Efecto acumulativo de agentes estresantes múltiples

Universidad de La Habana
Centro de Investigaciones Marinas
Efecto acumulativo de agentes estresantes múltiples sobre
los corales hermatípicos de la región noroccidental de Cuba
Tesis presentada en opción al grado científico de Doctor
en Ciencias Biológicas
MC. Silvia Patricia González Díaz
Ciudad de La Habana
2010
Universidad de La Habana
Centro de Investigaciones Marinas
Efecto acumulativo de agentes estresantes múltiples sobre
los corales hermatípicos de la región noroccidental de Cuba
Tesis presentada en opción al grado científico de Doctor
en Ciencias Biológicas
Autora:
Tutor:
Asesores:
MC. Silvia Patricia González Díaz
Dr. Gaspar González Sansón
Dr. Juan Pablo Carricart-Ganivet
Dr. Carlos Jiménez Centeno
Ciudad de La Habana
2010
A mi padre y a la Dra. María Elena Ibarra Martín,
porque aunque se marcharon sin mi consentimiento,
su ejemplo y sus principios, me acompañan siempre.
A mi abuelo, porque antes de pisar tierra,
ya me había sumergido en el mar.
Agradecimientos
A mi tutor, el Dr. Gaspar González Sansón, por su severidad, su dedicación,
su apoyo, su sensatez y su tiempo. MIL GRACIAS.
A mi mamá, por recorrerme los caminos de la vida desde la paternidad y la
maternidad; porque en tiempos muy difíciles se echó a sus espaldas nuestras
vidas, y para mí dejó sólo la felicidad de estudiar.
A mi Eduardo, porque cuando su luz se resbaló del cielo y cayó sobre mí,
crecí. Le agradezco profundamente que hiciera posible (tanto en apoyo
logístico como moral) este proyecto; por su tiempo, su capacidad de análisis,
su manera absolutamente científica de concebir la vida, sus principios y su
alto concepto de la ética.
A mi tío Luis Roberto, porque cuando se empeño en mostrarme el mundo
maravilloso que hay bajo el agua, no imaginaba que me proporcionaría parte
esencial de mi felicidad y plenitud futuras.
A mis buzos Iván Rodríguez y Eduardo Alonso, por que dieron lo mejor de sí
en circunstancias muy difíciles y jamás se les empañó ni el alma ni el
espíritu.
Al Dr. Carlos Jiménez, por su apoyo académico y financiero, por los riesgos y
por su valentía.
Al Dr. Juan Pablo Carricart-Ganivet, por acogerme en su casa, dedicarme su
tiempo y sus esfuerzos.
Al Dr. David Gugenheim y a Fernando Bretos por enamorarse de este proyecto
y acompañarme en la lucha por lograrlo, por su preocupación y ocupación.
A mis grandes amigas de siempre Yami y Yildi, sobre todo, porque en los
momentos más duros, me acompañan y cobijan.
A mis hermanitos todos, especialmente a Lili, porque aún en y desde la
distancia, siempre están muy cercanos, por cuidar de mi y estar pendientes
hasta de mis malcriadeces.
A Yuri, no por su asistencia con la bibliografía y su profesionalidad, sino por
más que eso, por su amistad probada.
A los preoponentes, el Dr. Fabian Pina y Dr. Dennis Denis, por el arduo
trabajo de hacer una oponencia con la seriedad y responsabilidad con que lo
hicieron. Sin duda sus comentarios fueron muy útiles.
Al Dr. Jorge Angulo (mi director) por sus criterios, su capacidad de
comprensión sin que medien las palabras, sus consejos y su apoyo.
A Julia, por su sonrisa que refresca el alma, por su amistad.
A Coqui, por su apoyo siempre en encaminar mis pasos, por tener siempre su
casa abierta.
A Sergito y Orlandito, por su ayuda en los muestreos, su ánimo y sus alegrías.
A mis colegas del CIM que siempre me han tendido ambas manos y cuando
alguna puerta se ha cerrado, me han abierto ventanas, corrido a mi lado y
disfrutado mis triunfos, muy en especial a mis compañeros del segundo piso
que aún conservan el alma limpia, noble y transparente.
A mis profesores de la facultad de Biología, por todo lo que de ellos queda en
mí, muy especialmente a Xonia Xiques, Marta Pérez, Clarita, Rina Pedrol, Ana
Rosa y Frank Coro.
A TODOS, MI AGRADECIMIENTO PROFUNDO Y SINCERO
TABLA DE CONTENIDOS
1.- INTRODUCCIÓN______________________________________
Pag.
1
2.- REVISION BIBLIOGRÁFICA ___________________________
2.1 Disturbios antrópicos y naturales………………………………
2.1.2 Disturbios antrópicos……………………………………...
2.1.3 Disturbios naturales……………………………………….
2.2 Enfoque metodológico…………………………………………
2.3 Selección de indicadores……………………………………….
2.4 Métodos de muestreo…………………………………………..
2.5 Investigaciones previas en la región noroccidental……………..
7
7
9
13
17
19
25
27
3.- MATERIALES Y MÉTODOS ____________________________
3.1 Área de estudio ……………………………………………..……
3.2 Métodos de muestreo…………………………………………....
3.2.1. Nivel de comunidad…………………………………………
3.2.2. Nivel de población…………………………………………..
3.3 Análisis cuantitativo……………………………………………
3.3.1 Nivel comunidad…………………………………………..
3.3.2 Nivel población……………………………........................
29
29
33
33
34
35
36
37
4.- RESULTADOS ________________________________________
4.1 Estructura de las comunidades …………………………………..
4.1.1 Gradiente ambiental en Ciudad de La Habana………………
4.1.2 Variabilidad natural en Los Colorados ……………………..
4.1.3 Gradiente ambiental en la región noroccidental......................
4.1.4 Análisis de las variaciones temporales ……..........................
4.2 Análisis de poblaciones …………………………………………
4.2.1 Densidad de colonias para las especies más abundantes........
4.2.2 Composición por tallas y salud …………….........................
4.2.3 Análisis de las variaciones temporales …….........................
39
39
39
45
50
55
57
57
60
70
5.- DISCUSIÓN __________________________________________
5.1 Gradiente ambiental en Ciudad de La Habana …………………
5.2 Variabilidad natural en Los Colorados…………………………
5.3 Gradiente ambiental en la región noroccidental...........................
5.4 Escalas espaciales ………………………………………………
5.5 Consideraciones finales …………………………………………
71
71
73
78
91
93
6.- CONCLUSIONES ______________________________________
98
7.- RECOMENDACIONES _________________________________
100
8.- REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS_______________________
9.- ANEXOS _____________________________________________
Anexo 1. Municipios ubicados en la zona costera
Anexo 2. Fuentes contaminantes principales
Anexo 3. Lista sistemática de las especies de corales registradas en
el área de estudio.
Anexo 4. Tormentas tropicales y huracanes de las
temporadas ciclónicas 2005-2008.
SINTESIS
En las últimas décadas ha ocurrido un deterioro acelerado de los arrecifes de coral debido al
efecto sinérgico de impactos naturales y antrópicos. En consecuencia, el objetivo de la tesis
es evaluar los efectos acumulativos producidos por agentes estresantes múltiples y que
impactan de forma simultánea los corales hermatípicos. Para ello se estimaron indicadores
ecológicos en los niveles de comunidad y población. Los resultados obtenidos en esta
investigación evidencian cambios en la estructura de las comunidades de corales que se
asocian con el impacto antrópico directo existente a lo largo de la costa noroccidental de
Cuba y que disminuye en la dirección este-oeste. Los indicadores ecológicos referidos a las
tallas de los corales, muestran diferencias entre los sitios con grado diferente de impacto.
Cuando el impacto proviene de la eutrofización y la sedimentación, se hace necesario el
análisis de indicadores complementarios. La existencia de porcentajes mayores de
reclutamiento en los sitios más impactados, no indica una mejoría en las condiciones
ambientales de esos sitios. El análisis de otros indicadores a este nivel, demuestra que las
colonias de S. siderea y M. cavernosa no logran sobrevivir pasado un tiempo o que la tasa
de crecimiento se enlentece o la mortalidad aumenta para las colonias de mayor edad. Los
indicadores referidos a la salud de los corales reflejan mejor el efecto de impactos como el
aumento de la temperatura del mar y eventos meteorológicos extremos. En sitios donde
prevalece la eutrofización y la sedimentación, los procesos de blanqueamiento no son tan
críticos.
INTRODUCCIÓN
REVISIÓN
BIBLIOGRÁFICA
RESULTADOS
DISCUSIÓN
CONCLUSIONES
MATERIALES
Y MÉTODOS
RECOMENDACIONES
REFERENCIAS
BIBLIOGRÁFICAS
ANEXOS
______________________________________________________________Introducción
1. INTRODUCCIÓN
Los arrecifes de coral son ecosistemas marinos costeros que se caracterizan por una
diversidad alta de especies y por los numerosos bienes y servicios que brindan al hombre
(Veron et al., 2009). A pesar de ello, en las últimas décadas y a nivel global, ha ocurrido un
deterioro acelerado de estos ecosistemas y en la actualidad su estado preocupa a la
comunidad científica nacional e internacional (Wilkinson, 2000; Kleypas y Eakin, 2007;
Maynard et al., 2008). En muchos casos, el efecto sinérgico de impactos naturales y
antrópicos conlleva a un deterioro marcado y difícil de solucionar (Knowlton y Jackson,
2008). Las causas de este son variadas, pero está bien definido que el crecimiento de la
población humana, el desarrollo costero y la cercanía de los arrecifes a las grandes ciudades
provoca que reciban impactos de magnitudes y orígenes muy variados (Edinger et al, 2000;
Szmant, 2002; Kleypas y Eakin, 2007). Actualmente, se reconoce que la frecuencia y
severidad de los procesos de blanqueamiento y las enfermedades en los corales se ha
incrementado en las últimas décadas, con evidencias fuertes de que sus causas son
consecuencias de los cambios climáticos globales (IPCC, 2001; Douglas, 2003).
Los corales hermatípicos constituyen el sustrato fundamental sobre el cual se erigen el resto
de los grupos biológicos que forman parte de los arrecifes de coral. Esta característica les
confiere una importancia adicional dentro del ecosistema y los sitúa como un grupo clave al
cual se le debe prestar atención especial (Bellwood et al., 2004; Fabricius et al., 2005). La
literatura muestra cómo impactos originados a partir de fuentes contaminantes de petróleo,
dispersantes, plaguicidas, desechos industriales y albañales, provocan estrés en los corales.
Este se manifiesta de forma muy compleja y se afectan, entre otros, procesos como la
reproducción, el reclutamiento, el crecimiento y la calcificación (Peters et al. 1997;
Jiménez y Cortés, 2003). Los invertebrados bentónicos (corales, esponjas y gorgonias) de
los arrecifes tienen como desventaja (con respecto a los vertebrados marinos) que son
organismos sésiles, por lo cual la emigración no puede constituir una respuesta al impacto.
El análisis de las alteraciones físicas y químicas del agua o los sedimentos no permite
pronosticar la manera en que las mismas afectarán a determinados componentes de la
comunidad biótica (Cooper et al., 2009). En tal sentido, Lirman y Fong (2007) han
demostrado que: “la proximidad a centros urbanos o fuentes terrestres de contaminación
pudieran no siempre proveer una aproximación adecuada para asignar riesgos potenciales a
1
______________________________________________________________Introducción
la salud del arrecife, y los patrones espaciales del cubrimiento de los corales, estructura de
tallas de las poblaciones, crecimiento y mortalidad, no siempre se encuentran directamente
relacionados con el gradiente de calidad de agua”. Debido a ello, se ha recomendado
investigar de forma directa los cambios en los componentes vivos del ecosistema dado que
los mismos integran los efectos directos e indirectos de los impactos humanos y naturales y
son buenos indicadores de las implicaciones ecológicas de las perturbaciones (Adams,
2005; Cooper et al., 2009).
En los últimos años, para la ictiofauna tanto marina como de agua dulce, se ha promovido
un enfoque de evaluación de efectos acumulativos basado en los efectos observados
(Munkittrick y McCarty, 1995; Dale y Beyeler, 2001; Adams, 2005; Aguilar, 2005). Este se
basa en evaluar el desempeño de los componentes biológicos del sistema en diferentes
niveles de organización (Munkittrick, 2000; Cooper et al., 2009). La ventaja principal de
esta metodología es que, independientemente del número de agentes estresantes que actúen
sobre el mismo ecosistema, el efecto acumulado es el resultado integrado de los impactos.
Los sistemas biológicos, en general, son complejos y jerárquicos y poseen mecanismos
compensatorios numerosos que operan a niveles diferentes (molecular, celular, poblacional,
entre otros) (Downs et al., 2005). Debido a su complejidad, su variabilidad inherente alta y
a la influencia de agentes estresantes múltiples, se ha sugerido que una única medida (o
unas pocas) no es adecuada para evaluar el efecto de estos agentes sobre la biota ya que se
obtiene información escasa, pobre y simplificada de las interacciones ecológicas espaciales
y temporales que tienen lugar (Dale y Beyeler, 2001; Adams, 2005; Cooper, 2009).
Consecuentemente, se requiere una cantidad apropiada de bioindicadores que incluyan
niveles múltiples para determinar la significación biológica del estrés (Adams, 2005) y ello
implica que estos sean representativos de la estructura, la función y la composición del
sistema ecológico y que la información que aporta cada uno por separado pueda
complementarse en un análisis integral (Dale y Beyeler, 2001; Hughes et al., 2003).
Los arrecifes de Cuba, aunque no presentan una situación desastrosa, muestran evidencias de
deterioro (avanzado en algunos sitios) y signos de enfermedades diversas (Guardia, 2000;
González-Sansón y Aguilar, 2001; Guardia et. al., 2001; González et al., 2003). La región
noroccidental de Cuba, según González-Sansón y Aguilar (2004), puede dividirse en dos
zonas: la región más occidental (desde el banco de Sancho Pardo hasta Punta Gobernadora),
2
______________________________________________________________Introducción
donde la plataforma es más ancha, los arrecifes se encuentran alejados de centros urbanos y
no reciben el impacto humano directo; y la región más oriental (desde Punta Gobernadora
hasta Bacunayagua) que incluye a las bahías Bahía Honda, Cabañas, Mariel y La Habana,
varios ríos y la plataforma es de menos de 1 kilómetro de ancho. Esta última región contiene
la zona urbana con mayor densidad poblacional (Ciudad de La Habana) y la bahía más
impactada de Cuba (La Habana). En toda esta zona costera se desarrollan conflictos de
envergadura considerable debido a que coexisten actores económicos y sociales con intereses
divergentes.
La bahía de La Habana posee concentraciones importantes de metales pesados, de
contaminación orgánica (proveniente de aguas albañales no tratadas) y de contaminación
crónica por hidrocarburos del petróleo que provienen tanto de la actividad portuaria, como
de la refinería ubicada en las márgenes del puerto (Simón y Fuster, 2004). Las otras bahías
del área se encuentran menos impactadas, presentan actividad portuaria de mediano alcance
y las evidencias de contaminación (producto de vertimientos agrícolas y urbanos,
principalmente) son significativamente menores (fundamentalmente en Bahía Honda y
Cabañas). El arrecife aledaño a la bahía de Mariel recibe el impacto de una fábrica de
cemento ubicada en sus márgenes. El río más contaminado del área es el Almendares,
ubicado en la Ciudad de La Habana. El mismo atraviesa cinco municipios capitalinos y
recibe el vertimiento de aguas residuales de varias industrias, descargas albañales y
desechos de la agricultura urbana (Bridón, 2007; Sánchez et al., 2007).
Dado que se desconoce si los efectos acumulativos producidos por agentes estresantes
múltiples se detectan en distinta magnitud en los niveles de población y de comunidad de
corales hermatípicos esta investigación se propuso evaluar la siguiente hipótesis:
Los efectos acumulativos producidos por agentes estresantes múltiples que actúan de
manera simultánea sobre los corales hermatípicos se detectan en distinta magnitud tanto en
el nivel de población como de comunidad en dependencia del impacto predominante.
El objetivo general de la tesis es evaluar los efectos acumulativos producidos por agentes
estresantes múltiples y que impactan de forma simultánea los corales hermatípicos, tanto en
el nivel de población como de comunidad.
3
______________________________________________________________Introducción
Objetivos específicos
1. Cuantificar las variaciones espaciales y temporales de la estructura y la diversidad
de la comunidad de corales, así como de la densidad de corales, de esponjas y de
gorgonias en sitios sometidos a agentes estresantes de naturaleza y magnitud
diferente.
2. Estimar las variaciones espaciales y temporales del diámetro medio, la altura media,
la composición por tallas, así como la proporción diámetro/altura en dos especies
seleccionadas de corales hermatípicos en sitios sometidos a agentes estresantes de
naturaleza y magnitud diferente.
3. Cuantificar los porcentajes de reclutamiento en sitios sometidos a agentes
estresantes de naturaleza y magnitud diferente.
4. Evaluar las variaciones espaciales y temporales de la incidencia de enfermedades
activas, blanqueamiento y afectaciones en poblaciones de dos especies
seleccionadas de corales hermatípicos en sitios de referencia y en sitios sometidos a
agentes estresantes de naturaleza y magnitud diferente.
De manera resumida, se puede plantear que el fundamento metodológico de la tesis es la
evaluación de efectos acumulativos de agentes estresantes de origen natural (enfermedades,
eventos meteorológicos extremos) y humano (sedimentación, turbidez, eutrofización,
sobrepesca) sobre un grupo de invertebrados bentónicos sésiles (corales hermatípicos) en
arrecifes de una región (noroccidental) de Cuba. La relevancia ecológica de esos efectos se
evalúa mediante un grupo de indicadores ecológicos seleccionados en dos niveles de
organización biológica (población y comunidad).
La novedad científica de esta investigación se puede resumir de la siguiente manera:
− Desarrollo de un modelo conceptual integrador del efecto acumulativo de agentes
estresantes múltiples (naturales y antrópicos) en dos niveles de organización biológica
(población y comunidad) de los corales hermatípicos. Este enfoque permite evaluar los
mecanismos de acción de los agentes estresantes y la naturaleza de la respuesta de los
corales a través del análisis integral de los indicadores ecológicos seleccionados. A su
vez, permite realizar recomendaciones avaladas científicamente y diseñar un programa
4
______________________________________________________________Introducción
de seguimiento específico atendiendo al impacto predominante en los sitios afectados.
El enfoque de esta investigación (basado en los efectos acumulativos) se aplica por
primera vez para los corales hermatípicos.
− Obtención de información cuantitativa sobre las variaciones espaciales y temporales de
9 indicadores ecológicos a nivel de comunidad (diversidad (H’), equitatividad (J), No
de especies (S), densidad de corales, de esponjas y de gorgonias, densidad por especie,
número de especies que conforman el 95 %, cociente valor máximo/valor mínimo
(Max/Min)) y a nivel de población (especies seleccionadas Siderastrea siderea y
Montastraea cavernosa), 13 indicadores ecológicos (densidad, diámetro medio, altura
media, proporción diámetro/altura, porcentaje de reclutas, porcentaje de colonias con
blanqueamiento, con mortalidad antigua, con mortalidad reciente, con poliquetos,
porciento de superficie afectada por blanqueamiento, por mortalidad antigua, por
mortalidad reciente y por puntos negros) en 31 sitios de la región noroccidental de
Cuba.
− Se demuestra la variabilidad natural alta de las comunidades de corales en sitios
relativamente homogéneos y alejados de fuentes de impactos. Ello obliga a que, un
diseño de muestreo correcto y riguroso, debe incluir varios sitios de referencia si el
objetivo de la investigación es evaluar el estado de estas comunidades en relación con el
impacto natural y humano.
La importancia teórica fundamental de la tesis consiste en que se ha evidenciado que los
efectos acumulativos producidos por agentes estresantes múltiples sobre los corales
hermatípicos, se expresan en magnitudes diferentes en dependencia del origen del impacto
predominante (natural (incremento de la temperatura del mar, eventos meteorológicos
extremos, pandemia de disminuyó drásticamente a las poblaciones de Diadema antillarum)
o antrópico (sedimentación, turbidez, eutrofización, sobrepesca)) y del nivel de
organización biológica que se investigue (población o comunidad). Se ha comprobado que
los indicadores evaluados en ambos niveles de organización biológica aportan información
ecológica complementaria, que de no ser analizada integralmente, puede conducir a
conclusiones e interpretaciones erróneas sobre el estado de las poblaciones y comunidad de
corales del arrecife. En tal sentido, se ha evidenciado que la existencia de porcentajes
5
______________________________________________________________Introducción
mayores de reclutamiento en los sitios más impactados, no indica, necesariamente, mejoría
en las condiciones ambientales de esos sitios. El análisis de otros indicadores
complementarios (diámetro medio y altura de las colonias, composición por tallas)
demuestra que las colonias de los sitios altamente impactados (como Bahía de La Habana)
no logran sobrevivir pasado un tiempo.
La importancia práctica se refleja, fundamentalmente, en que se demuestra la utilidad de los
indicadores seleccionados en aportar información ecológica que refleja los efectos
acumulativos de agentes estresantes múltiples en los niveles de población y comunidad de
corales hermatípicos y permite detectar alertas tempranas en los arrecifes. Se insiste en la
necesidad de que el análisis de los indicadores se realice de manera integral dado el carácter
complementario de la información. Además, se ha evidenciado que el daño a las
comunidades de corales de los arrecifes investigados, proviene en magnitud significativa de
los impactos antrópicos directos que están recibiendo y no de los impactos naturales o de
los cambios climáticos globales. Todo lo expuesto anteriormente tiene utilidad práctica en
la concepción y ejecución de los planes de manejo y conservación de zonas turísticas, áreas
marinas protegidas y áreas de pesca, así como en las investigaciones de otros arrecifes con
problemáticas similares. Además, para un escenario de recursos financieros escasos y en el
marco de una investigación con objetivos similares a los de esta o en el seguimiento de las
condiciones de los arrecifes, se proponen un conjunto de indicadores esenciales
dependiendo del disturbio predominante en el área.
Esta investigación se predefendió en el Centro de Investigaciones Marinas de la
Universidad de La Habana. Los resultados que se exponen se han divulgado a través de 5
publicaciones en revistas arbitradas (Revista de Investigaciones Marinas, Revista de
Biología Tropical, Ciencias Marinas) y de 14 ponencias (orales y carteles) en eventos
científicos nacionales e internacionales. De ellos, los más importantes son: MarCuba´03;
MarCuba´07; III Congreso Mexicano de Arrecifes de Coral; 11no Simposio Internacional
de Arrecifes de Coral; ColacMAR´09.
6
_________________________________________________Revisión bibliográfica
2.-REVISION BIBLIOGRÁFICA
Se ha estimado que los arrecifes de coral generan entre 3,100 a 4,600 millones de dólares
cada año por concepto de pesquerías, buceo de turismo, servicios de protección a la línea
costera, entre otros (Obura y Grimsditch, 2009). Sin embargo, el 64 % de estos mismos
arrecifes se encuentran amenazados por la actividad humana (Wilkinson y Souter, 2008).
En los últimos 30 años, más del 80 % del cubrimiento de corales ha desaparecido en el área
del Caribe (Downs et al., 2005). Las causas del deterioro de los arrecifes son diversas y
tienen su origen en disturbios tanto naturales como antrópicos (Kleypas y Eakin, 2007) y,
más aún, en el efecto sinérgico de ambos (Knowlton y Jackson, 2008).
Recientemente, se ha incrementado la conciencia sobre el hecho de que las actividades
humanas pueden alterar las escalas espaciales y temporales de los regímenes de disturbios
naturales y esto afecta a los arrecifes de coral y su potencial de recuperación después del
disturbio (Nystrom et al., 2000). Alrededor del mundo, la calidad de las aguas en áreas
cercanas a las ciudades decrece aceleradamente y la urbanización de las costas se expande
con el crecimiento de la población humana (Bellwood et al., 2004; Fabricius et al., 2005;
Meng et al., 2008). Las actividades humanas producen impactos como la deforestación,
erosión de los suelos, desechos no tratados que usualmente son vertidos directamente a los
ríos, desagües residuales excesivos, fertilizantes químicos, pesticidas y todo tipo de
desechos humanos (Peters et al., 1997; Edinger et al., 2000; Koop et al., 2001; Meng et al,
2008).
2.1-Disturbios antrópicos y naturales
Las variaciones en las abundancias de las especies estructurales de los arrecifes son críticas
para la dinámica de toda la comunidad (Conell et al., 1997). Los disturbios, que han estado
entre los eventos comunes en la historia evolutiva de las asociaciones ecológicas marinas y
terrestres, forman parte de los mecanismos más importantes que causan variación en estas
especies. Las perturbaciones naturales varían en su intensidad, escala y efecto sobre las
especies estructurales, pero también sobre los ambientes locales físicos y biológicos.
Muchas de las variaciones en la abundancia y el reclutamiento de las especies estructurales
como los corales son el resultado de variaciones en los tipos de disturbios que ocurren
7
_________________________________________________Revisión bibliográfica
(Karlson y Connell, 1998). A menudo, el efecto de los disturbios depende críticamente del
impacto de perturbaciones anteriores (Hughes y Conell, 1999).
Dos características fundamentales de los disturbios son su duración y si son agudos o
crónicos (Conell et al., 1997). Existen disturbios agudos que ocurren de manera frecuente
por lo que existe un tiempo corto entre ellos para que los arrecifes se recuperen. En estos
casos, el efecto ecológico que tienen estos disturbios es semejante al de los disturbios
crónicos. Esta distinción entre agudo y crónico es crítica para evaluar la probabilidad de
recuperación de una determinada comunidad después del disturbio. Hughes y Conell (1999)
y Nystrom et al. (2000) han realizado un análisis exhaustivo de las características
principales de los disturbios naturales y antrópicos, que se resume en lo siguiente:
-
La característica más significativa que diferencia a ambos tipos de disturbios es la
persistencia (Fig. 1). Los disturbios naturales tienden a ocurrir a manera de pulsos, mientras
que los de origen antrópico a menudo aparecen de manera más persistente y se acumulan
lentamente u ocurren tan frecuentemente que existe muy poco tiempo para la recuperación.
-
Otro elemento importante es si el momento en que ocurre el disturbio afecta procesos
cruciales como el período de reproducción, asentamiento larval o la metamorfosis de las
larvas, entre otros. El proceso de reproducción en los corales, por ejemplo, coincide con la
época de lluvia que es cuando el arrastre de los ríos es mayor. Ello provoca,
consecuentemente, que aumente la turbidez y la sedimentación de las aguas, lo cual
dificulta la unión de los gametos de los corales.
-
Los regímenes de disturbios naturales contribuyen al desarrollo dinámico del
ecosistema, mientras que los disturbios antrópicos han alterado este régimen de disturbios
al introducir otros nuevos. Estos agentes estresantes múltiples a menudo tienen un efecto
significativo sobre el reclutamiento y son menos obvios (subletales) que los efectos
catastróficos (agudos). Sin embargo, desempeñan un rol crucial en la dinámica de la
comunidad en escalas de tiempo grandes. Además, han conllevado a la transformación de
eventos en pulsos hacia eventos crónicos y la eliminación de la dinámica natural de los
arrecifes. La combinación de estos disturbios genera efectos sinérgicos impredecibles.
-
A partir de estos efectos sinérgicos se ha desarrollado el concepto de resiliencia en un
sentido más amplio. El mismo incluye la habilidad del ecosistema para resistir,
reorganizarse y reestablecerse del disturbio, a la vez que mantiene una diversidad de
8
_________________________________________________Revisión bibliográfica
opciones (estado de multi equilibrio) para desarrollarse y evolucionar desde un estado
estable dominado por los corales.
A partir de la degradación acelerada de los arrecifes, en las últimas décadas se ha
desarrollado el concepto de estrés para considerar los efectos subletales sobre la fisiología
de animales y plantas (declinación en la alimentación, el crecimiento, la fecundidad, o
cambios bioquímicos). El término también es utilizado frecuentemente en el nivel de
población y se entiende como disturbios crónicos o agudos que provocan daños en procesos
ecológicos o fisiológicos. En la actualidad, científicos y público en general se refieren con
el término estrés a asociaciones degradadas de especies o ecosistemas, al estado de
afectación debido a impactos antrópicos o naturales, y existe un consenso creciente de
relacionar el término con la salud del arrecife (Hughes y Conell, 1999). Newman (2001)
definió el estrés como la respuesta a la acción de un factor reciente, desorganizador o
perjudicial en cualquier nivel de organización biológica, o el efecto que tiene el agente
estresante sobre el componente ecológico considerado.
2.1.1 Disturbios antrópicos
Estudios de campo han proveído gran cantidad de información y han demostrado que los
arrecifes de coral se encuentran (a escalas locales) cada vez más expuestos al incremento de
la descarga de nutrientes, sedimentos y contaminantes provenientes de tierra (Edinger et al.,
2000 Szmant, 2002; Fabricius, 2004). Existen razones para considerar que la extensión de
los impactos locales puede afectar la respuesta de los corales y de otros organismos del
arrecife al cambio climático (Knowlton y Jackson, 2008).
En escalas regionales la prevalencia de enfermedades se ha atribuido al incremento de la
temperatura del mar, así como al efecto de la sedimentación, el transporte de patógenos a
través del aire, la eutrofización y la contaminación (Nystrom et al., 2000). Sin embargo, a
estas escalas (regionales) es difícil evaluar la relación de causa-efecto entre el incremento
de las descargas terrestres y la degradación de los arrecifes. Ello se debe a que,
frecuentemente, el efecto de la contaminación y los disturbios naturales se confunden, los
datos históricos a menudo se han perdido y las comunidades de arrecifes cambian
naturalmente a lo largo de un gradiente de las condiciones oceánicas (Fabricius, 2005).
9
_________________________________________________Revisión bibliográfica
Disturbios
Antrópicos
Naturales
cm- 1000 km (globales)
Semanales a 104-105 años
Minutos a 103-104 años
En forma de pulsos
Escalas
Frecuencia
Duración
Persistencia
m- 100 km
Diarios a 10-100 años
Minutos a 100 años
Persistentes
Consecuencias
Efectos sinérgicos
Efectos acumulativos
Estado de multiequilibrio
Disminución de la resiliencia
Figura 1. Características fundamentales de los disturbios naturales y antrópicos y sus
consecuencias sobre los ecosistemas de arrecife de coral (Nystrom et al., 2000).
Hughes et al. (2003) y Fabricius (2005) han insistido en el efecto dañino de la
sedimentación y la turbidez. Ambos disturbios se han relacionado, a grandes profundidades,
con la disminución de la biodiversidad y con cambios importantes en la estructura de la
población de los corales (Fabricius et al., 2004), y a poca profundidad, con la limitación en
el crecimiento del arrecife (Edinger et al., 2000) al alterar la frecuencia de las tallas,
provocar la declinación en la talla media de las colonias, alteración en las formas de
crecimiento y reducción del crecimiento y la supervivencia (Meesters et al., 2001;
Moulding, 2005). Nystrom et al. (2000) han planteado que aún un incremento modesto en
la sedimentación (provocado por la tala de un bosque costero) pudiera a largo plazo,
conllevar a cambios en la estructura de la comunidad en respuesta al estrés subletal de los
corales constructores de arrecife. La eliminación del sedimento requiere energía, lo cual
10
_________________________________________________Revisión bibliográfica
incrementa las demandas metabólicas en los corales. El incremento de la sedimentación
provoca el incremento en la turbidez del agua, lo cual obstaculiza el paso de la luz solar
para la fotosíntesis de los simbiontes unicelulares, las zooxantelas. Esto implica que menos
energía se encuentre disponible para el crecimiento de los corales, la reproducción y la
competencia (Nystrom et al., 2000).
Mientras que el efecto de la contaminación sobre los arrecifes de coral a escalas locales está
bien estudiado, el nexo a escalas regionales entre el incremento de la sedimentación y los
nutrientes aportados por los ríos por una parte, y la degradación de los arrecifes por otra, es
más difícil de demostrar (Fabricius et al., 2004). La respuesta de los organismos está
pobremente estudiada, así como el límite de tolerancia en diferentes estadios de vida de
numerosas especies de la plataforma y las interacciones entre organismos (Fabricius et al.,
2005). En tal sentido, Anthony (2006) ha demostrado que las condiciones ambientales en
áreas de la plataforma con turbidez alta, no siempre impactan negativamente en la fisiología
de los corales. Este autor halló reservas de lípidos cuatro veces superiores en corales de
arrecifes costeros comparados con las que encontró en corales de arrecifes fuera de la
plataforma. Él mismo ha sugerido que los efectos adversos de la sedimentación y la
turbidez sobre los arrecifes, pudieran estar operando a nivel de población y comunidad, más
que a nivel fisiológico.
La fecundidad del coral decrece en condiciones de turbidez ya que las larvas de los corales
se guían por la cantidad y la calidad de la luz para elegir su sitio de asentamiento (Nystrom
et al., 2000). A bajos niveles de luz, los corales se asientan en las superficies superiores,
donde el riesgo de daño debido a la sedimentación es alto, más que en las superficies
verticales. En condiciones de turbidez alta, el reclutamiento de los corales puede
obstaculizarse debido a problemas durante la metamorfosis, creando condiciones
inapropiadas para el continuo desarrollo y crecimiento (Fabricius et al., 2004). Existen
datos que sugieren que los reclutas son más sensibles a los cambios en la calidad del agua
que los adultos, y que la reproducción de los corales y el reclutamiento son altamente
dependientes de aguas limpias y con poca sedimentación (Szmant, 2002, Fabricius, 2005;
Cooper et al., 2009).
La eutrofización es considerada como uno de los factores principales responsables del
deterioro de la calidad de las aguas de los arrecifes de coral (Koop et al., 2001; Szmant,
11
_________________________________________________Revisión bibliográfica
2002). Entre los efectos más adversos de la eutrofización se encuentran la declinación en
la abundancia y la diversidad de algunos de los corales más comunes en los arrecifes de
coral y daños en los procesos de crecimiento, reproducción, reclutamiento, entre otros
(Lewis, 1997); así como el sobrecrecimiento de algas (Hughes y Conell, 1999; Koop et
al., 2001; Meng et al., 2008) y de organismos bioerosionadores (Chazzottes et al., 2002).
La información disponible sugiere que las exposiciones a corto plazo a altos niveles de
nitrógeno inorgánico disuelto (NID) y de fósforo inorgánico disuelto (PID) no producen la
muerte o un daño grande a las colonias de coral. Sin embargo, un incremento crónico de
los niveles de nutrientes inorgánicos disueltos puede alterar el metabolismo del arrecife y
la calcificación del arrecife lo suficiente como para causar cambios importantes en la
comunidad (Fabricius, 2005). Dependiendo de la especie, la saturación del alimento puede
ocurrir cuando los niveles de materia orgánica particulada (MOP) son bajos o
moderadamente altos. Algunas especies, ante una eutrofización alta, se vuelven
mixotróficas, mientras que otras permanecen fototróficas y obtienen una pequeña
proporción de su demanda de energía a partir de las partículas del alimento (Koop et al.,
2001; Szmant, 2002; Anthony, 2006).
Está bien demostrado que los corales son organismos muy competitivos en ambientes con
bajas concentraciones de nutrientes y ello se basa, en gran medida, en el reciclado muy
eficiente de nutrientes y energía entre el hospedero y las zooxantelas (Done, 1992).
Además, debido a que poseen plasticidad trófica en respuesta a la disponibilidad de luz y
alimento son organismos mixotróficos. Sin embargo, el efecto sinérgico de agentes
estresantes múltiples han favorecido la proliferación de las macroalgas en los arrecifes
provocando el surgimiento de estados estables alternativos de los arrecifes (Box y Mumby,
2007). Las macroalgas cubren sus demandas de carbono gracias a la fotosíntesis y, su
demanda de nutrientes, a través de la asimilación de nutrientes inorgánicos disueltos,
además de que algunas especies lo hacen por la descomposición de la materia orgánica
particulada que se deposita sobre ellas (Aronson y Precht, 2006; Meng et al., 2008).
Las macroalgas tienden a establecerse cuando los corales han muerto debido a otros
disturbios y una vez que se establecen se convierten en un factor que retarda la
recuperación coralina (Fabricius et al., 2004; Aronson y Precht, 2006; Furman y Heck,
2008). Las influencias negativas de las macroalgas sobre los corales es tanto indirecta como
12
_________________________________________________Revisión bibliográfica
directa (Fabricius et al., 2005). La influencia indirecta se debe a que: atrapan sedimento,
restringen el intercambio gaseoso creando condiciones anóxicas, aumentan la actividad
microbiana, obstaculizan la asimilación de nutrientes disueltos y actúan como reservorio de
patógenos de corales; mientras que la influencia directa se debe a que: provocan sombra,
abrasión, retardan la recuperación de los corales al colonizar las colonias muertas, reducen
la tasa de crecimiento de los corales e inhiben el reclutamiento al reducir la disponibilidad
de espacio para el asentamiento exitoso de las larvas de los corales. La consecuencia final
de ambos tipos de influencia es que aumenta la tasa de mortalidad de los corales (Box y
Mumby, 2007).
Una desventaja adicional para los corales en su interacción con las algas, está dada por las
tallas de las colonias de los corales. En este sentido, los reclutas y juveniles de corales
poseen desventajas competitivas con las algas debido a que: poseen reservorios de energía
limitados para invertir en las interacciones competitivas, más vulnerables a la muerte de la
colonia completa que las colonias adultas, las colonias que han sobrevivido a una
mortalidad parcial post asentamiento y han quedado divididas en colonias de tallas
pequeñas son particularmente susceptibles ante la competencia con las macroalgas, y
poseen desventajas morfológicas al poseer poca altura y ser más vulnerables a la abrasión
y al sombreo (Nughes y Bak, 2006).
2.1.2 Disturbios naturales
Los disturbios naturales pueden ser físicos (huracanes, ciclones, tormentas, maremotos) o
biológicos (enfermedades, explosión demográfica de depredadores). De ellos, el efecto de
los huracanes ha sido el mejor estudiado desde hace varias décadas (Rogers, 1993;
Nystrom et al., 2000).
El rol de los huracanes en la naturaleza es similar al de los incendios en los sistemas
terrestres, liberan recursos, en este caso espacio, y evitan la colonización de ese espacio
por un número de especies pequeño (Hughes y Conell, 1999). La selectividad del
disturbio es la característica clave de los mismos. Si los huracanes u otros disturbios
afectaran a todas las especies por igual, no habría impacto directo en la estructura de la
comunidad, ni en la abundancia relativa de cada especie. Debido a que una porción de las
asociaciones de especies sobreviven invariablemente, la norma es que ocurra mortalidad
13
_________________________________________________Revisión bibliográfica
diferencial (Hughes y Conell, 1999). Aunque ello provoca reducción en el cubrimiento de
los corales, no tiene un efecto consistente sobre la diversidad (Rogers, 1993).
Recientemente, a partir del aumento paulatino de la temperatura del mar y de los
sucesivos procesos de blanqueamiento, se ha discutido sobre los beneficios de los
huracanes. En tal sentido, Wilkinson y Souter (2008) plantean que aunque los huracanes
provocan daños considerables debido a la acción abrasiva del oleaje y al aumento de la
descarga de los ríos contaminados, reducen de manera significativa el estrés térmico al
producirse la mezcla de aguas más profundas con aguas superficiales.
Entre las consecuencias dañinas que causan los huracanes, se encuentran las que pueden
provocar cambios en escalas de tiempo más grandes: pueden desarrollarse enfermedades
en los corales dañados, procesos de bioerosión que dañen los esqueletos, así como
alteración de la relación depredador-presa (Hughes y Conell, 1999). En casos extremos,
los huracanes pueden llegar a cambiar el ambiente local. Heron et al. (2008) sugieren que
el efecto de los huracanes debe ser investigado con mayor profundidad pues, aunque los
arrecifes han sobrevivido por millones de años a estos procesos meteorológicos, el efecto
sinérgico del cambio climático y los huracanes, pudiera comprometer la habilidad de los
corales para recuperarse.
Desde mediados de la década de los noventa, las enfermedades de los corales se han
incrementado en número, especies afectadas y extensión geográfica (Sutherland et al.,
2004; Carilli et al., 2009). Actualmente, 18 enfermedades de corales han sido descritas
para el Caribe y el Indo Pacífico y afectan, al menos, a 150 especies de corales
escleractíneos, gorgonias e hidrozoos. A pesar de la riqueza de especies tan superior del
Indo Pacífico, proporcionalmente, el número de especies afectadas por las enfermedades
es mucho menor que en el Caribe (Sutherland et al., 2004).
Entre las enfermedades más frecuentes se hallan: banda blanca, banda roja, banda
amarilla, banda negra, plaga blanca, manchas oscuras, entre otras (Bruno et al., 2001;
Coles y Brown, 2003; Carilli et al., 2009). Estas enfermedades han sido asociadas con
patógenos entre los que se encuentran bacterias, cianobacterias, hongos y protistas, así
como con agentes estresantes abióticos entre los que se incluyen el incremento de la
temperatura del mar, la sedimentación, el transporte de patógenos a través del aire y la
descarga de ríos y albañales, eutrofización y contaminación (Peters, 1986; Bruno et al.,
14
_________________________________________________Revisión bibliográfica
2001; Sutherland et al., 2004; Fabricius, 2005). La mayoría de las enfermedades en los
corales pétreos significan la muerte para sus tejidos y la única posibilidad de recuperación
está en la regeneración del mismo. Ello es casi imposible en la mayoría de los casos por la
colonización rápida de las zonas dañadas del coral por parte de algas, esponjas,
organismos perforadores, entre otros (Hughes et al, 2003).
