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Cienc. Tecnol. Mar, 36, 2013, 2014, 2015
PATRONES DE DISTRIBUCIÓN Y ABUNDANCIA DE QUISTES DE DINOFLAGELADOS EN
SEDIMENTOS RECIENTES DE LA PATAGONIA CHILENA
MIRIAM SEGUEL1
PATRICIO A. DÍAZ2
GISSELA LABRA3
Centro Regional de Análisis de Recursos y Medio Ambiente. Universidad Austral de Chile, Sede
Puerto Montt. Los Pinos s/n. Puerto Montt.
2
Instituto de Acuicultura & Programa de Investigación Pesquera, Universidad Austral de Chile, Sede
Puerto Montt. Los Pinos s/n. Puerto Montt.
3
Escuela de Acuicultura y Pesquería, Universidad Austral de Chile, Sede, Puerto Montt.
1
RESUMEN
Con el objetivo de conocer la distribución de los quistes de resistencia de los dinoflagelados desde el Golfo de Penas (47ºS) hasta el cabo de Hornos (55ºS) se analizaron un total de 104 muestras de
sedimentos, 89 fueron estaciones costeras y 15 profundas. Las muestras se colectaron entre octubre y
noviembre de 2008, 2009 y 2010, durante los cruceros oceanográficos del Programa CIMAR-Fiordos. Se
identificaron 21 tipos de quistes agrupados en 3 órdenes: 5 Gonyualacales, 1 Gymnodiniales y 15 Peridiniales, con un marcado predominio de especies heterotróficas perteneciente al género Protoperidinium.
Se identificaron quistes de dos especies productoras de toxinas: Alexandrium catenella y Protoceratium
reticulatum. La riqueza y diversidad de especies presentó una gran variabilidad entre las estaciones costeras y profundas. La riqueza máxima (S = 18) se obtuvo en las estaciones profundas del canal Messier y
Seno Iceberg. La concentración de quistes en las estaciones costeras varió desde 0 a los 141 ± 157 quistes
mL-1, y de 3 a 1.127 quistes mL-1 en las estaciones profundas. Los quistes de A. catenella se registraron en
un 5% de las estaciones costeras y en un 20% en las profundas, las concentraciones no superaron los 1,3
quistes mL-1. P. reticulatum mostró una mayor distribución geográfica (18% de las estaciones costeras y
un 53% en las profundas). Diferencias significativas en la diversidad y abundancia de quistes de dinoflagelados entre las estaciones costeras y profundas se evidenciaron a través de un ANOSIM (R = 0.237; P
< 0.05), cuyo porcentaje de disimilaridad entre ambos grupos determinado a través de SIMPER, alcanzó
un 75,49%. El CCA mostró que los dos primeros ejes canónicos dan cuenta del 84,9% de la variabilidad,
determinada principalmente por la concentración de materia orgánica total y de fango. No se observó
un gradiente latitudinal en la diversidad. Las diferencias estuvieron dadas entre las estaciones costeras
y profundas, lo que refleja la heterogeneidad ambiental de los fiordos del sur de Chile. Finalmente, no
se identificaron bancos de quistes de A. catenella que explique la generación de las Floraciones Algales
Nocivas en esta zona, lo que coincide con otros estudios realizados en la región.
Palabras clave: Alexandrium catenella, dinoflagelados, quistes de resistencia, Chile.
Autor corresponsal: Miriam Seguel ([email protected])
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Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
ABSTRACT
A total of 104 sediment samples (89 from coastal stations and 15 from deep stations) were analyzed
in order to find the distribution of dinoflagellate resting cysts from the Gulf of Penas (47ºS) to Cape
Horn (55ºS). The samples were collected between October and November of 2008, 2009, and 2010
during the oceanographic cruises of the CIMAR-Fiordos program. Twenty-one types of cysts were
identified, grouped into three orders: five Gonyualacales, one Gymnodiniales, and 15 Peridiniales, with
a marked predominance of heterotrophic species of the genus Protoperidinium. Alexandrium catenella
and Protoceratium reticulatum (toxin-producing species) cysts were identified. Species richness and
diversity varied between coastal and deep stations. Maximum richness (S = 18) was found in the deep
stations of Messier Channel and Iceberg Sound. Cyst concentration in coastal stations varied from zero
to 141 ± 157 cysts mL-1, and in deep stations from three to 1,127 cysts mL-1. A. catenella cysts were
observed in 5% of the coastal stations and in 20% of the deep stations, with concentrations no higher
than 1.3 cysts mL-1. P. reticulatum showed a greater geographic distribution (18% of coastal stations
and 53% of deep stations). Dinoflagellate cyst diversity and abundance showed significant differences
between coastal and deep stations, evidenced through an ANOSIM (R = 0.237; P < 0.05). Both groups
showed a dissimilarity percentage of 75.49% measured through SIMPER. According to the CCA the
first two standard axes account for 84.9% of variability, mostly determined by total organic matter and
mud concentrations. Latitudinal gradient in diversity was not observed. The differences were given between coastal and deep stations, evidencing the environmental heterogeneity of southern Chilean fjords.
Finally, no A. catenella cyst banks were found that would explain the origin of Harmful Algal Blooms
in this area, matching other studies carried out in the same region.
INTRODUCCIÓN
Los dinoflagelados son protistas que constituyen un componente importante del plancton
marino, e incluye un gran número de especies
productoras de Floraciones Algales Nocivas
(FANs) (Hallegraeff et al., 2003). Estos protistas
pueden ser autotróficos, mixotróficos (i.e. son
capaces de realizar fotosíntesis e ingerir presas)
o heterotróficos; alrededor del 50% de las especies son autotróficas (Taylor, 1987). Estudios
recientes han confirmado que muchas especies
descritas como autotróficas, tienen la capacidad
de incorporar sustancias orgánicas disueltas o
fagocitar sobre presas de diferentes tamaños
tales como bacterias, otros dinoflagelados o
protistas heterotróficos (Jeong et al., 2010). Dinoflagelados productores de toxinas tales como
Dinophysis acuminata y Alexandrium catenella
son especies mixotróficas. D. acuminata tiene la
capacidad de predar sobre el ciliado planctónico
Myrionecta rubra (Park et al., 2006), mientras
especies del género Alexandrium pueden ingerir
bacterias heterotróficas, haptofitas, diatomeas
de pequeño tamaño u otros dinoflagelados (Anderson et al., 2012). En los dinoflagelados heterotróficos se pueden distinguir dos mecanismos
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para ingerir sus presas, el pallium y el pedúnculo. El género Protoperidinium incluye el mayor número especies heterotróficas (Steidinger
& Tangen. 1997), siendo abundantes en zonas
costeras de alta productividad primaria.
Alrededor de 80 especies marinas de dinoflagelados modernos producen quistes de
resistencia como parte de su ciclo de vida (Matsuoka & Fukuyo, 2003), los que al carecer de
flagelos se depositan en los fondos marinos
formando ”bancos de quistes” . Los quistes
cumplen un rol ecológico importante en la iniciación, mantención y finalización de las FANs.
Además, ayudan a la expansión geográfica de
la especie, poseen una alta resistencia a condiciones ambientales desfavorables y constituyen
una fuente de variabilidad genética a través
de recombinación sexual (Anderson, 1984).
La sobrevivencia de los quistes de resistencia
puede variar desde meses hasta los 100 años
(Ribeiro et al., 2011; Miyazono et al., 2012),
dependiendo de las condiciones ambientales de
los sedimentos. La anoxia, oscuridad y las bajas temperaturas son factores que favorecen la
sobrevivencia, y por lo tanto su capacidad de
germinar (Ribeiro et al., 2011).
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Los principales dinoflagelados que forman
FANs en Chile son: 1) Alexandrium catenella
productor del Veneno Paralizante de los Mariscos
(VPM) (Aguilera-Belmonte et al., 2011; Varela
et al., 2012), 2) Dinophysis acuta asociado a la
producción de toxinas lipofílicas diarreicas, tales
como el acido okadaico, Dinofisitoxina-1 (DTX1) (García et al., 2004; García et al., 2005), 3) D.
acuminata productor de Pectenotoxinas (PTX-2)
(Blanco et al., 2007; Fux et al., 2011) y 4) Protoceratium reticulatum productor de Yesotoxinas
(YTXs) (Alvarez et al., 2011). A. catenella es
el dinoflagelado que ha producido el mayor impacto en la mitilicultura y pesquería de recursos
bentónicos, debido a la gran extensión geográfica de los eventos y los altos niveles de toxicidad
en los moluscos (Guzmán et al., 2002; Molinet
et al., 2003; Mardones et al., 2010; AguileraBelmonte et al., 2011; Varela et al., 2012). De
los dinoflagelados tóxicos, se han descrito los
quistes de resistencia de A. catenella y P. reticulatum en los sedimentos provenientes de los fiordos y canales de la región sur-austral (Lembeye,
2004; Seguel et al., 2005; Alves de Souza et al.,
2008a; Seguel & Sfeir, 2010; Seguel et al., 2010;
Salgado et al., 2011; Seguel et al., 2011). Otros
quistes de dinoflagelados observados en los sedimentos de esta zona corresponden a especies de
los géneros: Diplopelta, Gonyaulax, Polykrikos,
Pentapharsodinium, Protoperidinium y Scrippsiella (Lembeye, 2004; Alves de Souza et al.,
2008a; Seguel et al., 2011), Woloszynskia (Sánchez et al., 2009) y Lingulodinium (Salgado et
al., 2011). En este último género, la especie L.
polyedrum tiene importancia por la producción
de YTXs (Paz et. al., 2004).
distribución latitudinal de los quistes de resistencia de los dinoflagelados en sedimentos colectados desde el Golfo de Penas (47°S) hasta cabo
de Hornos (55°S), con énfasis en los quistes de
microalgas productoras de toxinas marinas.
