Se colgaron dos grandes
.'
ramas de P. aylvestris del techo de cada +amara
para proporcionar cobertura y lugares donde
posarse y10 dormir. Los individuos no se distribuyeron de forma homogénea por las cámaras.
sino que formaron grandes grupos, de ocho o
más individuos, desplazándose entre las cámaras.
Durdnte enero y febrero todos los pájaros
fueron capturados en cuatro ocasiones (cada
dos semanas) y pesados en tres periodos distintos: amanecer (8:30 - 9:00 h), centro del día
(13:00 - 13:30 h) y anochecer (1890 - 18:30 h).
Los pesos fueron obtenidos con una balanza
digital (precisión de 0.01 g). A cada individuo
se asoció el promedio de sus 12 pesos (peso
promedio) y de sus 12 horas de captura (hora
promedio de captura). A lo largo del periodo de
estudio se capturaron los individuos en otras
ocho ocasiones con el objeto de poder seguir el
crecimiento de las plumas inducidas. Todas las
capturas se realizaron con un cazamariposas.
Las plumas regeneradas comen7;tron a emer-
ger del foiículo 20-30 días después de la retirada de las plumas originales. El crecimiento de
las mismas se completó en 25-30 días. Tras un
margen de seguridad de al menos dos semanas
se retiraron las plumas regeneradas de aquellos individuos que la.. desarrollaron (día de retirada de las plumas inducidas: 12 de marzo).
Se comprobó que las plumas estaban completamente crecidas mirando que no tuviesen sangre en la punta proximal del caiión (en contacto
con el folículo de crecimiento) y que no existiese un tubo de cera envolviendo la pme más
proximal de la pluma (Ginn & Melville, 1983).
La 6poca de muda en la región de estudio
se inicia a finales de mayo, antes de finalizar la
época de crianza, y finaliza a comienzos o mediados de agosto (Cramp & Pemns, 1993). Salvo por la p4rdida y regeneración de plumas de
la cola postmuda, las plumas retiradas en primer lugar se corresponderán, en su mayoría,
con la plumas mudadas en el periodo estival.
Un análisis de la distribución de longitud y asimetría fluctuante de estas plumas no reveló la
presencia de valores extremos no representativos. Con esto se rechaza el posible sesgo que la
incompleta certeza de la procedencia de las plumas recogidas pudiera tener sobre los resultados. Las plumas retiradas en segundo lugar (inducidas) fueron plumas crecidas bajo
condiciones invemales. En todas las plumas se
midió la longitud correspondiente a las diez
bandas de crecimiento disrales más claramente
visibles (cada banda de crecimiento se corresponde a un día; Michener & Michener. 1938;
Wood, 1950). Para ello, se colocó cada pluma
sobre corcho blanco (polyspan) y se marcó el
inicio y final de las diez bandas con dos alfileres entomológicos. La distancia entre las dos
agujas fue medida posteriormente con un calibre digital (precisión de 0,01 mm). Todas las
medidas fueron realizadas por la misma persona. Para más detalles sobre el estudio del crecimiento de plumas inducidas véase Grubb
(1989, 1995), Brown (1996) y Domhech &
Senar (1997).
Cada pluma fue medida dos veces con el objeto de obtener estimas de repetibilidad. La repetibilidad de las estimas de longitud de las 10
bandas de crecimiento fue muy alta (r, z 0.95
tanto para la pluma derecha como para la izquierda; Lessells & Boag, 1987). La tasa de
crecimiento de las plumas en cada periodo (invierno y verano) e individuo se ialcul6 me-
diante el promedio de las cuatro medidas de
diez bandas efectuadas para las dos plumas (izquierda y derecha).
La asimeüía fluciuante en la tasa de crecimiento de las plumas se midió mediante el cociente entre el valor absoluto de la diferencia
enire las tasas de crecimiento de la pluma izquierda (0y derecha (D), y la media de dichas
tasas de crecimiento. Su valor se expresó como
porcentaje:
Previamente se comprobó que no hubo antisimetría y que la asimetría no h e d i c i o n a l
(i.e. las diferencias 1-D.con signo, se ajustaron a la normal - t e s t de Shapiro-Wilk, invierno: W= 0,98; P = 0.81; verano: W = 0,97; P =
0,4&, y su valor medio no difirió de cero
-test de la t. invierno: t = 0,19; P = 0.85;
verano: t = 0,35; P = O$-;
vkase Swaddle
et al., 1944). La asimetría medida fue también
muy repetible, siendo marcadamente mayor
que la debida a errores de medida (ANOVA
mixto de medidas repetidas propuesto por
Swaddle et al., 1994: invierno: F,, = 3S7; P
= 0,007; verano: F,,, =4!40; P < 6,001).
