CENTRO DE INVESTIGACIÓN CIENTÍFICA Y DE EDUCACIÓN

CENTRO DE INVESTIGACIÓN CIENTÍFICA
Y DE EDUCACIÓN SUPERIOR DE ENSENADA
DIVISIÓN DE OCEANOLOGÍA
DEPARTAMENTO DE ECOLOGÍA
BIOLOGÍA DEL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas Orbigny, 1835
(CEPHALOPODA: OMMASTREPHIDAE) EN EL GOLFO DE CALIFORNIA,
MÉXICO.
TESIS
que para cubrir parcialmente los requisitos necesarios para obtener el grado
de DOCTOR EN CIENCIAS presenta:
Don UNAI MARKAIDA ABURTO
Ensenada, Baja California, México, Octubre del 2001
TESIS DEFENDIDA POR
M.C. D. Unai Markaida Aburto
Y APROBADA POR EL SIGUIENTE COMITÉ
Dr. Oscar Sosa Nishizaki
Director del Comité
Dr. David Au
Miembro del Comité
Dr. Horacio de la Cueva Salcedo
Miembro del Comité
Dr. F. G. Hochberg
Miembro del Comité
Dr. Helmut Maske
Dr. Luis Delgado Argote
Jefe del Departamento de Ecología
Director de Estudios de Posgrado
31 de octubre del 2001
RESUMEN de la tesis de Don UNAI MARKAIDA ABURTO, presentada como
requisito parcial para la obtención del grado de DOCTOR EN CIENCIAS en
ECOLOGÍA MARINA. Ensenada, Baja California, México. Octubre del 2001.
BIOLOGÍA DEL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas Orbigny, 1835
(CEPHALOPODA: OMMASTREPHIDAE) EN EL GOLFO DE CALIFORNIA,
MÉXICO
Resumen aprobado por:
Dr. Oscar Sosa Nishizaki
Director de Tesis
Se realizó un estudio basado en 909 hembras (10.8-87.5 cm de longitud de
manto, LM) y 391 machos (17-78.9 cm LM) de calamar gigante colectados
mensualmente de la pesquería comercial y tres cruceros oceanográficos en la
región central del Golfo de California, entre noviembre de 1995 y junio de 1997. El
calamar se pesca frente a Sta. Rosalía, Baja California Sur, entre mayo y octubre,
y frente a Guaymas entre noviembre y mayo, indicando un seguimiento del patrón
alterno de surgencias de la región central del Golfo de California.
Se describieron e ilustraron minuciosamente los distintos tipos de células
sexuales y 4 estadios de desarrollo para el ovario y 5 para el testículo. Se
encontró una buena correspondencia entre la asignación de los estadios de
madurez sexual y el desarrollo de la gónada.
La pesquería del Golfo de California se basa en la forma de madurez grande
(hembras madurando a 71 cm LM y machos a 53-67 cm LM). Se encontró además
una forma de madurez mediana (40 cm LM en hembras y 33 cm LM en machos),
prevaleciendo fuera del área o temporada de pesca. La proporción sexual
promedio fue de 2.3 : 1 a favor de las hembras, aunque la proporción de hembras
maduras fue siempre baja. No se halló un patrón temporal reproductivo. La
estructura por tallas y estadios de madurez no varió entre las tres temporadas,
indicando una homogeneidad poblacional compuesta de múltiples cohortes. La
energía invertida en el esfuerzo reproductivo proviene de la alimentación.
El desarrollo de los ovocitos intraováricos es claramente asincrónico, con clara
predominancia de ovocitos protoplasmáticos ≈0.2 mm en hembras de todos los
estadios de madurez. La ausencia de ovogonias y ovocitos <0.05 mm en hembras
de inmadurez tardía afirma el caracter monocíclico de su estilo de vida. La
fecundidad potencial varió entre 11 y 32 millones de huevos para las hembras
maduras de talla grande (59-87.5 cm LM), siendo la mayor registrada para
cualquier cefalópodo. Los oviductos pueden alojar un máximo de un millón de
huevos; estos miden 0.9-1.1 mm de diámetro y el desove es intermitente. Se
encontraron un máximo de 1,200 espermatóforos por macho, habiendo una
relación entre el tamaño del macho y la longitud de éstos.
Ambos sexos presentaron en general un crecimiento alométricamente positivo.
Se estimó la edad mediante lectura de los incrementos de los estatolitos,
considerando la hipótesis un incremento = un día. Una hembra de 10.8 cm LM
tenía 84 días, otra de 87.5 cm LM, 386 días; el macho de 17 cm LM tenía 135 días
y el más longevo tenía 372 a los 71.5 cm LM. El modelo logístico integral fue el
que mejor se ajustó para describir el crecimiento. Las curvas de crecimiento son
similares a las reportadas en otros estudios de calamar gigante basados en lectura
de estatolitos y difieren de aquellas obtenidas por medio de análisis de frecuencia
de tallas. No se hallaron diferencias en el crecimiento de la forma grande entre las
dos áreas de surgencias. Las hembras crecen a tasas mayores que los machos,
pero ambos sexos superan los 2 mm/día durante los 140-300 días de edad,
rindiendo unas de las mayores tasas de crecimiento entre los calamares.
Las hembras de tallas de madurez mediana maduran entre los 6.5-7 meses y
medio y las de talla grande maduran al año. Los machos de talla mediana
maduran a los 6 meses y los grandes maduran a los 10 meses. Se consideran a
los grupos de madurez mediana como de maduración temprana y a los de talla
grande como de maduración tardía. Las fechas de nacimiento estuvieron
distribuidas a lo largo de todo el año, sin reflejar un patrón reproductivo claro.
Los mictófidos Benthosema panamense y, en menor grado, Triphoturus
mexicanus dominaron la dieta del calamar gigante. Las presas secundarias
transcendieron sólo en algunos meses: calamares mesopelágicos, langostilla
pelágica y peces pelágicos menores como anchoveta o sardina. No se hallaron
diferencias en cuanto a la participación de mictófidos en la dieta de calamares de
distintas tallas, sexo o área. La talla de los mictófidos y calamares mesopelágicos
(LM) ingeridos no supera los 50-70 mm y no varía con la talla del calamar.
El calamar gigante se concentra entre 1995 y 1997 en las zonas de surgencias
alternas del centro del Golfo de California, donde encuentra alimento abundante
para crecer rápido, mientras que sus bajas temperaturas retardan la madurez
sexual, dando lugar a una forma gigante. Esta región constituye un área de
alimentación, donde múltiples cohortes de calamar maduran consecutivamente
durante todo el año. No hay evidencias definitivas de que esta área sea una región
de reproducción, por lo que es posible que el calamar desove fuera de ella. El
calamar gigante se alimenta de especies mesopelágicas anuales muy abundantes
y con una rápida respuesta a cambios medioambientales y que en parte pudieran
ser responsables de las grandes fluctuaciones de abundancia del mismo calamar.
Palabras clave: Calamar gigante, Dosidicus gigas, Golfo de California, biología
reproductiva, crecimiento, alimentación.
Thesis ABSTRACT of Mr. UNAI MARKAIDA ABURTO, presented as partial
requirement to obtain the Dr. Sc. in MARINE ECOLOGY. Ensenada, Baja
California, Mexico. October 2001.
BIOLOGY OF JUMBO SQUID, Dosidicus gigas Orbigny, 1835
(CEPHALOPODA: OMMASTREPHIDAE) FROM THE GULF OF CALIFORNIA,
MEXICO
ABSTRACT
A study was preformed based on 909 female (10.8-87.5 cm mantle length, ML)
and 391 male (17-78.9 cm ML) jumbo squid collected monthly from the commercial
fishery and three oceanographic cruises in the central Gulf of California, between
November 1995 and June 1997. The jumbo squid is fished off Sta. Rosalia,
between May and October, and off Guaymas between November and May,
coinciding with the alternating pattern of upwelling of the central region of the Gulf
of California. The study covered three fishing seasons.
Different types of sexual cells and four stages of development for the ovary and
5 for the testicle were described and illustrated. A correspondence between the
assignment of the maturity stages and the development of the gonad for both
sexes was found.
The fishery of the Gulf of California is based on a large size maturing form
(females maturing at 71 cm ML and males at 53-67 cm ML). A medium size form of
maturity was also found (females maturing at 40 cm ML and males at 33 cm ML),
prevailing outside the fishing seasons or areas. The mean sexual ratio was 2.3: 1
in favor of the females, although the proportion of mature females was always low.
A clear seasonal reproductive pattern was not found. The structure of size and
stage of maturity didn't vary among the three seasons, indicating population
homogeneity composed by multiple cohorts. The energy invested in the
reproductive effort comes from the feeding.
Intraovary oocyte development is clearly asynchronous, with clear
predominance of protoplasmatic oocytes ≈0.2 mm in the ovaries of females of all
maturity stages. Absence of oogonia and oocytes < 0.05 mm in females of late
immaturity stage affirms the monocyclic character of their lifestyle. Potential
fecundity varied between 11 and 32 million eggs for the mature large size females
(59-87.5 cm ML), being the largest recorded for any cephalopod. Oviducts can hold
up to a million eggs; these measure 0.9-1.1 mm of diameter, and spawning is
intermitent. There were a maximum of 1,200 spermatophores, with a positive
correlation between longitude and the ML of male.
In general both sexes presented an allometrically positive growth. Age was
estimated by statolith increment reading, considering the assumption that one
increment = one day. The smallest female (10.8 cm ML) had 84 days, the largest
(87.5 cm ML), 386 days; the smallest male (17 cm ML) had 135 days and the
eldest one had 372 days at 71.5 cm ML. Logistic integral model described the
growth in jumbo squid the best. Growth curves were similar to those reported in
other studies of jumbo squid based on statolith reading and they differ from those
obtained by the analysis of size frequencies. There were no differences in growth
among the three seasons. The females grew faster than males, but both sexes
grew more than 2 mm/day between 140-300 days of age, approaching one of the
largest rates of growth among the squids.
The females of medium maturity size mature at 6.5-7 months with 37 cm ML and
those of large size matured at one year with 73 cm ML. The males of medium size
matured at 6 months with 34 cm and the large ones, on the whole, matured at 10
months with 60 cm ML. Thus, the groups of medium size at maturity were regarded
as early maturing group and those of large size as late maturing group. Birth dates
were distributed throughout the whole year, without reflecting any reproductive
pattern.
The diet was dominated by Benthosema panamense, an abundant
nyctoepipelagic mictophid and to a lesser degree, by Triphoturus mexicanus.
Secondary prey was important in some months; in particular mesopelagic
cephalopods, pelagic red crab and small pelagic fishes such as northern anchovy
or Pacific sardine. There were no differences regarding myctophid contibution to
the diet between jumbo squid of different sizes, sex or area. The size of ingested
myctophid mesopelagic squids (LM) should not be larger than 50-70 mm, and this
size did not vary with size of jumbo squid.
During 1995-1997 the jumbo squid concentrated on the areas of
alternating upwelling of the center of the Gulf of California during the whole
year, abundant food, mainly myctophids, allowed rapid growth, whereas low
water temperatures delayed sexual maturity, resulting in a large form. This
region constitutes a feeding area, where multiple squid cohorts mature
consecutively during the whole year. There is no definitive evidence that this
area is a reproduction region, suggesting that the squid spawns elsewhere.
The jumbo squid feeds on abundant annual mesopelagic species with quick
response to environmental changes which could partly explain the annual
fluctuations of this squid.
Keywords: Jumbo squid, Dosidicus gigas, Gulf of California, reproductive biology,
growth, feeding.
A los pescadores del Golfo de California.
AGRADECIMIENTOS
La Secretaría de Relaciones Exteriores del Gobierno de México otorgó una
beca doctoral desde marzo de 1995 y fue el motivo por el que decidí continuar con
el doctorado. Posteriormente disfruté de una ayudantía de investigador del
CICESE, a través de la División de Oceanología.
La primera persona que se creyó el cuento de los calamares gigantes fue Oscar
Sosa, que desde el primer momento apoyó este humilde proyecto y lo subsidió
hasta su culminación. Aunque tuvimos que aprender juntos sobre el calamar
gigante, él aún tuvo mucho más que enseñarme.
La ayuda de los pescadores de calamar gigante a la hora de proporcionar
muestras fue decisiva. En Guaymas se agradece a las tripulaciones del ‘Yumiko’ y
‘Sonmar XII’, y a muchos otros pescadores su desinteresada colaboraron en la
obtención de muestras. Iván Rivera, Manuel Nevárez y demás personal del CRIP
de este puerto permitieron muestrear los calamares descargados en sus
dependencias. Araceli Ramos, especialmente. ayudó en la toma de muestras y
proporcionó muestras adicionales. Salvador Lizárraga, de la Pesquera Selecta,
permitió almacenar y transportar muestras congeladas, y sus comentarios y
discusiones sobre la pesquería de esta especie ayudaron a entender mucho de lo
que aquí se cuenta. Quedo en deuda con Beto Aragón, Alma Rosa y familia, y a
Maricela Aguilar por su hospitalidad incondicional, que hicieron el muestro
económicamente viable. Raúl Gómez (Pesquera Del Mar, Ensenada) y la raza del
“Celta” colaboraron durante el primer muestreo, en noviembre de 1995.
En Santa Rosalía el Pájaro, entre otros pangueros, se acordó de traer
calamares completos para su muestreo. La Pesquera México, y en especial
Manuel Cortez y Enrique Suárez, hicieron el muestreo lo más cómodo posible y
permitieron almacenar y transportar muestras congeladas. El conocimiento
empírico de Manuel también contribuyó a entender la biología del calamar gigante.
Alf Meling asistió durante el muestreo de octubre en esta localidad.
Se agradece asimismo a las tripulaciones de “El Puma”, “Francisco Ulloa” y
“BIP XI” por el apoyo a bordo durante los respectivos cruceros oceanográficos,
EP1195, FU0696 y BIPXI0397.
Nury López y Olivia Tapia se aventaron la bronca de las preparaciones
histológicas y su interpretación. Nury además asistió en la medición de los
aparatos reproductores de los calamares y se encargó del material y el buen
funcionamiento del laboratorio.
Eric Hochberg fue decisivo al establecer los contactos con teutólogos, algo
esencial cuando no hay ninguno cerca. Se agradece su hospitalidad durante el
Congreso Americano de Malacología, Santa Bárbara, en junio de 1997, donde
tuve la oportunidad de conocer a los monstruos rusos (mencionados abajo) y otros
grandes teutólogos: Clyde Roper, Katherine Mangold, Takashi Okutani, Tsunemi
Kubodera, Akihiko Yatsu, Brat Seagal, Ian Gleadall y numerosos estudiantes.
Con Clyde me encontré de nuevo en Sta. Rosalía en mayo de 1998,
acompañado de Ron O’Dor y un equipo de la BBC dispuestos a filmar el calamar
gigante, que en aquella ocasión no hizo honor a su tamaño.
Chingis Nigmatullin fue una pieza más que clave en este trabajo. Tuve el
privilegio de disfrutar de su amistad, enseñanzas y aplastantes conocimientos
sobre biología de calamares en octubre de 1998 durante la estancia en
AtlantNIRO, Kaliningrado, Rusia. Gracias a él y a toda su familia, Sonja, Ilija,
Ismail, Iskander y Kenja por su hospitalidad. Sasha Golub me enseño los primeros
pasos en el montaje de estatolitos y Sasha Arkhipkin me dió mil y un
recomendaciones, sugerencias y trucos durante todo el proceso de la lectura de
los estatolitos, incluyendo colecta, procesamiento y análisis de datos. Tatjana
Simonova se echó el conteo y medición de decenas de miles de ovocitos
intraováricos. Con Rudolph Buruvkovsky, Valodja Laptikhovsky, Feodor Litvinov,
Marina y Olga Shukhgalter pude discutir diversos aspectos de biología marina.
Hassan Moustahfid intervino en la exploración del Kaliningrado nocturno. En
Moscú se agradece la atención y hospitalidad de Slava Bizikov y Kir Nesis.
Se agradece las atenciones de Jeff Seigel en el Museo de Historia Natural del
Condado de Los Angeles por permitirnos acceder a la mayor colección de otolitos
del Pacífico oriental, en abril de 1999. La familia de Adriana Romero asistió con su
hospitalidad en esa ciudad. Posteriormente Bill Walker desde Seattle, Washington,
identificó la mayor parte de las especies de otolitos del contenido estomacal del
calamar gigante. Sus comentarios y sugerencias sobre la metodología fueron de
gran provecho para la realización del capítulo sobre alimentación.
Quedo agradecido al Almte. Giampietri Rojas, Carmen Yamashiro, Miguel Rabí
y al resto de los colegas del Laboratorio de Invertebrados Comerciales del
IMARPE, por la invitación al Congreso internacional sobre calamares del Pacífico,
en Trujillo, Perú, en octubre de 1999, y por la excelente hospitalidad y todas las
atenciones en Trujillo y Lima. Con Piero Villegas pude discutir sobre edad y
crecimiento de calamar gigante. Tambien tuve oportunidad de conocer a gente
como Paul Rodhouse y Emma Hatfield, y volver a encontrarme con Chingis, Kir y
Pilar Sánchez. A Paul se le agradece la preparación del volumen derivado de
aquel simposium y, tanto a él como a Chingis, la crítica al artículo sobre biología
reproductiva publicado en él.
Akihiko Yatsu, Kotaro Yokawa, Suguru Masuda y otros colegas del Instituto
Nacional de Investigación de Pesquería de Mares Lejanos japonés proporcionaron
bibliografía y valiosa información sobre la biología del calamar gigante.
A Toño Resendiz se le agradece su hospitalidad ocasional en Bahía de Los
Angeles, así como información sobre varamientos de calamar gigante en esa
localidad.
Casimiro Quiñónez dió el impulso final para que este trabajo saliera del
laboratorio. Gracias al conocimiento transmitido sobre su experiencia con otolitos
de teleósteos se pudo realizar el capítulo sobre edad y crecimiento.
Aunque fuera del periodo de muestreo de este estudio, se agradece la
colaboración ofrecida por Víctor Segura (Pesquera Frescamar, Ensenada) y
Humberto Becerra (Promarex, Mazatlán) y otros muchos miembros de la Cámara
Nacional de Industria Pesquera en Baja California, Sonora y Sinaloa.
Cesar Almeda y Vicente Ferreira solucionaron muchos problemas con la
computadora; Cesar además asistió en la imprenta final de este documento. El Lic.
Vélez Upegui asistió con la realización del mapa. Al esfuerzo del personal de la
biblioteca del CICESE, Cecilia González, Lupitas Morales y Zamora, Dolores
Sarracino, Edith Fernández, Amelia Chávez, Varuni Arredondo, Helen Muñoz y
Elizabeth Avilés, se debe el que se haya podido contar con un gran volumen de
bibliografía para este estudio. A un sinnúmero de gente del CICESE por su ayuda
ocasional en alguna u otra manera.
Horacio de la Cueva realizó una exhaustiva corrección al primer borrador de
esta tesis. David Au sugirió la necesidad de incluir nuevos elementos en la
discusión general. Al comité de esta tesis se le agradece la paciencia demostrada
en todos estos años. Lydia Ladah y Linda Berntsen editaron el resumen en inglés.
A Linda por su apoyo y comprensión durante la mayor parte de todos éstos
años. Ella fue la que soportó las consecuencias de la gran dedicación que requirió
este trabajo. La familia Markaida subsidió cuando hizo falta.
Mucha otra gente no tuvo una relación directa con el trabajo pero hizo las cosas
más amenas, tal vez demasiado, sobre todo en un pueblo exageradamente
aburrido. Alf, Emilio, Rigo y Branly fueron la única compañia salvable en una etapa
temprana de la tesis. Posteriormente la banda de Staxx, vecinos e invitados,
hicieron el resto durante cuatro felices años. Mención especial para Norman Milner
y Jeffrey “Quetzalcoatl” por las incursiones a estados alterados de la consciencia.
Un par de visitas al viejo mundo bastaron para darse cuenta que el desfase
continua vivo en el más allá. A toda la peña de Algorta, Sopelana, Santiago de
Compostela y demás localidades por seguir ahí.
Meade Lux Lewis, Albert Amstrong, Porfessor Longhair y otros monstruos del
boogie, alivianaron con su inspiración. Paul Oakenfold, John Digweed, van Dyck,
DJ Cross, y otros genios del trance y ambience hicieron bastante más llevadero el
trabajo de meses frente a la pantalla. A Lemmy Killmister, por haber mantenido
vivo a Motorhead todos estos años.
CONTENIDO
Página
I. INTRODUCCIÓN ............................................................................................. 1
I. 1. JUSTIFICACIÓN DEL ESTUDIO ................................................................. 1
I. 2. ESTRUCTURA DE LA TESIS ...................................................................... 2
I. 3. EL GOLFO DE CALIFORNIA....................................................................... 3
I. 3. 1. BATIMETRÍA............................................................................................ 3
I. 3. 2. OCEANOGRAFÍA .................................................................................... 5
I. 3. 3. PRODUCTIVIDAD EN EL GOLFO DE CALIFORNIA ............................ 12
I. 4. EL CALAMAR GIGANTE DOSIDICUS GIGAS .......................................... 16
I. 4. 1. FAMILIA OMMASTREPHIDAE .............................................................. 16
I. 4. 2. DOSIDICUS GIGAS (ORBIGNY, 1835) ................................................. 19
I. 4. 3. COMPORTAMIENTO............................................................................. 23
I. 4. 4. DISTRIBUCIÓN...................................................................................... 24
I. 4. 5. RELACIÓN CON LA TEMPERATURA................................................... 27
I. 4. 6. DISTRIBUCIÓN VERTICAL ................................................................... 29
I. 4. 7. MIGRACIONES...................................................................................... 32
I. 4. 8. VARAZONES ......................................................................................... 35
I. 4. 9. PARALARVAS Y JUVENILES................................................................ 36
I. 5. PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE ................................................... 41
CONTENIDO (Continuación)
Página
I. 5. 1. PESQUERÍAS DE CALAMARES (OMMASTREPHIDAE)...................... 41
I. 5. 2. PESCA DEL CALAMAR GIGANTE........................................................ 44
I. 5. 3. HISTORIA DE LA PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE .................. 46
I. 5. 3. 1. EEUU ................................................................................................. 47
I. 5. 3. 2. MÉXICO ............................................................................................. 48
I. 5. 3. 3. CENTROAMÉRICA ............................................................................ 54
I. 5. 3. 4. ECUADOR ......................................................................................... 55
I. 5. 3. 5. PERÚ ................................................................................................. 55
I. 5. 3. 6. CHILE................................................................................................. 58
I. 5. 4. ESTIMACIONES DE ABUNDANCIA DEL CALAMAR GIGANTE........... 60
II. MUESTREO GENERAL................................................................................ 62
III. REPRODUCCIÓN........................................................................................ 68
III. 1. HISTOLOGÍA ........................................................................................... 68
III. 1. 1. INTRODUCCIÓN ................................................................................. 68
III. 1. 1. 1. ANATOMÍA MACROSCÓPICA DE LAS GÓNADAS........................ 68
III. 1. 1. 2. ESCALA DE MADUREZ UNIVERSAL PARA CALAMARES............ 69
III. 1. 1. 3. ESCALAS DE MADUREZ APLICADAS EN EL CALAMAR GIGANTE
.......................................................................................................................... 73
CONTENIDO (Continuación)
Página
III. 1. 1. 4. HISTOLOGÍA REPRODUCTIVA DEL CALAMAR GIGANTE........... 75
III. 1. 2. MATERIALES Y MÉTODOS ................................................................ 77
III. 1. 3. RESULTADOS ..................................................................................... 78
III. 1. 3. 1. ANATOMÍA MICROSCÓPICA DEL OVARIO................................... 79
III. 1. 3. 1. 1. OVOGÉNESIS ............................................................................. 83
III. 1. 3. 1. 2. OVOCITOS ATRÉSICOS............................................................. 92
III. 1. 3. 1. 3. FOLÍCULOS POSTOVULATORIOS ............................................ 93
III. 1. 3. 1. 4. ESTADIOS DE DESARROLLO DEL OVARIO ............................. 94
III. 1. 3. 2. ANATOMÍA MICROSCÓPICA DEL TESTÍCULO............................. 95
III. 1. 3. 2. 1. ESPERMATOGÉNESIS. .............................................................. 98
III. 1. 3. 2. 2. ESTADIOS DE DESARROLLO DEL TESTÍCULO....................... 98
III. 1. 3. 3. VALIDACIÓN HISTOLÓGICA DE LOS ESTADIOS DE MADUREZ
........................................................................................................................ 100
III. 1. 4. DISCUSIÓN ....................................................................................... 102
III. 2. BIOLOGÍA REPRODUCTIVA................................................................. 104
III. 2. 1. INTRODUCCIÓN ............................................................................... 104
III. 2. 1. 1. BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DEL CALAMAR GIGANTE.............. 104
III. 2. 1. 2. CORRIENTE DE PERÚ ................................................................. 107
CONTENIDO (Continuación)
Página
III. 2. 1. 3. CENTROAMÉRICA ........................................................................ 109
III. 2. 1. 4. PACÍFICO ADYACENTE................................................................ 110
III. 2. 1. 5. BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DEL CALAMAR GIGANTE EN EL
GOLFO DE CALIFORNIA ............................................................................... 111
III. 2. 2. MATERIALES Y MÉTODOS .............................................................. 113
III. 2. 3. RESULTADOS ................................................................................... 116
III. 2. 3.1. PROPORCIÓN SEXUAL................................................................. 116
III. 2. 3. 2. ESTADIOS DE MADUREZ............................................................. 117
III. 2. 3. 3. DISTRIBUCIÓN DE TALLAS ......................................................... 120
III. 2. 3. 4. CÓPULA......................................................................................... 122
III. 2. 3. 5. TALLA A LA MADUREZ ................................................................. 126
III. 2. 3. 6. ÍNDICES DE MADUREZ ................................................................ 132
III. 2. 4. DISCUSIÓN ....................................................................................... 140
III. 3. DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD ........ 146
III. 3. 1. INTRODUCCIÓN ............................................................................... 146
III. 3. 1. 1. FECUNDIDAD DE LA HEMBRA DE CALAMAR GIGANTE ........... 146
III. 3. 1. 2. FECUNDIDAD DEL MACHO DE CALAMAR GIGANTE ................ 150
III. 3. 2. MATERIALES Y MÉTODOS .............................................................. 151
CONTENIDO (Continuación)
Página
III. 3. 3. RESULTADOS ................................................................................... 157
III. 3. 3. 1. HEMBRAS...................................................................................... 157
III. 3. 3. 1. 1. DINÁMICA ONTOGENÉTICA DEL DESARROLLO DEL OVOCITO
........................................................................................................................ 157
III. 3. 3. 1. 2. FECUNDIDAD ............................................................................ 163
III. 3. 3. 1. 3. HUEVOS DE LOS OVIDUCTOS................................................ 167
III. 3. 3. 1. 4. RELACIONES ENTRE LOS ÓRGANOS REPRODUCTORES .. 173
III. 3. 3. 2. MACHOS........................................................................................ 175
III. 3. 4. DISCUSIÓN ....................................................................................... 178
III. 3. 4. 1. HEMBRAS...................................................................................... 178
III. 3. 4. 2. MACHOS........................................................................................ 183
IV. EDAD Y CRECIMIENTO ........................................................................... 185
IV. 1. INTRODUCCIÓN ................................................................................... 185
IV. 1. 1. DIMENSIONES DEL CALAMAR GIGANTE....................................... 185
IV. 1. 2. RELACIONES TALLA-PESO............................................................. 186
IV. 1. 3. CRECIMIENTO DEL CALAMAR GIGANTE ESTIMADO MEDIANTE
MÉTODOS INDIRECTOS ............................................................................... 188
IV. 1. 4. DESCRIPCIÓN DEL ESTATOLITO................................................... 191
CONTENIDO (Continuación)
Página
IV. 1. 5. ESTRUCTURA MICROSCÓPICA DEL ESTATOLITO ...................... 192
IV. 1. 6. EDAD Y CRECIMIENTO EN EL CALAMAR GIGANTE POR MEDIO DE
ESTATOLITOS ............................................................................................... 195
IV. 2. MATERIALES Y MÉTODOS.................................................................. 198
IV. 2. 1. COLECTA DE LAS MUESTRAS ....................................................... 198
IV. 2. 2. PREPARACIÓN DE LOS ESTATOLITOS ......................................... 200
IV. 2. 3. ANÁLISIS DE DATOS........................................................................ 202
IV. 3. RESULTADOS....................................................................................... 205
IV. 3. 1. RELACIONES TALLA−PESO ............................................................ 205
IV. 3. 2. PREPARACIÓN Y LECTURA DE LOS ESTATOLITOS .................... 210
IV. 3. 3. MICROESTRUCTURA DEL ESTATOLITO ....................................... 212
IV. 3. 3. 1. MARCAS DE STRESS .................................................................. 218
IV. 3. 4. ESTATOLITO..................................................................................... 219
IV. 3. 4. 1. LONGITUD Y RADIO DEL ESTATOLITO ..................................... 219
IV. 3. 4. 2. EDAD-LONGITUD DEL ESTATOLITO .......................................... 222
IV. 3. 4. 3. EDAD-RADIO DEL ESTATOLITO ................................................. 224
IV. 3. 5. EDAD Y CRECIMIENTO DEL CALAMAR GIGANTE ........................ 225
IV. 3. 5. 1. RELACIÓN EDAD-LONGITUD DEL MANTO ................................ 225
CONTENIDO (Continuación)
Página
IV. 3. 5. 2. RELACIÓN EDAD-PESO............................................................... 229
IV. 3. 5. 3. CRECIMIENTO POR TEMPORADAS ........................................... 231
IV. 3. 5. 3. 1. RELACIÓN EDAD-LONGITUD DE MANTO .............................. 231
IV. 3. 5. 3. 2. RELACIÓN EDAD-PESO........................................................... 233
IV. 3. 5. 4. TASAS DE CRECIMIENTO ........................................................... 239
IV. 3. 5. 5. COMPARACIÓN CON OTROS ESTUDIOS .................................. 241
IV. 3. 5. 6. EDAD A LA MADUREZ.................................................................. 245
IV. 3. 5. 7. CÓPULA ........................................................................................ 251
IV. 3. 5. 8. ÍNDICES GONADOSOMÁTICOS .................................................. 252
IV. 3. 5. 9. FECHAS DE NACIMIENTO ........................................................... 256
IV. 4. DISCUSIÓN ........................................................................................... 260
IV. 4. 1. RELACIONES TALLA-PESO............................................................. 260
IV. 4. 2. MICROSCOPÍA DEL ESTATOLITO .................................................. 261
IV. 4. 3. CRECIMIENTO DEL ESTATOLITO................................................... 262
IV. 4. 4. EDAD DEL CALAMAR GIGANTE...................................................... 262
IV. 4. 5. TASAS DE CRECIMIENTO ............................................................... 264
IV. 4. 6. EDAD Y MADUREZ........................................................................... 267
IV. 4. 7. MODELOS DE CRECIMIENTO ......................................................... 271
CONTENIDO (Continuación)
Página
IV. 4. 8. ÍNDICES GONADOSOMÁTICOS ...................................................... 274
IV. 4. 9. FECHAS DE NACIMIENTO ............................................................... 274
V. ALIMENTACIÓN ......................................................................................... 276
V. 1. INTRODUCCIÓN .................................................................................... 276
V. 1. 1. CHILE ................................................................................................. 276
V. 1. 2. PERÚ.................................................................................................. 277
V. 1. 3. CALIFORNIA ...................................................................................... 281
V. 1. 4. GOLFO DE CALIFORNIA Y AGUAS ADYACENTES ......................... 281
V. 1. 5. COMPORTAMIENTO ALIMENTARIO ................................................ 283
V. 2. MATERIALES Y MÉTODOS................................................................... 285
V. 3. RESULTADOS........................................................................................ 290
V. 3. 1. LLENADO ........................................................................................... 291
V. 3. 2. DESCRIPCIÓN GENERAL DE LA DIETA .......................................... 295
V. 3. 3. TAMAÑO DE MUESTRA .................................................................... 301
V. 3. 4. VARIACIONES DE LA DIETA............................................................. 303
V. 3. 4. 1. VARIACIONES MENSUALES ........................................................ 303
V. 3. 4. 2. TIPO DE PRESERVACIÓN ............................................................ 307
V. 3. 4. 3. VARIACIÓN DE LA DIETA CON EL SEXO .................................... 308
CONTENIDO (Continuación)
Página
V. 3. 4. 4. VARIACIÓN DE LA DIETA CON LA TALLA ................................... 309
V. 3. 4. 5. VARIACIÓN DE LA DIETA ENTRE ÁREAS ................................... 314
V. 3. 5. NÚMERO DE PRESAS....................................................................... 316
V. 3. 6. TALLAS DE LAS PRESAS ................................................................. 319
V. 3. 7. CANIBALISMO ................................................................................... 325
V. 4. DISCUSIÓN ............................................................................................ 326
V. 4. 1. LLENADO DEL ESTÓMAGO.............................................................. 326
V. 4. 2. PRESAS ............................................................................................. 327
V. 4. 2. 1. MICTÓFIDOS ................................................................................. 327
V. 4. 2. 2. OTROS TELEÓSTEOS .................................................................. 330
V. 4. 2. 3. CEFALÓPODOS............................................................................. 330
V. 4. 2. 4. LANGOSTILLA PELÁGICA............................................................. 332
V. 4. 2. 5. PRESAS TRANSITORIAS .............................................................. 333
V. 4. 3. ALIMENTACIÓN ................................................................................. 333
V. 4. 4. CANIBALISMO ................................................................................... 337
V. 4. 5. COMPORTAMIENTO ......................................................................... 338
V. 4. 6. CAMBIO EN LA DIETA ....................................................................... 339
V. 4. 7. ECOLOGÍA ......................................................................................... 342
CONTENIDO (Continuación)
Página
VI. DISCUSIÓN GENERAL............................................................................. 344
VII. CONCLUSIONES ..................................................................................... 347
LITERATURA CITADA.................................................................................... 349
APÉNDICE 1. PICOS DEL CALAMAR GIGANTE........................................... 382
APÉNDICE 2. ESTATOLITOS DEL CALAMAR GIGANTE ............................. 386
TXIPIRONES EN SU TINTA ........................................................................... 387
LISTA DE FIGURAS
Figura
Página
Figura 1. Batimetría del Golfo de California mostrando sus cuencas más
relevantes (en mayúsculas cursivas). Profundidad en brazas (100
brazas = 183 m). Modificado de Rusnak et al. (1964). .................................4
Figura 2. Distribución geográfica de las masas de agua del Golfo de
California, esquemática pero no a escala. Las flechas señalan la
circulación termohalina hipotética: las flechas abiertas denotan la
capa superficial empujada por los vientos estacionarios, en ambas
direcciones; las flechas sólidas indican la entrada y salida
subsuperficial de agua (modificado de Bray, 1988b). ...................................6
Figura 3. Áreas de afloramiento en el Golfo de California: (A) con vientos
del noroeste y (B) con vientos del sureste. El área C se caracteriza
por fuerte mezcla de mareas. (Según Roden y Groves, 1959).....................8
Figura 4. Temperatura superficial (10 m de profundidad) en Guaymas y Sta.
Rosalía. También se muestra la diferencia de temperatura entre
ambas localidades. Modificado de Bray (1988a). .........................................9
Figura 5. Distribución vertical de las propiedades físico-químicas a lo largo
del eje noroeste-sureste del Golfo de California en abril-mayo de
1974: (A) localización de estaciones de muestreo (¹ s . 4-20); (B)
oxígeno disuelto (ml/l); (C) salinidad (‰); (D) temperatura (ºC); (E)
fosfato (µM); y (F) nitrato (µM). Modificado de Gaxiola-Castro et al.
