Rev. Ibero-Latinoam. Parasitol. (2013); 72 (2): 190-194 Comunicaciones Parásitos gastrointestinales en doce especies de loros (Aves, Psittacidae) mantenidas en cautiverio en un zoológico TRONCOSO I.1, FERNÁNDEZ I.2, LOYOLA E.1, ROJAS R.1, LUZIO A.1, FISCHER C.1. y MELLADO R.1 1 2 Universidad Santo Tomás, Facultad de Medicina Veterinaria y Recursos Naturales. Escuela de Medicina Veterinaria. Universidad de Concepción, Facultad de Ciencias Biológicas. Departamento de Parasitología. ABSTRACT GASTROINTESTINAL PARASITES IN TWELVE PARROT SPECIES (BIRDS: PSITTACIDAE) KEPT IN CAPTIVITY IN A ZOO Parasitic diseases are the major pathologies observed in birds in captivity, because of the permanent stress, high densities, and they are kept under unnatural environments and diets. The aim of this study was to identify reproductive forms of gastrointestinal parasites in parrots maintained in captivity. Coproparasitic examinations were performed using the Burrows technique. Sixty six samples were obtained from cages of species of the Psittacidae family (Macaw (Ara macao), Blue Macaw (Ara ararauna), Cata nymph or Eufemia (Nymphicus hollandicus), Eclectus red edge (Eclectus roratus), Stanley Rosella (Platycercus icterotis) Budgerigar (Melopsittacus undulatus), or inseparable lovebirds (Agapornis sp), Rose-ringed Parakeet (Pssitacula krameri), Amazon (Amazona aestiva), red rumped (Psephotus haematonotus), Polytelis (Polytelis swansonie) and Australian King (Alisterus scapularis). Of the 12 analyzed cages, 10 were infected (83.3%) for at least one parasitic taxa. Isospora sp and Ascaridia sp were the most frequently parasite species found with a total of 6 positive cages (50%), followed by Eimeria sp with 3 (25%) positive cages, whereas the presence of the Cestoda class was found in 2 (16.67%) cages. Key words: Parasites, parrots, Burrows technique, cages. RESUMEN Las enfermedades parasitarias son unas de las principales patologías observadas en aves de cautiverio, debido a que éstas son mantenidas en un estado de estrés, con altas densidades, bajo un ambiente y dieta diferente a las naturales. Con el objeto de identificar formas reproductivas de parásitos gastrointestinales, en psitácidos mantenidos en cautiverio, se realizaron exámenes coproparasitarios utilizando la técnica de Recibido: 17 de Febrero de 2014. Aceptado: 28 de Marzo de 2014. Correspondencia: Ignacio Troncoso Toro Avda. Prat 855. Código postal 4030000, Concepción, Chile. E-mail: [email protected] 190 PARÁSITOS GASTROINTESTINALES EN LOROS EN CAUTIVERIO. Burrows. Donde se procesaron 66 muestras, procedentes de especies de la familia Psittacidae dispuestos en 12 jaulas, correspondientes a las especies Guacamayo Rojo (Ara macao), Guacamayo azul (Ara ararauna), Cata ninfa o Eufemia (Nymphicus hollandicus), Eclecto de flancos rojos (Eclectus roratus), Rosella Stanley (Platycercus icterotis), Periquito Australiano (Melopsittacus undulatus), Agapornis o inseparables (Agapornis sp.), Cotorra de Kramer (Pssitacula krameri), Amazonas (Amazona aestiva), Rabadilla roja (Psephotus haematonotus), Polytelis (Polytelis swansonie) y Australian King (Alisterus scapularis). Del total de jaulas analizadas, 10 estaban parasitadas (83,3%) por al menos un taxa parasitario, las especie parasitaria con mayor frecuencia fue Isospora sp y Ascaridia sp con un total de 6 jaulas positivas (50%), le sigue Eimeria sp con 3 jaulas positivas (25%), mientras que, en el caso de la clase cestoda, se observó su presencia en 2 jaulas (16,67%). Palabras clave: Parásitos, psitácidos, técnica de Burrows, jaulas. INTRODUCCIÓN Siempre ha sido de interés para el profesional clínico conocer el parasitismo de las aves, por su importancia sanitaria como productiva. Por esta razón, a través de los años se han efectuado numerosas investigaciones con el fin de evaluarlo, sobre todo en especies domésticas (Alcaíno y Gorman, 1999). Si bien