Como estima de condición física se utiluó la
variabiüdad interindividual en el promedio del
peso controlado por la talla corporal (medida
como tarso) y por la hora promedio de captura.
Este valor se calculó mediante regresión como
el residuo del peso sobre el tarso.
Durante las Capturas y posteriores manipulaciones de los pájaros dentro del animalario, !xes
individuos perdieron accidentalmente plumas
de un lado de la cola, de manera que no fue
posible efectuar estimas de asimetría fluctuante.
Esto redujo el tamaño de la muestra en algunos
tests estadísticos.
Los procedimientos estadísticos utilizados
han sido test de Wicoxon para datos apareados
(para comparar las tasas de crecimiento de las
plumas y su asimem'a fluctuante entre verano e
invierno), regresión logística @ara analizar el
crecimiento 1 no crecimiento invernal de las
plumas en función de la medida de condición
física), y regresión múltiple (para analizar la
tasa de crecimiento inducido y la asimetría
fluctuante en la tasa de crecimiento de las plumas inducidas en función de la medida de con-
,
,
RU.ACKJN ENlRE LA CONDlCtON RSlCA WERNALY LA CAPACIDAD DE REGENERAR PLUMAS
205
dición física). Debido a que pueden existir diLa asimetría fluctuante en la tasa de creciferencias interindividuales en la tasa de creci- miento de las plumas fue mayor en invierno
miento de las p i ~ m ya su
~ asimeiría fluctuante, que en verano (2 = 2,045; n = 11; test dc una
para analizar los datos relativos a las plumas in- cola, P = 0,020; Tabla l y Fig. 1). La varianza
ducidas se utilizaron los valores observados en de la asimetria en la tasa de crecimiento de pluel verano como covariante en los modelos de mas durante el invierno fue más de dos órdenes
regresión logística y de regresión múltiple. Este de magnitud superior a la obsemada en el veraes un procedimiento similar al utilizado por no to2= 0.40 ifso' = 126.1 1 res~ectivamente:
o,
Gmbb (19891, Hogstad (1992) y Nilsson er al. F ,,,, = 308.9; P < 0 , ~ 1 ) . ~ e s u n b e n dduran:
(1993). con la ventaja de que evita las propie- te e invierno las plumas no crecieron en todos
dades matemáticas desventajosas derivadas de los individuos, y en los que crecieron la tasa de
los cocientes (división del crecimiento inducido crecimiento fue menor y su asimettia fluctuanpor el crecimiento previo antes de la extrac- te fue mayor y más variable.
ción). Con el obieto de aiustar meior los datos
No hubo relación significativa entre los vade asimetría flultuante Aos supu&tos de nor- lores de invierno y verano de las tasas de crecimalidad y homocedasticidad, a sus valores se miento de plumas y sus asimetrías tluctuantes
les aplicó la transfomacidn de Box-Cox. Las (efectuado sólo con aquellos pzíjaros que regeestimas de significación son de una cola para neraron las plumas en invierno; tasas: r =
aquellos efectos predichos en la introducción. 0.4 13; n = 14, test de dos colas, P = 0,142; asimetría~:r = -0,417; n = 11, test de dos colas. P
= 0,20).
El '%recimiento vs no crecimiento" de las
rectrices inducidas pudo ser explicado por la
Globalmente, la tasa de crecimiento de las condición física invernal (medida por el residuo
plumas inducidas (invierno) fue significativa- del peso sobre el tarso) y la tasa de crecimiento
mente menor que la observada en el verano (Z= original de las plumas de cada individuo du4,107; n = 22; test de una cola, P < 0.001; Tabla rante el verano (regresión logística: f = 6,099;
1). En ocho de los 22 Carboneros Garrapinos. g.1. = 2; P = 0,048). El porcentaje de clasificalas dos rectrices no iniciaron su crecimiento una ción correcta fue del 81,8% (100% para aquevez arrancadas. Repitiendo el analisis sólo con llos a los que les crecieron las recvices induciaquellas aves a las que sí les crecieron las plu- das, y 50% para las ocho aves en las que las
mas inducidas se obtuvo un resultado similar (Z plumas no fueron regeneradas). La condición
física invernal se asoció positivamente con el
= 3,296; n = 14: test de una cola, P < 0.001).
