Variabilidad del CO2 total durante eventos de surgencia en Bahía

Variabilidad del CO2 total 187
12 Variabilidad del CO2 total
durante eventos de surgencia
en Bahía San Quintín,
Baja California, México
J.M. Hernández-Ayón, V.F. Camacho-Ibar,
A. Mejía-Trejo y A. Cabello-Pasini
Introducción
La zona costera juega un papel fundamental en los ciclos del carbono, nitrógeno, fósforo y otros elementos. Los flujos de carbono son más grandes que
los observados en zonas oceánicas (Hansell y Carlson 2001). No obstante su
importancia global, son pocos los estudios donde se reconoce la contribución
de las zonas costeras a los flujos de carbono y nutrientes (Smith y Hollibaugh
1993, Chen et al. 2003). Se ha sugerido que los cuerpos de aguas interiores
son de gran importancia en los ciclos biogeoquímicos (Smith y Hollibaugh
1993). Sin embargo, se han realizado pocos estudios con el fin de entender
el enriquecimiento de nutrientes y CO2 desde el océano hacia ecosistemas
costeros someros, particularmente en zonas influenciadas por eventos de
surgencias y procesos de mezcla.
La costa del Océano Pacífico de la Península de Baja California se encuentra en una de las regiones de surgencias costeras con mayor productividad
primaria por unidad de área a nivel mundial (Hutching et al. 1995). Bahía San
Quintín (BSQ) es una laguna costera localizada en la costa de Baja California
y recibe la influencia del Sistema de la Corriente de California (SCC). Dicho
sistema de corrientes y los vientos regionales controlan en gran medida el
funcionamiento de las surgencias en esta zona costera (Ibarra-Obando et al.
2001). En la región cercana a BSQ los eventos de surgencia son más intensos
187
188 Carbono en aguas costeras y lacustres
durante la primavera y el verano como resultado de la dominancia de los
vientos del noroeste. Durante estos meses el índice de surgencia alcanza
valores máximos de aproximadamente 200 m3 s-1 por cada 100 m de costa
(http://www.pfeg.noaa.gov).
Los eventos de surgencia se caracterizan por el acarreo de agua sub-superficial hacia la superficie del mar (Hutching et al. 1995). Las aguas transportadas por la surgencia se caracterizan por su baja temperatura y alto nivel de
nutrientes, los cuales pueden ser transportados hacia el interior de las lagunas
costeras (Lara-Lara et al. 1980, Millán-Núñez et al. 1982, Alvarez-Borrego y
Alvarez-Borrego 1982, Farfán y Alvarez-Borrego 1983). Se ha reportado que las
aguas que provienen de eventos de surgencia se propagan hasta los extremos
internos de BSQ. Además, se ha establecido que el periodo de los eventos de
intensificación de las surgencias es irregular y oscila típicamente entre 10 y
15 días (Alvarez-Borrego y Alvarez-Borrego 1982, Farfán y Alvarez-Borrego
1983). Con esta información se definieron operacionalmente cuatro etapas de
3 a 4 días de duración cada una. La etapa I (período de surgencia fuerte) se
caracteriza por presentar las temperaturas medias más bajas del evento en la
boca de BSQ; la etapa II (período de relajación) se caracteriza por un incremento de las temperaturas medias; la etapa III (período de no surgencia), en
la cual se registran las temperaturas medias más altas en la boca; y la etapa IV
(período de surgencia débil) en la cual las temperaturas empiezan su descenso
indicando el inicio de la propagación del siguiente evento. Durante la etapa
I se han observado pulsos de nitratos que alcanzan los 12 µM en la boca, los
cuales posteriormente decrecen hasta < 1 µM en la etapa III (Millán-Núñez et
al. 1982). Las aguas de surgencia generalmente tienen altos valores de concentración de carbono inorgánico total (Ct; también abreviado en otros trabajos
como ΣCO2 o CID) por lo que se esperaría observar pulsos de aguas ricas en
carbono hacia el interior de BSQ por períodos cortos. Sin embargo esto se
desconoce. En consecuencia, el objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto
de la surgencia y los procesos asociados a la marea sobre el Ct, pH, nitratos
y clorofila a (Chl a) en BSQ. Se discuten los mecanismos de transporte del
carbono inorgánico disuelto hacia el interior de BSQ en respuesta a la relación
que existe entre la fase de marea y las surgencias.