A diferencia de las enfermedades, el proceso de blanqueamiento por sí solo no es causa de
muerte en los corales (Lang et al, 1992; Hughes et al, 2003; Baker et al., 2008). Este
proceso sucede cuando el coral hospedero se estresa y expele las zooxantelas simbiontes
que proveen mucha energía para el crecimiento del coral (Coles y Brown, 2003). Por esta
razón, se considera una respuesta fisiológica a un estrés extrínseco. Ello conlleva a la
decoloración del tejido y el organismo se vuelve particularmente susceptible a la muerte
por inanición o enfermedades (Baker et al., 2008). En la mayoría de los casos los corales
pueden recuperarse luego de un proceso de blanqueamiento, aunque durante el
padecimiento comprometen sus funciones metabólicas básicas afectando el crecimiento y
la reproducción (Baker et al., 2008). No obstante, un proceso de blanqueamiento severo y
prolongado puede provocar la muerte masiva de las comunidades coralinas, así como la
transformación de la composición por especies de la comunidad (Hughes et al, 2003;
Medina-Rosas et al, 2005).
Entre las causas de estrés que provocan blanqueamiento en los corales se encuentran:
temperaturas altas o bajas, niveles bajos de luz, iluminación intensa, niveles altos de
radiaciones ultravioleta, exposición al aire, cambios bruscos de salinidad y sedimentación
excesiva (Brown, 1997; Douglas, 2003). Muchos de estos factores operan de manera
sinérgica y están provocados por influencia humana o por cambios globales. No obstante,
por mucho, la causa más significativa del blanqueamiento en los últimos 25 años ha sido
la temperatura superficial del mar que excede la temperatura normal máxima en el verano
en 1 ó 2 °C al menos durante 4 semanas (Browns y Coles, 2003). En Cuba la temperatura
umbral de blanqueamiento de corales se ha estimado entre 29.8 y 30°C (Alcolado et al.,
2000).
Durante la última década se ha observado un aumento en la aparición del blanqueamiento
a nivel internacional (Bruno et al, 2001; Baker et al., 2008). Belice, Australia, Curazao y
Tahití, entre otros, han informado procesos drásticos de blanqueamiento (Rogers et al.,
15
_________________________________________________Revisión bibliográfica
1993). El blanqueamiento coralino en 1998 fue reportado como mínimo en 60 países en el
Océano Pacífico, Índico, Mar Rojo, Golfo Arábico y en el Caribe (Wilkinson, 1998). Este
evento se considera como el más importante relacionando con el cambio climático y que
influye en la salud de los arrecifes coralinos.
Recientemente, Wilkinson y Souter (2008), han editado un libro que documenta el
proceso de blanqueamiento más dañino ocurrido en el Caribe (proceso del año 2005 por
ser este año el más cálido en el hemisferio norte desde 1880). Durante el mismo se
distinguieron países como Bahamas, Bermudas, Islas Caimán, Cuba, Jamaica y algunos
sitios de República Dominicana que aunque presentaron eventos severos de
blanqueamiento (que afectó entre el 50 y 95% de las colonias de coral), la mortalidad por
esta causa fue mínima. Sin embargo, como consecuencia de este proceso, las Islas
Vírgenes norteamericanas, tuvieron una declinación del 60% del cubrimiento de los
corales y la aparición de enfermedades subsecuentes (Miller et al., 2009); y el 73% de las
colonias de Colpophyllia y Diploria, murieron en Trinidad y Tobago (Wilkinson y Souter,
2008).
Un disturbio natural importante que azotó de manera significativa los arrecifes de coral
del Caribe en las décadas de los '80 y '90 fue la pandemia del erizo negro Diadema
antillarum (Hughes, 1999). Este erizo es un herbívoro importante en los arrecifes ya que
ejerce un control de arriba hacia abajo sobre las macroalgas lo cual contribuye a mantener
el cubrimiento de algas a niveles bajos (Tuya et al., 2005). Está bien demostrado que
densidades altas de D. antillarum favorecen el reclutamiento y la sobrevivencia de los
corales. Ello se debe a que aumentan la rugosidad del sustrato, crean microhábitat que son
aprovechados para el asentamiento de las larvas de los corales y favorecen el aumento de
las algas coralino costrosas (Carpenter y Edmunds, 2006). Sin embargo, Carpenter y
Edmunds (2006) en una investigación realizada en seis arrecifes del Caribe, demostraron
que densidades altas de D. antillarum disminuyen la diversidad de géneros de corales
juveniles.
La comunidad científica internacional, dedica esfuerzos relevantes a tratar de comprender
los mecanismos de resiliencia y resistencia de los arrecifes de coral ante el efecto de
agentes estresantes múltiples (globales y locales), que en muchas ocasiones son, además,
crónicos (Nystrom et al., 2000; Elmhirst et al., 2009; Díaz-Pulido et al., 2009).
16
_________________________________________________Revisión bibliográfica
Resultados recientes indican que el efecto crónico de agentes estresantes locales, actuando
de manera sinérgica con el aumento de la temperatura, reduce la tolerancia termal en los
corales y, por ende, su capacidad de resiliencia (Harley et al., 2006; Carilli et al., 2009;
Obura y Grimsditch, 2009). Se ha sugerido que la reducción del estrés crónico, a través de
esfuerzos de manejo locales en los arrecifes de coral, pudiera incrementar la resistencia de
los corales ante el cambio climático (Marshall y Schuttenberg, 2006; Carilli et al., 2009;
Cooper et al., 2009).
2.2 Enfoque metodológico
Para investigar los efectos de agentes estresantes múltiples sobre los ecosistemas de
arrecifes de coral, se han propuesto diferentes metodologías. A pesar de ello, existe el
criterio generalizado de que ninguna investigación que incluya solamente la evaluación de
los componentes abióticos del mar, es capaz de sustituir la significación que tiene el
obtener datos biológicos en el mismo ambiente (Adams, 2005; Cooper et al., 2009).
Determinar la condición de las poblaciones o de las comunidades de arrecife a partir de las
mediciones de contaminantes solamente, como una aproximación al riesgo, produce
información ambigua, controvertida e inefectiva, o peor aún, conlleva a conclusiones falsas
(Downs et al., 2005). Estos mismos autores plantean que las respuestas biológicas a la
exposición son medidas más apropiadas del efecto, que los criterios químicos. Se han
tratado de establecer criterios que brinden información sobre contaminantes específicos en
base a pruebas de toxicidad aguda, pero han sido rechazados porque no tienen en cuenta
efectos sinérgicos, ni los efectos de toxicidad crónica presentes en el ambiente (Munkittrick
y McCarty, 1995; Adams, 2005).
Los agentes estresantes múltiples que afectan los ecosistemas marinos actúan de manera
sinérgica sobre procesos únicos, provocando efectos acumulativos. Las respuestas de la
biota a estos agentes estresantes ambientales son el resultado integrado de procesos tanto
directos como indirectos que pueden manifestarse en los niveles de individuo, población y
comunidad (Munkittrick y McCarty, 1995; Cooper et al., 2009). Establecer la relación
causal entre los agentes estresantes y su efecto sobre los recursos marinos, es difícil debido
a la complejidad biológica y físico-química de estos sistemas, la variedad de factores
bióticos y abióticos que pueden modificar la respuesta de la biota a los agentes estresantes
17
_________________________________________________Revisión bibliográfica
(Munkittrick y McCarty, 1995) los mecanismos compensatorios que operan en las
poblaciones, los órdenes de magnitud involucrados en la extrapolación sobre las escalas
espaciales y temporales, así como por las vías múltiples por las cuales los agentes
estresantes pueden alterar el funcionamiento normal del ecosistema (Adams, 2005).
Debido a la complejidad de los sistemas marinos, la variabilidad alta inherente y la
influencia de agentes estresantes ambientales múltiples, se ha sugerido que una única
medida (o algunas pocas) no es adecuada por sí sola para evaluar el efecto de estos agentes
estresantes sobre la biota ni para establecer las bases de los mecanismos de estos efectos
(Adams, 2005; Downs et al., 2005; Cooper et al., 2009). Documentar simplemente el
cambio que ha ocurrido en los sistemas o medir el cambio con algunos pocos parámetros de
respuesta no resulta adecuado para evaluar su causa (Bellwood et al., 2004). En cada
situación, se hace también necesario comprender los mecanismos base del cambio o su
efecto, si se pretenden mitigar las prácticas dañinas o lograr un manejo efectivo en los
sistemas costeros impactados. Lo contrario, pudiera resultar en regulaciones ambientales y
planes de manejo menos exactos y desatender o sobreproteger los recursos acuáticos
(Adams, 2005).
Underwood y Chapman (2003) y Cooper et al. (2009) han enfatizado en que, ya sea en
programas de monitoreo a corto o largo plazo, la evaluación ecológica debe basarse en la
comparación de la desviación obtenida con valores de referencia (datos históricos o sitios
de referencia), mientras se controlan posibles cambios en las condiciones físicas y
biológicas que pueden afectar la especificidad y variabilidad de la respuesta. Para una
mejor comprensión de cuán afectados se encuentran los procesos ecológicos de las
comunidades marinas que habitan estas áreas, se ha sugerido seleccionar sitios de
referencia que presenten características similares a los sitios impactados pero que no
hallan sido afectados (Underwood, 1992; Environment Canada, 2003). El área de
referencia está colocada, de forma ideal, inmediatamente adyacente o corriente arriba del
área expuesta y debe ser muestreada tan pronto como sea posible después del área
expuesta. Es importante que dicha área no debe estar expuesta al efluente bajo estudio y
debe tener una hidrología y hábitat similar al del área expuesta (Environment Canada,
2003).
18
_________________________________________________Revisión bibliográfica
2.3 Selección de los indicadores
En la medida en que los arrecifes se degradan aceleradamente, la comunidad científica
internacional se esfuerza por encontrar métodos de seguimiento y bioindicadores
apropiados que permitan explicar el efecto de los disturbios o emitir señales de alerta
temprana en situaciones de estrés subletal para los organismos que constituyen la
estructura primaria del hábitat (Dale and Beyeler, 2001; Downs et al., 2005; Cooper et al.,
2009). Se ha insistido en que, debido a la influencia compleja de agentes estresantes
naturales y antrópicos, un solo bioindicador o unos pocos, no son suficientes para (de
manera efectiva) evaluar los cambios ecológicos (Munkittrick y McCarty, 1995; Cooper et
al., 2009).
Dale y Beyeler (2001) y Cooper et al. (2009) han planteado que el conjunto de
indicadores ideal, es aquel que expresa información clave sobre la estructura, función y
composición del ecosistema siendo capaz de capturar la integridad ecológica del sistema,
más que convertirse en un monitoreo rutinario y sencillo. Esta integridad ecológica se
refiere al sistema como un todo, incluyendo la presencia de las especies apropiadas, las
poblaciones, las comunidades y la ocurrencia de procesos ecológicos a escalas apropiadas.
Los indicadores ecológicos cuantifican la magnitud y el grado de exposición al estrés o el
grado de respuesta ecológica a la exposición. La utilización de estos indicadores se basa en
fluctuaciones de los mismos y reflejan el cambio que tiene lugar en varios niveles de la
jerarquía ecológica, desde los genes, a especies, poblaciones, comunidades y hasta regiones
completas (Dale y Beyeler, 2001; Cooper et al., 2009). Se recomienda enfáticamente que
los indicadores apropiados sean seleccionados en niveles múltiples de la jerarquía ecológica
de manera que se tenga en cuenta que la respuesta al impacto varía tanto en el tiempo como
en la envergadura o relevancia ecológica (McCarty y Munkittrick, 1995; Dale y Beyeler,
2001; Chapman, 2002) (Fig. 2). Esta concepción de la investigación permite integrar en
escalas diferentes (espacial, temporal y de niveles de organización biológica) toda la
información obtenida y permite evaluar de manera efectiva e integral la complejidad de los
efectos acumulativos en el ecosistema.
19
_________________________________________________Revisión bibliográfica
Integración del impacto del estrés en diferentes niveles de organización y
consideraciones sobre enfoques para su investigación
Tiempo
F unción de l
ec osistema
Relevancia
ecológica
D in ámica
Pr oducción
P rod ucción
Escala
d e tie mp o
D inámica
I ntegrada
Años
Meses
Integ rada
Días /S emana s
H oras/D ías
Fisioló gica
Co m unida d
Neur oendoc r ina
P ob la ci ón
Ind ividu o
Es tudios de labor ato rio
“de abajo ha cia arrib a”
C ausa-Efec to
Minuto s
S egun dos
E cología de ca mpo
“arriba hacia abajo”
D escriptiva
H olística
Integrado ra
Niveles de organización
Mod ifica do l igera men t e d e M unki t trick , K.R . Y L.S. Mc Carty, 19 95
Modificado ligeramente de Munkittrick y McCarty, 1995
Figura 2. Integración del impacto provocado en diferentes niveles de organización y
consideraciones sobre enfoques para su investigación.
Se han distinguido características diferentes que deben de poseer los bioindicadores
atendiendo al objetivo de la investigación (Downs et al., 2005; Cooper et al., 2009). En
este sentido, se considera importante tener en cuenta si el efecto que se desea detectar se
manifiesta en un período breve de tiempo después del impacto o si forma parte de un
efecto acumulativo que se prolonga en el tiempo. Así mismo, Cooper et al. (2009) han
sugerido que no deben obviarse los criterios de especificidad (si la respuesta biológica es
específica al agente estresante de interés); la magnitud de la respuesta biológica (pudiera
reflejar la intensidad y duración del agente estresante); la variabilidad que pueda existir en
la respuesta en escalas espaciales y temporales diferentes y que sea relevante desde el
punto de vista ecológico.
Epstein et al. (2005) y Vermeij et al. (2007) han insistido en que para lograr evaluaciones
útiles de los arrecifes y desarrollar estrategias de conservación sostenibles, no basta sólo
con evaluar el estado de las comunidades (como se hacía en las décadas de los 80 y
principios de los 90). Edmunds (2007) y Vermeij et al. (2007) plantean que, además, se
20
_________________________________________________Revisión bibliográfica
debe tener en cuenta la estimación de bioindicadores relacionados con procesos a nivel de
población (ej. composición por tallas, reclutamiento).
Es conocido que el desarrollo de la comunidad de corales depende de un gran número de
interacciones de factores ambientales como la luz, la sedimentación (Nugues and Roberts,
2003), disponibilidad de alimento, movimiento del agua (Sebens, 1991) y el efecto de
otros habitantes del arrecife (Vermeij, 2005). Estos factores pueden determinar, aislados o
haciendo sinergia, la ocurrencia de las especies, dependiendo de los niveles de tolerancia
particulares de cada especie a estos factores (Vermeij y Bak, 2000). Debido a ello, el
listado de especies y el porcentaje que representa cada una en su zona, así como la
densidad por especies son útiles como indicadores de riqueza y abundancia y facilitan la
interpretación de las fuerzas físicas que regulan la comunidad. Este listado se puede
emplear como referencia, para la comparación de especies en el tiempo y con otros
sistemas arrecifales (Guardia y González-Sansón, 1997a). Estos indicadores a nivel de
comunidad, han sido ampliamente utilizados y recomendados en varios manuales de
monitoreo de arrecifes (English et al., 1997; Hill y Wilknson, 2004).
Varios autores coinciden, en que la diversidad muestra determinadas variaciones, cuando
ocurren perturbaciones de grado alto, por lo cual sirve para ejemplificar los cambios que
ocurren en la comunidad de macroinvertebrados bentónicos (Hughes, 1984; Warwick y
Clarke, 1993). Los análisis de diversidad, son útiles para la interpretación del ambiente,
pues se plantea que existe cierta correlación entre éstos y la existencia de condiciones
favorables del ambiente, el número de especies y el grado de madurez de un ecosistema
(Rogers, 1993; Hughes et al., 2007). Entre los factores que regulan la diversidad se
encuentran: el tamaño del área, la topografía del sustrato, la competencia entre especies y
dentro de una misma especie y las interacciones ecológicas entre los organismos (Karlson y
Cornell, 1998). Existen otros factores que también intervienen como son: la luz, muy
relacionada con la profundidad, la sedimentación, la temperatura, la energía del oleaje, la
frecuencia de mortalidad causada por tormentas o la exposición de tejido y el ramoneo por
parte de los peces y erizos (Huston, 1985). Todos estos factores pueden modular en menor o
mayor medida la diversidad de los corales.
Los datos de densidad, son muy útiles en la determinación de variaciones temporales y
espaciales en los arrecifes coralinos. Rogers (1993), lo recomienda para ilustrar los cambios
21
_________________________________________________Revisión bibliográfica
que se producen en un arrecife, después de eventos drásticos provocados por causas
naturales o antropogénicas. Estos datos ayudan en la interpretación de los índices de
diversidad, que según Bravo (1991), no deben ser tomados como criterio único para evaluar
la estructura comunitaria de un ecosistema arrecifal.
Desde los años 70 se han utilizado organismos indicadores para detectar la calidad del
ambiente, no obstante, en la última década la tendencia a utilizarlos ha aumentado
considerablemente (Bellwood et al., 2004). Un criterio generalizado, es que las especies
que se seleccionen sean abundantes en el área de investigación y que sean fáciles de
muestrear de manera cuantitativa (Dale y Beyeler, 2001).
Las dos especies que se seleccionaron para esta investigación (Siderastrea siderea y
Montastraea cavernosa) han sido reportadas por otros autores (Lewis, 1997; Sebens et al.,
1998; Guardia y González-Sansón, 2000a; González, 2000; Caballero, 2002; Nughes y
Roberts, 2003; Carilli et al., 2009) como entre las más abundantes en arrecifes de Cuba y
el Caribe. Ambas especies son consideradas como especies resistentes al estrés
hidrometeorológico, al daño mecánico, a la sedimentación y al efecto de contaminantes
(MacDonald y Perry; 2003). S. siderea es muy sensible al blanqueamiento (tomando
tonalidades azulosas) y a las manchas oscuras (Sutherland et al., 2004; Kaczmarsky et al.,
2005), mientras que M. cavernosa es más resistente al blanqueamiento pero es más
sensible a otras enfermedades como banda negra, banda amarilla, banda roja y plaga
blanca (Green y Bruckner, 2000; Coles y Brown, 2003). Ambas son especies dioicas,
desovadoras y poseen tasas de reclutamiento altas.
Los programas de monitoreo de arrecifes de coral han cuantificado tradicionalmente
cambios temporales en el cubrimiento bentónico como un indicador de salud. Sin
embargo, para un manejo adecuado de los arrecifes de coral, es necesario conocer cómo y
porqué ocurren los cambios en el cubrimiento coralino a través de los años (Connell,
1997; Bellwood et al., 2004). Para esto se necesita una comprensión de la demografía de
las poblaciones (estructura y dinámica) que permita realizar inferencias sobre las
consecuencias futuras de los cambios observados (Vermeij, 2007). Cooper et al. (2009) ha
sugerido que la estructura de las tallas de los corales es un bioindicador útil en programas
de monitoreo tanto en escalas temporales grandes, como pequeñas.
22
_________________________________________________Revisión bibliográfica
Numerosos estudios incluyen aspectos de la biología de los corales y de la ecología pero
algunos aspectos básicos de la biología de las poblaciones de las especies de coral aún no
han sido investigados adecuadamente. Un ejemplo de ello es la composición de las
poblaciones de corales en términos de frecuencia de distribución de tallas de colonias, un
aspecto pertinente para investigar las causas de la declinación de los corales (Vermeij,
2007). Los corales hermatípicos son organismos con ciclos de vida complejos, presentando
fragmentaciones, fisiones, fusiones y mortalidades parciales. La mayoría de estas
poblaciones consta de muchos organismos pequeños y relativamente pocos individuos
grandes (Meesters et al., 2001). El estudio de las tallas en los corales es un indicador
potencial de reproducción y eventos de mortalidad, y es un índice apropiado para la
interpretación del ambiente (Chiappone y Sullivan, 1994b). En este sentido, las tallas de las
colonias pueden ofrecer información parcial acerca del grado de sedimentación, pues el
gasto de energía en la producción de mucus para la remoción del sedimento inhibe la
velocidad de crecimiento (Rogers, 1993; Meesters et al., 2001).
La composición por tallas no debe verse de manera aislada, ya que está muy relacionada
con la densidad de corales y el cubrimiento del sustrato. Según Vermeij (2005), zonas con
densidades bajas no indican necesariamente condiciones desfavorables pues pueden
responder al tamaño grande de las colonias y por tanto a un cubrimiento coralino alto. En
cambio, si lo que existen son zonas con colonias de tallas pequeñas, de seguro el
cubrimiento coralino será bajo, aún cuando las densidades podrían tener valores
relativamente altos o intermedios.
Se define como reclutamiento de los corales, al asentamiento de las larvas y su crecimiento
hasta alcanzar una talla en la que puedan ser discernibles a simple vista (Moulding, 2005).
El mismo constituye una característica esencial de las dinámicas de las poblaciones
(Meesters et al., 2001) y es importante en la renovación y el mantenimiento de las
poblaciones de corales (Iwao et al., 2002). Se define también como el número nuevo de
colonias que se asientan y sobreviven y puede ser un indicador del arribo larval, de las
diferencias en la selección del sustrato o de la tasa de mortalidad después del asentamiento
(Gleason, 1996). Varios autores consideran que las colonias visibles, menores de 5cm en
diámetro, pueden considerarse como reclutas (Moulding, 2005), mientras que otros
23
_________________________________________________Revisión bibliográfica
consideran que los corales juveniles son los que poseen entre 2 y 40mm de diámetro
(Edmunds, 2004).
El reclutamiento presenta tres puntos cruciales: la proporción de llegada de la larvas al
sitio; la probabilidad de que la larva se establezca una vez que llegue al sitio; y la
probabilidad que los nuevos individuos sobrevivan después de establecerse con tiempo
suficiente para ser censados (Abelson et al., 2005). Los estadios tempranos de los corales
son particularmente sensibles a los cambios en la calidad del agua (Abelson et al., 2005). El
asentamiento de los corales y la sobrevivencia de los juveniles puede inhibirse por la
sedimentación, especialmente cuando la sedimentación está acompañada con compuestos
orgánicos (Quinn y Kojis, 2005). Es probable que uno de los efectos principales del
enriquecimiento por nutrientes sobre las asociaciones de corales sea impedir el
reclutamiento (Fabricius et al, 2004).
Al reconocerse las enfermedades de corales y el blanqueamiento como uno de los
disturbios más significativos que padecen los corales, es válido y muy importante,
cuantificar la incidencia de estos procesos (Cervino et al., 2001; Coles y Brown, 2003;
Maynard et al., 2008). Para ello, se ha sugerido tener en cuenta la proporción de colonias
enfermas en cada población, la proporción de superficie afectada en cada colonia debido a
la enfermedad, así como su seguimiento en el tiempo (Harvell et al., 2007). El estado de
salud de los corales, constituye uno de los bioindicadores más útiles para determinar los
efectos acumulativos de agentes estresantes múltiples (Cooper et al., 2009).
La bioerosión, entendida como la erosión del sustrato y los corales producto de la
actividad biológica (Hutchings y Peyrot-Clausade; 2002), se recomienda como un
bioindicador de prioridad alta en investigaciones a largo plazo y prioridad media en
investigaciones de corto plazo (debido al período lento de la respuesta) (Cooper et al.,
2009). Diversas investigaciones han encontrado incremento en la abundancia de
organismos bioerosionadores en arrecifes cercanos o bajo el impacto de albañales no
tratados (Holmes et al., 2000; Chazzottes et al., 2002). Fabricius (2005) ha explicado que
los nutrientes inorgánicos disueltos también son convertidos en materia orgánica, y en este
sentido, promueven el crecimiento de los biohoradadores filtradores. Edinger et al. (2000)
han propuesto que la cantidad de organismos bioerosionadores puede ser una medida más
fiable que otros indicadores de la salud del arrecife que responden a la eutrofización más
24
_________________________________________________Revisión bibliográfica
tarde (tasa de crecimiento) y el efecto se hace evidente tiempo después de que el arrecife
está seriamente degradado.
2.4 Métodos de muestreo
Cada método tiene ventajas y desventajas en términos de cantidad o calidad de la
información obtenida. En los trabajos de Weinberg (1981), Dodge et al (1982), y Rogers
(1993), se discuten en detalle las ventajas y desventajas de los métodos de muestreo más
recomendados a nivel mundial, para el análisis de la composición específica y de la
estructura de la comunidad.
Los autores citados anteriormente, además de English et al. (1997) y Hill y Wilkinson
(2004) recomiendan como métodos que brindan la información más real: el recorrido lineal,
la fotografía y el video, y el conteo de colonias individuales con marco metálico de 1 m2.
Concluyen, que el marco cuadrado es adecuado para estimar correctamente la comunidad
bentónica al tener las siguientes ventajas: equipamiento relativamente barato, poco daño al
arrecife, se obtienen datos exactos sobre el porcentaje de cubrimiento, diversidad de
especies, abundancia relativa, densidad y talla, se sientan las bases para la repetición del
estudio y los datos están listos para usarse una vez que se termina el trabajo en el mar.
También lo recomiendan como el método más práctico y versátil.
Entre los métodos que se emplean para monitorear comunidades sésiles bentónicas de los
arrecifes de coral se encuentra el recorrido lineal definido por Loya (1972). Este permite
censar un área grande del arrecife en un tiempo relativamente corto, por tanto puede ser
menos subjetivo para sesgos por una distribución heterogénea del bentos arrecifal (Liddell
y Ohlhorst, 1987). Algunos autores lo han catalogado como el más adecuado para el estudio
de las crestas y arrecifes en parches (Sullivan y Chiappone, 1993) en comparación con
otros métodos. Esto se debe a que en las zonas del arrecife donde abundan las poblaciones
de Acropora palmata resulta ineficiente el uso del marco metálico o el método de cadena
por el tamaño que pueden tener estas colonias y la irregularidad de sus ramas (Hill y
Wilkinson, 2004). Este método requiere también de un equipamiento relativamente barato.
El daño al arrecife depende de la experiencia del buzo que realice el trabajo, por lo que se
recomienda lo hagan buzos más experimentados. Se pueden determinar datos como:
25
_________________________________________________Revisión bibliográfica
porcentaje de cubrimiento, diversidad de especies y abundancia relativa, y los datos están
listos para ser usados al concluir el trabajo en el agua (Rogers, 2001).
La importancia de estudiar los procesos ecológicos a diferentes escalas (espaciales y
temporales) ha sido enfatizada por varios autores desde la década pasada (Conell et al.,
1997; Wakeford et al., 2008; Carilli et al., 2009). Debido a que los mecanismos ecológicos
y los disturbios operan en varias escalas de tiempo y espacio, para entender el rol de estos,
es importante considerar varias escalas en los análisis.
Conell et al. (1997) y Pandolfi (2002) han argumentado que las observaciones a corto plazo
o pequeña escala pueden perder el efecto de eventos extremos que ocurren solo raramente,
o pudieran fallar para detectar procesos lentos o mecanismos que afecten áreas grandes. Sin
embargo, las observaciones a gran escala pueden no resolver la heterogeneidad espacial y
temporal a escala fina ya que no detectan los mecanismos ecológicos que producen estos
patrones (Connell et al., 1997). Las investigaciones de la estructura de la comunidad de
corales en escalas espaciales diferentes, permiten conocer en que medida la dinámica
ecológica depende de esas escalas. Escalas temporales diferentes, posibilitan analizar la
relación entre las tendencias actuales y las modificaciones ambientales inducidas por el
hombre (Pandolfi, 2002).
Con observaciones frecuentes durante períodos de tiempo largos se pueden documentar las
variaciones en efectos relativamente raros, eventos extremos, como los ciclones fuertes, y
de tendencias muy graduales y cambios lentos que pudieran no detectarse en estudios a
corto plazo (Conell et al., 1997). Eventos biológicos o ambientales relativamente a corto
plazo pueden tener efecto significativo a largo plazo (Nystrom et al., 2000). Recientemente,
han aumentado los conocimientos de los efectos antrópicos sobre la modificación de las
escalas espaciales y temporales del régimen de los disturbios naturales, y que esto pudiera
afectar a los arrecifes de coral y su recuperación potencial seguido del disturbio (Nystrom
et al., 2000).
Existe una gama de disturbios interactuando que ocurren en magnitudes, duración,
frecuencia y distribución espacial diferentes y que son referidas como régimen de disturbios
naturales sobre los arrecifes de coral. Aunque los disturbios naturales puedan ir en
detrimento de los organismos individuales del arrecife, un sustrato nuevo se convierte en
disponible en varias escalas espaciales y temporales, esto abre oportunidades nuevas para la
26
_________________________________________________Revisión bibliográfica
renovación, el desarrollo de los arrecifes y para la evolución (Pandolfi, 2002). Por otro
lado, la distribución, abundancia e interacciones dinámicas de las especies, en varias
escalas espaciales y temporales, desempeñan un papel importante en la resiliencia del
ecosistema ante un disturbio (Conell et al., 2004).
2.5 Investigaciones previas en la región noroccidental
La región noroccidental de Cuba ha sido centro de las investigaciones marinas de manera
interrumpida tanto en la escala espacial como temporal. Desde mediados de los años 60 y
hasta mediados de los 80 se realizaron un conjunto de investigaciones que abarcaron toda la
región y que permitieron tener una idea general de sus características geológicas,
oceanográficas y biológicas (González-Sansón y Aguilar-Betancourt, 2004).
A partir del año 2004, se inició en la región un proyecto de investigación que en su primera
etapa permitió obtener información actualizada sobre la biodiversidad marina y sobre la
dinámica y distribución de los ecosistemas marinos principales de la región (manglares,
pastizales y arrecifes de coral) (González-Sansón y Aguilar, 2004). En una segunda etapa,
la investigación se ha enfocado en profundizar en diferentes aspectos ecológicos de los
grupos principales del arrecife (algas, invertebrados marinos y peces) (González-Sansón et
al., 2009a). Como parte de ello, se ha realizado el primer estudio detallado a lo largo de la
costa noroccidental de Cuba que se enfoca a la estructura de la comunidad de peces y sus
variaciones naturales o antropogénicas en escalas espaciales diferentes (González-Sansón et
al., 2009b). Se ha demostrado que los patrones de distribución de abundancia de peces se
deben a la presencia o no de manglares y pastizales marinos en las áreas lagunares
adyacentes y a un gradiente de sobrepesca en la dirección este-oeste, con abundancias
menores de peces comerciales hacia el este (González-Sansón et al., 2008).
Desde hace más de una década, el litoral de la Ciudad de La Habana constituye un polígono
de investigaciones del Grupo de Ecología del Centro de Investigaciones Marinas de la
Universidad de La Habana. Estas investigaciones han tenido como objetivos generales
evaluar tanto la estructura como los procesos ecológicos de los arrecifes de coral. Los
grupos taxonómicos que más se han investigado son: los invertebrados marinos sésiles
(corales, esponjas y gorgonias) (Guardia y González-Sansón, 2000a), la meiofauna
(Armenteros et al., 2003), las algas (Guardia et al., 2001) y la ictiofauna (Aguilar, 2005).
27
_________________________________________________Revisión bibliográfica
Estas investigaciones han permitido confirmar que la bahía de La Habana, es la fuente de
mayor impacto antrópico sobre los arrecifes aledaños a la Ciudad de La Habana, y por su
magnitud, probablemente la mayor de todo el país (Guardia et al., 2001; Aguilar, 2005). La
bahía recibe descargas de petróleo crudo y otras sustancias sin tratamiento previo, efluentes
industriales, albañales y metales pesados (Aguilar et al., 2005). Para el caso específico de la
ictiofauna, una investigación exhaustiva en el arrecife aledaño a la ciudad, permitió
verificar la relevancia ecológica de los efectos acumulativos de agentes estresantes
múltiples en los niveles de individuo (Aguilar et al., 2008), población (Aguilar et al., 2007)
y comunidad (Aguilar et al., 2004). Las otras dos fuentes que tienen un impacto
considerable sobre estos arrecifes son los ríos Almendares (Anexo 2b) y Quibú (Anexo 2c).
Los arrecifes de La Herradura y Cayo Levisa, ubicados en la región noroccidental de Cuba,
han sido también objeto de investigaciones detalladas aunque en escalas de tiempo
menores. En el arrecife de La Herradura se llevó a cabo una investigación integral. La
misma incluyó la descripción de las características del arrecife y su distribución de biotopos
(Guardia y González-Sansón, 1997a), inventarios de los componentes más comunes de la
fauna (González-Sansón et al., 1997) y el análisis de las variaciones espaciales y
estacionales de los grupos principales del arrecife (algas (Trelles et al., 1997); esponjas,
gorgonias y corales (Guardia y González-Sansón, 1997 a,b; Guardia et al., 2003) y peces
(Aguilar et al., 1997)).
El arrecife de Cayo Levisa, posee una importancia marcada debido a los niveles de
explotación turística que posee. Debido a ello, las investigaciones ecológicas que se
realizaron en este arrecife, tenían como objetivos determinar si el buceo causaba algún
impacto significativo, así como proponer medidas de manejo que protegiera al ecosistema
sobre la base de una explotación más racional del recurso (arrecife). Para ello, en la zona de
buceo se describieron las características generales del arrecife (Guardia et al., 2005) y se
investigó la estructura y la salud de la comunidad de corales y peces (Guardia et al., 2006).
28
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
3. MATERIALES Y MÉTODOS
3.1 Área de estudio
La investigación se llevó a cabo en la región noroccidental de Cuba, ubicada entre los
21º 51' 40" y los 23º 80' 52" de latitud norte, y entre los 84º 57' 54" y los 82º 21' 35" de
longitud oeste (Fig. 3). Los muestreos se realizaron entre los años 2002-2008, en cuatro
etapas de trabajo (Tabla 1). En las tres primeras etapas, se evaluaron las variaciones
espaciales de los indicadores ecológicos a nivel de comunidad y población, mientras que en
la cuarta, se evaluó, además, la variación temporal de los mismos indicadores ecológicos.
El clima de la región noroccidental de Cuba se caracteriza por presentar una estación de
lluvias de (mayo a octubre) y una de seca (noviembre a abril). Esta última incluye una
temporada de frentes fríos que son más frecuentes en la etapa de enero a marzo (GonzálezSansón y Aguilar, 2004). La temporada ciclónica es del 1ro de junio al 30 de noviembre y
en los últimos años ha aumentado la intensidad de los ciclones que atraviesan la región. Los
vientos predominantes soplan desde el este y el nordeste (alisios). Varios autores cubanos
consignan para la región noroccidental un flujo general del agua hacia el Este, con la
presencia de una contracorriente más cercana a la costa hacia el oeste (Gómez 1979, Siam
1988, Victoria y Penié 1998 cit. por González-Sansón y Aguilar, 2004).
Etapa 1. Gradiente ambiental en Ciudad de La Habana
Para la primera etapa de la investigación se escogió el arrecife coralino costero del litoral
de Ciudad de La Habana, en una franja de aproximadamente 10 km de largo ubicada entre
la entrada de la bahía de La Habana y la calle 84 en Miramar, y entre la línea de costa y la
isobata de 15 metros de profundidad (Fig. 3 A). Toda esta área presenta una estructura
geomorfológica y patrones de corrientes similares. Las corrientes costeras predominantes
tienen una dirección paralela a la costa y hacia el nordeste, aunque en la Caleta de San
Lázaro presentan una circulación anticiclónica típica, influida por el efecto combinado de
las mareas, los vientos predominantes y la descarga de la bahía durante la marea baja (IIT
1990; Morales et al., 1995 en Aguilar, 2005). Las diferencias principales en el área están
relacionadas con las condiciones ambientales impuestas por la calidad del agua proveniente
(principalmente) de la bahía de La Habana y el río Almendares. Basados en estas
diferencias, Aguilar et al (2004) dividen la franja costera definida anteriormente en tres
29
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
zonas: zona 1, con influencia de la bahía de La Habana y un grado alto de degradación;
zona 2, con influencia del río Almendares, considerada como zona de transición entre la 1 y
la 3 y con grado de degradación medio, y la zona 3, considerada como zona de referencia,
relativamente limpia, aunque en ella se observan descargas puntuales de albañales pero de
poca envergadura. Estas zonas se utilizan en la presente investigación como criterio de
estratificación a priori para los muestreos.
En esta primera etapa se seleccionaron 15 perfiles perpendiculares a la costa tomando como
referencia puntos en tierra. Se ubicaron 6 perfiles en la zona 1 (Boya Roja, Hotel Deauville,
entre Deauville y Parque Maceo, Parque Maceo, calle 25 y Hotel Nacional), 4 en la zona 2
(Parque Martí, calle Paseo, calle 12, Puntilla) y 6 en la zona 3 (calle 16, calle 30, calle 42,
calle 60, calle 70 y calle 84). En cada uno de los perfiles se ubicaron tres estaciones de
muestreo que se corresponden con los biotopos típicos de la zona. El biotopo de
Echinometra es el más cercano a la costa y constituye una explanada con numerosas
oquedades pequeñas. La estación se ubicó siempre entre uno y dos metros de profundidad.
Le sigue un plano rocoso, que forma una explanada sin pendiente y parcialmente cubierto
por una capa de arena fina, en algunos tramos surcado por canales de hasta dos metros de
profundidad. La estación se ubicó siempre entre cinco y seis metros de profundidad. A
continuación se encuentra el veril, en donde se encuentran las comunidades coralinas con
mayor desarrollo. El mismo aparece como una pared con pendiente variable entre 30 y 80
grados. Comienza en 8-10 m y termina en 12-15 m de profundidad, colindando con un
plano arenoso. La estación se ubicó en la profundidad media del veril (10-12 m).
30
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
A
B
C
Estaciones NC
Estaciones PC
Estaciones MC
D
Figura 3. Área de estudio en cada etapa de investigación y estaciones de muestreo. NC: No
contaminadas, PC: Poco contaminadas, MC: Muy contaminadas. Las siglas de las
estaciones de muestreo se encuentran explicadas en la Tabla 1.
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
Tabla 1. Características generales de los sitios de muestreo de la región noroccidental de
Cuba. Pluv: pluviales, alb: albañales. Se aclara el nivel de impacto (Imp) por sitio (NC: no
contaminado, PC: poco contaminado y MC: muy contaminado. Cr: cresta; Ver: veril; Cam:
camellones; Ech: Echinometra; Pr: plano rocoso.
Sitio
Francisco Padre (FP)
La Tabla (LT)
La Zorrita (ZO)
El Pinto (EP)
Bahía Honda Oeste (BHW)
Bahía Honda Este (BHE)
Bahía de Cabañas Oeste (BCW)
Bahía de Cabañas Este (BCE)
Bahía de Mariel Oeste (BMW)
Río Mosquito Este (RME)
Playa Baracoa (PB)
Río Jaimanitas Oeste (RJW)
Río Jaimanitas Este (RJE)
Río Quibú (RQ)
Calle 84 (C84)
Calle 70 (C70)
Calle 42 (C42)
Calle 30 (C30)
Calle 16 (C16)
Río Almendares Oeste (RAW)
Río Almendares Este (RAE)
Calle Paseo (Pa)
Parque Martí (Mr)
Hotel Nacional (HN)
Calle 25 (25)
Parque Maceo (PM)
Amarillo (Ama)
Hotel Deauville (Dea)
Bahía Habana Oeste (BHaW)
Bahía Habana Este (BHaE)
Bacunayagua (Bac)
Lat. (N)
Lon. (W)
22°13.970'
22°09.451'
22°05.009'
22°25.700'
22°59.651'
22°59.835'
22°00.643'
22°00.643'
23°01.726'
23°01.603'
23º03.200'
23º05.447'
23°05.961'
23º06.131'
23°06.674'
23°06.978'
23°07.359'
23°07.587'
23°07.793'
23°08.098'
23°08.250'
23°08.484'
23°08.734'
23°08.728'
23°08.620'
23°08.565'
23°08.549'
23°08.658'
23°08.864'
23°09.181'
23°07.518'
84°44.091'
84°46.373'
84°51.235'
84°31.633'
83°10.732'
83°09.009'
82°58.092'
82°58.092'
82°45.822'
82°42.716'
82º33.100'
82º29.436'
82°28.954'
82º27.373'
82°26.815'
82°26.489'
82°26.087'
82°25.793'
82°25.446'
82°24.694'
82°24.565'
82°24.259'
82°23.776'
82°22.771'
82°22.571'
82°22.324'
82°22.012'
82°21.694'
82°21.576'
82°21.487'
81°45.407'
Distancia
a la costa
28.3 km
27.4 km
20.7 km
17.4 km
500 m
500 m
500 m
500 m
500 m
500 m
500 m
500 m
500 m
500 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
200 m
Fuentes
impacto
Naturales
Naturales
Naturales
Naturales
Bahía
Bahía
Bahía
Bahía
Bahía
Río
Pluv, alb.
Río
Río
Río
Pluv, alb.
Pluv, alb.
Pluv, alb.
Pluv, alb.
Pluv, alb.
Río
Río
Río
Río
Bahía
Bahía
Bahía
Bahía
Bahía
Bahía
Bahía
Río
Imp
Etapas
Biotopos
NC
NC
NC
NC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
MC
PC
PC
PC
PC
PC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
PC
II
II
II
II
III
III
III
III
III
III
III-IV
III-IV
III
IV
I
I
I
I-III-IV
I-III-IV
I-IV
I-III-IV
I
I
I
I
I
I
I
I-III-IV
III
III-IV
Cr, Ver, Cam
Cr, Ver, Cam
Cr, Ver, Cam
Cr, Ver, Cam
Veril
Veril
Veril
Veril
Veril
Veril
Veril
Veril
Veril
Veril
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Ech, Pr, Ver
Veril
Veril
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
A partir de los resultados obtenidos en la primera etapa, se perfilaron las otras etapas de la
investigación la región noroccidental. Para estas etapas, se clasificaron las estaciones de
muestreo de acuerdo al impacto de las pesquerías y de la contaminación proveniente desde
tierra. Para esa clasificación se tuvieron en cuenta las siguientes categorías:
♣
NC (no contaminado): arrecifes que se encuentran lejos (a más de 15 km) de centros
urbanos y de fuentes de contaminación terrestre. No existe evidencia de contaminación. Las
pesquerías son comerciales, legales y acorde a las regulaciones establecidas.