(1978) y Álvarez-Borrego et al. (1978)........................................................10
Figura 6. Distribución de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto en la
cuenca de Guaymas en febrero y agosto de 1957 (Sección 127 G de
la Fig. 4). Modificado de Roden (1964).......................................................11
Figura 7. Calamar gigante Dosidicus gigas. A, vista dorsal de un ejemplar
grande (50-80 cm LM)(Tomado de Roper et al., 1984); B, vista
ventral de un ejemplar de 25.4 cm LM (Tomado de Wormuth, 1976). ........21
Figura 8. Distribución geográfica del calamar gigante, Dosidicus gigas
(modificado de Wormuth, 1988)..................................................................24
Figura 9. Captura anual mundial de familias de cefalópodos (1950-1999)............41
Figura 10. Captura anual mundial de las especies de calamares
omastréfidos (1950-1999)...........................................................................43
Figura 11. Capturas anuales por país de calamares omastréfidos (19501999)...........................................................................................................44
Figura 12. Capturas anuales de calamar gigante en México, 1970-2000..............49
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 13. Capturas mensuales de calamar gigante en México, entre enero
de 1995 y diciembre de 1996......................................................................53
Figura 14. Composición de las capturas anuales de calamar gigante en
México por estados, 1988-1999..................................................................53
Figura 15. Capturas anuales por paises de calamar gigante en la ZEE de
Perú entre 1970 y 1999. .............................................................................57
Figura 16. Capturas anuales de calamar gigante en Chile, 1960-1999.................59
Figura 17. Área de muestreo en el Golfo de California central mostrando las
áreas de pesca del calamar gigante (en gris) frente a Santa Rosalía
(mayo a octubre) y Guaymas (noviembre a mayo) y los lugares de
muestreo de los cruceros FO0696 en junio de 1996 (triángulos) y
BIPXI en marzo de 1997 (cuadrados). Profundidad en metros...................63
Figura 18. Distribución de frecuencias de longitud de manto y estadio de
madurez por mes y sexo para el calamar gigante capturado frente a
Guaymas desde noviembre de 1995 a junio de 1996.................................65
Figura 19. Distribución de frecuencias de longitud de manto y estadio de
madurez por mes y sexo para el calamar gigante capturado en la
cuenca de S. Pedro Mártir en junio de 1996 y frente a Sta. Rosalía
desde julio a octubre de 1996 y junio de 1997............................................66
Figura 20. Distribución de frecuencias de longitud de manto y estadio de
madurez por mes y sexo para el calamar gigante capturado frente a
Guaymas desde noviembre de 1996 a abril de 1997 y en el centro
del Golfo de California en marzo de 1997...................................................67
Figura 21. Aparato reproductor del macho (izquierda) y de la hembra
(derecha) de un calamar omastréfido (Modificado de Brunetti, 1990). .......69
Figura 22. Desarrollo de los oviductos y glándulas oviductales del calamar
hembra durante la maduración sexual. Estadios de madurez
señalados con números romanos (II-V). OV – oviducto; OVM –
meandro oviductal; O – glándula oviductal. (Tomado de Lipiñski y
Underhill, 1995). .........................................................................................71
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 23. Desarrollo de los órganos sexuales masculinos durante la
maduración sexual: Complejo espermatofórico a la izquierda y
testículo a la derecha. Estadios de madurez señalados con números
romanos (II-VI). N - bolsa de Needham; TS – espermatóforo tentativo
(incipiente); VD – conducto deferente; P – pene. (Tomado de Lipiñski
y Underhill, 1995)........................................................................................71
Figura 24. Posición y cambios relativos de los órganos sexuales de calamar
para cada estadio (I-VI) y sexo según la escala de madurez
universal. Vista ventral. T – testículo; CE – complejo
espermatofórico; O – ovario; OV – oviducto; GN – glándula
nidamentaria. (Modificado de Brunetti, 1990). ............................................72
Figura 25. Distribución de frecuencias de tallas y estadios de madurez por
sexos de los calamares gigantes cuyas gónadas se observaron
histológicamente. ........................................................................................79
Figura 26. A) Ovario en estadio II de desarrollo con epitelio cúbico simple
(ecs) y tejido conectivo denso (Tcd), entre los folículos o acinos del
ovario (F); senos venosos (sv), Téc. H-E, 12x; B) Región cortical del
ovario, con epitelio cúbico simple (ecs) y tejido conectivo denso
(Tcd), Téc. H-E, 126x..................................................................................81
Figura 27. A) Región cortical del ovario, hacia los extremos del mismo, con
presencia de pliegues cubiertos por epitelio cilíndrico (ecil), Téc. H-E
28x; B) mismo a 126x, mostrando además tejido conjuntivo laxo (Tcl)
y adenómeros de tipo mucoso (am); C) Paquete muscular (pm),
rodeado de tejido conectivo laxo (tc) con presencia de senos
venosos (sv) de diferente calibre; en su exterior se observan
cavidades foliculares (F) con ovocitos (ov), Téc. H-E 12x. .........................82
Figura 28. A) Células germinales primordiales (gp), ovocitos primarios
(opII), núcleo (n), nucleolo (nc), Téc. H-E 128x; B) Ovario en estadio
III, con ovocitos secundarios (osIII), capa folicular (cf), núcleo (n),
nucleolo (nc.), ovocito tipo IV (oIV) y ovocitos parcialmente vitelados
(opvV), Téc H-E 126x. ................................................................................84
Figura 29. Ovocito tipo V o parcialmente vitelado (oV), capa folicular (cf),
invaginaciones de la capa folicular (icf). Téc. H-E 28x................................86
Figura 30. A) y B) Ovocitos tipo V, invaginación de la capa folicular (cf),
corión (c), vitelo (pv), y vaso sanguíneo (vs) incluido en la capa
folicular. Téc. H-E 126x...............................................................................87
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 31. A) Ovocito tipo III (oIII) y ovocito tipo V (oV), Téc. H-E 28x; B)
Capa folicular del ovocito tipo V a mayor aumento, observándose la
vacuolación en el citoplasma (cf) y el corión (c), Téc. H-E 100x; C)
Capa folicular de un ovocito tipo III (c.f.), Téc. H-E 100x. ...........................88
Figura 32. A) Ovocito tipo VI (oVI) con su vitelo (v), Téc. H-E 28x; B) Capa
folicular (cf), corión (c) y placas vitelinas (pv) a mayor aumento, Téc.
H-E 100x.....................................................................................................89
Figura 33. A) Ovocito tipo VI (oVI), ovocito tipo IV (oIV) y folículo
postovulatorio (fpo), Téc. H-E 28x; B) Ovocito tipo VI (hidratado) en
proceso de reabsorción (atresia) con su corión (c) y capa folicular
(cf); folículo postovulatorio con núcleos picnóticos (np) y fagocitos (f).
Téc. H-E 100x. ............................................................................................90
Figura 34. A) Ovario en estadio de desarrollo IV (maduro), Téc. H-E 12x; B)
Ovocitos tipo VI (hidratados) mostrando el corión (c) y la capa
folicular (cf), Téc. H-E 28x. .........................................................................91
Figura 35. A) Ovocitos atrésicos tipo V (oa) y folículo postovulatorio (fpo),
Téc. H-E 28x; B) Ovocitos tipo II (oII) y estructuras atrésicas (a), Téc.
H-E 128x.....................................................................................................92
Figura 36. Folículos postovulatorios en diferentes tiempos de reabsorción
(A, B y C). Las células foliculares muestran vacuolización y picnósis.
Téc. H-E 100x. ............................................................................................93
Figura 37. Testículo en estadio de desarrollo I, mostrando el epitelio de
revestimiento (er), tejido conectivo denso (tc), tubos seminíferos (ts)
y epitelio germinativo (eg). Téc. H-E. 28x. ..................................................95
Figura 38. Tejido con cápsula de tejido conectivo laxo (tc), senos venosos
(sv), tubos seminíferos (ts) y epitelio germinativo (eg). Téc. H-E. 28x........96
Figura 39. A) Panorámica del testículo con tubos seminíferos (ts)
confluyendo hacia la rete testis (rt), Téc. H-E. 6x; B) Rete testis con
presencia de tubos seminíferos (ts), delimitados por un epitelio
cilíndrico simple (columnar). Téc. H-E. 126x. .............................................97
Figura 40. Distribución de frecuencias de tallas y estadios de desarrollo de
las gónadas por sexos de los calamares gigantes observados
histológicamente. ......................................................................................100
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 41. Hembra (izquierda) y macho (derecha) de calamar gigante
Dosidicus gigas de 30-35 cm LM, capturados frente a Santa Rosalía
en mayo de 1999. .....................................................................................104
Figura 42. Razones sexuales mensuales considerando todos los calamares
y sólo los maduros (estadios IV y V).........................................................117
Figura 43. Distribución de porcentajes de estadios de madurez para
hembras y machos (10.8 a 87.5 cm LM). Nótese la falta de datos
para enero de 1996 y mayo de 1997. .......................................................119
Figura 44. Distribución de frecuencias de longitud de manto por sexo,
estadio de madurez y temporada de pesca. Nótense las diferencias
en los ejes de frecuencia. .........................................................................121
Figura 45. Frecuencia de distribución de longitud de manto para hembras
de calamar gigante copuladas y no copuladas en el Golfo de
California, en diciembre de 1995 y desde junio de 1996 a junio de
1997..........................................................................................................123
Figura 46. Porcentajes de hembras de calamar gigante copuladas cada 2
cm de LM. La curva sigmoidal se ajustó a los porcentajes de
hembras >54 cm LM. ................................................................................124
Figura 47. Distribución de porcentajes mensuales de todas las hembras
copuladas y hembras maduras copuladas................................................125
Figura 48. Peso del sistema reproductor (ovario + glándulas nidamentarias
+ complejo oviductal) contra peso corporal total para 17 hembras de
calamar gigante copuladas y 18 no copuladas que se encontraban
madurando (estadio III).............................................................................126
Figura 49. Frecuencia acumulativa de hembras y machos maduros en
intervalos de talla de 2 cm LM. Se discriminaron tres grupos en cada
sexo, según el método de Cassie (1954). La talla de madurez de
cada grupo se definió como aquella correspondiente al 50% del eje
de probabilidad. ........................................................................................127
Figura 50. Distribución de porcentajes de hembras y machos maduros
(estadios IV y V) por intervalos regulares de LM para todos y cada
temporada de pesca. Las curvas sigmoidales se ajustaron para
lograr la talla de madurez media, definida como aquella donde el
50% de los individuos se encuentran maduros.........................................130
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 51. Distribución de porcentajes de estadios de madurez para ambos
sexos de calamar gigante, por intervalos de talla de 2 cm. ......................131
Figura 52. Índices de madurez para los órganos reproductores de la
hembra de calamar gigante. Términos definidos en la Tabla XIV.............133
Figura 53. Índices de madurez para los órganos reproductores del macho
de calamar gigante. Términos definidos en la Tabla XV. K2 es la
relación PT/PCO. ......................................................................................134
Figura 54. Variaciones mensuales del índice del peso del ovario (A), índice
del peso de la glándula nidamentaria (B), índice de la longitud de la
glándula nidamentaria (C) e índice de la longitud del complejo
oviductal (D) en hembras del calamar gigante..........................................139
Figura 55. Variaciones mensuales del índice del peso del testículo (A),
índice de la longitud del testículo (B), índice del peso del complejo
espermatofórico (C) e índice del peso del sistema reproductor (D) en
machos de calamar gigante......................................................................140
Figura 56. Grupos de tamaños de ovocitos del ovario de un calamar
oegópsido, Thysanoteuthis rhombus. (A) Grupo de tamaño I, (B)
grupo II, (C) grupo III, (D) grupo IV, (E) grupo V, (F) grupo VI, y (G)
vaso sanguíneo con varios grupos de tamaño de ovocitos. (Tomado
de Nigmatullin et al., 1995a). ....................................................................154
Figura 57. Distribución de frecuencias de los grupos de tamaño de los
ovocitos en los ovarios de las hembras de calamar gigante
relacionadas en la Tabla XVII. A, estadio de madurez I; B, C y D,
estadio II; E y F, estadio III. ......................................................................158
Figura 58. Distribución de frecuencias de los grupos de tamaños de
ovocitos en las tres regiones (anterior, media y posterior) de los
ovarios de siete de las hembras maduras (estadio V) relacionadas
en la Tabla XVII. .......................................................................................160
Figura 59. Distribución de frecuencia de tallas de los grupos de tamaños de
ovocitos hallados en los ovarios de hembras de distintos estadios de
madurez, relacionadas en la Tabla XVII. Nótese el eje de frecuencia
derecho para mostrar la distribución de talla de los ovocitos de los
grupos III-VI. .............................................................................................162
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 60. Relación entre la fecundidad y el tamaño de las hembras del
calamar gigante. (A) Relación entre la LM y la fecundidad potencial
(FP), relación entre el peso (P) y la (B) fecundidad relativa (RL), (C)
total de ovocitos vitelados (OV), y (D) carga oviductal (CV). ....................166
Figura 61. Distribución de frecuencias de talla de los diámetros mayor y
menor de los huevos oviductales de las hembras maduras (estadio
V) relacionadas en la Tabla XVII...............................................................169
Figura 62. Distribución de frecuencias de talla del diámetro casual de los
huevos oviductales de las hembras maduras (estadio V)
relacionadas en la Tabla XVII. ..................................................................170
Figura 63. Distribución de frecuencias de talla del diámetro casual de una
muestra de 150 huevos de las tres regiones (anterior, media y
posterior) de los oviductos derecho (A) e izquierdo (B) de la hembra
madura de calamar gigante de 87.5 cm LM..............................................172
Figura 64. Relaciones entre los distintos órganos del aparato reproductor
de hembras de estadio de madurez V del calamar gigante: Relación
entre la LM y (A) el peso de ambos complejos oviductales, (PCO, se
muestra la regresión a partir de los valores máximos cada 2.5 cm
LM); y (B) el llenado del oviducto (%). Relación entre el peso del
ovario y (C) el PCO; y (D) el peso de ambas glándulas nidamentarias
(PGN). Relación entre el PCO y (E) el PGN; y (F) el índice de grosor
de las glándulas nidamentarias (IGGN). ...................................................174
Figura 65. Relación entre las características de los espermatóforos del
calamar gigante con la longitud del manto. (A) Número de
espermatóforos en los machos de estadios de madurez IV y V y
regresión del máximo de espermatóforos observados cada 5 cm LM;
(B) coeficiente de llenado del complejo espermatofórico (CLCE)
como porcentaje del número máximo de espermatóforos observados
en el estadio V; (C) relaciones entre la longitud del espermatóforo
(LE) y la LM para ambos estadios de madurez; (D) longitud del
espermatóforo relativa a la LM para ambos estadios de madurez. ..........176
Figura 66. Distribución de frecuencia de tallas de los espermatóforos
hallados en las cuatro regiones del saco de Needham (pene, 1a. y
2a. espira, y fundus) de un macho maduro del estadio V de 73.9 cm
LM.............................................................................................................178
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 67. Estatolito de calamar gigante Dosidicus gigas, de 42 cm LM,
presentando sus características más notables (modificado de
Arkhipkin y Murzov, 1986a). .....................................................................192
Figura 68. Relación talla-peso del calamar gigante, por sexos y estadios de
madurez en el Golfo de California durante 1995-1997. Los ajustes y
valores del modelo potencial se presentan en la Tabla XXVI. ..................206
Figura 69. Diferencias entre ambos sexos de los promedios de las
relaciones longitud de manto (LM)−peso del calamar gigante
agrupados en clases de 5 cm. ..................................................................206
Figura 70. Distribución de frecuencias de los porcentajes de longitud de los
segmentos extrapolados respecto a la longitud del radio en los
estatolitos de 278 calamares gigantes Dosidicus gigas............................211
Figura 71. Estatolito de una hembra inmadura de 31.5 cm LM de calamar
gigante Dosidicus gigas, mostrando el rostro (R ), domo lateral (DL)
y domo dorsal (DD), y su estructura microscópica, núcleo (N), zona
postnuclear (PN), zona oscura (ZO) y zona periférica (ZP). .....................212
Figura 72. Distribución de frecuencias de las características del estatolito
del calamar gigante Dosidicus gigas: (A) número de incrementos en
las zonas postnuclear y oscura y (B) anchos del diámetro del núcleo
y del radio de las zonas postnuclear y oscura. .........................................213
Figura 73. Media y desviación típica por fecha de nacimiento quincenal del
número de incrementos en hembras (A) y machos (B) y del ancho de
diámetro en hembras (C) y machos (D) de las zonas del estatolito
del calamar gigante...................................................................................218
Figura 74. Relación entre la longitud del manto (LM) y la longitud (LS) y el
radio (RS) del estatolito en el calamar gigante. En negro las hembras
y en blanco los machos. ...........................................................................221
Figura 75. Relación entre la edad (incrementos, días) y la longitud (LS) y el
radio (RS) del estatolito en el calamar gigante. ........................................223
Figura 76. Estructura de frecuencia de tallas (LM, cm) de los ejemplares en
los que se determinó la edad en este estudio, por sexo y estadio de
madurez....................................................................................................226
Figura 77. Relaciones entre edad y longitud de manto (LM) en hembras (A)
y machos (B); y entre edad y peso en hembras (C) y machos (D) de
todas las muestras combinadas de calamar gigante. ...............................228
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 78. Relaciones entre edad (días) y longitud de manto (LM, cm) del
calamar gigante en las 3 temporadas para hembras (A) y machos
(B); y en San Pedro Mártir y Guaymas Junio 1996 para hembras (C)
y machos (D). ...........................................................................................233
Figura 79. Relaciones entre la edad (días) y el peso (kg) del calamar
gigante para hembras en Guaymas 1995-1997 (A), machos en las
tres temporadas combinadas (B), hembras en Santa Rosalía (C), y
para hembras (D) y machos (E) en San Pedro Mártir y Guaymas
durante Junio 1996. ..................................................................................236
Figura 80. Tasas absolutas de crecimiento diarias, TCD, en longitud de
manto (A) y peso (B), y tasas instantáneas de crecimiento, G, en
longitud de manto (C) y peso (D) para hembras y machos de
calamar gigante en las tres temporadas. ..................................................240
Figura 81. Relaciones edad-longitud de manto construidas a partir de
lecturas de estatolitos de calamar gigante para hembras (A) y
machos (B), y modelos von Bertalanffy construidos para el calamar
gigante a través de análisis de frecuencia de tallas (C y D), sexos
combinados. Las curvas de crecimiento obtenidas en este estudio se
grafican en azul a efectos comparativos...................................................242
Figura 82. Relaciones edad-peso construidas a partir de lecturas de
estatolitos de calamar gigante (A), en aumento (B), y modelos von
Bertalanffy construidos para el calamar gigante a través de análisis
de frecuencia de tallas (C), sexos combinados. Las curvas de
crecimiento obtenidas en este estudio se grafican a efectos
comparativos. ...........................................................................................243
Figura 83. Distribución de frecuencias de estadios de madurez por edad
para hembras y machos de calamar gigante en el Golfo de
California...................................................................................................246
Figura 84. Frecuencias de edades de individuos por distintos estadios de
madurez en papel de probabilidad (Cassie, 1954), para hembras y
machos. La línea discontinua denota una mala discriminación de
modas. ......................................................................................................248
Figura 85. Distribución de proporciones de individuos maduros (IV y V) por
cada 5 días de intervalo para ambos sexos..............................................251
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 86. Frecuencia de hembras copuladas por cada 30 días de edad y
ajuste de la curva sigmoidal que muestra la edad al 50% de hembras
copuladas. ................................................................................................252
Figura 87. Índices gonadosomáticos del aparato reproductor de las
hembras de calamar gigante. A: Índice del peso de la glándula
nidamental; B: Índice de la longitud de la glándula nidamental; C:
Índice del peso del complejo oviductal; D: Índice de la longitud del
complejo oviductal; E: Índice del peso del ovario; y F: Índice del peso
del sistema reproductor completo. ............................................................253
Figura 88. Índices gonadosomáticos del aparato reproductor de los machos
de calamar gigante. A: Índice del peso del testículo; B: Índice de la
longitud del testículo; C: Índice del peso del complejo
espermatofórico; D: Relación entre el peso del testículo y el peso del
complejo espermatofórico (K2); y E: Índice del peso del sistema
reproductor completo. ...............................................................................254
Figura 89. Promedio de los índices gonadosomáticos del calamar gigante
en intervalos de 10 días de edad. Hembras: IARF: Índice del aparato
reproductor femenino; IPO: Índice del peso del ovario; IPOV: Índice
del peso del complejo oviductal; IPGN: Índice del peso de la glándula
nidamental; IPOL: Índice de la longitud del complejo oviductal; ILOV;
Índice del la longitud del complejo oviductal; e ILGN: Índice de la
glándula nidamental. Machos: IARM: Índice del aparato reproductor
masculino; IPCE: Índice del peso del complejo espermatofórico; IPT:
Índice del peso del testículo; ILT: Índice de la longitud del testículo; y
K2: Razón entre el peso del testículo y el peso del complejo
espermatofórico. .......................................................................................255
Figura 90. Distribución de las frecuencias de fechas de nacimiento
bisemanal, por área y temporada de captura del calamar gigante en
el Golfo de California. ...............................................................................258
Figura 91. Distribución de las frecuencias de fechas de nacimiento
bisemanal para todos los calamares muestreados en el Golfo de
California entre noviembre de 1995 y abril de 1997 y porcentajes
mensuales de hembras maduras (estadios de madurez IV y V)
observados entre noviembre 1995 y diciembre 1996. ..............................260
Figura 92. Distribución de frecuencias de tallas de los calamares gigantes
cuyos contenidos estomacales se analizaron, por sexo y estadio de
madurez....................................................................................................290
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 93. Índices de llenado: (A) distribución de frecuencias y (B) media y
desviación típica mensual; y peso relativo del estómago: (C)
distribución de frecuencias y (D) media y desviación típica mensual,
del calamar gigante Dosidicus gigas del Golfo de California, por tipo
de preservación. .......................................................................................291
Figura 94. Media y desviación típica por cada 5 cm LM del índice de
llenado de los estómagos (IL) preservados en formol (A) y
congelados (B); del peso relativo del contenido estomacal (%PC)
preservado en formol (C) y congelado (D); y %PC respecto al peso
del calamar gigante y regresión que une los valores máximos en los
estómagos preservado en formol (E) y congelados (F). ...........................293
Figura 95. Otolitos sagitta derechos de los mictófidos (A-D) y picos de los
calamares (E-G) más comunes en la dieta del calamar gigante. A.
Bethosema panamense, B. Triphoturus mexicanus, C. Otolitos
lapillus de mictófido, probablemente B. panamense, D.
Diogenichthys laternatus, E. Leachia sp., F. Gonatus sp., y G.
Abraliopsis affinis. .....................................................................................297
Figura 96. Diversidad acumulada, Hk, graficada contra el número de
estómagos acumulados, k, para los estómagos preservados en
formol (A) entre noviembre de 1995 y abril de 1996 y (B) entre mayo
y agosto de 1996; y aquellos congelados (C) entre septiembre y
noviembre de 1996 y (D) entre enero y abril de 1997...............................302
Figura 97. Porcentajes de número (%N), peso (%P) y frecuencia de
ocurrencia (%F.O.) de aquellas presas del calamar gigante que
mensualmente sumaron más del 1% del índice de importacia relativa
en los estómagos preservados en formol. ................................................305
Figura 98. Variabilidad de la frecuencia de ocurrencia de las presas más
importantes del calamar gigante por cada 5 cm LM: peces (A),
mictófidos (B), cefalópodos (C) y crustáceos (D)......................................313
Figura 99. Variación de la participación por peso de los componentes de la
dieta del calamar gigante del Golfo de California, por cada 5 cm LM:
estómagos preservados en formol (A) y estómagos congelados (B).
Nótese la ausencia de datos en el rango 25-30 cm LM para los
estómagos congelados. ............................................................................314
LISTA DE FIGURAS (Continuación)
Figura
Página
Figura 100. Variabilidad del promedio y rango del número de las presas
más importantes del calamar gigante por cada 5 cm LM: todas las
presas (A), peces (B), Benthosema panamense (C), Triphoturus
mexicanus (D), cefalópodos (E), Leachia (F), crustáceos (G) y
Pleuroncodes planipes (H)........................................................................317
Figura 101. Distribución de frecuencia de tallas de los otolitos de
Benthosema panamense y Triphoturus mexicanus (A), Engraulis
mordax y Sardinops sagax (B), Diogenichthys laternatus y
Bregmaceros bathymaster (C); y de las longitudes rostrales
inferiores (LRI) de Leachia sp. y Gonatus sp. (D), y Abraliopsis affinis
y de la longitud de la cresta inferior (LCI) de Octopus sp. (E)...................321
Figura 102. Variación de la talla de las presas más importantes por cada 5
cm LM del calamar gigante (A, C y E) y su tamaño relativo respecto
a la LM del calamar gigante (B, D y F): Longitud de los otolitos de los
mictófidos Benthosema panamense y Triphoturus mexicanus (A y B);
longitud de manto (LM) de los calamares Leachia sp., Gonatus sp. y
Abraliopsis affinis (C y D); y longitud standar (LE) de los teleósteos
Sardinops sagax, Engraulis mordax, Porichthys sp. y Merluccius
angustimanus y longitud de manto de los calamares G. californiensis
y Ancistrocheirus lesueuri (E y F). ............................................................322
Figura 103. Distribución de frecuencia de tallas de los calamares gigantes
caníbales y porcentaje de calamares caníbales por cada 5 cm LM
(A) y relación entre la talla de los calamares caníbales y la talla
estimada de los calamares ingeridos, estimada a partir de longitudes
rostrales inferiores (LRI), superiores (LRS) y estatolitos...........................325
Apéndice Figura 1. Relación entre la LM y las longitudes rostrales del pico
inferior (LRI) en (A) hembras y (B) machos; y las longitudes rostrales
superiores (LRS) en (C) hembras y (D) machos de calamar gigante
en el Golfo de California. ..........................................................................383
Apéndice Figura 2. Relación entre el peso (P) y las longitudes rostrales del
pico inferior (LRI) en (A) hembras y (B) machos; y las longitudes
rostrales superiores (LRS) en (C) hembras y (D) machos de calamar
gigante en el Golfo de California...............................................................384
Apéndice Figura 3. Relación entre la longitud del manto (LM) y la longitud
del estatolito (LS) para el calamar gigante en el Golfo de California.
En negro las hembras y en blanco los machos.........................................386
LISTA DE TABLAS
Tabla
Página
Tabla I. Estimaciones de población del calamar gigante en distintas áreas.
En cursiva se especifica la cantidad pescable............................................61
Tabla II. Sumario del total de muestras colectadas en el transcurso de este
estudio. H, hembras; M, machos. ...............................................................62
Tabla III. Descripción de los estadios de madurez sexual para calamares;
según la escala de madurez universal de Lipiñski (1979), modificado
de Lipiñski y Underhill (1995). ....................................................................70
Tabla IV. Equivalencia aproximada entre los estadios de madurez más
utilizados en estudios de calamar gigante. GN: glándulas
nidamentarias, OV: oviductos, EF: espermatóforos, SE: saco
espermatofórico. .........................................................................................74
Tabla V. Sumario de las muestras colectadas para el estudio de histología
reproductiva del calamar gigante Dosidicus gigas en el Golfo de
California, desde noviembre de 1995 a junio de 1997. ...............................77
Tabla VI. Correspondencia entre los tipos de ovocitos clasificados en el
presente trabajo y aquellas fases y períodos de Burukovsky et al.
(1977). ........................................................................................................86
Tabla VII. Frecuencias de los estadios de desarrollo gonadal para cada
estadio de madurez, por sexos. ................................................................101
Tabla VIII. Resultados del análisis de Mann-Whitney para la comparación
de estadios de desarrollo de la gónada entre los pares de estadios
de madurez sexual, por sexos. .................................................................102
Tabla IX. Sumario del total de muestras de órganos reproductores
colectados en este estudio. ......................................................................115
Tabla X. LM (cm) promedio por sexo, estadio de madurez y temporada de
pesca del calamar gigante Dosidicus gigas en el Golfo de California.
DT: desviación típica.................................................................................122
Tabla XI. Parámetros medidos para hembras copuladas y no copuladas del
estadio de madurez III y resultados de la comparación de la prueba
U de Mann-Whitney. .................................................................................126
Tabla XII. Características de la talla a la madurez (LM, cm) de las hembras
determinadas mediante el método de Cassie (1954), y valores del
método de Udupa (1986) y el método gráfico...........................................128
LISTA DE TABLAS (Continuación)
Tabla
Página
Tabla XIII. Características de la talla a la madurez (longitud de manto, cm)
de los machos determinadas mediante el método de Cassie (1954),
y valores del método de Udupa (1986) y el método gráfico......................129
Tabla XIV. Índices de madurez para hembras del calamar gigante. ...................135
Tabla XV. Índices de madurez para machos del calamar gigante.......................136
Tabla XVI. Promedios de los distintos índices de madurez del calamar
gigante por grupos de talla a la madurez, para cada sexo. Grupos
definidos en Tablas XII y XIII, términos como en Tablas XIV y XV.
DT: desviación típica.................................................................................138
Tabla XVII. Relación de las hembras de calamar gigante analizadas para el
estudio de fecundidad...............................................................................152
Tabla XVIII. Fecundidad potencial (FP, en miles), fecundidad relativa (FR),
coeficiente de ovocitos vitelados (CVO%), carga oviductal (CV, en
miles), inversión reproductiva potencial (PRI), y el coeficiente del
crecimiento natural poblacional mensual (rm) de las hembras de
calamar gigante relacionadas en la Tabla XVII.........................................164
Tabla XIX. Medidas de los diámetros mayores, menores y casuales de los
huevos de los oviductos de 12 hembras maduras relacionadas en la
Tabla 1. Para los diámetros mayores y menores, n=150 en cada
caso; para los diámetros casuales n=160-325. Para el peso de los
huevos, n=6. .............................................................................................168
Tabla XX. Carga oviductal (CV), peso individual y diámetro casual de los
huevos medidos en tres partes de ambos oviductos de la hembra
madura de calamar gigante de 87.5 cm LM. En cada parte se
midieron 3 submuestras de 50 huevos. ....................................................173
Tabla XXI. Comparación entre las características de los espermatóforos de
los machos maduros del estadio de madurez IV y V. NE, número de
espermatóforos; LE, longitud de los espermatóforos................................175
Tabla XXII. Relación entre la longitud promedio de los espermatóforos y la
LM para los machos maduros de estadios de madurez IV y V. ................177
Tabla XXIII. Parámetros de las ecuaciones peso-longitud de manto
P=a*LMb reportadas por distintos autores para el calamar gigante. .........187
LISTA DE TABLAS (Continuación)
Tabla
Página
Tabla XXIV. Parámetros de las ecuaciones de von Bertalanffy aplicadas por
varios autores para describir el crecimiento del calamar gigante
mediante análisis de distribución de frecuencias de tallas. Lt [Pt]= L∞
[P∞]*(1-e(-K*(t- to))) ........................................................................................190
Tabla XXV. Sumario de la colecta de estatolitos de calamar gigante en el
Golfo de California entre noviembre 1995 y abril 1997 (H: hembras,
M: machos). ..............................................................................................199
Tabla XXVI. Parámetros de las ecuaciones peso(kg) − longitud de
manto(cm), P=a*LMb para el calamar gigante Dosidicus gigas, por
sexo y estadio de madurez, en el Golfo de California durante 19951997..........................................................................................................205
Tabla XXVII. Comparación de pendientes e intersecciones entre las
ecuaciones peso-talla en forma linearizada ln P = a+b*ln LM, de
ambos sexos para cada estadio de madurez: Inmaduros (I-II),
madurando (III) y maduros (IV-V). Diferencias muy significativas ** y
altamente significativas *** en negrita. ET, error típico. ............................207
Tabla XXVIII. Comparación de pendientes e intersecciones entre las
ecuaciones ln P = a+b*ln LM de los estadios de madurez de cada
sexo: Inmaduros (I-II), madurando (III) y maduros (IV-V). Diferencias
significativas *P<0.05 y muy significativas ** P<0.01 en negrita...............208
Tabla XXIX. Comparación de pendientes e intersecciones entre las
ecuaciones ln P = a+b*ln LM por temporada y sexo. Diferencias
significativas * P<0.05 y muy significativas ** P<0.01 en negrita..............209
Tabla XXX. Resultados de la prueba a posteriori (HSD de Tukey) de los
parametros de la ecuación ln P=a+bln LM entre temporadas y por
sexos. En el caso de las hembras se compararon las intersecciones
a y para los machos las pendientes b. Las diferencias significativas
(*), muy significativas (**) y altamente significativas (***) se señalan
en negrita..................................................................................................209
Tabla XXXI. Características de la estructura microscópica del estatolito del
calamar gigante Dosidicus gigas por temporadas en el Golfo de
California. Gym: Guaymas; Sta. Ros: Sta. Rosalía...................................214
Tabla XXXII. Resultado del análisis de correlación entre la edad a la
madurez (estadios IV y V) de ambos sexos y las características de
las zonas postnuclear y oscura.................................................................216
LISTA DE TABLAS (Continuación)
Tabla
Página
Tabla XXXIII. Comparación de las características del núcleo, zona
postnuclear y zona oscura, entre los dos grupos de edades de
hembras maduras y los dos subgrupos de edad tardía de machos
maduros. DT: Desviación típica. Diferencias significativas en negrita. .....217
Tabla XXXIV. Número de incrementos en la aparición de la primera marca
y de las marcas sucesivas (respecto a la anterior) en los estatolitos
del calamar gigante, por sexo y estadio de madurez................................219
Tabla XXXV. Relación entre LM(mm, x) – LS(mm, y) y LM(mm, x) –
RS(mm, y) utilizando las ecuaciones en forma potencial y lineal para
ambos sexos y comparación de los parámetros de la ecuación
potencial linealizada en forma lnLS o lnRS=a+b*lnLM. ET, error
típico. ........................................................................................................220
Tabla XXXVI. Relación entre la LM (mm, x) y la longitud del estatolito
anterior, LSa, (mm, y) y posterior, LSp, para ambos sexos
combinados utilizando el modelo potencial y comparación de los
parámetros del modelo linealizado en forma logeLS=a+b*logeML. ET:
error típico.................................................................................................221
Tabla XXXVII. Parámetros de distintas relaciones edad (X, días) – LS (Y,
mm) de 417 individuos, con sexos combinados. ......................................222
Tabla XXXVIII. Parámetros de la ecuación logística integrada para la
relación LS (mm, y) a la edad (días, x) de ambos sexos. .........................223
Tabla XXXIX. Parámetros de distintas relaciones edad (X, días)-RS (Y,
mm) de 430 individuos, con sexos combinados. ......................................224
Tabla XL. Parámetros de la ecuación logística integrada para la relación RS
(mm, y) a la edad (días, x) de ambos sexos. ............................................225
Tabla XLI. Parámetros de distintas relaciones LM (Y, mm) a la edad (X,
días) de 299 hembras y 146 machos........................................................227
Tabla XLII. Comparación de las ecuaciones logísticas integradas para la
relación LM (mm, y) a la edad (días, x) entre 299 hembras y 146
machos. ....................................................................................................229
Tabla XLIII. Parámetros de distintas relaciones peso total (Y, g) a la edad
(X, días) de 282 hembras y 141 machos. .................................................230
LISTA DE TABLAS (Continuación)
Tabla
Página
Tabla XLIV. Comparación de las ecuaciones logísticas integradas para la
relación peso total (g, y) a la edad (días, x) entre 282 hembras (H) y
141 machos (M). .......................................................................................231
Tabla XLV. Comparación de las ecuaciónes logísticas integradas para la
relación LM (mm, y) a la edad (días, x) entre las tres temporadas (3
TEMP.), por sexos. ET, error típico...........................................................232
Tabla XLVI. Comparación de las ecuaciónes logísticas integradas para la
relación peso total (g, y) a la edad (días, x) entre las tres temporadas
(3 TEMP.), por sexos. ...............................................................................235
Tabla XLVII. Comparación de edades, tallas y pesos por temporadas entre
las hembras analizadas para las relaciones edad-peso. DT,
desviación típica. ......................................................................................237
Tabla XLVIII. Promedio de lLM y peso para hembras maduras e inmaduras
de 142-236 días de edad, por temporada de muestreo. ...........................238
Tabla XLIX. Resultados del análisis a posteriori para la longitud de manto y
el peso entre distintas temporadas. ..........................................................239
Tabla L. Edades estimadas a cada estadio de madurez según el método de
Cassie (1954) (Fig. 84) para ambos sexos. ..............................................249
Tabla
LI. Sumario de los calamares gigantes cuyos contenidos
estomacales se analizaron en el presente estudio. Sexo: H,
hembras; M, machos. ...............................................................................286
Tabla LII. Resultados del ANOVA entre estadios de madurez y sexos, para
ambos índices de llenado estomacal y por tipo de almacenamiento. .......294
Tabla LIII. Índices de llenado (IL) y porcentajes del peso del contenido
estomacal (%PC) respecto al peso total (P) por modo de
preservación, sexo y estadio de madurez (EM) para calamares de
tallas semejantes y resultados de la comparación (ANOVA) entre
ellos. .........................................................................................................295
Tabla LIV. Sumario de la cuantificación de las presas halladas en el
contenido estomacal del calamar gigante por frecuencia de
ocurrencia (F.O.), número y peso. ............................................................298
LISTA DE TABLAS (Continuación)
Tabla
Página
Tabla LV. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar
gigante por tipo de preservación de los estómagos, y resultado de la
comparación entre ambos tipos. Los valores G de cada presa son el
resultado de la sumatoria antes de extraer dicha presa de la
comparación. ............................................................................................308
Tabla LVI. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar
gigante por sexo y tipo de preservación de los estómagos, y
resultado de la comparación entre ambos sexos. Los valores G de
cada presa son el resultado de la sumatoria antes de extraer dicha
presa de la comparación...........................................................................309
Tabla LVII. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar
gigante por tres grupos de tallas y tipo de preservación de los
estómagos, y resultado de la comparación entre los tres grupos de
talla. Los valores G de cada presa son el resultado de la sumatoria
antes de extraer dicha presa de la comparación. .....................................310
Tabla LVIII. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar
gigante por área de distribución y tipo de preservación de los
estómagos, y resultado de la comparación entre ambas áreas. Los
valores G de cada presa son el resultado de la sumatoria antes de
extraer dicha presa de la comparación. ....................................................316
Apéndice Tabla I. Sumario de las relaciones entre las dimensiones del
calamar gigante y sus longitudes rostrales. P, peso total (kg); LM,
longitud del manto (cm); LRI, longitud rostral inferior (mm); LRS,
longitud rostral superior (mm). ..................................................................383
Apéndice Tabla II. Relaciones entre las dimensiones del calamar gigante y
sus longitudes rostrales. P, peso total (g); LM, longitud del manto
(mm); LRI, longitud rostral inferior (mm); LRS, longitud rostral
superior (mm)............................................................................................385
INTRODUCCIÓN
I. INTRODUCCIÓN
I. 1. Justificación del estudio
El calamar gigante Dosidicus gigas se ha configurado como una pesquería
prometedora para México y Perú a raiz de capturas record durante la década
pasada. En el Golfo de California este recurso, con más de 100,000 t anuales en
1996 y 1997, se ha constituido como la mayor pesquería artesanal de México,
rivalizando en capturas con pesquerías industrializadas y de mayor tradición como
la sardina y el camarón, y siendo un complemento a éstas fuera de su temporada.