Materiales y métodos
Se recolectaron muestras discretas superficiales para evaluar salinidad, temperatura, nitratos, Chl a, pH y Ct durante un evento de surgencia en junio
Variabilidad del CO2 total 189
de 2002 sobre una red fija de 15 localidades de BSQ (fig.1). El muestreo
comprendió períodos de mareas muertas (19 y 20 de junio, M1), mareas postmuertas (22 y 23 de junio, M2), mareas vivas (25 y 26 junio, M3) y mareas
post-vivas (28 y 29 de junio, M4). Las localidades fueron recorridas en una
embarcación desde el océano hasta la zona interna (Bahía San Quintín) de
la laguna costera con marea en flujo. Las muestras para el análisis de nitratos
fueron colocadas en hielo y trasportadas hasta el laboratorio en la zona de
estudio. Los nitratos fueron determinados usando un autoanalizador Skalar
San Plus previamente calibrado. Las mediciones de Ct y pH fueron realizados
en el campo usando la técnica descrita por Hernández-Ayón et al. (1999). La
salinidad se determinó por conductividad mediante un Autosal Guildline.
Se filtraron 200 mL de la muestra con filtros Whatman GF/C, se refrigeraron
Figura 1. Localización de los sitios de muestreo de carbono inorgánico total, pH, nitratos,
salinidad y clorofila en Bahía San Quintín, BC, México. Símbolos claros indican estaciones
más influenciadas por la zona oceánica y símbolos oscuros indican estaciones menos
influenciadas por las surgencias. Los termógrafos fueron instalados en las estaciones
1, 7 y 15
190 Carbono en aguas costeras y lacustres
dentro de bolsas de aluminio y se trasportaron al laboratorio. En el laboratorio
éstas se mantuvieron a -20°C hasta su análisis. La Chl a se extrajo con acetona
al 80% y se cuantificó por espectrofotometría de acuerdo con Porra (1989).
La temperatura del agua superficial se evaluó en las localidades 1, 7 y 15 utilizando termógrafos digitales (HOBO, Onset Computers, EUA) programados
para muestrear cada 15 minutos a lo largo del período de estudio. El índice
de surgencia se obtuvo de promedios por día para una localidad de la zona
oceánica adyacente a BSQ (http://upwell.pfeg.noaa.gov). La altura de marea
se obtuvo utilizando el programa de pronóstico de marea para San Quintín
desarrollado por CICESE (MAR. V.6.0).
El cálculo de la presión parcial de CO2 (pCO2) se realizó usando el programa CO2SYS (Lewis y Wallace 1998) a partir de los datos superficiales de Ct,
pH, fosfatos, silicatos, temperatura, salinidad y las constantes de Mehrbach
et al. (1973).
El tiempo de residencia del agua en BSQ se calculó con las propiedades
químicas utilizando el modelo de cajas propuesto por Gordon et al. (1996)
y modificado para BSQ por Camacho-Ibar et al. (1997). Para estos cálculos
se estimó un volumen total de BSQ de 9 × 107 m3 así como un promedio de
evaporación (E) de 36 × 103 m3 d-1 (Camacho-Ibar et al. 1999).