♣
PC (poco contaminado): arrecifes que se encuentran relativamente lejos o de centros
urbanos grandes o de fuentes de desechos industriales, pero no lejos de la costa y de
poblados costeros pequeños (menos de 170 hab/km2). En este caso se asume que puede
existir alguna contaminación provocada por las descargas intermitentes de albañales y
pluviales o por la agricultura. Prácticamente no existe pesquería comercial pero sí una
presión alta de pesquería de subsistencia (mayormente en botes pequeños).
♣
MC (muy contaminado): arrecifes que se encuentran recibiendo el impacto directo y en
magnitud considerable de centros urbanos grandes o de fuentes de contaminación que han
sido descritas como entre las más grandes del país (para la Ciudad de La Habana: bahía de
La Habana, Río Almendares, Río Quibú). Presión muy alta de pesquería de subsistencia
utilizando botes pequeños, cámaras de camión, balsas artesanales, etc.
Etapa 2. Variabilidad natural en Los Colorados
Para la segunda etapa de trabajo, se escogió el arrecife de Los Colorados (franja de 80
kilómetros aproximadamente) al norte de la provincia de Pinar del Río (Fig. 3 B). Este
arrecife forma parte de una formación arrecifal extensa que se desarrolla en el borde de la
plataforma cubana (muy ancha en esta zona), aproximadamente a 40 km de la costa.
Debido a esto, se encuentra muy alejado de centros urbanos o de fuentes de contaminación
terrestres. No existe evidencia de ningún tipo de contaminación (González-Sansón et al.,
2008). Por lo anterior, se eligió este arrecife como zona de referencia para toda la región
noroccidental y a priori se clasificaron estas estaciones como no contaminadas (NC). En la
31
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
zona, existe pesca comercial con barcos pequeños que capturan especies de tallas grandes
(ej. pargos, chernas) que se consideran altamente sobreexplotadas (González-Sansón et al.,
2008). Los muestreos de esta etapa estuvieron dirigidos principalmente a responder dos
preguntas fundamentales: i) ¿Son los sitios de la zona 3 (primera etapa) apropiados como
referencia?; ii) ¿Son suficientes los indicadores a nivel de comunidad para verificar los
efectos acumulativos de agentes estresantes múltiples?
Se establecieron cuatro perfiles perpendiculares al borde de la plataforma y cuyo punto de
partida coincide con cuatro faros antiguos, cuyos nombres son utilizados para identificarlos
(Tabla 1). En cada perfil se ubicaron tres estaciones de muestreo localizadas en los tres
biotopos predominantes. El biotopo de cresta, ubicado entre uno y dos metros de
profundidad, caracterizado por el predominio de Acropora palmata y Millepora
complanata y sometido al estrés provocado por el oleaje; el veril, con desarrollo grande de
las comunidades de invertebrados bentónicos sésiles (corales, esponjas y gorgonias), con
profundidad entre los 13-17 m y pendiente entre los 40 y 80 grados; y los camellones, con
desarrollo importante de los corales y las esponjas y ubicado entre los 18 y los 22 m de
profundidad. En total, se investigaron 12 estaciones de muestreo en el área (combinación de
sitios y biotopos).
Etapa 3. Gradiente ambiental en la región noroccidental
La tercera etapa de investigación se desarrolló entre Bahía Honda, Pinar del Río y
Bacunayagua, Matanzas (Fig 3 C). En esta región (escala de cientos de kilómetros), se
definieron 18 estaciones de muestreo que coinciden con accidentes costeros (presencia de
bahías y ríos, fundamentalmente). En esta zona la plataforma se vuelve estrecha (menos de
un kilómetro de ancho) y la pendiente del veril en algunos sitios llega a ser casi de 90
grados. Según el grado cualitativo de contaminación que presentaban estas estaciones, se
clasificaron a priori en estaciones poco contaminadas (PC) y muy contaminadas (MC)
(Tabla 1). Se eligió el veril como biotopo de investigación en esta etapa por ser el biotopo
común para toda la región y por ser el que posee el desarrollo mayor de las comunidades de
corales, esponjas y gorgonias. Ello permitió obtener los tamaños de muestra necesarios
(fundamentalmente para los indicadores a nivel de población) para realizar los análisis
correspondientes.
32
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
Etapa 4. Análisis de las variaciones temporales
Durante la cuarta etapa de la investigación se analizaron las variaciones espaciales y
temporales en las estaciones ubicadas en el biotopo de veril tanto en Los Colorados como
en los sitios seleccionados en el área comprendida entre Playa Baracoa (Provincia Habana)
y Bacunayagua (Matanzas) (Tabla 1, Fig. 3 D) Los análisis temporales de los indicadores
ecológicos a nivel de comunidad y población, se realizaron entre los años 2006 y 2008.
3.2 Métodos de muestreo
3.2.1. Nivel de comunidad
A nivel de comunidad los indicadores ecológicos que se seleccionaron fueron: diversidad
(H’), equitatividad (J), número de especies (S), densidad de corales, densidad de esponjas,
densidad de gorgonias, densidad por especies, número de especies que conforman el 95 %.
Además, como una medida adicional de las diferencias entre los valores extremos de todos
los indicadores entre estaciones dentro de cada biotopo o zona, o entre zonas, se utilizó (de
forma novedosa) el cociente de los valores máximos y mínimos (Max/Min).
La evaluación de los indicadores ecológicos se efectuó mediante el buceo autónomo. A nivel
de comunidad, la identificación de los organismos se efectuó in situ y sólo se colectaron
ejemplares en caso de duda. Para el inventario de invertebrados sésiles (corales, esponjas y
gorgonias) se empleó el método de conteo de colonias con marco de 1 m2, recomendado por
varios autores (Weinberg, 1981; Dodge et al., 1982; Rogers et al., 2001). Cada marco se
considera una unidad de muestreo (UM). Se colocaron 30 UM por estación de forma aleatoria.
En cada una de ellas, se determinó el número de colonias por especies de corales y se
cuantificó el número total de esponjas y gorgonias. En las estaciones establecidas en el biotopo
de cresta, se utilizó como unidad de muestreo un recorrido de 10 m de largo x 1 m de ancho
(sugerido por English et al., 1997; Hill y Wilkinson, 2004) y se establecieron 10 UM en cada
estación.
Para la clasificación de los corales se siguieron los criterios de Zlatarski y Martínez-Estalella
(1980) y González-Ferrer (2004). Dentro del término corales se incluyó a los pertenecientes
al Phylum Cnidaria, Clase Anthozoa, Orden Scleractinia y Zoanthidae (género Palythoa
(coral blando)), y a los de la Clase Hidrozoa, Orden Capitata (género Millepora), de la
33
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
misma manera que se hace en otras investigaciones similares (Jordan, 1988; Dodge et al.,
1982).
3.2.2 Nivel de población
Para estimar los indicadores ecológicos a nivel de población en las etapas 2, 3 y 4 se
seleccionaron las especies de corales hermatípicos Siderastrea siderea y Montastraea
cavernosa. El criterio de selección decisivo fue que ambas especies se encontraban en todos
los sitios en abundancias suficientes como para obtener tamaños de muestra representativos
de las poblaciones y comparables con los otros sitios.
Los indicadores ecológicos estimados para cada especie y relacionados con la talla fueron:
densidad de especies seleccionadas (en este único caso fue para las cinco especies más
abundantes), diámetro medio, altura media y composición por clase de tallas. Además, se
elaboró un indicador de cociente de diámetro y altura (diam/h) con el objetivo de comparar
una medida aproximada de la forma de las colonias entre estaciones con niveles diferentes de
impacto (NC, PC y MC). Para estimar la talla se utilizó una cinta métrica graduada y se
aproximó al centímetro mayor.
En la primera etapa, en el biotopo de veril de todos los perfiles se realizaron mediciones de
las tallas de las colonias de coral (30 colonias por estación) con forma esférica o
semiesférica presentes en un transecto lineal aleatorio.
Para conocer el tamaño de muestra necesario (número de colonias a medir) para estimar las
tallas medias de ambas poblaciones con un 10 % de precisión, se llevó a cabo un muestreo
piloto (recomendado por Underwood y Chapman, 2003) en cuatro de los perfiles de la
Ciudad de La Habana. El 10 % de precisión se fijó como un compromiso entre la calidad de
los estimados y las posibilidades logísticas reales con que se contaba. Si se tiene en cuenta
la variabilidad natural del material muestreado, es un nivel de precisión alto. A partir de las
mediciones iniciales se calculó el tamaño de muestra necesario (n) utilizando la siguiente
expresión (Zar, 1996): n= (1,96^2)*(DE)^2/ (M*0,1) ^2. Donde, DE es la desviación
estándar de la muestra piloto y M el valor medio de la variable en esa muestra. No obstante,
cada vez que se finalizó un muestreo de tallas en las etapas 2, 3 y 4, se verificó que se
hubiese cumplido con la precisión establecida.
34
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
En cada colonia que se midió se determinó, además, el estado de salud. Para ello, se estimó
el porcentaje de la superficie de la colonia que se encontraba afectado por: mortalidad
antigua, mortalidad reciente, blanqueamiento, enfermedades activas (banda negra, banda
blanca, banda amarilla, manchas negras, manchas blancas, neoplasias) y organismos
bioerosionadores en cada colonia. Los indicadores ecológicos relacionados con la salud
fueron: porcentaje de colonias con blanqueamiento, con presencia de poliquetos, con
mortalidad antigua, con mortalidad reciente y porcentaje de superficie afectada por
blanqueamiento.
3.3 Análisis cuantitativo
3.3.1 Nivel de comunidad
Análisis multidimensional
La disimilitud en la composición de las comunidades de corales, fue analizada utilizando
varios métodos complementarios. Para una comparación general (zonas y biotopos (etapa
I), sitios y biotopos (etapa II) y sitios (etapa III)) se utilizó la clasificación jerárquica
aglomerativa, basada en las distancias de Bray-Curtis calculadas con los valores de
densidad transformados con raíz cuarta y el algoritmo de agrupación basado en el promedio
de los grupos (UPGMA). Los resultados se representan mediante dendrogramas. Mediante
el análisis de similitudes (ANOSIM), se determinó la existencia de diferencias
significativas para la densidad de corales entre zonas y biotopos (etapa I), sitios y biotopos
(etapa II) y sitios (NC, PC y MC en la etapa III)) establecidas a priori en cada etapa. Para
ello se utilizaron las estaciones muestreadas como réplicas dentro de cada biotopo o zona.
Este mismo método se utilizó también para verificar si existían diferencias significativas
entre las comunidades (densidad de corales) de la Zona 3 (zona de referencia en la Ciudad
de La Habana, etapa I) y Los Colorados (zona de referencia para toda la costa
noroccidental, etapa II). En este caso se tomaron las estaciones ubicadas en el veril. Se
realizó un escalado multidimensional no métrico (EMD) como tercer método
complementario a este nivel con el objetivo de analizar la ordenación de las zonas y
biotopos (etapa I), sitios y biotopos (etapa II) y sitios (NC, PC y MC en la etapa III)). En el
caso de los sitios de la región noroccidental, se realizó un EMD adicional donde los sitios
se clasificaron atendiendo a su cercanía a algún accidente costero (bahías, ríos) o a la propia
35
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
costa o a cuerpos de agua contaminados severamente (Bahía de La Habana, Río
Almendares). Todos estos análisis se llevaron a cabo mediante el programa PRIMER v.
5.2.9 (Clarke y Warwick 2001).
Para el arrecife de Los Colorados, se estimó el índice de similitud de Sorensen entre pares
de estaciones dentro de cada biotopo con límites de confianza empíricos (por remuestreo)
del 95 % según el método desarrollado por Chao et al. (2005, 2006). Los cálculos se
realizaron con el programa EstimateS versión 8.0 (Colwell, 2006). Además, se calcularon
las curvas esperadas del número acumulado de especies (basadas en las curvas de
rarefacción según la terminología de Gotelli y Colwell (2001)), con los intervalos de
confianza del 95% calculados utilizando las fórmulas analíticas de Colwell et al. (2004) y
el programa EstimateS versión 8.0 (Colwell 2006). La tendencia asintótica de las curvas fue
tomada como criterio para considerar suficientes las unidades de muestreo evaluadas.
Índices de diversidad
Se estimaron los índices de diversidad por biotopo y zona (en la etapa I), biotopo y sitio
(etapa II) y por sitios (etapa III). Como índice de riqueza de especies se utilizó el número
total de especies observado (S). Como índice de diversidad total se utilizó el índice de
Shannon (H’) definido como (Ludwing y Reynolds, 1988): H’=-∑(Ni/N) ln (Ni/N), donde:
Ni=No. de colonias en la especie i; N=No. total de colonias. Se calculó el grado de
uniformidad en la repartición de colonias entre las especies, para lo cual se utilizó el índice
de equitatividad (J’) de Pielou (1975): J=H’/ln S.
Para comprobar que el tamaño de la muestra fuera el adecuado para una buena estimación
de los componentes de diversidad se acumuló la información del total de organismos en las
unidades de muestreo, y se calculó el número de especies (S), el índice de diversidad de
Shannon (H') y el índice de equitatividad de Pielou (J') con los valores acumulados
sucesivamente. Con estos datos se prepararon curvas de valor acumulado del número de
organismos contados contra S, H' y J' acumulados. Como criterio para considerar que la
muestra tenía tamaño suficiente, se tomó la existencia de una tendencia asintótica en las
curvas.
36
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
Densidad de corales, esponjas y gorgonias
La densidad (colonias/m2) se calculó para cada grupo de organismos (esponjas, corales y
gorgonias). Para conocer si existían diferencias significativas entre zonas por biotopos
(etapas I y II) y sitios (etapas III y IV)) se realizó un análisis de varianza unifactorial
(ANVA). Se calculó la densidad media (± error estándar) para todas las especies por
biotopo y zona (etapa I), por biotopo (etapa II) y por sitios (NC, PC y MC).
3.3.2 Nivel de población
Densidad de especies seleccionadas
A partir de los resultados de composición y densidad por especies se seleccionaron las
cinco especies más abundantes en cada etapa de la investigación. La densidad media (±
error estándar) de esas especies fue estimada por sitio y biotopo evaluados. En la etapa I
sólo fue posible realizar este análisis en el biotopo de veril, debido a la abundancia baja de
especies en los otros biotopos.
Composición por tallas y salud de las especies S. siderea y M. cavernosa
Para el análisis de la variación espacial y temporal en la composición por tallas se
confeccionaron tablas de frecuencias de colonias por clases de tallas (porcentaje de colonias
en cada clase), tanto para la altura como para el diámetro de cada una de las especies
seleccionadas (S. siderea y M. cavernosa) en cada año (2006 y 2008). Para estos análisis
sólo se tuvo en cuenta el biotopo de veril. Las clases de tallas se definieron a partir de los
criterios establecidos por otros autores (Bak y Meesters, 1998; Meesters et al. 2001) y
teniendo en cuenta la tasa de crecimiento de cada una de las especies. Como reclutas se
consideraron las colonias con un diámetro menor o igual a 2 cm siguiendo los criterios de
autores anteriores (Ruiz-Zárate y Arias-González, 2004; Smith et al., 2005 y Vermeij,
2005). Además, se calculó el porcentaje de colonias afectadas y con blanqueamiento por
cada clase de tallas.
Como método estándar para determinar la existencia de diferencias significativas en los
estimados de las medias de las variables analizadas (densidad de especies seleccionadas,
diámetro medio, altura media, diam/h), se utilizó el análisis de varianza de efectos
aleatorios (ANVA). En todas las pruebas se utilizó un nivel de significación igual a 0.05.
37
_______________________________________________________________________________Materiales
y métodos
En todos los casos donde se presentan valores estimados, la probabilidad asociada es el
error estándar del estimado. Las premisas para el ANVA fueron verificadas siguiendo los
criterios de Zar (1996), Underwood (1997) y Quinn y Keough (2002). En los casos en que
fue necesario, se aplicó la transformación conveniente.
A los valores de diámetro y altura se le aplicó la transformación de Log (x) para disminuir
el efecto de la distribución asimétrica de los valores, según recomiendan Vemeij y Bak
(2000). En los casos en que procedía, se realizó una prueba de Student-Newman-Keuls
(SNK) con el objetivo de verificar entre qué pares de medias existía diferencia. Todos los
análisis de varianza se realizaron sobre los datos transformados, pero los valores en gráficos
y tablas son los originales. El procesamiento numérico de los datos se realizó mediante el
programa STATISTICA 6.0.
38
__________________________________________________________Resultados
4. RESULTADOS
4.1 Estructura de las comunidades
4.1.1 Gradiente ambiental en Ciudad de La Habana
Teniendo en cuenta la cercanía a la costa y a las fuentes de impacto principales en la Ciudad
de La Habana, se establecieron, a priori, grupos de estaciones. Se encontraron diferencias
significativas entre los mismos (ANOSIM Global R= 0,45, p=0,001; 999 permutaciones).
Se comprobó que entre biotopos (someros y profundos) existen diferencias significativas
dentro de cada zona y entre zonas (Tabla 2). Entre el biotopo profundo de la Zona 1 y el
somero de la Zona 2 no existe diferencia significativa. En el análisis entre zonas, para los
biotopos someros, Z1 no difiere de Z2, pero ambas sí difieren de Z3. En los biotopos
profundos, Z2 no difiere de Z3 pero ambas difieren de Z1.
Tabla 2. Se muestran los resultados del ANOSIM (R) entre zonas (1, 2 y 3) y biotopos. s:
someros (Echinometra y plano rocoso) y pr: profundo (Veril). p: probabilidad asociada al
valor de R. *: diferencia significativa; NS: diferencia no significativa.
Grupos
1-s, 1-pr
1-s, 2-s
1-s, 2-pr
1-s, 3-s
1-s, 3-pr
1-pr, 2-s
1-pr, 2-pr
1-pr, 3-s
1-pr, 3-pr
2-s, 2-pr
2-s, 3-s
2-s, 3-pr
2-pr, 3-s
2-pr, 3-pr
3-s, 3-pr
R
0,35
0,06
0,58
0,59
0,63
0,12
0,29
0,62
0,53
0,43
0,45
0,56
0,75
0,19
0,78
p
0,01
0,22
0,01
0,01
0,03
0,13
0,04
0,01
0,04
0,02
0,02
0,01
0,01
0,13
0,01
Significación
*
NS
*
*
*
NS
*
*
*
*
*
*
*
NS
*
Según la composición por especies de corales, el análisis de clasificación numérica refleja
diferenciación por biotopos y por zonas (según la cercanía a las fuentes de contaminación)
y agrupa a las estaciones en tres grupos principales (Fig. 4). El grupo A está conformado
39
__________________________________________________________Resultados
por las estaciones de Plano y Echinometra de las zonas 1 y 2 (presentan estrés natural y
antrópico); el grupo B, por las estaciones de Plano y Echinometra de la zona 3 (estrés
natural, fundamentalmente) y las estaciones de veril de la zona 1 (predomina el estrés
antrópico); mientras que el grupo C está conformado, fundamentalmente, por los veriles de
las zonas 2 y 3 (prácticamente sin estrés antrópico).
Echinometra y
Plano en zonas
impactadas
A
Echinometra y
Plano en zona 3 y
Veril de Zona 1
B
C
Veril de
Zonas 2 y 3
Índice de disimilitud de Bray-Curtis
Figura 4. Resultados de la clasificación numérica para las estaciones de muestreo de la
Ciudad de La Habana teniendo en cuenta los biotopos (Echinometra (ec), plano rocoso (pl)
y veril (ve)) y las tres zonas de investigación (Zona 1, Zona 2 y Zona 3). A, B y C: grupos
formados por la combinación de los biotopos y las zonas.
La ordenación multidimensional (MDS, estrés = 0,15) (Fig. 5) refleja dispersión mayor de
las estaciones someras (Plano rocoso y Echinometra) y profundas (veril) de la zona 1. Las
estaciones someras de las zonas 2 y 3 quedan agrupadas. Lo mismo sucede con las
estaciones profundas de las zonas 2 y 3. Los resultados obtenidos en este diagrama
coinciden con los obtenidos en el análisis de clasificación numérica anterior. A su vez, los
resultados tanto de la clasificación numérica como del escalado multidimensional coinciden
con los del ANOSIM. Ello refuerza aún más los patrones encontrados.
40
__________________________________________________________Resultados
Figura 5. Ordenación (MDS) de estaciones de muestreo de la Ciudad de La Habana. El
acrónimo de cada símbolo está conformado por el número de la zona (1, 2 o 3) y si el
biotopo es somero (s: Echinometra y plano rocoso) o profundo (p: Veril).
Los índices de diversidad de corales para cada biotopo muestran los resultados máximos en
la Zona 3 (Tabla 3). La diversidad (H’) en el biotopo de Echinometra varió entre 0,82
(Zona 2) y 1,17 (Zona 3); en el Plano rocoso, entre 1,0 (Zona 1) y 1,7 (Zona 3), mientras
que para el veril la variación fue entre 1,38 (Zona 1) y 2,28 (Zona 3). Para el número de
individuos acumulado (N), las diferencias mayores se hallaron entre las Zonas 1 y 3 en los
biotopos de Echinometra (Max/Min=5,6) y Veril (Max/Min=4,5). El número de especies
(S) tuvo su diferencia mayor entre zonas en el biotopo de veril (Max/Min=2,2), con 11
especies identificadas en la Zona 1 y 24 en la Zona 3. Los valores de equitatividad (J’)
fueron similares y bajos en los tres biotopos de la Zona 1 (0,6).
41
__________________________________________________________Resultados
Tabla 3. Índices de diversidad de corales por zonas de muestreo en la Ciudad de La Habana
en cada biotopo (Echinometra, plano rocoso y veril). N: número de colonias; H’: Índice de
Shannon; S: riqueza de especies; J’: equitatividad de Pielou. Max/Min: cociente de los
valores máximos y mínimos.
N
S
Echinometra
H’
J’
Zona 1
50
4
0,86
0,62
Zona 2
73
6
0,82
0,46
N
S
Plano rocoso
H’
J’
40
5
1
0,60
80
7
1,30
0,70
72
9
1,70
0,80
2
1,80
1,70
1,30
N
S
H’
J’
104
11
1,38
0,69
305
20
2,20
0,85
470
24
2,28
0,86
4,50
2,20
1,70
1,20
Veril
Zona 3 Max/Min
282
5,60
6
1,50
1,17
1,40
0,65
1,40
El análisis de varianza detectó diferencias significativas entre zonas y biotopos (Fig. 6) para
la densidad de corales (F(8,532)=31,4; p<0,01), esponjas (F(8,532)=92,2; p<0,01) y gorgonias
(F(8,532)=29,8; p<0,01). Según la prueba de comparaciones múltiples la densidad de corales
fue superior en el veril de la Zona 3 y no presentó diferencia significativa con el veril de la
zona 2 ni con el biotopo de Echinometra de la zona 3. Los valores menores de densidad de
corales se presentaron en los tres biotopos de la Zona 1. La densidad de esponjas fue
superior en el biotopo de veril en la Zona 1 y presentó diferencias significativas con el resto
de las zonas y biotopos. El valor mínimo se obtuvo en el Plano rocoso de la zona 2. La
densidad de gorgonias presentó diferencias significativas entre zonas y biotopos. El valor
máximo se encontró en el biotopo de veril de la Zona 3 y el mínimo en el biotopo de
Echinometra de la Zona 1. La diferencia mayor entre zonas (Max/Min) se reflejó en la
densidad de corales y gorgonias (más de cinco veces superior en la zona 3 que en la 1).
42
__________________________________________________________Resultados
Zona 1
Zona 2
Zona 3
ESPONJAS
CORALES
16
10
a
a
14
a
8
12
a
Colonias/m2
Colonias/m2
b
6
10
b
8
6
4
b
b
c
c
c
c
c
c
c
4
2
c
2
c
c
0
0
echin
plano
echin
veril
plano
veril
GORGONIAS
4
a
Colonias/m2
3
b
2
bc
bc
1
bc
bc
c
c
c
0
echin
plano
veril
Fig. 6. Variaciones de la densidad media (± error estándar) de corales, gorgonias y esponjas
por biotopos y zonas. Letras iguales indican diferencia no significativa según la prueba
SNK.
En el área de estudio se encontró un total de 24 especies de corales pertenecientes a 5
órdenes, 10 familias y 18 géneros. Las especies más abundantes fueron Siderastrea siderea,
S. radians, Porites astreoides, Dichocoenia stokesi y Montastraea cavernosa (Tabla 4).
Tanto para el biotopo de Echinometra, como para el de Plano rocoso, las especies
Siderastrea radians y P. astreoides dominan la comunidad en casi el 80 % y el 60 %,
respectivamente. La abundancia y la densidad de ambas especies disminuyen en el biotopo
veril que presenta una asociación más diversa. Ello se debe a que en este último biotopo
dominan, además, las especies S. siderea, D. stokesi, M. cavernosa y Madracis decactis.
43
__________________________________________________________Resultados
Tabla 4. Valores de densidad media (± error estándar) y porcentaje que representa cada
especie de corales por biotopo.
Echinometra
Media ± ee
%
0,10 ± 0,10 2,7
S. siderea
1,40 ± 0,20 59,0
S. radians
0,50 ± 0,20 20,4
P. astreoides
D. stokesi
M. cavernosa
M. decactis
0,03 ± 0,01 1,5
M. alcicornis
E. fastigiata
0,10 ± 0,10 6,1
A. agaricites
0,01 ± 0,01 0,2
M. meandrites
M. annularis
6,3
M. complanata
S. roseau
S. intersepta
P. caribaeorum
Scolymia sp.
P. porites
M. formosa
L. cucullata
Agaricia sp.
F. fragum
0,02 ± 0,01 0,7
D. strigosa
D. labyrinthiformis
A. cervicornis
0,10 ± 0,02 2,9
Z. sociatus
Especies
Plano rocoso
Media ± ee %
0,10 ± 0,10 7,3
0,40 ± 0,01 40,1
0,20 ± 0,01 16,7
0,10 ± 0,01 8,3
0,01 ± 0,10 1,0
0,01 ± 0,10 0,5
0,01 ± 0,10 1,0
0,02 ± 0,10 2,1
0,02 ± 0,01 1,6
0,01 ± 0,10 0,5
0,01 ± 0,10 0,5
0,02 ± 0,01 2,1
0,2 ± 0,01 18,2
Veril
Media ± ee %
1,00 ± 0,1 20,6
0,60 ± 0,1 12,3
0,50 ± 0,1 10,0
0,40 ± 0,1 7,6
0,40 ± 0,1 7,5
0,30 ± 0,1 6,0
0,30 ± 0,1 5,8
0,30 ± 0,1 5,4
0,20 ± 0,1 5,0
0,20 ± 0,1 3,6
0,10 ± 0,1 2,6
0,10 ± 0,1 2,2
0,10 ± 0,1 2,2
0,10 ± 0,1 1,9
0,10 ± 0,03 1,6
0,1 ± 0,04 1,4
0,04 ± 0,02 0,9
0,03 ± 0,02 0,7
0,03 ± 0,01 0,7
0,03 ± 0,01 0,6
0,02 ± 0,01 0,5
0,02 ± 0,01 0,5
0,01 ± 0,01 0,2
0,01 ± 0,01 0,1
0,01 ± 0,01 0,1
La abundancia y densidad de las especies de corales muestra un gradiente desde la Zona 1
(valores menores) a la Zona 3 (valores altos). La densidad media y el porcentaje de
abundancia por especies y por zonas para el biotopo de veril, muestra que en la zona 1,
nueve especies conformaron el 95 % de las colonias contadas, en la zona 2, 14 especies y
15 en la zona 3. En las zonas 1 y 2, S. siderea y S. radians son las especies que dominan la
comunidad, seguidas de Scolymia spp. y M. cavernosa (en la zona 1) y D. stokesi y M.
decactis (en la zona 2). En la zona 3 dominan un grupo de especies mayor (S. siderea, P.
astreoides, Millepora alcicornis, M. cavernosa, D. stokesi y Agaricia agaricites) (Tabla 5).
44
__________________________________________________________Resultados
Tabla 5. Valores de densidad media (± error estándar) y porcentaje que representa cada
especie de corales por zona para el biotopo de veril en la Ciudad de La Habana.
Especies
Zona 1
Media ± ee %
0,30 ± 0,10 18,4
S. siderea
0,40 ± 0,10 29,1
S. radians
0,10 ± 0,10 6,8
M. decactis
0,01 ± 0,01 1,0
M. meandrites
M. formosa
0,03 ± 0,01 1,9
E. fastigiata
0,10 ± 0,01 7,8
D. stokesi
0,10 ± 0,10 9,7
M. cavernosa
0,03 ± 0,02 1,9
M. annularis
0,10 ± 0,10 8,7
P. astreoides
P. porites
0,01 ± 0,01 1,00
L. cucullata
Scolymia sp.
0,20 ± 0,10 11,7
S. intersepta
A. agaricites
Agaricia sp.
A. cervicornis
F. fragum
D. strigosa
D. labyrinthiformis
M. alcicornis
0,01 1,00
M. complanata
0,01 1,00
Z. sociatus
P. caribaeorum
S. roseau
Zona 2
Media ± ee %
1,40 ± 0,30 22,3
1,20 ± 0,20 19,7
0,40 ± 0,10 6,2
0,30 ± 0,10 4,6
0,30 ± 0,10 4,9
0,40 ± 0,10 6,6
0,30 ± 0,10 5,3
0,20 ± 0,10 3,6
0,30 ± 0,10 4,3
0,02 ± 0,02 0,3
0,1 ± 0,04 1,3
0,20 ± 0,10 3,6
0,30 ± 0,10 4,3
0,10 ± 0,10 1,0
0,02 0,3
0,02 0,3
0,20 2,3
0,10 1,0
0,20 2,3
0,40 5,9
Zona 3
Media ± ee %
1,60 ± 0,20 20,0
0,30 ± 0,10 3,8
0,50 ± 0,10 5,7
0,30 ± 0,10 3,6
0,10 ± 0,10 1,3
0,50 ± 0,10 6,4
0,70 ± 0,10 8,3
0,70 ± 0,10 8,5
0,20 ± 0,10 2,1
1,10 ± 0,20 14,0
0,10 ± 0,04 1,5
0,02 ± 0,02 0,2
0,10 ± 0,04 1,3
0,50 ± 0,10 6,6
0,03 ± 0,02 0,4
0,10 0,9
0,10 0,6
0,03 0,4
0,70 9,4
0,30 3,2
0,10 1,5
0,02 0,2
__________________________________________________________Resultados
4.1.2 Variabilidad natural en Los Colorados
Según el análisis de clasificación numérica, las estaciones se distribuyen en dos grupos bien
separados (Fig. 7). El grupo A incluye a las estaciones pertenecientes a los biotopos de veril
y camellones, mientras que el grupo B, está formado por las estaciones de cresta. Dentro
del grupo A se distinguen dos subgrupos que incluyen las estaciones de camellones más la
estación de LT en el veril (A1) y el resto de las estaciones en el veril (A2) respectivamente.
Figura 7. Resultados de la clasificación numérica. Los nombres están formados por el
acrónimo del biotopo (cr=cresta, ve=veril, ca=camellones) más el acrónimo del sitio de
muestreo en el arrecife de Los Colorados, Pinar del Río. Las letras y los números dentro
del gráfico(A, A1, A2 y B) identifican los grupos formados por la combinación de los sitios
y biotopo y se describen en el texto. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la
tabla 1.
Se calculó el estimador de Chao del coeficiente de Sorensen entre todos los pares de
estaciones posibles dentro de cada biotopo y se obtuvieron patrones diferentes de
variabilidad (Fig. 8). Tanto la cresta como los camellones muestran una estabilidad relativa,
con valores medios similares altos, mientras en el veril fueron altamente variables con un
45
__________________________________________________________Resultados
cambio de 15 % entre los valores máximos y mínimos. En la cresta y en el veril el resultado
del estimador muestra un intervalo de confianza superior que el encontrado para los
camellones.
Figura 8. Índice de Sorensen estimado (± IC 95 %) para todos los pares de sitios en cada
biotopo en el arrecife de Los Colorados, Pinar del Río. Los nombres de los sitios se
encuentran referidos en la tabla 1.
Los índices de diversidad fueron consistentemente inferiores en las estaciones de cresta
comparados con los del veril y los de los camellones (Tabla 6), aunque el valor de J’ en la
cresta de EP fue superior al encontrado para el resto de todas las estaciones. La variabilidad
para todos los índices fue superior entre las estaciones de cresta. La riqueza de especies (S)
fue el índice más variable dentro de cada biotopo, pero H’ y J’ presentaron el patrón más
complejo. Mientras que para H’ el cambio relativo fue superior al cambio relativo de J’ en
las estaciones de cresta y camellones, en el veril se observó el patrón inverso.
46
__________________________________________________________Resultados
Tabla 6. Índices de diversidad de corales por estaciones de muestreo en el arrecife de Los
Colorados, Pinar del Río. N: número de colonias; H’: Índice de Shannon; S: riqueza de
especies; J’: equitatividad de Pielou. Max/Min=cociente de los valores máximo y mínimo;
CV: coeficiente de variación. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la tabla
1.
FP
UM
N
S
H’
J’
10
239
11
1,60
0,67
UM
N
S
H’
J’
30
182
18
2,33
0,81
UM
N
S
H’
J’
30
212
18
2,18
0,75
LT
ZO EP Max/Min CV
Cresta
10
10 10
191 242 136
1,76 24,70
12
7
9
1,71 22,70
1,81 1,24 1,83
1,47 16,90
0,73 0,64 0,83
1,29 11,70
Veril
30
30 30
249 213 328
1,80 23,0
20
20 17
1,23 8,60
2,34 2,34 2,30
1,10 4,10
0,78 0,78 0,81
1,16 5,80
Camellones
30
30 30
213 256 198
1,21 11,40
18
25 18
1,38 17,70
2,03 2,32 2,13
1,14 5,60
0,70 0,72 0,74
1,07 3,00
Los límites de confianza de las curvas esperadas del número acumulado de especies en cada
sitio dentro de cada biotopo, muestran superposición (coincidencia) con las otras curvas
estimadas en la mayoría de los casos (Fig. 9). Esto significa que, según este enfoque, no
existen diferencias estadísticas para la mayoría de los casos. La única excepción lo
constituye el par de sitios La Tabla-Zorrita (LT-ZO) dentro del biotopo de cresta. El límite
de confianza inferior del 95 % para los valores esperados de LT no cubren los valores
esperados para ZO y el límite superior de ZO, no cubre los valores esperados de LT. Más
aún, el límite del 95 % de estos sitios no se superpone con el número de individuos
acumulado superior.
47
No. de especies
__________________________________________________________Resultados
Colonias
Figura 9. Curvas esperadas del número acumulado de especies de corales (con 95 %
intervalo de confianza) por sitio en cada biotopo del arrecife de Los Colorados, Pinar del
Río. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la tabla 1.
La densidad media para los grupos mayores de invertebrados sésiles (corales, esponjas y
gorgonias) muestra también patrones de variabilidad diferentes entre estaciones dentro de
cada biotopo (Tabla 7). La densidad de corales fue significativamente diferente entre las
estaciones de cresta (F(3,36)=9,71; p<0,01) y veril (F(3,116)=8,71; p<0,01), con los valores
máximos menos de dos veces superiores a los más bajos en ambos casos. Las estaciones de
los camellones (F(3,116)=2.20; p=0.09) fueron homogéneas para este grupo. Las esponjas
mostraron diferencias significativas entre estaciones para el veril (F(3,116)=8,06; p<0,01),
donde los valores máximos de densidad media fueron el doble de los mínimos. Para los
camellones, el comportamiento de la densidad de este grupo fue homogéneo (F(3,116)=1,44;
p=0,23). Las gorgonias presentaron valores de F significativos tanto para el biotopo de veril
(F(3,116)=14,6; p<0,01) como para el de los camellones (F(3,116)=18,8; p<0,01). En el análisis
de la variabilidad entre estaciones en el biotopo de los camellones se encontró que los
valores superiores máximos fueron más del triple de los mínimos.
48
__________________________________________________________Resultados
Tabla 7. Valores de densidad media (± error estándar) de corales, esponjas y gorgonias por
cada sitio y biotopo del arrecife de Los Colorados, Pinar del Río. Se muestran los resultados
del análisis de varianza y p indica la probabilidad asociada a ese valor. Max/Min=cociente
de los valores máximo y mínimo. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la
tabla 1.
Grupos sésiles
FP
LT
ZO
Cresta
Corales
23,9 ± 1,8 24,2 ± 1,5 19,1 ± 1,8
Veril
Corales
6,1 ± 0,4 7,1 ± 0,5 8,3 ± 0,8
Esponjas
2,8 ± 0,2 3,9 ± 0,3 4,5 ± 0,6
Gorgonias
5,6 ± 0,5 6,5 ± 0,5 8,1 ± 1,2
Camellones
Corales
6,1 ± 0,4 7,2 ± 0,6 6,1 ± 0,3
Esponjas
4,2 ± 0,3 3,7 ± 0,3 3,3 ± 0,3
Gorgonias
2,5 ± 0,3 3,3 ± 0,5 8,2 ± 0,7
EP
Densidad
F
p
Max/Min
9,7 <0,01
1,78
10,9 ± 0,9
5,6 ± 0,4
6,3 ± 0,4
8,4 ± 0,3 8,7 <0,01
4,0 ± 0,2 8,1 <0,01
5,7 ± 0,3 14,6 <0,01
1,78
2,00
1,44
5,7 ± 0,4
3,5 ± 0,4
4,4 ± 0,6
7,3 ± 0,3 2,2 0,09
3,7 ± 0,2 1,4 0,23
4,6 ± 0,3 18,8 <0,01
1,26
1,27
3,28
13,6 ± 1,3 20,0 ± 1,0
Grados de libertad para la prueba F: Cresta=3,36; Veril=3,145; Camellones=3,116
En 12 estaciones de muestreo se contaron un total de 2659 colonias de corales
pertenecientes a 41 especies, 23 géneros, 11 familias y 2 órdenes (Anexo 4). Las especies
dominantes en el biotopo de cresta fueron P. astreoides con casi el 50 % de todas las
colonias contadas, seguida de Millepora complanata y de Acropora palmata, las cuales
constituyen el 25 % de todas las colonias censadas (Tabla 8). En el biotopo de veril se
encontró una asociación más diversa. Las especies más comunes fueron S. siderea,
Stephanocoenia intersepta y P. astreoides con más del 50 por ciento de todas las colonias.
M. cavernosa y A. agaricites, representan más del 9 % de las colonias contadas. En el
biotopo de los camellones se encontraron resultados similares al veril. S. siderea, S.
intersepta y P. astreoides fueron las especies más abundantes y representaron casi el 60 %
de todas las colonias. M. cavernosa y A. agaricites, representan casi el 8 % de las colonias
contadas. Estas diferencias en la composición de las asociaciones de corales entre biotopos
fueron significativas (ANOSIM Global R= 0,956, p=0,001).
La composición de las asociaciones de corales entre el biotopo de veril de la Zona 3 de
Ciudad Habana (zona de referencia) y la composición en los veriles de Los Colorados fue
significativa (ANOSIM Global R= 0,925, p=0,008, 126 permutaciones).
49
__________________________________________________________Resultados
Tabla 8. Valores de densidad media (± error estándar) y el porcentaje que representa cada
especie por biotopo para los corales del arrecife de Los Colorados, Pinar del Río.
Especies
S. siderea
P. astreoides
S. intersepta
M. alcicornis
P. porites
M. faveolata
M. cavernosa
S. radians
A. agaricites
M. meandrites
M. decactis
D. stokesi
M. areolata
E. fastigiata
L. cucullata
M. franksi
Scolymia sp.
Mycetophyllia sp.
F. fragum
A. tenuifolia
M. angulosa
I. sinuosa
M. aliciae
C. natans
D. strigosa
M. annularis
A. cervicornis
A. lamarcki
A. humilis
Solenastrea sp.
I. rigida
D. clivosa
D. labyrinthiformis
M. complanata
P. caribaeorum
M. mirabilis
A. palmata
Cresta
Media ± ee
0,02 ± 0,01
1,00 ± 0,20
0,03 ± 0,03
0,10 ± 0,10
0,03 ± 0,03
0,10 ± 0,04
0,04 ± 0,03
0,01 ± 0,02
0,10 ± 0,05
0,40 ± 0,1
0,10 ± 0,03
0,20 ± 0,05
Veril
%
Media ± ee
0,7 2,50 ± 0,20
48,9 1,20 ± 0,10
- 0,70 ± 0,10
- 0,70 ± 0,10
- 0,30 ± 0,05
- 0,40 ± 0,05
- 0,30 ± 0,05
1,6
0,40 ± 0,1
6,1
0,60 ± 0,1
- 0,20 ± 0,03
- 0,10 ± 0,03
- 0,10 ± 0,02
- 0,03 ± 0,01
- 0,20 ± 0,03
- 0,02 ± 0,01
- 0,30 ± 0,05
- 0,10 ± 0,03
1,5 0,05 ± 0,02
- 0,01 ± 0,01
- 0,01 ± 0,01
- 0,03 ± 0,01
4,5 0,02 ± 0,01
1,7
0,6 0,01 ± 0,01
- 0,01 ± 0,01
- 0,01 ± 0,01
- 0,01 ± 0,01
- 0,01 ± 0,01
4,7
- 0,10 ± 0,02
17,7 0,10 ± 0,04
3,3 0,05 ± 0,02
- 0,10 ± 0,03
8,7
-
%
29,8
13,6
8,9
8,0
4,0
4,5
3,1
4,4
6,9
1,7
1,5
1,2
0,4
2,0
0,2
3,3
0,8
0,6
0,1
0,2
0,3
0,2
0,1
0,1
0,1
0,1
0,1
0,7
1,6
0,6
0,9
-
Camellones
Media ± ee
%
2,80 ± 0,20
38,8
0,90 ± 0,10
12,0
0,60 ± 0,10
8,2
0,50 ± 0,10
6,5
0,40 ± 0,10
5,7
0,40 ± 0,10
5,4
0,30 ± 0,10
4,3
0,30 ± 0,10
4,2
0,30 ± 0,10
3,6
0,20 ± 0,1
2,4
0,10 ± 0,03
1,6
0,10 ± 0,02
1,0
0,10 ± 0,04
0,9
0,10 ± 0,03
0,9
0,10 ± 0,02
0,8
0,10 ± 0,03
0,8
0,05 ± 0,02
0,7
0,04 ± 0,02
0,6
0,03 ± 0,01
0,3
0,02 ± 0,01
0,2
0,02 ± 0,01
0,2
0,02 ± 0,01
0,2
0,02 ± 0,01
0,2
0,02 ± 0,01
0,2
0,01 ± 0,01
0,1
0,01 ± 0,01
0,1
-
__________________________________________________________Resultados
4.1.3 Gradiente ambiental en la región noroccidental
Se establecieron tres grupos de estaciones a priori, (NC, PC y MC) teniendo en cuenta la
cercanía a la costa, a accidentes costeros y a fuentes de impacto. Se comprobó que la
diferencia en la composición de la comunidad de corales en los veriles de la región
noroccidental fue significativa (ANOSIM Global R= 0,77, p<0.001, 999 permutaciones).