Valores observados de tasa de crecimiento de plumas y su asimetria fluctuanteen verano (pluma$ crecidas de
modo natural) e invierno (plumas inducidas). * tasa de crecimiento invernal referida s61o a aquellos individuos
Queconsiauieron crecer las olumas inducidas.
i ~ r o w r h;re of ~iduced
fea;lwrs ond nsymnier~in rhc fearher growl~ratc ('70)in Coa1 Tirs fn summer and in
ii8fnier.*: dala for ihow birds rhar pebi tlie induced feorhers anh. Medfana: mrdian.1
x
mediana
SD
22
22
14
2.57
0.80
1.26
2.59
1.16
1,27
0,05
0.63
0.12
22
1.20
9.76
1.23
2.35
1 1.23
n
TASA DE CRECIMIENTO (mmidia)
[Grawrh rate (uudday)l
Verano [summerl
Invierno [winfer]
Invierno* [winfer*]
A ~ I M E T R ~nAu f f u A m (%)
[Flucruaring asymnrery]
Verano [surnmerl
Invierno [winter]
11
0.71
POLO. V. & CABRASCAL L. M
35
30
25
20
15
10
5
O
VERANO
INVIERNO
[SUMMER ]
[WINTER]
FIG.1.- Variación en la asimenía fluctuante enw verano (plumas originales) e inviemo (plumas inducidas).
n=ll.
[Searonal rariarion in thejlurtuating asymmetry of rhe growih rale of feaihers. Summer fearhers grew nomrally whereos rhe growh of winler fealhers w m induced by previous removol. n = 11 birds.1
La tasa de crecimiento de las quintas recüicrecimientolno crecimiento de las rectrices durante el invierno (estadístico de Wald = 3.80; ces y su asimetría fiuctuante no estuvieron retest de una cola, P = 0,025; Rg. 2). La tasa de lacionadas significativamente en el verano (r
crecimiento en verano no afectó significativa- = -0,025; n = 22; test de una cola, P = 0,4460).
mente el crecimiento o no de las plumas indu- pero sí en el invierno (r = 0,560, n = 11; test de
cidas (estadístico de Wald = 1,88; P = 0.17 en una cola examinando el ajuste a una predicel test de dos colas, por no haber efectuado una ción de relación negativa: P = 0,964, Fig. 3).
predicción a priori).
Esto es, cuando las condiciones ambientales
La tasa de crecimiento invernal de las plu- fueron más restrictivas (inviemo), la asimetría
mas en los individuos con rectrices regeneradas fluctuante en la tasa de crecimiento de las pluno se asoció con el residuo de peso sobre el mas fue tanto mayor cuanto mayor fue la tasa
tarso (coeficiente de regresión parcial estanda- de crecimiento inducido de las mismas.
rizado controlando por el efecto de la tasa de
crecimiento original en verano: p = 0,038; g.1.
= 11; test de una cola, P = 0.45). Por tanto, la
condición física afectó al hecho mismo de crecer o no las plumas, pero no se encontr6 ningún
A nivel poblacional, los resultados demuesefecto sobre la tasa de crecimiento de las rec- tran un descenso de la tasa de crecimiento de
trices inducidas aue crecieron en el invierno.
las olumas inducidas de la cola durante el inLa asimetría fiuctuante en la tasa de creci- viemo en el sentido predicho (Gmbb e: al.,
miento de las recvices inducidas durante el in- 1991). Incluso en presencia de alimento supleviemo no se asoció sienificativamente con el mentario. las condiciones invernales altamente
residuo de peso sobre 2tarso (i.e. condición U- restrictivas (Le. dieta no basada en amópodos,
sica) controlando el efecto de la asimetría fluc- temperaturas muy bajas y pocas horas de luz)
tuante observada originalmente en verano en parecen limitar el crecimiento inducido de las
cada animal (coeficiente de regresión parcial plumas. No obstante este resultado debe acepestandarizado = -0,268; g.1. = 8; test de una tarse con cautela, debido a que los pájams no
fueron sometidos a las mismas condiciones en
cola, P = 0.21).