Con la finalidad de incrementar el conocimiento y la creación de una línea base en canales
y fiordos del sur de Chile, el Comité Oceanográfico Nacional (CONA), ha realizado una serie de
cruceros oceanográficos a través del programa
CIMAR- Fiordos, donde el estudio de la distribución de quistes de resistencia de dinoflagelados productores de FANs ha sido uno de sus
objetivos prioritarios (Lembeye, 2004; Seguel
et al., 2005; Seguel & Sfeir, 2010; Seguel et al.,
2010; Seguel et al., 2011). Este trabajo reúne los
resultados de tres cruceros CIMAR-14 Fiordos,
CIMAR-15 Fiordos y CIMAR-16 Fiordos, cuyo
objetivo principal fue determinar los patrones de
En octubre del año 2008, el crucero del CIMAR-14 Fiordos (C14F) prospectó desde el Golfo
de Penas hasta el Canal Concepción (47°00,00’W,
50°09,55’S) (Fig. 1B). En octubre de 2009 se realizó el crucero CIMAR-15 Fiordos (C15F) desde
el canal Concepción al canal Smyth (50°09,70’W,
52° 45,10’S) (Fig. 1C), coincidiendo con el área
de estudio del Crucero CIMAR-2 Fiordos (C2F)
realizado en el año 1996 (Lembeye, 2004). El
CIMAR 16-Fiordos (C16F) se realizó durante
octubre y noviembre del 2010 entre el estrecho
de Magallanes y el cabo de Hornos (52°45,10’W,
52°45,10’S) (Fig. 1D), coincidiendo con el Crucero CIMAR-3 fiordos (C3F) realizado en el año
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El sistema de fiordos y canales de la Patagonia chilena localizado entre el Golfo de Penas
(47°S) y cabo de Hornos (55°S), se caracteriza
por una gran heterogeneidad espacial, aunque la
presencia de una estructura de dos capas en la columna de agua es distintivo en este sistema. Una
capa superior (5 - 10 m), con características más
variables, separada por fuertes gradientes verticales de una capa profunda, donde la distribución
vertical tiende a ser uniforme (Silva & Calvete,
2002). Este tipo de estructura es generada por el
gran aporte de agua dulce proveniente de ríos,
glaciares e intensas precipitaciones, que pueden
alcanzan los 5.000 mm año-1 en la zona sur de la
región de Aysén (Pickard, 1971; Viviani, 1979).
Dado el origen glaciar de este sistema, los fiordos
y canales pueden ser muy profundos, llegando
a alcanzar los 1000 m de profundidad, en zonas como el canal Backer en la región de Aysén
(Pickard, 1971). Los principales forzantes físicos
corresponde al viento y la marea, siendo las corrientes forzadas por la oscilación de marea las de
mayor importancia (Fierro et al., 2000; Castillo
& Valenzuela, 2006).
Cruceros oceanográficos
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1998. Este trabajo engloba los resultados de los
proyectos realizados en los cruceros C14F, C15F
y C16F.
Estaciones de muestreo
En el C14F se seleccionaron 11 “estaciones
costeras” distribuidas entre el canal Martínez
(47°45,88’S) y el canal Concepción (50°09,51’S)
(Tabla 1; Fig. 1). En cada estación se recolectaron tres muestras de sedimento con profundidades que variaron entre 2 y 30 metros. Además,
se recolectó una muestra de sedimento con un
box corer en siete estaciones con profundidades
entre 176 y 440 m (Tabla 2; Fig. 1), las que fueron denominadas “estaciones profundas”. En el
C15F se seleccionaron 15 estaciones entre el canal Concepción (50° 09,70’S) y el canal Smyth
(52° 45,10’S) (Tabla 1; Fig. 1). En cada estación se recolectaron dos muestras de sedimento
a profundidades desde 1 a 27 m. Finalmente, en
el C16F se seleccionaron 13 estaciones costeras
entre Seno Otway (52°56,52’S) y seno Grande
(55°09,05’S) (Tabla 1; Fig. 1). En cada estación
se recolectaron dos muestras de sedimento a profundidades desde los 5 a 17 m. Además, se recolectaron ocho muestras de sedimentos en canales
con profundidades que variaron desde 95 a 520 m
(Tabla 2; Fig. 1).
Recolección y análisis de muestras
En las estaciones costeras, las muestras de sedimento se obtuvieron con la ayuda de un buzo
autónomo, quien enterró un corer de 8 cm de
largo. A bordo de la embarcación se traspasaron
los tres primeros centímetros a un frasco de 80
mL, se completaron con agua de mar y se taparon cuidando de no dejar burbujas en el interior.
Los frascos se envolvieron en papel aluminio y
se almacenaron a 4°C hasta su posterior análisis.
Las muestras de las estaciones de profundidad se
tomaron con un box corer de 30x30x30 cm, y se
extrajo una sub-muestra que se almacenó en un
frasco de 80 mL. Los sedimentos se almacenaron siguiendo el mismo protocolo utilizado para
las muestras de las estaciones costeras. En forma
paralela, en cada estación costera se colectaron
500 cm-3 de sedimento para análisis de granulometría y determinación del porcentaje de materia
orgánica. El buzo arrastró un frasco plástico por
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el fondo marino tomando los primeros tres centímetros del sedimento. Las muestras fueron mantenidas en cajas de aislapol con gelpack, hasta su
análisis en el laboratorio.
Para determinar la concentración de quistes,
se colocaron 5 mL de sedimento en un vaso precipitado con 80 mL de agua de mar filtrada (0,22
µm) y se sonicaron (Braun- sonic) por 60 segundos. Las muestras se filtraron a través de dos tamices metálicos, uno de 106 µm y otro 20 µm
(Matsuoka & Fukuyo, 2000). El material retenido en el tamiz de 20 µm fue aforado a 20 mL con
agua de mar filtrada. Se contaron 3 alícuotas de 1
mL utilizando una cámara Sedgewick-Rafter, en
un aumento de 10X en un microscopio con contraste de fases, marca Olympus BX 40, provisto
de una cámara digital Olympus Camedia C-3040
– ADU. El resultado de las 3 alícuotas se promediaron y se determinó el número de quistes mL-1
de sedimento húmedo; posteriormente se calculó
la concentración promedio de las réplicas y desviación estándar para cada estación. Los quistes
se separaron en dos categorías, “quiste lleno” o
“quiste vacío”. Se entiende por “quiste lleno”
aquel que contiene protoplasma, y puede germinar en condiciones favorables y “quiste vacío”
corresponde a la pared del quiste que queda después de haber liberado el protoplasma a través de
una abertura, denominada arqueopilo (Matsuoka
& Fukuyo, 2000). Finalmente, los quistes fueron
aislados y fotografiados.
La identificación de los quistes se realizó utilizando la clave descrita por Matzuoka & Fukuyo
(2000), además de otra literatura especializada
(Bolch & Hallegraeff, 1990, Sonneman & Hill,
1997, Joyce, 2004, Orlova et al., 2004). Se utilizaron los nombres biológicos para denominar los
géneros o especies de los quistes. Sin embargo,
para Gonyaulax spinifera complex se anexó entre
paréntesis el nombre paleontológico, con finalidad de entregar mayor información sobre el taxa
encontrado.
En el análisis de granulometría, los sedimentos fueron tamizados y separados de acuerdo al
tamaño de partícula en tres categorías: grava
(>2.000 µm), arena (2.000-63 µm) y fango (<63
µm). El contenido de materia orgánica se obtuvo por diferencia de peso, luego de calcinar la
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
muestra a 550°C (Resolución acompañante Nº
404 del Reglamento Ambiental para la acuicultura Nº3411/2006).
Análisis de datos
La abundancia total de quistes de dinoflagelados para las 54 estaciones de muestreo fue representada espacialmente utilizando ArcGis 9.3
(ESRI software). La riqueza de especies (S) fue
determinada como el número total de especies
de quistes presentes en la muestra. El índice de
diversidad de Shannon–Weaver (H’), se calculó para determinar la diversidad de especies de
quistes en el área de estudio (Shannon & Weaver,
1949):
s
H ' = −∑ Pi log 2 Pi
i =1
Donde S es el número total de especies y Pi
es la proporción del número de individuos de especies i en relación al numero total de individuos
Pi = ni / N.
La equitatividad (J), fue estimada de acuerdo
al índice de Pielou (Pielou, 1966):
J=
H'
log ( S )
Donde, H’ es la diversidad de Shannon–Weaver y S es el número total de especies. Este índice
fluctúa entre 0 y 1, e índica el grado de equitatividad de la comunidad, donde 1 corresponde a
situaciones donde todas las especies son igualmente abundantes.