Según la clasificación numérica (Fig. 10), las estaciones se combinan (coincidiendo con el
análisis realizado a priori) en tres grupos fundamentales que responden al nivel de impacto
antrópico que reciben. Ellos son:
Grupo A: estaciones de Los Colorados sin impactos significativos de origen antrópico
(no contaminados: NC).
Grupo B: nivel de impacto intermedio. Estaciones sometidas a un estrés intermedio
como consecuencia de la cercanía de los arrecifes a las entradas de bahías, o
desembocaduras de ríos o a la Ciudad de La Habana (poco contaminados: PC).
Grupo C: nivel de impacto alto. Estaciones que reciben las descargas de la bahía de La
Habana y de los ríos Almendares y Quibú (muy contaminados: MC).
51
__________________________________________________________Resultados
B
A
C
Índice de similitud de Bray-Curtis
Figura 10. Resultados de la clasificación numérica. Los nombres están conformados por el
acrónimo del sitio. Las letras dentro del gráfico identifican a los grupos descritos en el texto
(A: sitios no contaminados (NC), B: sitios poco contaminados (PC), C: sitios muy
contaminados (MC)). Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la tabla 1.
El escalado multidimensional (Fig. 11) muestra la ordenación de las estaciones en tres
grupos fundamentales. Los mismos coinciden con los resultados del dendrograma. Ello
también coincide con la agrupación de las estaciones a partir de su relación más o menos
cercana a accidentes litorales (ríos, bahías, cercanía a la costa) o a la Ciudad de La Habana
y sus principales fuentes de impacto (Fig. 12).
52
__________________________________________________________Resultados
NC
A
PC
C
B
MC
Figura 11. Ordenación (MDS) de estaciones de muestreo de los sitios de la región
noroccidental. Los sitios se han identificado por PC: poco contaminado; NC: no
contaminado y MC: muy contaminado. Las letras dentro del gráfico identifican a los
grupos descritos en el texto.
A
C
B
Figura 12. Ordenación (MDS) de estaciones de muestreo de los sitios de la región
noroccidental. Los sitios se han identificado por su cercanía a accidentes costeros (bahías,
ríos, costa) y por la zona donde se encuentran (CH-Ciudad de La Habana; Los Colorados).
Las letras dentro del gráfico identifican a los grupos descritos en el texto.
__________________________________________________________Resultados
El análisis de la diversidad entre los grupos de estaciones (NC, PC, MC) muestra el
valor máximo de los índices en las estaciones que conforman el grupo PC (aunque posee la
equitatividad más baja), seguido de los NC (Tabla 9). Los valores máximos de número de
colonias (N) y número de especies (S) fueron más de dos veces superiores a los valores
mínimos.
Tabla 9. Índices de diversidad de corales por grupos de estaciones de la región
noroccidental. N: número de colonias; H’: Índice de Shannon; S: riqueza de especies; J’:
Índice de equitatividad de Pielou. Max/Min=cociente de los valores máximo y mínimo.
NC
PC MC Max/Min
9,89
N 1259 5333 539
H’ 2,28 2,35 2,00
1,17
30
39
19
2,05
S
J’ 0,77 0,74 0,82
1,11
Los valores máximos de los índices de diversidad (Tabla 10) se encuentran en las
estaciones poco contaminados (Grupo B en el dendrograma). La razón Max/Min calculada
para el número de colonias (N) y el número de especies (S) refleja mejor la magnitud de la
diferencia entre las estaciones. Los valores máximos de N fueron más de trece veces
superiores a los valores mínimos. S máximo encontrado, es más de dos veces superior al
valor mínimo.
El análisis de densidad media de corales, gorgonias y esponjas por grupos de estaciones
(Tabla 11), refleja de manera resumida el comportamiento de este indicador en sitios
sometidos a impacto de grado diferente. Para los tres grupos se halló diferencia
significativa entre zonas (NC, MC, PC). Los corales (F(2,636)=347.1; p<0.01) y las gorgonias
(F(2,507)=71.5; p<0.01) obtuvieron las densidades mayores en la zona PC, mientras que las
esponjas (F(2,645)=77.2; p<0.01) en la zona MC. La densidad de corales y de gorgonias, a su
vez, mostraron las diferencias mayores entre los valores máximos y mínimos entre las
zonas (Max/Min= 4.1, 35.1, respectivamente).
52
__________________________________________________________Resultados
Tabla 10. Índices de diversidad de corales por sitios de la región noroccidental. N: número
de colonias; H’: Índice de Shannon; S: riqueza de especies; J’: Índice de equitatividad de
Pielou. Max/Min=cociente de los valores máximo y mínimo. Los nombres de los sitios se
encuentran referidos en la tabla 1.
Sitios
BHW
BHE
BCW
BCE
BMW
RME
PB
RJW
RJE
RQ
C30
C16
RAW
RAE
BHaW
BHaE
Bac
Max/Min
N
513
472
422
229
621
455
490
410
288
126
590
479
200
89
77
47
315
13,2
H’
2,49
1,88
2,35
2,13
2,44
2,36
2,44
2,54
2,34
2,00
2,35
2,32
2,02
1,89
2,00
2,18
2,55
1,36
J’
0,75
0,59
0,71
0,74
0,74
0,77
0,74
0,78
0,78
0,80
0,78
0,72
0,76
0,82
0,87
0,85
0,81
1,47
S
27
24
27
18
27
21
27
26
20
13
20
25
14
10
10
13
23
2,70
Tabla 11. Valores de densidad media (± error estándar) de corales, esponjas y gorgonias por
grupos de estaciones (NC: no contaminado; PC: poco contaminado y MC: muy
contaminado). Se muestran los resultados del análisis de varianza y p indica la probabilidad
asociada a ese valor. Max/Min: cociente de los valores máximo y mínimo de densidad
media.
NC
PC
MC
Max/Min
F
p
Corales
8,4 ± 0,3 14,7 ± 0,4
3,6 ± 0,3
4,1
347,1 <0,01
Esponjas
4,0 ± 0,2
7,1 ± 0,2
8,9 ± 0,5
2,2
77,2
<0,01
Gorgonias 6,0 ± 0,3
7,4 ± 0,2
0,2 ± 0,04
35,1
71,5
<0,01
Grados de libertad para la prueba F: Corales=2,636; Esponjas=2,645; Gorgonias=2,507
__________________________________________________________Resultados
El valor máximo de densidad de corales se obtuvo en BMW (20,7±1,3 colonias/m2) y el
mínimo en BHaE (1,6±0,3 colonias/m2), siendo el primero trece veces superior al segundo
(Max/Min) (Tabla 12). La densidad de esponjas presentó un comportamiento inverso al de
los corales. El valor máximo de densidad se encontró en BHaW (18,9±1,1 colonias/m2) y el
mínimo en FP (2,8±0,3), conteniendo casi siete veces la densidad del primer sitio al
segundo (Max/Min=6,7). La densidad de gorgonias mostró la variabilidad mayor entre los
estaciones (Max/Min=324). La densidad de gorgonias osciló entre BHW (9,7±0,7
colonias/m2) y RAE (0,03±0,03 colonias/m2). En BHaE no se reportaron gorgonias durante
el muestreo.
Tabla 12. Valores de densidad media (± error estándar) de corales, esponjas y gorgonias por
cada sitio de la costa noroccidental. Max/Min: cociente de los valores máximo y mínimo de
densidad media. En la tabla 7 se muestran los valores de densidad para corales, esponjas y
gorgonias en Los Colorados. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la tabla 1.
Corales
Esponjas Gorgonias
Media ± ee Media ± ee Media ± ee
BHW
17,10 ± 0,80 4,60 ± 0,30 9,70 ± 0,70
BHE
15,70 ± 0,60 4,70 ± 0,40 8,40 ± 0,50
BCW
14,10 ± 1,30 6,50 ± 0,70 6,10 ± 0,50
BCE
7,60 ± 0,50 5,40 ± 0,40 9,20 ± 0,60
BMW
20,70 ± 1,30 7,50 ± 0,70 7,80 ± 0,50
RME
15,20 ± 1,20 7,70 ± 0,80 7,20 ± 0,60
PB
16,30 ± 1,20 6,30 ± 0,40 9,30 ± 0,80
RJW
13,70 ± 1,00 13,40 ± 1,10 4,80 ± 0,40
RJE
9,60 ± 0,50 8,20 ± 0,50 1,80 ± 0,20
RQ
4,20 ± 0,60 5,60 ± 0,50 0,60 ± 0,10
C30
15,70 ± 1,10 6,70 ± 0,50 3,40 ± 0,40
C16
16,00 ± 1,00 7,30 ± 0,40 3,00 ± 0,40
RAW
6,70 ± 1,00 5,20 ± 0,50 0,20 ± 0,10
RAE
3,00 ± 0,50 6,00 ± 0,60 0,03 ± 0,03
BHaW
2,60 ± 0,40 18,90 ± 1,10 0,30 ± 0,10
BHaE
1,60 ± 0,30 8,60 ± 0,70
0
Bac
10,90 ± 0,70 4,10 ± 0,30 1,30 ± 0,30
N Tot
7131
4470
3280
Max/Min
13,20
6,75
324
Sitios
En la costa noroccidental se encontraron un total de 40 especies de corales pertenecientes a
23 géneros, 11 familias y 2 órdenes. Para los grupos de estaciones NC, PC y MC, se
53
__________________________________________________________Resultados
encontraron que 16, 18 y 11 especies (respectivamente) conformaban el 95 % de las
especies contadas (Tabla 13). La especie S. siderea dominó en los tres grupos. Aunque en
PC su densidad fue superior (3,0 colonias/m2, 20,9 %), en MC representó un porcentaje
mayor (34,5 %). En NC, las otras especies con abundancias mayores fueron P. astreoides,
S. intersepta, M. alcicornis y A. agaricites; en PC, A. agaricites, P. astreoides, M.
cavernosa y M. alcicornis; mientras que en MC fueron S. intersepta, M. cavernosa, D.
stokesi y S. radians. La densidad por especies presentó como patrón general que los valores
superiores se encontraron en el grupo PC.
Tabla 13. Valores de densidad media (± error estándar) y el porcentaje que representa cada
especie en cada grupo de estaciones (NC, PC y MC) para las especies de corales que
conformaron el 95 % de abundancia por zonas.
Especies
S. siderea
P. astreoides
S. intersepta
M. alcicornis
A. agaricites
M. faveolata
S. radians
P. porites
M. franksi
M. cavernosa
E. fastigiata
M. meandrites
M. complanata
M. decactis
D. stokesi
M. mirabilis
Montastraea spp
A. tenuifolia
P. caribaeorum
D. strigosa
No. especies
NC
Media ± ee %
2,5 ± 0,8 29,9
1,2 ± 0,4 13,7
0,7 ± 0,4 8,9
0,7 ± 0,5 8,0
0,6 ± 0,3 6,9
0,4 ± 0,2 4,5
0,4 ± 0,2 4,3
0,3 ± 0,3 4,1
0,3 ± 0,2 3,3
0,3 ± 0,3 3,1
0,2 ± 0,1 2,0
0,2 ± 0,1 1,8
0,1 ± 0,1 1,6
0,1 ± 0,1 1,5
0,1 ± 0,1 1,2
0,1 ± 0,1 0,8
16
PC
MC
Media ± ee % Media ± ee %
3,0 ± 0,5 20,9 1,2 ± 1,0 34,5
2,0 ± 0,3 13,9 0,2 ± 0,3 4,5
0,2 ± 0,1 1,6 0,4 ± 0,5 10,4
1,1 ± 0,2 7,4
2,8 ± 0,7 19,5 0,1 ± 0,2 3,3
0,3 ± 0,1 2,0
0,1 ± 0,1 0,9 0,2 ± 0,3 6,5
0,6 ± 0,2 4,1
0,1 ± 0,1 0,7
1,1 ± 0,3 7,5 0,3 ± 0,2 9,5
0,6 ± 0,2 4,1 0,2 ± 0,3 5,6
0,4 ± 0,1 2,7 0,1 ± 0,1 3,7
0,4 ± 0,1
0,3 ± 0,1
2,5
1,8
0,4 ± 0,2
0,2 ± 0,2
0,1 ± 0,1
0,1 ± 0,1
18
2,9
1,2
0,9
0,8
0,2 ± 0,2
0,3 ± 0,1
6,1
7,6
0,1 ± 0,2
3,9
11
54
__________________________________________________________Resultados
4.1.4 Análisis de las variaciones temporales
Diversidad
El índice de Shannon para corales en el año 2008 fue máximo en Bacunayagua (H’=2,6)
(Tabla 14). Este valor fue más de siete veces (Max/Min=7,3) mayor que el de BHaW. En
Calle 30, se obtuvieron los valores máximos de colonias (N= 590 colonias) y de
equitatividad (J’=0,84). El cociente de los valores de S entre Calle 16 (poco impactado) y
RAE (muy impactado) fue de 2,3. Los valores más bajos para los índices de diversidad se
obtuvieron para RQ, RAE y BHaW. El análisis comparativo entre los años 2006-2008
muestra que, en las estaciones PB, RJW y RAE los valores de los índices de diversidad
tendieron a disminuir; en Calle 16 y BHaW, se mantuvieron similares; y en Calle 30 y
Bacunayagua, los valores del 2008 son más altos.
Tabla 14. Índices de diversidad de corales de estaciones de muestreo de Habana-Ciudad de
La Habana-Matanzas (año 2008). N: número de colonias; H’: índice de Shannon; S: riqueza
de especies; J’: equitatividad de Pielou. Max/Min: cociente de los valores máximo y
mínimo de la densidad media. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la tabla
1.
Sitios
PB
RJW
RQ
C30
C16
RAE
BHaW
Bac
Max/Min
N
396
434
122
590
551
129
81
325
7,3
H’
2,39
2,32
2,07
2,52
2,31
1,82
2,00
2,60
1,4
S
23
24
13
20
25
11
12
23
2,3
J’
0,76
0,73
0,81
0,84
0,71
0,76
0,81
0,83
1,2
Densidad de corales, esponjas y gorgonias
En el año 2008, los valores máximos de densidad de corales se obtuvieron en Calle 30
(19,7±1,0 colonias/m2) y Calle 16 (18,4±1,0 colonias/m2), mientras que los mínimos se
obtuvieron en BHaW (2,7±0,4 colonias/m2) y RAE (4,4±0,5 colonias/m2). Las esponjas
presentaron un comportamiento inverso. BHaW presentó el valor máximo (25,9±1,6
55
__________________________________________________________Resultados
colonias/m2), mientras que en Bacunayagua se encontró el mínimo (4,1±0,3 colonias/m2).
La densidad de gorgonias osciló entre 14,8±0,7 colonias/m2 en PB y 0,6±0,2 en BHaW. En
RAE no se encontraron colonias de gorgonias en este año.
El análisis de varianza bifactorial para la densidad de los corales (Fig. 13), mostró que la
interacción entre sitios y años no fue significativa (Fsxf (6,391)= 1,66; p=0,13). En el análisis
entre estaciones, sí se encontró diferencia significativa (F(6,398)=161,3; p<0,01), mientras
que para la comparación entre años la diferencia no fue significativa (F(1,403)=1,7; p=0,2).
Para la densidad de esponjas sí fue significativa la interacción entre sitios y años (Fsxf
(6,635)= 4,98; p<0,01). Esto indica que en algunas estaciones los valores medios fueron más
altos en el 2008, mientras que en otros fueron más bajos en ese año. No obstante, en ambos
años (2006 y 2008), los valores máximos se obtuvieron en BHaW y los mínimos en
Bacunayagua. La densidad de gorgonias presentó diferencia significativa en la interacción
entre sitios y años (Fsxf (6,406)= 21,5; p<0,01). Esto indica lo mismo que se describió en el
caso de las esponjas. Sin embargo, en ambos años los valores máximos se encontraron en PB,
mientras que los mínimos se hallaron en RAE.
56
__________________________________________________________Resultados
FSxF(6,391)=1,66
p=0,13
Corales
3,0
3,5
3,0
Log(densidad+1)
2,5
Log(densidad+1)
FSxF(6,635)=4,98
p<0.01
Esponjas
2,0
1,5
2,5
2,0
1,5
1,0
1,0
0,5
0,5
0,0
PB
RJW
C30
C16
RAE
BHaW
Bac
Fecha
2006
0,0
Fecha
PB
2008
RJW
C30
Gorgonias
C16
RAE
Sitios
Sitios
BHaW
Bac
2006
2008
FSxF(6,406)=21,5
p<0.01
3,0
Log(densidad+1)
2,5
2,0
1,5
1,0
0,5
0,0
PB
RJW
C30
C16
Sitios
RAE
BHaW
Bac
2006
2008
Figura 13. Variación temporal (2006-2008) y espacial de la densidad media (± error
estándar) de corales, esponjas y gorgonias por estaciones de muestreo para la región de
Habana-Ciudad de La Habana-Matanzas. Se muestran los resultados del ANOVA bifactorial
para el término de interacción. Los valores entre paréntesis indican los grados de libertad
del valor calculado de F y p indica la probabilidad asociada a ese valor. Los nombres de los
sitios se encuentran referidos en la tabla 1.
__________________________________________________________Resultados
4.2 Análisis de poblaciones
4.2.1 Densidad de colonias para las especies más abundantes
Gradiente ambiental en Ciudad de La Habana
La especie S. siderea mostró la densidad promedio mayor en toda el área de estudio
(1.0±0.1 colonias/m2), con un máximo en el sitio de Puntilla (Tabla 15). La densidad de la
especie A. agaricites fue la más baja, no se encontró en ocho estaciones (todas impactados)
y presenta el valor del cociente Max/Min más bajo (7.3). Las especies S. siderea y S.
radians, presentaron los valores máximos para el cociente Max/Min (35 y 27,
respectivamente). Las especies M. cavernosa y P. astreoides presentan densidades y
cocientes Max/Min similares para el área de estudio y no se encontraron en cuatro y cinco
estaciones, respectivamente.
Tabla 15. Valores de densidad media (± error estándar) para las especies de corales más
abundantes por estaciones de muestreo (biotopo de veril) de la Ciudad de La Habana. Se
muestran los resultados del análisis de varianza y p indica la probabilidad asociada a ese
valor. Max/Min: cociente de los valores máximo y mínimo de densidad media.
S. siderea M. cavernosa S. radians P. astreoides A. agaricites
Media ± ee Media ± ee Media ± ee Media ± ee Media ± ee
BHaW
0,30 ± 0,10
Dea
0,70 ± 0,30
0,50 ± 0,20 0,30 ± 0,20 0,80 ± 0,30
DM
0,30 ± 0,10
PM
0,20 ± 0,20
0,30 ± 0,10 1,20 ± 0,40
C25
0,20 ± 0,20
0,20 ± 0,10 0,60 ± 0,20
HN
0,08 ± 0,08
0,20 ± 0,10
Mr
0,40 ± 0,30
1,40 ± 0,40 0,10 ± 0,10
Pa
1,70 ± 0,50
0,50 ± 0,20 0,80 ± 0,30 0,30 ± 0,20 0,80 ± 0,40
RAE
0,80 ± 0,30
0,30 ± 0,10 0,60 ± 0,30 0,10 ± 0,10
Pu
2,80 ± 0,70
0,60 ± 0,20 2,20 ± 0,50 0,60 ± 0,20 0,30 ± 0,10
C16
1,80 ± 0,40
1,60 ± 0,30 1,30 ± 0,40 1,60 ± 0,50 1,30 ± 0,40
C30
1,80 ± 0,40
1,10 ± 0,40 0,10 ± 0,10 1,30 ± 0,30 0,60 ± 0,20
C42
2,20 ± 0,60
0,10 ± 0,10 0,10 ± 0,10 0,90 ± 0,30 0,20 ± 0,10
C70
1,30 ± 0,40
0,20 ± 0,10
0,80 ± 0,20 0,40 ± 0,30
C84
0,80 ± 0,30
0,40 ± 0,20 0,10 ± 0,10 0,80 ± 0,30 0,20 ± 0,10
Densidad 1,00 ± 0,10
0,40 ± 0,10 0,08 ± 0,10 0,50 ± 0,10 0,20 ± 0,10
F
2,01
0,95
4,00
1,60
1,52
p
0,03
0,50
<0,01
0,20
0,22
Max/Min
35,00
19,80
27,10
19,70
7,30
Grados de libertad para la prueba F: S. siderea: 6,20; M. cavernosa: 10,34; S. radians:
12,44; P. astreoides: 9,41; A. agaricites: 6,20.
Sitios
57
__________________________________________________________Resultados
Variabilidad natural en Los Colorados.
La variabilidad de la densidad media de las especies de coral seleccionadas por estaciones
en Los Colorados, muestra patrones diferentes para cada biotopo (Tabla 16). En el biotopo
de cresta, sólo P. astreoides presentó diferencia significativa entre estaciones, con el valor
medio más alto (FP) cuatro veces mayor que el más bajo (EP). En el biotopo de veril, sin
embargo, la densidad media de todas las especies analizadas fue significativamente
diferente entre estaciones. Tres especies (P. astreoides, A. agaricites y M. cavernosa)
presentan valores máximos que son, al menos, cuatro veces mayores que los valores más
bajos. La variabilidad menor se encontró en los camellones. Sólo S. intersepta mostró
valores de F significativos con los valores máximos (LT, ZO) menos de tres veces más altos
que el mínimo (EP).
Tabla 16. Valores de densidad media (± error estándar) para las especies de corales
seleccionadas por cada sitio y biotopo del arrecife de Los Colorados. Se muestran los
valores de F obtenidos en el análisis de varianza y la probabilidad (p) asociada a los
mismos. Max/Min: cociente de los valores máximo y mínimo de densidad media. Los
nombres de los sitios se encuentran referidos en la tabla 1.
Max/Min
Especies
FP
LT
ZO
EP
Dens
F
p
Cresta
2,2
M. complanata 4,4 ± 0,9 2,0 ± 0,7 4,1 ± 1,1 3,8 ± 0,8 3,6 ± 0,5 1,31 0,28
1,7 ± 0,5 1,7 ± 0,6 2,0 ± 0,4 1,6 ± 0,4 1,8 ± 0,2 0,12 0,95
1,3
A. palmata
4,1
P. astreoides 11,8 ± 1,5 9,4 ± 1,7 14,7 ± 2,3 3,6 ± 0,5 9,9 ± 1,0 2,42 < 0,01
Veril
1,6 ± 0,3 2,4 ± 0,3 1,8 ± 0,2 2,5 ± 0,3 2,5 ± 0,2 9,78 < 0,01
2,5
S. siderea
0,5 ± 0,1 0,8 ± 0,2 0,4 ± 0,1 0,5 ± 0,1 0,8 ± 0,1 3,11 0,02
3,8
S. intersepta
0,9 ± 0,1 1,5 ± 0,3 1,2 ± 0,2 1,7 ± 0,3 1,2 ± 0,1 5,30 < 0,01
4,3
P. astreoides
0,2 ± 0,1 0,3 ± 0,1 0,9 ± 0,2 1,0 ± 0,2 0,6 ± 0,1 4,73 < 0,01
5,0
A. agaricites
0,1 ± 0,1 0,2 ± 0,1 0,2 ± 0,1 0,9 ± 0,2 0,3 ± 0,1 6,70 < 0,01
9,0
M. cavernosa
Camellones
2,8 ± 0,3 3,1 ± 0,3 3,1 ± 0,4 2,4 ± 0,3 2,8 ± 0,2 0,88 0,50
1,3
S. siderea
0,6 ± 0,1 0,8 ± 0,2 0,8 ± 0,2 0,3 ± 0,1 0,6 ± 0,1 3,02 0,03
2,7
S. intersepta
0,8 ± 0,2 0,9 ± 0,1 0,9 ± 0,1 0,9 ± 0,2 0,9 ± 0,1 0,11 0,95
1,1
P. astreoides
0,4
±
0,1
0,2
±
0,1
0,3
±
0,1
0,1
±
0,1
0,3
±
0,1
1,41
0,24
4,0
A. agaricites
0,2 ± 0,1 0,3 ± 0,1 0,4 ± 0,1 0,4 ± 0,1 0,3 ± 0,1 0,66 0,60
2,0
M. cavernosa
Grados de libertad para la prueba F: Cresta=3, 36; Veril=4,145; Camellones=3,116
58
__________________________________________________________Resultados
Gradiente ambiental en la región noroccidental
La densidad media de las cinco especies de coral seleccionadas en la región noroccidental,
muestra diferencias significativas entre estaciones (Tabla 17). La especie S. siderea,
presentó la densidad más alta en la región (2,5 ± 0,1 colonias/m2) y su valor medio superior
(C16) es once veces más alto que el más bajo (BHaE). Siguen, en orden de densidad
decreciente, las especies A. agaricites y P. astreoides, ambas con las densidades máximas
en BHE y mínimas en RAE y BHaW. Los valores medios máximos para estas especies son
220 y 107 veces más altos que los mínimos, respectivamente. La densidad de las especies
M. cavernosa y S. intersepta fue baja en la región (0,8 ± 0,04 y 0,4 ± 0,03 colonias/m2,
respectivamente). La variación entre los sitos con la densidad máxima y la mínima, fue de
22 veces para M. cavernosa y 50 para S. intersepta.
Tabla 17. Valores de densidad media (± error estándar) para las especies de corales
seleccionadas por cada sitio de la costa noroccidental. Se muestran los valores de F obtenidos
en el análisis de varianza y la probabilidad (p) asociada a los mismos. Ver tabla 16 con
especies seleccionadas para el veril de Los Colorados.
S. siderea M. cavernosa S. intersepta P. astreoides A. agaricites
Media ± ee
Media ± ee Media ± ee Media ± ee
Media ± ee
BHW
3,4 ± 0,3
0,7 ± 0,1
0,2 ± 0,1
2,7 ± 0,3
3,2 ± 0,4
BHE
2,0 ± 0,3
0,1 ± 0,1
0,3 ± 0,1
3,2 ± 0,3
6,6 ± 0,4
BCW
2,7 ± 0,3
0,9 ± 0,2
0,3 ± 0,1
3,0 ± 0,4
2,9 ± 0,6
BCE
1,4 ± 0,2
0,3 ± 0,1
0,1 ± 0,1
1,9 ± 0,3
1,1 ± 0,2
BMW
4,9 ± 0,4
1,8 ± 0,2
0,4 ± 0,1
2,1 ± 0,2
4,0 ± 0,5
RME
2,6 ± 0,4
1,0 ± 0,2
0,2 ± 0,1
2,1 ± 0,3
3,6 ± 0,5
PB
2,9 ± 0,4
2,0 ± 0,3
0,1± 0,05
2,4 ± 0,4
3,5 ± 0,5
RJW
3,5 ± 0,4
1,2 ± 0,2
0,5 ± 0,1
0,7 ± 0,2
1,9 ± 0,3
RJE
2,1 ± 0,3
1,2 ± 0,2
0,2 ± 0,1
0,6± 0,1
2,4 ± 0,3
RQ
1,5 ± 0,3
0,2 ± 0,1
0,1 ± 0,1
0,5 ± 0,2
0,2 ± 0,1
C30
3,8 ± 0,5
2,2 ± 0,3
0,1 ± 0,1
2,3 ± 0,2
1,4 ± 0,2
C16
5,5 ± 0,6
1,4 ± 0,2
0,3 ± 0,1
1,6 ± 0,2
1,2 ± 0,2
RAW
2,5 ± 0,4
0,6 ± 0,1
0,9 ± 0,2
0,1 ± 0,1
0,3 ± 0,1
RAE
1,0 ± 0,2
0,3 ± 0,1
0,6 ± 0,1
0,1 ± 0,1
0,1 ± 0,1
BHaW
0,6 ± 0,2
0,5 ± 0,1
0,3 ± 0,1
0,1 ± 0,1
BHaE
0,5 ± 0,1
0,1 ± 0,1
0,1 ± 0,1
0,1 ± 0,1
0,1 ± 0,1
Bac
1,3 ± 0,2
1,9 ± 0,3
0,1 ± 0,1
1,5 ± 0,2
1,7 ± 0,3
Densidad
2,5 ± 0,1
0,8 ± 0,1
0,4 ± 0,1
1,4 ± 0,1
1,7 ± 0,1
F
(21,496) 10,4 (21,289) 4,3 (21,163) 2,8 (21,364) 7,3 (20,345) 11,9
p
< 0,01
< 0,01
< 0,01
< 0,01
< 0,01
Max/Min
11
22
50
107
220
Sitios
59
__________________________________________________________Resultados
4.2.2 Composición por tallas y salud
Gradiente ambiental en Ciudad de La Habana
El diámetro mayor para los corales fue significativamente diferente entre las tres zonas de
investigación de la Ciudad de La Habana (Fig. 14). El diámetro medio mayor se obtuvo en
la Zona 3 (23,9 ± 0,7 cm) y el menor en la Zona 1 (8,8 ± 0,4 cm).
Corales
F(2,319)=56.2
p<0.01
a
24
Diámetro mayor (cm)
20
16
b
12
c
8
4
0
Zona 1
Zona 2
Zona 3
Figura 14. Diámetro medio de las colonias de corales medidas por cada zona de
investigación en la Ciudad de La Habana. F y p: valores del análisis de varianza, el valor
entre paréntesis indica los grados de libertad del valor calculado de F y p indica la
probabilidad asociada a ese valor. Las letras encima de cada barra indican el resultado del
test de Newman-Keuls.
El análisis de la composición por clase de tallas (diámetro mayor) muestra que sólo en la
Zona 1 se encontraron reclutas de corales (colonias menores de 2 cm de diámetro) y el
porcentaje de juveniles (17.6) fue superior a los encontrados en el resto de las zonas (Tabla
18). Para las Zonas 1 y 2 más del 75 % de las colonias se encontraron en las clases de tallas
de entre 6 y 20 cm. Las Zonas 2 y 3 no presentaron reclutas y el porcentaje de juveniles fue
bajo. En la zona 3, sin embargo, se encontraron mejor repartidas las colonias en las clases
de tallas superiores.
60
__________________________________________________________Resultados
Tabla 18. Número de colonias (N) de corales por clase de diámetro y porcentaje que
representa del total de colonias medidas para cada zona de investigación de la Ciudad de La
Habana.
Clases de tallas
(Diámetro en cm)
≤2
3-5
6-10
11-20
21-25
26-50
>50
Total
N
6
18
46
31
1
102
Zona 1
%
5,9
17,6
45,1
30,4
1,0
-
N
9
47
50
7
14
127
Zona 2
%
7,1
37,0
39,4
5,5
11,0
-
N
3
12
38
11
20
9
93
Zona 3
%
3,2
12,9
40,9
11,8
21,5
9,7
Variabilidad natural en Los Colorados
En la región de Los Colorados, los resultados del análisis de varianza muestran interacción
significativa entre sitios y fechas para el diámetro (Fsxf (3,2121)=11,3; p<0,01) y la altura
(Fsxf (3,2121)=10,5; p<0,01) de la especie S. siderea. En el año 2006, los valores máximos
de diámetro y altura se encontraron en FP y los valores mínimos en ZO y LT (Tabla 19). En
el año 2008, en ZO, se obtuvieron los valores máximos de diámetro y altura, mientras que
en EP, se encontraron los valores mínimos de ambos indicadores. El cociente Max/Min es
similar tanto para el diámetro y la altura como para estos indicadores en ambos años. El
porcentaje de colonias con afectaciones y el porcentaje de colonias con blanqueamiento se
duplicó del año 2006 al 2008. En este último casi el 50 % de las colonias de S. siderea
presentó alguna afectación.
61
__________________________________________________________Resultados
Tabla 19. Variación temporal (2006-2008) del diámetro mayor y la altura (Media ± error
estándar) para las especies S. siderea y M. cavernosa, por sitios y en la región de Los
Colorados (LC). NC: no contaminado. Max/Min: cociente de los valores máximo y mínimo
de densidad media. Además, se muestra el porcentaje de colonias afectadas y con
blanqueamiento en Los Colorados. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la
tabla 1.
S. siderea
2006
2008
Sitios
Diámetro Altura Diámetro Altura
FP
8,7 ± 0,6 4,6 ± 0,3 6,0 ± 0,2 2,7 ± 0,1
ZO
6,7 ± 0,3 3,5 ± 0,2 7,4 ± 0,3 3,6 ± 0,2
LT
6,7 ± 0,6 3,5 ± 0,3 6,8 ± 0,3 2,9 ± 0,1
EP
7,7 ± 0,4 4,2 ± 0,2 5,4 ± 0,3 2,5 ± 0,1
LC(NC)
7,5 ± 0,2 4,0 ± 0,1 6,5 ± 0,2 3,0 ± 0,1
Max/Min
1,3
1,3
1,4
1,4
Afect.
25,4 % (807)
48,3 % (1323)
Blanq.
22,9 %
44,3 %
M. cavernosa
2006
Diámetro
Altura
20,0 ± 3,1 19,8 ± 3,2
14,7 ± 1,2 13,3 ± 1,4
8,6 ± 2,1
7,5 ± 2,0
9,1 ± 0,8
6,8 ± 0,7
12,1 ± 0,7 10,4 ± 0,7
2,3
2,9
3,1% (162)
0,6%
2008
Diámetro
Altura
14,3 ± 0,7 11,1 ± 0,7
7,9 ± 0,4 5,2 ± 0,3
13,5 ± 0,7 9,1 ± 0,6
8,2 ± 0,4 6,1 ± 0,4
10,8 ± 0,3 7,8 ± 0,3
1,8
2,1
47,9% (877)
36,5%
Los resultados del análisis de varianza bifactorial para la especie M. cavernosa muestran
que la interacción tanto para el diámetro (Fsxf (3,1031)=6,3; p<0,01) como para la altura
(Fsxf (3,1031)=9,0; p<0,01) es significativa (Tabla 19). En el año 2006, los valores medios
máximos de diámetro medio y altura se encontraron en FP. Los valores medios mínimos se
encontraron en LT (diámetro) y EP (altura). En el año 2008, en FP se obtuvieron los valores
medios máximos para ambos indicadores (diámetro medio y altura), mientras que en ZO, se
hallaron los mínimos (Tabla 19b). Los valores máximos de diámetro y altura en cada año,
contienen dos veces o más, a los valores mínimos. En todos los casos, los valores
superiores se presentan en FP. Del año 2006 al 2008 se observa un incremento significativo
del porcentaje de colonias afectadas (44.8 % de incremento) y con blanqueamiento (35,9 %
de incremento).
Las colonias de la especie S. siderea se encuentran distribuidas en todas las clases de
diámetro en ambos años (2006-2008) en la región de Los Colorados (Tabla 20). En el año
2006, prácticamente el 9 % de las colonias son reclutas, mientras que en el año 2008 es el
13 %. Más del 70% de las colonias en cada año se encuentra entre 3 cm (juveniles) y 10 cm
(adultos tempranos) de diámetro. Teniendo en cuenta la altura, casi el 80 % y el 89 % de las
colonias pertenece a reclutas y juveniles en los años 2006 y 2008, respectivamente. El
62
__________________________________________________________Resultados
porcentaje de colonias afectadas (por clase de talla) tiende a aumentar con la talla y entre
ambos años. En el 2006, el 14 % de los reclutas presentan blanqueamiento y el porcentaje
mayor de colonias con blanqueamiento (33,6 %) se observa en la clase de 11 a 20 cm de
diámetro. En el 2008, casi el 30% de los reclutas presentan afectaciones y de ellos, el 28 %,
blanqueamiento. La clase de talla con porcentajes de afectaciones mayores es la de 11 a 20
cm (94 %), mientras que el blanqueamiento es mayor (78 %) en la clase de talla superior
(26-50 cm).
En Los Colorados, la especie M. cavernosa se encuentra distribuida en todas las clases de
diámetro y altura en ambos años (2006-2008) (Tabla 20). El porcentaje de reclutas y
juveniles aumentó del año 2006 al 2008. Más del 40 % de las colonias en ambos años se
encuentran entre los 6 y 20 cm. En todos los casos, las clases de tallas superiores (de 21 a
más de 50 cm de diámetro) se encuentran menos representadas y disminuyeron sus
porcentajes en el año 2008. En el año 2006, el porcentaje de colonias afectadas fue bajo y el
blanqueamiento sólo se observó (3 %) en la clase de 3 a 5 cm. En el año 2008, aumentó
significativamente la incidencia de afectaciones y blanqueamiento. La clase de 26 a 50 cm
presentó más del 80 % de sus colonias afectadas, mientras que todas las clases excepto los
reclutas (19 % con blanqueamiento) presentaron más del 30 % de sus colonias con
blanqueamiento.
63
__________________________________________________________Resultados
Tabla 20. Variación temporal (2006-2008) del porcentaje que representan del total de
colonias medidas por clases de diámetro mayor (cm) para las especies S. siderea y M.
cavernosa en Los Colorados. Además, se muestra el porcentaje de colonias afectadas y con
blanqueamiento por clase de tallas.
S. siderea
2006
2008
Clases
de
Diámetro Altura Afect. Blanq. Diámetro Altura Afect. Blanq.
tallas (cm)
8,9
43,3
13,9
13,9
13,0
59,0
29,7
27,9
≤2
3-5
43,1
36,6
20,8
19,9
44,6
30,0
46,3
40,8
6-10
28,7
14,4
27,3
24,7
29,9
7,6
59,5
48,9
11 – 20
14,0
5,3
40,7
33,6
8,7
2,5
93,9
64,3
21 - 30
4,0
0,5
34,4
31,3
2,8
0,6
83,8
48,6
31-50
1,4
---
45,5
27,3
1,1
---
78,6
78,6
2006
2008
Intervalos (cm) Diámetro Altura Afect. Blanq. Diámetro Altura Afect.
M. cavernosa
Blanq.
≤2
3,7
11,1
---
---
8,3
29,1
21,9
19,2
3-5
20,4
27,2
3,0
3,0
32,4
29,8
45,4
40,1
6-10
29,6
24,7
2,1
---
20,8
19,3
45,6
34,1
11 – 20
30,9
23,5
4,0
---
23,5
19,2
71,4
40,3
21 - 25
11,1
9,9
5,6
---
11,1
4,1
61,9
36,1
26-50
>50
3,1
1,2
3,1
0,6
-----
-----
3,8
0,3
1,6
0,5
84,8
---
36,9
---
Gradiente ambiental en la región noroccidental
En la región noroccidental de Cuba, las especies S. siderea y M. cavernosa, presentaron
diferencias significativas para el diámetro medio y la altura entre las zonas no
contaminadas (NC), poco contaminadas (PC) y muy contaminadas (MC) (Tabla 21). La
zona PC posee los valores mayores de diámetro medio y altura para ambas especies. El
valor medio máximo (PC) de la altura en M. cavernosa fue el doble del valor mínimo
(MC). En el resto de los casos, los valores medios máximos fueron menos del doble más
altos que los más bajos. En casi todos los casos el valor más bajo estuvo en la zona MC.
64
__________________________________________________________Resultados
Tabla 21. Diámetro mayor y la altura (cm) (Media ± error estándar) para las especies
seleccionadas para las zonas poco contaminadas (PC) y muy contaminadas (MC) en la
región noroccidental de Cuba. Max/Min: cociente de los valores máximo y mínimo de
densidad media. F y p: resultados del ANOVA. Se muestran los valores de F obtenidos en
el análisis de varianza y la probabilidad (p) asociada a los mismos. Los datos de los sitios
no contaminados (NC) pueden verse en la tabla 19.
PC
S. siderea
M. cavernosa
MC
Max/Min
F
p
Diámetro
9,5±0,2 7,8±0,2
1,3
19,5 <0,01
Altura
5,0±0,1 3,7±0,1
1,4
15,0 <0,01
Diámetro 16,1±0,4 9,8±0,3
1,6
46,4 <0,01
Altura
2,0
86,6 <0,01
12,3±0,3 6,3±0,3
Grados de libertad para la prueba F: S. siderea: Diámetro y altura=2,3246; M. cavernosa:
Diámetro y altura=2,1701.
En el análisis de las tallas medias de la especie S. siderea por estaciones de la región
noroccidental de Cuba (Tabla 22), tanto para el diámetro como para la altura, los valores
máximos se obtuvieron en RJ y los mínimos en BHaE. Para ambos indicadores el valor
medio mayor (RJ) fue tres veces más alto que el más bajo. M cavernosa, presentó los
valores de diámetro y altura medios mayores en RJE, mientras que los más bajos se
obtuvieron en RAW.
65
__________________________________________________________Resultados
Tabla 22. Variación espacial (2006) del diámetro mayor y la altura en cm (media ± error
estándar) para las especies seleccionadas en los sitios de la región noroccidental de Cuba.