El inconveniente de esta pesquería es su caracter esporádico e impredecible, por
la misma condición biológica de la especie, y la dependencia del mercado
extranjero, principalmente oriental, siendo un producto cuyo consumo nacional no
refleja el volumen de las capturas obtenidas, y menos aún el potencial del recurso.
La información sobre esta especie en el Golfo de California es muy limitada,
debido al caracter esporádico de su pesquería, que no ha permitido una
continuidad en los estudios. Gran parte del conocimiento que se tiene sobre esta
especie se debe a los trabajos de Ehrhardt et al. (1983a,b) realizados a principios
de los 80 y mucha de la información generada posteriormente no se ha publicado.
En general, el conocimiento sobre la biología de esta especie es muy
fragmentaria, producto de investigaciones descontinuadas, y además se halla
diseminada en al menos cuatro idiomas: español, inglés, japonés y ruso. Las
publicaciones soviético-rusas, por ejemplo, comprenden 128 artículos, 86 de ellos
con nueva información, pero la gran mayoría están en ruso, siendo inaccesibles a
investigadores de otros países. Este hecho se refleja en las revisiones
bibliográficas dedicadas a este importante recurso pesquero. La más completa, a
reserva del artículo en prensa por Nigmatullin y colegas, sigue siendo la de Nesis
(1983). Revisiones recientes como las de Klett-Traulsen (1996), Wormuth (1998) y
Clarke y Paliza (2000), siguen adoleciendo del conocimiento sobre la biología de
esta especie.
El manejo de la pesquería del calamar gigante se consideró por primera vez
para Perú en la primera mitad de los 90’s, donde se han dado las mayores
INTRODUCCIÓN
2
capturas históricas para esta especie. No obstante, la regulación se realizó
mediante un sistema de cuotas, sin tener en cuenta ningún parámetro biológico
(Tafúr y Rabí, 1997). En el Golfo de California el manejo del recurso se ha venido
haciendo mediante la determinación de un escape proporcional para controlar el
esfuerzo pesquero (Hernández-Herrera et al., 1998). Sin embargo, en este caso
los parámetros biológicos se estimaron mediante metodologías muy criticables,
como es el análisis de frecuencia de tallas para estimar el crecimiento en
cefalópodos.
Con el fin de conocer los parámetros biológicos más importantes a fines del
manejo apropiado del recurso, se estableció el objetivo de estudiar la biología
reproductiva, edad y crecimiento y alimentación del calamar gigante en el Golfo de
California, partiendo del análisis de muestras biológicas colectadas entre 1995 y
1997, período de mayor producción pesquera de la especie. A fin de
complementar y contrastar la información así obtenida, se realizó una exhaustiva
búsqueda bibliográfica cuyo contenido ha sido en gran medida incorporado a este
trabajo.
I. 2. Estructura de la tesis
Dado el caracter independiente de los aspectos biológicos estudiados en esta
obra, fue estructurada de la siguiente manera. La tesis comienza con una
introducción que incluye aspectos oceanográficos del Golfo de California, con
énfasis en su región central como área de estudio, reseñas taxonómicas y
biológicas del calamar gigante y un análisis histórico de su pesquería. A
continuación se exponen los capítulos de los tres grandes aspectos de la biología
del calamar gigante tratados en este trabajo: reproducción, edad y crecimiento y
alimentación, cada uno de los cuales está estructurado con su propia introducción,
metodología, resultados y discusión. El capítulo de reproducción esta compuesto
por tres apartados estructurados de igual manera: histología, biología reproductiva
y desarrollo de los ovocitos, tamaño de los huevos y fecundidad. Cierra la tesis un
capítulo sobre las conclusiones más relevantes aportadas por este trabajo.
EL GOLFO DE CALIFORNIA
3
I. 3. EL GOLFO DE CALIFORNIA
I. 3. 1. Batimetría
El Golfo de California es un mar marginal único de 1000 por 100-150 km,
limitado por la península de Baja California al oeste y el continente americano
(estados mexicanos de Sonora y Sinaloa) al este, y comunicado abiertamente al
Océano Pacífico hacia el sur (Roden, 1964; Bray, 1988b; Bray y Robles, 1991;
Álvarez-Borrego, 1983).
Geológicamente el Golfo de California se formó por la expansión de zonas de
falla, por lo que presenta una batimetría muy compleja. En la literatura el Golfo se
ha dividido en dos mitades a la altura de sus dos grandes islas centrales: Tiburón
y Angel de la Guarda. El tercio norte norte es somero, mayoritariamente
plataforma continental, mientras que los otros dos tercios estan formados por una
cadena de cuencas, que se incrementan en profundidad hacia el sur. Las cuencas
de la boca del Golfo alcanzan los 3,000 m de profundidad y están separadas por
umbrales transversos de hasta 1,500 m de profundidad, por lo que existe un
contacto abierto con el Pacífico adyacente (Fig. 1)(Rusnak et al., 1964; Robison,
1972; Álvarez-Borrego, 1983; Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991). En la costa
occidental la plataforma continental es rocosa y estrecha; en la costa oriental es
más ancha, con numerosas lagunas costeras al sur (Álvarez-Borrego, 1983).
La cuenca de Guaymas, situada en el centro del Golfo de California, es la más
extensa y la más norteña de las grandes cuencas, cubriendo un área de 240 por
60 km y con una profundidad máxima de cerca de 2,100 m, con un relieve bajo el
umbral de sólo 480 m (Rusnak et al., 1964).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
4
Figura 1. Batimetría del Golfo de California mostrando sus cuencas más
relevantes (en mayúsculas cursivas). Profundidad en brazas (100 brazas = 183
m). Modificado de Rusnak et al. (1964).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
5
I. 3. 2. Oceanografía
El hecho de estar rodeado por el desierto de Sonora hace del Golfo de
California la única cuenca evaporítica del Pacífico, comparable al Mediterráneo o
al Mar Rojo. Sin embargo, y a diferencia del sistema termohalino observado en
estos mares, el Golfo de California gana calor de la atmósfera y pierde humedad,
lo que se traduce en exportación de agua superficial caliente y salina (agua del
Golfo de California) al Pacífico adyacente e influjo de agua profunda fría y de baja
salinidad de este océano. Este influjo de agua rica en nutrientes, cuando alcanza
la zona eufótica por efecto de las mareas y surgencias, es responsable de la
altísima productividad del Golfo (Bray, 1988a,b; Bray y Robles, 1991; ÁlvarezBorrego y Lara-Lara, 1991).
El canal de Ballenas, entre la Isla Angel de la Guarda y Baja California,
presenta un umbral somero (450 m) que limita la circulación al sur; las aguas de
este canal y las del norte del Golfo están fuertemente mezcladas por el efecto de
las mareas, con características bien distintas a las del resto del Golfo (ÁlvarezBorrego y Schwartzlose. 1979; Álvarez-Borrego, 1983; Álvarez-Borrego y LaraLara, 1991). El agua del Golfo de California se forma en el extremo norte por una
compleja
interacción
de
forzamiento
atmosférico,
mezcla
de
mareas
y
particularidades topográficas. Debido a su alta temperatura, esta agua fluye hacia
el sur por la superficie, mezclándose con las aguas del Pacífico que entran al
Golfo (Bray, 1988b; Bray y Robles, 1991).
La estructura del agua bajo la termoclina y la distribución vertical de nutrientes
en los dos tercios al sur del Golfo son esencialmente similares a las del Pacífico
tropical oriental (Roden, 1964; Álvarez-Borrego et al., 1978). En su extremo sur, la
entrada del Golfo presenta tres masas de agua en la superficie: agua de la
corriente de California, fría y de baja salinidad (S ≤34.60‰) que fluye hacia el sur
por la costa occidental de Baja California; agua superficial del Pacífico tropical
oriental, tibia y de salinidad intermedia (S =34.65-34.85‰) proveniente del sureste;
y agua del Golfo de California, tibia y de alta salinidad (S ≥34.90‰), que se forma
en el extremo norte del Golfo y fluye hacia el sur, siendo la más superficial debido
EL GOLFO DE CALIFORNIA
6
a su alta temperatura (Fig. 2). Durante el invierno y comienzo de la primavera las
aguas tropical del Pacífico oriental y subtropical subsuperficial se hallan en la boca
del Golfo, mientras que en verano y otoño estas aguas invaden el sur y centro del
Golfo hasta la isla Angel de la Guarda. El agua de la Corriente de California
raramente penetra lejos en el Golfo. (Álvarez-Borrego y Schwartzlose, 1979;
Álvarez-Borrego, 1983; Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991).
Figura 2. Distribución geográfica de las masas de agua del Golfo de California,
esquemática pero no a escala. Las flechas señalan la circulación termohalina
hipotética: las flechas abiertas denotan la capa superficial empujada por los
vientos estacionarios, en ambas direcciones; las flechas sólidas indican la entrada
y salida subsuperficial de agua (modificado de Bray, 1988b).
Bajo estas tres masas de agua superficiales encontramos con la profundidad:
agua subsuperficial subtropical, con un máximo de salinidad de 34.80‰; agua
intermedia del Antártico (Pacífico), con un mínimo profundo de salinidad de
34.50‰; y agua del fondo del Pacífico, con un incremento de salinidad hasta los
34.68‰ (Fig. 2). (Álvarez-Borrego, 1983; Álvarez-Borrego y Schwartzlose, 1979;
Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991)(Fig. 2).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
7
En la superficie del centro del Golfo, a la altura de la cuenca de Guaymas, se
halla el agua del Golfo central, cálida y salada (S 34.7-35.4‰), mezcla de agua del
Golfo del norte y aguas de origen pacífico. Por debajo de ésta, >600 m, se hallan
el agua intermedia y el agua profunda del Pacífico. En años de El Niño se puede
llegar a detectar agua de la corriente de California y agua subtropical
subsuperficial en la cuenca de Guaymas (Bray, 1988a; Robles y Marinone, 1987).
La densidad está gobernada principalmente por los cambios de temperatura.
Bray (1988a) observa que la salinidad, como la temperatura, decrece con la
profundidad en el rango de la influencia atmosférica local (desde la superficie
hasta los 500 m) y propone un modelo de circulación de tres capas en el Golfo:
hacia fuera de él entre los 50 y 250 m, hacia adentro entre los 250 y 500 m, y una
capa superficial cuya dirección de transporte varía con el patrón temporal de los
vientos predominantes, hacia el sur en invierno y hacia el norte en verano (Fig. 2).
Este modelo de transporte implica una entrada neta de nutrientes inorgánicos
desde el Pacífico al Golfo en invierno y primavera (Álvarez-Borrego y Lara-Lara,
1991).
El campo de vientos sobre el Golfo de California es de naturaleza monzónica,
con vientos del noroeste durante el invierno (noviembre-mayo) y del sur o sureste
en verano (junio-septiembre). Este patrón de vientos produce surgencias costeras
en la costa continental durante el invierno y en la de Baja California durante
verano, siendo mayo y octubre los meses de cambio (Fig. 3). (Roden y Groves,
1959; Álvarez-Borrego, 1983; Badan-Dangon et al., 1985; Álvarez-Borrego y LaraLara, 1991; Bray y Robles, 1991).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
8
Figura 3. Áreas de afloramiento en el Golfo de California: (A) con vientos del
noroeste y (B) con vientos del sureste. El área C se caracteriza por fuerte mezcla
de mareas. (Según Roden y Groves, 1959).
Sin embargo, ambas surgencias no tienen la misma intensidad. La surgencia a
lo largo de la costa oriental es más desarrollada y se extiende sobre mayor
distancia que la surgencia occidental. Algunos autores reportan que los vientos
son más intensos durante el invierno, pero otros afirman que su magnitud es
similar en ambas temporadas. Las plumas de agua surgida en esta costa pueden
incluso alcanzar la costa occidental gracias al transporte horizontal superficial.
Durante el verano, la mayor estratificación de la columna de agua superior y la
entrada de agua tropical superficial cálida y pobre en nutrientes hacen que la
surgencia frente a Baja California sea más debil y el influjo de nutrientes a la capa
fótica menor, siendo la diferencia de temperatura entre ambas costas de sólo 12ºC (Fig. 4)(Álvarez-Borrego, 1983; Badan-Dangon et al., 1985; Álvarez-Borrego y
Lara-Lara, 1991; Santamaría-del-Angel et al., 1994a,b, 1999).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
9
Figura 4. Temperatura superficial (10 m de profundidad) en Guaymas y Sta.
Rosalía. También se muestra la diferencia de temperatura entre ambas
localidades. Modificado de Bray (1988a).
Las bajas concentraciones de oxígeno a profundidades intermedias son
características del centro-sur del Golfo de California y del Pacífico adyacente. En
la mayor parte del Golfo las concentraciones de oxígeno son mayores a 1 ml·l-1 en
los 100 m superficiales, decreciendo por debajo de 0.5 ml·l-1 bajo los 150 m. (Fig.
5). A profundidades intermedias (500-1000 m) las concentraciones de oxígeno en
algunos lugares son indetectables (Roden, 1964; Álvarez-Borrego, 1983; ÁlvarezBorrego y Lara-Lara, 1991).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
10
Figura 5. Distribución vertical de las propiedades físico-químicas a lo largo del
eje noroeste-sureste del Golfo de California en abril-mayo de 1974: (A)
localización de estaciones de muestreo ( ¹s. 4-20); (B) oxígeno disuelto (ml/l); (C)
salinidad (‰); (D) temperatura (ºC); (E) fosfato (µM); y (F) nitrato (µM). Modificado
de Gaxiola-Castro et al. (1978) y Álvarez-Borrego et al. (1978).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
11
En la cuenca de Guaymas la diferencia periódica en la temperatura superficial
entre ambas costas, aguas más frías frente a Guaymas en invierno y frente a Sta.
Rosalía en verano, reflejan las surgencias alternas. En febrero las isotermas,
isohalinas e isobatas de oxígeno de las capas superficiales surgen hacia la costa
oriental. La termoclina está bien desarrollada entre abril y octubre, y es más fuerte
en agosto, cuando el gradiente de temperatura entre la superficie y los 150 m
alcanza los 16°C (Fig. 6). La estructura hidrográfica bajo la termoclina es igual a la
del Pacífico ecuatorial, caracterizada por un mínimo de salinidad (34.50-34.55‰)
entre los 600 y 1000 m, y una capa de oxígeno mínimo (0.1-0.2 ml·l-1) entre los
400 y 800 m de profundidad (Roden y Groves, 1959; Roden, 1964)(Fig. 6).
Figura 6. Distribución de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto en la cuenca
de Guaymas en febrero y agosto de 1957 (Sección 127 G de la Fig. 4). Modificado
de Roden (1964).
EL GOLFO DE CALIFORNIA
12
I. 3. 3. Productividad en el Golfo de California
El
Golfo
de
California
representa
un
área
subtropical
con
tasas
excepcionalmente altas de productividad primaria, comparable a aquellas del
Golfo de Bengala, y áreas de surgencia del oeste de Baja California y noroeste de
Africa; su productividad es entre dos o tres veces mayor a la del océano abierto a
latitudes semejantes. El promedio de productividad para todo el Golfo es de 0.382
g C m-2 día-1 y las concentraciones superficiales de fosfatos (>0.4 µM) no parecen
limitar el crecimiento de diatomeas (Zeitzschel, 1969). Las isogramas de 1 ml·l-1 de
oxígeno disuelto, 2.5 µM de fosfato y 20 µM de nitrato son tan someras, 100 a 200
m de profundidad (Fig. 5), que las zonas de surgencias del Golfo deben de ser las
de más alta concentración de nutrientes en el océano (Álvarez-Borrego et al.,
1978). Gilbert y Allen (1943) concluyen que las hidrográficas del Golfo son
conducentes a una alta productividad y que el ciclo estacional del fitoplancton
depende de los afloramientos al sur de las grandes islas y de la mezcla vertical al
norte de ellas.
La región central del Golfo entre los 27ºN y 29ºN arrojó un promedio de
productividad integrada de 0.53 g C m-2 día-1 para diciembre, siendo mayor que en
áreas al sur, pero es menor al de áreas al norte (Zeitzschel, 1969).
En general la productividad primaria parece aumentar de sur a norte, y es
mayor en primavera y comienzo del verano (ver revisión en Álvarez-Borrego y
Lara-Lara, 1991; Santamaría-del-Angel et al., 1994a), aunque Álvarez-Borrego y
Lara-Lara (1991) remarcan el desconocimiento a la hora de generalizar sobre
algún patrón espacio-temporal. Santamaría-del-Angel et al. (1994a) establecieron
una división biogeográfica del Golfo utilizando imágenes de satélite para estimar
concentraciones de pigmentos. La costa oriental esta conformada por las áreas de
surgencias de invierno, presentado las mayores concentraciones de pigmentos.
Las áreas del centro-occidentales del Golfo son las más afectadas por El Niño.
El patrón espacio-temporal de la productividad al sur de las grandes islas está
gobernado por el sistema de surgencias costeras anteriormente descrito. BadanDangon et al. (1985) describieron la evolución temporal de una pluma de
EL GOLFO DE CALIFORNIA
13
surgencia que se origina al norte de Guaymas en invierno y cruza el Golfo. A
pesar del patrón alterno de surgencias, este transporte superficial de agua de
surgencia, desde una costa hasta la otra, hace que las máximas concentraciones
de pigmentos fotosintéticos se den en ambas costas durante el invierno. Sin
embargo, las concentraciones son siempre mayores frente a la costa oriental,
debido a pérdida de biomasa fotosintética por forrajeo o hundimiento durante el
transporte a la costa occidental (Santamaría-del-Angel et al. 1994b). La surgencia
de verano frente a la costa occidental, aunque débil, se refleja en concentraciones
de clorofila mayores a los de la costa oriental (Santamaría-del-Angel et al. 1999).
Un factor importante a la hora de relacionar procesos físicos biológicos en el Golfo
de California, es que las aguas enriquecidas de las surgencias quedan atrapadas
en el centro del Golfo, a diferencia de los sistemas de surgencias frente al océano
abierto, donde las aguas de surgencia son transportadas lejos de la costa
(Gaxiola-Castro et al., 1995).
El Golfo de California ofrece un medio ambiente paradójico a sus habitantes,
con factores extremos como temperaturas extremas, alta evaporación, mareas de
gran amplitud y un mínimo marcado de oxígeno por una parte, y una gran
productividad por la otra (Moser et al., 1974). La composición específica de los
peces y moluscos indica claramente que el Golfo de California pertenece a la
provincia Panámica (Walker, 1960; Keen 1971).
La fauna mesopelágica está compuesta mayoritariamente por formas tropicales
y es pobre en diversidad, especialmente hacia el norte, dominada fuertemente por
el mictófido Triphoturus mexicanus (Lavenberg y Fitch, 1966; Robison, 1972;
Brewer, 1973). Esta menor diversidad a comparación con el Pacífico tropical
adyacente puede deberse a los cambios drásticos de temperatura y salinidad
superficiales en el Golfo (Robison, 1972; Brewer, 1973). Moser et al. (1974), sin
embargo, postulan que la diferencia se debe a la capa de mínimo de oxígeno y
añaden que la mayor parte de las especies abundantes en el Golfo se adaptan a
él evitandola, al distribuirse por encima de los 400 m; la mayor parte de la
comunidad de peces mesopelágicos del Golfo de California se concentra en los
EL GOLFO DE CALIFORNIA
14
100 m sobre la isoterma de 10ºC durante el día y en los 100 m más superficiales
de profundidad de noche (Robison, 1972).
La riqueza del Golfo de California queda patente en los desembarcos
comerciales. Los estados de Sonora y Sinaloa encabezan los desembarcos
comerciales con cerca del 40% nacional. De entre las especies de pesca
comercial de mayor volúmen en México, en el Golfo de California se pesca al
menos el 70% de la sardina, el 61% del camarón y prácticamente todo el calamar
(estadísticas del año 1999; SEMARNAP, 2000).
Sokolov (1974) y Hamman et al. (1988) describen como la sardina del Monterey
puede utilizar el sistema alterno de surgencias en el centro del Golfo: Las sardinas
adultas migran a las zonas de surgencia de la costa oriental (Guaymas y Yavaros)
desde enero a abril, donde desova. Los huevos son transportados a la costa
occidental por los remolinos superficiales descritos por Badan-Dagon et al. (1985),
donde se encuentran los juveniles durante la surgencia de verano. Posteriormente
éstos migran al norte, a la zona de las grandes islas donde se unen a las
poblaciones adultas.
El Golfo se ve afectado por el fenómeno de El Niño, debido al transporte de
aguas tropicales superficiales y subsuperficiales bien dentro de él. Esto conlleva
cambios en los 500 m superficiales afectando la temperatura, concentración de
nutrientes y, posiblemente, en las condiciones de formación de masas de agua
(Álvarez-Borrego y Schwartzlose, 1979; Bray y Robles, 1991).
Hay controversia en la productividad del Golfo durante años de El Niño. En
varios trabajos se detectaron altos niveles de productividad, concentraciones de
nutrientes y biomasa fitoplanctónica, durante El Niño de 1982-83, en contraste con
el Pacífico adyacente donde la productividad decrece con estos eventos (ValdézHolguín y Lara-Lara, 1987). Álvarez-Borrego y Lara-Lara (1991) y Santamaría-delAngel et al. (1994b) concluyen que la productividad primaria no decae durante El
Niño en la parte norte del Golfo, mientras que si lo hace en la parte sureste, con
condiciones hidrológicas semejantes al Pacífico adyacente. El Niño altera
fuertemente el ecosistema pelágico de la mitad sur del Golfo (Bray y Robles,
EL GOLFO DE CALIFORNIA
15
1991). Thunell (1998) concluye que la productividad decae en la cuenca de
Guaymas durante años de El Niño y se incrementa en los años de no Niño.
Lluch-Belda et al. (1986) concluyen que los años frios sin el Niño favorecen la
expansión del habitat de la sardina Monterey en el Golfo, aumentando su captura
por estar disponible a la pesquería por más tiempo y en un área mayor. Durante
años de El Niño, sin embargo, su habitat se contrae y las capturas disminuyen. El
efecto es contrario en la pesquería de la sardina crinuda (Opisthonema spp.), una
especie de aguas tropicales.
La biología, distribución y estructura poblacional de ciertas especies de
calamares se entienden considerando los regímenes hidrográficos locales
(Coelho, 1985). El calamar gigante que habita una región tan dinámica como el
Golfo de California no es una excepción, tal y como se verá a continuación.
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
16
I. 4. EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
I. 4. 1. Familia Ommastrephidae
Los calamares representan el Orden Teuthoidea dentro de la Clase
Cephalopoda, siendo los cefalópodos dominantes en el reino pelágico y los de
mayor radiación adaptativa, incluyendo 25 familias (Young et al., 1998). Entre
estas, la Familia Ommastrephidae, dentro del suborden Oegopsida, representa el
culmen de la evolución de los calamares en la dirección hacia el desarrollo de
nadadores nectónicos activos (Nigmatullin, 1988b), dominando el teutoceno
epipelágico en mares templados y tropicales (Filippova, 1971).
Los caracteres distintivos de la familia Ommastrephidae son: cartílago sifonal en
forma de T invertida; dos hileras de ventosas en los brazos, cuatro en la maza
tentacular (excepto Illex, con 8 series); conectivos bucales pegados a los bordes
dorsales de los brazos IV; fotóforos presentes en algunos géneros y puente
muscular anterior al cartilago de cierre que pasa desde el sifón a la superficie
ventral de la cabeza (Wormuth, 1976, 1998; Roper et al., 1984; Nesis, 1987)
La filogénia de esta familia ha sido discutida hasta recientemente (Roeleveld,
1988; Nigmatullin, 1988b; Yokawa, 1994; Wormuth, 1998), presentando desde 3 a
5 familias y de 17 a 32 especies, según los autores. Una breve historia de su
sistemática se presenta en Wormuth (1998). Los carácteres morfológicos que han
sido utilizados más comúnmente en la sistemática de la familia incluyen la
estructura de la impresión sifonal, forma y disposición de los fotóforos, dentición
de los anillos córneos de la ventosas, y modificaciones del hectocotilo (Zuev et al.,
1975; Roper, et al., 1984; Roeleveld, 1988; Nigmatullin, 1988b). A éstos habría
que
añadir
caracteres
reproductivos
como
los
órganos
del
complejo
espermatofórico, espermatóforos y espermatozoides en machos, y espermatecas
y tamaño de los huevos en hembras (Nigmatullin, 1988b; Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1994), además de estatolitos y paralarvas (Nigmatullin, 1988b).
Tradicionalmente se han incluido 3 subfamilias en los Ommastrephidae (Roper
et al., 1984; Wormuth 1998): Illicinae (Illex y Todaropsis), Todarodinae
(Todarodes, Nototodarus y Martialia) y Ommastrephinae (Ommastrephes,
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
17
Sthenoteuthis (=Symplectoteuthis), Dosidicus, Eucleoteuthis, Hyaloteuthis y
Ornithoteuthis). La posición de los géneros Todaropsis y Martialia es la más
controvertida. Roeleveld (1988) incluyó a Todaropsis entre los Todarodinae y
Nigmatullin (1988b, 1991) la considera en una nueva familia, Todaropsinae.
Martialia se ha considerado anteriormente entre los Ommastrephinae (Wormuth,
1976). Ambas especies aparecen considerablemente distantes del resto de la
familia en un estudio de alozimas, que en lineas generales coincide con el
esquema filogenético propuesto de acuerdo a los carácteres morfológicos
(Yokawa, 1994).
La tendencia evolutiva general de la familia es el desplazamiento del habitat
nerítico al oceánico (Nigmatullin, 1988b, 1991; Nigmatullin y Lapthikovsky, 1994),
desde los Illicinae, neriticos sobre las extensas plataformas continentales y talud
superior del Atlántico, pasando por los Todarodinae, que incluyen miembros
neríticos y nerito-oceánicos, hasta los propiamente oceánicos Ommastrephinae.
La Subfamilia Ommastrephinae se distingue por presentar impresión sifonal con
foveola de pliegues cutáneos longitudinales, seguida de bolsas laterales; aparato
de fijación en el área carpal con ventosas de anillos no dentados alternando con
protuberancias; cresta longitudinal del cartílago de cierre del manto recto o
bifurcado anteriormente; pequeños fotóforos cutáneos presentes durante todas las
fases de vida; y fotóforos oculares, intestinales y superficiales de gran tamaño en
algunas especies (Nesis, 1987; Wormuth, 1998).
Dentro de los Ommastrephinae, Ornitoteuthis se considera el más primitivo
(Roeleveld, 1988), a tal punto que los investigadores rusos lo consideran en una
nueva familia, Ornithoteuthinae (Nesis, 1987; Nigmatullin, 1988b). De los restantes
géneros, Dosidicus , endémico del Pacífico oriental, se considera el más primitivo,
compartiendo con Ornitoteuthis afinidades ecológicas, como su carácter neritooceánico, y ciertas características reproductivas, y ocupando una posición
intermedia entre los omastréfidos de plataforma y talud continental como
Todarodes
y
Nototodarus y los realmente oceánicos Ommastrephes
Sthenoteuthis (Zuev et al., 1975; Nesis, 1983; Nigmatullin y Laptykhovsky, 1994).
y
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
18
Los demás Ommastrephinae se consideran como los verdaderos omastréfidos
oceánicos (Nigmatullin, 1988b; Nigmatulin y Laptikhovsky, 1994). El género
Sthenoteuthis es enteramente tropical e incluye las especies Sthenoteuthis
(=Ommastrephes) pteropus en el Atlántico, y S. (=Symplectoteuthis) oualaniensis
en el Indopacífico (Roper et al., 1984; Nesis, 1987). Roeleveld está describiendo
una nueva especie a partir de la forma de madurez temprana sin fotóforo de S.
oualaniensis (Wormuth, 1998). El género Ommastrephes es cosmopolita en aguas
subtropicales e incluye una especie, Ommastrephes bartrami, considerándose O.
caroli del Atlántico como sinónimo (Nesis, 1987).
Las especies Hyaloteuthis pelagica y Eucleoteuthis (=Symplectoteuthis)
luminosa, comparten ciertas semejanzas (Roeleveld, 1988), a tal punto que
Wormuth (1976) consideró agruparlos en el mismo género. Se consideran los
miembros más evolucionados de los Ommastrephinae (Zuev et al., 1975;
Nigmatullin, 1988b). Son omastréfidos de pequeña talla, poco comunes y
cosmopolitas en aguas oceánicas centrales (Roper et al., 1984; Nesis, 1987;
Wormuth, 1998).
No obstante el caracter nerito-oceánico de Dosidicus, éste ha sido considerado
más próximo a los géneros Ommastrephes y Sthenoteuthis que al resto de los
Ommastrephinae (Wormuth, 1976; Roeleveld, 1988; Yokawa, 1994). Los tamaños
medios de estos tres géneros son los más óptimos para los nadadores nectónicos
activos (Nigmatullin, 1991). Ommastrephes, Sthenoteuthis y Dosidicus presentan
una estructura poblacional muy complicada, caracterizados por incluir al menos
dos formas de madurez de diferente tamaño, temprana y tardía, siendo sus rangos
de distribución parcial o totalmente solapados (Nesis, 1983, 1993; Chesalin, 1994;
Yatsu et al., 1998). La forma de madurez tardía se caracteriza por ser gigantesca:
en Ommastrephes las hembras alcanzan 70-86 cm LM (longitud de manto) en el
Atlántico norte (Gaevskaya y Nigmatullin, 1976; Nesis, 1987) y 57 cm LM en el
Pacífico Norte (Yatsu et al., 1998); en Sthenoteuthis pteropus, 62 cm LM
(Arkhipkin y Mikheev, 1992) y en S. oualaniensis del mar de Arabia 65 cm LM
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
19
(Nesis, 1993; Chesalin, 1994; Snÿder, 1998); las hembras de Dosidicus alcanzan
los 80-120 cm LM (Nigmatullin et al., 1991).
En la jerarquía filogenética Dosidicus se halla más cercano a Ommastrephes
que a Sthenoteuthis. Los dos primeros comparten la ausencia de fotóforos
cutáneos e intestinales desde la paralarva tardía, pero la paralarva de Dosidicus
presenta fotóforos intestinales y oculares temporales. Sthenoteuthis, por el
contrario, posee fotóforos intestinales y oculares permanentes y grandes fotóforos
en el dorso del manto (a partir de 8-10 cm LM y a excepción de la forma enana de
S. oualaniensis) (Zuev et al., 1975; Nigmatullin, 1988b; Nigmatulin et al., en
prensa).
I. 4. 2. Dosidicus gigas (Orbigny, 1835)
Ommastrephes gigas Orbigny, 1835, pp. 48, 50-54, pl 4 (tipo: costa occidental de Sudamérica,
Museo de París.)
Ommastrephes giganteus Férussac y Orbigny, 1839, p. 350, Loligo Pl. 20; Ommastrephes, Pl. 1,
Figs. 1-13. Gray, 1849, p. 60.
Dosidicus eschirchtii Steenstrup, 1857, p. 11: 1880, pp. 79, 81,90, figs. 3, 6. Pfeffer, 1912, p. 517.
Dosidicus steenstrupi Pfeffer 1884, p. 20, pl. 3, fig. 27.
Ommastostrephes gigas v. Martens, 1894, p. 234.
Dosidicus gigas. Pfeffer, 1900, p.180; 1912, p.509, pl. 42, figs. 9-14, pl. 43. Hoyle, 1909, p. 273.
Berry, 1911, p. 304, pls. 20, 21, figs. texto 1-4; 1912, p. 301, pls. 48, 49, figs. texto 9-11.
Sinonimias adicionales en Berry (1912).
Nombres comunes:
Español: Calamar gigante (México, Perú), jibia (Chile, Perú), pota (Perú),
calamar rojo (Chile).
Inglés: Jumbo squid, jumbo flying squid, Humboldt Current squid, Peru squid,
giant squid1.
Ruso: Kal'mar-dosidicus , gigantskij peruano-chilijskij kal'mar.
Japonés: Amerika-ooakaika, Amerika-oosurume (Roper et al., 1984).
1
En inglés esta denominación es rara, pues se usa casi exclusivamente para denominar a
Architeuthis. Otras especies de calamares gigantes se encuentran en los géneros Moroteuthis,
Taningia y Mesonychoteuthis (Hanlon y Messenger, 1996).
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
20
La primera referencia al calamar gigante la realiza el abate Molina (1788), quien
la denomina Sepia tunicata sugiriendo el parecido con las sepias (Cephalopoda:
Sepioidea) que él hubo de ver en Europa (Schneider, 1930; Wilhelm, 1954).
Orbigny (1835) fue, sin embargo, el primero en describir formalmente a esta
especie, nombrándola Ommastrephes gigas, en clara alusión a su tamaño.
Posteriormente Steenstrup (1857) describió un nuevo género y especie, Dosidicus
eschrichti, del griego dosidicos (δοσιδικος) - pendiente de juicio, porque “…esta
forma tan aparente tiene que esperar mucho tiempo a la decisión del juicio de la
historia natural”. Steenstrup siempre distinguió su Dosidicus del O. gigas descrito
por Orbigny (1835). Posteriormente se ha reconocido la sinonímia de ambas
especies (Berry, 1912; Pfeffer, 1912; Wormuth, 1998), quedando establecido que
Dosidicus gigas es el único representante vivo del género. Clarke y Fitch (1979)
describieron una especie extinta, D. lomita, a partir de un estatolito del Plioceno
tardío de California.
Diagnosis (Fig. 7) - Aletas romboidales, musculosas y anchas, 49-65% de la
LM, y su longitud 41-49% de la LM; ángulo de la aleta 50-65º. Foveola con 5-9
pliegues junto con 2-8 bolsas laterales; dactilo de la maza tentacular con 4 hileras
de ventosas; entre 60 y más de 200 pares de ventosas en el brazo I; membrana
protectiva del brazo III igual al ancho del brazo, membranas de los otros brazos
nunca más altas que las ventosas; brazo IV derecho o izquierdo hectocotilizado,
sin ventosas y pedúnculos en la punta y membranas protectivas perforadas y
engrosadas; pequeños fotóforos subcutáneos en la superficie ventral del manto,
cabeza y brazos III y IV (Nesis, 1971; Wormuth, 1976, 1998; Roper et al., 1984,
1995). La característica más conspicua es tal vez la prolongación de los extremos
distales de los brazos en filamentos largos y delgados, conteniendo entre 100 y
200 pares de ventosas diminutas muy agrupadas, 3 veces más numerosas que en
los demás Ommastrephidae (Fig. 50 en Nesis, 1971; Zuev et al., 1975; Roper et
al., 1984, 1995; Nigmatullin et al., en prensa). Descripciones más detalladas del
calamar gigante se encuentran en Berry (1912) y Wormuth (1976). Wormuth
(1976, 1998) añade la presencia de dos fotóforos intestinales en su diagnóstico,
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
21
sin embargo los investigadores rusos opinan que este carácter es transitorio y no
perdura en los adultos (Nigmatullin et al., en prensa).
Figura 7. Calamar gigante Dosidicus gigas. A, vista dorsal de un ejemplar
grande (50-80 cm LM)(Tomado de Roper et al., 1984); B, vista ventral de un
ejemplar de 25.4 cm LM (Tomado de Wormuth, 1976).
Clarke (1965) menciona que no halló ningún fotóforo dorsal grande (presente en
Sthenoteuthis pteropus y S. oualaniensis) en especímenes de calamar gigante,
contrariamente a Steenstrup (1881) quién si lo mencionó. Clarke (1965) concluyó
sugiriendo la posible existencia de dos formas (con y sin fotóforo) dentro de la
especie de calamar gigante, pero no se han encontrado estos fotóforos grandes
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
22
en el calamar gigante (Nesis, 1970, 1983). García-Tello (1964) observó
bioluminiscencia en el calamar gigante.