Resultados
El índice de surgencia fluctuó durante junio y julio, sin embargo, los mayores
valores (~130 m3 s-1 (100 m)-1 se presentaron durante los períodos de muestreo
(fig. 2a). A partir del 29 de junio, el índice de surgencia fue menor a 90 m3 s-1
(100 m)-1 con la excepción de un período entre el 5 y el 9 de julio. Durante los
períodos de recolecta de muestras el índice de surgencia fue mayor a 90 m3 s-1
(100 m)-1. Como se ha reportado con anterioridad, se observaron diferencias
en la temperatura superficial del agua entre la zona oceánica, la zona media
y la cabeza de BSQ (fig. 2c). Las temperaturas en la zona oceánica fueron
aproximadamente 4° y 7°C más bajas que en la zona media y la cabeza de BSQ,
respectivamente. En general se observó un descenso de la temperatura a lo
largo del período de muestreo (19 al 29 de junio) en todo BSQ que coincidió
con los valores más altos del índice de surgencia. Los altos índices de surgencia,
aunados al descenso de la temperatura del agua superficial, fueron indicativos
de un evento de surgencia persistente durante el periodo de muestreo. Los
registros de temperatura del 22 al 29 de junio mostraron que con el flujo y
reflujo durante mareas vivas, el agua más fría del océano logró incursionar
Variabilidad del CO2 total 191
hasta la cabeza de BSQ provocando una disminución en la temperatura (fig.
2c). Del 30 junio al 7 de julio se presentó un período de mareas muertas en
Figura 2. Índice de surgencia (A, m3 s-1 (100 m)-1) y altura de marea (B, cm) en la zona
costera de Bahía San Quintín. Serie de tiempo de temperatura superficial (C) en la boca
(línea sólida), en la zona media (guiones) y en la cabecera (línea punteada) de Bahía
San Quintín. Barras oscuras en el eje X indican periodos de muestreo de Ct, pH, nitrato,
salinidad y clorofila
192 Carbono en aguas costeras y lacustres
las que se observó una clara diferenciación de temperaturas entre el océano,
la boca y la cabeza como resultado del menor intercambio de agua con el
océano y por la relajación de surgencias (fig. 2b). Entre el 7 y 14 de julio se
presentaron de nuevo condiciones de mareas vivas, sin embargo, el índice de
surgencia fue muy bajo. Además, se observó que la temperatura del océano
continuó incrementándose de 15 a ~17oC y durante flujo y reflujo de mareas
el agua del océano logró mezclarse hasta la localidad siete. En la cabeza de
BSQ se observaron variaciones de temperatura entre 21 y ~24oC.
Como se ha descrito anteriormente, se observó una variación monotónica
de salinidad, temperatura y nitratos en el agua desde el océano hasta la cabeza
de BSQ (fig. 3). Durante las mareas muertas (M1) se observaron salinidades
Figura 3. Distribución superficial de salinidad, temperatura y nitratos durante mareas
muertas (M1), mareas postmuertas (M2), mareas vivas (M3) y mareas postvivas (M4)
Variabilidad del CO2 total 193
más altas en hasta una unidad en las siete localidades más cercanas a la boca
que durante mareas vivas (M3 y M4). Sin embargo, durante mareas postmuertas (M2) se notó la influencia de agua menos salinas de origen oceánico
sólo en las localidades cercanas a la boca. Por el contrario, los niveles de
salinidad en las localidades cercanas a la cabeza fueron dos unidades más
bajas en mareas vivas que durante mareas muertas. La temperatura durante
mareas muertas (M1) fue 5°C más alta en las siete localidades cercanas a la
boca que durante mareas vivas (M3 y M4), pero al igual que en la salinidad,
durante M2 se nota la influencia de agua entre 5° y 4°C más fría sólo en las
localidades cercanas a la boca. La temperatura en las localidades cercanas a la
cabeza fue 2°C más baja en mareas vivas que en mareas muertas. Los nitratos
en las ocho localidades cercanas a la cabeza (8–15) tuvieron valores menores
a ~2 µM durante mareas vivas y muertas. Por el contrario, las localidades más
cercanas a la boca mostraron un incremento gradual de aproximadamente 3
µM durante mareas muertas hasta ~12 µM durante mareas post-vivas.