La abundancia de quiste por muestra fue
transformada [log (x + 1)], para reducir la importancia de especies más abundantes y permitir
que las especies menos abundantes o raras contribuyan a la similaridad entre muestras. Posteriormente, se calculó una matriz de similaridad
de Bray-Curtis para la realización de test estadísticos no-paramétricos (ANOSIM, SIMPER,
MDS), utilizando PRIMER-E 5.0 (Clarke &
Gorley, 2001). Un análisis de similaridad de un
factor (ANOSIM) fue usado para determinar la
existencia de diferencias significativas entre las
estaciones costeras y profundas, respecto de la
diversidad y abundancia de quistes de dinoflagelados. El ANOSIM, proporciona un estadístico
R-test y un valor de probabilidad p. El R-test puede ser definido como:
R=
(r B − r w )
1
M
2
Donde, rB corresponde al promedio de similitudes entre muestras dentro de los grupos
y, rw corresponde al promedio de similitudes
de todos los pares de muestras entre grupos.
El valor de R representa el valor absoluto de
similaridad entre grupos. Si la similaridad al
interior de los grupos es mayor que entre grupos R > 0.
Las especies responsables de las diferencias observadas entre estaciones costeras y
profundas fueron identificadas a través de un
análisis de porcentaje de similaridad (SIMPER). Un Escalamiento Multidimensional no
Métrico (MDS), fue utilizado para representar
gráficamente la similaridad entre estaciones
costeras y profundas. El grado de correspondencia entre la matriz de entrada y la representación grafica del MDS fue determinada por el
Stress, una medida de la bondad de ajuste. El
Stress toma valores entre 0 y 1, siendo mejor
el ajuste cuando este es más cercano a 0.
Finalmente, con el objetivo de determinar el
efecto de las variables ambientales sobre la distribución y abundancia de las distintas especies de
quistes de dinoflagelados en el área de estudio, se
realizó un análisis de correspondencia canónica
(CCA), utilizando el software CANOCO 4.5 (ter
Braack & Smilauer, 2002). Los datos fueron organizados en una matriz biológica que incluyó la
abundancia relativa de quistes [Log(x) + 1] y una
matriz explicatoria que incluyó las 4 variables
ambientales registradas (granulometría: grava,
arena, fango y materia orgánica). Posteriormente,
se aplicó un test de Montecarlo considerando 499
permutaciones, para determinar la significancia
de ambas matrices y de los ejes canónicos.
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RESULTADOS
Crucero CIMAR 14 Fiordos
En el área comprendida entre el golfo de Penas
y el canal Concepción se analizaron un total de 33
muestras costeras y 7 muestras de profundidad.
Se identificaron un total de 21 tipos de quistes de
dinoflagelados, dos de ellas correspondieron a dinoflagelados autotróficos productores de toxinas:
Alexandrium catenella (Fig. 2a) y Protoceratium
reticulatum (Fig. 2b). Otras especies autotróficas
presentes en el área fueron Pentapharsodinium
dalei (Fig. 2h), Scrippsiella trochoidea (Fig. 2f),
Scrippsiella sp.1 (Fig. 2g) y Gonyaulax spinifera
complex (Nematophaeropsis (Fig. 2c), Spiniferites mirabilis (Fig. 2d) y Spiniferites ramosus).
Los quistes heterotróficos fueron Polykrikos
schwartzii (Fig. 2e), Diplopelta parva y 11 especies pertenecientes al género Protoperidinium:
P. avellanum (Fig. 2i), P. americanum (Fig. 3a),
P. claudicans (Fig. 3b), P. conicoide (Fig. 3d), P.
conicum (Fig. 3c), P. denticulatum (Fig. 3e), P.
excentricum, P. leonis (Fig. 3f), P. pentagonum, P.
subinerme (Fig. 3g) y Protoperidinium sp. Además, de un grupo de quistes esféricos café y quistes no identificados (Fig. 3h-i).
En las estaciones costeras, el mayor número
de especies se registraron en los sedimentos de
los canales con mayor influencia oceánica: canal Fallos (est. 90), canal Concepción (est. 40)
y canal Messier (est. 18) (Tabla 3), mientras, la
menor diversidad fue registrada en los canales
más cercanos al continente (est. 10, 12 y 96).
La concentración de quistes varió desde 1 ± 0,2
quistes mL-1 (est. 12) hasta 141 ± 157 quistes
mL-1 (est. 90) (Tabla 3; Fig. 4b). Los quistes de
A. catenella se registraron en dos estaciones, canal Messier (est. 18) y canal Picton (est. 84). Las
concentraciones fueron bajas y fluctuaron entre
0,4 ± 0,8 quistes mL-1 en el canal Messier y 0,2 ±
0,4 quistes mL-1 en canal Picton. Los quistes de
P. reticulatum se encontraron en dos estaciones,
canal Picton (est. 84) y canal Fallos (est. 90). La
concentración fue de 0,2 ± 0,4 quistes mL-1 en el
canal Picton y de 1,3 ± 1,2 quistes mL-1 en el canal Fallos. Quistes de P. reticulatum vacíos fueron observados en un mayor número de estaciones: canal Messier, paso del Indio, canal Picton,
canal Ladrillero y canal Fallos.
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En las estaciones profundas se observó un
mayor número de especies y concentración de
quistes (Tabla 5). Las especies pertenecientes
al grupo Gonyaulax spinifera complex (Nematosphaeropsis, Spiniferites mirabilis y Spiniferites ramosus) se observaron exclusivamente en
estos canales. Al igual que en las estaciones costeras, el mayor número de especies y concentración de quistes se observó en la est. 91, con una
mayor influencia oceánica (Tabla 5). Se registraron quistes de A. catenella en dos estaciones,
sector paso del Indio (est. 22) y canal Fallos (est.
91). La concentración fue de 0,7 quistes mL-1 en
el paso del Indio y de 1,3 quistes mL-1 en el canal Fallos. Quistes llenos de P. reticulatum se observaron únicamente en el canal Fallos con una
concentración de 0,7 quistes mL-1, en cambio los
quistes vacíos se registraron en un mayor número de estaciones (est. 18, 21b, 22, 89 y 91), con
una concentración máxima de 32 quistes mL-1
en el canal Fallos.
Crucero CIMAR 15 Fiordos
En el área comprendida entre el Canal Concepción y el canal Smyth se analizaron un total
de 30 muestras costeras. La concentración de
quistes y el número de especies fue inferior a la
registrada en el sector sur de Aysen. Se identificaron un total de 10 tipos de quistes de dinoflagelados, dos especies autotróficas: P. reticulatum y P. dalei, y 8 tipos heterotróficos del Orden
Peridiniales (Diplopelta y Protoperidinium).
También se observaron quistes esféricos cafés
y no identificados. No se encontraron quistes de
A. catenella.
En la Tabla 3 se muestran los quistes de dinoflagelados registrados en las distintas estaciones de muestreo. El mayor número de especies
se observó en el canal Sarmiento (est. 68), se
identificaron 7 especies heterotróficas: Protoperidinium avellanum, P. americanum, P. conicoides, P. conicum, P. excentricum, P. subinerme,
Protoperidinium sp. y una especie autotrófica:
P. dalei.
La concentración total de quistes fue baja,
fluctuando entre 0,3 ± 0,45 en el estero Amalia y
42 ± 12 quistes mL-1 en el canal Sarmiento (Tabla 3; Fig. 4d). Los quistes de P. reticulatum se
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
observaron en el estero Amalia (est. 75) y en el
golfo Almirante Montt (est. P). La concentración
fue de 0,3 ± 0,45 quistes mL-1 en ambos sectores. En este sector hubo predominancia de quistes heterotróficos, la única excepción fue en el
estero Amalia, donde se registró exclusivamente
P. reticulatum (Fig. 4c).
Crucero CIMAR 16 Fiordos
En el área comprendida entre el estrecho de
Magallanes y el cabo de Hornos se analizaron
un total de 26 muestras costeras y 8 muestras de
profundidad. Se identificaron un total de 17 tipos
de quistes de dinoflagelados, existiendo una predominancia de especies heterotróficas (Fig. 4e).
Se observaron especies autotróficas perteneciente
a los Ordenes Gonyualacales: A. catenella, P. reticulatum, Gonyaulax spinifera complex (Nematophaeropsis, S. mirabilis y S. ramosus) y al Orden
Peridiniales: P. dalei, Scrippsiella sp. 1. Nueve
tipos heterotróficos de los Ordenes Peridiniales
(Diplopelta y Protoperidinium) y una especie perteneciente al Orden Gymnodiniales (Polykrikos
schwartzii). También se registraron quistes esféricos café y un grupo no identificados.
Las Tablas 4 y 5 muestran la distribución de
los quistes de dinoflagelados en las estaciones
costeras y profundas. En las muestras costeras, la
concentración de quistes varió desde cero en canal
Cockburn (est. 31) a 74 ± 56 quistes mL-1 en canal
Ballenero (est. 36) (Tabla 4; Fig. 4f). El mayor
número de especies se observó en canal Ballenero,
encontrándose exclusivamente especies heterotróficas pertenecientes al género Protoperidinium.
Las especies con una mayor distribución geográfica fueron P. avellanum y P. conicoide.
En las estaciones profundas se observó mayor
diversidad y concentración de quistes (Tabla 5).
La concentración total de quistes fluctuó desde 13
(Seno Angostini – est. 29) a 583 quistes mL-1 (estero Grandy – est. 49). Sin embargo sobre el 99%
correspondieron a quistes vacíos. Los quistes de
A. catenella se registraron exclusivamente en canal Ballenero con una concentración de 1,3 quistes mL-1, mientras los quistes de P. reticulatum se
observaron en las estaciones 6 (Pta Arenas, estrecho Magallanes), 35 (canal Ballenero) y 49 (seno
Grandy), con una concentración máxima de 14,3
quistes mL-1 en la estación 6.