Nesis (1983) y Nigmatullin et al. (1991, 1999, en prensa) han descrito tres
grupos de tallas de madurez, desconociendo su relación genética, aunque
reconocen que pueden estar bien separadas, representando especies in status
nascendi, o al menos sistemas poblacionales diferentes (Nigmatullin et al., en
prensa). Sin embargo, Yokawa (1995) basado en análisis de isozimas, halló que
las hembras maduras a 24.3-26.5, 40.8-47.7 y 83-92.3 cm LM frente a Perú
pertenecen a la misma población.
Wormuth (1976, 1998) señala diferencias morfométricas significantes desde el
norte al sur, siendo la más aparente la diferencia de tamaño que puede deberse a
disponibilidad de alimento. Además existen diferencias entre el número de filas de
ventosas
en
el
brazo
I,
y
los
especimenes
sureños
tienen
brazos
proporcionalmente mayores en relación a la longitud del manto (LM), así como
más ventosas por brazo. Este autor añade que se podrían hallar más diferencias
en un estudio más detallado.
Clarke y Paliza (2000) concluyen que el calamar gigante de la corriente de
Perú, que habita aguas frías representa una población diferente, separada por la
contracorriente ecuatorial de la población del norte, la cual vive en aguas cálidas y
es de menor tamaño. Estos autores apuntan sobre la necesidad de realizar
análisis genéticos.
Ehrhardt et al. (1983a,b; 1986) concluyen que los calamares del Golfo de
California constituyen un sólo stock compuesto por varias cohortes. EnríquezParedes (1999) discriminó, mediante la técnica de ampliación aleatoria de
polimorfimos de AND, hasta 6 cohortes putativas, y al menos una, la de individuos
enanos de tallas menores a 35 cm LM, se diferencia bien de las cohores con tallas
de madurez mayores a 50 cm LM.
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
23
I. 4. 3. Comportamiento
El calamar gigante es un típico organismo nectónico formador de cardúmenes,
estando constituidos los cardúmenes de decenas de individuos de tamaño
uniforme, esparcidos ampliamente (Nesis, 1970, 1983). Entre octubre y diciembre
en la corriente de Perú se han observado, incluso de día, grandes cardúmenes
compactos de cientos o miles de individuos que no se detienen a alimentarse y
que probablemente estén migrando (Nesis, 1983).
Los juveniles son los miembros más activos, formando cardúmenes de 20-40
animales entre la superficie e isoterma superior (20-50 m de profundidad). Los
subadultos son menos activos, se agregan en grupos cazadores de 20-200 hasta
100-1,200 individuos moviéndose a velocidades de 5-10 a 20-25 km/h. Pese a la
posible competición por alimento, el calamar gigante y Sthenoteuthis oulaniensis
forman a veces cardúmenes mixtos (Nigmatullin et al., en prensa).
No ha sido posible mantener al calamar gigante en cautiverio. El tiempo máximo
en que se mantuvo un ejemplar en cautiverio fue de 3 días (Doyle, 1998). Segura
et
al.
(1996)
mantuvieron
vivos
calamares
gigantes
en
tanques
de
experimentación de 1.82×1.08×0.95 m3 por 16h y 35m. En otro experimento, los
calamares mantenidos en cautiverio presentan un comportamiento normal durante
las primeras 4-6 h. Posteriormente pierden su movilidad hasta la muerte, que
sucede, en promedio, tras 20 h. Se observó canibalismo en los tanques (Ganoza
et al., 1997).
El calamar gigante es potencialmente peligroso, mordiendo a los pescadores
que lo manipulan a bordo (Croker, 1937; MacGinitie y MacGinitie, 1949). Los
buceadores que han tratado de observar al calamar gigante en el Golfo de
California han sido atacados (Hall, 1990; Clyde Roper, com. pers., mayo 1998),
por lo que se requiere de la protección de las mismas jaulas utilizadas para
observaciones subacuaticas de tiburones (Nigmatullin et al., en prensa; Scott
Casey, com. pers., abril, 2001). El peligro que representa el calamar está siempre
ligado a su pesquería.
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
24
I. 4. 4. Distribución
El calamar gigante es endémico al Pacífico oriental (Fig. 8), siendo una especie
subtropical, nerítico-oceánica, que visita aguas tropicales (Nesis, 1970; Nigmatullin
et al., en prensa). Los registros para varias localidades del Indopacífico (Brazier
1892 en Clarke, 1966) no han sido confirmados jamás y probablemente se trate de
identificaciones erróneas. Su rango de distribución es semioceánico, limitado
meridionalmente, a diferencia del resto de los Ommastrephinae, cuyo rango es
transoceánico (Nigmatullin et al., en prensa). Su límite sureño son las costa de
Chile, entre los 40º–60ºS (Orbigny, 1835; Férussac y Orbigny, 1835). Esta última
latitud no ha sido confirmada (García-Tello, 1965), aunque al menos se han
registrado varazones en la isla de Chiloé (42–43º S) (Wilhelm, 1954). La
distribución más normal comprende hasta los 26ºS (Wormuth, 1998).
Figura 8. Distribución geográfica del calamar gigante, Dosidicus gigas
(modificado de Wormuth, 1988).
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
25
Al norte se conoce hasta las costas de California, donde alcanzó las costas de
Monterey en 1934-37 y 1974-76 (Clark y Phillips, 1936; Croker, 1937; MacGinitie y
MacGinitie, 1949; Anderson, 1978), aunque normalmente no más al norte que las
costas de Baja California (Wormuth, 1998). Las oscilaciones en la distribución en
la corriente de California son debidas a eventos de El Niño (Hamman et al., 1995;
Wormuth, 1998; Sweedler et al., 2000), y durante El Niño de 1998 se halló hasta
frente a Coos Bay, Oregon, a los 43ºN (Bacon, 1998).
Su distribución occidental incluye al menos, de norte a sur, las Islas
Revillagigedo (Sato, 1975; Sánchez-Juarez, 1991a), las islas Galápagos (Nesis,
1970; Kuroiwa, 1998), y la isla de Róbinson Crusoe en el archipiélago Juan
Fernández (Odhner, 1926). Su distribución más occidental alcanza los 125ºW
sobre el ecuador (Nesis, 1983); Wormuth (1998) señala que pueden alcanzar los
140ºW, pero ha de tratarse de individuos expatriados por las corrientes
ecuatoriales.
La primera cita sobre calamar gigante en el Golfo de California data de 1959, y
se refiere a una hembra y un macho maduros a tallas pequeñas de 20.8 y 21.2 cm
LM, respectivamente (Wormuth, 1976). En el Golfo su distribución norteña esta
limitada por la plataforma continental y normalmente alcanza la zona del Canal de
Ballenas, donde los pescadores de Bahía de Los Angeles lo pescan en pequeña
escala. El límite más al norte lo constituyen ejemplares varados en la barra del
Golfo de San Jorge (ver adelante).
Nesis (1970, 1983) señala que las mayores concentraciones de calamar se
hallan en la zona donde la productividad primaria es alta pero no máxima, la
biomasa de zooplancton es relativamente alta y el número de peces meso y
batipelágicos es máximo. Su distribución hacia aguas al oeste y altas latitudes
está limitada por la baja productividad de las masas de agua centrales. La
necesidad de retornar al talud continental a desovar también debe de limitar su
distribución. Según Anónimo (1999) la disponibilidad de presas es más importante
que los valores absolutos de temperatura al considerar la distribución del calamar
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
26
gigante. Las formas menores (hasta 30 cm LM) predominan en aguas oceánicas,
mientras que las grandes son neríticas (Nesis, 1970).
En general, el rango de su distribución cae dentro de la región del campo de
deformación de corrientes del Pacífico oriental, eutróficas durante todo el año. Los
límites de su rango de distribución coinciden con las periferias orientales de los
giros oceánicos de las masas de agua centrales y aproximadamente coinciden con
la isolinea del promedio de la concentración de fosfato de 0.8 mg PO43/m2 en la
capa de 0-100 m (Nigmatullin et al., en prensa). Nigmatullin (1979) en Nesis
(1983) y Nigmatullin et al. (en prensa) concluyen que el calamar gigante es un
organismo oceánico de distribución nerito-oceánica porque está especializado
para vivir en comunidades altamente productivas en la periferia de zonas de
afloramiento costero con ciclos de producción desbalanceados, y no por las
peculiaridades de su reproducción (relación con el talud continental), tal y como
sugirió Nesis (1970, 1983). Su adhesión a zonas altamente productivas impide a
esta especie conquistar el océano abierto.
Tradicionalmente se han descrito dos zonas con grandes concentraciones de
calamar gigante. Una entre el ecuador y los 11-18ºS, entre el talud continental y
200-250 millas mar adentro (Nesis, 1970; Kuroiwa, 1998; Yamashiro et al., 1998).
Otra en el hemisferio norte, entre los frente a la costa occidental de Baja California
(Sato, 1975, 1976; Sánchez-Juárez, 1991) y en el Golfo de California,
principalmente en su parte central, asociada con afloramientos costeros (KlettTraulsen, 1981; Klett, 1982; Ehrhardt et al., 1983a,b, 1986). Una nueva zona de
abundancia la constituye el Domo de Costa Rica, donde las flotas japonesa y
coreana obtuvieron buenas capturas en 1996 y 1997 (Anónimo, 1999).
En la corriente de Perú el calamar gigante predomina en latitudes subtropicales
(desde los 2-3ºS hasta los 20ºS), mientras que Sthenoteuthis oualaniensis domina
en la zona ecuatorial (desde la parte sur de Baja California hasta los 2-3ºS) y
Todarodes angolensis en la notal (desde la costa hasta el talud continental, al
norte hasta los 6ºS (Nesis, 1972). S. oualaninensis está confinado al área más
occidental o pelágica en el Domo de Costa Rica y en aguas peruanas (Anónimo,
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
27
1999); esta especie puede confundirse fácilmente con el calamar gigante (Voss,
1979). El calamar gigante no parece ser común en el Golfo de Panamá (Voss,
1971). Sato (1975) señala que el limite norte de distribución del calamar gigante se
sobrepone con el área de distribución de Ommastrephes bartramii y alerta sobre la
posibilidad de confundir ambas especies. Pese a su naturaleza más primitiva, el
calamar gigante es el omastréfido más grande, numeroso, y más capaz de
competir, desplazando en su área de distribución a otros omastréfidos como O.
bartramii, S. oualaniensis y Eucleoteuthis luminosa (Zuev et al., 1975).
I. 4. 5. Relación con la temperatura
El calamar gigante es una especie euritérmica, hallandose en aguas con un
amplio rango de temperatura superficial, entre 15-28ºC (Nesis, 1983), incluso 3032ºC en aguas ecuatoriales Nigmatullin et al. (en prensa). Las mayores
concentraciones se hallan entre los 17-23ºC (mayoritariamente entre los 18-20ºC)
en el hemisferio sur.
Sato (1975) concluye que la distribución del calamar gigante en aguas
mexicanas está ligada a aguas calientes, dado que el 65% de las capturas se da
en temperaturas de 27ºC, el 27% a los 25ºC y el 5% a temperaturas menores de
24ºC; también halló que los calamares grandes (hasta 36 cm LM) prefieren
mayores temperaturas. Este autor añade que las áreas de pesca se forman en
regiones donde se encuentran distintas corrientes.
El calamar gigante se distribuye en el Golfo de California en aguas con
temperatura superficial de entre 16 y 32ºC (Ehrhardt el at., 1982b) y se asocia a
zonas de surgencia (Ehrhardt et al., 1983a,b, 1986; Brito-Castillo et al., 2000).
Guerrero-Escobedo et al. (1992, 1995a) encontraron hembras maduras en abril y
septiembre de 1991 en la costa occidental del Golfo, a temperaturas superficiales
de 22-28 C°. Leal-Ocampo (1994) reporta que la captura frente a la costa
occidental de Baja California se efectua en zonas de temperatura superficial entre
17 y 29.9ºC, pero las mejores capturas se realizan a los 21-22ºC. Brito-Castillo et
al. (2000) encontraron que el rango de temperatura óptimo para el calamar gigante
a las profundidades de captura (60-80 m) es de 12.8-16.5ºC. Nevárez-Martínez et
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
28
al. (2000) no hallaron correspondencia entre la distribución de calamar y la
temperatura superficial en el Golfo de California en mayo-junio 1996.
En aguas de Centroamérica el calamar se encuentra en aguas con
temperaturas superficiales de 25.8-26.1 a 28ºC (Koronkiewicz, 1988; Mariátegui et
al., 1997a). Koronkiewicz (1988) hipotetiza que el calamar prefiere aguas frías de
afloramiento, caracterizadas por temperaturas de 26-28ºC en la superficie y 1213ºC a los 200 m de profundidad y reporta que en períodos de afloramiento los
calamares son un 30% más abundantes. Nigmatullin (1988a) señala como puntos
de referencia para localizar calamar frente a Nicaragua gradientes horizontales de
temperatura de no menos de 0.3ºC por milla a los 20 m de profundidad y
temperaturas de 16 a 18ºC a esa profundidad.
Frente a Perú, Benites y Valdivieso (1986) capturaron calamar entre 17.5 y
27.5ºC. Benites (1985) observó el calamar gigante durante 1983 en aguas con
temperaturas superficiales de entre 20.6 y 21.2ºC (19.7-20.9ºC a 50 m de
profundidad) y en marzo de 1994 de entre 23 y 25ºC (14-16.9ºC).
Rubio y Salazar (1992) localizaron el recurso en todo el rango de temperaturas
comprendido en el frente entre aguas oceánicas superficiales (20-21ºC) y aguas
costeras (17.8-19.6ºC).
Kuroiwa (1998) reporta que las capturas por unidad de esfuerzo (CPUE) de
calamar gigante frente a Perú y Ecuador son bajas a temperaturas superficiales de
23ºC o mayores, pero a temperaturas de 16ºC a 23ºC no hay correlación con las
capturas. Este autor prefiere definir las áreas de buenas capturas como aquellas
que presentan una termoclina a profundidades de 10-50 m y temperaturas de 1515.9ºC a los 50 m de profundidad. En zonas de capturas pobres, por el contrario,
la masa de agua cálida alcanza los 30-40 m de profundidad o una masa de agua
fría prevalece en la superficie.
Al norte de Perú, entre 1991 y 1995, las capturas se dieron en aguas de
temperatura superficial en el rango entre 16 y 27ºC, con mayores abundancias
entre los 18 y 27ºC (Segura et al., 1996; Yamashiro et al., 1997). Yamashiro et al.
(1997) identificaron las áreas de pesca como aquellas zonas de confluencia de
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
29
aguas cálidas y frías, donde la temperatura superficial es mayor a 18ºC y a 50 m
de profundidad es de 14ºC o ligeramente mayor. Las áreas de mejores capturas
tienden a presentar temperaturas mayores entre los 200 y 400 m y a
profundidades donde el calamar ataca la potera, que aquellas con capturas pobres
(Anónimo, 1999).
En 1996 se halló calamar gigante en aguas con anomalías térmicas
anormalmente negativas (16-20ºC)(Marcial-Ramos, 1996; Mariátegui et al., 1997a;
Ganoza et al., 1997), lo que causó que el calamar migrara, siendo inaccesible para
la pesquería artesanal. En marzo-abril de 1997 el rango de temperatura superficial
subió a 19.4-23.3ºC (Mariátegui et al., 1997b) y en julio-agosto fue de 23.2-14.8ºC
(Mariátegui et al., 1998a).
Las condiciones oceanográficas, responsables de la disponibilidad de alimento,
parecen delimitar la distribución de las distintas tallas a la que madura el calamar
gigante. Nesis (1983) propone que la forma de madurez grande habita aguas frías
de surgencia cercanas a la costa, por lo que madura más tarde que la forma
mediana. Sus larvas podrían quedar retenidas en los remolinos de la parte este de
la corriente de Perú, conllevando el aislamiento geográfico y genético del grupo.
El evento de el Niño provoca cambios en el patrón normal de distribución de
esta especie. Nigmatullin et al. (1991) proponen que el desplazamiento de formas
grandes a aguas oceánicas frente a Perú entre 1965 y 1966 se debe al efecto de
El Niño que alteró su biotopo original más costero, siendo invadido por aguas
tropicales. Sánchez-Juárez (1991) relacionó la buenas capturas de calamar
gigante frente a la costa noroccidental de Baja California durante 1990 con el
evento de El Niño de aquel año.
I. 4. 6. Distribución vertical
Los miembros de la familia Ommastrephidae realizan migraciones verticales
diarias, visitando aguas epipelágicas durante la noche (Roper y Young, 1975;
Wormuth, 1976; Moiseev, 1991; Nakamura, 1993), lo que la hace susceptible de
ser capturada. El calamar gigante suele visitar la superficie a la caida de la noche,
aunque no toda la población realize esta migración, y desaparece en la
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
30
profundidad al amanecer (Nesis, 1970, 1983). La migración vertical parece
depender de la necesidad de alimentarse (Moiseev, 1991) y se cree que está
gobernada por la intensidad luminosa, aunque la temperatura también parece
importante (Nakamura, 1993; Yatsu et al., 1999c,d).
Las bajas o nulas capturas durante el día sugieren que el calamar se halla en
profundidad, inaccesible al arte de pesca (Yatsu et al., 1998c,d). Nigmatullin et al.
(en prensa) señalan que el calamar permanece o en o bajo la capa mínima de
oxígeno durante el día. Sin embargo, ocasionalmente se le ha visto de día en
superficie (Roper y Young, 1975) y en los meses de agosto y septiembre de 19911993 se capturaban grandes cantidades entre las 6:00 y las 18:00 h frente a Perú,
indicando que en ciertas condiciones oceanográficas, como baja temperatura, el
calamar ocurre cerca de la superficie de día (Yatsu et al., 1999c,d). Baral (1967a)
también halló calamar gigante en profundidades subsuperficiales (30-100 m) frente
a Perú. En el Golfo de California se vió calamar gigante en la superficie
alimentándose de anchoveta durante la mañana del 12 de noviembre de 1996
(obs. pers).
Durante la luna llena evitan acercarse a la superficie (Wormuth, 1976), algo que
se refleja en su pesquería, obteniendose mayores capturas durante la luna nueva
y menores durante la luna llena (García-Vázquez, 1990; Sánchez-Juárez, 1991a;
Nigmatullin, 1988a; Nigmatullin et al., 1995b). Leal-Ocampo (1994) notó que los
calamares mayores a 39 cm LM se capturan durante la luna llena y cuartos de
luna y el calamar más pequeño durante todas las fases. El calamar gigante puede
propulsarse por encima de la superficie del agua (Cole y Gilbert, 1970).
En el hemisferio sur los calamares pequeños (25-30 cm LM) y los grandes (5060 cm LM) se ven rararamente en la superficie, y estos últimos probablemente
permanezcan a profundidades de 10 a 50 m (Nesis, 1983). Los juveniles también
se hallan en superficie de noche y a profundidad durante el día (Nesis, 1972). Los
calamares mayores se hallan a mayores profundidades: 24-26 cm LM en
superficie, 40-67 cm LM a 120-160 m y hasta 73-80 cm LM a mayores
profundidades frente a Centroamérica (Koronkiewicz, 1988).
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
31
Anónimo (1999) sugiere que hay segregación sexual en la profundidad, ya que
la red de cuchara captura mayor proporcion de machos en la superficie, al
contrario que las poteras, que trabajan entre los 0-150 m de profundidad.
Nigmatullin (en prep.) sugiere que los machos se distribuyen por debajo de la
profundidad a la que las poteras trabajan (0-20 m), por lo que se pescan pocos
con ellas, mientras que la red de arrastre pelágica, con una apertura vertical de
50-90 m, pesca mayor proporción de ellos.
El uso de la ecosonda permitió conocer aspectos de las distribución vertical del
calamar gigante. Ehrhardt et al. (1983b) localizaron calamares entrando al Golfo
de California a profundidades mayores a los 100 m. Benites (1985) cree que el
calamar gigante se encuentra más profundo que los 150 m. Nigmatullin (1988a)
identificó los cardumenes de calamar gigante en el ecograma a profundidades de
250-300 m y 340-420 m de día y entre 50 y 10-0m de noche frente a Nicaragua.
Rubio y Salazar (1992) hallaron al calamar gigante en Perú entre los 180 y 190 m
de día y entre los 30 y 50 m de noche con luna nueva y cuarto menguante, con
una distribución global entre los 3 y 270 m. Ganoza et al. (1997) hallaron al
calamar de noche entre la superficie y los 50 m, y de día hasta los 230-240 m de
profundidad. En otro estudio se halló que el eco de los calamares era débil y difícil
de separar de la señal del zooplancton y peces (Anónimo, 1999).
La profundidad de la migración diaria es desconocida, aunque probablemente
permanezcan sobre la termoclina a profundidades de 20-30 hasta 50-80 m (Nesis,
1983). Se sabe que varias especies de la familia Ommastrephidae rebasan los
1000 m de profundidad en sus migraciones verticales (Roper y Young, 1975;
Wormuth, 1976; Moiseev, 1991). Clark y Phillips (1936) reportan la pesca de
calamares gigantes con anzuelos hasta las 300 brazas (549 m). Se capturó un
calamar gigante con una red de arrastre Isaac-Kidd trabajando a los 1600 m,
aunque el animal pudo ser capturado a cualquier profundidad cuando la red era
izada (Nesis, 1970). Yatsu et al. (1999c,d) colocaron transmisores ultrasónicos en
3 calamares gigantes (25-43 cm LM) en el Domo de Costa Rica y frente a Perú.
Los calamares nadaron sobre los 200 m de profundidad durante el día y bajaron al
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
32
menos hasta los 1000 m al amanecer. No se vieron afectados por la capa de
oxígeno mínimo, entre los 200 y 800 m, durante el descenso.
El calamar gigante tiene un componente nerítico, hallándose desde aguas
oceánicas hasta sobre el talud continental (Nesis, 1970). Sato (1975) observó
calamares <30 cm LM sobre la plataforma continental a profundidades de 180-200
m o en bancos adyacentes, mientras que los individuos >30 cm LM aparecen en
regiones más distantes de la costa. Las áreas de pesca se encuentran sin
embargo sobre el talud continental, sobre fondos de 200 a 2000 m, especialmente
en la convergencia entre corrientes costeras y oceánicas (Sato, 1976). Nesis
(1983) sin embargo, comenta que la forma grande es nerítica.
I. 4. 7. Migraciones
Las migraciones horizontales del calamar gigante son muy extensas (Nesis,
1970, 1983). Los juveniles se dispersan desde el área de desove a lo largo de una
amplia área hacia el oeste y el ecuador con el curso de las corrientes de vientos
alisios y de frontera este. Con la edad migran activamente hacia áreas más
productivas: aguas de la corriente de Perú al sureste y este, la zona ecuatorial, y
al hemisferio norte hacia el noreste y este. Los calamares más grandes migran
primero. El período de la migración en la corriente de Perú es el verano y otoño
austral; durante el otoño e invierno permanecen alimentandose sobre el talud
continetal y mar adentro. Tras el perido de alimentación vuelven hacia el ecuador
a las áreas de desove costeras, madurando gradualmente. La velocidad durante la
migración varía entre los 5-10 y 20-25 km/h (Sabirov, 1983). Las invasiones
irregulares (acompañadas frecuentemente de varamientos) que el calamar gigante
realiza en los extremos de su distribución se deben migraciones de alimentación
de grandes calamares inmaduros durante años en que el calamar es abundante
(Nesis, 1983; Nigmatullin et al., en prensa).
Sato (1975, 1976) comenta que el calamar gigante migra cuando las aguas
costeras se enfrían. Wormuth (1976) añade que las formas pequeñas (20 cm LM)
halladas a los 120º W sobre el ecuador probablemente no migren a aguas
costeras para reproducirse.
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
33
Nesis (1983) cree que las formas grandes halladas en California y Baja
California, típicas del área de Perú y Chile, pudieran haber emigrado desde ahí a
traves del ecuador. De manera similar, Voss (1982) postula que la abundancia de
calamar gigante en el norte de México y California en 1980, anteriormente
considerado raro, aparentemente se deba a cambios hidrográficos que causaron
su migración desde aguas de Perú y Chile, donde desapareció desde la década
de 1970.
Ehrhardt et al. (1983a,b) y Ehrhardt (1991) señalan que la población de calamar
gigante que habita el Golfo de California migra dentro y fuera de él en respuesta a
actividades de alimentación y reproductoras. Klett-Traulsen (1981, 1996) y Klett
(1982) describió la migracion del calamar gigante en el Golfo de California con
base en los patrones de distribución observados en su pesquería desde 1974. El
calamar se concentra en la boca del Golfo y entra en él durante el invierno
(diciembre-marzo), con cardúmenes de calamar grande (45 cm LM) entrando
primero por el centro, seguido de calamar más pequeño (30-40 cm) cercano a la
orilla. En esta época el calamar forma pequeños cardúmenes dispersos que no
son atraidos por la luz. En el invierno tardío, sin embargo, se hallan grandes
concentraciones de calamar maduro (≈55 cm LM) en el centro del Golfo a los 28ºN
frente a Guaymas, donde comienza una exitosa temporada de pesca. En esta
época organismos más pequeños arriban a la zona entre las islas San José y Sta.
Catalina, B. C. S., y al centro del Golfo. Hacia la mitad de la primavera el calamar
escasea frente a Guaymas y los individuos grandes desaparecen.
En primavera un grupo de organismos medianos y grandes cruzan el Golfo
desde la costa oriental hacia Santa Rosalía y un segundo grupo de adultos
jóvenes y juveniles se mueve hacia el norte por la costa occidental alcanzando
primero Loreto y posteriormente Santa Rosalía. Conforme la temperatura y
disponibilidad de alimento aumenta, el calamar alcanza su madurez sexual, que
comienza a darse en la primavera tardía.
La máxima concentración y rendimiento pesquero del recurso ocurre en verano
(junio-septiembre) frente a Santa Rosalía y Loreto, donde se da una prolongada
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
34
temporada reproductora (marzo-noviembre), observándose el reclutamiento de
diferentes cohortes. En otoño, octubre-noviembre, el calamar escasea y se
dispersa en aguas profundas, acercándose a la entrada del Golfo, tras completar
su función reproductora. Sólo algunos reproductores tardíos permanecen en las
islas de la costa sudoccidental del Golfo. Se observaron capturas y tamaños del
calamar mayores fuera de Santa Rosalía y Guaymas, en la parte central del Golfo.
Una versión similar del modelo de migración se describe en Ehrhardt et al.
(1983a,b; 1986) y Ehrhardt (1991) para el año 1980, y en menor medida para
1981. Estos autores agregan que entre mayo y agosto los ejemplares mayores
(35-65 cm LM) se hallan frente a la costa mientras que los menores (20-40 cm LM)
se hallan a 10-20 mn de ella. Además, durante el invierno parte de la población
constituida por individuos grandes (55-75 cm LM) permanecen en la parte centrooriental del Golfo. Entre aquellos calamares que salen fuera del Golfo, un
componente emigra al sur a lo largo de la costa del continente (operaciones de
pesca frente a Manzanillo en 1979), y el segundo se extiende alrededor de la
punta de Baja California, probablemente para reproducirse frente a la costa
occidental de B.C.S., tal y como sugirió Sato (1976). En junio 1981 Ramírez y Klett
(1985) hallaron calamar chico en el sur del Golfo, con un elevado porcentaje de
hembras maduras que supuestamente migraban hacia el norte con carácter
reproductivo.
Morán-Angulo (1990) observó el mismo modelo de migración para 1989-90 en
el lado occidental del Golfo, con calamares que llegan a Santa Rosalía y Loreto en
primavera, máximas abundancias de calamar en verano y paulatina disminución
durante el otoño e invierno. Guerrero-Escobedo et al. (1992, 1995a) encuentran
descargas en La Paz desde enero a marzo, abundancias máximas durante el
verano de 1991 fuera de Santa Rosalía y Loreto, y disminución de las capturas a
partir de noviembre.
En el período de 1995 a 1997 se encontró un patrón similar al descrito por KlettTraulsen (1981) y Klett (1982). La pesquería del calamar gigante se concentra en
la parte central del Golfo de California, sobre los taludes continentales de la
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
35
cuenca de Guaymas (hasta 1,800 m de profundidad). Esta se da durante todo el
año, ocurriendo de mayo a octubre frente a Sta. Rosalía y de noviembre a mayo
frente a Guaymas. Este patrón estacionario coincide con el de las surgencias
costeras forzadas por el viento anteriormente descrito (Roden y Groves, 1959;
Bray y Robles, 1991), y ya se vió como otro importante recurso pelágico del Golfo,
la sardina de Monterey, también lo utiliza durante su ciclo de vida (Sokolov, 1974;
Hamman et al., 1988).
Esta relación no esta del todo clara en el caso del calamar gigante, ya que,
aunque el afloramiento costero es mayor frente a la costa oriental durante el
invierno (Badan-Dangon et al., 1985; Bray y Robles, 1991; Santamaría-del-Angel
et al., 1999), al menos el 70-75% de las capturas de calamar gigante se realizan
frente a la península de Baja California durante el verano (SEMARNAP, 2000).
Pudiera ser que otro factor, aparte del de las surgencias, condicione la distribución
del calamar gigante en el Golfo de California. Por lo demás, debido a la falta de
estudios y menor importacia de la pesquería en las áreas más al sur del Golfo
durante este período, se desconoce el patrón migratorio fuera de la región central,
aunque el estudio genético de Enriquez-Paredes (1999) sugiere una contínua
renovación de los componentes poblacionales del calamar gigante desde el
exterior del Golfo.
I. 4. 8. Varazones
Dado su caracter nerítico y de agrupación esta especie suele vararse en la
costa en grandes números. Las varazones más numerosas y mejor documentadas
son las ocurridas a lo largo de la costa de Chile entre febrero y abril (Orbigny,
1835; Wilhelm, 1954), sobre todo en la bahía de Talcahuano, donde en 1930 se
vararon por miles causando alarma sanitaria (Wilhelm, 1930, 1954). Se han
documentado varazones en los años 1895, 1916, 1930, 1932 y 1935-36 (Wilhelm,
1954; Brongersma-Sanders, 1957; Nesis, 1983). La causa de las varazones puede
ser de caracter reproductivo o de alimentación, sin descartar factores
oceanográficos o químicos (Oliver-Schneider, 1930; Wilhelm, 1930, 1954), o a
causa de mareas rojas tóxicas (Brongersma-Sanders, 1957). Nesis (1983) cree
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
36
que tales eventos son producto de migraciones de alimentación de grandes
calamares inmaduros durante años en que el calamar es abundante.
En las costas de California se conocen varamientos desde cerca de 1911 en las
playas de la península de Monterey durante tormentas (Berry, 1912; Clark y
Phillips, 1936) y se han pescado desde el muelle de Newport en 1935-36 y en
1976 (MacGinitie y MacGinitie, 1949; Straus, 1977). Hochberg y Gordon (1980)
apuntan que las varazones ocurren por perseguir a los gruñones que salen a la
costa a desovar. Sánchez-Juárez (1991) reporta varamientos en masa de calamar
gigante en junio de 1990 en Baja California Norte y las playas del sur de California.
En el Golfo de California los varazones son comunes periodicamente en ciertas
costas. Cada verano, hacia junio, se varan cientos de ellos en la Bahía de Los
Angeles (Antonio Resendiz2, com. pers.) o en la Bahía de San Jorge, Sonora
(Adriana Orozco3, com. pers.), siendo éste el punto más al norte registrado en el
Golfo y que implica la migración a través de cientos de kilómetros sobre la
plataforma continental.
I. 4. 9. Paralarvas4 y juveniles
Yatsu et al. (1999a,b) obtuvieron embriones por medio de fertilización artificial.
La embriogénesis dura de 6 a 8 días a 18 ºC. Las paralarvas miden al nacer entre
0.9-1.3 mm (Nesis, 1979, 1983; Yatsu et al. 1999a,b). La paralarva es una
rynchoteuthion típica, de manto ancho (50-80% su longitud) y proboscis corta,
mayor que los brazos pero sólo del 25-50% de LM. La paralarva difiere de la de
Sthenoteuthis oualaniensis por su proboscis más corta y la ausencia del fotóforo
rectal e intestinal, sin embargo la longitud de la proboscis es muy variable y los
fotóforos viscerales tampoco se observan en los menores de S. oualaniensis (33.5 mm LM) (Nesis, 1970, 1979, 1983). Tampoco es fácil de diferenciar las
paralarvas de Dosidicus y Ommastrephes, ambas desprovistas de fotóforos
2
Antonio Resendiz, Campo Archelon, Bahía de Los Angeles, Baja California
Adriana Orozco, Dpto. de Ecología Marina, CICESE, Baja California
4
Término acuñado por Young y Harman (1988) para designar a los cefalópodos del primer
estadio de crecimiento tras el desove que es epipelágico durante el día y su modo de vida
difiere de sus conespecíficos de mayor edad. Es un criterio ecológico compatible con los
términos ontogenéticos “larva” y “juvenil”.
3
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
37
viscerales (K. Nesis, com. pers., 5 de junio de 2001). Yatsu (1999) señala la
ausencia de los dos fotóforos intestinales, ausencia de cromatóforos rojizos y
patrón distintivo de los cromatóforos negruzcos como características para
diferenciar D. gigas de S. oualaniensis. Las paralarvas fueron ilustradas en Nesis
(1970, 1979, 1983), Wormuth et al. (1992) y Yatsu et al. (1999a,b).
Las paralarvas son planctónicas epipelágicas, hallándose mayoritariamente
entre las superficie y los 200 m de profundidad. Frente a Perú y Chile se han
encontrado paralarvas desde los 3º30’N hasta los 30ºS, tanto en la zona costera
como en la oceánica, hasta las 200-300 mn de la costa. Sin embargo, las
paralarvas más pequeñas (1.2-1.6 mm LM) se han colectado cerca de la
plataforma continental (Nesis, 1970, 1983).
El tamaño relativo de la proboscis decrece conforme la paralarva crece. La
metamorfosis consiste en la transformación de la proboscis en tentáculos; a los 56 mm LM la proboscis comienza a dividirse en su base, y a los 10 mm LM su
división se ha completado dando lugar a los tentáculos. A medida que crece, el
manto se adelgaza y las aletas, brazos y tentáculos se prolongan. Los juveniles se
parecen a los adultos, aunque hasta los 5 cm LM no poseen aparato tentacular
fijador y las puntas de los brazos no estan adelgazadas (Nesis, 1970, 1979, 1983).
Los juveniles se distinguen de los de otras especies de la familia por la ausencia
de 2 fotóforos intestinales, presentes en Sthenoteuthis oualaniensis (Arkhipkin y
Parfenyuk, 1986; Fig. 22 en Wormuth, 1976), aunque con base en ese caracter
son indistinguibles de Ommastrephes bartramii (Yamaguchi y Okutani, 1990). Sin
embargo, los fotóforos intestinales y oculares aparecen en alevines de Dosidicus
de 1.2-1.5 cm LM, para desaparecer a los 10-14 cm LM (Nigmatullin, 1988b,
Nigmatullin et al., en prensa), por lo que no es fácil diferenciar los juveniles de
Dosidicus y Sthenoteuthis de tamaños en que ambos presentan fotóforos
intestinales (K. Nesis, com. pers., 5 de junio de 2001). Un juvenil 1.64 cm LM,
presumiblemente Dosidicus, se ilustra en Yamaguchi y Okutani (1990).
Los juveniles se hallan en superficie de noche y a profundidad durante el día,
hallándose individuos de 3-5 cm LM hasta los 500 m de profundidad (Nesis, 1970,
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
38
1972, 1983). Arkhipkin y Parfenyuk (1986) hallaron juveniles de 1-11 cm LM frente
al Perú. Los juveniles de la corriente de Perú presentaban una moda de 1.5-3.0
cm LM en su distribución de LM, mientras que los capturados en aguas tropicales
adyacentes tenían una distribución bimodal (3-4 y 6-8 cm LM), indicando que
fueron transportados por la corriente de Perú y posteriormente emigraron a esta
zona tropical. Los juveniles forman cardúmenes de 50-150 individuos. La
distribución vertical fue constante, concentrándose en la primera termoclina (25-30
m de profundidad) durante la noche y dispersándose en los 150 m superiores
durante el día. Esta distribución vertical difiere de la que presentan los adultos (en
superficie de noche y profundidades mesopelágicas de día), evitando así el
canibalismo sobre los juveniles.
Pese a las descripciones disponibles, las paralarvas de omastréfidos en el
Pacífico oriental no han sido, en general, identificadas satisfactoriamente. Nesis
(com. pers., 5 de junio de 2001) opina que no se ha resuelto la manera de
diferenciar los estadíos tempranos de los Ommastrephinae. Okutani y McGowan
(1969) describieron e ilustraron una muestra de 23 rynchoteuthion (1.4-7.3 mm
LM) colectada frente a la costa occidental de Baja California entre 1954 y 1957.