Se observó una variación de Ct, pH y Chl a en el agua desde el océano hasta
la cabeza de BSQ (fig. 4). Durante las mareas muertas (M1) se observaron
valores de Ct de hasta ~80 µmol kg-1 más bajos que con mareas post-muertas
en las siete localidades más cercanas a la boca. Con mareas post-muertas
(M2) el Ct se incrementó hasta ~2220 µmol kg-1 en las mismas localidades en
respuesta al pulso de aguas de surgencia. Durante mareas vivas (M3 y M4) los
valores de Ct se mantuvieron en promedio por arriba de los 2100 µmol kg-1 en
las mismas localidades. Sin embargo, las concentraciones en las localidades
cercanas a la cabeza fueron hasta 200 µmol kg-1 más bajas durante mareas
muertas que durante mareas vivas. De manera contraria, durante las mareas
muertas (M1) el pH mostró valores más altos en hasta 0.3 unidades en las
siete localidades más cercanas a la boca que durante mareas post-muertas
y mareas vivas (M3 y M4). Al igual que en las variables anteriores, durante
las mareas post-muertas (M2) se observaron valores bajos de pH sólo en las
localidades cercanas a la boca en respuesta a los pulsos de CO2, mientras que
en las localidades cercanas a la cabeza los valores de pH en todos los casos se
incrementaron de manera gradual entre 0.2 a 0.3 unidades en mareas vivas y
en hasta ~0.5 unidades en mareas muertas. Los niveles de Chl a en las siete
localidades cercanas a la cabeza (9–15) tuvieron concentraciones menores a
~4 mg m-3 durante mareas vivas y muertas. Por el contrario, las localidades
cercanas a la boca mostraron los valores más altos (hasta ~10 mg m-3). Durante mareas muertas y post-muertas los valores en promedio fueron de ~5
mg m-3, mientras que durante mareas vivas se midieron máximos de hasta
194 Carbono en aguas costeras y lacustres
Figura 4. Distribución superficial de Ct, pH y clorofilas durante mareas muertas (M1),
mareas postmuertas (M2), mareas vivas (M3) y mareas postvivas (M4)
~10 mg m-3 (M3). Posteriormente los valores disminuyeron a ~4 mg m-3 en
mareas post-vivas.
Se calculó la pCO2 con la finalidad de identificar los posibles procesos que
pudieran estar participando en la distribución de Ct en BSQ (fig. 5). Los valores
de pCO2 por arriba del valor en equilibrio con la atmósfera sugieren que existe
sobresaturación de CO2 y por lo tanto existiría un flujo hacia la atmósfera,
mientras que los valores por debajo del valor en equilibrio indicarían remoción
de carbono por fotosíntesis o por pérdida por degasificación. Se observó en
general que los valores de pCO2 fueron mayores en las localidades cercanas a
la boca y con una tendencia a disminuir gradualmente hacia la cabeza, pero
en todos los muestreos los valores indicaron que existió sobresaturación de
CO2 en las primeras 11 localidades, con valores mayores a 600 µatm. Sin
embargo, se puede notar que existieron diferencias claras entre los valores
Variabilidad del CO2 total 195
Figura 5. Distribución superficial de pCO2 durante mareas muertas (M1), mareas
postmuertas (M2), mareas vivas (M3) y mareas postvivas (M4). La línea segmentada
representa el valor de pCO2 en equilibrio con la atmósfera de 372 µatm
(http://gaw.kishou.go.jp/wdcgg.html)
calculados durante mareas muertas y el resto de los muestreos. Por ejemplo,
durante mareas muertas (M1) se observaron valores de pCO2 menores a ~650
µatm, mientras que de M2 a M3 los valores fueron mayores a 700 µatm. Por
otro lado, a partir de la estación 11 hasta la cabeza de BSQ se infiere remoción
de carbono y la posibilidad de absorción de carbono del aire al agua durante
mareas muertas (M1 y M2) y mareas post-vivas (M4) con valores de pCO2
mínimos de hasta ~125 µatm. Durante mareas vivas (M3) toda la bahía estuvo
saturada de CO2 con excepción de la localidad 15, la cual presentó valores en
equilibrio. Sin embargo, tres días después, durante el muestreo M4 los valores
de pCO2 de las localidades 12 a la 15 se encontraron nuevamente por debajo
del valor en equilibrio.
Como era de esperar, se encontró una reducción en los tiempos de residencia del agua estimados para BSQ durante mareas vivas con respecto a
los estimados en mareas muertas considerando toda la bahía como una caja.