P
RELACiON ENTRE LA CONDICION FlSlCA INVERNAL Y LA CAPACIDAD DE REGENERAR PLUMAS
207
CRECIMIENTO D E LAS RECTRICES INDUCIDAS
[INDUCED GROWTH OF RECTRICES ]
FIG. 2.- Asociación enm la condición física (residuo de peso sobre tarso y hora media de captura) y la regeneración inducida de recmces durante el invierno. Se muestran los valores medios t un error estandard. Sobre las barras se proporcionan, entre paréntesis. los tamaños muestrales.
lResidrruls o/ho& nins.s o!! larsus le!tRih and awroge rime u/ capture ( Y mis) nnd irr asrociorion wtrh rhe
induced growrh ofrnil/earlrers h r r n g it rnrer. Snmple .si:rs are s/ww a in brocker.~]
verano e invierno (retirada de las quintas recbices, mantenimiento en cautividad frente a vivir en libertad, espacio reducido en animalario
durante el invierno, etc). A pesar de esta limitación de diseño experimental, la diferencia altamente significativa entre verano-invierno (P
< 0,0005) hace verosímil la existencia de una
fuerte estacionalidad en la tasa de crecimiento
de las recuices.
La condición fisica de los individuos durante
el invierno, valorada por el residuo de peso sobre el tarso, tuvo un efecto cualitativo (crecer 1
no crecer), pero no cuantitativo. sobre el crecimiento de las plumas: la condición física no se
relacionó con la tasa de crecimiento inducido
de las plumas en los individuos que regeneraron las quintas rectrices. En conjunto, estos resultados son difíciles de interpretar, pero apuntan hacia las siguientes explicaciones:
El crecimiento inducido de las pluma? parece
ser un fenómeno que responde a un umbral de
condición física mínima, por debajo del cual
es imposible iniciar la regeneración (Gmbb.
1992; ver Fig. 2). Los individuos con muy bajos niveles de reservas sen.su /aro (residuo de
peso sobre el tarso) estarían en un estado fisiológico muy limitado como para desencade-
nar la regeneración de las plumas. Este resultado contrasta con el obtenido por Canascal et al.
(1998) en otoño-invierno para la misma área
de estudio con el Carbonero Común (Parui
major). En esta especie, todos los individuos
regeneraron las quintas rectnces de la cola. Esa
diferencia entre dos especies del género Parus
es indicativa de la dificultad de generalizar pamnes ptilocronológicos (crecimiento inducido
de plumas) para distintas especies (Brown,
1996), y abre la pos~bilidadde que en especies
que difieren en tamaño corporal. y por tanto
en requerimientos metabólicos, los patrones de
regeneración de plumas en el invierno sean diferentes (Le. regeneración más difícil en aves
más pequeñas).
Por otro lado. puede darse el caso de que la
tasa de crecimiento de plumas inducidas no refleje fielmente el estado nutricional del individuo durante el invierno (Murphy & King, 1991:
Murphy, 1992; Carrasca1 et al., 1998). La relación entre ambas variables podría quedar enmascarada por fenómenos hormonales relacionados con la actividad del folículo de la pluma
(véase, no obstante. White & Kennedy, 1992;
Gmbb & Pravosudov, 1994. para ausencia de
efectos hormonales sobre las barras de creci-
INVIERNO
IWlNTER]
.
4
.
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
1.8
2.0
2.2
2.4
2.6
2.8
TASA DE CRECIMIENTO DE RECTRICES (mmldía)
[GROWTH RATE OF INDUCED RECTRlCES [mm/dayJ ]
ho.
3.- Asociación
.
..~
.~
~
.
~
entre
tasa de~
crecimiento
olumas
cola v-su asimetría
flucluante en el verano
- la~
~ de
~
~de la~
~
~
~~~~~~
~
~
(n = 22) y en el inviemo (n = 11).
[Relariomhip berween growth rate of recrrices and rhef7uctuaringasymmetiy of the growth rate in summer
(n = 22) and in winter (n = 11). Bolh variables were signifcw~tlycorrelared (r, = -0.437, n = 33, P = 0.011j.I
miento), o por otros aspectos no nutricionales
(por ejemplo, el esirés por manipulación; e.g.
King & Murphy, 1984). Los nutrientes asociados con la regeneración de plumas y los relacionados con el residuo del peso sobre tarso
no tendrían por que ser los mismos. Así, la amplitud de las bandas de crecimiento de plumas
se ha asociado con el metabolismo de proteínas
que son catabolizadas para obtener los aminoácidos que esmcturan las proteínas de las plumas (muchos de ellos esenciales y con aparición cuantitativa muy escasa como la valina,
cistina, leucina, metionina, etc; Murphy, 1996).