Análisis comunitario
La riqueza y diversidad de especies presentó
gran variabilidad entre estaciones costeras y profundas. La riqueza máxima de 18 especies se observó en las estaciones profundas de Canal Messier (est. 18) y Seno Iceberg (est. 21B). En esta
ultima estación se observó la máxima abundancia
total de quistes registrada durante los tres cruceros (1,127 quistes mL-1). Las menores riquezas de
especie (S = 1) fueron observadas principalmente en las estaciones costeras de canal Sarmiento
(est. G), seno Ultima Esperanza (est. 51), canal
Smyth (est. 49), entre otras. La máxima diversidad fue observada en canal Messier (H’= 2.128).
El máximo índice de equitatividad de Pielou (J
= 1) fue determinado en la estación profunda del
estero Steffen (est. 14) (Fig. 5).
El ANOSIM evidenció la existencia de diferencias significativas en la diversidad y abundancia de quistes de dinoflagelados entre las
estaciones costeras y profundas (R = 0,237; P
< 0,05), cuyo porcentaje de disimilaridad entre
ambos grupos de estaciones, determinado a través de SIMPER, alcanzó un 75,49%. Las especies que más contribuyen a la disimilaridad entre
ambos grupos corresponden a: quistes esféricos
cafés (17,1%), P. americanum (10,6%), P. conicoide (8,8%), P. subinerme (8,7%), P. conicum
(6,4%), entre otros (Tabla 6). Estas diferencias en
la diversidad y abundancia de quistes entre las
estaciones costeras y profundas durante los tres
cruceros CIMAR-Fiordos fueron claramente reflejadas en la representación gráfica del MDS, el
cual evidenció que las muestras se concentran en
dos grupos distintos (stress = 0,11). El principal
eje de variabilidad se observa a lo largo del eje 2,
determinado principalmente por la profundidad
de las estaciones (Fig. 6).
El CCA realizado para determinar los principales efectos de los descriptores ambientales sobre la diversidad y abundancia de quistes mostró
que los dos primeros ejes canónicos dan cuenta
del 84,9% de la variabilidad (Monte Carlo test, P
< 0,01) (Fig. 7). Los valores propios de los ejes
canónicos 1 y 2 fueron 0,113 y 0,052, que representaron un 58,2% y 26,7% de la varianza total,
respectivamente. La correlación especies-variables ambientales fue 0,732 para el eje 1 y 0,594
para el eje 2. La variación expresada sobre el eje
135
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
1 del CCA fue determinada principalmente por la
concentración de materia orgánica total (MOT),
mientras la variabilidad sobre el eje 2 fue determinada por el porcentaje de fango (Tabla 7; Fig. 7).
DISCUSIÓN
En el sur de Chile se han reportado un total de 26 especies de quistes de dinoflagelados,
12 especies autotróficas pertenecientes a los
Ordenes Gonyualacales (Alexandrium catenella, Gonyaulax spinifera complex (Spiniferites
mirabilis, S. ramosus, Nematosphaeropsis),
Lingoludinium polyedrum, Protoceratium reticulatum) y Peridiniales (Scrippsiella lagrimosa, S. patagonica, S. trocoidea, S. sweeneyae,
Scrippsiellla sp.1 y Pentapharsodinium dalei).
Las especies heterotróficas pertenecen al Orden Peridiniales: Diplopelta parva, Protoperidinium americanum, P. avellanum P. excentricum, P. conicoide, P. conicum, P. claudicans,
P. denticulatum, P. leonis, P. oblongum, P.
pentagonum, P. subinerme, P. denticulatum y
Gonyaulacales: Polykrikos schwartzii (Lembeye, 2004; Seguel et al., 2005; Alves de Souza
et al., 2008a; Díaz et al., 2010; Seguel & Sfeir,
2010; Seguel et al., 2010; Verleye & Louwye,
2010; Salgado et al., 2011). En este estudio
se encontró la mayoría de los quistes descritos para la Patagonia Chilena, no se observaron algunas especies pertenecientes al género
Scrippsiella ni L. polyedrum. Sin embargo, la
fase vegetativa de ciertas especies tal como P.
americanum, P. subinerme, S. patagonica, S.
lagrimosa, P. dalie no han sido descritas para
el sur de Chile (Avaria et al., 1999; Cassis et
al., 2002; Avaria et al., 2003). El estudio de
los quistes permite registrar especies que se
presentan en bajas concentraciones y/o son de
difícil identificación.
En la mayoría de las estaciones hubo un
predominio de dinoflagelados heterotróficos,
especialmente del género Protoperidinium.
Este ensamblaje también se ha descrito en las
áreas de surgencia, estuarios o zonas costeras
con una alta productividad primaria, donde las
diatomeas constituyen una fuente importante
de alimento para los dinoflagelados heterotróficos (Wang et al., 2004; Alves de Souza et al.,
2008b; Verleye & Louwye, 2010). En cambio,
136
en los sedimentos oceánicos predominan los
quistes de dinoflagelados autotróficos (Verleye & Louwye, 2010). Los canales y fiordos del
sur de Chile son zonas de alta productividad
primaria (1-3 g C m-2 d-1) (Iriarte et al., 2010),
dominado por las diatomeas a lo largo de todo
el año (Alves de Souza et al., 2008b; Cassis
et al., 2002). Los dinoflagelados son abundantes durante las floraciones algales nocivas
(i.e. Alexandrium catenella, Gymnodinium sp.,
Gymnodinium cf. cloroforum, Prorocentrum
micans) (Guzman et al., 2002; Molinet et al.,
2003; Clément et al., 2002).
Los dinoflagelados con mayor distribución geográfica fueron los quistes del género
Protoperidinium (P.avellanum, P. conicoide,
P. conicum, P. subinerme) y Pentapharsodinium dalei. P. conicum y P. subinerme se
distribuyen desde el trópico a zonas temperadas y están presentes en zonas costeras como
oceánicas. En cambio, P. conicoide es principalmente costero y de zonas temperadas, y P.
dalei es costero, con un amplio rango de tolerancia a la temperatura y salinidad (Steidinger
& Tangen, 1997).
La baja concentración y diversidad de quistes en los sedimentos de algunas estaciones
ubicadas en la boca de canales interiores (i.e.
seno Ultima Esperanza (est. 51), canal Kirke
(est. 55), Estero Amalia (est. 75), Estero Obstrucción (A) y Estero Poca Esperanza (D)), se
debería a la disminución de la salinidad (14,6
a 18 psu) y de la concentración de nutrientes
(fosfato y nitrato), producto del aporte de agua
dulce (i.e. ríos, escurrimiento costero y deshielo de los glaciares) (Silva & Calvete, 2002;
Silva & Arancibia, 2011). El fitoplancton de la
cabeza del fiordo Aysén (45°26’S, 73°00’W)
se caracteriza por la dominancia de diatomeas,
con una alternancia especies de origen continental con marinas, más que el patrón de típico de sucesiones poblacionales entre las diatomeas y dinoflagelados (Cassis et al., 2002).
En las estaciones profundas (95-520 m) se encontraron una mayor diversidad y concentración
de quistes. Dinoflagelados tales como Spiniferites mirabilis, S. ramosus, Nematosphaeropsi y
P. schwartzii se observaron casi exclusivamente
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
en estas estaciones. P. schwartzii se presenta en
regiones frías a fría- temperada, con temperatura
de verano cercanas a los 12°C y salinidades de
35 psu (Joyce, 2004) y Nematophaeropsis es una
especie que se encuentra en ambientes tanto costeros como oceánico (Matthiessen et al., 2005).
Alrededor del 94% de los quistes se encontraron
vacíos, similar a los sedimentos oceánicos. Los
quistes de dinoflagelados oceánicos podrían permanecer en la columna de agua hasta su germinación, para luego depositarse vacíos en el fondo
marino (Matthiessen et al., 2005). Esta situación
también se observó en las estaciones profundas
del estuario del rio Chanjiang en China, la acumulación de quistes vacíos se debería al transporte lateral de los sedimentos proveniente de los
márgenes de los canales (Wang et al., 2004).
Las concentraciones de quistes de A. catenella en el sur de Chile son bajas, con valores máximos en: bahía Tic Toc (221,3 quistes mL-1) en
julio del 2002 (Seguel & Sfeir 2010), Yenecura
(127 quistes mL-1) en el año 2004 (Alves de Souza et al., 2008a) y bahía Low (128 quistes mL-1)
en marzo del 2009 (Díaz et al., 2010). Estas concentraciones se observaron después de ocurrida
una floración. Estudio sobre la dinámica de los
quiste en bahía Low (43°50’S; 73°55’W) mostró
que la máxima concentración de quistes A. catenella (128 quistes mL-1) se observó después de
la floración en el mes de marzo, disminuyendo
a valores inferiores a 10 quistes mL-1 en el mes
de octubre (Díaz et al., 2010). Esta disminución
podría estar relacionada con factores físicos de
la columna de agua y de los sedimentos, como
también factores de biológicos (pastoreo) y desintegración de los quistes.