Max/Min: cociente de los valores máximo y mínimo de densidad media. Los resultados
para la zona de Los Colorados se muestran en la tabla 19. Los nombres de los sitios se
encuentran referidos en la tabla 1.
Sitios
BHW
BHE
BCW
BCE
BMW
RME
PB
RJW
RJE
C30
C16
RAW
RAE
BHaW
BHaE
Bac
Max/Min
S. siderea
Diámetro
Altura
11,3 ± 1,0
5,2 ± 0,5
9,1 ± 0,7
4,3 ± 0,3
8,5 ± 0,8
4,3 ± 0,5
9,1 ± 0,8
5,2 ± 0,6
6,8 ± 0,5
3,6± 0,3
5,9 ± 0,4
4,1 ± 0,3
8,9 ± 0,6
5,0 ± 0,4
15,7 ± 3,0
7,4 ± 1,9
15,2 ± 2,0
7,5 ± 1,2
7,8 ± 0,3
4,0 ± 0,2
8,6 ± 0,4
4,6 ± 0,2
8,6 ± 1,1
4,0 ± 0,6
6,9 ± 0,3
3,7 ± 0,2
9,1 ± 0,3
3,7 ± 0,2
4,4 ± 0,5
2,4 ± 0,5
13,6 ± 0,7
7,3 ± 0,5
3,6
3,1
M. cavernosa
Diámetro
Altura
11,2 ± 1,7
7,3 ± 2,1
10,5 ± 1,5
6,5 ± 1,0
9,7 ± 1,2
6,2 ± 0,8
11,5 ± 1,9
7,6 ± 1,2
12,4 ± 1,7
9,2 ± 1,6
10,5 ± 1,5
7,5 ±1,2
17,0 ± 0,8
13,2 ± 0,7
13,6±1,9
12,2 ± 2,0
24,9 ± 3,8
20,8 ± 3,1
15,9 ± 0,7
11,2 ± 0,6
15,7 ± 0,7
11,5 ±0,6
4,4 ± 0,9
3,4 ± 1,1
10,8 ± 0,5
8,3 ± 0,5
9,1 ± 0,4
3,7 ± 0,2
4,4 ± 0,5
2,4 ± 0,5
21,0 ± 1,0
18,6 ± 0,9
5,7
8,7
La interacción entre sitios y años de muestreo, fue significativa para el diámetro y la altura
de las especies S. siderea y M. cavernosa en la región noroccidental (Fig. 15). No se logró
distinguir ningún patrón de variación en las tallas (diámetro mayor y altura) en los sitios
analizados en los años 2006 y 2008. En el año 2006, para la especie S. siderea, los valores
máximos de diámetro y altura se encontraron en RJ (15,4 ± 1,7; 7,4 ± 1,0,
respectivamente), mientras que los mínimos se encontraron en ZO (6,7 ± 0,3; 3,5 ± 0,2,
respectivamente). En el año 2008, el valor máximo del diámetro medio se halló en Bac
(12,1 ± 0,6) y el mínimo en EP (5,4 ± 0,3). Para ese mismo año, la altura máxima se obtuvo
en RJ (5,6 ± 0,3), mientras que la mínima se encontró en BHaW (2,3 ± 0,1). La especie M.
cavernosa, en el año 2006 presentó sus valores máximos de diámetro (20,9 ± 1,0) y altura
(18,6 ± 0,8) en Bac, mientras que los valores mínimos del diámetro se encontraron en LT
(8,6 ± 2,1) y los de la altura en BHaW (3,6 ± 0,2). En el año 2008, en Bac se encontraron
66
__________________________________________________________Resultados
los valores máximos de diámetro (24,9 ± 1,2) y altura (14,3 ± 1,1), en ZO el valor mínimo
de diámetro medio (7,9 ± 0,4) y en BHaW, la altura mínima (2,5 ± 0,1).
Siderastrea siderea
2,5
2,0
2,0
Log(altura+1)
Log(diámetro)
Siderastrea siderea
2,5
1,5
1,5
1,0
1,0
0,5
0,5
FFxS(10,6046)=9.9
p<0.01
FFxS (10,6046)=11.5
p<0.01
0,0
0,0
FP
LT
ZO
PB
EP
RAE
RJ
Bac
BHaW
C16
C30
FP
2006
2008
LT
ZO
PB
EP
RAE
RJ
Sitios
C16
C30
2006
2008
Montastraea cavernosa
3,0
2,5
2,5
2,0
2,0
Log(altura+1)
Log(altura+1)
Montastraea cavernosa
3,0
1,5
Bac
BHaW
Sitios
1,5
1,0
1,0
0,5
0,5
FFxS(10,3898)=6.3
p<0.01
FFxS(10,3898)=6.3
p<0.01
0,0
0,0
FP
LT
ZO
PB
EP
RAE
RJ
Sitios
Bac
BHaW
C16
C30
2006
2008
FP
LT
ZO
PB
EP
RAE
RJ
Bac
BHaW
C16
C30
Sitios
Figura 15. Variación espacial y temporal (2006-2008) del logaritmo del diámetro medio y
la altura (± error estándar) de las especies seleccionadas en la región noroccidental. F y p:
resultados del ANOVA bifactorial para el término de interacción (Sitio x Fecha). El valor
entre paréntesis indica los grados de libertad del valor calculado de F y p indica la
probabilidad asociada a ese valor. Los nombres de los sitios se encuentran referidos en la
tabla 1.
En la composición por clases de tallas de la especie S. siderea, los reclutas (tanto para el
diámetro como para la altura) se encuentran en un porcentaje mayor en la zona MC (Tabla
23). En esta misma zona, casi el 50 % de las colonias tienen altura igual o menor a 2 cm y
se encuentran los porcentajes más bajos en las clases de diámetro y altura superiores (más
de 21 cm). Ni en PC ni en MC se encontraron colonias con más de 51 cm de diámetro o
67
2006
2008
__________________________________________________________Resultados
altura. Para las tres zonas, la mayoría de las colonias se encuentran entre 3 y 10 cm de
diámetro. El porcentaje de afectaciones y blanqueamiento fue superior en las clases de
tallas mayores. En la zona PC, más del 40 % de las colonias mayores de 11 cm (por clase
de talla) tuvieron alguna afectación y en el intervalo de 11 a 20 cm, el 27 % de las colonias
estaban blanqueadas. Para esta misma clase de tallas, se observó el porcentaje mayor de
colonias con blanqueamiento en LC (34 %). En MC, el 92% de las colonias entre 21 y 25
presentaron alguna afectación.
Para la especie M. cavernosa, se encontraron los porcentajes más bajos de reclutas en la
zona NC (Tabla 23), mientras que en la MC se halló más del 35 % (altura). La mayoría de
las colonias se distribuyeron entre los 3 y los 20 cm en las tres zonas. En la zona NC no se
encontraron colonias por encima de los 51 cm. La incidencia de afectaciones y
blanqueamiento fue baja en la zona MC y menor aún en la NC. En la PC la incidencia de
afectaciones aumentó gradualmente con la talla. En esta misma zona, del total de colonias
mayores de 51 cm, el 35 % estuvo afectado (de ellas, sólo 7 % presentaron
blanqueamiento), fundamentalmente, por mortalidad antigua.
La variación espacial del índice Diam/h para las especies S. siderea (F(2,3246)=18,1;
p<0,01) y M. cavernosa (F(2,1701)=56,0; p<0,01), presentó diferencias significativas entre
las zonas NC, PC y MC (Fig. 16). Para ambas especies, los valores mayores del índice
(colonias más achatadas) se encuentran en la zona MC, mientras que los menores se
obtuvieron en la zona NC.
68
__________________________________________________________Resultados
3,5
Siderastrea siderea
F(2,3246)=18.1
p<0.01
3,5
a
3,0
F(2,1701)=56.0
p<0.01
Montastraea cavernosa
3,0
a
b
2,5
c
Log(diam/h)
Log (Diam/h)
2,5
2,0
b
2,0
c
1,5
1,5
1,0
1,0
0,5
0,5
0,0
0,0
NC
PC
NC
MC
PC
MC
Figura 16. Variación espacial del índice Diámetro medio/altura (Diam/h) (± IC 95 %) en las
especies S. siderea y M. cavernosa en la región noroccidental de Cuba. F y p: resultados del
ANOVA. El valor entre paréntesis indica los grados de libertad del valor calculado de F y p
indica la probabilidad asociada a ese valor. Las letras encima de cada barra indican el
resultado del test de Newman-Keuls.
Tabla 23. Variación espacial (2006) del porcentaje de colonias de corales por clases de
diámetro mayor y altura para las dos especies de corales seleccionadas en las zonas poco
contaminadas (PC) y muy contaminadas (MC) de la costa noroccidental de Cuba. Los
resultados para la zona no contaminadas (NC) se muestran en la tabla 19.
S. siderea
Intervalos/tallas
≤2
3-5
6-10
11 – 20
21 - 30
31-50
>51
Diam
6,6
34,5
31,0
18,8
5,3
3,3
M. cavernosa
Intervalos/tallas Diam
≤2
6,3
3-5
14,3
6-10
16,6
11 – 20
34,2
21 - 30
17,9
31-50
8,9
>51
1,5
0,5
PC
Alt Blanq Afect
39,6
16,2 16,9
31,8
20,6 22,6
17,7
23,1 29,1
8,2
27,1 40,0
2,2
23,9 42,0
0,8
19,3 45,6
9,1
Diam
10,3
33,5
30,8
23,1
1,8
0,5
MC
Alt Blanq Afect
48,4
6,3
6,3
30,2
6,0 10,6
16,7
8,5 17,1
4,5
10,1 21,4
0,2
25 91,7
33,3 33,3
45,5
PC
Alt
Blanq Afec Diam
17,2
13,0 13,0
5,9
12,7
11,8 13,4
27,4
20,0
11,8 14,7
34,1
30,8
6,2 15,4
25,6
14,1
10,9 21,1
4,1
4,4
10 27,1
2,9
0,5
7,1 35,7
MC
Alt
Blanq Afect
35,4
3,8
3,8
29,0
14,9 18,2
17,7
16,0
18,7
12,0
5,6
11,1
4,5
7,7
1,4
__________________________________________________________Resultados
La especie S. siderea mostró diferencias significativas entre zonas de la región
noroccidental para la proporción de superficie afectada por blanqueamiento (F(2,3227)=36.9;
p<0.01) y por mortalidad antigua (F(2,3227)=15,1; p<0,01) (Fig. 17). El valor superior de
blanqueamiento se encontró en la zona NC (17,1 ± 1,2), mientras que el inferior se encontró
en MC (4,5 ± 0,7). Los valores de mortalidad antigua fueron bajos y se comportaron de
manera inversa al blanqueamiento (superior en MC (1,4 ± 0,3) e inferior en NC (0,3 ±
0,1)). La mortalidad reciente fue baja (0,1 ± 0,04) y no presentó diferencias significativas
entre zonas (F(2,3227)=2,41; p=0,09).
M. cavernosa presentó valores medios inferiores que S. siderea de superficie afectada por
blanqueamiento, por mortalidad antigua y por mortalidad reciente (Fig. 17). Se encontró
diferencia significativa entre zonas para el blanqueamiento (F(2,1410)=11,4; p<0,01) y para la
mortalidad antigua (F(2,1410)=7,9; p<0,01). Los valores medios de blanqueamiento oscilaron
entre 0,6 ± 0,6 en NC y 11,8 ± 1,5 en MC, mientras que para la mortalidad antigua
oscilaron entre 0,6 ± 0,2 en MC y 2,1 ± 0,3 en PC. El valor medio de la mortalidad reciente
fue de 0,1 ± 0,07.
20
Ma
Siderastrea siderea
20
Mr
18
a
Bl
a
16
14
14
12
12
10
10
8
8
b
4
Mr
18
16
6
Ma
Montastraea cavernosa
Bl
a
a
6
4
a
2
0
2
a
b
b
b
b
b
0
NC
PC
MC
NC
PC
MC
Figura 17. Variación espacial de la superficie media afectada (± error estándar) por
mortalidad antigua (Ma), mortalidad reciente (Mr) y blanqueamiento (Bl) en las especies S.
siderea y M. cavernosa por zonas (NC, PC y MC) de la región noroccidental. Las letras
encima de cada barra indican el resultado del test de Newman-Keuls.
69
__________________________________________________________Resultados
4.2.3 Análisis de las variaciones temporales
En el análisis espacio-temporal de las afectaciones en la zona Hab-CH-Mtzas, la
interacción sitio-fecha resultó significativa en la especie S. siderea para el blanqueamiento
(F(2,5264)=47,9; p<0,01) (Fig. 18). El porcentaje de colonias afectadas varió entre 15,7 %
(zona MC, año 2006) y zona PC en el año 2007 (73,2 %) (Tabla 24). Para este último caso
también se obtuvo la media superior de superficie afectada (53,2 ± 1,3). Para la mortalidad
antigua (F(2,5264)=0,24; p=0,78) y la mortalidad reciente (F(2,5271)=0,68; p=0,5) no se
encontraron diferencias significativas en la interacción sitio-fecha. La aparición de
poliquetos perforadores en las colonias de S. siderea sucedió a partir del año 2007 y sólo en
la zona MC. En el año 2008 el 16,7 % de las colonias de esta especie en MC presentó esta
afectación.
La especie M. cavernosa presentó un comportamiento inverso a la especie S. siderea en la
incidencia del blanqueamiento. La interacción sitio-fecha (Fig. 18) fue significativa
(F(2, 4089)=12,3; p<0,01) pero los valores superiores se encontraron en los tres años en la
zona MC (Tabla 24). En el año 2007 en la zona MC, prácticamente el 50 % de las colonias
presentaron blanqueamiento (superficie media afectada 38,6 ± 2,6). Para la mortalidad
antigua no se encontraron diferencias significativas en la interacción (F (2,4089)=0,72;
p=0,5). El valor superior se encontró en PC donde el 31 % de las colonias en el año 2008
estuvieron afectadas. La afectación de las colonias por la presencia de poliquetos, apareció
en el año 2007 en la zona MC y en el 2008 afectó de manera similar ambas zonas (PC y
MC).
70
__________________________________________________________Resultados
F(2,5264)=47.9
p<0.01
Siderastrea siderea
60
50
% de superficie afectada
(Blanqueamiento)
50
Blanqueamiento
(% de superficie afectada)
F(2,4089)=12.3
p<0.01
Montastraea cavernosa
60
40
30
20
40
30
20
10
Año
Año
Año
2006
2007
2008
10
0
PC
MC
Fecha
Fecha
Fecha
2006
2007
2008
0
PC
MC
Figura 18. Variación espacial y temporal del porcentaje de superficie afectada (± error
estándar) por blanqueamiento (Bl) en las especies S. siderea y M. cavernosa por zonas (PC
y MC) de la región Hab-CH-Mtzas. F y p: resultados del ANOVA bifactorial (Zonas x
Fecha). El valor entre paréntesis indica los grados de libertad del valor calculado de F y p
indica la probabilidad asociada a ese valor.
Tabla 24. Variación espacial y temporal de la superficie media afectada (± error estándar) y
porcentaje de colonias afectadas por blanqueamiento, mortalidad antigua (Ma), Mortalidad
reciente (Mr) y presencia de poliquetos (Pol) en las especies S. siderea y M. cavernosa por
zonas (PC y MC) de la región Hab-CH-Mtzas.
S. siderea
Años
2006
2007
2008
Afectación
PC
MC
1,0±0,2 (4,0) 1,4±0,3 (5,7)
Ma
0,1±0,1
0,3±0,2
Mr
----Pol
2,1±0,3 (7,9) 3,0±0,4 (14,2)
Ma
0,1±0,1 (11) 0,1±0,1 (1,3)
Mr
--1,3±0,3 (8,0)
Pol
4,2±0,3 (17,7) 4,9±0,5 (22,2)
Ma
0,4±0,1 (1,8) 0,4±0,1 (1,6)
Mr
0,7±0,1 (6,4) 1,9±0,2 (16,7)
Pol
M. cavernosa
PC
MC
2,7±0,4 (7,3)
0,6±0,2 (2,5)
--0,3±0,2 (0,5)
----6,8±0,6 (19,7)
2,9±0,6 (9,8)
0,1±0,1 (0,8)
0,1±0,1 (0,3)
--0,4±0,2 (1,3)
9,1±0,6 (31,1)
5,5±0,5 (22,3)
0,3±0,1 (1,0)
2,0±0,4 (4,0)
0,4±0,1 (2,8)
0,3±0,1 (2,1)
_________________________________________________________________Discusión
5. DISCUSIÓN
Los resultados obtenidos en esta investigación evidencian cambios en la estructura de las
comunidades de corales que se asocian con el impacto antrópico directo existente a lo largo
de la costa noroccidental de Cuba (Anexos 1 y 2) y que disminuye en la dirección esteoeste. El análisis integral de los indicadores ecológicos seleccionados, ha permitido evaluar
el efecto acumulativo de agentes estresantes de origen natural y humano sobre los corales
hermatípicos en los niveles de población y comunidad. Se considera que este enfoque
constituye una metodología apropiada que posibilita complementar la información que
ofrece cada indicador por separado y evitar confusiones de efectos.
5.1 Gradiente ambiental en Ciudad de La Habana
La degradación provocada por el efecto de las aguas de la bahía de La Habana y del río
Almendares sobre el estado de conservación del litoral habanero se ha puesto de manifiesto
en investigaciones anteriores (Herrera y Martínez-Estalella, 1987; Guardia y GonzálezSansón, 2000 a, b; Guardia et al., 2001). Al comparar los resultados de las evaluaciones de
los años ochenta (Herrera y Martínez-Estalella, 1987) con las realizadas a finales de los
noventa (Guardia y González-Sansón, 2000 a, b) y las obtenidas en esta investigación, se
puede concluir que las condiciones ambientales no han mejorado o que la mejoría en la
calidad del agua aún no se refleja en las condiciones de la comunidad de corales, esponjas y
gorgonias. Los indicadores ecológicos que mejor reflejan este deterioro provocado,
fundamentalmente, por la eutrofización, son la disminución de la densidad de corales, la
abundancia de algunas especies de corales y el aumento de la densidad de las esponjas.
Lewis (1997) y Fabricius et al., (2005) encontraron entre los efectos más adversos de la
eutrofización, la declinación en la abundancia y la diversidad de algunos de los corales más
comunes en los arrecifes de coral y daños en el crecimiento, reproducción, reclutamiento,
entre otros procesos.
Los métodos multidimensionales aplicados para analizar la composición de la comunidad
de corales (Clasificación numérica, escalado multidimensional, análisis de similitudes)
validan, en general, las zonas que se habían establecido a priori atendiendo a los focos de
contaminación principales presentes en el área. Una excepción muy interesante es que las
71
_________________________________________________________________Discusión
estaciones de Plano rocoso y Echinometra de la zona 3 quedan incluidas en el mismo grupo
con las estaciones de veril de la zona 1. Este agrupamiento se debe a que las estaciones de
Veril de la zona 1 se encuentran tan deterioradas por el impacto humano que se asemejan
(en sus densidades de corales) a los biotopos de Plano y Echinometra de la zona 3 que
tienen también bajas densidades pero como resultado de factores naturales.
Los resultados de los índices de diversidad de corales reflejan un gradiente de mejoría de
las condiciones ambientales desde la zona 1 hasta la 3. Guardia y González-Sansón (2000 a,
b) evaluaron el estado de las comunidades bentónicas de arrecife atendiendo al efecto del
impacto de la bahía de La Habana y el Río Almendares. Las comparaciones de la densidad
de corales, gorgonias y esponjas entre los años 1997, 1999 y 2000 (obtenidas por los
autores antes citados) y esta investigación, en la franja litoral estudiada, reflejan la
existencia de variaciones en la zona más degradada (Z1) y en la zona de referencia (Z3).
Guardia y González-Sansón (2000 a, b) encontraron, en la zona 1, densidades de corales
superior y densidad de esponjas inferior a la encontrada en esta investigación. En la zona 3,
la densidad de corales ha aumentado con relación a los datos que aportan Guardia y
González-Sansón (2000 a, b) en los años 1997 y 1999, mientras que la densidad de
gorgonias ha disminuido comparada con los resultados presentados en el capítulo anterior.
A partir de los resultados obtenidos en los análisis de composición por especies y
abundancia de corales, se identifican grupos de especies por biotopos que se encuentran en
abundancias suficientemente altas en las tres zonas y resultan apropiadas para investigar el
efecto de la contaminación en los arrecifes coralinos costeros del litoral de Ciudad de La
Habana. Estas especies son: S. radians y P. astreoides en el biotopo de Echinometra; S.
siderea, S. radians, P. astreoides y D. stokesi en el plano rocoso y S. siderea, S. radians, P.
astreoides, M. cavernosa y D. stokesi en el veril. Lirman y Fong (2007) en una
investigación llevada a cabo en los Cayos de la Florida, encontraron en todos los sitios a las
especies S. siderea y P. astreoides, en el 95 % de los sitios, a S. radians, M. faveolata y M.
cavernosa, mientras que Diploria spp. se encontró en el 82 % de los sitios y Dichocoenia
stokesi en el 80 %. Aronson et al. (2005) y Bak et al. (2003) encontraron a Agaricia spp. y
Montastraea spp. como géneros abundantes y dominantes en arrecifes traseros de poca
profundidad en el Caribe.
72
_________________________________________________________________Discusión
Además de los indicadores discutidos anteriormente, otros indicadores que reflejan el
gradiente de mejoría ambiental en las zonas 2 y 3 son el diámetro medio de las colonias de
coral y la composición por tallas de las mismas. Meesters et al. (2001) encontró que en un
área que bordea una región costera fuertemente urbanizada, la distribución de la frecuencia
de las tallas en poblaciones de varias especies presentó relativamente pocas colonias en las
clases de tallas pequeñas y más en las clases de tallas grandes (incrementándose la
asimetría negativa). Sin embargo, Lirman y Fong (2007) han encontrado que mortalidades
altas y tasas de crecimiento lentas pudieran evitar que las colonias alcancen tallas grandes,
disminuyendo el intervalo de tallas de las colonias. Los procesos señalados por Lirman y
Fong (2007) explican de manera coherente los resultados obtenidos en la zona 1 de Ciudad
de La Habana. Otro factor que también puede haber influido en que se encontraran reclutas
en la zona 1 y no en las otras dos, es que la zona 1 es una caleta que se encuentra más
resguardada del efecto del oleaje provocado por los frentes fríos y la ocurrencia de eventos
meteorológicos extremos.
Los indicadores a nivel de comunidad para el caso de la Ciudad de La Habana, reflejan
diferencias marcadas entre zonas con distinto grado de impacto antrópico. Sin embargo,
para las etapas posteriores de la investigación, hubo que seleccionar un número mayor de
indicadores a nivel de población y analizar cuidadosamente la información que aportarían.
Ello se debe a que en este nivel (población) el efecto provocado por agentes estresantes
diversos es más difícil de distinguir (que a nivel de comunidad), las diferencias entre zonas
con grado de deterioro diferente son más sutiles y el efecto puede enmascararse. Debido a
esto, se llevó a cabo un plan intenso de muestreos pilotos con el objetivo de conocer de la
manera más profunda posible, la variabilidad natural de los indicadores seleccionados.
5.2 Variabilidad natural en Los Colorados
Aunque algunas de las diferencias entre sitios para varios indicadores fueron
estadísticamente significativas, ellas no están asociadas a ningún gradiente de influencia de
tierra o de impacto humano. Por lo tanto, las variaciones observadas pueden ser
consideradas como de origen natural. Sitios dentro de una unidad arrecifal relativamente
homogénea (dada a partir de las características físico-geográficas del arrecife) pueden
presentar diferencias naturales notables y variabilidad alta en la composición de sus
73
_________________________________________________________________Discusión
comunidades. Este resultado refuerza la consideración expuesta por otros autores
(Underwood 1992, Underwood y Chapman 2003, Terlizzi et al. 2005) sobre la necesidad de
utilizar varios sitios control o de referencia para evitar confusiones estadísticas espaciales
en investigaciones cuyo objetivo sea la evaluación del impacto humano.
La naturaleza y magnitud de las diferencias observadas varía entre biotopos, entre
indicadores ecológicos y entre especies y grupos de especies. En términos generales, el
biotopo de camellones muestra menos variabilidad, mientras que el veril se comportó como
el más variable considerando todos los indicadores. Huston (1985) encontró, en arrecifes
del mar Rojo, patrones de diversidad similares a los encontrados en esta investigación. Sin
embargo, el autor mencionado anteriormente no encontró una tendencia clara entre
indicadores, especies y grupos de especies. El punto principal, por lo tanto, es que deben
muestrearse sitios múltiples en cada arrecife para poseer información más realista del
estado de las comunidades que se investigan. Esto constituye una premisa metodológica
importante si se pretende detectar impacto humano a través de la comparación de arrecifes
sometidos a niveles diferentes de estrés antropogénico (Underwood y Chapman 2003; Hill
y Wilkinson, 2004).
Investigaciones llevadas a cabo en arrecifes cubanos a una escala de 10-15 km han
considerado algunos arrecifes que no se encuentran lejos de las ciudades, como sitios de
referencia (Guardia y González-Sansón 2000 b, González 2000, Caballero, 2002 y Álvarez,
2006). Los valores de los índices de diversidad obtenidos en estas investigaciones, son
iguales o menores a los encontrados en esta investigación para el arrecife de Los Colorados.
Las comparaciones entre biotopos muestran los valores superiores en el biotopo de veril.
Otras investigaciones (Guardia y González-Sansón 2000b, Guardia et al. 2001) se han
enfocado en el efecto de fuentes contaminantes bien definidas (ej. bahía de La Habana, Río
Almendares) sobre las comunidades de invertebrados marinos bentónicos. Comparando con
los valores encontrados en esta investigación, esos estudios muestran valores inferiores para
los índices de diversidad en los sitios impactados, pero valores similares en los sitios de
referencia.
Castellanos et al. (2004) investigaron las comunidades de coral en el arrecife del Rincón de
Guanabo, un arrecife considerado como saludable. Ellos encontraron que los valores de
densidad de corales para la cresta fueron inferiores a los valores expuestos en el capítulo
74
_________________________________________________________________Discusión
anterior de la presente investigación. En otro arrecife que recibe el impacto de la descarga
(rica en compuestos orgánicos) del río Salado y que, además, se encuentra bajo regímenes
de explotación turística, Caballero y Guardia (2003) encontraron densidad de corales (2,6
col/m2) más bajas que las encontradas en esta investigación.
González (2000) investigó el veril de dos arrecifes saludables cercanos a la Ciudad de La
Habana y encontró valores de densidad de corales y esponjas similares a los de Los
Colorados (encontrados en esta investigación). Sin embargo, los valores de densidad de
gorgonias encontrados por González (2000) fueron superiores a los hallados en esta
investigación (9,4 col/m2 y 8,3 col/m2). Guardia y González-Sansón (2000b) investigaron
las comunidades de corales en arrecifes altamente contaminados y adyacentes a la entrada
de la bahía de La Habana. Estos autores encontraron valores de densidad de corales
(3,3 col/m2) y de densidad de gorgonias (0,7 col/m2) muy inferiores a los encontrados en
este trabajo. En contraste, la densidad de esponjas en su estudio fue superior (10,4 col/m2).
Autores diversos coinciden en que existe una relación positiva entre la biomasa de esponjas
y la contaminación orgánica con cargas altas de sedimento (Ward-Paige et al. 2005, Costa
et al. 2008). En los cayos de la Florida el cubrimiento de esponjas fue correlacionado
negativamente con el cubrimiento de coral duro (Maliao et al. 2008). Estos resultados
también coinciden con la densidad baja de corales y gorgonias encontradas por Guardia y
González-Sansón (2000b).
Guardia et al., (2001) investigaron el biotopo de camellones en arrecifes adyacentes a la
desembocadura del Río Almendares (zona medianamente impactada). Estos autores
encontraron valores menores para las densidades de corales y gorgonias y superiores para la
densidad de esponjas en comparación con los encontrados en la investigación en que se
basa esta tesis. Álvarez (2006) en un sitio de referencia de la Ciudad de La Habana (con
nivel de impacto bajo) reportó para el biotopo de camellones valores de densidad de corales
(6,6 col/m2) similares a los encontrados en esta investigación, pero superiores para las
esponjas (7,8 col/m2) y las gorgonias (6,8 col/m2).
A partir de los resultados obtenidos, se sugiere incluir M. complanata, A. palmata y P.
astreoides en las investigaciones a nivel de población en el biotopo de cresta de este
arrecife. Estas especies se han reconocido como típicas de este biotopo y muy resistentes a
la acción el oleaje (Sorokin 1993, Lewis 1997). Bellwood et al. (2004) han planteado que
75
_________________________________________________________________Discusión
A. palmata constituye un grupo funcional crítico que ha desaparecido en gran parte de la
región del Caribe y solo permanece dominando en arrecifes saludables. En otros arrecifes
cubanos cercanos a la costa (arrecife de Baracoa y Rincón de Guanabo), se encontraron
densidades similares (a las de esta investigación) de A. palmata, pero P. astreoides obtuvo
densidades superiores en Baracoa (Perera, 2008).
Investigaciones futuras en los biotopos de veril y camellones (a nivel de población) en esta
misma área de estudio (arrecife de Los Colorados) pudieran incluir a S. siderea, S.
intersepta, P. astreoides, A. agaricites y M. cavernosa. En este sentido, es importante
enfatizar que el biotopo de veril exhibe la variabilidad mayor para la densidad de especies
entre sitios. Se sugiere, además, que sería útil analizar la variabilidad de la densidad en
otros arrecifes con veriles relativamente homogéneos y no impactados con especial
atención a la variabilidad de M. cavernosa. Todas estas especies (excepto A. agaricites) han
sido identificadas como colonias con estructuras con capacidad de resistencia a la
turbulencia alta y a la sedimentación (Herrera y Martínez-Estallela, 1989, Meesters et. al.
1992).
Steiner (1999) encontró que S. siderea y P. astreoides fueron generalistas batimétricos (son
capaces de vivir en intervalos amplios de profundidad). Sin embargo, P. astreoides fue más
abundante en aguas de poca profundidad y más turbulentas con menor competencia
espacial aparente. En contraste, S. siderea abundó más en profundidades mayores y
formando parte de asociaciones de corales más densas. Todo esto coincide con los
resultados presentados en esta tesis. Guardia y González-Sansón (2000b) y Guardia et al.
(2001) también reportan estas especies, junto a S. radians y M. cavernosa, como especies
resistentes al estrés ambiental.
Los valores de abundancia de A. agaricites obtenidos en esta investigación son similares a
los encontrados por otros investigadores. En arrecifes localizados lejos de disturbios
antrópicos significativos, Guardia y González-Sansón (1997b), Caballero et al., (2005) y
Guardia et al., (2006) encontraron a A. agaricites como la especie más abundante.
Resultados similares fueron obtenidos por Caballero y Guardia (2003) en arrecifes con
impacto humano bajo de la Ciudad de La Habana y que son considerados como sitios de
referencia para estudios sobre el impacto humano a escala local. Sullivan (2004) y Beltran-
76
_________________________________________________________________Discusión
Torres et al., (2003) encontraron que A. agaricites es vulnerable a la sedimentación y
aparece en densidades altas en arrecifes saludables.
Los indicadores referidos a la composición por tallas, mostraron predominancia de
juveniles y adultos tempranos de S. siderea y M. cavernosa tanto en el año 2006 como en el
2008. Ello indica asimetría positiva en sus distribuciones de tallas. Es importante destacar
que en ambas especies y en ambos años (2006-2008) se encuentran representadas todas las
clases de tallas. Esta forma de la distribución ha sido reportada por Vermeij y Bak (2000)
como característica de ambientes no degradados. El hecho de que en el año 2008 fuera
superior el número de reclutas encontrados en ambas especies es un indicador favorable
que sugiere que la permanencia del arrecife se encuentra relativamente garantizada. No
obstante, para ambas especies en el año 2008 disminuyó el número de colonias en la clase
de tallas superior. Con respecto a esto, se considera importante analizar las variaciones
temporales futuras mediante un seguimiento del comportamiento de la composición por
tallas de estas poblaciones. Lewis (1997) ha insistido en que los daños y la pérdida de los
corales masivos y de larga vida son de importancia particular ya que frecuentemente son los
principales constructores del arrecife, pueden llegar a tener un ciclo de vida de varias
centurias y por ello se requiere mucho tiempo para reemplazarlos. Por otro lado, la
persistencia de los corales grandes y masivos ayuda a mantener la estabilidad y
sobrevivencia del arrecife.
A pesar de que en el año 2005 ocurrieron los procesos de blanqueamiento de corales y
mortalidad más extremos en toda la región del Caribe, en nuestro país no se registraron
resultados tan dramáticos (Wilkinson y Souter, 2008). El impacto bajo del blanqueamiento
en el año 2006 en Los Colorados, coincide con el reportado por Jones et al. (2008) para los
archipiélagos de Sabana-Camaguey y Jardines de la Reina, y Bahía de Cochinos en el
mismo año. En el año 2005, en el Caribe, se reportó la muerte significativa de corales
debido al blanqueamiento y las enfermedades consecuentes en varios arrecifes (Islas
Vírgenes 51.5 %, Barbados 20 %). Sin embargo, para Bahamas, Bermudas, Islas Caimán,
Cuba y Jamaica, la mortalidad fue mínima. A pesar de ello, el aumento significativo del
número de colonias afectadas y con blanqueamiento entre los años 2006-2008, para ambas
especies, sugiere que las condiciones de salud del arrecife se degradan aceleradamente. Ello
77
_________________________________________________________________Discusión
pudiera ser el resultado acumulativo de los eventos sucesivos de blanqueamiento y se
considera urgente un seguimiento de este proceso en este arrecife.
En resumen, se ha encontrado que varios indicadores ecológicos muestran diferencias entre
sitios y biotopos. Sin embargo, no existe evidencia que asocie estas diferencias al impacto
humano. Se considera que estas diferencias en las comunidades de invertebrados son
consecuencia de los procesos ecológicos inherentes a los ecosistemas de arrecife
(interacciones bióticas como la depredación y la competencia actuando de conjunto con
respuestas al gradiente abiótico que establece la profundidad, la luz, turbulencia y el efecto
del oleaje). El análisis integrado de los indicadores ecológicos muestra que las condiciones
ambientales en Los Colorados son mejores que en los “sitios de referencia” definidos para
las investigaciones locales de la Ciudad de La Habana y pueden ser comparados con
arrecifes saludables de otras partes de Cuba y de la región del Caribe. Ello sugiere que la
selección de los sitios de referencia es contextual y responde a los objetivos y al área y
escala espacial que abarque la investigación. En un contexto espacial amplio se sugiere
utilizar el arrecife de Los Colorados como un arrecife de referencia en investigaciones cuyo
objetivo sea detectar el impacto humano.
5.3 Gradiente ambiental en la región noroccidental
Los resultados de esta investigación sugieren que el biotopo de veril es el que más
posibilidades brinda si el objetivo del trabajo fuese estimar los efectos acumulativos en las
comunidades bentónicas de arrecife ante disturbios naturales y antrópicos. Ello se debe a
tres razones fundamentales:
™
Siempre se encuentra formando parte del borde de la plataforma cubana (no siendo así
con el resto de los biotopos que pueden interrumpirse o no existir en determinadas áreas) y
presenta características geomorfológicas similares a lo largo de la misma.
™
Posee las condiciones abióticas naturales óptimas para el desarrollo de las comunidades
bentónicas de arrecife (incidencia de la luz, efecto atenuado del oleaje, pendiente moderada
que favorece el movimiento de los nutrientes, número grande de grietas y oquedades que
favorecen el reclutamiento y aumentan el área disponible para el asentamiento de las
larvas).
78
_________________________________________________________________Discusión
™
La abundancia y diversidad de corales, así como su variabilidad, es superior al resto de
los biotopos. Ello permite que los valores de los indicadores posean un intervalo más
amplio lo cual posibilita detectar cambios subletales y sutiles.
Para esta región, se encontraron diferencias significativas entre los tres grupos de sitios
(NC, PC, MC) en los resultados de todos los indicadores ecológicos evaluados. Los análisis
de composición de las comunidades fueron analizados a partir de la utilización de métodos
complementarios entre sí (Clasificación numérica, escalado multidimensional, análisis de
similitudes) tal y como ha sido recomendado por Terlizzi et al. (2005) y Mc Field et al.
(2008) para investigaciones donde existan disturbios antrópicos. Los análisis discriminaron
entre los grupos de sitios sometidos a grado diferente de impacto. Estos métodos son
capaces de caracterizar los cambios en la estructura de las comunidades en el tiempo y en el
espacio y relacionarlos con cambios ambientales. Han sido aplicados con éxito tanto para
los corales hermatípicos (Murdoch y Aronson, 1999; Mc Field et al. 2001) como para las
gorgonias (Márquez et al., 1997) con el objetivo de discriminar patrones geográficos en la
escala grande (decenas de kilómetros) entre sitios o grupos de sitios con similitudes altas.
El hecho de que los sitios poco contaminados (PC) se hayan agrupado y distinguido de las
dos categorías restantes (NC y MC) refuerza la idea de que poseen un nivel de disturbio
intermedio. De esta manera, se confirma que la magnitud del impacto que reciben estos
sitios (PC) proveniente de las actividades agrícolas, urbanas e industriales que se llevan a
cabo en la zona costera, es menor que la aledaña al litoral habanero.
El análisis en esta escala de investigación (cientos de kilómetros) permite verificar el
comportamiento de patrones ecológicos que han sido propuestos y verificados en la
literatura internacional (hipótesis del estrés intermedio) (Rogers, 1993). Según Rogers
(1993) y Connell et al. (2004) la mayor o menor diversidad, esta en dependencia de los
disturbios que afectan cada área en particular. En correspondencia con lo indicado
anteriormente, en los sitios poco impactados se obtuvieron los valores mayores de
diversidad (H´). Esto se debe a un incremento en el número de especies (S) debido a que en
niveles intermedios de disturbios la competencia se relaja (debido a que el ambiente no es
tan adverso al existir aguas moderadamente eutrofizadas lo cual permite abundancia de
alimento para los corales) y un número de especies mayor logran coexistir dando origen a
79
_________________________________________________________________Discusión
valores más altos de la diversidad total. En los sitios MC y NC la diversidad presentó
valores bajos por razones diferentes. En los sitios MC existe solo un número pequeño de
especies resistentes a la contaminación y dominan unas pocas con abundancias muy altas
(S. siderea, S. intersepta y M. cavernosa). Esto hace disminuir la equitatividad, lo cual
provoca la disminución de la diversidad total. En los sitios NC, los niveles de disturbio son
bajos, la exclusión competitiva se expresa plenamente y la equitatividad es baja (abundan
más algunas pocas especies) por lo que, consecuentemente, H’ tiene un valor bajo. En el
caso de nuestro país se han obtenido resultados similares para la ictiofauna arrecifal
(Aguilar et al., 2004, Aguilar, 2005).
Guardia et al. (2001) encontraron, para el biotopo de veril en las estaciones de Calle 16 y
Calle 30, resultados similares en los índices de diversidad a los hallados en este trabajo. En
esa misma investigación las estaciones aledañas al Río Almendares (Puntilla, RAE y Paseo)
muestran valores superiores de los índices de diversidad comparados con los obtenidos por
esta investigación en las estaciones de RAE y BHaW. Bellwood et al. (2004) y Pandolfi y
Jackson (2006) han considerado que (aunque no esta del todo probado y la evidencia es
equívoca) arrecifes de baja diversidad, como la cuenca del Caribe, el Pacífico este, y
muchos en latitudes altas o lugares remotos en el Indo Pacífico, tienen redundancia
funcional baja. En esos casos, los grupos funcionales están representados por pocas
especies y en ocasiones por una sola. En estos sistemas, cambios menores en la
biodiversidad pueden tener mayor impacto sobre los procesos de los ecosistemas y,
consecuentemente, sobre las poblaciones que aprovechan los bienes y servicios que generan
estos ecosistemas.
Los valores de densidad de corales encontrados en esta investigación para los sitios poco
contaminados son superiores o similares a los encontrados en otros sitios (Guardia y
González-Sansón, 1997c; Castellanos et al., 2004; Caballero y Guardia, 2003) en biotopos
similares o en los mismos sitios en años anteriores (Guardia et al., 2001). Esto sugiere que
existen condiciones ambientales más favorables en los arrecifes del grupo PC con relación
a otros de la región noroccidental de Cuba. Guardia y González-Sansón (2000b)
encontraron, para los sitios muy impactados, valores más altos de densidad de esponjas y de
gorgonias que los hallados por esta investigación. Ello demuestra que estos sitios no han
variado mucho las condiciones de degradación con relación a años anteriores.
80
_________________________________________________________________Discusión
La densidad de esponjas en los arrecifes investigados es alta si la comparamos con los
resultados encontrados por Guardia y González-Sansón (1997b) en arrecifes considerados
como poco deteriorados. Guardia et al., (2001) obtuvieron valores similares a los
encontrados para este trabajo (entre 4,8 y 9,9 colonias/m²). Los valores de densidad de
esponjas encontrados pudieran estar reflejando contaminación orgánica alta proveniente de
la bahía de La Habana. Se ha planteado que cantidades moderadas de contaminación
orgánica pueden beneficiar a las esponjas. Ello se debe a que la contaminación provee
nutrientes para las bacterias heterotróficas. Estas bacterias constituyen una fuente esencial
de alimento para las esponjas, que se alimentan por filtración y consumen,
fundamentalmente, ultraplancton (Rützler, 2004). Varios autores han aceptado una relación
positiva entre la biomasa de esponjas y la contaminación orgánica con cargas altas de
sedimento (Chalker et al. 1985, Rogers 1990, Wilkinson y Cheshire 1990, Ward-Paige et
al. 2005, Costa et al. 2008). Referido al incremento de sedimento y nutrientes, las esponjas
y los corales pueden ser vistos como opuestos, con descenso de la biomasa de corales en
arrecifes estresados por la contaminación y la sedimentación (Aerst y van Soest 1997,
Nughes y Roberts 2003). El patrón de densidad seguido por las esponjas (densidad superior
en la zona MC y menor en la NC y PC) en esta investigación es inverso al que se observa
en los corales y las gorgonias.