Sin embargo. el residuo del peso sobre el tarso
mide mayoritariamente acúmulos de grasa
(Brown, 1996). Por tanto, aunque la tasa de
crecimiento de plumas y ciertas medidas estándar de los niveles de grasa en el cuerpo sean
indicadores de la condición física de los individuos, dichos parámetros miden aspectos nutricionales que no tienen por qué estar asociados a
nivel de ajustes finos (pequefias variaciones interindividuales).
Similares resultados se han observado para la
asimetría fluctuante de la tasa de crecimiento
inducido de las plumas: mayor asimetría en el
inviemo que en el verano, a nivel poblacional,
en consonancia con lo predicho (Polak & Tri-
ves, 1994; Meller & Swaddle, 1997). pero ausencia de asociación entre la condición física,
medida como residuo de peso sobre tarso, y el
nivel de asimetría. De los pocos trabajos empíricos sobre la relación entre condición física y
asimetría fluctuante de plumas inducidas,
Swaddle & Witter (1994) encuentran una asociación negativa entre grasa corporal y asimetría de plumas, mientras que Carrasca1 el al.
(1998) no obtienen una asociación significativa
entre nivel de proteínas corporales (músculo
pectoral) y grado de asimetría fluctuante. Por
otro lado, C a m a l et al. (1998) no obtuvieron
diferencias significativas en los valores de asimetría fluctuante de rechices inducidas durante
el invierno en dos poblaciones de Carbonero
Común sometidas a condiciones ambientales
de temperatura y disponibilidad de alimento
muy contrastadas.
Según la predicción básica de la ptilocronología, una mayor tasa de crecimientode plumas
sería indicativa de un buen estado nutricional
(Gmbb, 1995). Si la simetría habida durante el
desarrollo de las plumas es capaz de medir el
grado de estabilidad de los procesos de crecimiento, entonces se podría esperar que a mayor
asimetria fluctuante, peor estado fisiológico y
nutricional durante el crecimiento inducido. Por
RELACION ENTRELA CONülClON iiSlCA INVERNAL Y LA CAPACIDADDE REGENERAR PLUMAS
tanto, existida una relación negativa entre asimetría fluctuante y tasa de crecimiento inducida
(Mdler & Swaddle, 1997). Esta predicción parece cumplirse a nivel estaciona1 comparando
los datos poblacionales de verano e invierno
(mayor tasa de crecimiento y menor asimetría
fluctuante de ésta en verano; r, = -0,437; n =
33; P = 0,011; Fig. 3). Sin embargo, la tasa de
crecimiento de las rectrices no se correlacionó
con sus niveles de asimetría fluctuante en el
verano y esta asociación fue positiva durante la
fase invernal, más estresante (a mayor tasa de
crecimiento mayor asimetría fluctuante; Fig.
3). El sentido de esta relación fue contrario al
predicho por Meller & Swaddle (1997; véase
un ejemplo con ptilocronología en Swaddle &
Witter, 1994) bajo la hipótesis de que la asimetría fluctuante es un buen indicador de la condición individual. Estos resultados sugieren que
la asimevia fluctuante puede ser un Gen mFgo
indicativo del estado fisiolóeico de ooblaciones
que difieren marcadamente'én sus condiciones
ambientales y niveles de esids nuuicional. pero
que es un pobre indicador de sutiles diferencias
interindividuales en el estado nutricional (Zakharov, 1992; Clarke, 1998a. 1998b). Además,
algunos modelos matemáticos postulan que la
asimeh'a fluctuante no tiene por qué estar relacionada con diferencias interindividualesen niveles de estrés fisiológico (Leung & Forbes,
1997).
La relación positiva encontrada en este trabajo en invierno entre la tasa de crecimiento y
su asimetría fluctuante parece sugerir un modelo que liga los patrones de crecimiento de
un carácter con sus niveles de asimetría fluctuante (J. M. Aparicio, com. pers.). Las diferencias de inversión entre los lados izquierdo y
derecho en el desarrollo de un carácter, en un
instante dado de su crecimiento, podrían ser
generadas por azar (e.& inestabilidad en los
procesos de desarrollo; J. M. Aparicio, com.
pers.). Una misma diferencia de inversión podría generar diferencias en los valores de crecimiento de ambos lados en razón directa a la
m a de crecimiento del carácter. Por tanto, en el
promedio poblacional, el nivel absoluto de asimetría fluctuante en una fase concreta del desarrollo del carácter debería ser directamente
proporcional a la tasa instantánea de crecimiento (J. M. Aparicio, com. pers.).