Se han identificado cuatro núcleos de toxicidad del Veneno Paralizante de los Mariscos en
la Patagonia Chilena: el sur de la región de Aysén, Ultima Esperanza, Estrecho de MagallanesSeno Otway y Canal Beagle, con toxicidades en
mariscos superiores a 25.000 µg STX eq 100 g-1
(Guzmán et al., 2002). Este estudio abarco gran
parte de esta área geográfica, con el objetivo de
detectar bancos de quistes de A. catenella que
expliquen la generación de las floraciones en los
fiordos y canales. Sin embargo, los quistes de A.
catenella se encontraron en el 5% de las estaciones costeras y un 20% estaciones profundas, la
concentración que no superó los 1,3 quistes mL-1.
Estos resultados podría estar relacionados con 1)
la época del año en que se realizaron los cruceros
oceanográficos, octubre-noviembre, que coincide con el período de aparición de las células
vegetativas en la columna de agua (Guzmán et
al., 2002; Pizarro et al., 2011b); 2) el número de
estaciones muestreadas es bajo en relación a la
gran extensión geográfica del área de estudio (línea de costa aprox. 50.100 km) y 3) la presencia
de quistes en sectores más oceánicos. En relación
a este último punto, se ha observado células vegetativas de A. catenella en sectores oceánicos de
la isla de Chiloé (Faro Corona) y en Calbuco, en
el estuario de Reloncaví. El ingreso de las células
al estuario habría sido por el canal de Chacao,
una de las principales entrada de aguas oceánicas
al mar interior de Chiloé (Mardones et al., 2010).
Por otro lado, existen antecedentes de floraciones
de gran cobertura geográfica como la producida
por Gymnodinium sp., en el año 1999, la que se
observó en forma casi simultánea en Chiloé y la
región de Magallanes. Se postula que este evento se habría originado en el océano e ingresado
posteriormente a los fiordos y canales (Uribe &
Ruiz, 2001; Clement et al., 2002).
El dinoflagelado P. reticulatum, es una especie costera y estuarina con una amplia distribución geográfica en Chile, recientemente se
han producido floraciones en Chipana y bahía
Mejillones en el norte de Chile (Rossi & Fiorillo, 2010; Alvarez et al., 2011). Esta microalga
tiene un amplio rango de tolerancia a la salinidad desde los 20 a 30 psu (Röder et al., 2012),
lo que explicaría en parte su amplia distribución
en Chile. La importancia de este dinoflagelado
desde un punto de vista toxicológico es la producción de yesotoxinas, con valores desde los
0,2 a 79 pg YTX célula-1, (Alvarez et al., 2011;
Röder et al., 2012). Estas toxinas tienen un
efecto cardiotóxico en los ratones y aún no se
ha comprobado su efecto en los seres humanos
(Lawrence et al., 2011). Sin embargo, la EFSA
(European Food Safety Authority) estableció
que el límite permisible para el consumo humano es de 1 mg YTX eq Kg-1 de carne (EFSA,
2009). Estas toxinas se han detectado en moluscos provenientes del sur de Chile (Zhao et al.,
1993) y en la columna de agua a niveles traza en
el sector de Puluqui, seno de Reloncaví (Pizarro et
137
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
al., 2011a). Los quistes de resistencias se han encontrado desde Bahía Ralun (41°31'S, 72°20'W)
en el fiordo de Reloncaví hasta la región de Magallanes, con máximas concentraciones en el estero Quitralco (85 quistes ml-1) y canal Puyuhuapi
(270 quistes mL-1), ambos sectores ubicados en
la región de Aysén (Seguel et al., 2005, Seguel
& Sfeir, 2010). En la región de Magallanes se
encontraron exclusivamente en las estaciones
profundas.
138
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el Comité
Oceanográfico Nacional a través de los proyectos CONA-C14F -08-12, CONA-C15F 09-11,
CONA-C16F 10-12. Los autores agradecen al
Dr. Eulogio Soto y al Sr. Francisco Gallardo por
su buena disposición y toma de muestra de sedimentos que permitió el cumplimiento de los
objetivos de los proyectos.
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Figura 1. A): Área de estudio y localización de las estaciones de muestreo ubicadas desde el sur de la región de Aysén hasta la
región de Magallanes. Cruceros: B) CIMAR 14 – FIORDOS; C) CIMAR 15-FIORDOS; D) CIMAR 16-FIORDOS.
Figure 1. A): Study area and sampling station locations from southern Aysén Region to Magallanes Region. Cruise: B) CIMAR
14 – FIORDOS; C) CIMAR 15-FIORDOS; D) CIMAR 16-FIORDOS.
139
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
Figura 2: Quistes de resistencia de dinoflagelados a) Alexandrium catenella; b) Protoceratium reticulatum; c) Gonyaulax spinifera
complex (Nematosphaeropsis); d) Gonyaulax spinifera complex (Spiniferites mirabilis); e) Polykrikos schwartzii; f) Scrippsiella trochoidea; g) Scrippsiella sp 1; h) Pentapharsodinium dalei; i) Protoperidinium avellanum; Barra indica 10 µm.
Figure 2: Dinoflagellate resting cysts a) Alexandrium catenella; b) Protoceratium reticulatum; c) Gonyaulax spinifera complex
(Nematosphaeropsis); d) Gonyaulax spinifera complex (Spiniferites mirabilis); e) Polykrikos schwartzii; f) Scrippsiella
trochoidea; g) Scrippsiella sp 1.; h) Pentapharsodinium dalei; i) Protoperidinium avellanum; Bar indicates 10 µm.
140
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Figura 3: Quistes de resistencia de dinolfagelados a) Protoperidinium americanum; b) Protoperidinium claudicans, c) Protoperidinium conicum; d) Protoperidinium conicoide; e) Protoperidinium denticulatum; f) Protoperidinium leonis; g)
Protoperidinium subinerme; h,i) Quistes no identificados; Barra indica 10 µm.
Figure 3: Dinoflagellate resting cysts a) Protoperidinium americanum; b) Protoperidinium claudicans, c) Protoperidinium conicum; d) Protoperidinium conicoide; e) Protoperidinium denticulatum; f) Protoperidinium leonis; g) Protoperidinium
subinerme; h,i) Non-identified cysts; Bar indicates 10 µm.
141
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
Figura 4: Proporción de quistes de dinoflagelados autotróficos, heterotróficos y no identificados y su abundancia total en los sedimentos colectados en los cruceros: A-B) CIMAR 14-FIORDOS; C-D) CIMAR 15-FIORDOS y E-F) CIMAR 16- FIORDOS.
Figure 4: Proportion of autotrophic, heterotrophic, and non-identified dinoflagellate cysts and total abundance in sediments collected
during cruises: A-B) CIMAR 14-FIORDOS; C-D) CIMAR 15-FIORDOS; E-F) CIMAR 16- FIORDOS.
142
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Figura 5: A) Abundancia de quistes totales (quistes mL-1), B) Riqueza de especies, C) Índice de diversidad de Shannon-Weaver
(H’), D) Índice de equitatividad de Pielou. Las estaciones se encuentran ordenadas de norte a sur.
Figure 5: A) Total cyst abundance (cysts mL-1), B) Species richness, C) Shannon-Weaver diversity index (H’), D) Pielou’s evenness
index. Stations are ordered north to south.
143
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
Figura 6: Representación gráfica del Escalamiento Multidimensional no Métrico (MDS), realizado para los sedimentos colectados
en las 54 estaciones de muestreo durante los cruceros CIMAR 14, CIMAR 15 y CIMAR 16- FIORDOS.
Figure 6: Graphic representation of Non-metric Multidimensional Scaling (MDS) carried out on sediments collected in the 54
sample stations during cruises CIMAR 14, CIMAR 15, and CIMAR 16- FIORDOS.
144
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Figura 7. Diagrama del ordenamiento canónico resultante del análisis CCA para los 20 tipos de quistes de dinoflagelados y las 4
variables ambientales. Los códigos de especies están indicados en la tabla V.
Figure 7. Diagram of canonical organization resulting from the CCA for the 20 types of dinoflagellate cysts and the 4 environmental
variables. Species codes are indicated in Table V.