Nesis (1979) opina que estas paralarvas pertenecen a Dosidicus.
Okutani (1974) halló 65 paralarvas de omastréfidos en el Pacífico tropical
oriental en 1967-1968 de 2.5-20 mm LM e identificó especialmente los mayores
(>9.5 mm LM) como S. oualaniensis con base en el aparato de cierre soldado. Sin
embargo dejó otros especímenes, sobre todo pequeños, sin idenficar por falta de
información para distinguirlos de otros omastréfidos presentes en el área,
principalmente Dosidicus y Eucleoteuthis luminosa.
Entre octubre de 1969 y febrero de 1970 se halló que los Ommastrephidae
representaron un tercio de las paralarvas colectadas en el Pacífico Oriental
(Ueyanagi y Nonaka, 1993). En esta familia el 60.6% de 747 especimenes fueron
Ommastrephes (probablemente incluyendo Dosidicus), de 1.1-13.2 mm LM, y
ampliamente distribuidos en el área, excepto en aguas de la contracorriente
ecuatorial. Estas paralarvas ocurrieron con mayor frecuencia en los lances bajo la
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
39
superficie (20-30 m de profundidad) tanto de día como de noche, mientras que su
abundancia absoluta fue mayor de día en la superficie.
Durante El Niño de 1987, entre agosto y noviembre, Vecchione (1999) halló las
mayores concentraciones de paralarvas de cefalópodos conocidas (hasta 12,354
rynchoteuthion en un sólo lance de 15 min), en el Domo de Costa Rica, con
temperaturas superficiales entre 27.5º y 31ºC. Sin embargo, este autor reconoce
que estas paralarvas pueden pertenecer tanto a D. gigas como a S. oualaniensis,
debido a la insuficiencia de las descripciones disponibles.
Posteriormente, entre diciembre de 1987 y marzo de 1988 afuera de la ZEE
(Zona Económica Exclusiva) de Perú, Yamaguchi y Okutani (1990) hallaron sólo 6
individuos (15.5-18.8 mm LM) presumiblemente identificados como Dosidicus
gigas, entre 109 juveniles de los cuales 97 fueron Sthenoteuthis oualaniensis. Los
autores reconocen la dificultad de diferenciar los juveniles de calamar gigante de
los de Ommastrephes bartrami. También aclaran que la distribución de juveniles
de calamar gigante no coincide con la de los adultos, los cuales fueron pescados
en abundancia en el área durante el crucero.
Yatsu (1999) halló que las paralarvas de D. gigas se distribuyen más cerca de
la costa que aquellos de S. oualaniensis y que se hallaron a mayores
profundidades y en zonas de temperatura superficial menores.
Anónimo (1999) hallaron paralarvas de omastréfidos en el Domo de Costa Rica
y frente a Perú en octubre-noviembre de 1997. De un total de 1,019 paralarvas,
875 no se identificaron a nivel de especie, 68 fueron D. gigas y otras 138 quedaron
sin determinar entre esta especie, O. bartrami y S. oualaniensis. Las paralarvas no
fueron abundantes frente a Perú, especialmente en el área del sur, y estuvieron
distribuidas a mayores profundidades que aquellas colectadas en el Domo de
Costa Rica, tal vez por presentar mayores fluctuaciones en la temperatura
superficial.
Sato (1975, 1976) observó cardúmenes formados por una centena de juveniles
de calamar gigante (20-30 mm LM) en siete localidades del Golfo de California
entre finales de octubre y principios de noviembre de 1971, pero no en la costa
EL CALAMAR GIGANTE Dosidicus gigas
40
occidental de Baja California. García-Pámanes y Tripp-Quezada (1979) hallaron
en el mes de agosto 108 rhynchoteuthion (1-4 mm LM) en la boca del Golfo,
coincidiendo con las descritas por Okutani y McGowan (1969), y describiendo
hasta tres estadios de desarrollo anteriores (1-1.8 mm LM). Con base en el patrón
de distribución de las paralarvas, estos autores concluyen que son transportadas
por agua oceánica que penetra al Golfo. Ramírez y Klett (1985) detectaron una
cantidad importante de calamares juveniles cerca de la boca del Golfo en junio de
1981, midiendo entre 10 y 80 mm LM con moda de 30 mm LM.
Con posterioridad al período de muestreo que comprende este estudio, se
colectaron 7 juveniles de omastréfidos de 14.1-30.2 mm LM (x= 18.3 cm LM)
frente al Volcán Tres Marías (norte de Sta. Rosalía), durante el 25-26 de mayo de
1999.
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
41
I. 5. PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
I. 5. 1. Pesquerías de calamares (Ommastrephidae)
Los cefalópodos representan un recurso pesquero subexplotado y prometedor
por ser abundantes y poseer cualidades nutricias (Worms, 1983). Las capturas
mundiales de cefalópodos superaron los 3 millones de toneladas en 1996 y 1997,
representando el 3.0-3.6% de las capturas totales (FAO, 2000a). Constituyen un
recurso que ha aumentado su producción recientemente, habiendo superado el
millón de toneladas en 1977 y los dos millones de 1987 (Rathjen, 1991)(Fig. 9).
Desde el punto de vista de la producción, el atractivo de los cefalópodos se basa
en una fertilidad relativamente elevada y crecimiento rápido (Guerra y PérezGándaras, 1983).
3,500
Otras
3,000
Captura (t x1000)
SEPIIDAE
2,500
OCTOPODIDAE
2,000
LOLIGINIDAE
1,500
OMMASTREPHIDAE
1,000
500
0
1950
1955
1960
1965
1970
1975
1980
1985
1990
1995
Año
Figura 9. Captura anual mundial de familias de cefalópodos (1950-1999).
Los calamares de la familia Ommastrephidae constituyen la mayor parte de las
pesquerías de cefalópodos (Roper et al., 1984), representado entre el 54 y el 64%
de las capturas mundiales de cefalópodos durante la última década (FAO,
2000a)(Fig. 9). Los omastréfidos son, además, los únicos calamares oegópsidos
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
42
explotados en el mundo, excepto en Japón, donde hacen uso de otras cinco
familias (Okutani, 1990) y Rusia. Nigmatullin (2000) estima la biomasa mundial de
esta familia en torno a los 50 millones de toneladas y concluye que constituyen la
única reserva abundante para incrementar las capturas mundiales de proteina
alimenticia de alta calidad.
El calamar japonés Todarodes pacificus ha liderado las pesquerías de
calamares por medio siglo (Fig. 10). Su pesquería artesanal se impulsó tras la II
Guerra Mundial en Japón, alcanzando un máximo de capturas de 500,000 t en
1951. El desarrollo de la pesquería industrial a finales de la década de 1950 marcó
otro record de 670,000 t en 1968, tras lo cual las áreas de pesca adyacentes a
Japón quedaron sobreexplotadas y hubo que buscar otras áreas mar adentro, con
el consecuente incremento de la flota calamarera (Ignell, 1991). La pesquería de
este calamar, sin embargo, ha seguido siendo importante hasta nuestros días. En
1978 Japón comenzó a pescar Ommastrephes bartramii con redes agalleras de
deriva en aguas internacionales del Pacífico Norte, sumándose posteriormente
Corea del Sur y Taiwan. Esta pesquería se convirtió en una de las más
importantes para los tres paises, estabilizandose entre los 200,000-300,000 t
anuales, pero fue clausurada por una moratoria internacional en 1992, debido a
críticas por pesca incidental y por el deterioro del ecosistema y el peligro para la
navegación que suponían las redes perdidas (Yatsu et al., 1994). Las capturas de
esta pesquería, sin embargo, no aparecen en las estadísticas de la FAO, y en la
Fig. 10 se han añadido las reportadas por Ignell (1991) y Yatsu et al. (1994).
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
43
2,500
Varios
Nototodarus sloani
Martialia hyadesi
Dosidicus gigas
Todarodes sagittatus
Illex illecebrosus
Ommastrephes bartrami
Illex argentinus
Todarodes pacificus
Captura (t x1000)
2,000
1,500
1,000
500
0
1950
1955
1960
1965
1970
1975
1980
1985
1990
1995
Año
Figura 10. Captura anual mundial de las especies de calamares omastréfidos
(1950-1999).
En Terranova el calamar Illex illecebrosus comenzó a ser pescado por una flota
internacional (principalmente Japón, España y URSS) a partir de mediados los 60.
Se capturaron hasta 89,000 t en 1979, pero la pesquería colapsó en la década de
1980 y en la posterior se estabilizó en 20,000-30,000 t anuales (Worms, 1983;
Rathjen, 1991). En el Atlántico sureste el calamar argentino Illex argentinus
incremento sus capturas en la década de los 80. En 1987 sus capturas superaron
los 500,000 t y desde entonces se ha consolidado como el cefalópodo más
explotado, alcanzando incluso el millón de toneladas en 1999 (Fig. 10).
En aguas de Nueva Zelanda dos especies de calamares, Nototodarus sloanii y
N. gouldi, se empezaron a pescar desde los años 70, con capturas fluctuando en
torno a las 70,000 t anuales en la década siguiente y con un máximo de 109,000 t
en 1984/85. Las capturas se realizan con poteras automáticas y arrastre, están
encabezadas por Japón (incluyendo cooperación con Nueva Zelanda) y en menor
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
44
medida Corea y la URSS. La pesquería sigue siendo importante para la flota
distante japonesa (Uozumi, 1998).
Japón dominó solo el panorama pesquero del calamar a nivel mundial por
décadas. A partir de los 70 el interés de otros países en la pesquería de calamares
hizo que las capturas se cuatriplicaran en la última década (Fig. 11). Actualmente
los países orientales, Japón, Corea del Sur y Taiwan lideran las capturas
mundiales de omastréfidos, capturando entre el 63 y el 73% del total mundial en la
última década (FAO, 2000a). Tan sólo Argentina sobresale actualmente debido a
la fuerte pesquería del calamar argentino en sus aguas (Fig. 11).
Captura (t, x1000)
2,000
1,500
1,000
Otros
México
España
Malasia
Polonia
URSS-Rusia
EE.UU.
Argentina
Taiwan
Corea del Sur
Japón
500
0
1950
1955
1960
1965
1970
1975
1980
1985
1990
1995
Año
Figura 11. Capturas anuales por país de calamares omastréfidos (1950-1999).
I. 5. 2. Pesca del calamar gigante
El calamar gigante se pesca con potera, que consta de un cebo artificial, con
varias coronas de anzuelos sin rebarba, que prende al calamar cuando este la
ataca. La atracción hacia las poteras se realiza mediante la iluminación de la
embarcación durante la noche, y está basada tanto en el fototropismo positivo del
calamar, como su voracidad hacia todo lo que se mueve. Entre las ventajas de
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
45
este arte de pesca están la efectividad en la captura, alta selectividad hacia el
tamaño del calamar, captura individual que ofrece un producto de gran calidad y
ausencia de capturas incidentales de otras especies o daños al ecosistema
(Rathjen, 1991). En la pesca artesanal cada pescador trabaja con una linea a la
que va atada la potera. En los buques calamareros las máquinas calamareras
automáticas trabajan con dos líneas, habiendo en cada línea entre 8 y 25 poteras
(Ehrhardt et al., 1982b).
La potera es un arte de pesca altamente selectivo para los tamaños del calamar
gigante (Nesis, 1983, García-Rodríguez, 1995). Las poteras japonesas normales
(24-30 cm y dos coronas) no son muy eficaces pescando ejemplares mayores de
47 cm LM pues éstos se desprenden fácilmente de la potera por su propio peso al
ser izados a bordo (Klett, 1982; Ehrhardt et al., 1982b, 1983a,b; Sánchez-Juarez
1991a). Ehrhardt et al. (1983a) sugieren que este problema se resolvería dotando
de estas poteras de mayores anzuelos. El mercado japonés prefiere de todas
maneras los tamaños de calamar pequeños (Rosa et al., 1995).
Las formas grandes (>50 cm LM) se capturan con poteras de grandes
dimensiones, únicas para esta especie de calamar; son de dos tipos. El primer tipo
son poteras hechas artesanalmente y consisten en una barra de 25-30 cm con
clavos soldados (Fig. 3.1.2. en Ehrhardt et al., 1982b; Ehrhardt et al. 1983a,b).
Estas poteras son capaces de capturar calamares pequeños y su selectividad es
similar a las de las poteras japonesas normales en el intervalo 12-47 cm LM (KlettTraulsen, 1982; Ehrhardt et al., 1982b; Ehrhardt et al. 1983a,b), pero son mucho
más eficientes que aquellas en calamares mayores de 50 cm LM, pues el calamar
difícilmente se desprende al ser izado. Ehrhardt et al. (1982b) concluyen que la
selectividad de la potera está en función del tamaño y capacidad de retención de
los ganchos, más que del tamaño del cuerpo (vástago) de la misma. Otra
modalidad de potera de construcción casera es el “erizo”, con un cuerpo de 12.5
cm y dos coronas soldadas de 15 anzuelos de No 4 y 5, y que los investigadores
rusos usaron para capturar calamares mayores a 3 kg (Figs. 1 y 2 en Baral,
1967b; Fig. 96 en Nesis, 1971; Fig. 13.4 en Nesis, 1983).
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
46
El segundo tipo de potera grande es la modificada uniendo dos poteras
japonesas grandes de doble corona de 14 anzuelos (García-Vázquez, 1990;
Sánchez-Juárez, 1991a,b; Rosa et al., 1995, Fig. 13; Kuroiwa, 1998, Fig. 3). Una
variante de este tipo es el más usado actualmente en el Golfo de California,
desmontando ambas poteras y montando una gran potera de dos cuerpos y seis
coronas (Nevárez-Martínez, 2000; obs. pers.).
Ocasionalmente se ha pescado calamar gigante incidentalemente en redes de
cerco, de arrastre y de superficie, y en palangres para bacalao negro y rockot en
California y en Perú. También se ha capturado en la pesca deportiva en anzuelos
cebados en California y Chile (Clark y Phillips, 1936; Crocker, 1937; Phillips, 1937;
Duncan, 1941; Benites y Valdivieso, 1986). Entre 1978 y 1991 se pescó calamar
gigante con grandes barcos de arrastre pelágico frente a Centroamérica y Perú
(Nigmatullin et al., 1995b). Ganoza et al. (1997) reportan en la pesca experimental
con este arte capturas de calamar gigante en peso de sólo 0.12% de la captura
total, comprendida por multitud de especies. Rubio y Salazar (1992) trabajaron la
pesca experimental con redes de deriva frente a Perú, en la que se capturó hasta
un 59% en peso de pesca incidental de otras especies, incluyendo bonito, jurel,
caballa, perico, sardina y tiburones.
I. 5. 3. Historia de la pesquería del calamar gigante
El calamar gigante no ha sido comercialmente explotado hasta décadas
recientes, aunque su potencial pesquero ha sido reiteradamente reconocido con
anterioridad (Longhurst, 1969; Nesis, 1970, 1971, 1983, 1987; Suda, 1973; Voss,
1973, 1979, 1982; Hamabe et al., 1976; Okutani, 1977; Juanico, 1980; Roper,
1981; Roper et al., 1984; Guerra y Pérez-Gándaras, 1983; Rathjen y Voss, 1987;
Clarke et al., 1988). En Latinoamerica se da la paradoja que parte de la población
esta malnutrida, particularmente en proteinas, pero los recursos pesqueros, siendo
abundantes, tienen poco consumo (Juanico, 1980). Esta situación incluye al
calamar, habiendose dado en aguas de latinoamericanas tal vez la mitad de la
captura (entre el calamar argentino y el calamar gigante) mundial de calamares
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
47
durante la década de 1990, mientras que prácticamente toda la producción se
exporta o se captura por flotas extranjeras.
Las estadísticas de la FAO no discriminan especies de calamares en los paises
latinoamericanos del litoral Pacífico, pero siendo el calamar gigante con mucho el
calamar más importante, es de suponer que las capturas reportadas se refieran a
él (excepto pequeñas capturas de loligínidos como pesca incidental en el arrastre
de camarón). Se describe a continuación la historia de la pesca del calamar
gigante en los paises o áreas donde ha sido de alguna importancia. Las
estadísticas de la FAO reportan pequeñas cantidades de calamares no
identificados para el litoral pacífico de Guatemala, Panamá y Colombia (capturas
anuales inferiores a 400 t), mientras que El Salvador, Costa Rica y Ecuador sólo
reportan capturas de loligínidos (FAO, 2000a). En Panamá por ejemplo, se ha
identificado el calamar gigante en programas de pesca exploratoria, pero no existe
pesca comercial de la especie (R. A. Martans5, com. pers. 8 noviembre 1996).
I. 5. 3. 1. EEUU
El calamar gigante apareció en grandes cantidades y fue capturado
incidentalemente a lo largo de las costas de California, al norte hasta Monterey,
entre 1934 y 1937 aunque su consumo no fue aceptado como para promover su
pesquería y se le consideró una plaga, por devorar la carnada de las artes de
pesca (Phillips, 1933, 1937; Bartsch, 1935; Clark y Phillips, 1936; Croker, 1937;
MacGinitie y MacGinitie, 1949). Posteriormente fue raramente observado en aguas
costeras, aunque los pescadores de albacora lo solían encontrar en abundancia
mar adentro (Phillips, 1961).
Volvió a registrarse entre la bahía de Monterey y San Diego, en 1974-76, donde
se llegó a pescarlo desde la orilla (Straus, 1977; Anderson, 1978). Sin embargo
sólo contribuye ocasionalmente a los desembarcos comerciales y deportivos en
California, con un máximo de 107 t capturadas en 1998, coincidiendo con la
distribución más norteña reportada para el calamar gigante. El calamar Loligo
5
Ricardo A. Martans, Director General, Dirección de Recursos Marinos, Ministerio de Comercio
e Industria, República de Panamá.
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
48
opalescens es con mucho el principal cefalópodo comercial de California y la
comercialización de calamar gigante en este país proviene principalmente de la
pesquería mexicana (Phillips, 1937; Blake, 1982; Dewees y Price, 1982; Kreuzer,
1984).
I. 5. 3. 2. México
Las primeras capturas de calamar gigante registradas en aguas mexicanas
corresponden a la pesca exploratoria realizada por un barco calamarero japonés
del Centro de Investigación de Recursos Marinos (JAMARC) durante octubrediciembre de 1971 a lo largo de la costa del Pacífico mexicano, incluido el Golfo de
California (Sato, 1975; 1976). Las capturas más abundantes se dieron en la costa
occidental de la península de Baja California, con 24 toneladas métricas, sobre
todo en octubre entre 22 y 25 °N. El Golfo de California presentó abundancias muy
bajas y sólo rindió 780 kg, todos ellos en la costa occidental, y otras 1,5 toneladas
fueron capturadas fuera de Manzanillo, donde tampoco abundó (Sato, 1975;
1976). Esta pesca exploratoria se suspendió debido a que el calamar gigante no
era familiar al consumidor japonés y las poteras no eran adecuadas para pescar
calamares tan grandes (Kuroiwa, 1998).
La pesquería comercial de calamar gigante comenzó en el Golfo de California
en 1974 por medio de pequeña flota artesanal que pescaba durante dos o tres
meses en verano en el litoral de B. C. S. (Baja California Sur). La demanda del
mercado nacional era baja y el calamar se consumía localmente de manera cruda
(Holguín-Quiñones, 1976; Ehrhardt et al., 1982b, 1983a,b). A partir de 1978 los
barcos camaroneros se incorporaron a la pesquería del calamar durante el verano,
temporada en la que el camarón está vedado. En 1979 cinco barcos japoneses se
incorporaron a la pesquería, a través de empresas de coinversión de capital
mexicano-japonés, y la temporada se extendió a 7 meses, aumentando su
producción. La industrialización del calamar se limitó a producto fresco y
congelado. (Klett-Traulsen, 1981; Klett, 1982; Ehrhardt et al., 1982b, 1983a,b;
Anónimo, 1992).
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
49
En 1980, debido a la ausencia de un mercado interno constituido, la empresa
paraestatal Productos Pesqueros Mexicanos se comprometió a adquirir todo el
calamar capturado que no encontrara comprador. La mayor parte de las capturas
de la flota artesanal nacional continuaron realizándose en las costas de B. C. S.,
entre Punta San Gabriel, al norte de Sta. Rosalía, y Los Cabos. La temporada de
pesca se extendió a 10 meses del año y la producción alcanzó un máximo de
22,464 t (Fig. 12) (Klett-Traulsen, 1981; Klett, 1982; Ehrhardt et al., 1982b,
1983a,b; Leal-Ocampo, 1994).
Toneladas (x1000)
125
México
100
75
50
25
0
1970
1980
1990
2000
Año
Figura 12. Capturas anuales de calamar gigante en México, 1970-2000.
Ese año la flota estuvo constituida por 15 barcos calamareros japoneses, unos
200 camaroneros, 10 huachinangueros y alrededor de 60 pangas. Las pangas
realizan viajes de pesca de un día en un rango de 10 millas y cuentan con dos o
tres pescadores; los camaroneros y huachinangueros pescan por 15 a 25 días con
7-12 pescadores a bordo mientras mantienen el producto enhielado, o
desembarcan cada día el producto fresco sin eviscerar. Los barcos japoneses
pescan durante todo el año en viajes de 15 a 40 días con poteras automáticas y
congelan a bordo el producto eviscerado (Klett-Traulsen, 1981; Klett, 1982;
Ehrhardt et al., 1982b, 1983a,b). La mitad de la producción de 1980 fue procesada
en México y la otra mitad exportada a mercados asiáticos, aunque la textura y el
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
50
sabor (acidez) del calamar gigante crearon problemas para su comercialización
(Anónimo, 1992). Unas 500 t de calamar enlatado se exportaron a los EE.UU.
(Blake, 1982).
En 1981 las capturas descendieron a 9,816 t, causando serios problemas a la
industria pesquera y en 1982 el recurso deja de presentarse en el Golfo de
California. Las causas parecen ser la sobreexplotación del recurso, la modificación
del comportamiento migratorio asociado a cambios en el medio ambiente o ambas
(Ramirez y Klett, 1985). Kuroiwa (1998) comenta posteriormente que las capturas
japonesas durante la exploración cooperativa en 1979-1983 fueron tan pobres que
no pudieron obtenerse análisis significativos.
Entre 1982 y 1989 el calamar gigante pescó artesanalmente en pequeñas
cantidades para el consumo local. Hasta 1985 se registraron capturas anuales
inferiores a 300 t en la costa oriental del Golfo de California. En septiembre de
1985 un estudio prospectivo indicó niveles muy bajos en la disponibilidad del
recurso en el Golfo de California (Klett-Traulsen, 1996; Morán-Angulo, 1990).
En octubre de 1988 una empresa pesquera detectó grandes cantidades de
calamar en los estómagos de peces picudos capturados en las islas de
Revillagigedo. En el siguiente diciembre esta empresa reportó la captura de 675 t
de calamar gigante en un viaje de 55 días de duración (Morán-Angulo, 1990). En
el mismo año una pequeña flota artesanal de unas 60 pangas y de cuatro a seis
embarcaciones sardineras, escameras y camaroneras empezaron a extraer
calamar gigante en el Golfo de California, y las autoridades mexicanas arrestaron
dos embarcaciones japonesas que se hallaban faenando calamar en el Golfo de
California (Rosa et al., 1992, 1995).
A principios de 1989 el CRIP de La Paz encontró grandes cantidades de
calamar gigante en el lado occidental del Golfo de California, por lo que se
promovió un programa de prospecciones durante ese año y hasta abril de 1990.
La mayor abundancia del recurso se detecto frente a Sta. Rosalía y Loreto en el
verano (Morán-Angulo, 1990). De abril a septiembre de 1991 se realizó una
investigación extensa en la misma área. Ese año la flota artesanal capturó 1,172 t
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
51
en B.C.S., la mayoría de ellos frente a Santa Rosalía entre mayo y julio (GuerreroEscobedo, 1991; Guerrero-Escobedo et al., 1992, 1995a). Los principales puertos
de desembarque de este período son Santa Rosalía, La Paz y Guaymas y el
manto limpio, congelado o enhielado, se destina al mercado nacional (Rosa et al.,
1995). Pararelalemente Sánchez (1996) presentó datos biológicos de calamar
gigante capturado durante cruceros de investigación de CEEMEX en marzo de
1990 y abril de 1991, en el área de la boca del Golfo y frente de Michoacán,
respectivamente.
Al mismo tiempo, el CRIP de Ensenada promovió a partir de 1989 una serie de
cruceros de investigación en un Programa Nacional de Prospección de Calamar,
dividido en tres etapas desde octubre de 1989 a junio de 1992. La primera etapa
comenzó con dos barcos japoneses faenando en la ZEE occidental de Baja
California y el programa terminó con 7 barcos pescando en toda la ZEE del
Pacífico mexicano incluyendo las islas Revillagigedo y hasta el Golfo de California,
en su último período. Las mejores capturas se obtuvieron en la zona de la boca
del Golfo de California, y frente al cabo San Lucas y bahía Magdalena, siendo la
captura total del programa de 11,217 t. El principal puerto de desembarque fue
Ensenada (Rosa et al., 1992, 1995; Klett-Traulsen, 1996). Este período terminó a
finales de 1992 debido a problemas de permisos de pesca (Hamman et al., 1995).
Las captura anuales de esta etapa fluctuaron entre las 3,000 y 8,000 t (Fig. 4).
Información sobre la tres etapas se presenta en García-Vázquez (1990) entre
octubre de 1989 y febrero de 1990 en la ZEE occidental de Baja California, para la
primera etapa; Sánchez-Juarez (1991a), de junio a diciembre de 1990, en la ZEE
hasta el límite con Michoacán incluyendo las islas Revillagigedo; y Leal-Ocampo
(1994), entre marzo de 1991 y junio de 1992, en la ZEE occidental de Baja
California.
En 1994 el calamar gigante ocurrió de nuevo en cantidades abundantes en el
Golfo de California con una captura de 5,101 t en B. C. S. (Klett-Traulsen, 1996),
iniciándose un nuevo período de pesca. Por primera vez se estableció una
estrategia de manejo del recurso, utilizando el método del escape proporcional de
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
52
reproductores (Arenas-Fuentes y Díaz de León-Corral, 1997; Nevárez-Martínez y
Morales-Bojórquez, 1997; Hernández-Herrera et al., 1998). Las capturas
alcanzaron cifras anuales record de 107,966 t en 1996 y 120,877 en 1997
(SEMARNAP, 2000, Fig. 12).
La flota que opera está constituida por más de mil pangas, que operan con dos
pescadores, y unos 250 barcos camaroneros con tripulaciones de 10 pescadores
(Nevárez-Martínez et al., 2000). La pesquería se extiende a todo el año,
concentrandose frente a B. C. S. en primavera y verano y frente a Sonora en
otoño e invierno (Hernández-Herrera et al, 1998), siendo los principales puertos de
desembarque Sta. Rosalía, y en menor medida Loreto, B. C. S., y Guaymas,
Sonora. Los desembarques en B.C.S. son realizados por pangas que operán en el
área entre mayo y octubre. Las pangas pueden capturar entre 500 y 1,500 t por
noche (García-Rodríguez, 1995). Los desembarques en Guaymas se realizan por
pangas que trabajan en la temporada, entre noviembre y mayo, y barcos
camaroneros y sardineros que pueden faenar invariablemente en ambas costas
durante todo el año, aunque su participación en la pesquería del calamar está
condicionada por la temporada del camarón o la sardina, respectivamente. Estas
embarcaciones enhielan el producto cuando pescan frente a B.C.S. durante dos o
tres días. Su captura ronda los 3-10 t (García-Rodríguez, 1995). La mayor parte de
la captura se realiza frente a Sta. Rosalía durante los meses de verano (Fig. 13,
García-Rodríguez, 1995; SEMARNAP, 1996, 1997, 1998, 1999 y 2000), siendo B.
C. S. el principal estado productor de calamar, donde es además la principal
especie en volumen de capturas (Fig. 14, SEMARNAP, 1996, 1997, 1998, 1999 y
2000).
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
53
25
Captura (t x1000)
20
15
10
5
0
Ene Abr Jul Oct Ene Abr Jul Oct Ene Abr Jul Oct Ene Abr Jul Oct Ene Abr Jul Oct
1995
1996
1997
1998
1999
Mes
Figura 13. Capturas mensuales de calamar gigante en México, entre enero de
1995 y diciembre de 1996.
125
BAJA CALIFORNIA SUR
SONORA
SINALOA
BAJA CALIFORNIA
COLIMA
OTROS
Captura (t x1000)
100
75
50
25
0
1988
1990
1992
1994
1996
1998
Año
Figura 14. Composición de las capturas anuales de calamar gigante en México
por estados, 1988-1999.
La reducción de los volúmenes de captura de otras especies de calamares
favoreció el interés en el calamar gigante en este período. La mayor demanda de
calamar proviene de paises orientales como Corea del Sur y Japón, siguiendo
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
54
España y, en menor medida, algunos paises sudamericanos (García-Rodríguez,
1995). El calamar exportado a oriente se procesa como garuma en plantas locales
y se envia congelado. Para poder procesar todo este calamar se hubieron de
instalar nuevas plantas congeladoras en Sta. Rosalía y Loreto (Klett-Traulsen,
1996) y en Guaymas se utilizaron las plantas existentes de camarón fuera de
temporada.
En México el mercado nacional consume el manto despielado congelado o
enhielado. En un principio las aletas, cabeza y vísceras, que suponen un 55% del
producto, se desechaban (Guerrero-Escobedo et al., 1995b), pero posteriormente
se han aprovechado para elaboración de harina como alimento de camarones de
cultivo (Rosa et al., 1992), y actualmente se consumen en el mercado nacional
como fresco o congelado.
El calamar desapareció del Golfo de California en 1998 y la producción cayó a
26,611 t, las cuales se pescaron principalmente entre el Cabo San Lucas y Bahía
Magdalena, frente al litoral occidental de B. C. S. Nevárez-Martínez et al. (2000) y
Lluch-Cota et al., (1999) atribuyen la caída de capturas al efecto de El Niño de ese
año, que pudo afectar la distribución y abundancia de sus presas potenciales. La
reducción de las capturas en un 75% supuso pérdidas de unos 3,200 empleos
directos y 16 millones de dólares (Lluch-Cota et al., 1999). En 1999 el calamar
gigante volvió a presentarse en el Golfo de California y se pescaron 57,985 t,
aunque actualmente la falta de demanda por parte del mercado oriental es la
principal limitante de la pesquería.
Las estadísticas de capturas de calamar en el Pacífico mexicano de la
SEMARNAP (1996 y 2000) coinciden a grandes rasgos con las reportadas por la
FAO (2000a), si bien en éstas se especifica el nombre del calamar gigante y se
reportan capturas (menores a la tonelada) desde 1962.
I. 5. 3. 3. Centroamérica
En 1984 y 1985 la JAMARC realizó viajes de pesca exploratorios fuera de la
ZEE de Centroamérica (Yamaguchi y Okutani, 1990; Kuroiwa, 1998). En 1986
Koronkiewicz (1988) ya había detectado abundancias de calamar gigante
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
55
relacionadas con zonas de divergencia en aguas oceánicas desde Costa Rica a
México.
Entre 1984 y 1988 el instituto soviético AtlantNIRO condujo estudios ecológicopesqueros en la ZEE de Nicaragua (Nigmatullin, 1988a), para dar paso a una
pesquería de arrastre pelágico que capturó 2,447 t con dos embarcaciones en
1989 y 9,800 t al año siguiente con 6-11 embarcaciones, sobre todo fuera de las
ZEE de Centroamérica (Nigmatullin et al., 1995b).
En 1996, coincidiendo con el desplome de las capturas frente a Perú, parte de
la flota que operaba allí se trasladó a aguas internacionales de Centroámerica,
alrededor del Domo de Costa Rica, entre los 5 y 8ºN (Mariátegui et al., 1997a;
Anónimo,
1999).
Cruceros
peruanos
y
japoneses
hallaron
grandes
concentraciones de calamar gigante en la zona en la segunda mitad de 1996 y
1997, repectivamente (Mariátegui et al., 1997a; Anónimo, 1999). Alrededor de 37
barcos calamareros coreanos y japoneses faenaron en la zona durante esos dos
años (Anónimo, 1999), suponiendo capturas de 13,096 t en 1996 y 19,988 t en
1997, al menos para los japoneses (FAO, 2000b).
I. 5. 3. 4. Ecuador
El centro de investigaciones de recursos pesqueros marinos de Japón
(JAMARC) estableció una exploración cooperativa dentro de la ZEE de Ecuador y
mares adyacentes en 1992-1993. Las CPUE fueron en general bajas y mayores
en noviembre y diciembre. Fuera de la ZEE, al sur de las islas Galápagos, entre
los 5º y 7ºS y al oeste de los 93ºW se hallaron buenas áreas de pesca en los
meses de junio y julio, entre los años 1984-1994 (Kuroiwa, 1998).
I. 5. 3. 5. Perú
Las primeras capturas registradas en Perú corresponden al período 1964-1971,
con un promedio de 313 t anuales, fluctuando entre 120 t (1964) y un máximo de
600 t en 1969. Estas son producto de capturas incidentales en las pesquerías de
arrastre costero y red de cerco, y probablemente estén subestimadas. La mayor
parte se desembarcó en la región central, sobre todo en el Callao y caletas
aledañas, en los meses de mayo, junio y febrero (Benites y Valdivieso, 1986).
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
56
Durante este período varios cruceros de investigación soviéticos hallaron grandes
concentraciones de calamar gigante en el océano abierto y frente al centro y norte
de Perú (Baral, 1967a,b; Shevtsov, 1970; Nesis, 1970). El producto se consumía
fresco en este país (Nesis, 1970, 1983).
A partir de 1971 el calamar gigante estuvo ausente o escaso en los
desembarques hasta 1989 y una pesca exploratoria del Instituto del Mar del Perú
(IMARPE) en 1979 y 1980 arrojó bajos niveles poblacionales (Benites y Valdivieso,
1986). Entre 1981-1983 la ausencia o dispersión del recurso se debió a la falta de
alimento debido a El Niño de 1982-83 y una nueva prospección a baja escala en
1983-84 no encontró mejores resultados (Benites, 1985). Desde 1984 la JAMARC
venia realizando viajes de pesca exploratoria fuera de la ZEE de Perú (Yamaguchi
y Okutani, 1990; Kuroiwa, 1998); en 1989 este centro estableció un convenio de
investigación peruano-japonés con el IMARPE mediante el cual se hallaron
grandes concentraciones del recurso al norte del país como para iniciar una
pesquería comercial (Rubio y Salazar, 1992). Entre noviembre de 1989 y febrero
de 1991, 7 barcos japoneses y coreanos, operando mediante convenios de pesca
comercial exporatoria, capturaron 4,085 t (Mariátegui y Taipe, 1996).
Paralelamente la flota soviética de arrastre pelágico para macarela obtenía
pequeñas capturas incidentales de calamar gigante (0.1-0.5 t, raramente 1-5 hasta
8-10 t diarias) desde 1978, hasta que en 1990 se obtuvieron 9,700 t (4,197 t en la
ZEE peruana) y en 1991 unas 25,000 t (15,418 t en la ZEE peruana). Las capturas
máximas se realizaron en agosto y algunas embarcaciones se dedicaron por
entero a la pesquería del calamar (Nigmatullin et al., 1995b; Mariátegui y Taipe,
1996; Yamashiro et al., 1998). Los arrastreros polacos probablemente capturaron
incidentalmente calamar gigante frente a Perú y Chile, pero no existe información
al respecto (Juanico, 1980, 1982).
La pesquería industrial comenzó en abril de 1991 con una flota coreana y
japonesa de 31 barcos calamareros, en respuesta a la crítica internacional sobre
la pesquería del calamar Ommastrephes con redes de deriva en el Pacífico norte.
Las capturas se incrementaron desde 58,000 t en ese año hasta un máximo
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
57
histórico de la especie de 165,000 en 1994 (Fig. 15). En ese año se aprueba un
Plan de Ordenamiento Pesquero del Calamar Gigante que regula su pesquería, la
cual se basa en un sistema de cuotas en toneladas por barco y por flota. Queda
establecida una franja de protección de 30 mn adjacentes a la costa peruana, sin
que se considere ningún parámetro biológico en el manejo del recurso. Entre 1991
y 1993 la flota japonesa estuvo comprendida por 11 a 36 buques (33.3 a 50%) y la
coreana por 22 a 36% (66.6 a 50%). El número de embarcaciones se
incrementaron hasta un máximo de 77 en 1995 y ambas flotas capturaron
cantidades semejantes. Las capturas se realizaron sobre todo frente al litoral
norte, entre los 4º y 6º30’S y entre las 40 y 60 mn de la costa, en la segunda mitad
del año. Estos años corresponden a un período con anomalías de temperatura
superficial positivas. Al mismo tiempo la pesquería artesanal nacional, operando
con embarcaciones de 6 a 15 t con redes cortineras y poteras, obtenía capturas de
entre 1,000 y 24,000 t anuales (Mariátegui y Taipe, 1996; Ganoza et al., 1997;
Tafur y Rabí, 1997; Yamashiro et al., 1997, 1998).