La densidad de gorgonias fue baja en los sitios muy contaminados, lo cual coincide con lo
reportado por Guardia y González-Sansón, (2000b) para esos mismos sitios. Herrera y
Alcolado (1983) encontraron valores bajos (1,6 colonias/m²) y similares a los encontrados
en este trabajo para la estación de BHaW. Rey-Villiers (2009) encontró en sitios poco
contaminados como el Club Habana (Municipio Playa) que la densidad de gorgonias fue de
14 colonias/m², mientras que frente al Parque Maceo, sitio muy contaminado (Municipio
Centro Habana) fue de 0,6 colonias/m². Esta densidad baja o ausencia de las gorgonias
pudiera estar relacionada con la fragilidad de éstas ante eventos meteorológicos intensos,
como los ciclones y nortes, en los que se ha notado cierta tendencia a incrementar su
intensidad en los últimos años (Guardia y González-Sansón, 2000b). No obstante, Fabricius
y McCorry (2006) investigaron la abundancia y diversidad de octocorales a través de un
gradiente de calidad de agua (relacionado con la descarga del río Pearl River) en Hong
81
_________________________________________________________________Discusión
Kong y hallaron una relación negativa fuerte entre la visibilidad baja (dada por la turbidez
alta) y la abundancia y riqueza de octocorales con zooxantelas.
Conell et al., (1997) demostraron que las variaciones en las abundancias de las especies
estructurales (como los corales) de los arrecifes, son críticas para la dinámica de toda la
comunidad y responden a las variaciones en los tipos de disturbios que ocurren. A pesar de
que en la región noroccidental se identificaron 41 especies de corales (Anexo 3), en los
sitios del grupo MC predominaron S. siderea, M. cavernosa y S. intersepta. Herrera (1990),
Valle et al., (2000) y Torres y Morelock (2002) obtuvieron resultados similares al encontrar
en zonas de mayor eutrofización y sedimentación una dominancia alta de S. siderea y M.
cavernosa. Torres y Morelock (2002) han planteado que la entrada de cantidades grandes
de sedimentos terrígenos no afecta a especies tolerantes a la sedimentación (S. siderea y P.
astreoides). En los sitios de los grupos PC y NC, las especies S. siderea, P astreoides y A.
agaricites estuvieron entre las de abundancia relativa mayor en la comunidad.
Caballero (2002) trabajó en arrecifes (Miramar (Calle 60), Barlovento (al oeste de La
Habana) y Salado al oeste de provincia Habana) con impactos moderados y de orígenes
diferentes. Las especies que encontró como más abundantes fueron P. astreoides, S. siderea
y A. agaricites. González-Ontivero (2004) encontró una abundancia superior de A.
agaricites seguida de S. siderea en arrecifes de Cayo Levisa (considerados en buen estado
de conservación). Guardia y González-Sansón (1997a), reportaron la abundancia alta de S.
siderea en las zonas más profundas (5-11m) en el arrecife de Herradura, considerando este
arrecife con condiciones favorables para el desarrollo de la comunidad bentónica. Lirman y
Fong (2007) encontraron el siguiente orden de abundancia de especies en arrecifes de la
Florida sometidos a disturbios en grado diferente: S. siderea (33 %), P. astreoides (32 %),
S. radians (16 %), M. faveolata (7 %) y M. cavernosa (5 %). Los resultados expuestos en el
capítulo anterior coinciden con la tendencia encontrada por los autores citados
anteriormente. Lewis (1997) encontró que el reclutamiento de juveniles y la abundancia de
los corales P. astreoides y A. agaricites fueron más bajos en zonas altamente eutrofizadas
que en arrecifes menos eutrofizados, lo cual coincide con los resultados hallados por esta
investigación para los sitios MC (RAE y BHaW, altamente eutrofizados).
La abundancia alta de S. intersepta en los sitios NC (8,9 %) y MC (10,4 %) es un resultado
inesperado. Otras investigaciones llevadas a cabo en arrecifes cubanos saludables y no
82
_________________________________________________________________Discusión
saludables, no han reportado esta especie dentro de las especies que forman el 95 % de
todas las colonias identificadas por orden de abundancia (Guardia y González-Sansón
1997a, González 2000, Guardia y González-Sansón 2000b, Caballero 2002, Álvarez 2006).
Algunos autores han reportado esta especie en sus estudios pero siempre en porcentajes de
representación numérica muy bajos (Caballero y de la Guardia 2003, Caballero et al., 2004
y Guardia et al., 2006 en Cuba, Beltran-Torres et al., 2003 en México y Sullivan, 2004, en
Bahamas). Por otro lado, Steiner (1999) obtuvo valores de abundancia relativa para esta
especie entre 5,5 a 11,4 % en South Caicos en el sureste del archipiélago de Bahamas.
Schmahl et al., (2004) reportaron una comunidad de corales profundos en el Banco de
McGrail (39-44 metros) la cual se encontraba compuesta, fundamentalmente, por S.
intersepta con aproximadamente el 30 % del cubrimiento del sustrato. La abundancia alta
de esta especie, encontrada en condiciones ambientales en extremo diferentes, no tiene una
explicación plausible con el nivel de conocimiento actual y merece una investigación futura
más profunda donde se incluyan, además, indicadores a nivel de población (ej: composición
por tallas, salud).
A pesar de que los valores medios del diámetro mayor y la altura de S. siderea estimados en
los tres grupos de estaciones (NC, PC, MC) fueron significativamente diferentes desde un
punto de vista estadístico, se considera que estas diferencias (1 cm aproximadamente) no
tienen una significación ecológica. Dada la complejidad de los ciclos de vida y procesos
ecológicos de los corales al ser organismos modulares, varios autores (Meesters et al.,
2001; Edmunds, 2007; Vermeij et al., 2007) han insistido en la necesidad de investigar
tanto las distribuciones de las tallas como el comportamiento de otros indicadores
ecológicos (Max/Min, índice Diam/h, composición por tallas, mortalidad parcial) ya que la
información que aportan no es redundante, sino que contienen información complementaria
que permite integrar el conocimiento. Este análisis, basado en indicadores diversos, ofrece
más información sobre la variación de las tallas en correspondencia con el impacto que
reciben. Por ejemplo, el resultado del índice Max/Min para el diámetro medio encontrado
en RJ (PC) fue tres veces superior al encontrado en BHaE (MC); la distribución de las
colonias en clases de tallas en las estaciones PC incluyó colonias mayores de 51 cm y
estuvieron representadas todas las clases, sin embargo, en las estaciones MC, prácticamente
no se encontraron colonias mayores de 20 cm.
83
_________________________________________________________________Discusión
En las tres zonas investigadas, las clases de tallas mejor representadas para la especie S.
siderea son las de juveniles (3-5 cm de diámetro) y adultos tempranos (6-10 cm de
diámetro). Esta distribución (con asimetría positiva) ha sido reportada por Vermeij y Bak
(2000), Meesters et al., (2001) y Vermeij et al., (2007) como típica de ambientes no
degradados. Sin embargo, esto contrasta con el hecho de que también en la zona MC se ha
encontrado esta distribución y el porcentaje mayor de reclutas, así como con la predicción
de que la dominancia de colonias grandes es causada por tasas de reclutamiento bajas en
arrecifes degradados (Bak y Meesters, 1998). En este sentido, Meesters et al. (2001) han
planteado que existe un control ambiental fuerte sobre los procesos demográficos y en áreas
ambientalmente degradadas han encontrado que la distribución de las tallas depende
significativamente de procesos de fragmentación, fisión y mortalidad parcial. La diferencia
en la estructura de las tallas de las poblaciones de corales puede deberse a la combinación
de mortalidades altas y tasas de crecimiento bajas, que pudieran evitar que las colonias
alcancen tallas grandes, provocando una distribución por tallas de la población con
asimetría positiva (Lirman y Fong, 2007).
Vermeij et al., (2007) encontraron en un arrecife aledaño a una bahía de Curazao
(considerado como marginal) densidades altas de S. siderea. No obstante, comprobaron que
las colonias eran muy susceptibles a la mortalidad parcial, lo cual explicaba la escasa
existencia de colonias de tallas grandes. Vermeij y Bak (2000) han sugerido también que
las tallas intermedias pueden predominar debido al crecimiento de las colonias de clases de
tallas menores y debido a la mortalidad parcial de las colonias en las clases de tallas
mayores.
Tanto el diámetro como la altura de la especie M. cavernosa presentan valores medios más
altos en los sitios del grupo PC y más bajos en los sitios de los grupos NC y MC. Estudios
recientes (Edinger et al., 2000) muestran que la tasa de extensión de los corales se
incrementa en sitios adyacentes a descargas de albañales moderadas (incremento moderado
en la productividad). Este planteamiento es congruente con que la clase de tallas más
representada en los sitios del grupo PC fue la de 11-20 cm de diámetro (34,2 %), mientras
que para los sitios de los grupos NC y los MC la composición por tallas se distribuye más
en las clases comprendidas entre los 3 y los 20 cm de diámetro. Los mismos autores han
planteado que los corales sujetos a sedimentación extremadamente alta, típicamente
84
_________________________________________________________________Discusión
muestran una declinación en su tasa de extensión, mayormente atribuible a la reducción en
la penetración de la luz. Esto pudiera explicar las tallas medias menores de M. cavernosa en
los sitios del grupo MC y que la clase de tallas superior (> 51cm) no está representada en
esos sitios. En relación con esto, Fabricius (2005) ha planteado que la sedimentación
también inhibe la reproducción exitosa de los corales, el asentamiento de las larvas y la
sobrevivencia de los reclutas y los juveniles. Los juveniles y reclutas son, en un orden de
magnitud, más propensos a la muerte por sedimentación que las colonias grandes.
Hudson (1981) encontraron que, en el área de Miami, los mayores contribuyentes a la
reducción en la tasa de crecimiento de Montastraea annularis desde 1930 son los albañales
domésticos, los pesticidas de la agricultura, la reducción de la disponibilidad de agua limpia
en áreas estuarinas, las plumas de sedimento provocadas por la agitación causada por
barcos privados y de tráfico comercial y, la turbidez crónica de bajo nivel producida por
áreas desarrolladas. Algunos de estos impactos coinciden con los que posee el área aledaña
a la Caleta de San Lázaro y la desembocadura del río Almendares.
No se ha encontrado una explicación ecológica al hecho de que la interacción entre sitios y
años de muestreo (2006-2008) resultara significativa para el diámetro y la altura de las
especies S. siderea y M. cavernosa en la región noroccidental. Se considera que debido a
los tamaños de muestra grandes, el análisis fue capaz de detectar como significativas,
diferencias que responden al azar. Esta interpretación parece ser congruente con que las
tendencias en ambos años son similares. Investigaciones futuras pudieran enfocarse en
tratar de dilucidar con exactitud este resultado. Al analizar cualitativamente los resultados
obtenidos, se observa que las colonias de ambas especies tienden ha tener tallas medias
máximas en los sitios de RJ y Bac, mientras que las tallas medias mínimas se observan en
EP y BHaW.
El índice Diam/h es un indicador que complementa la información que aportan los
indicadores de composición por tallas, diámetro medio y altura media. Este indicador
permitió encontrar diferencias significativas para ambas especies entre las tres zonas y
refleja que las colonias más achatadas (con valores del cociente Diam/h más altos) se
encuentran en los sitios muy contaminados. Cooper et al. (2008) sostienen que la respuesta
biológica de los organismos calcificadores ante los cambios en la composición química del
agua marina y los mecanismos de esta respuesta están poco estudiados y son difíciles de
85
_________________________________________________________________Discusión
detectar. No obstante, algunos autores han encontrado resultados congruentes con los
nuestros. Es válido aclarar que el hecho de que el cociente Diam/h sea más alto, significa
que las colonias son más achatadas y eso refleja que la tasa de extensión del esqueleto es
menor. En este sentido, Guzmán y Cortés (1989) encontraron que para Porites lobata la
tasa de crecimiento es mayor cuando el número de horas-luz es mayor, la turbidez menor y
la salinidad cercana a lo normal; Nughes y Roberts (2003) demuestran que los corales
sujetos a sedimentación extremadamente alta, muestran una declinación en su tasa de
extensión atribuible, en gran medida, a la reducción en la penetración de la luz; y Lough y
Barnes (2000) plantean que el incremento en la tasa de extensión de los corales puede
atribuirse al incremento en la claridad del agua con la distancia desde la plataforma. Sin
embargo, Edinger et al. (2000) y Carricart-Ganivet y Merino (2001) sostienen que como
respuesta a ambientes desfavorables (sedimentos suspendidos y disponibilidad de luz) los
corales responden extendiendo más sus esqueletos, mientras utilizan iguales o menores
cantidades de carbonato de calcio, con la consecuente reducción de la densidad del
esqueleto. Dada la divergencia encontrada en la literatura, en cuanto a las respuestas de los
corales ante procesos de eutrofización y sedimentación, se sugiere que investigaciones
futuras deben centrarse en estudiar la tasa de crecimiento de ambas especies en nuestros
arrecifes.
Las afectaciones más importantes que se encontraron en la región noroccidental para ambas
especies fueron la mortalidad antigua, la mortalidad reciente y el blanqueamiento. Sin
embargo, la tendencia del comportamiento del blanqueamiento y la mortalidad antigua en
ambas especies (S. siderea y M. cavernosa) entre zonas es inversa. Al mismo tiempo, la
susceptibilidad de S. siderea parece ser mayor que la de M. cavernosa y ello coincide con
lo encontrado en Puerto Rico y Jamaica por Bruckner y Bruckner (1997a) y por Borger
(2003) en Dominica. Estos resultados refuerzan la necesidad de realizar los análisis de
salud para dos o más especies de corales hermatípicos. Las temperaturas elevadas están
muy asociadas con el incremento de la susceptibilidad de los corales a enfermedades
infecciosas ya que estas provocan la proliferación de patógenos (Toren et al. 1998).
Algunos autores sugieren que el incremento reciente en enfermedades de corales no
proceden de incremento en la virulencia patogénica, pero sí de efectos secundarios que
compromete al hospedero debido a las altas temperaturas anómalas del agua (Lesser et al.
86
_________________________________________________________________Discusión
2007). Aunque el blanqueamiento en los corales puede ser provocado por varios factores, la
causa más común de ese proceso en los últimos 25 años ha sido el incremento de la
temperatura superficial del mar 1 ó 2 °C por encima de la temperatura normal máxima en el
verano durante 4 semanas por lo menos (Sutherland, 2004).
Algunos autores (Baker et al., 2008; Smith et al., 2008) han demostrado que existen factores
tanto físicos como ambientales que reducen la incidencia o severidad del blanqueamiento. El
hecho de que la especie S. siderea, presentara incidencia alta de blanqueamiento en sitios de
los grupos NC y PC, mientras que en los sitios del grupo MC, la incidencia fuera baja, puede
deberse a que la turbidez y la sedimentación de las aguas contaminadas de los sitios del grupo
MC, impiden la incidencia fuerte de la luz (Grotolli et al., 2006). Ello, consecuentemente,
provoca que las aguas no se sobrecalienten, de manera que el estrés provocado por la
elevación de la temperatura, disminuye. Steneck y Lang (2003) han planteado que el
blanqueamiento debe ocurrir en zonas profundas ya que los corales alejados de la costa con
aguas claras sufren impacto mayor que las áreas costeras con mayor turbidez. Fabricius
(2005) ha enfatizado en que el efecto de la sombra que provoca la turbidez varía grandemente
entre especies. En este sentido consideramos que M. cavernosa, al poseer cálices grandes,
tiene probabilidades mayores de captar la luz incidente y ser, en estas condiciones, más
susceptible al blanqueamiento. Los resultados del comportamiento de esta especie, son
congruentes con lo planteado por Green y Bruckner (2000) cuando afirmaron que los corales
ubicados en áreas arrecifales costeras sometidas a disturbios mayores (antrópicos y naturales)
son más propensos a contraer enfermedades. No obstante, Marshall y Baird (2000)
consideran a M. cavernosa como una especie resistente a los procesos de blanqueamiento y a
las enfermedades en general y como tal se comportó en los sitios del grupo NC en nuestra
investigación.
El primer reporte del cual se tiene información sobre la ocurrencia del blanqueamiento en
Cuba, es en los años 1997-1998 (Guardia, 2000). Dicho trabajo no reportó a las especies S.
siderea y M. cavernosa como las más afectadas por este proceso. González-Ontivero (2006)
encontró baja incidencia de enfermedades en dos arrecifes sometidos a grados diferentes de
impacto ambiental (Miramar, en Ciudad Habana y Punta Francés, en la Isla de la Juventud).
Dicha investigación reporta a las especies S. siderea y M. cavernosa como la más
susceptibles a las enfermedades y al blanqueamiento (en porcentaje de colonias con
87
_________________________________________________________________Discusión
blanqueamiento y porcentaje de superficie blanqueada por colonia) en ambos arrecifes y,
fundamentalmente, en el biotopo de veril.
El blanqueamiento ha sido descrito como una respuesta al estrés y es seguido, a menudo,
por mortalidad alta, reducción de las tasas de crecimiento y baja fecundidad (HoeghGuldberg et al., 2007). El hecho de que la mortalidad antigua registrada para M cavernosa
haya sido menor en los sitios del grupo MC (donde fue mayor la incidencia de
blanqueamiento para esta especie) con relación a los sitios del grupo PC durante tres años
seguidos (2006 al 2008), sugiere que el proceso de blanqueamiento no debe de ser la causa
fundamental de estas mortalidades o, al menos, no la única causa. Baker et al., (2008) han
planteado que en ocasiones las colonias de corales masivos presentan tasas altas de
sobrevivencia
y
que
aunque
pueden
presentar
mortalidad
parcial
(debido
al
blanqueamiento) el crecimiento de la colonia continúa y eventualmente la superficie muerta
puede llegar a ser recolonizada por pólipos nuevos.
Algunos autores han relacionado el proceso de blanqueamiento con la frecuencia y
severidad de eventos meteorológicos extremos que atraviesan cada región (Heron et al.,
2008). Existe un consenso bastante generalizado en cuanto a los efectos tanto dañinos como
beneficiosos de estos eventos y, en particular, a la conveniencia del paso de los huracanes
durante los procesos de blanqueamiento (Nystrom et al., 2000; Heron et al., 2008). En el
caso de Cuba, los procesos de blanqueamiento más severos han coincidido con los años de
ausencia de huracanes. Bouchon et al. (2008) atribuyen parcialmente la severidad del
proceso de blanqueamiento del año 2005 en las Antillas Menores a la ausencia de
huracanes que contribuyeran a disminuir la temperatura superficial del mar.
Las evidencias apuntan a que si bien no se incrementa la incidencia total de eventos
meteorológicos extremos, la proporción de huracanes cada vez más destructivos, ha
aumentado en las últimas décadas a escala global. Hasta el momento, no existen evidencias
de que otro estrés potencial debido al cambio climático resulte en un daño tan significativo
a los arrecifes de coral (Wilkinson y Souter, 2008). Rogers (1993) ha planteado que los
huracanes fuertes resultan en daños físicos severos a las colonias de coral, principalmente
las ramosas (por lo que la comunidad pasa a ser dominada por colonias masivas). Esto
pudiera explicar la abundancia baja de la especie Acropora cervicornis y el predominio de
las formas masivas en todos los arrecifes visitados en la presente investigación. El mismo
88
_________________________________________________________________Discusión
autor ha insistido en que investigaciones llevadas a cabo por más de 15 años, demuestran
que los huracanes a menudo provocan reducción en el cubrimiento de los corales, pero no
tienen un efecto consistente sobre la diversidad. Rogers (1993) plantea que el efecto de los
huracanes sobre la diversidad varía con la profundidad, la zona del arrecife, la historia
ecológica del sitio, las historias de vida y las características ecológicas de las especies
dominantes y que el efecto puede confundirse con otras fuentes de estrés de origen natural
y humano. En este sentido, dos causas que pudieron haber contribuido a la mortalidad baja
de ambas especies (S. siderea y M. cavernosa) es el hecho de que en el biotopo de veril se
atenúa el efecto mecánico del oleaje debido a la profundidad y la forma de las colonias de
estas especies es masiva.
Según Heron et al. (2008) el beneficio principal de los huracanes a los arrecifes de coral se
debe, entre otras razones, a que alivian el estrés térmico mediante tres mecanismos
fundamentales:
- Los huracanes absorben energía de la superficie del agua de mar y provocan
enfriamiento de las mismas por evaporación. La magnitud de este enfriamiento está
relacionada con la intensidad y extensión del huracán.
- Inducen movimientos y mezcla del agua, trayendo hacia la superficie las aguas que se
encontraban a mayor profundidad (más frías).
- La nubosidad asociada al huracán, ensombrece la superficie del mar y reduce la
incidencia de la luz solar y consecuentemente, la temperatura.
En Belice, Honduras y Bermudas no se han reportado daños severos a los arrecifes
producto del paso de huracanes. Sin embargo, en la península de Yucatán (México), el paso
de los Huracanes Emily y Wilma (en el año 2005) provocó efectos negativos importantes
en el arrecife debido al incremento del oleaje y la resuspensión de sedimentos (Jones et al.,
2008; McField et al., 2008). Cuba, debido a su ubicación geográfica, recibe anualmente la
influencia de un número variable de huracanes, tormentas tropicales y frentes fríos que
contribuyen a disminuir la temperatura del mar. Según INSMET (2009) (Anexo 4) el
comportamiento de las temporadas ciclónicas en Cuba ha sido diferente entre los años
2005-2008.
89
_________________________________________________________________Discusión
En el año 2005, Cuba fue azotada directa o indirectamente por cinco ciclones tropicales,
que provocaron vientos fuertes, lluvias intensas e inundaciones costeras. La temporada del
año 2006 resultó ser beneficiosa para la agricultura. No obstante, estas lluvias intensas
provocan efectos negativos sobre los corales al aumentar la descarga de los ríos y,
consecuentemente, los procesos de sedimentación, turbidez y eutrofización. La temporada
del año 2007 resultó tener mayor actividad en cuanto a la cantidad de tormentas
desarrolladas, principalmente en el Golfo de México, pero el número de huracanes y la
intensidad que éstos alcanzaron fue normal, a pesar de haberse desarrollado un evento La
Niña moderado a finales del período. La temporada del año 2008 presentó gran actividad,
principalmente en el Mar Caribe. Cuba sufrió el cruce de cuatro tormentas, de ellas tres
huracanes intensos (Gustav e Ike de Categoría 4, Paloma de Categoría 3). El paso de estos
eventos meteorológicos, pudiera explicar por qué, a pesar de la incidencia alta de
blanqueamiento en las especies investigadas, las colonias han sido capaces de recuperarse y
no se han observado mortalidades masivas debido a esta causa. Los valores de temperatura
registrados corroboran que durante el año 2008, la temperatura media disminuyó y,
contrario a lo sucedido en los años 2006 y 2007, Septiembre no se comportó como el mes
más cálido.
El aumento significativo de organismos bioerosionadores (fundamentalmente poliquetos)
en las colonias de ambas especies, pero sobre todo en S. siderea, en los sitios del grupo MC
pudiera estar reflejando el incremento de condiciones desfavorables entre los años 20062008. Holmes et al. (2000) han sugerido que una de las vías principales por las cuales la
polución por nutrientes se convierte en una amenaza para los arrecifes de coral es por el
incremento en la intensidad de la bioerosión. Estos mismos autores han demostrado que la
bioerosión es un proceso clave que limita la tasa y los patrones de crecimiento de los
arrecifes de coral por lo cual debe de ser atendido con prioridad. Varios autores (Holmes et
al., 2000; Chazottes et al., 2002 y Hutchings y Peyrot-Clausade, 2002) han obtenido como
resultados fundamentales de sus investigaciones niveles de bioerosión significativamente
superiores en arrecifes sujetos a eutrofización con relación a arrecifes oligotróficos tanto
para los corales masivos como para los ramosos. Chazottes et al. (2002) han planteado que
el proceso de eutrofización sobre los ecosistemas de arrecifes de coral favorece un cambio
de dominancia de especies fototróficas (corales y algas coralinas) a especies heterotróficas
90
_________________________________________________________________Discusión
suspensívoras (moluscos, poliquetos y esponjas) y cubrimiento de macroalgas alto.
Congruente con el planteamiento anterior, investigaciones llevadas a cabo por Guardia y
González-Sansón (2000b), Guardia et al. (2001) y Martínez (2009) han reportado un
incremento en la densidad de esponjas y el cubrimiento de macroalgas en los sitios del
grupo MC, especialmente en BHaW y RAE.
5.4 Escalas espaciales
Mientras que el efecto de la contaminación sobre los arrecifes de coral a escalas locales está
bien estudiado, el nexo a escalas regionales entre el incremento de la sedimentación y
nutrientes liberados de los ríos, y la degradación de los arrecifes es más difícil de demostrar
(Connell et al., 2004). Esto se debe a la pérdida de datos históricos y a la confusión de
efectos con otros disturbios como blanqueamiento, ciclones, presión de pesca, etc. La
respuesta de los organismos está pobremente estudiada, así como el límite de tolerancia en
diferentes estadios de vida de numerosas especies de la plataforma y las interacciones entre
organismos lo cual adiciona complejidad (Fabricius et al., 2004). Parte del problema, es
que los patrones observados a pequeña escala o en arrecifes individuales, han sido
extrapolados a escalas geográficas superiores. En nuestro país, no existe literatura
publicada al respecto por lo que este tema constituye un vacío importante en las
investigaciones ecológicas de los arrecifes de coral.
La variabilidad encontrada en la región noroccidental, coincide con el planteamiento de
Pandolfi (2002) cuando asevera que la variabilidad es menor en escalas de decenas a
cientos de kilómetros donde las interacciones bióticas y las preferencias ambientales
resultan en estructuras de comunidad semejantes. La escala regional (costa noroccidental)
ha permitido comparar zonas con un grado diferente de impacto. Ello se refleja en todos los
índices evaluados y brinda una visión clara de cuán dañada se encuentra la zona impactada
con respecto a la zona de referencia y a una zona con un nivel de impacto medio. Además,
el análisis a esta escala permite verificar el comportamiento de patrones ecológicos que han
sido propuestos y verificados en la literatura internacional (hipótesis del estrés intermedio).
Investigaciones en escalas espaciales pequeñas han mostrado variabilidad alta en la
estructura de sus comunidades (Pandolfi, 2002). Conell et al. (1997) han atribuido esa
91
_________________________________________________________________Discusión
variabilidad a diferencias en los regímenes de disturbio (altamente impredecibles) y a la
historia individual de los sitios. Los huracanes, por ejemplo, causan daños selectivos a los
arrecifes y a partes del arrecife que están más expuestos a las tormentas. En este sentido, el
daño al bentos sésil puede ser en forma de parches. Estos planteamientos coinciden con los
resultados encontrados para el arrecife de Ciudad de La Habana, así como para el arrecife
de Los Colorados. Edmunds (2004) ha encontrado en sitios ubicados dentro de un área
marina protegida (libre de efectos antrópicos locales), sitios con cubrimiento de coral muy
bajos y otros, con cubrimientos muy altos. Ha sugerido que ha escala pequeña, esta
variabilidad alta puede ser útil al constituir estos sitios con cubrimientos altos, refugios
potenciales, reservorios genéticos y poblacionales. A diferencia de lo encontrado por
Edmunds (2004), Murdoch y Aronson (1999) hallaron que el cubrimiento de los corales
variaba poco dentro de un mismo arrecife, mientras que entre arrecifes mostraba variación
sustancial.
Lo discutido en el párrafo anterior, muestra la falta de conocimiento suficiente, la ausencia
de patrones ecológicos definidos o la variabilidad de los mismos atendiendo a la escala de
la investigación y a las características particulares de cada arrecife. En Cuba, por demás,
existe una ausencia notable de trabajos ecológicos de este corte. Ello refuerza la necesidad
de realizar investigaciones en escalas espaciales diferentes y en arrecifes diferentes. Esto
permitiría conocer el comportamiento de determinados patrones ecológicos en los arrecifes
cubanos y poder compararlos con los encontrados en otras partes del Caribe y del Golfo de
México.
Pandolfi (2002) encontró que en varias escalas temporales, tanto A. palmata como A.
cervicornis dominaron los arrecifes del Caribe hasta 1980. Sin embargo, a partir de esa
década, ambas especies sufrieron mortalidades masivas y sus abundancias disminuyeron
drásticamente. En nuestros país, la abundancia de A. cervicornis ha disminuido en una
escala temporal de decenas de años y existen arrecifes (Bacunayagua) donde se han
observado mortalidades masivas de esta especie. Sin embargo, A. palmata, aunque puede
haber sufrido mortalidad en algunos sitios, su situación no es desastrosa y en algunos
arrecifes (Baracoa) el proceso de reclutamiento y recapamiento parece estar siendo exitoso.
Los análisis en varias escalas espaciales y temporales en las investigaciones ecológicas son
importantes ya que permiten investigar qué ocurre en una misma comunidad de coral
92
_________________________________________________________________Discusión
(escala espacial pequeña) durante largos períodos de tiempo (Murdoch y Aronson, 1999;
Pandolfi, 2002). Adjeroud et al. (2002) documentó la variación temporal (interanual)
marcada en los corales, algas de turf y peces entre 1991-1997. Sus resultados sugieren que
la declinación de los corales y el incremento de sustrato desnudo, no son suficientes para
justificar el incremento en el cubrimiento de algas. Se hace necesario el efecto sinérgico
con otros factores como la eutrofización de las aguas y la reducción en la densidad de
herbívoros para que tenga lugar el cubrimiento de macroalgas alto seguido de la
declinación en los corales. En este sentido, son útiles los resultados de esta investigación
referidos al arrecife aledaño a la Ciudad de La Habana donde por más de 10 años el grupo
de trabajo de Ecología Marina (del Centro de Investigaciones Marinas de la Universidad de
La Habana) ha realizado investigaciones ecológicas con grupos claves diferentes de los
arrecifes (corales, algas, peces). Estas investigaciones (en esa escala temporal) han
permitido realizar un seguimiento de la degradación del arrecife y de las afectaciones a
procesos ecológicos claves como el reclutamiento de los corales, cubrimiento del sustrato
por corales, algas y esponjas, disminución en la densidad de gorgonias y de especies
seleccionadas, efectos subletales en poblaciones de peces, entre otros.
La variación espacial del proceso de blanqueamiento ha sido estudiada también a escala
pequeña. Lenihan et al. (2008) han encontrado que la estructura física del arrecife,
especialmente la complejidad topográfica y la influencia de las condiciones ambientales
locales (velocidad de la corriente y sedimentación), regulan los patrones de blanqueamiento
en escalas locales (metros a kilómetros).
5.5 Consideraciones finales
Los resultados en esta investigación conducen a no refutar la hipótesis que se había elaborado
al inicio. Se ha evidenciado que el impacto sinérgico de agentes estresantes como la
sedimentación, la eutrofización, la sobrepesca, el paso de eventos meteorológicos extremos y
el incremento paulatino de la temperatura, provocan efectos acumulativos complejos sobre
las comunidades y poblaciones de corales hermatípicos. Se ha demostrado que las respuestas
de los corales se manifiestan a través de los indicadores ecológicos seleccionados tanto a
nivel de comunidad como de población. Sin embargo, cada indicador por sí mismo no refleja
el efecto acumulativo provocado por agentes estresantes diferentes. Es necesario analizar
93
_________________________________________________________________Discusión
todos los indicadores de conjunto (ya que la información que brindan se complementa) para
poder identificar apropiadamente los efectos investigados.
Existe evidencia fuerte de que tanto la eutrofización como la sedimentación elevadas
conllevan a cambios significativos en la estructura de la comunidad de corales (Fabricius,
2005; Kleypas y Eakin, 2007). Así mismo, la sobrepesca de peces herbívoros provoca un
efecto indirecto negativo que también favorece a estos cambios (Hughes, 2007).
Consecuentemente, los indicadores ecológicos que reflejan mejor los efectos de estos tres
agentes estresantes son los indicadores a nivel de comunidad de corales, gorgonias y
esponjas (para estos dos últimos grupos el indicador evaluado es la densidad) (Fig. 19). La
eutrofización y la sedimentación moderadas (ya sea por causas naturales o antrópicas), se
reflejan en los resultados positivos (sitios poco impactados) de los indicadores tanto a nivel
de comunidad como de población (Tabla 25). Debido al tiempo en que se reflejan los
cambios en una comunidad a través del estado de estos indicadores, se sugiere que la escala
temporal más adecuada para realizar los monitoreos es anual.
En un análisis comparativo del comportamiento del índice Max/Min, se comprobó que en la
densidad de esponjas es donde la magnitud del cambio entre sitios impactados y no
impactados se refleja menos. La densidad de esponjas en un indicador no muy eficiente
para evaluar las diferencias entre sitios impactados y no impactados. Ello pudiera deberse a
que al ser organismos filtradores son capaces de colonizar cualquier sustrato y, más aún,
aquellos en que la eutrofización o sedimentación sea alta. Los corales y, más aún, las
gorgonias, reflejan a través del Max/Min la magnitud de las diferencias entre sitios
impactados y no impactados. Ello se puede verificar en la densidad de corales y gorgonias.
Lo mismo sucede con la N y S.
Los indicadores ecológicos a nivel de población, muestran diferencias entre los sitios con
grado diferente de impacto (Tabla 25). No obstante, en este nivel de organización y cuando
el impacto proviene (en magnitud considerable) de la eutrofización y la sedimentación, las
respuestas son más sutiles. Debido a ello, se hace necesario el análisis exhaustivo e integral
de un número mayor de indicadores complementarios (a este nivel), de manera que se logre
analizar la respuesta de forma integrada. Un ejemplo de esto es el comportamiento de los
indicadores relacionados con las tallas de las colonias de S. siderea y M. cavernosa. Ambas
especies, presentan los resultados superiores de reclutamiento en los sitios del grupo MC.
94
_________________________________________________________________Discusión
Sin embargo, las tallas medias (diámetro mayor y altura) para ambas especies presentan los
valores menores y ausencia de colonias en las clases de tallas superiores en estos mismos
sitios (MC). De esta manera, el seleccionar solo como indicador la composición por clase
de tallas, podría conllevar a conclusiones erróneas sobre el estado de estas dos poblaciones.
Investigar la tasa de crecimiento (densidad del esqueleto, tasa de extensión y calcificación)
de ambas especies, pudiera ayudar a esclarecer la causa de la existencia de las tallas
pequeñas en los sitios altamente eutrofizados.
Para evaluar los efectos acumulativos provocados tanto por la elevación paulatina de la
temperatura del mar como por el paso de eventos meteorológicos extremos, han resultado
más útiles los indicadores a nivel de población. Debido a que ambas causas de estrés están
tan relacionadas con factores meteorológicos, se considera prudente estimar su efecto en
una escala trimestral, o al menos, antes (Abril-Mayo) y después (Octubre-Diciembre) del
verano para los indicadores de salud y cubrimiento. Debido a la dinámica de crecimiento de
los corales, se sugiere que los indicadores a nivel de población, relacionados con las tallas
de las colonias, tengan en cuenta el cumplimiento del año coral (Carricart-Ganivet y
Merino, 2001).
El efecto acumulativo de la elevación paulatina de la temperatura del mar, puede cambiar
en dependencia de la existencia o no de otros impactos en los mismos sitios. La acción
sinérgica de la eutrofización (magnitud grande) y el aumento de temperatura, provoca
respuestas diferentes atendiendo a los mecanismos de adaptación, sobrevivencia y las
características morfológicas de las especies (Vermeij et al., 2007; Smith et al., 2008; Sotka
y Hay, 2009). Por esta razón es importante tener en cuenta más de una especie indicadora.
S. siderea, por ejemplo, no es muy susceptible al blanqueamiento en las condiciones de los
sitios del grupo MC (eutrofización y sedimentación altas), mientras que sí lo es ante los
organismos bioerosionadores. M. cavernosa, sin embargo, presenta cálices grandes capaces
de captar mejor la luz incidente, lo cual se expresa en su susceptibilidad al blanqueamiento.
De manera general, en sitios poco impactados y no impactados, donde la transparencia de la
luz es grande, el efecto del aumento de la temperatura provoca procesos de blanqueamiento
cada vez más severos, vulnerabilidad mayor de las colonias y resiliencia menor de las
poblaciones. En estas condiciones S. siderea es la especie más afectada.
95
_________________________________________________________________Discusión
En el contexto antes planteado, y, al menos para el biotopo de veril, el paso de eventos
meteorológicos extremos (2005-2008) parece haber dejado un balance positivo. Ello se debe
a la disminución de la temperatura del mar, lo cual parece haber permitido la recuperación de
las colonias masivas de corales (que se encontraban blanqueadas) y evitar las mortalidades
que se han observado en otras áreas de la región. Por otra parte, se ha observado que
prevalecen las colonias masivas y se encuentran en densidades muy bajas especies ramosas
como A. cervicornis. Esto puede haber resultado de la sensibilidad superior de estas formas
ante el efecto abrasivo del oleaje.
La tabla 25 muestra un resumen cualitativo de los indicadores ecológicos estimados para
los sitios de los grupos MC, PC y NC (atendiendo al gradiente de impacto). De manera
general, todos reflejan resultados desfavorables (desde el punto de vista ecológico) en los
sitios MC. No obstante, es necesario insistir en que los indicadores a nivel de población
deben ser cuidadosamente analizados desde una perspectiva integral y teniendo en cuenta el
efecto que provoca la sinergia entre dos o más agentes estresantes.
96
_________________________________________________________________Discusión
Sedimentación Sobrepesca Pandemia Eutrofización
Diadema
Turbidez
Alta Moderada
Incremento de la temperatura
+
Eventos
meteorológicos
extremos
Eutrofización
Disminución
de herbívoros
Aumenta cubrimiento
de algas
Sid sid y Mon cav
Densidades bajas.
Sid sid y Mon cav
Densidades altas.
Porcentaje alto de
reclutas
Porcentaje de
reclutas bajo para
Sid sid.
Tallas medias menores
Tallas grandes escasas.
Porcentaje alto de
Sid sid con
poliquetos.
Cambios en estructura
de la comunidad.
Tallas medias
superiores de Sid
sid y Mon cav.
Bajo porcentaje de
colonias de Sid sid
con poliquetos.
Procesos de
blanqueamiento
atenuados.
Respuesta
diferencial
de las
especies.
Procesos de
blanqueamiento
cada vez más
severos.
Vulnerabilidad
mayor Sid sid
especie más
afectada
Sid sid
blanq
Sid sid
blanq
Mon cav
blanq
Mon cav
blanq
Estructura de
comunidad de
ambientes saludables.
Especies
masivas
Abundancia
baja de A.
cervicornis.
Disminuyen
temperatura
del mar
Mitigan procesos
blanqueamiento
Análisis trimestrales
POBLACIÓN
Análisis anuales
COMUNIDAD
RELEVANCIA
ECOLÓGICA
COMUNIDAD
Figura 19. Marco conceptual integrador de las causas de estrés fundamentales y su efecto
acumulativo en comunidades y poblaciones de corales hermatípicos de la región
noroccidental de Cuba. Sid sid: S. siderea; Mon cav: M. cavernosa. Tipos de impactos:
naturales y antrópicos.
_________________________________________________________________Discusión
Tabla 25. Resumen cualitativo del comportamiento de los indicadores ecológicos que
mostraron cambios significativos asociados al gradiente de impacto en la región
noroccidental de Cuba. Los símbolos ++, +, - indican la magnitud relativa de los valores
que presentaron diferencias significativas según los análisis estadísticos. MC: sitios muy
contaminados, PC: poco contaminados y NC: no contaminados.
Indicadores ecológicos
Nivel de Comunidad
Diversidad (H’)
No de especies (S)
Densidad de corales
Densidad de esponjas
Densidad de gorgonias
No de especies que conforman el 95 %
Nivel de Población
Densidad S. siderea
Densidad M. cavernosa
Diámetro mayor (cm) S. siderea
Altura mayor (cm) S. siderea
Diámetro mayor (cm) M. cavernosa
Altura mayor (cm) M. cavernosa
Índice diam/h S. siderea
Índice diam/h M. cavernosa
Porcentaje de reclutas S. siderea
Porcentaje de reclutas M. cavernosa
Porcentaje de col blanqueadas S. siderea
Porcentaje de col blanqueadas M. cavernosa
Porcentaje de col de S. siderea con poliquetos
Porcentaje de col de M. cavernosa con poliquetos
Porcentaje de col de S. siderea con mortalidad antigua
Porcentaje de col de M. cavernosa con mortalidad antigua
Porcentaje de col de S. siderea con mortalidad reciente
Porcentaje de col de M. cavernosa con mortalidad reciente
Superficie afectada por blanqueamiento ( S. siderea)
Superficie afectada por blanqueamiento ( M. cavernosa )
Max/
Min
MC
PC
NC
++
-
++
++
++
+
++
+
+
+
+
+
+
1,17
2,0
4,1
2,2
35,1
1,6
+
+
+
+
++
++
+
+
+
+
+
+
+
++
++
+
+
+
+
+
++
-
+
+
+
+
+
+
-
3
4
1,3
1,4
1,6
2,0
1,2
1,7
1,6
1,7
1,5
22,7
2,6
1,3
1,3
1,4
1,1
4,0
1,9
1,7
++
_________________________________________________________________Discusión
A partir del análisis integral de los resultados de esta investigación, se sugiere que existen
indicadores esenciales o imprescindibles que (en caso de escasez de financiamiento) no
deben obviarse en ninguna investigación siempre que su objetivo sea similar al de esta (Fig.