son hospedadores de una gran variedad de parásitos, en Chile las investigaciones en especies silvestres son esporádicas y sujetas a eventuales hallazgos (Hinojosa y González-Acuña, 2005). Si esta problemática se aborda sobre ejemplares mantenidos en cautiverio el conocimiento es aún más escaso y disperso. En el caso particular de las aves psitácidas en Chile se cuenta con el registro del nemátodo Ascaridia hermafrodita en dos ejemplares de Enicognathus leptorhynchus, encontrados muertos en el Zoológico de Santiago (González-Acuña et al, 2007). Posteriormente, se documentó la presencia de los nemátodos Ascaridia platyceri en Platycercus eximius y Cyanoramphus novaezelandiae, Tetrameres sp. en Cyanoramphus novaezelandiae, Schistorophus sp. en Platycercus flaveolus y Dispharynx nasuta en P. flaveolus, P. eximius, Platycercus elegans, Polytelis alexandrae y C. novaezelandiae en diferentes aviarios de la Región Metropolitana de Chile (González-Hein et al, 2012). Si bien, en la mayoría de los casos el parasitismo se presenta de forma subclínica, siempre está latente la ocurrencia de manifestaciones clínicas que afectan su salud, comportamiento, reproducción y condición estética. De hecho, algunos de los parásitos mencionados anteriormente han sido causantes de cuadros graves y mortalidad en aves psi- Rev. Ibero-Latinoam. Parasitol. (2013); 72 (2): 190-194 tácidas exóticas (Greiner y Ritchie, 1994). En este sentido, cobra vital importancia en estos individuos factores que pueden favorecer la contaminación con formas parasitarias tales como las condiciones higiénicas del lugar, el hacinamiento, la alimentación, etc., más aún si la principal vía de transmisión parasitaria gastrointestinal es la fecal oral, donde el agua, alimento, presencia de moscas y/o manos de los operarios podrían convertirse en vectores mecánicos de estos parásitos (Soulsby, 1987; Barriga, 2002). Por otro lado, la separación del animal de su entorno natural y/o estructura social origina en ellos condiciones de estrés y disminución de su inmunocompetencia, lo que puede provocar que cuadros leves de parasitismo en su entorno natural se transformen en manifestaciones más intensas en condiciones de cautividad. A su vez, se debe considerar la posibilidad de ocurrencia de infecciones de carácter zoonótico. De hecho, se estima que el 75% de las enfermedades humanas emergentes tendrían conexión con animales silvestres (Brown, 2004; Warwick et al, 2011). En este contexto, el objetivo del presente trabajo fue determinar la fauna parasitaria gastrointestinal en aves psitácidas mantenidas en cautiverio en un zoológico particular de la región del Biobío, Chile, con el fin de entregar información actualizada que aporte al conocimiento de esta problemática en ejemplares vivos. MATERIALES Y MÉTODOS El estudio se llevó a cabo en el Parque Zoológico Villzoo, ubicado en la localidad de Villuco, 191 I. TRONCOSO et al. Comuna de Chiguayante, Región del Biobío, Chile. (36º91’S- 73º01’O). En este lugar se mantienen especies de aves dispuestas en jaulas con acceso al suelo, diferenciadas por especie, y conviviendo con otros ejemplares en forma colectiva. Doce de éstas son ocupadas por aves de la familia Psittacidae totalizando un global de 66 individuos. Entre octubre y noviembre de 2011 se recolectaron muestras de heces frescas desde estas jaulas. Para facilitar la recogida de información se asignó a cada una de las jaulas un número del 1 al 12. La especie correspondiente a cada una y el número de individuos se detallan en la Tabla 1. La recolección de las heces se hizo colocando un pliego de polietileno en el piso de cada jaula por 24 horas, en cinco oportunidades a intervalos de una semana. Al retirarlo mediante una paleta de madera se extrajeron las muestras fecales depositadas naturalmente por los ejemplares de la jaula (Sandoval, 2003; Otárola, 2007). y se colocaron dentro de un frasco plástico