Toneladas (x1000)
200
Perú
150
100
50
0
1970
Perú
Japón
Corea
URSS
1980
1990
2000
Año
Figura 15. Capturas anuales por paises de calamar gigante en la ZEE de Perú
entre 1970 y 1999.
En 1995 las capturas declinaron a 80,000 t asociadas a la dispersión del
recurso debido a la predominancia de aguas frías (Mariátegui y Taipe, 1996;
Yamashiro et al., 1997, 1998). Durante 1996 la disminución de las capturas
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
58
(14,869 t, el 90% en aguas internacionales) hizo que buena parte de la flota
calamarera extranjera se trasladara a aguas internacionales de Centroamerica (58 ºN), donde se lograron importantes captura. Los cruceros de investigación del
IMARPE en 1996 y 1997 indicaron que el recurso se mantenía muy disperso. En
1997 todos los desemarques de calamar gigante correspondieron a la flota
artesanal nacional y la actividad de la flota extranjera fue confinada a los meses a
julio y agosto (Ganoza et al., 1997; Mariátegui et al., 1997a,b, 1998a,b; Anónimo,
1999). En octubre y noviembre de 1997, coincidiendo con El Niño más fuerte de
1998, un crucero de investigación japonés-peruano halló grandes concentraciones
de calamar al norte de Perú, con mayores concentraciones de calamares grandes
entre los 4º30’ y 9º30’S (Anónimo, 1999).
La pesca artesanal se realiza con poteras y como pesca incidental (un 53.8%
del peso total) en redes cortineras (Mariátegui et al., 1998b). Marcial-Ramos
(1996) y Mariátegui et al. (1998b) observaron que el calamar se alejaba de la
costa y se hallaba a profundidades mayores, siendo innacesible a la pesquería
artesanal, en respuesta al repentino calentamiento del agua, durante marzo de
1996 y octubre-diciembre 1997.
En general se considera que los años de mejores capturas al norte de Perú
(desde 1991 a principios de 1995) corresponden a años con anomalías de
temperaturas supericiales positivas asociadas al período de El Niño, mientras que
las bajas temperaturas a partir de 1995 estan asociadas al evento de La Niña
(Yamashiro et al., 1997, 1998; Anónimo, 1999).
Las estadísticas de captura de la FAO (2000b) para el Pacífico sureste,
desglosadas por países para cada área de pesca (Fig. 15), coinciden con las
capturas japonesas registradas por sus institutos (Kuroiwa, 1998), pero no con las
reportadas por el IMARPE, que incluye las capturas realizadas por todas las flotas
en aguas de Perú (Mariátegui y Taipe, 1996).
I. 5. 3. 6. Chile
Desde tiempos de Molina (1788) se consideraba al calamar gigante como
excelente alimento para nutrirse. Los habitantes de Chiloé usaban los calamares
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
59
varados como abono (Brongersma-Sanders, 1957). En Chile el calamar gigante se
pescaba localmente de manera artesanal desde los años 60 durante el verano y
otoño, por medio de poteras y raramente con redes de cerco (Juanico, 1980;
Nesis, 1983). Se usaba como carnada en la pesca de peces de mayor valor
comercial, como el congrio Genypterus sp. o pez espada y tiburones, o como
materia prima para la elaboración de harina, pero no como alimento (García-Tello,
1965; Clarke, 1966; Stroem y Saetersdal, 1966; Nesis, 1970, 1983; Juanico, 1980;
Schmiede y Acuña, 1992). Cabe señalar que también se llegó a usar para estudios
de neurología dado el tamaño de su axon gigante (Schmitt, 1958; Schmiede y
Acuña, 1992). Las capturas en este período tuvieron un máximo de 1,400-3,000 t
anuales entre 1960 y 1964 (Tilic, 1968)(Fig. 16). Las expediciones sovieticas
también obtuvieron capturas durante este período en aguas chilenas (Baral,
1967a,b; Shevtsov, 1970; Nesis, 1970).
Toneladas (x1000)
10
Chile
8
6
4
2
0
1950
1960
1970
1980
1990
2000
Año
Figura 16. Capturas anuales de calamar gigante en Chile, 1960-1999.
En 1971 se enlataron 20 t como “calamar en su tinta” (Juanico, 1980), pero las
operaciones de barcos japoneses en esta década hubieron de interrumpirse por
falta de capturas (Roper et al., 1984), lo que también coincide con la ausencia de
desembarques en el litoral peruano (Benites y Valdivieso, 1986). A partir de ese
año el calamar gigante prácticamente desapareció de las aguas chilenas hasta
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
60
1991 (Schmiede y Acuña, 1992; Fernández y Vásquez, 1995). Las capturas
alcanzaron máximos de 9,400 t en 1992 y 7,400 en 1993, siendo el principal
cefalópodo explotado en el país, para desaparecer a finales de 1994 (Fig. 16). El
grueso de las capturas se obtuvo en la región central de Chile, sin un patrón
temporal definido, debido a procesos migratorios del recurso y variaciones en el
mercado internacional de calamar. La elaboración del producto se realizó
principalmente congelado, además de fresco-enfriado y enlatado. Los principales
mercados de calamar gigante congelado fueron Japón, España y Corea del Sur
(Fernández y Vásquez, 1995).
Las estadísticas de jibia o calamar rojo, como se conoce al calamar gigante en
este país (SERNAP, 1974-75, 1981, 1995) coinciden con las reportadas por la
FAO (2000a)(Fig. 16).
I. 5. 4. Estimaciones de abundancia del calamar gigante
Las estimaciones de abundancia del calamar gigante, basados en distintos
métodos, se relatan en la Tabla I. Las estimaciones de Boerema (en Gulland,
1970) fue criticada por Nesis (1983), ya que estan basadas en los supuestos de
que el calamar gigante se alimenta de anchovetas y de que a su vez forma parte
exclusiva de la dieta de los cachalotes. Nigmatullin (1990, 2000) y Nigmatullin et
al. (en prensa) estiman una biomasa total instantánea de calamar gigante en toda
el área de distribución de 7-10 millones de toneladas, incluyendo cerca de 2-4
millones t fuera de las ZEE y 1-1.5 millones t ocurriendo en agregaciones.
PESQUERÍA DEL CALAMAR GIGANTE
61
Tabla I. Estimaciones de población del calamar gigante en distintas áreas. En
cursiva se especifica la cantidad pescable.
Fuente
Área
Klett-Traulsen, 1981
Costa este B.C.S.
Ehrhardt et al., 1983a,b
Golfo de California
Ehrhardt et al., 1986
Período
Estimación (t)
1981
11,000
Ene – Sep 1980
“
73,474 (total)
1,314 – 13,5731
“
207,090 (total)
7,850 – 31,3861
Morales-Bojórquez et al., 1997
Costas de Sonora
Oct 1995 – Mar 1996
80,800 – 146,352
Hernández-Herrera
1998
al.,
Golfo de California
Oct 1996 – May 1997
171,150
34.890 – 65,560
Solís-Nava y García-Badillo,
1996
Golfo de California
Nov 1995 – Jun 1996
22,852 – 40,0001
Nevárez-Martínez et al., 2000
Golfo de California
Mayo – Junio 1996
85,513 – 118,170
79,613 – 93,613
Voss (1973)
California
Sánchez-Juárez, 1991b
ZEE de B.C. oeste
Antes de Oct 1989
Nigmatullin, 1999;
Nigmatullin et al., 2000
ZEE de Nicaragua
1984 – 1986
Nigmatullin et al., 2000
Domo Costa Rica
Junio – Julio 1990
Nigmatullin et al., en prensa
Zona ecuatorial
1981 – 1983
90,000 – 150,000
Argüelles y Yamashiro, 1997
Perú
1991 – 1995
(Para 2 cohortes)
6,000 – 203,431
11,477 – 42,229
Nigmatullin et al., en prensa
Fuera EEZ Perú
1982
Boerema (en Gulland, 1970);
Voss (1973)
Pacífico sudeste
Clarke et al., 1988, 1993
Pacífico sudeste
Nigmatullin, 1990, 2000
Todo el rango
1
et
Estimaciones mensuales
Consumo anual de los cachalotes
2
500,000
210,646
12,000 – 275,000
1.114–0.825 millon.
0.5–1 millones
820,000-1.62 millo.
1–1.5 millones
2
1.46 millones
0.5 millones
1959 – 1961
2
8.69–13.67 millon.
7 a 10,000,000
MUESTREO GENERAL
62
II. MUESTREO GENERAL
Las muestras de calamar gigante fueron colectadas en una base mensual de la
pesca comercial en la parte central del Golfo de California, entre noviembre de
1995 y junio de 1997. La pesca del calamar en esta zona está regida por el patrón
estacional del calamar, explicado anteriormente. Usualmente la colecta se
efectuaba en los desembarcos comerciales de los puertos de Guaymas y Santa
Rosalía. En cinco ocasiones la colecta de muestras se efectuo a bordo de barcos
camaroneros o sardineros que se dedicaban a pescar calamar gigante. En otras
tres ocasiones se aprovechó la participación en cruceros de investigación de otra
índole para colectar muestra de calamar gigante a bordo: B/O “El Puma”, frente a
Guaymas en diciembre de 1995, el B/O “Francisco Ulloa” en la cuenca de San
Pedro Mártir en junio de 1996 y el B/O “BIP XI”, sobre un transecto entre Guaymas
y Sta. Rosalía, en marzo de 1997 (Tabla II, Fig. 17).
Tabla II. Sumario del total de muestras colectadas en el transcurso de este
estudio. H, hembras; M, machos.
Fecha
1995
1996
1997
10 Noviembre
23 Nov-1 Dic
31 Ene- 3 Feb
4, 5 Marzo
18 Marzo-2 Abril
24 Abril-4 Mayo
18-21 Junio
11-18 Junio
9-11 Julio
1-11 Agosto
6-8 Septiembre
16 Octubre
9-13 Noviembre
9-14 Diciembre
19-23 Enero
16-19 Febrero
11-16 Marzo
15, 16 Abril
14, 15 Junio
TOTAL
Localidad
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
S. Pedro Mártir
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Golfo Central
Guaymas
Sta. Rosalía
Muestras
Fuente
H
M
11
60
15
34
58
42
65
41
82
64
77
50
27
54
45
75
29
27
53
8
15
15
11
33
28
10
12
30
39
26
18
18
33
20
36
14
14
11
909
391
En puerto
B/O “El Puma”
En puerto
En puerto
En puerto
En puerto
En puerto
B/O “Francisco Ulloa”
Barco camaronero
Barco camaronero
En puerto
En puerto
En puerto
En puerto
Barco sardinero
Barco camaronero
B/O “BIP XI”
Barco camaronero
En puerto
MUESTREO GENERAL
63
Figura 17. Área de muestreo en el Golfo de California central mostrando las
áreas de pesca del calamar gigante (en gris) frente a Santa Rosalía (mayo a
octubre) y Guaymas (noviembre a mayo) y los lugares de muestreo de los
cruceros FO0696 en junio de 1996 (triángulos) y BIPXI en marzo de 1997
(cuadrados). Profundidad en metros.
Las muestras mensuales se agruparon en tres temporadas de pesca: desde
noviembre 1995 a mayo 1996 frente a Guaymas (Guaymas 1995-96), desde julio a
noviembre 1996 frente a Sta. Rosalía (Sta. Rosalía 1996) y desde noviembre 1996
a abril 1997 (pero excluyendo marzo 1997), frente a Guaymas de nuevo,
(Guaymas 1996-97). Las muestras de junio 1996 se excluyen de esta clasificación
pues contienen muestras tomadas fuera de temporada frente a Guaymas, más
muestras de la cuenca de S. Pedro Mártir. Las muestras de marzo 1997 se
tomaron en la parte central del Golfo, entre Guaymas y Sta. Rosalía, incluyendo
ambos puertos (Fig. 17). Las muestras de junio 1997 se tomaron frente a Sta.
Rosalía. No se tomaron muestras en enero de 1996 y mayo de 1997.
En 1,300 calamares gigantes se midió la longitud del manto (LM), definida como
la distancia entre el borde anterior y el ápice posterior del manto, por su parte
dorsal (Roper et al., 1984), al mm más cercano. Se determinó el sexo y se asignó
MUESTREO GENERAL
64
un estadio de madurez a 909 hembras y 380 machos de acuerdo a la clasificación
de Lipiñski y Underhill (1995)(ver Apéndice): I–II, inmaduro; III, madurando; IV–V,
maduro; VI, desovado o gastado. La distribución mensual de las LM por sexo y
estadio de madurez se muestra en las Figs. 18, 19 y 20. De estas muestras se
seleccionaron distintos ejemplares para cada sección de este estudio, por lo que la
relación de las muestras empleadas en ellas se detalla por separado en cada
capítulo.
MUESTREO GENERAL
10
Noviembre 1995
8
6
Frecuencia
4
65
Diciembre 1995
Febrero 1996
Hembras
n = 11
Hembras
n = 60
Hembras
n = 15
Machos
n=8
Machos
n = 15
Machos
n = 15
2
0
2
4
6
8
10
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
10
8
6
Frecuencia
4
Marzo 1996
Abril 1996
Mayo 1996
Hembras
n = 34
Hembras
n = 58
Hembras
n = 42
Machos
n = 11
Machos
n = 33
Machos
n = 28
2
0
2
4
6
8
10
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
LM (cm)
LM (cm)
LM (cm)
10
8
6
Frecuencia
4
Junio 1996
Hembras
n = 65
Estadio de madurez:
2
Inmaduro,
0
Madurando,
Maduro.
2
4
6
Machos
n = 10
8
10
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90
LM (cm)
Figura 18. Distribución de frecuencias de longitud de manto y estadio de
madurez por mes y sexo para el calamar gigante capturado frente a Guaymas
desde noviembre de 1995 a junio de 1996.
MUESTREO GENERAL
10
8
Frecuencia
6
66
Junio 1996
Hembras
n = 41
Julio 1996
Agosto 1996
Hembras
n = 82
Hembras
n = 64
Machos
n = 30
Machos
n = 39
4
2
0
2
4
6
8
Machos
n = 12
San Pedro Mártir
Santa Rosalía
Santa Rosalía
10
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
10
Frecuencia
8
6
4
Septiembre 1996
Hembras
n = 77
Junio 1997
Octubre 1996
Hembras
n = 50
Hembras
n = 53
Machos
n = 18
Machos
n = 11
2
0
2
4
6
8
Machos
n = 26
Santa Rosalía
Santa Rosalía
Santa Rosalía
10
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
LM (cm)
Estadio de madurez:
LM (cm)
Inmaduro,
LM (cm)
Madurando,
Maduro.
Figura 19. Distribución de frecuencias de longitud de manto y estadio de
madurez por mes y sexo para el calamar gigante capturado en la cuenca de S.
Pedro Mártir en junio de 1996 y frente a Sta. Rosalía desde julio a octubre de 1996
y junio de 1997.
MUESTREO GENERAL
67
Noviembre 1996
Diciembre 1996
Enero 1997
10
8
6
Frecuencia
4
Hembras
n = 27
Hembras
n = 54
Hembras
n = 45
Machos
n = 18
Machos
n = 33
Machos
n = 20
2
0
2
4
6
8
Guaymas
Guaymas
Guaymas
10
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
10
Febrero 1997
8
6
Frecuencia
4
Marzo 1997
Hembras
n = 75
Hembras
n = 29
Machos
n = 36
Machos
n = 13
Abril 1997
Hembras
n = 27
2
0
2
4
6
8
10
Guaymas
Machos
n = 14
Guaymas
Golfo de California central
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
LM (cm)
Estadio de madurez:
LM (cm)
LM (cm)
Inmaduro,
Madurando,
Maduro.
Figura 20. Distribución de frecuencias de longitud de manto y estadio de
madurez por mes y sexo para el calamar gigante capturado frente a Guaymas
desde noviembre de 1996 a abril de 1997 y en el centro del Golfo de California en
marzo de 1997.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
68
III. REPRODUCCIÓN
III. 1. HISTOLOGÍA
III. 1. 1. INTRODUCCIÓN
III. 1. 1. 1. Anatomía macroscópica de las gónadas
Los calamares son organismos dioicos, de sexos separados. Los órganos
reproductores del calamar se encuentran en la cavidad del manto o sábana. Para
observarlos basta practicar un corte longitudinal en la parte ventral del manto. La
descripción de los órganos del calamar fue tomada de Nesis (1987).
En la hembra madura, el ovario recuerda a un racimo de uvas, de forma
cónica, alojado en la parte posterior del manto. Su color y textura varía
dependiendo del estadio de madurez, de semitransparente a amarillento y
granular. Los oviductos son un par de cordones transparentes y delgados en
hembras inmaduras, que a medida que reciben los huevos maduros del ovario se
hacen más grandes y se vuelven anaranjados en hembras maduras. Cada
oviducto tiene en su extremo anterior una glándula oviductal. Estas glándulas
secretan la sustancia que formará la tercera capa de los huevos, siendo la primera
la membrana celular, y la segunda el corión. Las glándulas nidamentarias tienen
forma de lengua, de color traslúcido a blanco, y se encuentran sobre el estómago,
en la parte media de la cavidad del manto; ellas forman la cuarta capa o cápsula
externa de los huevos. En calamares oegópsidos las glándulas nidamentales
accesorias están ausentes (Fig. 21).
En el macho el testículo, de forma triangular elongada, color blanco y
consistencia semielástica, se encuentra alojado en el extremo posterior del manto.
Está
conectado
por
medio
del
conducto
deferente
con
el
complejo
espermatofórico, el único órgano sexual secundario masculino, ubicado siempre
en la parte media izquierda de la cavidad del manto. En este último destaca el
saco espermatofórico o bolsa de Needham donde se almacenan, en número de
varios cientos, los espermatóforos (Fig. 21). La transferencia de los
espermatóforos se da mediante el hectocotilo, cuarto brazo modificado del macho,
que los deposita en la membrana bucal de la hembra.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
69
Figura 21. Aparato reproductor del macho (izquierda) y de la hembra (derecha)
de un calamar omastréfido (Modificado de Brunetti, 1990).
III. 1. 1. 2. Escala de madurez universal para calamares
En estudios de biología pesquera de cefalópodos se necesita una definición
clara de los estadios de madurez, particularmente con el fin de reconocer distintas
poblaciones desovantes (Voss, 1983; Mangold, 1987). Se han utilizado infinidad
de escalas de madurez en estudios de reproducción de calamares, muchas de
ellas revisadas por Juanicó (1983). Una de las más empleadas y la que se utilizó
en este estudio es la escala de madurez universal desarrollada por Lipiñski (1979),
redefinida en Lipiñski y Underhill (1995)(Tabla III).
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
70
Tabla III. Descripción de los estadios de madurez sexual para calamares; según
la escala de madurez universal de Lipiñski (1979), modificado de Lipiñski y
Underhill (1995).
ESTADIO
MACHOS
HEMBRAS
I
INMADUREZ (JUVENIL)
El complejo espermatofórico es visible,
Glándulas nidamentarias finas, membranosas y
transparente y el testículo es angosto y
transparentes. Ovario trasparente y filiforme,
trasparente.
observándose casi exclusivamente el eje del
músculo-conjuntivo. Oviductos invisibles.
II
INMADUREZ: Diferenciación morfológica primaria del aparato reproductor. Organos accesorios
bien diferenciados.
Las glándulas nidamentarias semitranslúcidas a
Las distintas partes que componen el
opacas, pequeñas, divididas en dos partes, y sin
complejo espermatofórico son visibles.
ocultar las vísceras subyacentes (estómago). Los
El conducto deferente es translúcido y
oviductos son pequeños, parcialmente ocultos a
poco visible. Testículo pequeño.
los lados del estómago. En ellos se distingue el
meandro, aunque delgado, y la glándula
oviductal, sin línea divisoria. El ovario es
semitransparente, algo plano e irregularmente
segmentado.
III
MADURACIÓN: Diferenciación secundaria de los órganos sexuales.
Glándulas nidamentarias agrandadas y ocultando
Complejo espermatofórico agrandado y
las vísceras subyacentes. El meandro del
opaco. Ausencia de espermatóforos o
oviducto está ensanchado y en forma de
algunos “tentativos” en la bolsa de
serpiente. Las glándulas oviductales son blancas
Needham. Conducto deferente visible,
y se distingue en ellas la línea divisoria. El ovario
aunque no del todo en la parte dorsal
es todavia compacto y semiopaco, con estructura
del complejo espermatofórico. Testículo
granular uniforme y ovocitos visibles.
triangular.
IV
MADUREZ INCIPIENTE: Maduración funcional.
Glándulas nidamentarias grandes, cubriendo en
Complejo
espermatofórico
grande,
gran parte las visceras subyacentes. Meandro del
opaco y con espermatóforos. Conducto
oviducto extendido, flácido y con algunos huevos
deferente claramente visible. Pocos
maduros anaranjados. Ovario grande, de color
espermatóforos en la bolsa de
Needham. Testículo grande y opaco.
amarillento, con ovocitos maduros en la parte
proximal (anterior) e inmaduros en la parte distal,
formando un mosaico.
V
MADUREZ AVANZADA: Animales desovando activamente.
Como en el estadio anterior, pero la
Como en el estadio anterior, pero los oviductos
bolsa de Needham está llena de
están densamente empacados con huevos
espermatóforos
densamente
maduros.
empacados, algunos incluso en el pene.
VI
POSTPUESTA: Estadio hipotético, por analogía con otras especies.
Testículo empequeñecido (como estadio
Glándulas
nidamentarias
y
oviductales
III), pero con estructura visible. Más
empequeñecidas (como estadio III). Oviductos
espermatóforos en el pene que en la
con pocos o ningún huevo. Ovario decrecido, con
bolsa de Needham, donde se están
prevalencia de ovocitos maduros.
desintegrando.
Estado general del cuerpo degenerado y flácido; espesor del manto delgado.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
71
El desarrollo del complejo oviductal de las hembras y del complejo
espermatofórico y testículo de los machos de calamares omastréfidos, según la
escala de madurez universal, se muestra en las Figs. 22 y 23.
Figura 22. Desarrollo de los oviductos y glándulas oviductales del calamar
hembra durante la maduración sexual. Estadios de madurez señalados con
números romanos (II-V). OV – oviducto; OVM – meandro oviductal; O – glándula
oviductal. (Tomado de Lipiñski y Underhill, 1995).
Figura 23. Desarrollo de los órganos sexuales masculinos durante la
maduración sexual: Complejo espermatofórico a la izquierda y testículo a la
derecha. Estadios de madurez señalados con números romanos (II-VI). N - bolsa
de Needham; TS – espermatóforo tentativo (incipiente); VD – conducto deferente;
P – pene. (Tomado de Lipiñski y Underhill, 1995).
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
72
La Fig. 24 muestra la posición y tamaño relativos del aparato reproductor de
calamares omastréfidos durante el desarrollo de madurez sexual. Esta figura fue
modificada de Brunetti (1990) con objeto de mostrar los estadios según la escala
de madurez universal.
Figura 24. Posición y cambios relativos de los órganos sexuales de calamar
para cada estadio (I-VI) y sexo según la escala de madurez universal. Vista
ventral. T – testículo; CE – complejo espermatofórico; O – ovario; OV – oviducto;
GN – glándula nidamentaria. (Modificado de Brunetti, 1990).
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
73
Figura 24. Continuación.
III. 1. 1. 3. Escalas de madurez aplicadas en el calamar gigante
Las escalas más utilizadas en el calamar gigante se relacionan en la Tabla IV,
usando como referencia la escala de Lipiñski y Underhill (1995) anteriormente
descrita. Todas ellas están basadas en el grado de desarrollo de las gónadas
como de los órganos sexuales accesorios.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
74
Tabla IV. Equivalencia aproximada entre los estadios de madurez más
utilizados en estudios de calamar gigante. GN: glándulas nidamentarias, OV:
oviductos, EF: espermatóforos, SE: saco espermatofórico.
Lipiñski y Underhill,
1995
Ehrhardt et al.,
1983b, 1986
Nesis 1970, 1983
Michel et al., 1986
Hembras
I
II
III
IV
V
VI
I
Inmadura
II Alargamiento de GN
III Varios huevos en OV
IV OV llenos
I
Inmadurez
I
Inmadura
II
Transición
II
Transición
III
IV
V
Maduros
Desovando
Agotado
III
Madura
IV
Desove
I
Inmadurez
Machos
I
II
III
IV
V
VI
I
Inmaduros
II
III
Varios EF en SE
Maduro
I
Inmaduro
II
Transición
II
Madurando
III
IV
V
Maduros
Desovando
Agotado
III
Maduro
La escala de Nesis (1970, 1983) ha sido la más utilizada por investigadores
peruanos (Rubio y Salazar, 1992; Marcial-Ramos, 1996; Segura et al., 1996;
Ganoza et al., 1997; Mariátegui et al., 1997a,b, 1998a,b). Tafur y Rabí (1997)
modificaron la escala de Nesis (1970, 1983) añadiendo el estadio de agotado en
los machos y cambiando la definición del estadio IV como agotado en hembras.
Castillo-Portugal (1997) utilizó también esta escala.
Ramírez y Klett (1986) utilizaron esencialmente la misma escala para hembras
de calamar gigante que Ehrhardt et al. (1983b; 1986), juntando los estadios
maduros y desovando en un solo estadio III. En la escala de Ehrhardt et al.
(1983b; 1986) es dudosa la identificación de los estadios desovando y agotado,
los cuales se han encontrado raramente en otros estudios. Es posible que se
refieran a estadios anteriores a la maduración, ya que algunos rasgos recuerdan al
estadio IV (madurez incipiente) de Lipiñski (1979).
Guerrero-Escobedo et al. (1992, 1995a,b) utilizaron la escala de Michel et al.
(1986). Morán-Angulo (1990) añade en esta misma escala el estadio de desove (V
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
75
en hembras y IV en machos). Koronkiewicz (1988) y Hernández-Herrera et al.
(1996, 1998) utilizaron la escala de Lipiñski (1979) y Lipiñski y Underhill (1995),
respectivamente. Masuda et al. (1998) utilizaron la escala de madurez histológica
de Ikeda et al. (1991), desarrollada para el calamar japonés Todarodes pacificus y
que consta de de seis estadios (2 inmaduros, 3 madurando y uno maduro).
III. 1. 1. 4. Histología reproductiva del calamar gigante
Los trabajos de histología reproductiva de calamares se han basado
mayoritariamente en los Loliginidae (ver revisión en Sauer y Lipiñski. 1990),
mientras que hay pocos estudios sobre omastréfidos (Takahashi y Yahata, 1973;
Burukovsky et al., 1977; Lee, 1981; Coelho et al., 1982; Ikeda et al., 1991), todos
ellos, salvo Coelho et al. (1982), centrados sólo en las hembras.
Takahashi y Yahata (1973) estudiaron histológicamente el calamar Todarodes
pacificus y clasificaron al proceso de desarrollo de las células germinales en ocho
estadios, haciendo especial énfasis en el proceso de vitelogénesis y en las
variaciones observadas en las células foliculares durante este proceso, siendo su
principal objetivo caracterizar la madurez durante diferentes estaciones del año.
Para el mismo calamar Ikeda et al. (1991) establecieron una escala de seis
estadios basada en la observación del desarrollo del ovario.
Burukovsky et al. (1977) estudiaron la estructura y desarrollo del ovario del
calamar Sthenoteuthis pteropus, estableciendo un período de desarrollo
protoplasmático de los ovocitos con tres fases, un período intercalar con dos fases
y un período trofoplásmico de cuatro fases. Con base en estas observaciones
clasificaron el desarrollo del ovario en seis estadios y construyeron una escala de
madurez para hembras, dividido en cuatro estadios para la maduración del
sistema reproductor (fisiológico) y tres subestadios de acumulación de huevos en
los oviductos (funcional).
Las áreas de proliferación múltiples extendidas por toda la gónada parecen ser
una característica de los calamares. Estas áreas proliferativas desaparecen en
ejemplares adultos, lo que implica que los calamares son especies monocíclicas.
En los calamares el desarrollo de la gónada es asincrónico, caracterizado por la
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
76
presencia de ovocitos de todos los tipos de desarrollo en los ejemplares adultos.
Este hecho complica la clasificación de los estadios de desarrollo de la gónada.
Aparentemente las fases celulares más avanzadas no continuan desarrollándose
hasta que un gran número de celulas alcanza su misma fase de desarrollo
(Burukovsky et al., 1977).
Lee (1981) describió e ilustró cinco fases de desarrollo del ovocito en el calamar
Sthenoteuthis oualaniensis. Encontró que la vitelogénesis comienza a darse en
gónadas inmaduras. En gónadas maduras el porcentaje de ovocitos maduros
aumenta conforme lo hace la LM del calamar.
Ochoa-Báez (1982), describió la anatomía del aparato reproductor y algunas
características citológicas de la gónada de ambos sexos del calamar gigante en el
Golfo de California colectado en 1980. Sin embargo el aparato reproductor de la
hembra no está adecuadamente descrito: no se identificaron los oviductos, aunque
si fueron observados, se confundieron las glándulas oviductales con glándulas
nidamentarias accesorias (características de calamares miópsidos y sepias; Nesis,
1987) y se describió un “receptáculo seminal”, de difícil interpretación. Tampoco se
identificó el hectocotilo, a pesar de haber examinado machos maduros.
Tomando como referencia ese trabajo, Michel et al. (1986) determinaron una
escala de cuatro estadios para las hembras y tres para los machos desde el punto
de vista macroscópico (Tabla II), acompañados de su correspondiente descripción
microscópica. En este trabajo se observan los mismos errores en la descripción
del aparato reproductor de las hembras, nombrando al oviducto como conducto y
saco ováricos. Se consideró que puede aplicarse una escala empírica de madurez
por observación de la morfología externa de sus estructuras reproductoras.
El objetivo de este apartado fue confirmar las diferencias entre los estadios de
madurez utilizado en este estudio (Lipiñski y Underhill, 1995), mediante el análisis
histológico de una submuestra de gónadas de calamar gigante, de manera
semejante a lo realizado por Sauer y Lipiñski (1990) con el loligínido Loligo
vulgaris reynaudii.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
77
III. 1. 2. MATERIALES Y MÉTODOS
Las muestras se colectaron dentro del patrón de muestreo de este estudio
(Tabla V). De cada calamar se tomaron datos de sexo, longitud del manto (LM) en
mm, asignando un estadio de madurez basado en las caracterísiticas
macroscópicas de los órganos sexuales en ambos sexos, siguiendo los criterios
establecidos por Lipiñski y Underhill (1995). Las gónadas se colectaron y se fijaron
inmediatamente con una solución de formol al 10%, tamponizada con fosfatos de
sodio (Hunter, 1985), y se guardaron hasta su análisis en el laboratorio.
Tabla V. Sumario de las muestras colectadas para el estudio de histología
reproductiva del calamar gigante Dosidicus gigas en el Golfo de California, desde
noviembre de 1995 a junio de 1997.
Fecha
Localidad
10 Noviembre 1995
23 Noviembre-1 Diciembre 1995
31 Enero- 3 Febrero 1996
4, 5 Marzo 1996
18 Marzo-2 Abril 1996
24 Abril-4 Mayo 1996
11-18 Junio 1996
9-11 Julio 1996
1-11 Agosto 1996
6-8 Septiembre 1996
16 Octubre 1996
9-13 Noviembre 1996
9-14 Diciembre 1996
19-23 Enero 1997
16-19 Febrero 1997
11-16 Marzo 1997
15, 16 Abril 1997
14, 15 Junio 1997
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
S. Pedro Mártir
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Golfo Central
Guaymas
Sta. Rosalía
TOTAL
Histología
Hembras
Machos
8
29
12
22
40
23
22
22
22
19
25
14
9
14
16
27
13
8
2
12
14
7
21
9
12
13
13
9
8
11
10
7
10
13
7
2
345
180
Se realizaron preparaciones histológicas de las gónadas de 525 ejemplares
(345 hembras y 180 machos). Las gónadas se deshidrataron, limpiaron e
incluyeron en parafina siguiendo métodos estándares. Se hicieron tres cortes
(réplicas) de 5 µm de espesor en cada área de la gónada (proximal, media y distal)
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
con
un
microtomo
Spencer,
totalizando
78
nueve
secciones
por
gónada.
Posteriormente las secciones se tiñeron con la técnica estándar de Harris de
hematoxilina y eosina. Las preparaciones se examinaron con amplificaciones de 3,
10, 40 y 100X en un microscopio compuesto Karl-Zeiss y se tomaron medidas con
un micrómetro.
En este trabajo se siguió la terminología de Burukovsky et al. (1977). Como
estadio de madurez se entiende por el estadio de todo el conjunto del aparato
reproductor (gónadas más glándulas accesorias), y que ordinariamente se aprecia
a simple vista (escalas de madurez anteriormente mencionadas). El estadio de
desarrollo se refiere a los rasgos histológicos (microscópicos) que caracterizan un
estadio cualitativo definido de la gónada en su totalidad. Este estadio se define
sobre todo por los gametos de más avanzados hallados en él. Para ello
Burukovsky et al. (1977) defiene una serie de fases (agrupadas en 3 períodos) de
desarrollo de los ovocitos, mientras que en este estudio se definieron 6 tipos de
ovocitos. A partir de ellos se estableció una escala de desarrollo gonadal de 4
estadios para las hembras. En el caso de los machos, se discriminaron 4 tipos de
células reproductivas con las que se definieron 5 estadios de desarrollo del
testículo. Los estadios atrésicos de los ovocitos fueron determinados según Hunter
y Macewicz (1985).
Se calculó la proporción de los distintos estadios de desarrollo gonadal
observados histológicamente en cada estadios de madurez. Con objeto de
determinar si la asignación de estos estadios de madurez tiene una
correpondencia histológica, se compararon mediante un prueba U de MannWhitney los estadios de desarrollo gonadal asignados entre los pares
consecutivos de estadios de madurez (Sauer y Lipiñski, 1990).
III. 1. 3. RESULTADOS
Se muestrearon 345 hembras de las cuales 17 pertenecían al estadio de madurez
I, 157 al II, 76 al III, 24 al IV y 71 al V. Entre los 180 machos muestreados 10
mostraron el estadio de madurez I, 8 el II, 26 el III, 23 el IV y 113 el V. En ningún
caso se observó ningún individuo de estadio VI (desovado). Todas las hembras
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
79
maduraron (estadios IV y V) a tallas gigantes, por encima de los 65 cm LM, menos
nueve de ellas que maduraron en el rango de 32-62 cm LM (Fig. 25). Entre los
machos, todos correspondieron a ejemplares gigantes, madurando sobre los 42
cm LM, menos tres ejemplares que corresponderían a tallas medianas (Fig. 25).
Hembras
n = 345
40
35
Estadios de madurez:
I
II
III
IV
V
Frecuencia
30
25
20
15
10
5
0
0
10
20
30
40
40
60
70
80
90
60
70
80
90
Machos
n = 180
Estadios de madurez:
30
Frecuencia
50
I
II
III
IV
V
20
10
0
0
10
20
30
40
50
Longitud de manto (cm)
Figura 25. Distribución de frecuencias de tallas y estadios de madurez por
sexos de los calamares gigantes cuyas gónadas se observaron histológicamente.
III. 1. 3. 1. Anatomía microscópica del ovario
Dependiendo del grado de desarrollo de la gónada, el ovario presenta
externamente un epitelio de revestimiento de tipo plano a cúbico simple. En
los extremos de la gónada se observan pliegues cubiertos por un epitelio
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
80
columnar o cilíndrico simple en el que se encuentran incluidas células de
tipo secretor, conformando adenómeros de tipo mucoso. Bajo el epitelio se
encuentra tejido conectivo laxo asociado a gran cantidad de senos venosos
el cual forma trabéculos o tabiques en forma de cavidades foliculares o
acinos. Sobre estos se encuentra el epitelio germinativo, sitio donde se lleva
a cabo el proceso de ovogénesis. El tejido conectivo rodea a los ovocitos
proporcionando el estroma ovárico que conlleva capilares hemolinfáticos.
Los acinos rodean a una región central del ovario formada por paquetes
musculares delimitados por tejido conectivo y senos venosos. En los
organismos maduros se observan ovocitos atrésicos y estructuras
consideradas como folículos postovulatorios, en diferente grado de
reabsorción (Figs. 26A,B y 27A,B,C).