20). La diferencia esencial en los tipos de indicadores que se sugieren está en
correspondencia con el tipo de impacto o disturbio que prevalezca (antrópico o natural).
Ello, por supuesto, no excluye la necesidad y ventajas que implica el utilizar indicadores
múltiples en varios niveles de organización que aporten más conocimientos sobre los sitios
evaluados y permitan realizar un análisis integral del efecto acumulativo de los agentes
estresantes.
En congruencia con lo antes expuesto, se ha demostrado que la magnitud mayor del daño a
las comunidades de arrecifes que se han investigado, no proviene de los cambios climáticos
globales, sino de los impactos antrópicos directos que están recibiendo. Debido a ello, se
sugiere, una vez más, tomar medidas en aras de reducir el efecto de la eutrofización, la
sedimentación y la pesca excesiva en el litoral de la Ciudad de La Habana. Así mismo, es
importante continuar el seguimiento de estas comunidades teniendo en cuenta las ventajas
que posee la implementación de la metodología que se ha desarrollado en esta
investigación. Consideramos importante enfatizar que ante la complejidad de los procesos
que se llevan a cabo en comunidades de corales que se encuentran sometidas a agentes
estresantes de origen y magnitud diferente, la utilización de indicadores múltiples a
diferentes niveles, permite realizar un análisis integral de las respuestas y llegar a
conclusiones sólidas y fundamentadas.
97
_________________________________________________________________Discusión
CAUSAS DE ESTRÉS
Eventos meteorológicos extremos.
Incremento paulatino de la temperatura.
Enfermedades y blanqueamiento.
Eutrofización, sedimentación, turbidez,
pandemia de D. antillarum, sobrepesca.
INDICADORES ESENCIALES
Nivel de población
Nivel de comunidad
♣
Indicadores relacionados con las tallas de más
♣
Índices de diversidad de corales
♣
Densidad de corales, esponjas
de una especie seleccionada (composición por
y gorgonias
tallas, diámetro mayor y altura, índice Diam/h).
♣
Composición por especies
♣
Salud (presencia de enfermedades activas,
blanqueamiento, afectaciones (organismos
bioerosionadores, corales partidos).
Se sugiere además (en ambos casos):
♣
Cubrimiento del sustrato (algas, esponjas, corales y roca)
♣
Rugosidad del sustrato
Figura 20. Indicadores esenciales o imprescindibles en evaluaciones del efecto acumulativo
de agentes estresantes múltiples sobre corales hermatípicos, dependiendo de si prevalecen
disturbios antrópicos o naturales.
______________________________________________________________Conclusiones
6. CONCLUSIONES
1. Las variaciones espaciales y temporales encontradas en la estructura y diversidad de
las comunidades de corales, así como en la densidad de corales, de esponjas y de
gorgonias, se asocian con el impacto antrópico directo existente a lo largo de la
costa noroccidental de Cuba y que disminuye en la dirección este-oeste. Los índices
de diversidad estimados para los corales se ajustan al patrón pronosticado por la
hipótesis del estrés intermedio.
2. La variabilidad natural alta (verificada en escalas espaciales pequeñas para los
indicadores estimados a nivel de comunidad) de arrecifes relativamente
homogéneos y bien conservados demuestra la necesidad de utilizar varios sitios de
referencia para evitar la confusión de efectos en investigaciones que evalúen el
impacto humano.
3. Los indicadores ecológicos estimados a nivel de población y relacionados con las
tallas de los corales, muestran diferencias entre los sitios con grado diferente de
impacto. No obstante, en este nivel de organización y cuando el impacto proviene
(en magnitud considerable) de la eutrofización y la sedimentación, se hace necesario
el análisis exhaustivo de indicadores complementarios (diámetro mayor y altura
medios, composición por clases de tallas, índice Diam/h) de manera que se logre
analizar la respuesta integrada de la población y se evite la confusión de efectos.
4. La existencia de porcentajes mayores de reclutamiento en los sitios más impactados,
no indica una mejoría en las condiciones ambientales de esos sitios con relación a
años anteriores. El análisis de otros indicadores complementarios (diámetro medio y
altura de las colonias, composición por tallas) sugiere que las colonias de las
especies S. siderea y M. cavernosa pudieran no sobrevivir pasado un tiempo o que
la tasa de crecimiento se enlentece y la mortalidad aumenta.
98
______________________________________________________________Conclusiones
5. Los indicadores referidos a la salud de los corales son los que reflejan mejor el
efecto de impactos como el aumento paulatino de la temperatura del mar y el paso
de eventos meteorológicos extremos. Sitios en donde prevalece la eutrofización y la
sedimentación, el efecto del aumento de la temperatura y la incidencia de la luz se
atenúan y los procesos de blanqueamiento no son tan críticos. En cambio, en estos
sitios
las
colonias
presentan
abundancias
superiores
de
organismos
bioerosionadores.
6. El hecho de que las afectaciones fundamentales a la salud (en los porcentajes
encontrados para S. siderea y M. cavernosa) sean sólo el blanqueamiento y la
mortalidad antigua, es un indicador de un mejor estado con relación a otros arrecifes
del Caribe y del mundo. No obstante, el incremento en los porcentajes de colonias
con blanqueamiento entre los años 2006-2008 sugiere que la incidencia negativa de
estos eventos es cada vez más drástica.
7. El análisis integral de los indicadores ecológicos seleccionados, permite concluir
que el daño a las comunidades de arrecifes que se han investigado, proviene en
magnitud significativa de los impactos antrópicos directos que están recibiendo y no
de los impactos naturales o de los cambios climáticos globales.
99
_________________________________________________________Bibliografía
8. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
♣
Abelson, A., R. Olinky and S. Gaines (2005): Coral recruitment to the reefs of Eilat,
Red Sea: temporal and spatial variation, and possible effects of anthropogenic
disturbances. Mar. Poll. Bull. 50: 576–582.
♣
Adams, S.M. (2005): Assesing cause and effect of multiple stressors on marine systems.
Mar. Poll. Bull. 51: 649-657.
♣
Adjeroud, M.; D. Augustin; R. Galzin; B. Salvat (2002): Natural disturbances and
interannual variability of coral reef communities on the outer slope of Tiahura (Moorea,
French Polynesia): 1991 to 1997. Mar. Ecol. Prog. Ser. 237: 121-131.
♣
Aerst, L.A.M. and van Soest, R.W.M. (1997): Quantification of sponge/coral interactions in a
physically stressed reef community, NE Colombia. Mar. Ecol. Prog. Ser. 148, 125-134.
♣
Aguilar, C; G. González-Sansón; J. Angulo; C. González (1997): Variación espacial y
estacional de la ictiofauna en un arrecife de coral costero de la región noroccidental de
Cuba. I: Abundancia total. Rev. Invest. Mar. 18(3):223-232.
♣
Aguilar, C; G. González-Sansón; K. Munkittrick; D. L. MacLatchy (2004): Fish
assemblages on fringe coral reefs of the northern coast of Cuba near Havana Harbor.
Ecotoxicol. Environ. Saf. 58:126-138.
♣
Aguilar, C. (2005): La ictiofauna costera de la Ciudad de La Habana: Efectos
acumulativos de agentes estresantes múltiples en varios niveles de organización
biológica. Tesis de doctorado. Centro de Investigaciones Marinas. Universidad de
La Habana. 122 p.
♣
Aguilar, C; G. González-Sansón; I. Hernández; D. L. MacLatchy; K. Munkittrick;
(2007): Effects-based assessment in a tropical coastal system: Status of bicolour
damselfish (Stegastes partitus) on the north shore of Cuba. Ecotoxicol. Environ. Saf.
67:459-471.
♣
Aguilar, C; G. González-Sansón; I. Faloh; A. Curry (2008): Spatial variation in stable
isotopes in marine fish along the coast of Havana City: evidence of human impacts
from harbour and river waters. J. Coas. Res. 24(5): 1281-1288.
♣
Alcolado, P. M., R. Claro, B. Martinez-Daranas, G. Menéndez-Macías, P. GarcíaParrado, K. Cantelar, J. Espinosa, R. del Valle, J.C. Martínez y T. Neff. (2000): Estado
_________________________________________________________Bibliografía
general de los arrecifes coralinos de Cuba y propuestas de manejo ambiental. Informe
Instituto de Oceanología. 52 p.
♣
Alcolado, P.M; R. Claro-Madruga; G. Menéndez-Macías, P. García-Parrado, B.
Martínez-Daranas and M. Sosa. (2003): The Cuban coral reefs. pp. 53-76. In Latin
American Coral Reefs, Edited by Jorge Cortes. Elsevier Science B.V. San Pedro. Costa
Rica. 497 p.
♣
Álvarez S. (2006): Estimación de indicadores ecológicos a nivel de comunidad y
población de corales hermatípicos en un sitio de referencia del litoral habanero. Tesis
de Diploma. Centro de Investigaciones Marinas. Universidad de la Habana. 41p.
♣
Anthony, K.R.N. (2006): Enhanced energy status of corals on coastal, high-turbidity
reefs. Mar. Ecol. Prog. Ser. 319: 111-116.
♣
Armenteros, M.; G. González-Sansón y R. Lalana (2003): Composición y abundancia del
meiobentos en un sector sublitoral de Ciudad de La Habana, Cuba. Rev. Invest. Mar. 24(1):3-10.
♣
Aronson, R. B. and W. F. Precht (2001): White band disease and the changing face of
Caribbean coral reef. Hidrobiología, 430: 25-38.
♣
Aronson, R.B.; W.F. Precht; T.J.T. Murdoch; M.L. Robbart (2005): Long-term
persistence of coral assemblages on the Flower Garden Banks, northwestern Gulf of
Mexico: implications for science and management. Gulf. Mex. Sci. 23: 84-94.
♣
Aronson, R. B. and W. F. Precht (2006): Conservation, precaution and Caribbean reefs.
Coral Reefs. 25: 441- 450.
♣
Bak, R.P.M and E.H. Meesters (1998): Coral population structure: the hidden
information of colony size-frequency distributions. Mar. Ecol. Prog. Ser. 162: 301-306.
♣
Bak, R.P.M. and Meesters, E.H. (2003): Acclimatization/adaptation of coral reefs in a
marginal environment. Proc 9th Int Coral. Reef Symp I:265–272
♣
Baker, A.C.; P. W. Glynn and B. Riegl (2008): Climate change and coral reef
bleaching: An ecological assessment of long-term impacts, recovery trends and future
outlook. Estuar. Coast. Shelf S. 80: 435-471.
♣
Bellwood, D.R.; T.P. Hughes; C. Folke and M. Nystrom (2004): Confronting the coral
reef crisis. Nature. 429: 827-833.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Beltran-Torres, A; L. Muñoz-Sánchez and J. P. Carricart-Ganivet (2003): Effects of
hurricane Keith at a patch reef on Banco Chinchorro, Mexican Caribbean. Bull. Mar. Sci.
73: 187–196.
♣
Borger, J.L. (2003): Three scleractinian coral diseases in Dominica, West Indies:
distribution, infection patterns and contribution to coral tissue mortality. Rev. Biol.
Trop. 51(4): 25-38.
♣
Bouchon, C., P. Portillo; Y. Bouchon-Navarro; L. Max; P. Hoetjes; A. Brathwaite; R.
Roach; H.Oxenford; S. O¨Farrell; O. Day (2008): Status of Coral Reefs of the Lesser
Antilles after the 2005 coral bleaching event. In: Status of Caribbean Coral reefs after
bleaching and hurricanes in 2005. Global Coral Reef Monitoring Network, and Reef
and Rainforest Research Centre. Ed. C. Wilkinson y D. Souter. Townsville. 152 p.
♣
Box, S.J. and P.J. Mumby (2007): Effect of macroalgal competition on growth and
survival of juvenile Caribbean corals. Mar. Ecol. Prog. Ser. 342: 139-149.
♣
Bravo, E.N. (1991): Sobre la cuantificación de la diversidad ecológica. Hidrobiología. 1: 87-93.
♣
Bridon, D. (2007): Contaminación ambiental en el Gran parque Metropolitano de La
Habana. Cuadernos del Almendares. CISP/GPMH. 112 p.
♣
Brown, B.E. (1997): Coral bleaching: causes and consequences. Coral reefs. 16: 129-138.
♣
Bruckner, A. Y R. Bruckner. (1997a): Emerging infections on three reefs. Natural
History. 12/97-1/98. 48p.
♣
Bruno, J.F.; C.E. Siddon; J.D. Witman; P.L. Colin; M.A. Toscano (2001): El Niño
related coral bleaching in Palau, Western Caroline Islands. Coral reefs. 20: 127-136
♣
Caballero, H. A. (2002): Estructura de la comunidad coralina de tres sitios de la costa
norte de La Habana, Cuba. Tesis de Maestría. Centro de Investigaciones Marinas.
Universidad de La Habana. 60 p.
♣
Caballero, H. y E. de la Guardia (2003): Arrecifes de coral utilizados como zonas de
colectas para exhibiciones en el Acuario Nacional de Cuba. I. Costa Norooccidental de
La Habana, Cuba. Rev. Invest. Mar. 24(3): 205-220.
♣
Caballero H., P. Chavalier, A. Cárdenas, D. Rosales, A. Alcalá y A. Olaechea (2005):
Evaluación ecológica de las zonas de colecta del Acuario Nacional de Cuba en el litoral
norte de las provincias habaneras, Cuba. Corales, gorgonáceos, esponjas y peces.
Proyecto RAMAL No. 30801. Acuario Nacional de Cuba 2005. 67p.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Carpenter, R.C. and P. Edmunds (2006): Local and regional scale recovery of Diadema
promotes recruitment of scleractinian corals. Ecology Letters. 9: 271-280.
♣
Carilli, J.E.; R. D. Norris; B. A. Black; S. M. Walsh; M. McField (2009): Local
stressors reduce coral resilience to bleaching. PLoS ONE. 4(7): e6324. doi:
10.1371/journal.pone.0006324
♣
Carricart-Ganivet, J.P. and M. Merino (2001): Growth responses of the reef-building
coral Montastrea annularis along a gradient of continental influence in the southern
gulf of Mexico. Bull. Mar. Sci. 68(1): 133-146.
♣
Castellanos, S; A. Lopeztegui y E. de la Guardia (2004): Monitoreo Reef Check en el
arrecife coralino “Rincón de Guanabo”, Cuba. Rev. Invest. Mar. 25(3):219-230.
♣
Cervino, J.; T. J. Goreau; I. Nagelkerken; G. W. Smith and R. Hayes (2001): Yellow
band and dark spot syndromes in Caribbean corals: distribution, rate of spread, cytology,
and effects on abundance and division rate of zooxantellae. Hidrobiología. 460: 53-63.
♣
Chalker, B.E.; K. Carr, K., Gill, E. (1985): Measurement of primary production and
calcification in situ on coral reefs using electrode techniques. Proc. 5th Int. Coral Reefs
Cong., Tahiti 6: 167-172.
♣
Chao, A.; R.L. Chazdon; R.K. Colwell and T. Shen (2005): A new statistical approach
for assessing similarity of species composition with incidente and abundante data.
Ecology Letters, 8: 148-159.
♣
Chao, A.; R.L. Chazdon; R.K. Colwell and T. Shen (2006): Abundance-Based
similarity indices and their estimation when there are unseen species in samples.
Biometrics 62: 271-371.
♣
Chapman, P.M (2002): Integrating toxicology and ecology: putting the “eco” into
ecotoxicology. Mar. Poll. Bull. 44: 7-15.
♣
Chazottes, V.; T. Campion-Alsumard: M. Peyrot-Clausade; P. Cuet (2002): The effects
of eutrophication-related alterations to coral reef communities on agents and rates of
bioerosion (Reunion Island, Indian Ocean). Coral Reefs. 21: 375-390.
♣
Chiappone, M. y K. Sullivan (1994b): Patterns of coral abundance defining nearshore
hard bottom communities in the Florida Keys. Bio. Sci. 57(3):108-125.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Clarke, K.R. and R.M. Warwick (2001): Change in marine communities: An approach
to statistical Analysis and Interpretation. 2nd Edition. Primer-E Ltd. Plymouth Marine
Laboratory, Plymouth. United Kingdom. 156 p.
♣
Coles, S. y Brown. (2003): Coral bleaching capacity for acclimatization and adaptation.
Adv. Mar. Biol. 46: 223 p.
♣
Colwell, R. K., C. X. Mao and J. Chang (2004): Interpolating, extrapolating, and
comparing incidente-based species accumulation curves. Ecology 85: 2717-2727.
♣
Colwell, R. K. (2006): EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared
species from samples. Version 8. Persistent URL: <purl.oclc.org/estimates>.
♣
Connell, J H.; Hughes T.P. and Wallace C.D. (1997): A 30 year study of coral
abundance, recruitment and disturbance at several scales in space and time. Ecol.
Monogr. 67(4): 461-488.
♣
Connell, J.H.; T. P. Hughes and C. C. Wallace (1997): A 30-year study of coral
abundance, recruitment and disturbance at several scales in space and time. Ecological
Monographs. 67: 461-488.
♣
Connell, J.H.; T.P. Hughes; C.C. Wallace; J.E. Tanner; K.E. Harms; A.M. Kerr (2004):
A long-term study of competition and diversity of corals. Ecological Monographs.
74(2): 179-210.
♣
Cooper, T.F; G. De´ath, K. E. Fabricius and J. M. Lough (2008): Declining coral
calcification in massive Porites in two nearshore regions of the northern Great Barrier
Reef. Glob. Chan. Biol. 14: 529-538.
♣
Cooper, T.F; J. P. Gilmour & K. E. Fabricius (2009): Bioindicators of changes in water quality on
coral reefs: review and recommendations for monitoring programmes. Coral Reefs. 28:589–606
♣
Costa Jr., O.S.; Nimmo, M.; M.J. Attrill (2008): Coastal nitrification in Brazil: A review of
the role of nutrient excess on coral reef demise. J. S. Am. Earth Sci. 25: 257-270.
♣
Dale, V.H & S. C. Beyeler (2001): Challenges in the development and use of ecological
indicators. Ecological indicators. 1: 3-10.
♣
Díaz-Pulido, G.; L. J. McCook; S. Dove; R. Berkelmans; G. Roff; D. I. Kline; S.
Weeks; R. D. Evans; D. H. Williamson; O. Hoegh-Guldberg (2009): Doom and Boom
on a resilient reef: Climate change, algal overgrowth and coral recovery. PLoS ONE.
4(4): e5239. doi: 10.1371/journal.pone.0005239
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Dodge, R. E., A. Logan & A. Antonius (1982): Quantitative reef assessment studies in
Bermuda: A comparison of Methods and Preliminary Results. Bull. Mar. Sci. 32(3):745-760.
♣
Done, T.J. (1992): Phase shifts in coral reef communities and their ecological significance.
Hidrobiología. 247: 121-132.
♣
Douglas A.E. (2003): Coral bleaching—how and why? Mar. Pol. Bull. 46:385–392.
♣
Downs, C.A; C. M. Woodley; R. H. Richmond; L. L. Lanning and R. Owen (2005):
Shifting the paradigm of coral-reef `health´ assessment. Mar. Poll. Bull. 51:486-494.
♣
Edinger, E; G. Limmon; J. Jompa; W. Widjarmoko; J. Heikoop and M. Risk (2000):
Normal coral growth rates on dying reefs: are coral growth rates good indicators of reef
health? Mar. Poll. Bull. 40(5): 404-425.
♣
Edmunds, P.J. (2004): Juvenile coral population dynamics track rising seawater
temperature on a Caribbean reef. Mar. Ecol. Prog. Ser. 269: 111–119.
♣
Edmunds, P.J. (2007): Evidence for a decadal-scale decline in the growth rates of
juvenile scleractinean corals. Mar. Ecol. Prog. Ser. 341: 1-13.
♣
Elmhirst, T.; S. R. Connolly; T. P. Hughes (2009): Connectivity, regime shifts and the
resilience of coral reefs. Coral Reefs. doi 10.1007/s00338-009-0530-8
♣
English, C.; V. Wilkinson and V. Baker (1997): ASEAN-Australia Marine Science
Project: Living Coastal Resources, Townsville, Australia. 234 pp.
♣
Environment Canada (2003): National Assessment of Pulp and Paper Enviromental
Effects Monitoring Data: A Report Synopsis. National Water Reserch Institute,
Burlington, Ontario. NWRI Scientific Assessment Report Series No. 2:28 p.
♣
Epstein, N.; M.J.A. Vermeij; R.P.M. Bak; B. Rinkevich (2005): Alleviating impacts of
anthropogenic activities by traditional conservation measures: can a small reef reserve
be sustainedly managed? Biological Conservation. 121: 243-255.
♣
Fabricius, K. E.; De’ath, G.; McCook, L.; Turak, E. and D. McB Williams (2004):
Changes in algal, coral and fish assemblages along water quality gradients on the
inshore G Barr R. Mar. Poll. Bull. 48: 101-111.
♣
Fabricius, K. E. (2005): Effects of terrestrial runoff on the ecology of corals and coral
reefs: review and synthesis. Mar. Poll. Bull. 50: 125-146.
♣
Fabricius, K. E. and D. McCorry (2006): Changes in octocoral communities and benthic
cover along a water quality gradient in the refs of Hong Kong. Mar. Poll. Bull. 52: 22–33.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Furman, B. T. and K. L. Heck (2008): Effects of nutrient enrichment and grazers on coral
reefs: an experimental assessment. Mar. Ecol. Prog. Ser. 363: 89–101.
♣
Gleason, M.G. (1996): Coral recruitment in Moorea, French Polynesia: the importance
of patch type and temporal variation. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 207: 79-101.
♣
González, S. (2000): Caracterización de tres comunidades de corales del litoral norte
de La Habana y Ciudad de La Habana. Tesis de diploma. Centro de Investigaciones
Marinas. Universidad de La Habana. 41 p.
♣
González-Ferrer, S. (ed) (2004): Corales pétreos, jardines sumergidos de Cuba.
Editorial Academia. La Habana, Cuba. 318 p.
♣
González-Ontivero, O. (2004): Caracterización de la estructura de la comunidad de corales
en arrecifes de la zona de buceo de Cayo Levisa, Archipiélago de Los Colorados, Cuba.
Tesis de diploma. Centro de Investigaciones Marinas. Universidad de La Habana. 44 p.
♣
González-Ontivero, O. (2006): Variaciones espaciales y temporales de las
enfermedades en dos arrecifes de la región occidental de Cuba. Tesis de Maestría.
Centro de Investigaciones Marinas. Universidad de La Habana. 49 pp.
♣
González-Sansón, G; E. de la Guardia; C. Aguilar: C. González y M. Ortiz (1997):
Inventario de los componentes mas comunes de la fauna en un arrecife de coral de la
región noroccidental de Cuba. Rev. Invest. Mar. 18(3): 193-197
♣
González-Sansón, G y C. Aguilar (2001): Influencia de la contaminación de la bahía de La
Habana (Cuba) sobre asociaciones de peces costeros, 2. Análisis multidimensional. Rev.
Invest. Mar. 21: 71-80.
♣
González-Sansón G. y C. Aguilar (2004): Los ecosistemas marinos de la región
noroccidental de Cuba. In: Diagnóstico ambiental del Golfo de México. INE-en
SEMARNAT. México, D.F. 626 p.
♣
González-Sansón, G.; C. Aguilar; I. Hernández; Y. Cabrera y A. Curry (2008): The influence
of habitat and fishing on reef fish assemblages in Cuba. Gulf Car. Res. 21: 13-21.
♣
González-Sansón, G.; C. Aguilar; I. Hernández; Y. Cabrera; N. Suárez-Montes; F. Bretos; D.
Guggenheim (2009a): Natural and human-induced variability in the composition of fish
assemblages in the Northwestern Cuban shelf. Rev. Biol. Trop. 57 (3): 721-740.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
González-Sansón, G.; C. Aguilar; I. Hernández; Y. Cabrera (2009b): Effects of depth
and bottom communities on the distribution of highly territorial reef fish in the
northwestern region of Cuba. J. Appl. Ichthyol. doi: 10.1111/j.1439-0426
♣
Gotelli, N and R. Colwell (2001): Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in
the measurement and comparision of species richness. Ecology letters, 4: 379-391.
♣
Green, E.P. and A.W. Bruckner (2000): The significance of coral disease epizootiology
of coral reef conservation. Biological Conservation. 96: 347-361.
♣
Grotolli, A.G., Rodríguez, L.J., Palardy, J.E. (2006): Heterotrophic plasticity and
resilience in bleached corals. Nature. 440: 1186-1189.
♣
Guardia, E. y G. González-Sansón (1997a): Asociaciones de esponjas, gorgonias y
corales en un arrecife de la costa noroccidental de Cuba. II: Variaciones espaciales de
cubrimiento y la densidad. Rev. Invest. Mar. 18(3): 208-215.
♣
Guardia, E. y G. González-Sansón (1997b): Asociaciones de esponjas, gorgonias y
corales en un arrecife de la costa noroccidental de Cuba. III: Variación espacial de la
diversidad. Rev. Invest. Mar. 18 (3): 216-222.
♣
Guardia, E. (2000): Evento de blanqueamiento en un arrecife de coral en la costa de La
Habana, Cuba. Rev. Invest. Mar. 21(1-3): 108-109.
♣
Guardia, E y G. González-Sansón (2000a): Asociaciones de corales, gorgonias y
esponjas del sublitoral habanero al Oeste de la bahía de La Habana, 1. Gradiente
ambiental. Rev. Invest. Mar. 21(1-3): 1-8
♣
Guardia, E y G. González-Sansón (2000b): Asociaciones de corales, gorgonias y
esponjas del sublitoral habanero al Oeste de la bahía de La Habana, 2. Indices
ecológicos. Rev. Invest. Mar. 21(1-3): 9-16.
♣
Guardia, E; P. González-Díaz y J. Trelles (2001): Macrobentos del arrecife coralino
adyacente al Río Almendares, Cuba. Rev. Invest. Mar. 22(3): 167-178.
♣
Guardia, E; P. González-Díaz; G. Varona; S. González-Ferrer; W. Rupérez (2003):
Variaciones temporales y espaciales en la comunidad bentónica del arrecife de Playa
Herradura, Provincia Habana, Cuba. Rev. Invest. Mar. 22(3): 167-178. 24(2): 117-126.
♣
Guardia, E; P. González-Díaz; A. Valdivia; G. González-Sansón (2005): Características
generales de los arrecifes coralinos en la zona de buceo de Cayo Levisa, Archipiélago
de Los Colorados, Cuba. Rev. Invest. Mar. 26(1):37-44.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Guardia E., P. González-Díaz, A. Valdivia y O. González-Ontivero P. González, A.
Valdivia, O. González (2006): Estructura y salud de la comunidad de corales en
arrecifes de la zona de buceo de Cayo Levisa, Archipiélago de Los Colorados, Cuba.
Rev. Invest. Mar. 27(3): 197-208.
♣
Gutiérrez, J.E.; Z. Castaño; R. Marsán; Y. Perez y M. Vetter (2008): Regularidades de
la contaminación fluvial de la cuenca del Quibú de Ciudad de La Habana. pp.: 79-112.
In: Estructura geográfico-ambiental y sostenibilidad de cuencas hidrográficas
urbanizadas. Editorial Félix Varela. La Habana.
♣
Guzman H.M. and J. Cortés (1989): Growth rates of eight species of scleractinian corals
in the eastern pacific (Costa Rica). Bull. Mar. Sci. 44(3): 1186-1194.
♣
Harley, C.D.G.; A. R. Hughes; K. M. Hultgren; B.G. Miner; C.J.B. Sorte; C.S. Tornber;
L.F. Rodríguez; L.Tomanek; S.L. Williams (2006): The impacts of climate change in
coastal marine systems. Ecology Letters. 9:228-241.
♣
Harvell, D.; E. Jordan-Dahlgren; S. Merkel; E. Rosenberg; L. Raymundo; G. Smith; E.
Weil; B. Willis (2007): Coral disease, environmental drivers, and the balance between
coral and microbial associates. Oceanography. 20(1): 173-195.
♣
Hernández, W. y E. Mármol (2008): Bahía Honda: Contaminación de las aguas de su
bahía. Informe de curso. Facultad de Geografía. Universidad de La Habana. 14 p.
♣
Heron, S., J. Morgan, M. Eakin and W. Skirving (2008): Hurricanes and their effects
on coral reefs. In: Status of Caribbean Coral Reefs after Bleaching and Hurricanes in
2005. Global Coral Reef Monitoring Network, and Rainforest Research Centre,
Townsville, 152 p.
♣
Herrera, A. y P. Alcolado. (1983): Efecto de la contaminación sobre las comunidades
de gorgonáceos al Oeste de la Bahía de la Habana. Cienc. Biol. 10: 69-85.
♣
Herrera, A. y N. Martínez-Estallela (1987): Efecto de la contaminación sobre las
comunidades de corales escleractíneos al oeste de la Bahía de La Habana. En: Simposio
de Ciencias del Mar, VII Jornada Científica del Instituto de Oceanología XX
Aniversario. 2: 253-257.
♣
Herrera, A. (1990): Efectos de la contaminación sobre las características de las
comunidades bentonicas. El arrecife coralino. Tesis para la obtención del Grado de
_________________________________________________________Bibliografía
Candidato a Doctor en Ciencias Biológicas. Instituto de Oceanología. Ministerio de
Ciencia Tecnología y Medio ambiente. Cuba.
♣
Hill, J. y C. Wilkinson (2004): Methods for Ecological Monitoring of Coral Reefs.
Version 1. Australia Institute of Marine Science. 112 p.
♣
Hoegh-Guldberg O, P.J. Mumby, A.J. Hooten, R.S. Steneck, P. Greenfield, E. Gómez,
C.D. Harvell, P.F. Sale, A.J. Edwards, K. Caldeira, N. Knowlton, C.M. Eakin, R.
Iglesias-Prieto, N. Muthiga, R.H. Bradbury, A. Dubi, M.E. Hatziolos (2007): Coral
reefs under rapid climate change and ocean acidification. Science 318:1737–1742.
♣
Holmes, K.E.; E.N. Edinger; Hariyadis; G.V. Limmon and M.J.Risk (2000): Bioerosion
of Live Massive Corals and Branching Coral Rubble on Indonesian Coral reefs. Mar.
Poll. Bull. Vol 40 (7): 606-617.
♣
Hudson, J.H. (1981): Response of Montastraea annularis to environmental change in
the Florida Keys. In: Proceedings of the Fourth International Coral Reef Symposium.
Manila. 2: 233-240.
♣
Hughes, T. P. (1984): Population dynamics based on individual size rather than age:
general model with a reef coral example. Am. Nat. 123: 277-795.
♣
Hughes, T.P. and J.H. Connell (1999): Multiple stressors on coral reefs: A long-term
perspective. Limnol. Oceanogr. 44(3): 932-940.
♣
Hughes, T.P; A.H. Baird; D.R. Bellwood; M. Card; S.R. Connolly; C. Folke; R.
Grosbers; O. Hoegh-Gulberg: J.P.C. Jackson; J. Kleypas; J.M. Cough; P. Marshall;
M.Nystrom; S.P. Palomi; J.M. Pandolfi; B. Rosen; J. Roughgarden (2003): Climate
Change, Human Impacts, and the Resilience of Coral Reefs. Science, 31: 929-933.
♣
Hughes, T.P.; M.J. Rodriguez; D.R.Bellwood; D. Ceccarelli; O. Hoegh-Gulberg; L. McCook;
N. Moltschaniwskyj; M.S. Pratchett; R.S. Steneck; B. Willis (2007): Phase shift, herbivory
and the resilience of coral reefs to climate change. Curr. Biol. 17: 360-365.
♣
Huston, M.A. (1985): Patterns of species diversity on coral reefs. Ecol. Syst. 16:
145-177.
♣
Hutchings, P.A. and M. Peyrot-Clausade (2002): The distribution and abundance of
boring species of polychaetes and sipunculans in coral substrates in French Polynesia. J.
Exp. Mar. Biol. Ecol. 269: 101-121.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
IPCC (2001): Climate Change 2001: Sybthesis Report. A contribution of working
groups I, II and III to the third Assessment Report of the Intergovernmental Panel on
Climate Change (Watson, R.T. and the Core Writing Team (eds.)) Cambridge
University Press.
♣
Iwao, K., Fujisawa, T., M. Hatta (2002): A cnidarian neuropeptide of GLWamide family
induces metamorphosis of reef-building corals in the genus Acropora. Coral Reef. 21: 127-129
♣
Jimenez, C y J. Cortes (2003): Growth of seven species of scleractinian corals in an
upwelling environment of the eastern pacific (Golfo de Papagayo, Costa Rica). Bull. Mar.
Sci. 72(1): 187-198.
♣
Jones, L., P.M. Alcolado, Y. Cala, D. Cobian, V. Coelho, A. Hernández, R. Jones, J.
Mallela and C. Manfrino (2008): The effects of Coral Bleaching in the Northern
Caribbean and Western Atlantic. In: Status of Caribbean Coral Reefs after Bleaching
and Hurricanes in 2005. Global Coral Reef Monitoring Network, and Rainforest
Research Centre, Townsville, 152 p.
♣
Jordan, E. (1988): Arrecifes profundos de la isla de Cozumel, Mexico. An. Cienc. Del
Mar y Limnol. Univ. Auton. Mexico. 15(2): 195-208.
♣
Kaczmarsky, L. T. M. Draud and E. H. Williams (2005): Is There a Relationship between
proximity to sewage effluent and the prevalence of coral disease? Car. Jour. Sci. 41 (1): 124-137.
♣
Karlson, R.H & H.V. Cornell (1998): Scale-dependent variation in local vs regional
effects on coral species richness. Ecological Monographs. 68 (2): 259-274.
♣
Kleypas, J.A & C. M. Eakin (2007): Scientists´ perceptions of threats to coral reefs:
results of survey of coral reef researchers. Bull. Mar. Sci. 80(2): 419-436.
♣
Knowlton, N. & J.B.C. Jackson (2008): Shifting baselines, local impacts, and global
change on coral reefs. PLoS. Bio.l 6(2):e54. doi:10.1371/journal. pbio.0060054.
♣
Koop, K; D. Booth; A. Broadbents; J. Brodie; D. Bucher; D. Capone; J. Coll; W.
Dennison; M. Erdmann; P. Harrison; O. Hoegh-Guldberg; P. Hutchings; G.B. Jones; A.
W. D. Larkum; J.O¨Neil; A. Steven; E. Tentori; S. Ward; J. Williamson; D. Yellowlees
(2001): ENCORE: The effect of nutrient enrichment on coral reefs. Synthesis of results
and conclusions. Mar. Poll. Bull. 42(2): 91-120.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Lang, C.J.; H.R. Lasker; E.H. Gladfelter; P. Hallock; W.C. Jaap; F.J. Losada; R.G.
Muller (1992): Spatial and temporal variability during periods of “recovery” after mass
bleaching on western Atlantic coral reefs. Amer. Zool., 32: 696-706.
♣
Lenihan, H.S.; M. Adjeroud; M.J.Kotchen; J.L.Hench; T. Nakamura (2008): Reef structure
regulates small-scale spatial variation in coral bleaching. Mar. Ecol. Prog. Ser. 370: 127-141.
♣
Lewis, J.B. (1997): Abundance, distribution and partial mortality of the massive coral Siderastrea
siderea on degrading coral reefs at Barbados, West Indies. Mar. Poll. Bull. 34(8): 622-627.
♣
Lesser, M.P.; J.C. Bytthell; R.D. Gates; R.W. Johnstone; O. Hoegh-Guldberg (2007):
Are infectious diseases really killing corals? Alternative interpretation of the
experimental and ecological data. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 346: 36-44.
♣
Lirman, D and P. Fong (2007): Is proximity to land-based sources of coral stressors an
appropriate measure of risk to coral reefs? An example from the Florida Reef Track.
Mar. Poll. Bull. 54: 779-791.
♣
Lidell, D. and S.L. Ohlhorst (1988): Comparison of Western Atlantic coral reef
communities. Proc. 6th Int. Coral Reef Symp., Australia. 3: 281-286.
♣
Loya, Y. (1972): Community structure and species diversity of hermatypic coral at
Eliot, Red Sea. Mar. Biol. 13 (2): 100-123.
♣
Ludwing, J.A. and J.F. Reynolds (1988): Statistical ecology. John Wiley. New York.
XVIII+337 p.
♣
MacDonald, I. A. & C. T. Perry (2003): Biological degradation of coral framework in a
turbid lagoon environment, Discovery Bay, north Jamaica. Coral Reefs. 22: 523–535.
♣
Maliao, R.J., R. G. Turingan, J. Lin (2008): Phase-shift in coral reef communities in the
Florida Keys National Marine Sanctuary (FKNMS), USA. Mar. Biol. 154: 841–853.
♣
Márquez, L. M., F.J. Losada and M. Rodríguez (1997): Zonation and structure of a gorgonian
community in Venezuela. Proc. 8th Int. Coral Reef Symp., Panama 1: 447-450.
♣
Marshall, P.A. and A.H Baird (2000): Bleaching of corals in the Great Barrier Reef:
diferential susceptibilities among taxa. Coral Reefs. 19: 155-163.
♣
Marshall, P.A. and H. Schuttenberg (2006): A reef manager´s guide to coral bleaching.
Great Barrier reef marine park authority. Townsville. Australia. 163 p.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Martínez Rodríguez, Y. B. (2009): Estimación de indicadores ecológicos a nivel de comunidad
y población de invertebrados bentónicos en arrecifes con grado diferente de impacto ambiental.
Tesis de diploma. Centro de Investigaciones Marinas. Universidad de La Habana. 76 p.
♣
Maynard, J.A.; K.R.N. Anthony; P.A. Marshall, I. Masiri (2008): Major bleaching
events can lead to increased thermal tolerance in corals. Mar. Biol. 155:173-182.
♣
McField, M.D.; P. Hallock; W.C. Jaap (2001): Multivariate analysis of reefs
community structure in the Belize barrier reef complex. Bull. Mar. Sci. 69(2): 745-758.
♣
McField, M.; N. Bood; A. Fonseca; A. Arrivillaga; A. Franquesa; R.M. Viruel (2008):
Status of the Mesoamerican Reef after the 2005 Coral Bleaching event. In: Status of
Caribbean Coral Reefs after Bleaching and Hurricanes in 2005. Global Coral Reef
Monitoring Network, and Rainforest Research Centre, Townsville, 152 p.
♣
Meesters, H.E.; A. Bos; G.J. Gast (1992): Effects of sedimentation and lesion position on
coral tissue regeneration. Seventh international coral reef symposium, Guam. 2: 671-678.
♣
Meesters, E. H.; M. Hilterman; E. Kardinaal; M. Keetman; M. de Vries; R.P.M. Bak
(2001): Colony size-frecuency distributions of scleractinian coral populations: spatial
and interspecific variation. Mar. Ecol. Prog. Ser. 209:43-54.
♣
Medina-Rosas, P.; J.D. Carriquiry and A. L. Cupul-Magaña (2005): Recruitment of
Porites (Scleractinia) on artificial substrate in reefs affected by the 1997-98 El Niño in
Banderas Bay, Mexican Pacific. Ciencias Marinas, 31 (1A): 103-109.
♣
Meng, P.; H. Lee; J. Wang; C. Chen; H. Lin; K.S. Tew; W. Hsieh (2008): A long-term
survey on anthropogenic impacts to the water quality of coral reefs, southern Taiwan.
Environmental Pollution. 156:67-75.
♣
Miller, J., E. Muller, C. Rogers, R. Waara, A. Atkinson, K.R.T. Whelan, M. Patterson
and B. Witcher (2009): Coral diseases following massive bleaching in 2005 cause’s
60% decline in coral cover on reefs in the US Virgin Islands. Coral Reefs. Doi
10.1007/s00338-009-0531-7.
♣
Moulding, A.L. (2005): Coral recruitment patterns in the Florida Keys. Rev. Biol. Trop.
53 (1): 75-82.
♣
Munkittrick, K.R. and L.S. McCarty (1995): An integrated approach to aquatic
ecosystem health: top-down, bottom-up or middle-out? J. Aqu. Ecos. Heal. 4: 77-90.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Munkittrick, K.R.; M.E. McMaster; G. van der Kraak; C. Portt; W.N. Gibbons; A.
Farwell and M. Gray (2000): Development of methods for effects-driven cumulative
effects assessment using fish populations: Moose river project. Publicado por la
Sociedad de Toxicología y Química Ambiental (SETAC). 256 p.
♣
Murdoch, T.J. and R.B. Aronson (1999): Scale-dependent spatial variability of coral
assemblages along the Florida Reef Tract. Coral Reefs 18: 341-351.
♣
Newman, M.C. (2001): Fundamentals of ecotoxicology. CRC/Lewis Publishers, Boca Raton,
xvii+402.
♣
Nugues, M.M. y C.M. Roberts (2003): Partial mortality in massive reef corals as an
indicator of sediment stress on coral reefs. Mar. Poll. Bull. 46: 314-323.
♣
Nugues, M. M. and R. P. M. Bak (2006): Differential competitive abilities between
Caribbean coral species and a brown alga: a year of experiments and a long-term
perspective. Mar. Ecol. Prog. Ser. 315: 75–86
♣
Nystrom, M.; C. Folke y F. Moberg (2000): Coral reef disturbance and resilience in a
human-dominated environment. TREE. 15: 413-417.
♣
Obura, D. & G. Grimsditch (2009): Coral Reefs, Climate Change and Resilience. An
Agenda for action from the IUCN World Conservation Congress. October 6-9 2008. 44 p.
♣
ONE (2008): Panorama demográfico. Cuba 2007. Oficina Nacional de Estadísticas. 160 p.
♣
Pandolfi, J.M. (2002): Coral community dynamics at multiple scales. Coral reefs. 21: 13-23.
♣
Pandolfi, J.M. and J.B.C. Jackson (2006): Ecological persistence interrupted in
Caribbean coral reefs. Ecology letters. 9: 818-826.