145
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
Crucero
CIMAR-14
CIMAR-15
CIMAR-16
Estación
12
96
4
10
90
18
22
87
24
84
40
40
41
F
G
75
68
51
P
57
49
A
60
55
D
61
21
11
8
31
28
52
51
BY
36
59
58
50
49
Localidad
Caleta Tortel
Canal Martínez
Canal Backer
Canal Backer
Canal Fallos
Canal Messier
Paso del Indio
Canal Ladrillero
Canal Escape
Canal Picton
Canal Concepción
Canal Concepción
Canal Concepción
Canal Inocentes
Canal Sarmiento
Estero Amalia
Canal Sarmiento
Seno Última Esperanza
Golfo Almirante Montt
Estero Las Montañas
Canal Smyth
Estero Obstrucción
Seno Unión
Canal Kirke
Estero Poca Esperanza
Canal Smyth
Seno Otway
Paso Largo Estr. Mag
Seno Pedro Estr. Mag
Canal Cockburn
Seno Angostini
Bahía Ozopardo
Bahia Parry
Bahia Yendegahia
Canal Ballenero
C. Beagle (Brazo Suroeste)
C. Beagle (Brazo Suroeste)
Seno Posonby
Seno Grandy
Latitud
Longitud
Fecha
47° 49,24'
47º 45,88'
47º 56,56'
48º 13,53'
48° 21,94'
48° 28,55'
49° 02,86'
49° 07,94'
49° 23,24'
49° 40,64'
50° 09,51'
50º 20.90'
50° 09,70'
50° 45,60'
50° 47,60'
50° 55,80'
51° 27,30'
51° 41,05'
51° 47,60'
51° 49,00'
51° 50,15'
52° 00,00'
52° 03,90'
52° 04,00'
52° 13,20'
52° 45,10'
52° 56,52'
53° 11,30'
53° 56,52'
54° 19,21'
54° 22,11'
54° 26,88'
54° 36,79'
54° 50,51'
54° 57,31'
55° 00,59'
55° 02,36'
55° 08,39'
55° 09,05'
73° 32,71'
74º 11,27'
74º 26,46'
73º 26,25'
75° 01,42'
74° 33,30'
74° 24,98'
75° 15,29'
74° 24,92'
75° 16,44'
74° 40,25'
70º 50.00'
74° 43,00'
74° 33,30'
74° 24,19'
73° 48,80'
74° 15,00'
72° 35,80'
72° 51,00'
73° 14,40'
74° 07,84'
72° 42,50'
73° 36,70'
72° 58,70'
72° 53,20'
73° 48,50'
71° 44,13'
73° 23,17'
71° 34,43'
71° 38,22'
70° 36,27'
69° 13,11'
69° 18,91'
68° 45,06'
70° 44,06'
69° 22,55'
69° 47,78'
68° 49,35'
68° 08,29'
05/11/2008
05/11/2008
01/11/2008
03/11/2008
17/11/2008
11/11/2008
13/11/2008
16/11/2008
13/11/2008
16/11/2008
15/11/2008
24/10/2009
19/10/2009
11/11/2009
23/10/2009
20/10/2009
09/11/2009
28/10/2009
03/11/2009
06/11/2009
26/10/2009
04/11/2009
26/10/2009
27/10/2009
02/11/2009
08/11/2009
24/10/2010
30/10/2010
31/10/2010
11/11/2010
12/11/2010
22/10/2010
22/10/2010
06/11/2010
05/11/2010
10/11/2010
10/11/2010
08/11/2010
09/11/2010
N°
Muestras
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
Tabla 1: Ubicación geográfica, número de muestras y fecha de muestreo de las estaciones costeras de los cruceros CIMAR-14,
CIMAR-15 y CIMAR-16.
Table 1: Geographic location, number of samples, and sampling dates from coastal stations; CIMAR-14, CIMAR-15, and CIMAR-16 cruises.
146
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Crucero
CIMAR-14
CIMAR-16
Estación
14
16
91
18
89
21 B
22
6
29
35
36
39
58
49
50
Localidad
Estero Steffen
Estero Mitchell
Canal Fallos
Canal Messier
Canal Fallos
Seno Iceberg
Paso del Indio
Pta Arenas (Est Mag)
Seno Angostini
Canal Ballenero
Canal Ballenero
Pta Yamana (canal Beagle)
C. Beagle (Brazo Suroeste)
Seno Grandy
Seno Posonby
Latitud
47° 45,76''
47° 48,09''
48° 04,15''
48° 28,64''
48° 40,17''
48° 42,40''
49° 02,80''
53˚ 03,40''
54˚ 29,05''
54˚ 47,72''
54˚ 55,99''
54˚ 58,93''
55˚ 04,36''
55° 06,94"
55˚ 07,32''
Longitud
Fecha
N°Muestras
73° 41,63''
74° 29,76''
75° 17,00''
74° 30,97''
74° 58,82''
74° 04,93''
74° 25,80''
70˚ 33,00''
70˚ 18,09''
71˚ 06,72''
70˚ 42,41''
69˚ 01,98''
69˚ 48,10''
68° 13,55"
68˚ 50,82''
03/11/2008
04/11/2008
17/11/2008
11/11/2008
17/11/2008
12/11/2008
13/11/2008
13/11/2010
12/11/2010
06/11/2010
05/11/2010
06/11/2010
10/11/2010
09/11/2010
08/11/2010
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
Tabla 2: Ubicación geográfica, número de muestras y fecha de muestreo de las estaciones profundas de los cruceros CIMAR-14
y CIMAR-16 .
Table 2: Geographic location, number of samples, and sampling dates from deep stations; CIMAR-14 and CIMAR-16 cruises.
147
148
x
x
x
2
2
x
x
x
8
3
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
22
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
Cimar 14
24 40
x
x
x
x
x
x
x
x
x
84
x
x
x
x
x
x
87
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
90
x
x
x
96
x x x x
x x
x
x
x x x x x
x x
x
1 48 32 24 25 40 21 141 3
0 69 27 25 31 8 3 157 2
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
18
x
x
x
x
x
12
x
x
x
10
x
4
x
x
5
5
x
x
40
x
x
5
3
x
41
51
x
x x
31 0
27 0
x
x
x
49
Table 3: Dinoflagellate cyst distribution in coastal stations; CIMAR 14 and CIMAR 15 cruises.
Tabla 3: Distribución de quistes de dinoflagelados en las estaciones costeras de los Cruceros CIMAR 14 y CIMAR 15.
Gonyualacales
Alexandrium catenella
Protoceratium reticulatum
Gymnodiniales
Polykrikos schwartzii
Peridiniales
Diplopelta parva
Pentapharsodinium dalei
Protoperidinium avellanum
Protoperidinium americanum
Protoperidinium claudicans
Protoperidinium conicum
Protoperidinium conicoide
Protoperidinium denticulatum
Protoperidinium excentricum
Protoperidinium leonis
Protoperidinium pentagonum
Protoperidinium spp.
Protoperidinium subinerme
Scrippsiella sp 1.
Otros grupos
Quiste esférico café
Quistes no identificados
Quistes totales (Σ)
Desviación estándar (σ)
Especies
x
x
1
0
55
x
60
9 0
8 0
x
x
x
x
57
x
x
x
x
x
x
x
x
0
0
x
Cimar 15
68 75
x
x
11 42
11 12
x
x
x
61
0
0
x
A
0
0
x
D
5
1
x
x
x
x
x
F
x
x
5
5
x
x
x
G
x
x
5
1
x
x
x
P
3h,i
3g
2g
3f
2h
2i
3a
3b
3c
3d
3e
2e
2a
2b
Figs.
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Especies
Gonyualacales
Alexandrium catenella
Protoceratium reticulatum
Gymnodiniales
Polykrikos schwartzii
Peridiniales
Diplopelta parva
Pentapharsodinium dalei
Protoperidinium avellanum
Protoperidinium cf. americanum
Protoperidinium claudicans
Protoperidinium conicoide
Protoperidinium conicum
Protoperidinium denticulatum
Protoperidinium excentricum
Protoperidinium leonis
Protoperidinium pentagonum
Protoperidinium spp.
Protoperidinium subinerme
Scrippsiella sp 1.
Otros grupos
Quiste esférico café
Quistes no identificados
Quistes totales (Σ)
Desviación estándar (σ)
8
11
21
28
Cimar 16
31 36 49 50
51
52
58
59 BY
Figs.
2a
2b
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
7
0
x
x
11
5
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
2e
x
x
13
3
15
11
x
0
0
x
x
x
74 3
59 1
x
19
14
x
x
15
2
x
4
2
x
x
29
1
x
x
x
11
7
4
0
Tabla 4: Distribución de quistes de dinoflagelados en las estaciones costeras del Crucero CIMAR 16 – FIORDOS.
Table 4: Dinoflagellate cyst distribution in coastal stations; CIMAR 16 – FIORDOS cruise.
149
2h
2i
3a
3b
3c
3d
3e
3f
3g
2g
3h,i
150
Brown
Ucyst
x
x
x
3
x
x
x
x
3
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
Cimar 14
22 89 91
Table 5: Dinoflagellate cyst distribution in deep stations; CIMAR 14 and 16 cruises.
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
21 B
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
299 561 419 1127 109
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
18
Dpar
Pdal
Pave
Pame
Pcla
Pcon
Pconi
Pden
Pexce
Pleo
Ppen
Pspp
Psub
Stro
Ssp1
16
x
14
Psch
Acat
Pret
Nema
Smir
Sram
Código
Tabla 5: Distribución de quistes de dinoflagelados en las estaciones profundas de los Cruceros CIMAR 14 y 16.
Gonyualacales
Alexandrium catenella
Protoceratium reticulatum
Gonyaulax spinifera complex (Nematosphaeropsis)
Gonyaulax spinifera complex (Spiniferites mirabilis)
Gonyaulax spinifera complex (Spiniferites ramosus)
Gymnodiniales
Polykrikos schwartzii
Peridiniales
Diplopelta parva
Pentapharsodinium dalei
Protoperidinium avellanum
Protoperidinium cf. americanum
Protoperidinium claudicans
Protoperidinium conicoide
Protoperidinium conicum
Protoperidinium denticulatum
Protoperidinium excentricum
Protoperidinium leonis
Protoperidinium pentagonum
Protoperidinium spp.
Protoperidinium subinerme
Scrippsiella trochoidea
Scrippsiella sp 1.
Otros grupos
Quiste esférico café
Quistes no identificados
Quistes totales (Σ)
Especies
x
x
29
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
35
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
Cimar 16
36 39 49
x
x
x
x
x
x
50
x
x
x
x
x
x
x
x
x
58
x x
x
x
x
x
x
x
x
x
133 13 284 361 77 583 92 280
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
6
3h,i
3g
2f
2g
3f
2h
2i
3a
3b
3c
3d
3e
2e
2a
2b
2c
2d
Figs.