Finalmente, nuestros resultados muestran un
marcado incremento de la varianza de los valo-
209
res de asimetría fluctuante de la tasa de crecimiento de plumas durante el invierno. El estres invernal ha ampliado el abanico de asimetría fluctuantes en las plumas inducidas de los
individuos, pero sigue habiendo individuos con
muv baios niveles de asimenia LFie.
. - 1).. Este resuliado" concuerda con la típica distribución
triangular de asimetría fluctuante frente a una
medida de la condición individual (Leung &
Forbes, 1997). Se ha sugerido que la asimetría
fluctuante resulta de fuerzas opuestas de estabilización y de desestabilización del desarrollo y es generada de forma aleatoria en los individuos (Palmer & Strobeck, 1992). Por tanto,
la asimehía fluctuante en un carácter no tiene
por qué estar relacionada con la eficacia biológica de los individuos o con las medidas de
asimetría fluctuante en otros caracteres. En este
mismo sentido. en el Carbonero Garrapinos parece no existir correlación entre la asimetría
fluctuante en la longitud de las plumas primarias del ala y en las rectrices de la cola (obs.
pers.). Resumiendo. nuestros datos no apoyan
la utilización de los niveles de asimetría fluctuante como indicador de condición individual,
aunque no la rechazan como un indicador de
condición poblacional. Esto se halla en consonancia con los resultados de otros trabajos
(Zakhamv, 1992; Leung & Forbes. 1997).
AG~~oeci~im0s.-Nino
puso toda serie de facilidades van aue nuesfro trabaio en El Ventomllo
fuese lo m i s p~oductivoy agrádoble posible. Jose
Miguel Aparicio. Jordi Domenech y Jwn Jose Soler
nos proporcionaron valiosas sugerencias. Este trabajo ha sido financiadopor el proyecto PB92-0044CO2-01.
BLEM,C. R. 1990. Avian energy storage. Currenr
Omiihology,7:59-1 13.
BEARDMORE.
J. A. I9M).Developmental sfability in
constant and fluctuating temperatures. Heredify.
44: 41 1-422.
BOLTON.
M., MONACHAN.P.. & HOUSTON.
D. C.
1993. Proximaie determination of clurch size in
lesser black-backed mlls: the roles of food suo~lv
and body conditio; Canudian Journal of%ilogy,71: 273-279.
M. E. 1996. Assesing body condition in
BROWN,
birds. Currenr Omilhology, 13: 67-135.
L. M.. SENAR.
J. C., M O ~ C L.
H UN.
CARRASCAL.
BE. F. & DOMENECH,
J. 1998. interaction between
210
POLO.V. B CARRASCAL. L. M.
environmental slress. body condition, nuúitional
status and dominante in hledilenanean Great Tia
( P a n u major) during winter. Auk. 115: 727-738.
CASTRO.
G.. MYERS.
J. P. & RICKLEFS,R. E. 1992.
Ecology and energeucs of sanderlings migniting to
four latitudcs. Ecoloav. 73: 833-844.
CLARKE.
G. M. 1992."fluctuating asymmetry: A
technique for mcasuring developmental stress of
nenetic and envimnmental oriein.
- Acto Zooloaica
Fennica. 191: 31-35.
CunKe, G. M. 1995. Relaiionships between develoomental stabilitv and fitness: A~~lication
for
i~~
9:
c&ervation biolÓgy. ~ o n s e r v a l Biology,
18-24.
.-- ..
CLARKE,
G. M. 1998a. The genetic basis of develoomental stabilitv. N. Individual and woulation
asyrnmeu) pa&eters. Herediry. 80: cj-561.
G. M. 1998b. Thc genetic basis of deveCLARKE.
lo~mentalstabilitv. V. Inter- and intra-individual
character variation. Herediry, 80: 562-567.
C. M. (E&.) 1993. The Birds
CRAMP.
S. & PERRWS.
of rhe Westeni Paleanic, vol VIL Oxford University Press. Oxford.
DAVIDSON,
N. C.. EVANS,P. R. & UTILEY,J. D.
1986. Geographicalvariation of pmtein reserves in
birds: the pectoral muscle mass of dunlin Calidrís
alpino in winter. Journal of Zoology, Series A,
208: 125-133
DOMENECH.
J. & SENAR.
J. C. 1997. Medición de la
condición física de las aves a travis de la Rilocronología. EroIoGuia. 15: 37-44.