Las estimaciones fueron de 24 días utilizando la salinidad como trazador en
mareas muertas (M1 y M2), mientras que durante mareas vivas (M3 y M4)
éstas se redujeron a 16 días. Considerando como una caja de la estación uno
a la siete, el tiempo de residencia es menor a cinco días.
196 Carbono en aguas costeras y lacustres
Discusión
Se encontraron diferentes escenarios biogeoquímicos como resultado de la
combinación de la fase de marea y la surgencia. En estudios realizados en
BSQ en la década de los setenta, se reportó que las propiedades generadas
por surgencias intensas se propagaban hasta los extremos más internos de la
bahía (Alvarez-Borrego y Alvarez-Borrego 1982, Farfán y Alvarez-Borrego
1983, Millán-Núñez et al. 1982). Lo anterior coincide con los resultados de
este trabajo; sin embargo, nuestros registros continuos de temperatura en
conjunto con las mediciones de Ct y pH, indicaron que la propagación de agua
rica en Ct hasta la parte más interna dependió del acoplamiento del evento
de surgencia con períodos de mareas vivas.
Los escenarios biogeoquímicos contrastantes encontrados en este estudio
ocurrieron en los muestreos realizados durante mareas muertas y mareas vivas.
Por un lado, durante el muestreo de mareas muertas se obtuvieron los valores
más altos de salinidad, temperatura y pH, pero también las concentraciones
más bajas de Ct y nitratos, y las estimaciones más bajas de pCO2, mientras que
en el muestreo realizado en mareas vivas se determinaron las concentraciones
más altas de Ct, las mayores pCO2 y los valores más bajos de salinidad, pH y
temperatura en toda la bahía. Lo anterior ocurrió como resultado de la incursión de aguas de surgencia transportadas por las mareas. Este pulso de agua
estuvo favorecido por la combinación surgencia-mareas vivas, y resultó en un
incrementó del Ct de hasta ~250 µmol kg-1 en la región más interna de brazo
San Quintín. Durante mareas post-vivas, se encontraron características muy
similares a las encontradas en el muestreo realizado durante mareas vivas. Sin
embargo, en la región interior de la cabeza se observaron bajas concentraciones de Ct similares a las observadas en mareas muertas. Además, durante este
periodo se observaron incrementos de temperatura, disminución de pCO2 y
aumento de pH, como resultado de la fotosíntesis y de la disminución gradual
del transporte horizontal por la acción de la marea.
El desequilibrio entre el CO2 atmosférico y del agua indican el grado de
saturación del CO2 en el mar con relación a la atmósfera. En este estudio se
encontró que en todos los muestreos realizados en la mayor parte de BSQ
hubo sobresaturación de CO2 y por lo tanto un gradiente de CO2 de océano
a atmósfera. Los valores de pCO2 fueron máximos en las localidades más
cercanas a la boca al igual que el Ct, los nitratos y la Chl a. Por el contrario,
valores de subsaturación de CO2 se midieron en la cabeza de BSQ en donde
se localizan las grandes extensiones de pastos. Sin embargo, durante mareas
Variabilidad del CO2 total 197
vivas fue la excepción ya que los valores se encontraron ligeramente por arriba
del valor en equilibrio como resultado de la incursión de agua de surgencia
rica en CO2.