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
Especies
Brown
Pame
Pcon
Psub
Pconi
Pden
Pleo
Pdal
Ucyst
Pret
Abundancia Media (quistes mL -1)
Costeras
Profundas
9.9
1.0
1.9
0.4
0.6
0.2
0.1
0.3
1.0
0.2
145.8
27.5
13.3
12.6
8.7
4.9
5.7
20.5
3.5
7.3
R=0.237
Disimilaridad (%)
17.1
10.6
8.8
8.7
6.4
6.3
5.8
5.1
5.1
4.4
Tabla 6: Abundancia media de las 10 especies de quistes de dinoflagelados que contribuyen más a la disimilaridad entre las
estaciones costeras y profundas determinados a través del análisis SIMPER. Se muestra además el valor de R (P<0.05)
determinado a través del ANOSIM. Códigos de especies son iguales a los utilizados en Tabla V.
Table 6: Average abundance of the ten dinoflagellate cyst species that most contribute to dissimilarity between coastal and deep
stations determined through SIMPER analysis. ANOSIM R (P<0.05) value is also showed. Species codes are the same
as in Table V.
Variables
Grava
Arena
Fango
MOT
Eje 1
Eje 2
0.1399
-0.1203
0.0609
0.6462
-0.1184
-0.3978
0.5895
0.1659
Tabla 7: Coeficientes de correlación entre las variables ambientales y los dos primeros ejes canónicos.
Table 7: Correlation coefficients between environmental variables and the first two standard axes.
151
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
REFERENCIAS
AGUILERA-BELMONTE, A., I. INOSTROZA,
J.M. FRANCO, P. RIOBO & P.I. GÓMEZ.
2011. The growth, toxicity and genetic characterization of seven strains of Alexandrium
catenella (Whedon and Kofoid) Balech 1985
(Dinophyceae) isolated during the 2009 summer outbreak in southern Chile. Harmful Algae. 12: 105-112.
ALVAREZ, G., E. URIBE, R. DÍAZ, M. BRAUN,
C. MARIÑO & J. BLANCO. 2011. Bloom of
the yessotoxin producing dinoflagellate Protoceratium reticulatum (Dinophyceae) in northern Chile. J. Sea Res. 65: 427-434.
ALVES DE SOUZA, C., D. VARELA, F. NAVARRETE, P. FERNÁNDEZ & P. LEAL.
2008a. Distribution, abundance and diversity of modern dinoflagellate cysts assemblages from southern Chile (43-54 S). Bot. Mar.
51: 399-410.
ALVES DE SOUZA, C., M. T. GONZALEZ &
J.L. IRIARTE. 2008b. Functional groups in
marine phytoplankton assemblages dominated by diatoms in fjords of southern Chile. J.
Plankton Res., 30(11): 1233-1243.
ANDERSON, D., T.J. ALPERMANN, A.
CEMBELLA, Y. COLLOS, E. MASSERET, M. MONTRESOR & E. TRUBY.
2012. The globally distributed genus
Alexandrium: Multifaceted roles in marine
ecosystems and impacts on human health.
Harmful Algae. 14: 10-35.
ANDERSON, D.M. 1984. Shellfish Toxicity
and dormant cysts in toxic dinoflagellates
blooms, En: Ragelis, E.P. (ed.), Seafood Toxins. Amer. Chem. Soc. Symposium Ser., 262,
Washington DC pp. 125-138.
AVARIA, S., L. JONQUERA, M. MUÑOZ &
P. VERA. 1999. Distribución del microfitoplancton marino en la zona de aguas interiores entre el golfo de Penas y el estrecho
de Magallanes, Chile, en la primavera de
1996 (Crucero Cimar-Fiordo2). Cienc. Tecnol. Mar. 22: 81-110.
152
AVARIA, S., C. CÁCERES, P. CASTILLO & P.
MUÑOZ. 2003. Distribución del microfitoplancton marino en la zona estrecho de Magallanes - cabo de Hornos, Chile, en la primavera de 1998 (Crucero Cimar 3 Fiordos).
Cienc. Tecnol. Mar. 26 (2): 79-96.
BLANCO, J., G. ÁLVAREZ & E. URIBE. 2007.
Identification of pectenotoxins in plankton,
filter feeders, and isolated cells of a Dinophysis acuminata with an atypical toxin profile,
from Chile. Toxicon. 49: 710-716.
BOLCH, C. & G. HALLEGRAEFF. 1990. Dinoflagellate cysts in recent marine sediments
from Tasmania, Australia. Bot. Mar. 33: 173192.
CASSIS, D., P. MUÑOZ & S. AVARIA. 2002.
Variación temporal del fitoplancton entre
1993 y 1998 en una estación fija del seno Aysén, Chile (45º26'S 73º00'W). Rev. Biol. Mar.
Oceanogr. 37(1): 43-65.
CASTILLO, M. & C. VALENZUELA. 2006.
Régimen de circulación en canales y fiordos australes, In: Silva, N., Palma, S. (eds.),
Avances en el conocimiento oceanográfico de
las aguas interiores chilenas, Puerto Montt a
cabo de Hornos. Comité Oceanográfico Nacional - Pontificia Universidad Católica de
Valparaíso, Valparaíso, pp. 59-62.
CLARKE, K.R. & R.N. GORLEY. 2001. PRIMER v5: User Manual/Tutorial. PRIMER-E.
Plymouth. 91.
CLEMENT, A., M. SEGUEL, G. ARZUL, L.
GUZMAN & C. ALARCON. 2002. Widespread outbreak of a haemolytic, ichthyotoxic
Gymnodinium sp. in southern Chile. In: Hallegraeff, G. S.I. Blackburn, C.J. Bolch, R. J.
Lewis (eds). Harmful Algae Blooms 2000. The
IOC Harmful Algal Bloom Programme. 66-69.
DÍAZ, P., C. MOLINET, M. SEGUEL, M. DÍAZ
& G. LABRA. 2010. Spatial and temporal variability of dinoflagellate cysts in recent marine
sediments from Chilean inland seas. 14th International Conference on Harmful Algae. 01 - 05,
November 2010. Hersonissos - Crete, Greece.
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
EFSA. 2009. Marine biotoxins in shellfish - Summary on regulated marine biotoxins. EFSA
Journal. 1306: 1-23.
FIERRO, J., M. BRAVO & M. CASTILLO.
2000. Caracterización del régimen de mareas
y corrientes a lo largo del Canal Moraleda.
Cienc. Tecnol. Mar. 23: 3-14.
FUX E., J.L. SMITH, M. TONG, L. GUZMAN
& D. M. ANDERSON. 2011 Toxin profiles of
five geographical isolates of Dinophysis spp.
from North and South America. Toxicon 57
(2011) 275–287.
GARCÍA, C., V. GONZÁLES, C. CORNEJO &
H. PALMA-FLEMING. 2004. First evidence
of Dinophysistoxin-1 ester and carcinogenic
polycyclic aromatic hydrocarbons in smoked
bivalves collected in the Patagonia fjords. Toxicon. 43: 121-131.
GARCÍA, C., D. TRUAN, M. LAGOS, A. SANTIBÁÑEZ, J.C. DÍAZ & N. LAGOS. 2005.
Metabolic transformation of Dinophysistoxin-3 into dinophysistoxin-1 causes human
intoxication by consumption of O-Acil-Derivates Dinophysistoxins contaminated shellfish. J. Toxicol. Sci. 30(4): 287-296.
GUZMÁN, L., H. PACHECO, G. PIZARRO &
C. ALÁRCON. 2002. Alexandrium catenella y veneno paralizante de los mariscos en
Chile, En: Sar, E.A., Ferrario, M.E., Reguera, B. (eds.), Floraciones Algales Nocivas
en el Cono Sur Americano. Instituto Español de Oceanografía, Madrid, pp. 235-255.
HALLEGRAEFF, G., D.M. ANDERSON &
A.D. CEMBELLA. 2003. Manual on Harmful Marine Microalgae. Monographs on
Oceanographic Methodology. UNESCO Publishing. 793 pp.
IRIARTE, J.L., H.E. GONZALEZ & L. NAHUELHUAL. 2010. Patagonian fjord ecosystem in
southern Chile as a highly vulnerable region:
problems and needs. Ambio 39:463-466.
JEONG, H.J., Y.D. YOO, J.S. KIM, K.A.
SEONG, N.S. KANG & T.H. KIM. 2010.
Growth, feeding and ecological roles of the
mixotrophic and heterotrophic dinoflagellates in marine planktonic food webs. Ocean
Sci. J. 45(2): 65-91.
JOYCE, L.B. 2004. Dinoflagellate cysts in recent marine sediments from Scapa Flow,
Orkney, Scotland. Bot. Mar. 47: 173-183.
LAWRENCE, J., J. LOREAL, H. TOYOFUKU,
I. KARUNASAGAR & L. ABABOUCH.
2011. Assessment and management of biotoxins risks in bivalve mollusks, FAO Fisheries and Aquaculture Technical Papers.
FAO, Rome, 337 pp.
LEMBEYE, G. 2004. Distribución de quistes de
Alexandrium catenella y otros dinoflagelados en sedimentos de la zona sur-austral de
Chile. Cienc. Tecnol. Mar. 27(2): 21-31.
MARDONES, J., A. CLÉMENT, X. ROJAS &
C. APARICIO. 2010. Alexandrium catenella
during 2009 in Chilean waters, and recent
expansion to coastal ocean. Harmful Algae
News. 41: 8-9.
MATSUOKA, K. & Y. FUKUYO. 2000. Technical Guide for Modern Dinoflagellate cyst
study. WESTPAC-HAB/WESTPAC/IOC.