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
A)
81
F
Tcd
B)
ecs
Tcd
ecs
sv
Figura 26. A) Ovario en estadio II de desarrollo con epitelio cúbico simple (ecs)
y tejido conectivo denso (Tcd), entre los folículos o acinos del ovario (F); senos
venosos (sv), Téc. H-E, 12x; B) Región cortical del ovario, con epitelio cúbico
simple (ecs) y tejido conectivo denso (Tcd), Téc. H-E, 126x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
82
A)
ecil
B)
ecil
tcl
am
C)
sv
tc
ov
F
pm
Figura 27. A) Región cortical del ovario, hacia los extremos del mismo, con
presencia de pliegues cubiertos por epitelio cilíndrico (ecil), Téc. H-E 28x; B)
mismo a 126x, mostrando además tejido conjuntivo laxo (Tcl) y adenómeros de
tipo mucoso (am); C) Paquete muscular (pm), rodeado de tejido conectivo laxo (tc)
con presencia de senos venosos (sv) de diferente calibre; en su exterior se
observan cavidades foliculares (F) con ovocitos (ov), Téc. H-E 12x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
83
III. 1. 3. 1. 1. Ovogénesis
El proceso de ovogénesis inicia cuando las células germinales primordiales u
ovogonias se diferencian hacia los siguientes estadios de desarrollo. Con base en
las diferencias morfológicas encontradas en los ovocitos del epitelio germinativo,
se establecen seis tipos celulares observados durante dicho proceso:
Tipo I Células consideradas como germinales primordiales; asociadas a la
membrana basal del epitelio germinativo. El tamaño de la célula muestra
un crecimiento con una media de 8±3 µm y rango de 6-16 µm con núcleo
basófilo que ocupa casi todo el citoplasma con un diámetro de 7±2 µm y
rango de 5-12 µm (Fig. 28A).
Tipo II Dentro de este tipo celular se incluyen ovocitos primarios con una gran
variación del tamaño, debido al crecimiento protoplásmico, con una media
de 92±22.5 µm y un rango de 50-150 µm. El núcleo es grande y muy bien
definido, con un diámetro de 45.7±5.7 µm y rango de 32.5-57.5 µm,
presentando uno o más nucleolos; el citoplasma es basófilo. En los
ovocitos medianos se observa un núcleo muy bien definido con uno o más
nucleolos; el citoplasma es mayor y se muestra ligeramente más basófilo.
Los ovocitos grandes muestran un marcado incremento en el citoplasma
con relación al volumen nuclear. En ambos casos la capa folicular presenta
una morfología plana (Fig. 28A).
Tipo III Corresponde a los ovocitos secundarios con un núcleo o vesícula
germinativa con presencia de cromatina de coloración basófila, rodeado de
una membrana nuclear muy clara de apariencia doble; el citoplasma es
abundante y basófilo. El tamaño de la célula muestra un crecimiento con
una media de 213.5±35.8 µm y 150-275 µm de rango, con núcleo grande
muy bien definido de 70.5±10.7 µm de diámetro y rango de 50-87.5 µm. La
capa de células foliculares es muy clara y presenta morfología plana a
cúbica (Figs. 28A,B).
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
84
A)
nc
n
opII
TI
gp
B)
oIV
opvV
n
osIII
cf
nc
Figura 28. A) Células germinales primordiales (gp), ovocitos primarios (opII),
núcleo (n), nucleolo (nc), Téc. H-E 128x; B) Ovario en estadio III, con ovocitos
secundarios (osIII), capa folicular (cf), núcleo (n), nucleolo (nc.), ovocito tipo IV
(oIV) y ovocitos parcialmente vitelados (opvV), Téc H-E 126x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
85
Los ovocitos tipo I, II y III son considerados como ovocitos no vitelados, y su
presencia exclusiva indica inactividad gonadal.
Tipo IV El epitelio que forma a las células foliculares prolifera, se hace cúbico e
inicia la penetración hacia el ovocito formando pliegues, lo que hace que la
vesícula germinativa se desplace hacia el polo animal. El citoplasma al
inicio de este proceso de previtelogénesis es basófilo. El tamaño de la
célula muestra un crecimiento con una media de 276.6±80.3 µm de
diámetro y 162.5-525 µm de rango. (Fig. 28B).
Tipo V Son ovocitos considerados parcialmente vitelados, donde el núcleo se
desplaza totalmente hacia el polo animal y las células foliculares continúan
proliferando hacia el interior del ovocito y formando pliegues que casi llegan
a dicho polo. El citoplasma se hace vesicular y muy basófilo, pareciendo
conformar un sinticio, morfología propia de células secretoras. El citoplasma
del ovocito toma una coloración acidófila por la síntesis de vitelo, formando
inicialmente gránulos de vitelo y transformánlos posteriormente en placas
vitelinas. Este proceso continúa hasta conformar el corión y el resto del
vitelo. La célula muestra un crecimiento con una media de 574.1±95.7µm y
rango de 375-700 µm; el núcleo mide 91.6±13.6 µ con un rango de 50-100
µm (Figs. 28, 29, 30, y 31).
Tipo VI La célula aumenta de tamaño y los pliegues de la capa folicular muestran
un claro proceso regresivo. La capa folicular se adelgaza debido al
incremento de vitelo, que toma un aspecto homogéneo (hidratado). Los
ovocitos vitelados o maduros están listos para pasar a los oviductos
abandonando a la capa de células foliculares en el ovario y conformando
los folículos postovulatorios. La célula muestra un crecimiento con una
media de 614.1±74.7µm y rango de 400-800 µm (Figs. 32, 33, y 34).
La correspondencia entre los tipos de ovocitos descritos en este trabajo y las
fases o periodos establecido por Burukovsky et al. (1979) se detallan en la Tabla
VI.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
86
Tabla VI. Correspondencia entre los tipos de ovocitos clasificados en el
presente trabajo y aquellas fases y períodos de Burukovsky et al. (1977).
Este estudio
Burukovsky et al. (1977)
Tipo I
Tipo II
Tipo III
Tipo IV
Tipo V
Tipo VI
Ovocitos premeióticos
1 y 2 fases de la previtelogénesis
3 fase de la previtelogénesis (folículo simple)
Periodo intercalar (con sus dos fases)
1 y 2 fases del periodo trofoplasmático
3 y 4 fases del periodo trofoplasmático
icf
oV
cf
Figura 29. Ovocito tipo V o parcialmente vitelado (oV), capa folicular (cf),
invaginaciones de la capa folicular (icf). Téc. H-E 28x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
87
A)
c
B)
cf
pv
vs
Figura 30. A) y B) Ovocitos tipo V, invaginación de la capa folicular (cf), corión
(c), vitelo (pv), y vaso sanguíneo (vs) incluido en la capa folicular. Téc. H-E 126x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
88
A)
oV
c
B)
oIII
C)
cf
cf
Figura 31. A) Ovocito tipo III (oIII) y ovocito tipo V (oV), Téc. H-E 28x; B) Capa
folicular del ovocito tipo V a mayor aumento, observándose la vacuolación en el
citoplasma (cf) y el corión (c), Téc. H-E 100x; C) Capa folicular de un ovocito tipo
III (c.f.), Téc. H-E 100x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
89
A)
oVI
v
B)
pv
c
cf
Figura 32. A) Ovocito tipo VI (oVI) con su vitelo (v), Téc. H-E 28x; B) Capa
folicular (cf), corión (c) y placas vitelinas (pv) a mayor aumento, Téc. H-E 100x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
90
A)
oIV
oVI
fpo
B)
np
cf
f
c
Figura 33. A) Ovocito tipo VI (oVI), ovocito tipo IV (oIV) y folículo postovulatorio
(fpo), Téc. H-E 28x; B) Ovocito tipo VI (hidratado) en proceso de reabsorción
(atresia) con su corión (c) y capa folicular (cf); folículo postovulatorio con núcleos
picnóticos (np) y fagocitos (f). Téc. H-E 100x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
91
A)
B)
c
cf
Figura 34. A) Ovario en estadio de desarrollo IV (maduro), Téc. H-E 12x; B)
Ovocitos tipo VI (hidratados) mostrando el corión (c) y la capa folicular (cf), Téc. HE 28x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
92
III. 1. 3. 1. 2. Ovocitos atrésicos
Dependiendo del grado de madurez de los organismos, se encontraron
ovocitos atrésicos previtelogénicos y vitelogénicos; siendo posible diferenciar
atresia en ovocitos inmaduros, madurando y maduros (Fig. 35).
A)
oa
oa
fpo
B)
oII
a
Figura 35. A) Ovocitos atrésicos tipo V (oa) y folículo postovulatorio (fpo), Téc.
H-E 28x; B) Ovocitos tipo II (oII) y estructuras atrésicas (a), Téc. H-E 128x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
93
III. 1. 3. 1. 3. Folículos postovulatorios
Una vez llevado a cabo el proceso de desove quedan en el ovario las capas
foliculares, que delimitan a los ovocitos maduros. Con el tiempo van presentando
cambios importantes en morfología y tamaño, lo que podría permitir definir, en
términos amplios, el tiempo de desove (Fig. 36).
A
B
C
Figura 36. Folículos postovulatorios en diferentes tiempos de reabsorción (A, B
y C). Las células foliculares muestran vacuolización y picnósis. Téc. H-E 100x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
94
III. 1. 3. 1. 4. Estadios de desarrollo del ovario
Con base en los tipos celulares observados durante el proceso de ovogénesis
y tomando en cuenta la moda más avanzada de estos en los acinos o folículos del
ovario, se determinaron los siguientes estadios de desarrollo:
Estadio I: El ovario muestra una clara delimitación del tejido epitelial de
revestimiento asociado con tejido conectivo laxo, que penetra hacia el
ovario formando cavidades internas o foliculares, con epitelio germinativo
presentando proliferación de ovocitos tipo I u ovogonias y escasa cantidad
de ovocitos tipo II. El epitelio germinativo es poco claro y se encuentra
asociado a numerosos senos venosos.
Estadio II: El ovario se encuentra muy bien conformado, con una gran
proliferación celular y el componente dominante son ovocitos tipo II, con la
presencia de ovocitos tipo I. Ocasionalmente puede observarse escasos
ovocitos tipo III. Es tal la abundancia de ovocitos tipo II, que da la impresión
de ser un organismo con reproducción de tipo sincrónica.
Estadio III: Caracteriza a este estadio la presencia de abundantes ovocitos tipo III
y la presencia de ovocitos tipo IV, sin dejar de estar presentes los ovocitos
tipo II y I. Es en este estadio en donde se observa la asincronía del proceso
reproductivo. La presencia de senos hemolinfáticos es muy clara.
Estadio IV: La presencia de ovocitos parcialmente vitelados (tipo V) y vitelados
(tipo VI) es muy clara. La cápsula de tejido epitelial y tejido conectivo se ve
adelgazado por el incremento del tamaño y número de los ovocitos en la
gónada; se observan senos venosos y capilares hemolinfáticos asociados a
la capa folicular de los ovocitos.
Estos cuatro estadios de desarrollo del ovario corresponden esencialmente a
los mismos descritos por Burukovsky et al. (1977), con la única salvedad de que el
estadio IV englobaría a los estadios IV y V (madurando y maduros) de aquellos
autores. En ambos trabajos no se pudo describir ningún estadio posterior debido a
la falta de hembras en estadio de postpuesta.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
95
III. 1. 3. 2. Anatomía microscópica del testículo
Al igual que en las hembras, los machos presentan un epitelio de
revestimiento de tipo plano a cúbico simple. En los extremos del mismo se
observan pliegues cubiertos por un epitelio columnar o cilíndrico simple. Bajo el
epitelio se halla tejido conectivo laxo asociado a una gran cantidad de senos
venosos. Este tejido conectivo forma trabéculas en el testículo, dando lugar a los
tubos seminíferos. Estos, considerados como las unidades morfofisiológicas del
testículo, se encuentran delimitados por epitelio germinativo, donde se lleva a
cabo el proceso de espermatogénesis (Figs. 37, 38 y 39).
El tejido conectivo que delimita a los tubos seminíferos desembocan hacia la
rete testis, donde se encuentran los senos venosos y conductos delimitados por
epitelio cúbico simple que posiblemente corresponda al conducto deferente (Fig.
39A).
er
t
tc
t
ts
e
eg
Figura 37. Testículo en estadio de desarrollo I, mostrando el epitelio de
revestimiento (er), tejido conectivo denso (tc), tubos seminíferos (ts) y epitelio
germinativo (eg). Téc. H-E. 28x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
96
tc
sv
ts
eg
tc
Figura 38. Tejido con cápsula de tejido conectivo laxo (tc), senos venosos (sv),
tubos seminíferos (ts) y epitelio germinativo (eg). Téc. H-E. 28x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
97
A)
t
ts
rt
t
ts
B)
ts
Figura 39. A) Panorámica del testículo con tubos seminíferos (ts) confluyendo
hacia la rete testis (rt), Téc. H-E. 6x; B) Rete testis con presencia de tubos
seminíferos (ts), delimitados por un epitelio cilíndrico simple (columnar). Téc. H-E.
126x.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
98
III. 1. 3. 2. 1. Espermatogénesis.
El proceso de espermatogénesis inicia cuando las células germinales
primordiales o espermatogonias se diferencian hacia los siguientes estadios de
desarrollo. Con base en las diferencias morfológicas encontradas en los tipos de
células del epitelio germinativo se determinan los siguientes tipos celulares:
Tipo I Espermatogonias de entre 4 y 7 µm que generalmente se observan cerca
de la membrana basal de los tubos seminíferos. Núcleo esférico u ovoide
con finos gránulos de cromatina, ocupando casi toda la célula.
Tipo II Espermatocitos primarios y secundarios difíciles de diferenciar entre ellos.
En el primer tipo celular los núcleos se observan intensamente teñidos y las
células son más grandes.
Tipo III Espermátides que se caracterizan por presentar una morfología de
aspecto cónico, producto del proceso de espermiógenesis, situados en el
centro del tubo seminífero.
Tipo IV Espermatozoides caracterizados por poseer una cabeza (acrosoma y
núcleo) fusiforme, con un largo flagelo ubicado en el centro del tubo
seminífero.
III. 1. 3. 2. 2. Estadios de desarrollo del testículo
Con base en las características histológicas anteriormente descritas y en el tipo
de células dominantes en el epitelio germinativo de los tubos seminíferos, se
determinaron los siguientes estadios de desarrollo:
Estadio I: El testículo se encuentra delimitado por un epitelio de revestimiento de
tipo cúbico simple, bajo el cual existe tejido conjuntivo laxo que rodea a los
tubos seminíferos. Estos son redondos, pequeños y estrechos, y su epitelio
germinativo posee espermatogonias asociadas a la membrana basal.
Estadio II: Este estadio se caracteriza por una gran proliferación celular de
espermatogonias y presencia
de gran cantidad de espermatocitos
primarios, secundarios y escasas espermátidas. No fue observado con gran
frecuencia en la gónadas de los organismos estudiados.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
99
Estadio III: El epitelio germinativo de los tubos seminíferos muestra una gran
cantidad de espermatogonias, espermatocitos, espermátides y algunos
espermatozoides. Esta etapa de desarrollo fue dominante en las muestras
estudiadas, lo que indica la gran disponibilidad del macho.
Estadio IV: Tomando en cuenta la asincronía del epitelio germinativo, esta fase se
caracterizó por la gran cantidad de espermatozoides en la luz de los tubos
seminíferos, sin dejar de observarse una gran cantidad de los otros tipos
celulares (asincronía) en relación con el resto de los componentes
celulares.
Estadio V: Este estadio no fue el clásico encontrado en otros organismos con
reproducción de tipo asincrónica. Sin embargo, consideramos dentro de él a
aquellos organismos que contenían en la luz de los tubos seminíferos
escasos espermatozoides y el resto de las células gaméticas en cantidad
muy reducida, sin la típica proliferación celular. Para corroborar este estadio
se analizaron los conductos deferentes, donde se hallaron una gran
cantidad de espermatozoides.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
100
III. 1. 3. 3. Validación histológica de los estadios de madurez
La Fig. 40 muestra la distribución de frecuencias de talla y estadios de
desarrollo gonadal por sexos de los calamares gigantes analizados.
Hembras
n = 345
40
35
Estadio de desarrollo:
I
II
III
IV
Frecuencia
30
25
20
15
10
5
0
0
10
20
30
40
40
50
60
70
80
90
60
70
80
90
Machos
n = 180
Estadios de desarrollo:
Frecuencia
30
I
II
III
IV
V
20
10
0
0
10
20
30
40
50
Longitud de manto (cm)
Figura 40. Distribución de frecuencias de tallas y estadios de desarrollo de las
gónadas por sexos de los calamares gigantes observados histológicamente.
La comparación entre los estadios de madurez del aparato reproductor y los del
desarrollo de la gónada en ambos sexos indica que el mismo estadio de desarrollo
gonadal puede estar presente en más de un estadio de madurez, pero en
proporciones distintas (Tabla VII)(Sauer y Lipiñski, 1990). Se puede observar que
la proporción de estadios de desarrollo gonadal más avanzados aumenta
conforme lo hace el grado de los estadios de madurez.
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
101
Tabla VII. Frecuencias de los estadios de desarrollo gonadal para cada estadio
de madurez, por sexos.
ESTADIO DE
MADUREZ
I
ESTADIO DE
DESARROLLO
I
II
III
IV
V
HEMBRAS
MACHOS
N
%
N
%
2
12
3
-
5.8
76.4
17.6
-
7
3
10
70
30
-
96.7
2.5
1.2
6
0
2
8
75
0
25
-
1.3
64.4
30.2
3.9
4
10
12
26
15.3
38.4
46.1
-
29.1
45.8
25.0
1
21
1
23
4.3
91.3
4.3
-
36.6
63.3
88
21
4
113
77.8
18.5
3.5
17
II
I
II
III
IV
V
149
7
1
157
III
I
II
III
IV
V
1
45
28
2
76
IV
I
II
III
IV
V
7
11
6
24
V
TOTAL
I
II
III
IV
V
26
45
71
En las hembras las diferencias en las frecuencias de estadios de desarrollo
gonadal entre los cinco estadios de madurez considerados fueron altamente
significativas (prueba de Kruskal-Wallis; χ2 = 203.2, g.l.=4, P<0.001). Los
resultados de la prueba de Mann-Whitney entre pares de estadios de madurez
consecutivos (Tabla VIII) indican que las diferencias entre estadios de madurez
tienen siempre una base histológica. Sin embargo, entre los estadios de madurez I
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
102
y II no se halló diferencia alguna, siendo incongruente el hecho de que la
composición de estadios histológicos de las hembras del estadio I sea más
avanzada que las del estadio II (17.6% frente a 2.5% en cuanto al estadio de
desarrollo gonadal III).
En los machos las diferencias en las frecuencias de estadios de desarrollo
gonadal entre los cinco estadios de madurez considerados también fueron
significativas (prueba de Kruskal-Wallis; χ2 = 14.71, g.l.= 4, P<0.01). En este caso
tampoco se pudo distinguir entre los estadios de madurez inmaduros (I y II), ni
entre los maduros (IV y V). La proporción de los estadios de desarrollo gonadal
más desarrollados aumenta entre los restantes estadios de madurez, de manera
que II<III<IV.
Tabla VIII. Resultados del análisis de Mann-Whitney para la comparación de
estadios de desarrollo de la gónada entre los pares de estadios de madurez
sexual, por sexos.
Estadios de
madurez
Z
P
Significancia
Hembras
I y II
II y III
III y IV
IV y V
0.189
-6.304
-3.271
-4.132
0.850
<0.001
<0.01
<0.001
n. s.
***
**
***
Machos
I y II
II y III
III y IV
IV y V
-0.088
-2.111
-3.125
-1.608
0.929
<0.05
<0.01
0.107
n. s.
*
***
n. s.
*P<0.05, **P<0.01, ***P<0.001, n. s.: no significativo.
III. 1. 4. DISCUSIÓN
El proceso del desarrollo gonadal descrito en este estudio no difiere del descrito
anteriormente por otros autores, con la observación de una clara asincronía en el
desarrollo gonadal de ambos sexos. El desarrollo de los ovocitos es básicamente
el mismo descrito anteriormente (Takahashi y Yahata, 1973; Burukovsky et al.,
1977; Ochoa-Báez, 1982). La única novedad parece ser la descripción de atresias
en calamar gigante, descritas recientemente por primera vez en cefalópodos,
HISTOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN
103
concretamente en Loligo vulgaris reynaudii, por Melo y Sauer (1998) y la
descripción
de
folículos
postovulatorios,
aparentemente
nunca
realizada
anteriormente.
La falta de discriminación entre los estadios de madurez I y II puede obedecer a
la dificultad de diferenciar ambos estadios durante el muestreo, dado lo difícil que
resulta discriminar en el campo aparato reproductor en esos estadios. Además
cabe resaltar la ausencia de muestras de organismos juveniles debido a las tallas
relativamente grandes a las que este calamar se recluta a la pesquería, la cual se
compone de individuos subadultos y adultos. Sin embargo, no parece tener
mayores consecuencias en este estudio dado que ambos pertenecen a la
categoría de inmaduros y fueron considerados en la misma categoría en este
estudio.
Llama la atención la diferencia observada en el desarrollo gonadal entre los dos
estadios de madurez maduros (IV y V) de las hembras. Aparentemente la
diferencia entre ambos estadios de madurez es meramente funcional, basada en
el desplazamiento de los huevos desde el ovario hasta los oviductos, con
independencia del estadio del ovario (Burukovsky et al., 1977; Sauer y Lipiñski,
1990). Como se dijo, la asincronía en el desarrollo gonadal del calamar complica
la asignación de los estadios de ese proceso (Burukovsky et al., 1977). En los
machos, sin embargo, no se observaron diferencias entre los estadios de madurez
IV y V, ya que la discriminación entre ambos estadios se basa en el llenado del
saco espermatofórico y no en la estructura del testículo (Sauer y Lipiñski, 1990).
Se puede concluir, por lo tanto, que la diferencias entre los estadios de madurez
básicos aplicados en este estudio (inmaduros, madurando e inmaduros) tienen
una base histológica real y la escala de madurez escogida puede ser empleada
con confianza.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
104
III. 2. BIOLOGÍA REPRODUCTIVA6
III. 2. 1. INTRODUCCIÓN
III. 2. 1. 1. Biología reproductiva del calamar gigante
Los cefalópodos son organismos dioicos, esto es, de sexos separados
(Mangold, 1987). En el calamar gigante se da cierto dimorfismo sexual, siendo el
manto de los machos cilíndrico, mientras en las hembras el manto se extiende
ligeramente en su parte media, donde se hallan los oviductos llenos; el manto de
los machos es más duro y grueso respecto al de las hembras (Nesis, 1970)(Fig.
41). Sin embargo hay que recalcar que este dimorfismo es poco aparente (OchoaBáez, 1982; Michel et al., 1986).
Figura 41. Hembra (izquierda) y macho (derecha) de calamar gigante Dosidicus
gigas de 30-35 cm LM, capturados frente a Santa Rosalía en mayo de 1999.
Las hembras de calamar gigante alcanzan tallas mayores y son más numerosas
que los machos, como ocurre en otros Ommastrephidae. Esto se debe a que los
machos viven menos, maduran antes y mueren tras la primera cópula, a una edad
menor (Nesis, 1970, 1983; Benites, 1985). No obstante, en el calamar gigante el
dimorfismo en la talla no es tan exagerado (Nesis, 1971, Nigmatullin et al., en
prensa). El predominio de hembras sobre machos también se ha explicado por
6
Esta sección ha sido publicada en Markaida y Sosa-Nishizaki (2001).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
105
una mayor mortalidad masculina o por segregación sexual tras la cópula (Sato,
1975; Marcial-Ramos, 1996), o incluso por selección del arte de pesca debido a
una segregación sexual por profundidad (Anónimo, 1999; Nigmatullin, en prep.).
El caracter externo más conspicuo en los machos de algunas especies de
calamares es el brazo hectocotilizado (Mangold, 1987; Nesis, 1996). En el calamar
gigante uno del par de los brazos ventrales está hectocotilizado (Sato, 1975;
Nesis, 1970, 1983, 1996). El brazo hectocotilizado se caracteriza por la ausencia
de ventosas en su tercio o mitad distal y presenta un canal zigzageante. Ha sido
profusamente descrito (Pfeffer, 1912; Nesis, 1970; Wormuth, 1976), dado su valor
taxonómico y difiere poco del de Ommastrephes y Sthenoteuthis (Nesis, 1970).
El apareamiento se realiza de cabeza a cabeza, de manera que el macho
transfiere los espermatóforos a la membrana bucal de las hembras, donde se
hallan entre 125 y 230 receptáculos seminales (espermatecas) (Nigmatullin et al.,
1999). Pueden contarse decenas de espematangios (sacos espermáticos)
adheridos a la membrana bucal de la hembra copulada. Ésta se traga los
espermatangios sobrantes y las cápsulas vacías de los espermatóforos. El
esperma se almacena viable por mucho tiempo en los receptáculos seminales, por
lo que la cópula ocurre algún tiempo antes de la puesta. Las hembras en proceso
de maduración por lo común ya se han apareado, incluso aquellas completamente
inmaduras pueden llegar a copular (Nesis, 1970, 1983, 1996; Koronkiewicz, 1988).
El apareamiento en los Ommastrephidae es breve y probablemente no exista
cortejo alguno (Nesis, 1996); en el calamar gigante el apareamiento no dura más
de un minuto (Nigmatulin et al., en prensa).
Los cefalópodos son animales de biología muy plástica y la madurez se puede
dar en un amplio rango de tallas (Mangold, 1983). Nesis (1970) estableció una
primera clasificación de los tamaños a la madurez del calamar gigante como,
pequeños (20-33 cm LM), medianos (34-45) y grandes (>46 cm LM). Frente a
Perú y Chile los individuos mayores eran más frecuentes hacia el sur. Este autor
posteriormente estableció una clasificación de acuerdo a tallas de madurez y
distribución geográfica: talla pequeña de madurez temprana, en la zona ecuatorial
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
106
y corriente de California (machos 15-18 cm LM y hembras 20-27 cm LM); mediana
de madurez tardía, en la zona oceánica de la corriente de Perú (20-24 cm LM y
29-60 cm LM); y grande de madurez muy tardía, sobre la fosa de Perú-Chile
(machos y hembras inmaduros a 39-48 cm LM y 39-59 cm LM, respectivamente)
(Nesis, 1983). La diferencia entre las poblaciones de los dos últimos grupos
pudiera deberse al efecto de las bajas temperaturas sobre el proceso de madurez
(Nesis, 1983).
Nigmatullin et al. (1991, 1999 y en prensa) establecen una clasificación más
clara para las tallas de madurez del calamar gigante: talla pequeña (machos 13 –
26 cm LM, hembras 16 – 34 cm LM); mediana (24 – 42 cm LM y 28 – 60 cm LM); y
grande (> 40 – 50 cm LM y desde 55 – 65 a 100 cm LM, respectivamente). La talla
pequeña habita predominantemente aguas cercanas al ecuador, la talla mediana
parece ser la más común y se encuentra en todo el rango de distribución de la
especie (excepto en altas latitudes), y la forma grande habita los extremos del
rango de distribución (latitudes mayores a 10-15º): Golfo de California y corriente
de California en el hemisferio norte y la corriente del Perú en el sur. Las formas
gigantes pueden alcanzar el ecuador gracias a intrusiones de corrientes costeras
frías, principalmente ramas de la corriente de Perú. El presente estudio sigue este
esquema para clasificar las tallas de madurez del calamar gigante. La talla de
madurez pequeña, registrada por Wormuth (1976), no se ha reportado
posteriormente en el Golfo de California.
Sin embargo no se ha tratado de discriminar estos grupos de tallas de madurez
en estudios de reproducción del calamar gigante, llegando a la errónea conclusión
de establecer una talla de primera madurez (Tafur y Rabí,1997; HernándezHerrera et al., 1996, Clarke y Paliza, 2000). Tafur y Rabí (1997) llegan a sugerir
puestas múltiples en un amplio intervalo de tallas (hasta los 70 cm LM).
Hernández-Herrera et al. (1996), incluso, concluyen que los machos maduran a
tallas mayores a las de las hembras.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
107
III. 2. 1. 2. Corriente de Perú
Nesis (1970, 1983) observó que frente a Perú y Chile la razón sexual promedio
de hembras a machos era de 2 : 1. Sin embargo, esta proporción varía entre
muestras y con la talla y la proporción de machos declina a partir de los 30 cm, lo
que indica que los machos maduran antes y mueren más jovenes que las
hembras. En el océano abierto la mayoría de los machos maduran a menos de 2025 cm LM y las hembras a los 40 cm LM o más, mientras que en zonas costeras al
este de la trinchera de Perú y Chile los calamares de 37-44 cm LM se hallaban
inmaduros. La mayoría de las hembras habían copulado en octubre y noviembre,
al norte de los 20ºS, sobre todo entre los 6-18ºS. A juzgar por este hecho y la
localidad de las larvas más pequeñas, el desove ha de darse en primavera y
verano austral sobre la zona del talud continetal, a lo largo de las costas de Perú
(Nesis, 1970, 1983).
Nigmatullin et al. (1991) y Nigmatullin y Parfenjuk (1999) hallaron entre 1979 y
1984 calamares de los grupos de talla pequeño y mediano frente a Perú. El grupo
mediano predominó en aguas de la ZEE peruana, desovando entre octubre y
diciembre, mientras que el grupo pequeño ocurrió en el área norteña, desovando
en enero.
Frente a Perú, Benites y Valdivieso (1986) encontraron calamares gigantes de
hasta 39 cm LM y observaron hembras desovantes, pero no llegaron a identificar
los meses de su mayor ocurrencia. Benites (1985) halló individuos de 14-35 cm
LM en 1983-1984, cuyas hembras <23 cm LM estaban madurando y aquellas >27
cm LM ya eran maduras. Las proporciones sexuales fueron de 7.7 : 1 a favor de
las hembras, y se observaron hembras maduras en todos los meses muestreados.
Este autor concluye que el desove se produce durante todo el año y su magnitud
estacional es desconocida.
Rubio y Salazar (1992) muestrearon hembras de 15-47 cm LM y machos de 1745 cm LM durante noviembre y diciembre de 1989. Hallaron una proporción sexual
de 7.3 : 1 a favor de las hembras, un 41.8% de hembras y 90.1% de machos
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
108
maduros y un 84% de hembras copuladas, indicativos de una intensa actividad
sexual en esos meses.
Para calamares colectados entre 1987 y 1995, Masuda et al. (1998) distinguen
dos tallas de madurez en hembras (20-50 y 40-75 cm LM) y en machos (5-10 cm
menores que las tallas de las hembras), correspondiendo a los grupos mediano y
grande descritos por Nesis (1983). Tafur y Rabí (1997) reportan tallas de primera
madurez de 32.2 cm LM para hembras y de 28.8 cm LM para machos en animales
de hasta 89 y 72.4 cm LM, respectivamente. Estos autores hipotetizan sobre la
posibilidad de que los individuos maduren a dos diferentes tallas (desove
intermitente según ellos), o de que se trate de dos grupos de calamares con
distintas tallas de madurez. El desove se extiende a lo largo del año, pero con un
pico de desove pronunciado entre octubre y enero (sobre todo en noviembre) y un
segundo pico en julio y agosto, para el período 1991-1995 (Tafur y Rabí, 1997;
Yamashiro et al., 1998). El pico reproductivo principal ocurre en invierno en los
machos y en primavera en las hembras (Yamashiro et al., 1998). Este hecho está
también apoyado por las expediciones de JAMARC, que hallaron un pico de
ocurrencia de calamares maduros de ambos sexos en aguas dentro y fuera del
Perú en octubre (Kuroiwa, 1998). Este autor también halló dos grupos de tamaño
en aguas internacionales y peruanas, ocurriendo los calamares grandes (>35-40
cm LM) hacia octubre y noviembre en ambas áreas. Castillo-Portugal (1997) halló
para 1995 una proporción sexual de 3 hembras por cada macho, tallas de
madurez sexual de 30 y 25 cm LM para hembras y machos, respectivamente, y
una época de desove extendida a todo el año, con mayores intensidades durante
invierno y primavera y entre los 3º30’ y 5ºS.
Marcial-Ramos (1996) entre septiembre de 1995 y marzo de 1996 encontró en
la pesquería artesanal costera calamares de 21 a 41 cm LM, una proporción
sexual favorable a las hembras de 3.17 : 1 y tallas de “primera” madurez de 32 y
26.5 cm LM para hembras y machos, respectivamente. La época de desove ocurre
en primavera (septiembre-noviembre), con un segundo desove de menor magnitud
en marzo. Segura et al. (1996) en octubre-noviembre de 1995 hallaron un 55.5%
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
109
de calamares gigantes (11-42 cm LM) desovantes y un 59.7% de hembras
copulando, concluyendo que el principal pico de desove se produce en la
primavera. Mariátegui et al. (1997a) en octubre y noviembre de 1996 hallaron
calamares de 23-40 cm LM con proporciones sexuales de 6-7 : 1 a favor de las
hembras. Ganoza et al. (1997) reportan calamares de 18-38 cm LM con hembras
predominantemente madurando e inmaduras y machos maduros en septiembreoctubre de 1996.
En marzo-abril de 1997 las hembras <26 cm LM estaban inmaduras, mientras
que un tercio de aquellas entre 36-40 cm LM estaban maduras (Mariátegui et al.,
1997b). En julio-agosto de ese año el 42.9% de hembras y 81.7% de machos se
hallaban maduros, con una razón entre sexos de 3.6 : 1 a favor de las hembras y
un rango de talla entre 16 y 54 cm LM (Mariátegui et al., 1998a). Estos autores
reportan la existencia de un pico reproductivo intenso en verano y otro en invierno
entre 1991 y 1997. Entre octubre y diciembre de 1997 Mariátegui et al. (1998b)
hallaron un rango de tallas de 19-57 cm LM, una proporción sexual de 4-5 : 1 para
hembras y hembras maduras (41-61% del total), sobre todo en diciembre, así
como un promedio del 51% de hembras copuladas, indicando actividad
reproductora de la especie al final de la primavera. Anónimo (1999) observó, en
octubre-noviembre de 1997, dos grupos de tallas a la madurez en calamares de
16-54 cm LM y una mayoría de machos maduros.
III. 2. 1. 3. Centroamérica
Los calamares frente a Nicaragua maduran a 20-27 cm LM y los machos a los
15-18 cm LM (Nesis, 1983). Koronkiewicz (1988) observó, fuera de la ZEE de
Centroamérica, que las hembras dominaron en las capturas (71-100%) y se
hallaban por lo común inmaduras, a excepción de bajos porcentajes de hembras
maduras (16-22.2%) al sur, aunque la mayoría ya había copulado (7.1% de las
inmaduras y hasta el 95.6% del resto). Este autor distingue 3 subpoblaciones de
tallas a la madurez (estadio 5): 26.4 y 26.8 cm LM; 48.5 y 51.5 cm LM; y 69.2 y
64.1 cm LM para hembras y machos, respectivamente. Los machos son mayores
que las hembras en los grupos pequeños.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
110
Nigmatullin (1999) halló en 1984-86 los tres grupos intraespecíficos de talla de
madurez dentro de la EEZ de Nicaragua y aguas adyacentes. El grupo menor
ocurre dentro de la EEZ de Nicaragua durante todo el año, mientras que los
grupos mediano y grande se dan en aguas oceánicas. El desove ocurre a lo largo
de todo el año, con picos entre enero y marzo, sobre el talud continental y aguas
oceánicas adyacentes. Las hembras predominan en las capturas (94%),
probablemente debido a que los machos se distribuyen bajo la capa superficial de
alcance de las poteras (0-20 m).
Mariátegui et al. (1997) en octubre y noviembre de 1996 hallaron calamares
(15-48 cm LM) con grandes proporciones de desovantes en hembras (>75%) y
machos (>89%) y alta frecuencia de hembras copuladas (>82%), en aguas
internacionales frente a Centroamérica. En el Domo de Costa Rica, Anónimo
(1999) halló calamares de 16-46 cm LM con predominancia de hembras, hembras
copuladas >30 cm LM y maduras >35 cm LM, y una mayor abundancia de
hembras maduras al sur del área.
III. 2. 1. 4. Pacífico adyacente
Sato (1975, 1976) describe cuatro o cinco grupos distintos de calamar gigante
alrededor de la península de Baja California: dos grupos de tamaño grande, 30-40
cm LM; dos medianos, de 20-29 cm LM; y uno pequeño con hembras copulando
entre los 16-20 cm LM. En general, los machos de todos los grupos estaban
maduros (a excepción de algunos en el grupo de menor talla), y las hembras
comenzaban a copular entre los 16-21 cm, y todas las mayores a 20-25 cm LM
habian copulado. Los cinco grupos podrían pertenecer a distintas subpoblaciones
con temporadas de desove y habitats específicos, siendo su maduración
diferencial consecuencia de distintas condiciones oceanográficas en sus habitats.
Sato (1975, 1976) concluye que las altas tasas de cópula en hembras sugiere que
las aguas alrededor de la península de Baja California podrían ser áreas de
desove y que el período de estudio (octubre-diciembre) es inmediatamente
posterior a la época reproductiva.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
111
Straus (1977) observó calamares gigantes de dos pies de largo (60 cm) inmaduros
en julio de 1976 frente a California, pero añade que meses después algunos
ejemplares de 3 pies se hallaban maduros. Nesis (1983) comenta que, al igual que
en el hemisferio sur, el calamar gigante en el hemisferio norte y la zona ecuatorial
probablemente desove también en otoño e invierno, cerca del talud continental.