que, en su interior, contenía 10 ml de preservante PAF como fijador (López et al, 2006). Por lo tanto, el número total de muestras extraídas fue de 66 y representó al total de ejemplares de cada jaula y no a uno en particular. Estas fueron procesadas mediante la técnica de Burrows y coloración Ziehl-Neelsen (Burrows, 1967; Lorca y Astorga, 1998; García, 2007) en el Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Recursos Naturales de la Universidad Santo Tomás, sede Concepción. Cada forma parasitaria fue identificada por sus características morfológicas cualitativas mediante observación al microscopio óptico (Olympus CX31) y revisión de literatura de referencia. Para determinar la prevalencia se utilizó la frecuencia porcentual simple. Melopsittacus undulatus, de Ara macao, Amazona aestiva , Psephotus haematonotus y Nymphicus hollandicus. (Tabla 2). Todos los géneros ya habían sido registrados en trabajos similares en aves psitácidas (Figueroa Lyra et al, 2002; Santacruz et al, 2003; Sciabarrasi y Gervasoni, 2009). A su vez, en éstos se registraron porcentajes de presentación más bajos (Argentina 72,2%; Colombia 58% y Brasil 55,9%) y una riqueza parasitaria mayor que los obtenidos en nuestro estudio, aunque los resultados no son completamente comparables dada la cantidad de aves muestreadas y la metodología utilizada (Tabla 2). Esto se puede deber a que los resultados obtenidos reflejarían las condiciones particulares del lugar, tales como número de animales, hacinamiento, clima, alimentación, presencia de vectores, etc. En este sentido, en el caso de Parque Zoológico Villzoo las características específicas de las instalaciones pudieron ser determinantes en el bajo porcentaje encontrado. Si bien, la mayoría de los psitácidos se encuentran alojados en recintos con piso de tieTabla 1. Numeración de jaulas por especies y número de ejemplares en cada una de ellas n Jaula Especie Ejemplares n 1 Platycercus icterotis 12 2 Pssitacula krameri 9 3 Psephotus haematonotus 6 4 Melopsittacus undulatus 11 5 Ara macao 4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN 6 Ara ararauna 3 7 Agapornis sp. 6 De las muestras analizadas, 10 jaulas, 10 (83,3%) se encontraban parasitadas por al menos un taxa parasitario, las especie parasitaria con mayor frecuencia encontrada fue Isospora sp y Ascaridia sp con un total de 6 jaulas positivas (50%), le sigue Eimeria sp con 3 jaulas positivas (25%), mientras que, en el caso de la clase cestoda, se observó su presencia en 2 jaulas (16,67%). Se evidenció la presencia de biparasitismo en el 41,6% de los casos, perteneciendo estas muestras a heces de 8 Nymphicus hollandicus 6 9 Polytelis swansonie 3 10 Alisterus scapularis 2 11 Eclectus roratus 1 12 Amazona festiva 3 192 Total 66 Rev. Ibero-Latinoam. Parasitol. (2013); 72 (2): 190-194 PARÁSITOS GASTROINTESTINALES EN LOROS EN CAUTIVERIO. Tabla 2. Resultado de parasitismo gastrointestinal según jaula de ave analizada Jaula Especie Resultado Taxón parasitario 1 Platycercus icterotis Positivo Ascaridia sp. 2 Pssitacula krameri Positivo Eimeria sp. 3 Psephotus haematonotus Positivo Ascaridia sp., Isospora sp. Eimeria sp. 4 Melopsittacus undulatus Positivo Ascaridia sp., Isospora sp. Eimeria sp. 5 Ara macao Positivo Ascaridia sp., Isospora sp. 6 Ara ararauna Positivo Isospora sp. 7 Agapornis sp. Positivo Cestoda 8 Nymphicus hollandicus Positivo Ascaridia sp., Cestoda 9 Polytelis swansonie Positivo Isospora sp. 10 Alisterus scapularis Negativo 11 Eclectus roratus Negativo 12 Amazonas aestiva Positivo rra, algunos alternan su estadía en habitaciones con piso de cemento y cerámicos. Esto facilita las labores de limpieza y retiro de heces no favoreciendo el desarrollo del ciclo de vida de parásitos (Atías, 1998). Esta particularidad es relevante dado que la tierra constituye un sustrato imprescindible para la continuidad de los ciclos de vida parasitario, pues otorga