En general se observaron dos procesos que modificaron las concentraciones de carbono a lo largo de la bahía durante eventos de surgencia: (1) el
enriquecimiento de Ct mediante bombeo por mareas en las localidades de
mayor influencia oceánica y (2) la utilización de carbono por fotosíntesis,
en las localidades internas del brazo San Quintín. Desde el punto de vista de
los procesos físicos, es claro que la Ct en las localidades de mayor influencia
oceánica (1–7) está controlada por la interacción con el océano. Lo anterior
es evidente por la homogeneidad de los valores de salinidad a lo largo de
estas localidades en todas las fases de marea. Las observaciones de salinidad,
pH, pCO2, Ct y temperatura respecto al tiempo indican que el intercambio
de agua entre el océano y las localidades más cercanas a la boca se dio en
aproximadamente tres días. Esto último concuerda con el cálculo del tiempo
de residencia estimado usando la salinidad como trazador entre el océano
y la boca de BSQ, el cual fue de 2 días (Camacho-Ibar et al. 1999). En este
trabajo no se presentan resultados de Bahía Falsa (el otro brazo de BSQ), sin
embargo las concentraciones de Ct para dicha zona también indican que los
pulsos de agua de surgencia durante mareas vivas controlan la distribución de
Ct de forma similar a la encontrada en las primeras siete localidades de BSQ
(Hernández-Ayón, datos no publicados). Bahía Falsa y el área comprendida
por las siete primeras localidades representan aproximadamente 64% del área
total de BSQ, por lo que el bombeo por mareas juega un papel importante en
el control de Ct en esta laguna costera durante eventos de surgencia.
Desde el punto de vista de la remoción de CO2 o HCO3- por procesos
biológicos, en la región interna de BSQ se localizan grandes praderas del
pasto marino Zostera marina (Ward et al. 2004) que es capaz de utilizar el
ion HCO3- así como el CO2(ac) durante los procesos fotosintéticos (Beer y Rehnberg 1997). Por lo anterior, es probable que los valores bajos de Ct (<2000
µmol kg-1), pCO2 y los altos valores de pH (~8.5) determinados en esta zona,
sean el resultado de procesos fotosintéticos realizados por las praderas de Z.
marina. No obstante que procesos de calcificación realizados por algas coralinas y moluscos pueden utilizar carbono inorgánico disuelto del agua, éstos
quedan descartados ante su ausencia en esta zona.
Los procesos de surgencia incrementan las concentraciones de nitratos en
la zona costera para posteriormente ser consumidos por productores primarios. De manera similar a lo encontrado con la salinidad, los altos niveles de
198 Carbono en aguas costeras y lacustres
nitratos en las siete primeras localidades de BSQ confirman que existe una
rápida renovación de agua en la región de la boca. La reducción de los niveles
de nitrato en el agua desde aproximadamente 12 µM a menos de 1 µM y la
abundancia de pastos marinos en la región interna de BSQ indican que los procesos biológicos son más importantes que los procesos físicos para el control
de las variables no conservativas. Bahía San Quintín ha sido considerada como
importadora de carbono orgánico particulado (Camacho-Ibar et al. 2003) y
los valores de Chl a encontrados en este estudio en las localidades cercanas
a la boca así lo demuestran. No obstante los altos niveles de fitoplancton importado a la laguna (~9 mg Chl a m-3), no se observa una disminución clara
de Ct probablemente debido a la rápida renovación de agua rica en CO2.
Los resultados de este estudio demuestran que los eventos de surgencia
y las mareas vivas tienen una influencia crítica en Ct desde la boca hasta los
extremos internos de BSQ. Sin embargo, en las zonas cercanas a la boca los
procesos físicos dominan sobre los procesos biológicos. Por el contrario, la
abundancia de pastos marinos y el prolongado tiempo de residencia en la
cabeza de BSQ hacen que la concentración de Ct, la pCO2 y el pH estén controlados por procesos biológicos.
Agradecimientos
Nuestro agradecimiento especial a los revisores Steve Smith y Saúl Alvarez-Borrego por sus alentadores comentarios y sugerencias al manuscrito. Esta investigación fue financiada por SEP-CONACYT bajo el proyecto número 40144.
Bibliografía
Alvarez-Borrego J, Alvarez-Borrego S. 1982. Temporal and spatial variability of temperature in two coastal lagoons. CalCOFI Rep. XXIII: 188–197.
Beer S, Rehnberg J. 1997. The acquisition of inorganic carbon by the seagrass Zostera
marina. Aquat. Bot. 56: 277–283.
Camacho-Ibar VF, Carriquiry JD, Smith SV. 1997. Bahía San Quintín, Baja California
(a teaching example). En: Smith SV, Ibarra-Obando S, Boudreau PR, CamachoIbar VF (eds.), Comparison of carbon, nitrogen and phosphate fluxes in Mexican
coastal lagoons. LOICZ Report and Studies No. 10, Netherlands Institute of Sea
Research, Texel, The Netherlands. Pp. 9–15.