77 pp.
MATSUOKA, K. & Y. FUKUYO. 2003. Taxonomy of cysts, En: Hallegraeff, G.M.,
Anderson, D.M., Cembella, A.D. (eds.),
Manual on Harmful Marine Microalgae:
Monographs on Oceanographic Methodology. UNESCO Publishing, pp. 563-592.
MATTHIESSEN, J., A. DE VERNAL, M.
HEAD, Y. OKOLODKOV, K. ZONNEVELD, & R. HARLAND. 2005. Modern
organic-walled dinoflagellate cysts in Arctic
marine environments and their (paleo-) environmental significance. Palaontol. Zeitsch.,
79 (1): 3-51.
153
Revista Ciencia y Tecnología del Mar, Vol. 36, 2013 - 2014 - 2015
MIYAZONO, A., S. NAGAI, I. KUDO & K.
TANIZAWA. 2012. Viability of Alexandrium tamarensis cysts in the sediments
of Funka bay, Hokkaido, Japan: Over
a hundred year survival times for cyts.
Harmful Algae. 16: 81-88.
MOLINET, C., LAFÓN A., G. LEMBEYE &
C. MORENO. 2003. Patrones de distribución espacial y temporal de floraciones de
Alexandrium catenella (Whedon & Kofoid)
Balech 1985, en aguas interiores de la Patagonia noroccidental de Chile. Rev. Chil.
Hist. Nat. 76: 681-698.
ORLOVA, T., T. MOROZOVA, K. GRIBBLE,
K. KULIS & D. ANDERSON. 2004. Dinoflagellate cysts in recent marine sediments from the east coast of Russia. Bot.
Mar. 47: 184-201.
PARK, M., S. KIM, H. KIM, G. MYUNG, Y.
KANG & W. YIH. 2006. First successful
culture of the marine dinoflagellate Dinophysis acuminata. Aquat. Microb. Ecol.
45: 101-106.
PAZ, B., P. RIOBÓ, M. FERNÁNDEZ, S. FRAGA & J. FRANCO. 2004. Production and
release of yessotoxins by the dinoflagellates
Protoceratium reticulatum and Lingulodinium
polyedrum in culture. Toxicon. 44: 251-258.
PICKARD, G.L. 1971. Some physical oceanographic features of inlets of Chile. J. Fish.
Res. Board Can. 28: 1077-1106.
PIELOU, E.C. 1966. Shannon's formula as a
measure of species diversity: its use and
misure. Amer. Nat. 100: 463-465.
PIZARRO, G., C. ALARCON, J.M. FRANCO,
M. PALMA, L. ESCALERA, B. REGUERA, G. VIDAL & L. GUZMAN. 2011a.
Distribución espacial de Dinophysis spp. y
detección de toxinas DSP en el agua mediante resinas diaion (verano 2006, Región
de Los Lagos, Chile). Cienc. Tecnol. Mar.
34(1-2): 31-48.
154
PIZARRO, G., C. GARRIDO, C. ZAMORA,
C. ALARCON, R. RAIMAPO, P. SALGADO & L. GÚZMAN. 2011b. Distribución de
Alexandrium catenella y de toxina paralizante en el fitoplancton y mariscos en el estrecho
de Magallanes y Tierra de Fuego (Primavera
2010). Resultados crucero CIMAR - Fiordos
16. Resúmenes ampliados. 69-82.
RIBEIRO, S., T. BERGE, N. LUNDHOLM, T.J.
ANDERSEN, F. ABRANTES & M. ELLEGARD. 2011. Phytoplankton growth after a
century of dormancy illuminates past resilience to catastrophic darkness. Nat. Commun. 2:
311 doi: 310.1038/n.comms 1314.
RÖDER, K., F.M. HANTZSCHE, C. GEBÜHR,
C. MIENE, T. HELBIG, B. KROCK, M.
HOPPENRATH, B. LUCKAS, G. GERDTS
& C. HARDING. 2012. Effects of salinity,
temperature and nutrients on growth, cellular characteristics and yessotoxin production
of Protoceratium reticulatum. Harmful Algae. 15: 29-70.
ROSSI, S. & I. FIORILLO. 2010. Biochemical features of a Protoceratium reticulatum red tide in
Chipana Bay (Northern Chile) in summer conditions. Scientia Marina 74(4): 633-642.
SALGADO, P., V.A. TRONCOSO, M. MONTRESOR, M. SALAMANCA & C. LANGE. 2011. Primer registro de quistes de
resistencia de Lingulodinium polyedrum
(Dinophyceae) en sedimentos costeros del
Mar Interior de Chiloé, Región de Los Lagos, sur de Chile (~41°-43°S). Gayana Bot.
68(1): 106-109.
SÁNCHEZ, G.E., D. SARNO, M. MONTRESOR,
R. SIANO & C.B. LANGE. 2009. Germinación de estadios de resistencia de diatomeas y
dinoflagelados en sedimentos marinos de dos
áreas de surgencia. Gayana Bot. 66(2): 239-255.
SEGUEL, M. & A. SFEIR. 2010. Distribución de
las toxinas marinas y quistes de dinoflagelados
tóxicos en los canales occidentales de la Región
de Aysén. Cienc. Tecnol. Mar. 33(1): 43-55.
Patrones de distribución y abundancia de quistes de dinoflagelados en sedimentos recientes de la Patagonia Chilena
SEGUEL, M., M.A. TOCORNAL & A. SFEIR.
2005. Floraciones algales nocivas en los canales y fiordos del sur de Chile. Cienc. Tecnol. Mar. 28(2): 5-13.
SEGUEL, M., A. SFEIR, V. ALBORNOZ,
M. GANGAS, C. MOLINET & P. DÍAZ.
2010. Distribución de los quistes de
Alexandrium catenella y Protoceratium
reticulatum (Dinophyceae) en la Región
Sur-Austral de Chile. Cienc. Tecnol. Mar.
33(3): 59-70.
SEGUEL, M., A. SFEIR, J. GONZÁLEZ,
P. DÍAZ, C. MOLINET & G. LABRA.
2011. Quistes de dinoflagelados en sedimentos marinos del sur de Chile con
énfasis en Alexandrium catenella y Protoceratium reticulatum. Cienc. Tecnol.
Mar. 34(1-2): 5-17.
SHANNON, C. & W. WEAVER. 1949. The
mathematical theory of communication. University of Illinois Press, Chicago.
SILVA, N. & C. CALVETE. 2002. Características oceanográficas físicas y químicas de
canales australes chilenos entre el golfo de
Penas y el estrecho de Magallanes (crucero Cimar- 2 Fiordos) Cienc. Tecnol. Mar.
25(1): 23-88.
SILVA, N. & G. ARANCIBIA. 2011. Distribución vertical de temperatura, salinidad, oxígeno disuelto y nutrientes en la sección fiordo
Almirantazgo a estrecho de Magallanes. Resultados crucero CIMAR - Fiordos 16. Resúmenes ampliados. 35-46.
SONNEMAN, J.A. & D.R.A. HILL. 1997. A
taxonomic survey of cyst-producing dinoflagellates from recent sediments of Victorian coastal waters, Australia. Bot. Mar.
40: 149-177.
STEIDINGER, K. & K. TANGE. 1997. Dinoflagellates. In: Tomas, C. (ed.). Identifying Marine Phytoplankton. Academic
Press, pp- 387- 584.
TAYLOR, F.J.R. 1987. General group characteristics; special features of interest; short history of dinoflagellate study, In: Taylor, F.J.R.
(ed.), The Biology of Dinoflagellates. Botanical Monographs: Blackwell Scientific Publications, Oxford, pp. 1-23.
TER BRAACK, C.J.F. & P. SMILAUER. 2002.
CANOCO reference manual and CanoDraw
for Windows User's Guide: Software for canonical community ordination (version 4.5).
Microcomputer Power, Ithaca, NY.
URIBE, J. C. & M. RUIZ. 2001. Gymnodinium brown tide in the Magellanic Fjords,
southern Chile. Revista de Biología Marina
y Oceanografía 36 (2): 155-164.
VARELA, D., J. PAREDES, C. ALVES DE
SOUZA, M. SEGUEL, A. SFEIR & M.
FRANGÓPULOS. 2012. Intraregional variation among Alexandrium catenella (Dinophyceae) strains from southern Chile:
Morphological, toxicological and genetic
diversity. Harmful Algae. 15 (8-18).
VERLEYE, T.J. & S. LOUWYE. 2010. Recent geographical distribution of organicwalled dinoflagellate cysts in the southeast
Pacific (25-53 S) and their relation to the
prevailing hydrographical conditions. Paleogeography, Paleoclimatology, Paleoecology. 298: 319-340.
VIVIANI, C.A. 1979. Ecogeografía del litoral
Chileno. Stud. Neotrop. Fauna Environ., 14:
65-123.
WANG, Z., Q. YUZAO, L. SONGHUI, Y.
WANG & K. MATSUOKA. 2004. Seasonal
distribution of dinoflagellate resting cysts
in surface sediments from Changjiang river
estuary. Phycol. Res., 52: 387-395.
1993. Determination of okadaic acid and dinophysistoxin -1 in mussels from Chile, Italy
and Ireland. In: Smayda, T.J. & Shimizu, Y.
(eds.), Toxic Phytoplankton Blooms in the
Sea. Elsevier, Amsterdam, pp. 587-592.
155