condiciones idóneas para la sobrevivencia de formas de resistencia parasitaria, tales como temperatura, humedad y sombra (Borchert, 1981; Soulsby, 1987; Barriga, 2002). El género Ascaridia corresponde a nemátodos intestinales de aves domésticas como de exhibición, incluyendo aves psitácidas (Kajerova et al, 2004). En Chile se ha descrito Ascaridia galli en G. gallus domesticus, Ascaridia columbae en Columbae livia domestica (Tagle, 1966); Ascaridia platyceri en los loros P. eximius y C. novaezelandiae (GonzálezHein et al, 2012) y Ascaridia hermafrodita en el loro Enicognathus leptorhynchus (González-Acuña et al, 2007). Usualmente las infecciones relacionadas a estos parásitos cursan de forma asintomática, aunque pueden ocurrir episodios de diarrea y baja de peso (Wilson et al, 1999). El género Eimeria agrupa a protozoos predominantemente hospedero específicos, es decir, cada uno parasita a una sola especie o a un grupo cerrado de especies relacionadas (Conway y McKensie, 2007). En Chile, diversas especies de este género han sido descritas en G. gallus domesticus (Tagle, 1966), aunque la mayoría de la información actual Rev. Ibero-Latinoam. Parasitol. (2013); 72 (2): 190-194 Ascaridia sp., Isospora sp. procede desde ejemplares de gallineros industriales (Alcaíno et al, 2002). El género Isospora en Chile, no ha sido descrita en psitaciformes, pero si en Colombia, en la Fundación Zoológica de Cali, donde en una población de 88 aves, el 6% de la población presentó prevalencia para Isospora spp 6%, siendo las especies positivas: Ara ararauna, Ara macao, Amazona festiva y Amazona autumnalis. (Santacruz et al, 2003), situación similar se demostró en Argentina, donde se encontró un 33% de prevalencia, en especies como Aratinga mitrata, Nandayus nenday, Myiopsitta monacha, Bolborhynchus aymara, Brotogeris versicolurus, y Amazona festiva (Sciabarrasi y Gervasoni, 2009). Respecto del parasitismo por especies, en este estudio solo en Alisterus scapularis y Eclectus roratus no se obtuvo resultados positivos. Esta coexistencia entre especies parasitadas y otras no parasitadas en un espacio contiguo pero cercano es un fenómeno apreciado también en estudios similares (Figueroa Lyra et al, 2002; Santacruz et al, 2003; Sciabarrasi y Gervasoni, 2009), y se debería a la ocurrencia de diferente susceptibilidad de estas especies al parasitismo. Se pudo observar que los parásitos determinados en este estudio corresponden a parásitos de ciclo monoxénico (Ascaris sp., Eimeria sp.) los cuales no necesitan hospedero intermediario para completar su ciclo de vida (Barriga, 2002), lo cual provoca que las aves se reinfecten e infecten al res- 193 I. TRONCOSO et al. to de los aves de la jaula. Otro factor a considerar es la posibilidad de que, tanto moscas como el personal encargado del aseo, también podrían actuar como vectores mecánicos, llevando formas infectantes del parásito de una jaula a otra por medio de sus botas y utensilios de trabajo (Borchert, 1981). Por otro lado, es interesante resaltar la no presencia de parásitos zoonóticos en las muestras analizadas. En estudios similares se ha encontrado géneros tales como Giardia, Entamoeba, Balantidium, que presentan transmisión mediante fecalismo ambiental. La ausencia de este tipo de parásitos podría deberse a condiciones particulares de esta localización y a la no ocurrencia de infección por parte del personal de aseo. Esta condición adquiere relevancia dado que no existiría la posibilidad de transmisión hacia el mismo personal, propietarios o Médicos Veterinarios, etc. Los resultados expuestos dan cuenta de parasitosis en psitaciformes en estado de cautiverio, los cuales se mantienen constantemente en ambientes contaminados, en especial con parásitos monoxenos. 10. 11. 12. 13. 14. 15. 16. REFERENCIA 1. ALCAÍNO H, GORMAN T. 1999. Parásitos de los animales domésticos en Chile. Parasitol. al día, 23 (1-2): 33-41. 