♣
Pedroso, I.I.; M. J. Fundora; E. Jaimez; M. Guerra; I. González; B. Pérez; I. Guerra; R.
Rossi; S. Chang; V. González; P. Herrera (2007): Resumen del diagnóstico de la cuenca
Almendares-Vento. Cuadernos del Almendares. CISP-GPMH. 1: 9-31.
♣
Perera, O. (2008): Estimación de indicadores ecológicos en dos poblaciones de Acropora
palmata (Cnidaria: Scleractinia) del litoral norte de las provincias Habaneras. Tesis de
diploma. Centro de Investigaciones marinas. Universidad de La Habana. 66 p.
♣
Peters, E. C.; J. C. Halas and H. B. Mccarty (1986): Calicoblastic neoplasms in
Acropora palmata, with a review of reports on anomalies of growth and form in corals.
INCL. 76: 895-912.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Peters, E.C.; N.J. Gassman; J.C. Firman; R.H. Richmonds y E.A. Power (1997):
Ecotoxicology of tropical marine ecosystems. Environ. Toxic. Chem. 16 (1): 12-40.
♣
Pielou, E.C. (1975): Ecological diversity. Wileg-Interscience. New York. 165 p.
♣
Quinn, N.J. and B.L. Kojis (2005): Patterns of sexual recruitment of acroporid coral
populations on the West Fore Reef at Discovery Bay, Jamaica. Rev. Biol. Trop. 53 (1): 83-89.
♣
Quinn, G.P. and M.J. Keough (2002): Experimental design and data analysis for
biologists. Cambridge University Press, Cambridge, xvii+537
♣
Rey-Villiers, N. (2009): Características de las comunidades de octocorales y ensayo de
su uso como bioindicadores en un gradiente de contaminación en el oeste de la Ciudad
de La Habana, Cuba. Tesis de Diploma. Centro de Investigaciones Marinas.
Universidad de La Habana. 66 p.
♣
Rogers, C.S. (1990): Responses of coral reefs and organisms to sedimentation Mar. Ecol. Prog.
Ser. 62, 185-202.
♣
Rogers, C.S. (1993): Hurricanes and coral reefs: the intermediate disturbance
hypothesis revisited. Coral Reefs. 12: 127-137.
♣
Rogers, C.S.; G. Ginger; G. Rikki; H. Zandy-Marie; F. M. Ann (2001): Coral reef
monitoring manual for the Caribbean and Western Atlantic (340): 693-8950.
♣
Ruiz-Zárate, E. & M. Arias-González (2004): Spatial study of juvenile corals in the
Northern region of the Mesoamerican Barrier Reef System (MBRS). Coral Reefs. 23:
584–594.
♣
Rützler, K. (2004): Sponges on coral reefs: a community shaped by competitive
cooperation. Boll. Mus. Ist. Biol. Univ. Genova. 68: 85-148.
♣
Sánchez, M.J., S.C. Fuentes y C.A. Mancina (2007): La comunidad fitoplanctonica y la
calidad del agua en la cuenca Almendares-Vento. Cuadernos del Almendares.
CISP/GPMH. 112 p.
♣
Sebens, K. P. (1991): Habitat structure and community dynamics in marine benthic systems.
pp 211-234. In S.S: Bell. E. D. McCoy, y H. R. Mushinsky (Eds.), Habitat structure, the
physical arrangement of objects in space. Chapman and Hall, New York. USA.
♣
Sebens, K.P.; S.P. Grace; B. Helmuth; E.J. Maney; J.S.Miles (1998): Water and prey
capture by three scleractinian corals, Madracis mirabilis, Montastraea cavernosa and
Porites porites, in a field enclosure. Marine Biology. 131: 347-360.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Schmahl, G.P., E.L. Hickerson, D.C. Weaver (2004): Technological Approaches to the
Assessment of Deepwater Coral Reefs in the Northwestern Gulf of Mexico. 10
International Coral Reefs Symposium (Abstracts). 452 pp.
♣
Simon, Y.G. y F. Fuster (2004): Aplicación de un sistema de información geográfica
para el análisis espacial y la gestión ambiental de las fuentes contaminantes de la bahía
de La Habana. El Pelícano, Año 1. 1: 34-37.
♣
Smith L.D., M. Devlin, D. Haynes, J.P. Gilmour (2005): A demographic approach to
monitoring the health of coral reefs. Mar. Pol. Bull. 51: 399–407.
♣
Smith, T.B.; R.S. Nemeth; J. Blondeau; J.M. Calnan; E. Kadison and S. Herzlieb
(2008): Assessing coral reef health across onshore to offshore stress gradients in the US
Virgin Island. Mar. Pol. Bull. 56: 1983-1991.
♣
Sorokin, Y. I. (1995): Coral reef ecology. Ecological studies. Springer, Berlin. 102 p.
♣
Sotka, E. E. and M.E. Hay (2009): Effects of herbivores, nutrient enrichment, and their
interactions on macroalgal proliferation and coral growth. Coral Reefs, 28: 555-568.
♣
Steiner, S.C.C. (1999): Species presence and distribution of Scleractinia (Cnidaria:
Anthozoa) from South Caicos, Turks and Caicos Island. Bull. Mar. Sci. 65: 861-871.
♣
Steneck, R.S y J. Lang. (2003): Rapid assessment of Mexico´s Yucatan reef in 1997 and
1999: pre-and pos-1998 mass bleaching and Hurricane Mitch (stony corals, algae and
fishes). pp 295-313 In: Status of Coral Reefs in the Western Atlantic: Results of inictial
surveys, Atlantic and Gulf Rapid Reef Assessment (AGRRA) Program. Lang. J (Ed).
Washington, D.C., U.S.A.
♣
Sullivan, K.M. y M. Chiappone. (1993): Hierarchical methods and sampling design for
conservation monitoring of tropical marine hard bottom communities. Mar. Fresh. Wat. Eco. 3:
169-187.
♣
Sullivan S.K. (2004): Large-scale ecological impacts of development on tropical islands
systems: comparison of developed and undeveloped islands in the Central Bahamas.
Bull. Mar. Sci. 75: 295–320.
♣
Sutherland, K.P.; J.W. Porter; C. Torres (2004): Disease and immunity in Caribbean
and Indo-Pacific zooxanthellate corals. Mar. Ecol. Prog. Ser. 266: 273-302.
♣
Szmant, A.M. (2002): Nutrient enrichment on Coral Reefs: Is it a major cause of Coral
Reef Decline. Estuaries 25 (4b): 743-766.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Terlizzi, A; L. Benedetti-Cecchi; S. Bevilacqua; S. Fraschetti; P. Guidetti and M. J.
Anderson (2005): Multivariate and univariate asymmetrical analyses in environmental
impact assessment: a case study of Mediterranean subtidal sessile assemblages. Mar.
Ecol. Prog. Ser. 289: 27-42.
♣
Toren, A. L. Landau; A. Kushmaro; Y. Loya; E. Rosenberg (1998): Effects of
temperature on adhesion of Vibrio strain AK-1 to Oculina patagonica and on coral
bleaching. Appl. Environ. Microbiol. 64: 1379-1384.
♣
Torres, J.L. and J. Morelock (2002): Effect of terrigenous sediment influx on coral
cover and linear extension rates of three Caribbean massive coral species. Car. J. Sci.
Vol. 38 (3-4): 222-229.
♣
Trelles, J.; A.M. Suárez; L. Collado-Vides (1997): Macroalgas del arrecife de La
Herradura, Costa NO de La Habana. Rev. Invest. Mar. 18(3): 191-192.
♣
Tuya, F; R. J. Haroun; A. Boyra; P. Sanchez-Jerez (2005): Sea urchin Diadema
antillarum: different functions in the structure and dynamics of reefs on both sides of
the Atlantic. Mar. Ecol. Prog. Ser. 302: 307-310.
♣
Underwood, A. J. (1992): Beyond BACI: the detection of environmental impacts on
populations in the real, but variable, world. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 161: 145-178.
♣
Underwood, A. J. (1997): Experiments in ecology. Cambridge University Press.
Cambridge, United Kingdom. 504 p.
♣
Underwood, A.J. and M. G. Chapman (2003): Power, precaution, Type II error and sampling
desing in assessment of environmental impacts. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 296: 49-70
♣
Valle, R.; García-Parrado, P.; Menéndez-Macias, G.; Martínez-Daranas, B.; Serpa, A.;
Abreu, M.; Espinosa, J.; Ibarzábal, D.; Martínez, J. C. y P. Alcolado (2000): Evaluación
de los efectos ocasionados por vertimientos de aguas albañales en un arrecife costero de
Ciudad de la Habana, Cuba. CD V Congreso de Ciencias del Mar, MARCUBA 2000.
♣
Vermeij, M.J.A y R.P.M. Bak (2000): Inferring demographic processes from population size
structure in corals. Proceedings 9th International Coral Reef Symposium, Bali, Indonesia. 1:
589- 593.
♣
Vermeij, M.J.A (2005): Substrate composition and adult distribution determine recruitments
patterns in a Caribbean brooding coral. Mar. Ecol. Prog. Ser. 295: 123-133.
_________________________________________________________Bibliografía
♣
Vermeij M.J.A; P.R. Frade; R.I.R. Jacinto; A.O. Debrot and R.P.M. Bak (2007): effects
of reproductive mode on habitat-related differences in the population structure of eight
Caribbean coral species. Mar.Ecol. Prog. Ser. 351: 91-102.
♣
Veron, J.E.N, O. Hoegh-Guldberg, T.M. Lenton, J.M. Lough, D.O. Obura, P. Pearce-Kelly,
C.R.C. Sheppard, M. Spalding, M.G. Stafford-Smith and A.D. Rogers (2009): The coral
reef crisis: The critical importance of <350 ppm CO2. Mar.Poll. Bull. 58: 1428–1436.
♣
Wakeford, M.; T.J.Done; C.R. Johnson (2008): Decadal trends in a coral community
and evidence of changed disturbance regime. Coral reefs. 27: 1-13.
♣
Ward-Paige, C.A.; M.J. Risk; O.A. Sherwood; W.C. Jaap (2005): Clionid sponge surveys
on the Florida reef tract suggest land-based nutrient inputs. Mar. Poll. Bull. 51, 570–579.
♣
Warwick, R.M. and K.R. Clarke (1993): Increased variability as a symptom of stress in
marine communities. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 172: 215-226.
♣
Weinberg, S. (1981). A comparison of coral reef survey methods. Bijd. Dierk. 51 (2):199-218.
♣
Wilkinson, C.R. and A.C. Cheshire (1990): Comparisons of sponge populations across
the Barrier Reefs of Australia and Belize evidence for higher productivity in the
Caribbean Mar. Ecol. Prog. Ser. 67, 285-294
♣
Wilkinson, C. (1998): The 1997-1998 mass bleaching event around the world. Status of
coral reef of the world. Australian Institute of Marine Science and Global Coral Reef
Monitoring Network, Townsville, Queen Land, Australia. pp 15-38.
♣
Wilkinson, C. (2000): Executive Summary. Status of Coral Reefs of the World: 2000.
Aust. Inst. Mar. Sc. 363 p.
♣
Wilkinson, C. y D. Souter (2008): Status of Caribbean Coral Reefs after Bleaching and
Hurricanes in 2005. Global Coral Reef Monitoring Network and Rainforest Research
Center, Townsville, 152 p.
♣
Zar, J.H. (1996): Biostatistical analysis. Prentice-Hall, Inc. Third edition. 121 pp.
♣
Zlatarski, V. y N. Martínez-Estalella (1980): Los escleractinios de Cuba y datos de los
organismos acompañantes (en Ruso). Edit. Academia de Ciencias de Bulgaria, 312 p.
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 1. Se muestran los municipios ubicados en la zona costera por cada una de las
provincias (extensión superficial y porciento que representa de la superficie total del
país) incluidas en la investigación. Además, se ofrecen los datos de densidad de
habitantes y número de asentamientos urbanos y rurales. Tomado de ONE, 2008.
Provincia
Pinar del Río
(10 904,01 Km2
9,9%)
La Habana
(5732 Km2
5.2%)
Ciudad de La
Habana
(721 Km2
0.7%)
Matanzas
(11803 Km2
10.7%)
Municipio
Sandino
Matua
Minas de Matahambre
Viñales
La Palma
Bahía Honda
Mariel
Caimito
Bauta
Jaruco
Sta Cruz del Norte
Playa
Plaza de la Revolución
Centro Habana
Habana Vieja
Regla
Matanzas
Dens hab.
(hab/km2)
22.5
28.1
39.5
39.2
56.9
57.9
162.9
161.3
8 042.21
91.5
88.9
5166.7
12711.3
45022.8
20962.0
4261.7
Asent
urbanos
6
3
3
5
4
6
8
10
9
4
8
Asent
rurales
24
16
11
27
32
46
23
24
27
12
21
-
467.3
3
25
Sitios
NC
NC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
PC
MC
MC
MC
MC
PC
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 2a. Fuentes contaminantes de la bahía de La Habana (tomado de Simón
y Fuster, 2004).
1 SAMAR (Saneamiento marítimo portuario)
2 TMP Andres González Lines
3 SUCHEL CETRO
4 CTE ANTONIO MACEO
5 LANCHAS DE REGLA
6 TERM. OMNIBUS REGLA
7 GEOCUBA ESTUDIOS MARINOS
8 OBRAS MARITIMAS ASTILLEROS
9 PRODAL (Industria alimenticia)
10 DIMER (Industria pesquera)
11 BASE DE TRANSPORTE ATLAS
12 OBRAS MARITIMAS DRAGADO
13 OBRAS MARITIMAS FLOTA
14 REFINERIA ÑICO LOPEZ
15 CUBALUB (Fabrica de lubricantes)
16 CTE FRANK PAIS
17 EMI GRANMA (Empresa militar industrial)
18 TALLER ARGUS (Industria pesquera)
19 ASTIGAL (Astilleros)
20 CDM (Astilleros)
21 EMP. NACIONAL ASTILLEROS
22 HORMIGONERA MACHACO AMEIJEIRA
23 TALLER VANGUARDIA SOCIALISTA (Fundición)
24 EMPACADORA EL EBRO (Industria alimenticia)
25 CUBANA DE BRONCE (Fundición)
26 EMP: CONFORMADORA RENE BEDIA
27 FAC. DE ENVASES METALICOS LUIS MELIAN
28 OBRAS MARIT. DIV. CONSTRUCCION
29 FCA. DE CEREALES J:A: ECHEVARRIA
30 FAB. FERT. GERARDO GRANDA
31 ESP. MANUEL PORTO DAPENA
32 EMP. CEREA. TURCIOS LIMA
33 PIENSOS TROPICALES
34 PLA. DE ACEITES ALBERTO ALVAREZ
35 EMP. ART. METALICOS ELIO LLERENA
36 POLIPLAST (Industria del plástico)
37 SALADERO DE CUEROS
38 HERRAMIX (Industria sideromacánica)
39 ICIDCA (Industria azucarera)
40 SERVICARGO (Transporte)
41 LABORATORIO JOSE ISAAC DEL CORRAL
42 UNIDAD BASICA DE VAGONES LUYANO
43 SERVIPLAST (Industria del plástico)
44 FUND. NO FERROSA SERGIO GONZALEZ
45 ESTABLECIMIENTO CAMILO CIENFUEGOS
46 MATADERO ANTONIO MACEO
47 DESTILERIA HABANA
48 FAB. DE PINTURAS JORGE DE LA NUEZ
49 FAB. DE CONSERVAS LA FE
50 RECAPADORA DE GOMAS ENRIQUE RIQUELME
51 COMPLEJO GUARINA
52 TERMINAL LAWTON
53 VIETNAM HEROICO (Empacadorade carne)
54 FAB DE LEVADURAS HEROES DE BOLIVIA
55 SERVIFER (Servicio Ferroviario)
56 PASTEURIZADORA BEATRIZ
57 RONERA OCCIDENTAL
58 EMP. DE AUTOMATIZACION INDUSTRIAL
59 ESTABLECIMIENTO LUCERO (Pasteurizadora)
60 EMP. MECANICA ENRIQUE VARONA
61 UNIDAD BASICA PAQUITO ROSALES
62 LICUADORA LUIS PAUSTE
63 BASE 3 de TRANSPORTE ESCOLAR
64 TERMINAL DE COMBUSTIBLE 223
65 BASE DE TRANSPORTE DEL MINSAP
66 CLUB LOS MARINOS
67 PRACTICOS HABANA (Puerto)
68 TERMINAL DE CRUCEROS
69 ESPIGON SIERRA MAESTRA
70 MIRAF (Mantenimiento y reparación de la flota)
71 ESPIGON JUAN MANUEL DIAZ
72 TECNIPORT (Técnicas portuarias)
73 ABASTECIMIENTOS NAVALES
74 CTE OTTO PARELLADA
75 SERVIGEN (Industria pesquera)
76 DRAGNES (Industria pesquera)
77 DEPOSITO DE CEMENTO PACO CABRERA
78 TRANSFLOT (Transporte marítimo)
79 SETECNA (Industria pesquera)
80 FLOGOLFO (Flota del Golfo)
81 ASTICAR (Astilleros del Caribe)
82 TERREF (Terminal refrigerada, pesca)
83 TERMINAL HAIPHONG
84 TCH (Terminal de contenedores Habana)
85 UNIDAD CASABLANCA NAV. CARIBE
86 MTTO CONSTRUCTIVO
87 LOS DOCE APOSTOLES (Restaurante)
88 PARQUE MORRO-CABAÑA
89 FAC. de GAS EVELIO RODRIGUEZ
90 FAC. de TRANSFORMADORES JUAN RONDA
91 TALLER AUTOMOTRIZ Y ALMACEN
92 LABORATORIO MARIO MUÑOZ
93 INDAL (Fabrica de conserva de pescado)
94 EMPRESA CONFITERA LA ESTRELLA
95 SUCHEL PROQUIMIA S. A.
96 EMPRESA SUCHEL HAYPER
97 ESTABLECIMIENTO CIRO FRIAS
98 TALLER AUGUSTO CESAR SANDINO
99 TALLER DE NAVEGACION CARIIBE
100 SUCHEL LIS
101 SUCHEL DEBON
102 ARTESANIA DE MARMOL
103 FAC. EL MIÑO (Empacadora de alimentos)
104 ESPIGON MARGARITO IGLESIAS
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 2b. Fuentes contaminantes del Río Almendares (tomado de Pedroso et
al., (2007)).
1 CERVECERIA LA POLAR
2 CERVEZERIA LA TROPICAL
3 FABRICA DE HELADOS COPPELIA
4 FABRICA DE COMPOTAS OSITO
5 CONSERVAS CAMILO CIENFUEGOS
6 PASTAS “LA PASIEGA”
7 TORREFACTORA DE CAFÉ
8 PAPELERA “MODERNA”
9 PINTURAS “PEDRO RODRIGUEZ”
10 FCA GOMAS “BENJAMIN MORENO”
11 FCA GAS “MARIO FORTUNY”
12 FCA GAS “JUAN HIDALGO”
13 G.O.L.F.A.
14 PAPELERA “RENE BEDIA”
15 PINTURAS “VICENTE CHAVEZ”
16 PAPELERA “CUBANA”
17 TEXTILERA “GLAMOUR”
18 FCA MEDIAS “FIDEL ARREDONDO”
19 FCA JABON “PAQUITO ROSALES”
20 FCA MEDIAS “ILUSION”
21 ASBEST-CEMENTO PERDURIT
22 CALERA “MARTIRES DEL CORYNTHIA
23 FCA DE BLOQUES “ANDRES VALDES”
24 HORMIGONERA “HERMANAS GIRALT”
25 ESTABLECIMIENTO “HERMANOS
AMEIJEIRAS”
26 MATADERO DE AVES
27 LABORATORIO “REINALDO GUTIERREZ”
28 FCA. MUEBLES CLINICOS
29 HOSPITAL “JOAQUIN ALBARRAN”
30 HOSPITAL HIGIENE MENTAL
31 TALLERES DE CIENAGA
32 TERMINAL DE OMNIBUS PARRAGA
33 TERMINAL OMNIBUS FORTUNA
34 TERMINAL OMNIBUS CERRO
35 TERMINAL OMNIBUS PALATINO
36 ASTILLEROS CHULLIMA
37 LAVANDERIA “LA CUBANA”
38 ZOOLOGICO DE 26
39 TEJAR “HUGO CAMEJO”
40 CIUDAD DEPORTIVA
41 ISCF “CMDTE. MANUEL FAJARDO”
42 FABRICA DE RECICLAJE
43 TEJAR “ANGEL GUERRA”
44 TALLER “30 DE NOVIEMBRE”
45 CONTINGENTE “BLAS ROCA”
46 INCA
47 UNAH
48 CENSA
49 EMP. CERAMICA BLANCA “A. VIRAL”
50 EMP. FCO CRUZ BOUZAC
51 CENTRO DE ISOTOPOS “PEDRO PI”
52 UNIDAD ESPECIAL “SIDA”
53 SANATORIO “NAZARENO”
54 SANATORIO “MENOCAL”
55 EMP. PORCINA “NAZARENO”
56 COMPLEJO LACTEO DE LA HABANA
57 CERVECERIA “GUIDO PEREZ”
58 EMP. FARMACEUTICA “8 DE MARZO”
59 FCA DE GOMAS “CONRADO PIÑA”
60 FCA DE JUNTAS “AULETY CASALS”
61 FCA DE BALDOSAS “E. BEROVIDES”
62 TENERIA “LA VAQUITA”
63 RECAPADORA “HABANA”
64 FCA DE GOMAS “JULIO A. MELLA”
65 HOSPITAL PSIQUIATRICO “SORHEGUI”
66 SIDERURGICA ANTILLANA DE ACERO
67 FUNDIDOS VULCANO
68 FAB DE EMBUTIDOS “LA ESPAÑOLA”
69 EMP. TEXTILERA 9 DE ABRIL
70 EMP. DE MUEBLES LUIS RUIZ
PALLARES
71 EMP SERVICIOS TECNICOS
72 EMPRESA FUNDICIONES DUFE
73 FAB YOGURT MORALITOS
74 FAB QUESO CREMA MANAGUA
75 POLITECNICO GERVASIO CABRERA
76 TERMINAL DE OMNIBUS COTORRO
77 EMPRESA TRANSMETAL
78 EIDE MARTIRES DE BARBADOS
79 CENTRO PORCINO CIMA
80 EXPOCUBA
81 EPROLEC
82 HOSPITAL “WILLIAM SOLER”
83 FCA DE METROS CONTADORES
84 ESC. F.M. SALVADOR ALLENDE
85 HOSPITAL “ENRIQUE CABRERA”
86 CONGLOMERADOR DE CUERO
(GABIN)
87 HOSPITAL “JULITO DIAZ”
88 ZOOLOGICO NACIONAL
89 LABIOFAM
90 AEROPUERTO “JOSE MARTI”
91 TERM. OMN. STGO. DE LAS VEGAS
92 INST. TEC. “JOSE MARTI”
93 INST. TEC. “JULIO A. MELLA”
94 SEGERE
95 FUNDICION “OSVALDO SANCHEZ”
96 COMBINADO DE RADIO Y TELEVISION
97 INSTITUTO VILLENA REVOLUCION
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 2c. Fuentes contaminantes principales del Río Quibú (tomado de
Gutiérrez et al., (2008)).
1 CENTRAL MANUEL MARTÍNEZ PRIETO
2 TEXTILERA CAMILO CIENFUEGOS
3 PLANTA DE OXIGENO
4 EMP. PISCICOLA ACUABANA
5 BIOTECNOLOGIA
6 INMUNOENSAYO
7 GENETICA
8 PLANTA DE PRODUCCION DE VACUNAS
9 FABRICA DE PPG
10 CENTRO QUIMICO FARMACEUTICO
11 POLICLINICOS
12 BANCOS DE SANGRE
13 PALACIO DE LAS CONVENCIONES
14 HOSPITAL MILITAR
15 HOSPITALMATERNIDAD OBRERA
16 CEMENTERIO DE LA LISA
17 HORNOS DE CARBON
18 PRESA LA JOSEFITA
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 2d. Fuentes contaminantes principales de la bahía de Mariel (tomado de
Fuentes contaminantes Municipio Mariel. Informe de UMA-CITMA Provincia
Habana, 2008).
1 TERMOELÉCTRICA MÁXIMO GÓMEZ
2 FABRICA DE CEMENTO RENÉ ARCAY
3 ASTILLERO MARIEL
4 CAI ORLANDO NODARSE
5 CAI AGUSTO CESAR SANDINO
6 CTE MARIEL
7 COCHIQUERA CAI SANDINO
Anexo 2e. Fuentes contaminantes principales de la Bahía Honda (tomado de
Hernández y Mármol, 2008).
1.- DESGUASADORA DE BUQUES CIRO REDONDO
2.- CENTRAL HARLEM
3.- RÍO MADRAZO
4.- POBLADO DE PUNTA DE PIEDRA
5.- RÍO MONTAÑA
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 3. Lista sistemática de las especies registradas en el área de estudio. La
clasificación se realizó siguiendo los criterios de Zlatarski y Martínez-Estalella
(1980) y González-Ferrer (2004). Entre paréntesis se muestran las abreviaturas que
fueron utilizadas en el documento para cada especie.
PHYLUM CNIDARIA
CLASE ANTHOZOA
SUBCLASE HEXACORALIA
ORDEN SCLERACTINIA
FAMILIA Acroporidae
Acropora cervicornis (Lamarck, 1816)
Acropora palmata (Lamarck, 1816)
FAMILIA Agariciidae
Agaricia agaricites (Linnaeus, 1758)
Agaricia humilis Verrill, 1902 (Aga hum)
Agaricia lamarcki M. Edwards y Haime, 1851
Agaricia tenuifolia (Dana, 1846) (Aga ten)
Leptoseris cucullata (Ellis y Solander, 1786)
FAMILIA Astrocoeniidae
Stephanocoenia intersepta(Lamarck, 1816)
FAMILIA Caryophylliidae
Eusmilia fastigiata (Pallas, 1766)
FAMILIA Faviidae
Colpophyllia natans (Houttuyn, 1772)
Diploria clivosa (Ellis y Solander, 1786)
Diploria labyrinthiformis (Linnaeus, 1758)
Diploria strigosa (Danna, 1846)
Favia fragum (Esper, 1795)
Manicina areolata (Linnaeus, 1758)
Montastraea annularis (Ellis y Solander, 1786)
Montastraea cavernosa Linnaeus, 1767
Montastraea faveolata (Ellis y Solander, 1786)
Montastraea franksi (Gregory, 1895)
Solenastrea bournoni M. Edwards y Haime, 1848
FAMILIA Meandriidae
Dendrogyra cylindrus Ehrenberg, 1834
Dichocoenia stokesi M. Edwards y Haime, 1848
Meandrina meandrites (Linnaeus, 1758)
FAMILIA Mussidae
Isophyllia rigida (Dana, 1846)
Isophyllia sinuosa (Ellis y Solander, 1786)
Mussa angulosa (Pallas, 1766)
Mycetophyllia aliciae Wells, 1973
Mycetophyllia ferox Wells, 1973
Mycetophyllia lamarckiana M. Edwards y Haime, 1848
Scolymia spp.
___________________________________________________________________Anexos
FAMILIA POCILLOPORIDAE
Madracis decactis (Lyman, 1859)
Madracis mirabilis (Lyman, 1859)
FAMILIA PORITIDAE
Porites astreoides Lamarck, 1816
Porites porites (Pallas, 1766)
Porites divaricata Lesueur, 1821
FAMILIA SIDERASTRAEIDAE
Siderastrea radians (Pallas, 1766)
Siderastrea siderea (Ellis y Solander, 1786)
ORDEN ZOANTHIDAE
FAMILIA ZOANTHIDAE
Palythoa caribaeorum (Duchassaing & Michelotti 1860)
Zoanthus sociatus (Ellis 1767)
CLASE HIDROZOA
ORDEN CAPITATA
FAMILIA MILLEPORIDAE
Millepora alcicornis Linnaeus, 1758
Millepora complanata Lamarck, 1816
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 4a. Tormentas tropicales/subtropicales y huracanes de la temporada
ciclónica de 2005 en el Atlántico Norte.
Nombre
Inicio
Finaliza
Arlene
6/08
Bret
6/28
Cindy
7/3
Dennis
7/4
Emily
7/11
Franklin
7/21
Gert
7/23
Harvey
8/2
Irene
8/4
José
8/22
Katrina
8/23
Lee
8/28
María
9/1
Nate
9/5
Ophelia
9/6
Philippe
9/17
Rita
9/18
Stan
10/1
Sin Nombre **10/4
Tammy
10/5
Vince
10/9
Wilma
10/15
Alfa
10/22
Beta
10/26
Gamma
11/14
Delta
11/23
Épsilon
11/29
Zeta
12/30
6/13
6/29
7/7
7/14
7/21
7/29
7/25
8/8
8/18
8/23
8/31
9/1
9/10
9/10
9/18
9/24
9/26
10/5
10/5
10/6
10/11
10/25
10/24
10/31
11/20
11/28
12/8
1/6
Viento
máximo
(km/h)
110
65
120
240
260
110
75
100
165
85
280
65
185
150
140
130
285
130
85
85
120
295
85
185
85
110
140
100
Presión
Máxima
mínima
intensidad
(hPa)
(Día y hora)
989
11/01:47
1002
28/22:35
991
6/03:00
930
10/12:00
929
16/23:40
997
28/18:00
1005
25/00:00
994
4/15:00
970
16/18:00
998
23/03:30
902
28/17:55
1006
31/12
962
6/00:00
979
9/00:00
976
10/12:00
985
20/00:00
895
22/03:00
977
4/12:00
997
4/18:00
1001
5/20:05
988
9/18:00
882
19/12:00
998
23/00:00
962
30/06:00
1002
19/12:00
980
24/12:00
981
5/06:00
994
1/18:00
Escala
Saffir
Simpson
1
4
5
2
5
3
1
1
1
5
1
1
5
3
1
-
RESUMEN de TEMPORADA 2005
En cuanto a Cuba, nuestro país fue azotado directa o indirectamente por 5 ciclones
tropicales, directamente por la Tormenta Tropical Arlene en junio y por el huracán de
___________________________________________________________________Anexos
Categoría 4, “Dennis” en julio, mientras que los huracanes Katrina, Rita y Wilma azotaron
a varias regiones del país con vientos fuertes, lluvias intensas e inundaciones costeras,
aunque sus centros no pasaron por el territorio nacional. Dennis resultó ser el primer
huracán Categoría 4 en tocar tierra en la provincia de Granma y el primer huracán intenso
en afectar al país en un mes de julio. Las inundaciones costeras ocasionadas por Wilma en
Ciudad de La Habana fueron muy severas y prolongadas. Las lluvias originadas por estos
cinco organismos tropicales fueron por lo general beneficiosas, dada la intensa sequía
implantada en el país, sobre todo en la región oriental.
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 4b. Tormentas tropicales/subtropicales y huracanes de la temporada
ciclónica de 2006 en el Atlántico Norte.
Nombre
Fecha
de
inicio
Alberto
6/10
Sin Nombre
7/17
Beryl
7/18
Chris
8/1
Debby
8/21
Ernesto
8/24
Florence
9/3
Gordon
9/10
Helene
9/12
Isaac
9/27
Fecha
en que
finaliza
6/14
7/18
7/21
8/4
8/26
9/1
9/12
9/20
9/24
10/2
Viento
máximo
(km/h)
110
85
95
100
85
120
150
195
195
140
Presión
Máxima
mínima
intensidad
(hPa)
(Día y hora)
995
13/00:00
998
17/18:00
1000
21/06:00
1001
2/06:00
999
24/06:00
992
27/06:00
974
11/12:00
955
14/00:00
955
18/06:00
985
1/06:00
Escala
Saffir
Simpson
1
1
3
3
1
RESUMEN de TEMPORADA 2006
La temporada del año 2006 resultó tener un comportamiento cercano a lo normal en cuanto
a la cantidad de tormentas tropicales y huracanes desarrollados, principalmente en la región
oceánica, siendo menos activa en el Caribe y el Golfo de México. El factor inhibitorio
principal fue la evolución de un evento ENOS (El Niño/Oscilación del Sur), que provocó
subsidencia e incrementó la cizalladura vertical del viento en el área del Caribe. Otro factor
limitante fue la frecuente influencia de capas de aire en el Atlántico procedentes del Sahara
durante el mes de agosto.
En cuanto a Cuba, la temporada ciclónica del 2006 resultó ser más bien beneficiosa, ya que
tras meses de una intensa sequía, la tormenta tropical “Alberto” y “Ernesto” proporcionaron
lluvias entre 100 y 400 milímetros en el occidente y oriente del País.
En contraste con la temporada ciclónica del 2005, la temporada del año 2006 resultó ser
benigna al no cruzar ningún huracán sobre áreas terrestres y no ocasionarse gran pérdida de
vidas ni daños. Sólo Florence influyó con vientos huracanados sobre Las Bermudas al pasar
al oeste y cerca de las islas y como ciclón extratropical sobre Terranova, sin graves daños.
En los Estados Unidos penetraron dos tormentas tropicales (Alberto y Ernesto) y en Cuba
___________________________________________________________________Anexos
lo hizo Ernesto, como tormenta tropical. La circulación de Ernesto influyó sobre La
Española, ocasionando cinco muertes en Haití. El huracán Gordon cruzó por las islas
Azores y en fase extratropical afectó la península ibérica.
Anexo 4c. Tormentas tropicales/subtropicales y huracanes de la temporada ciclónica de
2007 en el Atlántico Norte.
Nombre
Fecha
de
inicio
Fecha
en que
finaliza
Viento
máximo
(km/h)
Presión
mínima
(hPa)
Andrea
Barry
Chantal
Dean
Erin
Félix
Gabrielle
Humberto
Ingrid
Jerry
Karen
Lorenzo
Melissa
Noel
Olga
5/9
6/1
7/31
8/13
8/14
8/31
9/8
9/12
9/12
9/23
9/25
9/25
9/28
10/28
12/11
5/11
6/2
8/1
8/23
8/17
9/5
9/11
9/14
917
9/24
9/29
9/28
9/30
11/2
12/12
95
95
85
280
65
280
95
150
75
65
120
130
65
130
95
1001
997
994
905
1003
929
1004
985
1002
1003
988
990
1005
980
1003
Máxima
intensidad
(Día y hora)
9/06:00
2/00:00
1/00:00
21/08:30
16/00:00
3/07:00
9/12:00
13/06:00
14/00:00
24/00:00
26/12:00
28/00:00
29/12:00
2/18:00
11/18:00
Escala
Saffir
Simpson
5
5
1
1
1
1
-
RESUMEN de TEMPORADA 2007
La temporada del año 2007 resultó tener un comportamiento activo en cuanto a la cantidad
de tormentas desarrolladas, principalmente en el Golfo de México, pero atendiendo al
número de huracanes y la intensidad que éstos alcanzaron fue normal, a pesar se haberse
desarrollado un evento La Niña moderado a finales del período. Otros factores favorables
en el área del Caribe fueron la temperatura superficial del mar que se mantuvo elevada y las
bajas presiones que predominaron en los meses de agosto y octubre. Las limitaciones en la
intensificación fueron causadas en parte el por establecimiento de una vaguada medio –
___________________________________________________________________Anexos
oceánica más profunda que lo normal en el mes de septiembre y por la cercanía a tierra de
algunos organismos.
Varios huracanes y tormentas tropicales ocasionaron gran desastre y muertes en la región.
El número total de muertes fue de 370, mayormente en países del Caribe. Hubo dos
huracanes Categoría 5 en el Mar Caribe y ambos con esa intensidad afectaron áreas
terrestres: El huracán Dean, que penetró en tierra por la Península de Yucatán y el huracán
Félix, que entró por Nordeste de Nicaragua. Noel y Olga resultaron ser ciclones tropicales
extremadamente lluviosos que ocasionaron gran cantidad de muertes y destrucción en
países del Caribe.
Cuba fue afectada por Noel en la fase de tormenta tropical, con intensas y persistentes
lluvias que produjo en la región oriental, cobrando una vida humana y ocasionando
cuantiosos daños a la sociedad y economía cubana. Otros organismos que afectaron de
forma indirecta al país fueron: Barry durante su génesis, que ocasionó lluvias intensas en
varias localidades de la mitad occidental de Cuba y el huracán Dean, que en su avance
sobre el Caribe produjo inundaciones costeras en zonas bajas del litoral sur de Cuba.
___________________________________________________________________Anexos
Anexo 4d. Tormentas tropicales/subtropicales y huracanes de la temporada ciclónica de
2008 en el Atlántico Norte.
Nombre
Arthur
Bertha
Cristobal
Dolly
Edouard
Fay
Gustav
Hanna
Ike
Josephine
Kyle
Laura
Marco
Nana
Omar
Paloma
Fecha
de
inicio
5/31
7/3
7/19
7/20
8/3
8/15
8/25
8/28
9/1
9/2
9/25
9/29
10/6
10/12
10/13
11/5
Fecha en
que
finaliza
6/1
7/20
7/23
7/25
8/6
8/26
9/4
9/7
9/14
9/6
9/29
10/1
10/7
10/14
10/18
11/9
Viento
máximo
(km/h)
75
205
100
160
100
110
250
140
230
100
140
95
100
65
215
230
Presión
mínima
(hPa)
1004
952
998
963
996
986
941
977
935
994
984
994
998
1004
958
944
Máxima
intensidad
(Día y hora)
31/06:00
7/21:00
22/12:00
23/14:00
5/12:00
19/18:00
30/21:54
2/00:00
4/06:00
3/06:00
28/18:00
30/18:00
7/00:00
13/00:00
16/06:00
8/12:00
Escala
Saffir
Simpson
3
2
4
1
4
1
4
4
RESUMEN de TEMPORADA 2008
La temporada del año 2008 resultó tener un comportamiento activo, principalmente en el
Mar Caribe. El factor más favorable fue el alto contenido de calor en las aguas de la cuenca
atlántica, donde se incluye el Caribe, además de las condiciones propicias en la troposfera
alta en correspondencia con la ausencia de un evento ENOS (El Niño / Oscilación del Sur).
Varios huracanes y tormentas tropicales ocasionaron grandes desastres y muertes en la
región durante esta temporada. Sin dudas, los países del área caribeña más afectados fueron
Haití, con la influencia directa o indirecta de cuatro organismos que provocaron lluvias
torrenciales y Cuba con el cruce de cuatro, de ellos tres huracanes intensos. En la
cronología cubana, que data desde 1799, se tiene que por primera vez cruzan por el
___________________________________________________________________Anexos
archipiélago tres ciclones tropicales en sólo 20 días y tres huracanes intensos en una
temporada. Estos huracanes fueron Gustav e Ike con la Categoría 4 y Paloma con la
Categoría 3 al pasar sobre el extremo este del archipiélago de los Jardines de la Reina,
Camagüey.
La tormenta tropical Fay y los huracanes Gustav e Ike tuvieron en común, que sus bandas
de alimentación influyeron con lluvias intensas en la parte central de Cuba, llegando a ser
torrenciales en varias localidades del Escambray. Otro hecho significativo fue que se igualó
el período de ocho días de afectación por dos huracanes a Cuba, ocurrido en la temporada
ciclónica de 1870, con la diferencia que en esta oportunidad los dos fueron intensos, lo que
supera la frecuencia de afectación por dos huracanes intensos en 14 días de 1948. También
es de destacar, que la provincia de Holguín fue azotada por primera vez por un huracán
intenso. Además, en Pinar del Río el período de cruce de dos huracanes se redujo a 10 días,
quedando atrás el de 11 días que medió entre Isidore y Lili en la temporada de 2002, a lo
que se adiciona que en el año 2008 uno de los huracanes fue intenso.
Otro aspecto notable es que se estableció un record mundial en cuanto a la mayor racha de
viento registrada en un ciclón tropical, en la estación meteorológica de Paso Real de San
Diego durante el paso de Gustav.
__________________________________________________________Recomendaciones
7. RECOMENDACIONES
♣
Emplear la metodología propuesta en esta tesis para investigar las comunidades de
corales en otros arrecifes cubanos con impactos de orígenes similares. De esta manera
se verificarían tendencias y se podría comparar con los resultados de esta investigación.
En los sitios donde prevalezca la eutrofización, la sedimentación y la sobrepesca,
estimar los indicadores a nivel de comunidad en una escala temporal anual.
♣
Llevar a cabo análisis temporales trimestrales para realizar seguimientos de procesos
futuros de blanqueamiento, enfermedades activas y afectaciones en los mismos sitios
utilizados en esta investigación. Así mismo, realizar evaluaciones en los niveles de
comunidad y poblaciones de corales, inmediatamente después que haya pasado algún
evento meteorológico extremo.
♣
En un escenario en que los recursos logísticos y financieros sean escasos, se recomienda
priorizar la evaluación de los indicadores esenciales identificados en esta tesis,
atendiendo al origen del impacto que reciba el arrecife.
♣
Incluir como especies indicadoras en las investigaciones a nivel de población a: M.
complanata, A. palmata y P. astreoides en el biotopo de cresta; S. radians y P.
astreoides en el biotopo de Echinometra; S. siderea, S. radians, P. astreoides y D.
stokesi en el plano rocoso; en los biotopos de veril y camellones a S. siderea, M.
cavernosa, S. intersepta, P. astreoides, A. agaricites y D. stokesi.
♣
Investigar indicadores a nivel de población de las especies S. intersepta y A.
cervicornis. Para la primera especie, con el objetivo de explicar la abundancia alta en
sitios con niveles de impacto diferentes; para la segunda, debido a la disminución de su
abundancia en prácticamente todos los arrecifes.
♣
En los sitios con grado de impacto alto, se debe investigar el comportamiento del
crecimiento de las especies S. siderea y M. cavernosa teniendo en cuenta la densidad
del esqueleto, su tasa de extensión y la tasa de calcificación.
100