Camacho-Ibar VF, Carriquiry JD, Smith SV. 1999. Bahía San Quintín, Baja California:
N/P budgets within compartments in a coastal lagoon. En: Mexican and Central
Variabilidad del CO2 total 199
American Coastal Lagoon Systems: Carbon, Nitrogen and Phosphorus Fluxes
(Regional Workshop II). LOICZ Reports and Studies No. 13, LOICZ, Texel, The
Netherlands. Pp 65–78.
Camacho-Ibar VF, Carriquiry JD, Smith SV. 2003. Non-conservative P and N
Fluxes and Net Ecosystem Production in San Quintin Bay, Mexico. Estuaries 26:
1220–1237.
Farfán BC, Alvarez-Borrego S. 1983. Variability and fluxes of nitrogen and organic
carbon at the mouth of a coastal lagoon. Estuar. Coast. Shelf Sci. 17: 599–612.
Gordon DC, Boudreau JR, Mann PR, Ong JE, Silvert WL, Smith SV, Wattayakorn
G, Wulff F, Yanagi T. 1996. LOICZ Biogeochemical Modelling Guidelines. LOICZ
Report and Studies No. 5 Second Edition, LOICZ, Texel, The Netherlands vi +
96 pp.
Hansell DA, Carlson CA, 2001. Marine dissolved organic matter and carbon cycle.
Oceanography 14: 41–49.
Hernández-Ayón JM, Belli S, Zirino A. 1999. pH, alkalinity and total CO2 of seawater
by potentiometric titration with a difference derivative readout. Anal. Chim. Acta
394: 101–108.
Hutchings L, Pitcher GC, Probyn TA, Bailey GW. 1995. The chemical and biological
consequences of coastal upwelling in the Ocean: Modern Processes and Ancient
Records. En: Summerhayes CP, Emies K, Angel MV, Smith RL, Zeitshel RL (eds.),
Upwelling in the Ocean. Modern Processes and Ancient Records. J Wiley and Sons,
England. Pp. 65–82.
Ibarra-Obando SE, Camacho-Ibar VF, Carriquiry JD, Smith SV. 2001. Upwelling
and lagoonal ecosystems of the dry Pacific coast of Baja California. En: Seeliger
U, Kjerfve B (eds.), Coastal Marine Ecosystems of Latin America. Springer-Verlag
Berlin Heidelberg. Ecological Studies, Vol 144. Pp. 315–330.
Lara-Lara JR, Alvarez-Borrego S, Small LF. 1980. Variability and tidal exchange of
ecological properties in a coastal lagoon. Estuar. Coast. Shelf Sci. 11: 613–637.
Porra RJ, Thomson WA, Kriedemann PE. 1989. Determination of accurate extinction
coefficients and simultaneous equations for assaying chlorophylls a and b extracted
with for different solvents: verification of the concentrations of chlorophyll standards by atomic absortion spectroscopy. Biochim. Biophys. Acta 975: 384–394.
Mehrbach C, Culbertson CH, Hawley JE, Pytkowicz RM. 1973. Measurement of
the apparent dissociation constants of carbonic acid in seawater at atmospheric
pressure, Limnol. Oceanogr. 18: 897–907.
Millán-Núñez R, Alvarez-Borrego S, Nelson DM. 1982. Effects of physical phenomena on the distribution of nutrients and phytoplankton productivity in a coastal
lagoon. Estuar. Coast. Shelf Sci. 15: 317–335.
200 Carbono en aguas costeras y lacustres
Smith SV, Hollibaugh JT. 1997. Annual cycle and interannual variability of ecosystem
metabolism in a temperate climate embayment. Ecol. Monogr. 67: 509–533
Ward DH, Tibbitts T, Morton A, Carrera-Gonzalez E, Kempka R. 2004. Use of airborne
remote sensing techniques to assess seagrass distribution in Bahia San Quintin,
Baja California, Mexico. Cienc. Mar. 30: 47–60.