2. ALCAÍNO H, GONZÁLEZ JP, FREDES F, GORMAN T. 2002. Coccideas aviares de gallineros industriales de Chile. Parasitol Latinoam 57: 34-39. 3. BARRIGA O. 2002. Las enfermedades parasitarias de los animales domésticos en la América Latina. Editorial Germinal, Santiago, Chile. 247 Pp. 4. BROWN C. 2004. Emerging zoonoses and pathogens of public health significance - an overview. Rev. Sci. Tech.Off. Int. Epiz. 23: 435-442. 5. BURROWS R. 1967. A new fixative and technics for diagnostic of intestinal parasites. Am. J. Cli. Pathol. 48: 342. 6. CONWAY D, MCKENSIE ME. 2007. Poultry Coccidiosis Diagnostic and Testing Procedures. Third Edition. Blackwell Publishing Professional, Iowa, USA. 168 pp. 7. FIGUEIROA LYRA M, BIANQUE J, DOWEL DE BRITO M, SOARES A, SANTIAGO V, ALVES R, EVENCIO A. 2002. Parásitos gastrointestinales de aves silvestres en cautiverio en el estado de Pernambuco, Brasil. Parasitol Latinoam, 57: 50-54. 8. GARCÍA LS. 2007. Diagnostic Medical Parasitology, 5th ed, ASM Press, Washington, DC. 9. GONZÁLEZ-ACUÑA D, FABRY M, NASCIMENTO A, TEBALDI J. 2007. Death of two slender billed 194 17. 18. 19. 20. 21. 22. 23. parakeets (King) (Enicognathus leptorhynchus) (Aves, Psittacidae) by Ascaridia hermafrodita (Froelich, 1789, Railliet & Henry, 1914) at the National Zoo of Santiago, Chile. Arq Bras Med Vet Zootec 59: 539-540. GONZÁLEZ-HEIN G, FREDES F, KINSELLA M, LARENAS J, GONZÁLEZ-ACUÑA D. 2012. New reports of helminthes in captive exotic psittacine birds in Chile. Arch Med Vet 44: 87-91. GREINER EC, RITCHIE BW. 1994. Parasites. In: Ritchie B., Harrison L., Harrison G. (eds). Avian medicine: principles and application. Florida, USA, Pp 10071029. HINOJOSA SA, GONZÁLEZ-ACUÑA D. 2005. Current state of knowledgments of helmints in Chilean wild birds. Gayana 69, 241-253. KAJEROVA V, BARUS V, LITERAK I. 2004. Nematodes from the genus Ascaridia parasitizing psittaciform birds: a review and determination key. Vet. Med. - Czech, 49 (6): 217-223. LÓPEZ J, ABARCA K, PAREDES P, INZUNZA E. 2006. Parásitos intestinales en caninos y felinos con cuadros digestivos en Santiago, Chile. Consideraciones en salud pública. Rev. Medica, Chile. vol.134, n.2, pp. 193-200. ISSN 0034-9887. LORCA M, ASTORGA B. 1998. Técnicas de laboratorio. En: A. Atías. Parasitología Médica. Editorial Mediterráneo. Santiago, Chile. Pp: 501-524. OTÁROLA C. (2007). Estudio descriptivo de los parásitos presentes en fecas de perro (Canis familiaris) encontradas en las calles y avenidas de la ciudad de Lautaro, IXª Región, Chile. Tesis, M. V. Universidad Católica de Temuco, Facultad de Recursos Naturales. Temuco, Chile. SANDOVAL B, 2003. Determinación coproscópica de la fauna parasitológica en perros (Canis familiaris), en el área rural de Folilco, comuna de los Lagos, Provincia de Valdivia, Decima región, Chile. [Tesis Doctoral]. Valdivia. Chile. SANTACRUZ P, ORJUELA D, BENAVIDES J, MARTINES K. 2003. Parásitos gastrointestinales en las aves de la Familia Psittacidae en La Fundación Zoológica de Cali (Cali, Valle Del Cauca, Colombia). Med. Vet, 20 (6): 67-72. SCIABARRASI A, GERVASONI S. 2009. Parásitos gastrointestinales hallados en Psitaciformes de la Estación Zoológica Experimental ¨Granja la Esmeralda¨, Santa Fe, Argentina. II Congreso de Cría de Psitácidos. Belén de Escobar, Bs. As - Argentina. pp: 49. SOULSBY E. 1987. Parasitología y enfermedades parasitarias de los animales domésticos. 7° edición. Nueva Editorial Interamericana. México.822 Pp. TAGLE I. 1966. Parásitos de los animales domésticos en Chile Bol Chil Parasitol 21: 118-121. WARWICK CP, ARENA P, STEEDMAN C, JESSOP M. 2011. A review of captive exotic animal-linked zoonoses. Journal of Environmental Health Research, 12 (1): 9-24. WILSON GH, GREENACRE CB, HOWERTH EW, AMBROSE DL, FONTENOT D. 1999. Ascaridiosis in a group of psittacine birds. J Avian Med Surg 13: 32-39. Rev. Ibero-Latinoam. Parasitol. (2013); 72 (2): 190-194