F~RRER.
M.. AMAT. J. A. & VY'íUELA. J. 1994. Dailv
ranstion; of blood chemisvy values in the chinitrap penguin (Pygoscelis anrarciica) during the
Antarctic summer. Comparative B~ochemisrryand
Plnrio1og)~A.107: 81-84.
FFSTWELL.
S. D. 1972. Populations in o s e a s o ~ l
ensironment. Fnnceton Universitv Press. Rinceton. New Jersey.
D. S. 1983. Moult in birds.
GNN,H. B. & MELYRLE
BTO Guide, 19: 1-112.
GOSLUI.A. G. 1991. On the use of greater coven
moult and pectoral muscle as measurcs of condiuon in wsserincs with data for the Great Tit Parus
38: 1-9.
niaior. ~ i r Srudv.
d
G O S ~ E R .A. G. 1996. Environmental and social determinants of winter fat storagc in the great iit Parus major. Journul ofAnimal Ecology. 65: 1-17.
GRuBB,T. C. 1989. Ptilochronology: Feather growth
bars as indicators of nuiritional status. Auk. 106:
314-320.
GRUBB.
T. C. 1992. Ptilochmnology: a consideration of some empirical resulis and "assumptions".
Auk. 109: 673-676.
GRUBB.
T. C. 1995. Plilochronoloev. A review and
l t 14.
prospecNs. Current ~ r n i t h o l o ~89-1
A. J. 1991.
GRusa. T. C., W m T. A. & WISEMAN.
Plilochronolom: uiduced feather amwth in Nonhem ~ardinalS;aries with age, sei, ambient tem-
-
perature. and day length. Wilson Bullerin, 103:
435-445.
T. C. & P R A V O S ~V.VV., 1994. PtilochGRUBB.
mnology: follicle history fails to influence gowth
of an induced feather. Condor. 96: 214.217.
M. S..
GUSTAFSSON,
L.. NORDLING.D., ANDERSSON,
tiouidi&es, rep&u&e effok and the c m of
reproduction in birds. Roya1 Sociery Philosopliical
Transacrions (Bioloaical Sciencesl. 346.323-33 1.
H f f i s r ~ 0.
~ . 19'92. M& protection h alpha p a h of
wintering willow tits, Parus montanus. Animal
Behavioirr, 43: 323-328.
S. & JENNI.L. 1996. Metabolic difJENNI-EIERMANN,
ferences between the postbreeding. moulting and
migratory periods in feeding and fasting passerine
birds. Funcrional Ecology. 10: 62-72.
D. H., KFSPU, G. L.. REINE% K. J. &
JOHNSON.
Jono~.D. G. 1985. An evaluation of condition indices for birds. Joumai of Wildlve Managemenf,
49: 569-575.
JONES,G . 1987. Body condition changes of sand
manins (Riparia ripana) during breeding, and a
comparison with fledgling condition. Joumal of
Zoology, 213: 263-281.
KING.J. R.& MURPHY.
M. E. 1984.Faulf b m in fhe
feathers of White-crowned Sparrows Zonorrichia
leucophrys gambelli: dietaiy deficiency or s a s s
of captivity and handling. Auk. 101: 168.169.
LESSELLS.C. M. & BOAC.P. T. 1987. Unrepeatable
repeatabilitics: a common misiake. Auk. 104: 116-
B. & FORBES,M. R. 1997. Modelling flucLEUNG.
Nating asymmevy in relation to s a s s and fimess.
Oikos. 78: 397-405.
J. C.
LOCHMILLER
R. L.. VESTEY.M. R. & BOREN,
1993. Relationship between protein nuhitional slaNs and immunocomrvtence in nonhem bobwhite
chicks. Auk, 110: 505.510.
MARTIN,T. E. 1987. Fmd as a limit on breeding
birds: a life-histoiy perspective. Annual Review
of Ecology and Systemarics, 18: 453-487.
MERLA, J. & SVENSSON.
E. 1995. Fat reserves and
health state in migrant Goldcrest Regulus regulus. Funcrional Ecology. 9: 842-848.
H & MICHWER,
J. R. 1938. B m in flight
MICHENER,
feathen. Condor. 40: 149-150.
J. P. 1997. Asymmetiy,
M~LLER,A. P. & SWADDLE.
developmental stability. and evolurion. Oxford
Universiry Press. Oxford.
J., LEÓN,A.. FAROALLO.
J. A. &MORENO.
MORENO.
E. 1998. Breeding time. health and immune response in the chinsmp penguin Pygoscelis anrarctica. Oecologia, 115: 312-319.
MURPHY.
M. E. 1992. Ptilochronolow: Accuracv
and reliability of the technique. A& 109: 67&
680.
MURPHY.
M. E. 1996. Eneraeiics and nuuition of
Avian energetics and
moult. In, Carey, C. (m.>:
RELACION ENTRE L A CDNDIClOh'RSlCA INVERNAL. Y L A CAPACIDAD DEREGENERAR PLUMAS
nurritio~falecology, pp. 158-198. Chapman and
Hall. New York.
MURPHY.M. E., & KING. J. R. 1991. ñilochronology: A critical evaluation of assurnptions and utility. Auk, 108: 695-704.
NEWTON,
S. F. 1993. Body condition of a small passerine bird Ulvasonic assessment and significance in ovenvinter survival. Juuniai ofZoolog.y, 229:
56 1-580.
NILSSON.
J. A.. KLLANDER.
H. & PERSSON.
0.1993.
A pnident hoarder: effects of lone-ierm hoardine
in ihe European nuthaich. Sirrn & r ~ , ~ a e u~. e l f g
viourai Ecoiog~.4: 369-373.
C. 1992. Fluctuatinz
PALMER,A. R. & STROBECK,
asymmetry as a measure of developmentnl siabc
lity: Implicaiions of non-normal disiributions ünd
power of statistical test. Acta Zoologica Fennic~a.
191: 57-72.
PERRY.M. C., OBRECHT,H. H., WILLIAMS. B. K. &
KUENZEL.W. J. 1986. Blocd chemistry and hematocrit of captive and wild canvasbacks. Joirrnal
o/ Wildlife Manage~nenr,50: 435-441.
PlERSMA. T. & ~VERAARTS, J. M. 1996. Build-up of
red blood cells in refuelling bar-tailed godwits in
relaiion to individual migratory qualiiy. Condor.
98: 363-370.
R. 1994. The science of svmPOLAK,M. & TRIVERS,
metry in biology. Trends in Ecoiogy and EV&rion, 9: 122-124.
PRINZINGER R. & HAKIMI. O A. 1997. The influence
of moulting on blood panmeters in the Starling
Srirrnfrs vuignris. Journalpr Omirhologie. 138:
233-234.
J. 1988. Assessmcnt of body condltion in live
SEARS,
birds; measurements o f protein and fat reserves
in the mute swan. Cygnu.s olor. Journai of
Iugy, 216: 295-308.
21 1
h-
SENAR.J. C.. CONROY. M. J., CARRASCAL.
L. M.,
DOMENECH,J.. MOZETICH, 1. & URIBE, F. 1998.
identifying sources o f heierogeneity in capture
probabiliries: an example wiih ihe Greai Tit (Parus nfujor), Bird Srudy, 00: 000-000.
SWADDL~.J.
P. & WtTrER. M. 1994. Fwd. feather~
and íluctuating asymmetnes. frureedinks "/!he
Roya1 Srxiery of London B. 255: 147-152.
J. P.. W m n . M. & CUTHILL. l.C. 1994.
SWADDLF.
The analysis of fluctuating asymmetry. Aninfal
Behaviour. 48: 986-989.
TELLER~A.
J. L. 1986. Munual Dura el censo de los
iwnebrado.s terrestres. ~dit&al Raíces. Madrid.
VEIGA. J. P. & PUERTA.M. 1996. Nutritional consvaints determine tlie expression of a sexual m i t in
the house sparrow. Pnrser domesricus. Proceedings of rhe Royul Sociery of bndon B. 263: 229234.
WHYTE. R. J. & BOLEN. E. G. 1984. Variation in
winier fa1 depots and condition indices o f maIlards. Journai o/ Wildlife Managemenr. 48: 13701373.
WHITE, D. W. & KENNEDY.E. D. 1992. Growth of
induced feathers i n pholostimuldted American
Tree Spmows. Condor, 94: 543-545.
WCOD. H. B. 1950. Growth ban in feathers. Auk.
67: 486491.
ZAKHAROV.
V. M. 1992. Po~ulationDheflo~ene~is:
Analysis of developmentaisrabiliry'in nalüral populations. Acre Zoologica Fennica. 191: 7.30.
[Recibido: 24-6-98]
[Acepradu: 7-10.981