Sánchez-Juárez (1991a) observó hembras maduras en el área de bahía
Magdalena entre diciembre de 1989 y febrero de 1990 y calamares menores a 30
cm LM en junio y julio de 1990 y concluye, apoyando a Sato (1975), que es un
área de reproducción durante el invierno. Sin embargo, García-Vázquez (1990)
observó proporciones sexuales entre 1 : 1.09 y 1 : 1.1 y porcentajes de hembras
maduras de sólo 12% en diciembre de 1998 y 2% en enero-febrero de 1990. LealOcampo (1994) reporta un razón de hembras a machos de 1 : 0.1 en junio de
1992 y de 1 : 0.6-0.8 en los restantes meses. La mayoría de las hembras se
hallaban maduras en marzo, abril y mayo de 1991 y junio de 1992, e inmaduras en
septiembre y noviembre de 1991. Entre los machos los ejemplares maduros
dominaron en todos los meses.
III. 2. 1. 5. Biología reproductiva del calamar gigante en el Golfo de California
La biología reproductiva del calamar gigante en el Golfo de California se ha
estudiado durante las distintas etapas de su pesquería. Uno de los cinco grupos
de calamares gigantes descritos por Sato (1975) alrededor de la península de Baja
California ocurrió en el Golfo de California. Este grupo comprende individuos de
tamaño mediano, 20-29 cm LM, con machos maduros y hembras copulando a los
20 cm LM. La talla promedio era de 23 cm LM, la tasa de apareamiento en
hembras fue de 70-90% y la razón hembras-machos fue de 1.5 a 5.2.
Durante el primer período de pesca del calamar gigante en el Golfo de
California, en 1980, Klett-Traulsen (1981) y Klett (1982) encuentra calamares
maduros en la costa oriental del Golfo de California en invierno tardío, y establece
una temporada reproductiva desde marzo a noviembre en la costa occidental, con
un pico máximo en junio-julio y picos menores en la primavera temprana y otoño
tardío.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
112
También en 1980, Ehrhardt et al. (1982b; 1983a,b) describen cinco cohortes,
con tallas promedio mensuales máximas de 32-65 cm LM y un máximo total de 75
cm LM. Las hembras maduran a los 35-40 cm LM (4 a 6 meses de edad) y los
machos a los 18-25 cm LM (2 a 3 meses de edad). Ehrhardt et al. (1983a,b, 1986)
concluyen que el ciclo reproductivo no está periodicamente establecido y varía con
las condiciones oceanográficas. Hallaron hembras maduras en la mayor parte de
1980, pero identificaron tres picos reproductivos; el más importante ocurre en
diciembre-enero en el noroeste cerca de Guaymas y a lo largo del talud
continental de la costa occidental de Baja California (según Sato, 1976 y
observaciones de los autores). Este evento reproductivo genera los individuos que
se reclutan a la pesquería en marzo-abril y la sustentan hasta septiembre. Los
otros dos picos reproductivos ocurren en mayo-junio y en septiembre, cerca de
Santa Rosalía, y se reclutan a la pesquería en septiembre y enero-febrero,
respectivamente (Ehrhardt et al., 1983a,b, 1986).
En 1981, cuando este período de pesca desapareció, Ramírez y Klett (1985)
observaron una talla menor de calamares gigantes (25-30 cm LM) desde mayo a
septiembre. Encontraron que en la costa occidental del Golfo las hembras
desovantes dominaron durante mayo-julio y las maduras y desovantes lo hicieron
en agosto; la mitad de las hembras maduraban a los 30 cm LM y la razón entre
sexos era entre 1.5 : 1 y 3 : 1 a favor de las hembras. En la región sur del Golfo de
California, el 90% de las hembras median entre 26 y 33 cm LM, y la razón sexual
era de 1.82 : 1 a favor de las hembras.
En el siguiente período de pesca, en 1989-90, Morán-Angulo (1990) halló que el
promedio de tallas en la costa occidental del Golfo de California era de 50-70 cm
LM, con un mínimo de 32 cm LM en marzo-abril frente a Loreto. Las razones de
sexo fluctuaron entre 1 : 1 y 24 : 1 (promedio de 6 : 1) a favor de las hembras.
Para la misma área en 1991, Guerrero-Escobedo et al. (1992, 1995a) hallaron
LMs de 30-75 cm mayoritariamente, y una razón sexual de 2.6:1 para hembras.
Las hembras madurando y casi maduras predominaron desde abril a junio y en
agosto-septiembre, mientras que las hembras maduras estaban casi ausentes.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
113
Durante marzo de 1990, Sánchez (1996) observó calamares grandes, machos de
55-73 cm LM (85% maduros) y hembras de 66-80 cm LM (65% maduras), en la
boca del Golfo de California.
En lo concerniente al período de pesca cubierto por este estudio, GuerreroEscobedo et al. (1995b) reportan una moda de 35-40 cm LM (rango de 25-65 cm
LM), una razón de sexos equitativa, y predominancia de individuos inmaduros
(84%) frente a Sta. Rosalía en mayo de 1995. De acuerdo a Hernández-Herrera et
al. (1996), solo el 30% de las hembras en el Golfo en mayo-junio de 1996 se
encontraban maduras, siendo las áreas del sudeste las que mayores proporciones
de arrojaron (48-73%). Las razones hembras : machos variaron entre 1 : 0.3 a
1 : 0.07, con un promedio de 1 : 0.2. Las tallas de madurez promedio se estimaron
en 42 cm LM para hembras y 51 cm LM para machos, con tallas mínimas de 24 y
31 cm LM, respectivamente. Hernández-Herrera et al. (1998) encontraron que la
temporada reproductiva dura desde febrero a mayo frente a Guaymas, con más
del 90% de las hembras activas durante ese período. El producto de este desove
se recluta a la pesquería en septiembre.
El presente estudio es una descripción de la biología reproductiva del calamar
gigante basado en muestras colectadas durante la mayor parte de este nuevo
período de pesca en el Golfo de California. Su objetivo es proveer información
sobre la distribución de los individuos maduros, proporciones sexuales,
frecuencias de cópula, talla a la madurez y proceso de maduración de los órganos
reproductivos, como medio para entender aspectos importantes de la biología del
calamar gigante en el Golfo de California.
III. 2. 2. MATERIALES Y MÉTODOS
Se determinó el sexo en 1,345 calamares gigantes. La razón sexual se expresó
mensualmente, probando diferencias significativas de la razón esperada 1:1 por
medio de una prueba χ2. Se midió la longitud de manto y se les asignó un estadio
de madurez a las 909 hembras y 391 machos calamares relacionados en la Tabla
II (Muestreo general), de acuerdo a la clasificación de Lipiñski y Underhill (1995):
I–II, inmaduro; III, madurando; IV–V, maduro; VI, desovado o gastado. Las
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
114
diferencias en la composición de tallas entre estadios de madurez por sexo y
temporada se analizaron por medio de un análisis de varianza (ANOVA) o una
prueba Kruskal-Wallis no paramétrica cuando los requisitos de normalidad (prueba
de Kolgomorov-Smirnoff) y homogeneidad de varianzas (prueba de Levene) no se
satisfacieron.
La copulación se verificó observando la presencia de espermatangios en la
membrana bucal de las hembras. La función de la cópula como precursor de la
madurez sexual en hembras se investigó probando diferencias entre los órganos
reproductivos de hembras copuladas y no copuladas que se hallaban madurando
(estadio III) (Rasero y Portela, 1998).
Se utilizó el método de Cassie (1954) para discriminar, en papel de
probabilidad, los diferentes componentes modales en individuos maduros
(estadios IV y V), con objeto de identificar distintos grupos de tallas de madurez.
La talla de madurez de los grupos así definidos se calculó ajustando curvas
sigmoidales (de tres parámetros) al porcentaje de calamares maduros en cada
intervalo de clase de 1 a 3 cm LM. Posteriormente se estimó gráficamente la talla
de LM a la cual el 50% de los calamares estaban maduros. El método de Udupa
(1986) se empleó también para analizar la talla de madurez.
El peso total (P) de 476 hembras y 231 machos se pesó con una precisión de
15 g, por medio de una balanza de resorte. Se colectaron los órganos
reproductores de 472 hembras y 231 machos (Tabla IX) y se preservaron en
formol tamponizado al 10% (Hunter, 1985), hasta su medición en el laboratorio.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
115
Tabla IX. Sumario del total de muestras de órganos reproductores colectados
en este estudio.
Fecha
10 Noviembre
23 Nov-1 Dic
31 Ene- 3 Feb
4, 5 Marzo
18 Marzo-2 Abril
24 Abril-4 Mayo
18-21 Junio
11-18 Junio
9-11 Julio
1-11 Agosto
6-8 Septiembre
16 Octubre
9-13 Noviembre
9-14 Diciembre
19-23 Enero
16-19 Febrero
11-16 Marzo
15, 16 Abril
14, 15 Junio
Localidad
1995
1996
1997
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
S. Pedro Martir
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Sta. Rosalía
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Golfo Central
Guaymas
Sta. Rosalía
TOTAL
Muestra
Hembras
Machos
11
30
13
22
42
31
63
26
22
34
20
36
23
9
20
17
27
13
13
2
13
14
7
21
20
10
11
13
27
10
14
14
10
13
10
13
7
2
472
231
Se tomaron las siguientes medidas de los órganos reproductores, con una
precisión de 0.1 g con una balanza granataria y 1 mm, con un ictiómetro. En
hembras, el peso del ovario (PO), peso de ambas glándulas nidamentarias (PGN),
longitud promedio de ambas glándulas nidamentarias (LGN), peso de ambos
complejos oviductales (POV) y longitud promedio de ambos complejos oviductales
(LOV). En machos, el peso del testículo (PT), longitud del testículo (LT) y peso del
complejo espermatofórico (PCE). A partir de estas mediciones se calcularon los
siguientes índices de madurez:
Para las hembras:
IPO = 100 × PO / (P - PO)
IPGN = 100 × PGN / (P - PGN)
ILGN = 100 × LGN / LM
IPOV = 100 × POV / (P - POV)
ILOV = 100 × LOV / LM
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
116
IARF = 100 × (PO + PGN + POV) / (P - PO - PGN - POV)
Donde IPO es el índice del peso del ovario, IPGN es el índice del peso de la
glándula nidamentaria, ILGN es el índice de la longitud de la glándula
nidamentaria, IPOV es el índice del peso del complejo oviductal, ILOV es el índice
de la longitud del complejo oviductal e IARF es el índice del aparato reproductor
femenino.
Para machos:
IPT = 100 × PT / (P - PT)
ILT = 100 × LT / LT
IPCE = 100 × PCE / (P - PCE)
K2 = PT / PCE
IARM = 100 × (PT + PCE) / (P - PT - PCE)
Donde IPT es el índice del peso del testículo, ILT es el índice de la longitud del
testículo, IPCE es el índice del peso del complejo espermatofórico, K2 es la razón
entre el peso del testículo y el peso del complejo espermatofórico, e IARM es el
índice del peso del aparato reproductor masculino.
Los promedios de estos índices de madurez para cada estadio de madurez se
compararon utilizando la prueba no paramétrica U de Mann-Whitney (Hastie et al.,
1994).
III. 2. 3. RESULTADOS
III. 2. 3.1. Proporción sexual
De los calamares gigantes sexados, 947 fueron hembras y 398 machos,
rindiendo una razón hembra : macho promedio de 2.3 : 1. Sin embargo, esta razón
varió mensualmente entre un máximo de 4.9 : 1 y un mínimo de 1 : 1 (Fig. 42). Las
hembras superaron significativamente en número a los machos en todos los
meses, excepto febrero, mayo y noviembre 1996 (χ2 = 124, g.l. = 17, P < 0.001).
Esta mayoría fue evidente en los calamares inmaduros (χ2 = 188, g.l. = 17,
P < 0.001) y madurando (χ2 = 62.2, g.l. = 17, P < 0.001), con razones mensuales
normalmente sobre 5 : 1. Sin embargo, entre los calamares maduros los machos
superaron a las hembras con una razón inversa promedio de 0.62 : 1 y fueron
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
117
significativamente más numerosos en febrero, agosto, septiembre, noviembre y
diciembre 1996, y en febrero 1997; las hembras maduras superaron a los machos
en diciembre 1995 y junio 1997 (χ2 = 49.2, g.l. =17, P < 0.001), mientras que la
razón entre sexos no difirió estadísticamente de 1 : 1 durante el resto de los
meses (χ2=6.22, g.l.=9, P P > 0.05) (Fig. 42).
5
Maduros
Total
Razón sexual (H/M)
4
3
2
1
0
Nov Ene Mar May Jul
1995
Sep Nov Ene Mar May
1996
1997
Mes
Figura 42. Razones sexuales mensuales considerando todos los calamares y
sólo los maduros (estadios IV y V).
El promedio de las razones sexuales (2.4 : 1 a 1.9 : 1) no fue significativa entre
las tres temporadas de pesca (χ2 = 4.7, g.l. = 5,
P > 0.05), aunque fueron
significativamente diferentes considerando los calamares maduros (1 : 1, 0.4 : 1 y
0.2 : 1, respectivamente) (χ2 = 30.1, g.l. = 5, P < 0.001).
III. 2. 3. 2. Estadios de madurez
La mitad de las hembras (55%; 504) fueron inmaduras, seguidas de 211
madurando y 194 individuos maduros, mientras que los machos fueron 305
ejemplares maduros (77%), 53 madurando y 33 inmaduros. No se hallaron
calamares desovados o gastados. Las hembras maduras ocurrieron en todos los
meses excepto diciembre 1996, aunque raramente excedieron el 25% del total de
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
118
hembras, lo que implica un período reproductivo extendido a lo largo del año sin
ningún pico reproductivo particular (Fig. 43). No hay un patrón periódico claro en la
distribución mensual de los estadios de madurez durante el período del estudio.
Frente a Guaymas las mayores proporciones de hembras maduras ocurrieron en
noviembre y diciembre 1995, con las menores un año despues. Hubo una mayor
proporción de hembras inmaduras (61%) en Guaymas 1996–97, que en las otras
dos temporadas (χ2 = 7.6, g.l. = 2, P < 0.05), mientras que en Guaymas 1995-96
se observaron menos hembras madurando, sólo un 16% (χ2 = 13.3, g.l. = 2,
P < 0.01); y más hembras maduras, 40% frente a 11-15% en las otras dos
temporadas (χ2 = 51.7, g.l. = 2, P < 0.001).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
119
100
Frecuencia (%)
HEMBRAS
75
50
25
0
Nov
Ene96
Mar
May
Jul
Sep
Nov
Ene97
Mar
May
Mar
May
Frecuencia (%)
100
75
50
25
0
Nov
MACHOS
Ene96
Mar
May
Jul
Sep
Nov
Ene97
III
II
Mes
Estadio de
madurez:
V
IV
I
Figura 43. Distribución de porcentajes de estadios de madurez para hembras y
machos (10.8 a 87.5 cm LM). Nótese la falta de datos para enero de 1996 y mayo
de 1997.
Los individuos maduros dominaron entre los machos en todos los meses,
sugiriendo que están disponibles para la reproducción durante todo el año. Como
en el caso de las hembras, no existe un claro patrón periódico en la ocurrencia de
los estadios de madurez. Los machos inmaduros dominaron sólamente en junio
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
120
1996 en S. Pedro Mártir, fuera de las áreas de pesca. No hubo diferencias
significativas en las frecuencias de los tres estadios de madurez de los machos
entre las tres temporadas de pesca (χ2 = 10.2, g.l. = 8, P > 0.05), y aquellas de los
individuos maduros variaron entre el 77 y el 84%.
III. 2. 3. 3. Distribución de tallas
La distribución de tallas por sexo, estadio de madurez y temporada de pesca se
muestra en la Fig. 44. Las hembras variaron en talla entre 10.8 y 87.5 cm LM, con
modas entre los 54 y 74 cm LM; las hembras inmaduras midieron entre 10.8 y 69.3
cm LM con moda a los 54 cm LM; las que se hallaban madurando midieron entre
40 y 79.7 cm LM, con moda a los 68 cm LM, mientras que la LM de las maduras
varió entre los 32.3 y 87.5 cm, con una moda a los 76 cm LM y otra moda menor a
los 42 cm LM. En los machos, los individuos inmaduros midieron entre 24.5 y 50.5
cm LM, con moda a los 44 cm LM; los que se encontraban madurando midieron
entre 17 y 78.9 cm LM, con moda alrededor de los 50 cm LM, y la LM de aquellos
maduros varió entre los 31.4 y los 79.2 cm LM, con modas a los 60 y 68 cm LM.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
121
Guaymas
TOTAL
Noviembre 1995-Mayo 1996
50
40
Frecuencia
30
Hembras
n = 909
25
20
Hembras
n = 220
15
20
10
10
5
0
0
10
5
20
30
10
Machos
n = 110
Machos
n = 391
15
40
20
50
25
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
Santa Rosalía
Julio-Octubre 96
25
Guaymas
Noviembre 96-Abril 97
20
Frecuencia
15
10
Hembras
n = 273
Hembras
n = 239
Machos
n = 113
Machos
n = 125
5
0
5
10
15
20
25
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 10 20 30 40 50 60 70 80 90
LM (cm)
LM (cm)
Estadio de madurez:
Inmaduro,
Madurando,
Maduro.
Figura 44. Distribución de frecuencias de longitud de manto por sexo, estadio
de madurez y temporada de pesca. Nótense las diferencias en los ejes de
frecuencia.
Las hembras inmaduras (Kruskal-Wallis; χ2 = 1.49, g.l. = 2, P > 0.05) y
madurando (χ2 = 0.80, g.l. = 2, P > 0.05) no mostraron diferencias significativas en
su distribución de tallas entre las tres temporadas, ni tampoco las hembras
maduras (ANOVA; F2,151 = 1.0, P > 0.05) (Tabla X). Los machos inmaduros
(ANOVA; F2,17 = 0.5, P > 0.05) y madurando (F2,43 = 1.3, P > 0.05) tampoco
mostraron diferencias significativas entre temporadas, aunque los machos
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
122
maduros de Guaymas 1996–97 fueron significativamente menores en talla que
aquellos de las otras dos temporadas (F2,269 = 6.68, P < 0.01) (Tabla X, Fig. 44).
Tabla X. LM (cm) promedio por sexo, estadio de madurez y temporada de
pesca del calamar gigante Dosidicus gigas en el Golfo de California. DT:
desviación típica.
Hembras
Inmaduro
Guaymas 1995–96
Sta. Rosalía 1996
Guaymas 1996–97
TOTAL
Madurando
Guaymas 1995–96
Sta. Rosalía 1996
Guaymas 1996–97
TOTAL
Maduro
Guaymas 1995–96
Sta. Rosalía 1996
Guaymas 1996–97
TOTAL
Machos
N
Media
DT
50.3
51.5
53.6
52.0
12.62
9.02
6.19
9.28
94
140
139
373
63.5
67.3
66.3
66.2
8.71
4.40
5.60
5.99
35
84
63
182
72.7
74.7
74.5
73.5
8.12
6.45
9.48
7.99
87
40
27
155
P
Media
DT
N
P
ns1
40.5
42.9
42.0
42.2
4.29
4.57
4.49
4.38
5
12
3
20
ns2
ns1
46.7
46.7
50.3
47.9
9.54
5.29
3.32
6.94
18
13
15
46
ns2
ns2
62.3
61.4
58.7
60.6
7.75
7.03
6.59
7.25
84
84
104
272
ns2
**2
**2
*2
1
Comparación múltiple no paramétrica Kruskal-Wallis; 2 ANOVA.
P < 0.05; ** P < 0.01; ns: no significativo.
III. 2. 3. 4. Cópula
Los indicios de apareamiento se examinaron en 359 hembras, de las cuales
135 (37.5%) presentaban indicios de haber copulado. La proporción de
hembras copuladas aumentó desde un 14.7% en el estadio de madurez II, a un
43.5% en el estadio III, un 68.7% en el estadio IV y un máximo de 81.8% en el
estadio V. Estas hembras copuladas comprendieron el 47% de las maduras
(> 65 cm LM), 32% de las que estaban madurando (51 a 80 cm LM) y el 19% de
hembras inmaduras (30 a 68 cm LM) (Fig. 45). De las hembras que no se
aparearon, el 66% eran inmaduras, el 25% estaban madurando y sólo el 7%
eran maduras. Las hembras inmaduras copuladas y no copuladas no
presentaron diferencia de talla alguna (t = 0.75, g.l. = 170, P >0.05), aunque los
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
123
individuos copulados fueron significativamente mayores en talla entre las
hembras que se hallaban madurando (t = -3.1, g.l. = 97, P < 0.01) y las maduras
(prueba Mann-Whitney; U17,65 = 275.5, P < 0.01).
Estadio de madurez:
20
V
IV
Frecuencia
10
COPULADAS
N = 135
III
II
0
10
NO COPULADAS
N = 224
20
20
30
40
50
60
70
80
90
LM (cm)
Figura 45. Frecuencia de distribución de longitud de manto para hembras de
calamar gigante copuladas y no copuladas en el Golfo de California, en diciembre
de 1995 y desde junio de 1996 a junio de 1997.
La distribución de porcentajes de hembras copuladas por clases de talla se
muestra en la Fig. 46. Las frecuencias moderadas de hembras copuladas a tallas
medianas (<45 cm LM) se deben a la presencia de hembras inmaduras de San
Pedro Mártir. Las frecuencias de cópula vuelve a incrementarse a tallas grandes
(>54 cm LM). La curva sigmoidal ajustada a esas tallas rinde el 50% a los 70 cm
LM, lo cual también coincide con la talla a la madurez del 50% de estas hembras
grandes (ver abajo). Todas las las hembras han copulado a los 80-82 cm LM.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
124
100
% Hembras copuladas
n = 359
80
60
40
20
0
20
30
40
50
60
70
80
90
LM (cm)
Figura 46. Porcentajes de hembras de calamar gigante copuladas cada 2 cm de
LM. La curva sigmoidal se ajustó a los porcentajes de hembras >54 cm LM.
La proporción de hembras copuladas varió entre el 72% en diciembre de 1995 y
0% en agosto de 1996 (Fig. 47). En general la proporción mensual de hembras
copuladas depende de la proporción de sus estadios de madurez. Los meses con
mayores proporciones (diciembre 1995; octubre 1996; enero, abril y junio 1997)
corresponden a los meses con mayores proporciones de hembras maduras y
madurando (Fig. 43). Una excepción es el máximo de julio 1996 que comprendió
un tamaño de muestra pequeño. Algunos meses con razones de cópula bajas
(noviembre y diciembre 1996) coinciden con una alta proporción de hembras
inmaduras (Figs. 43 y 47). Tampoco existe un patrón claro de periodicidad en este
fenómeno. No hubo diferencias significativas en las proporciones de hembras
copuladas entre Sta. Rosalía 1996 y Guaymas 1996–97, para todos los estadios
de madurez (χ2 = 10.2, g.l. = 11, P > 0.05).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
125
Número de observaciones
% Hembras copuladas
100
22
33 9
80
7 41 46 22 15 20 53 26 15
49
MADURAS
60
40
TOTAL
20
0
D
1995
J
J
A S O N D E F M A M J
1996
1997
Mes
Figura 47. Distribución de porcentajes mensuales de todas las hembras
copuladas y hembras maduras copuladas.
Entre las hembras que se hallan madurando, el peso del sistema reproductor de
aquellas copuladas es claramente mayor que el de las no copuladas (Fig. 48),
mientras que el peso somático es aproximadamente equivalente en ambos
grupos. Esto indica que la energia invertida en el esfuerzo reproductivo proviene
de la alimentación más que del tejido somático. El análisis estadístico del peso de
los órganos reproductores y el peso somático entre hembras copuladas y no
copuladas respalda esta hipótesis (Tabla XI).
Peso del sistema reproductor (g)
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
126
300
Copuladas
No copuladas
200
100
0
7
8
9
10
11
12
13
14
Peso total (kg)
Figura 48. Peso del sistema reproductor (ovario + glándulas nidamentarias +
complejo oviductal) contra peso corporal total para 17 hembras de calamar gigante
copuladas y 18 no copuladas que se encontraban madurando (estadio III).
Tabla XI. Parámetros medidos para hembras copuladas y no copuladas del
estadio de madurez III y resultados de la comparación de la prueba U de MannWhitney.
Hembras copuladas
Peso del órgano
Ovario (g)
G. N. (g)
P. A. R. (g)
Hembras no copuladas
Media ± DT
N
Media ± DT
N
56.4 ± 16.3
45.8 ± 33.5
126.1 ± 48.4
13
13
13
36.9 ± 11.1
13.7 ± 9.44
73.7 ± 20.4
13
13
13
Z
-2.8461
-2.9487
-2.8461
P
**
**
**
Dimensiones del calamar
Peso total (kg)
11.638 ± 1.15
13
10.580 ± 2.00
13
-1.2546
ns
Peso somático (kg)
11.512 ± 1.14
13
10.506 ± 1.99
13
-1.2564
ns
LM (cm)
71.0 ± 2.87
13
68.6 ± 3.05
13
-1.8974
ns
G. N.: Glándulas nidamentarias, P. A. R. : Peso del aparato reproductor completo
(ovario + complejo oviductal + G. N.); Peso somático (peso total – P. A. R.); ** P < 0.01; ns: no
significativo.
III. 2. 3. 5. Talla a la madurez
En este apartado se sigue la clasificación de tallas a la madurez para el calamar
gigante según Nigmatullin et al. (1991, 1999) anteriormente mencionada. El
método de Cassie (1954) discriminó tres grupos modales en hembras (Fig. 49). Un
grupo de talla grande que comprendió el 88% de las hembras maduras (con un
rango de talla entre 65.3 y 87.5 cm LM y madurando a los 75 cm LM); un grupo de
talla mediano con el 8% (16) de hembras maduras (32 a 46.6 cm LM y madurando
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
127
a los 40 cm LM), y un grupo intermedio no bien definido con tal sólo 5 individuos
(3.5%) de hembras maduras (50 a 62 cm LM y madurando a los 59 cm LM) que
realmente representaría una mezcla de los grupos grande y mediano (Tabla XII).
Koronkiewicz (1988) reporta tallas de madurez de 48 y 69 cm LM para los dos
grupos mayores de hembras en el Pacífico oriental central.
90
HEMBRAS
N = 194
80
LM (cm)
70
60
50
40
30
0.1
1
10
30
50
70
90
99
99.9
10
30
50
70
90
99
99.9
80
MACHOS
N = 305
LM (cm)
70
60
50
40
30
0.1
1
Frecuencia acumulada de organismos maduros (%)
Figura 49. Frecuencia acumulativa de hembras y machos maduros en intervalos
de talla de 2 cm LM. Se discriminaron tres grupos en cada sexo, según el método
de Cassie (1954). La talla de madurez de cada grupo se definió como aquella
correspondiente al 50% del eje de probabilidad.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
128
Tabla XII. Características de la talla a la madurez (LM, cm) de las hembras
determinadas mediante el método de Cassie (1954), y valores del método de
Udupa (1986) y el método gráfico.
GRUPO
TOTAL
Guaymas
1995–96
Sta. Rosalía
1996
Guaymas
1996–97
Mediano
N
Intervalo
Media
16
32.3 – 46.6
40
3
34 – 42.4
Intermedio
N
Intervalo
Media
5
50.4 – 61.8
59
1
50.4
2
53.6 – 61.8
Grande
N
Intervalo
Media
173
65.3 – 87.5
75
84
65.5 – 85
38
65.3 – 87.5
27
66.3 – 85.5
70.9
70.3 – 71.6
68.9
67.8 – 70.1
72.8
71.1 – 74.7
72.9
71.6 – 74.3
71
70
74
75
1
32.3
Otros métodos
Udupa (1986)
Media
Límites cofianza 95%
Gráfico*
*De las gráficas de la Fig. 50.
Los machos estuvieron representados por un amplio rango de tallas de madurez
(41 a 79.2 cm LM), comprendidos en dos grupos de madurez de talla grande (Fig.
49; Tabla XIII). El primer grupo contiene 184 individuos (60% de todos los machos
maduros), midiendo entre 41 y 64 cm LM y una talla media a la madurez de 53 cm
LM. El segundo grupo contiene 118 machos maduros (39% de todos los machos
maduros), de entre 56 y 79 cm LM y una talla de madurez de 67 cm LM. El primer
grupo dominó entre los machos maduros de Guaymas 1996–97, mientras que el
segundo prevaleció en Guaymas 1995–96 y Santa Rosalía 1996 contuvo una
mezcla equivalente de ambos grupos (Fig. 44). Estos dos subgrupos presentan
tallas medias de madurez similares (51 y 64 cm LM) a las reportadas por
Koronkiewicz (1988). Tan sólo se observaron tres machos maduros de talla
mediana (31 a 37 cm LM).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
129
Tabla XIII. Características de la talla a la madurez (longitud de manto, cm) de los
machos determinadas mediante el método de Cassie (1954), y valores del método
de Udupa (1986) y el método gráfico.
GRUPO
Mediano
N
Intervalo
Media
Grande
N
Intervalo
Media
TOTAL
Guaymas
1995–96
Sta. Rosalía
1996
Guaymas
1996–97
3
31.4 – 37.4
33
1
33.2
302
41 – 79.2
86
42.8 – 72.2
83
43.0 – 74.0
106
41.9 – 79.2
47.4
46.2 – 48.7
51.5
49.6 – 53.5
48.0
45.7 – 50.4
44.3
42.7 – 45.9
49
51
51
49
Subgrupo menor
N
Intervalo
Media
184
41 – 64
53
Subgrupo mayor
N
Intervalo
Media
118
56 – 79
67
Otros métodos
Udupa (1986)
Media
Límites cofianza al 95%
Gráfico*
*De las gráficas de la Fig. 50.
El método de Udupa (1986) estimó una talla de madurez de 71 cm LM para las
hembras grandes, variando entre los 69 cm LM en Guaymas 1995–96 y los casi
73
cm
LM
para
las
otras
dos
temporadas
de
pesca,
siendo
éstas
significativamente mayores que los de la primera (Tabla XII). Los machos grandes
maduran a tallas de 47.4 cm LM, siendo significativamente mayores en Guaymas
1995–96 (con 51.5 cm LM) que en Santa Rosalía 1996 (48 cm LM) y Guaymas
1996–97 (44 cm LM)(Tabla XIII). El método gráfico proporciona resultados
similares para las hembras grandes, con una talla a la madurez de 71 cm LM,
fluctuando entre los 70 cm LM de Guaymas 1995–96 a los 74 y 75 cm LM de las
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
130
dos otras temporadas (Fig. 50; Tabla XII). Este método, sin embargo, no mostró
diferencias en la talla a la madurez de los machos grandes (con un promedio de
49 cm LM, y un rango de 49 a 51 cm LM en las distintas temporadas, Tabla XIII).
Guaymas (Noviembre 95-Mayo 96)
100
Santa Rosalía (Julio-Octubre 96)
100
Hembras 273
Machos 113
% Maduros
Hembras 207
Machos 110
75
75
50
50
25
25
0
0
20
30
40
50
60
70
80
90
20
30
40
Guaymas (Noviembre 96-Abril 97)
% Maduros
100
50
60
70
80
90
TOTAL
100
Hembras 239
Machos 125
75
Hembras 909
Machos 391
75
50
50
25
25
0
0
20
30
40
50
60
LM (cm)
70
80
90
10
20
30
40
50
60
70
80
90
LM (cm)
Figura 50. Distribución de porcentajes de hembras y machos maduros (estadios
IV y V) por intervalos regulares de LM para todos y cada temporada de pesca. Las
curvas sigmoidales se ajustaron para lograr la talla de madurez media, definida
como aquella donde el 50% de los individuos se encuentran maduros.
En las hembras se observa un grupo de madurez mediano con organismos de
entre 32.2 y 46.6 cm LM; sin embargo, por lo reducido de la muestra de éstas y
menores tallas no es posible saber a que tallas se encontraban madurando (Fig.
51). El grupo de madurez grande empieza a madurar claramente hacia los 52 cm
LM y las primeras hembras maduran a los 62 cm LM. Entre los 64 y 72 cm LM la
mayor parte de las hembras están madurando, a los 74 cm LM la mayoría ya
maduró y a partir de los 83 cm LM todas están maduras. El estadio IV es
particularmente efímero dadas sus bajas frecuencias (<23%) a cualquier talla.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
131
Los machos maduran a tallas menores que las hembras (Fig. 51). Entre los
machos hay tres que maduraron entre los 31.4 y 37.4 cm LM, pero como en el
caso de las hembras, no se tiene mayor información sobre su maduración a estas
tallas medias. Los grupos grandes maduran entre los 36 y hasta los 68.9 cm LM.
Entre los 46 y 48 cm LM la mayor parte de los machos está madurando. A los 41
cm LM aparecen los primeros ejemplares maduros, hacia los 50 cm LM ya maduró
la mitad de ellos (talla de madurez del subgrupo menor) y a partir de los 55 cm LM
prácticamente todos están maduros.
Frecuencia (%)
100
75
50
25
HEMBRAS
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
80
90
Frecuencia (%)
100
75
50
25
MACHOS
0
10
20
30
40
50
60
70
LM (cm)
Estadio de madurez:
V
IV
III
II
I
Figura 51. Distribución de porcentajes de estadios de madurez para ambos
sexos de calamar gigante, por intervalos de talla de 2 cm.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
132
III. 2. 3. 6. Índices de madurez
Los índices de madurez mostraron una clara asociación entre el estadio de
madurez y la talla, con algunas excepciones (valores altos a la izquierda de cada
gráfica) representando individuos de tallas de madurez mediana con órganos
reproductores relativamente grandes (Figs. 52 y 53). Los índices de madurez de
todos los órganos reproductores femeninos mostraron un claro incremento con el
estadio de madurez, de modo que V > IV > III > II (prueba U de Mann-Whitney;
P < 0.05) (Tabla XIV), excepto para los índices del POV y ARF, donde las
diferencias II > III no fueron estadísticamente significativas (P > 0.05). Los índices
de madurez del estadio II fueron mayores que los del estadio I en todos los casos
(excepto para el IPGN), pero estas diferencias no fueron estadísticamente
significativas (P > 0.05).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
133
60
A
6
n = 293
B
n = 402
50
ILGN
IPGN
40
4
30
20
2
10
0
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
6
10
C
30
40
50
60
70
80
90
D
30
4
20
40
n = 193
IPOV
ILOV
n = 71
20
2
10
0
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
3
10
20
30
40
50
60
70
80
15
E
90
F
12
IARF
IPO
2
n = 337
9
n = 84
6
1
3
0
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
10
20
30
50
60
70
80
90
LM (cm)
LM (cm)
Estadio de madurez:
40
I
II
III
IV
V
Figura 52. Índices de madurez para los órganos reproductores de la hembra de
calamar gigante. Términos definidos en la Tabla XIV.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
134
2
40
A
B
ILT
IPT
30
n = 175
1
n = 225
20
10
0
0
20
30
40
50
60
70
20
30
40
50
60
70
80
6
3
C
D
n = 155
4
2
K2
IPCE
80
n = 151
2
1
0
0
20
30
40
50
60
70
80
E
20
30
40
50
60
70
80
LM (cm)
IARM
4
n = 155
Estadio de
madurez:
2
I
II
III
IV
V
0
20
30
40
50
60
70
80
LM (cm)
Figura 53. Índices de madurez para los órganos reproductores del macho de
calamar gigante. Términos definidos en la Tabla XV. K2 es la relación PT/PCO.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
135
Tabla XIV. Índices de madurez para hembras del calamar gigante.
Estadio de
madurez
Media
Desviación
Típica
N
Diferencia entre medias
consecutivas, P
IPO
I
II
III
IV
V
0.21
0.27
0.41
0.90
1.61
0.10
0.11
0.22
0.53
0.54
17
160
74
23
63
***
***
***
IPGN
I
II
III
IV
V
0.07
0.05
0.23
0.94
2.32
0.10
0.05
0.29
0.92
1.04
7
132
70
21
63
***
***
***
ILGN
I
II
III
IV
V
10.0
10.8
15.2
23.4
29.8
2.44
2.51
5.38
8.13
8.36
28
171
85
29
89
***
***
*
IPOV
II
III
IV
V
0.05
0.14
0.58
1.39
0.03
0.09
0.59
0.93
10
6
8
43
**
**
ILOV
I
II
III
IV
V
9.51
13.79
20.67
25.97
3.27
3.50
3.39
4.84
78
51
14
50
***
***
**
IARF
I
II
III
IV
V
0.29
0.37
0.98
3.59
5.23
0.14
0.10
0.63
2.13
2.14
8
10
5
9
52
**
**
IPO: Índice del peso del ovario; IPGN: Índice del peso de la glándula
nidamentaria; ILGN: Índice de la longitud de la glándula nidamentaria; IPOV:
Índice del peso del complejo oviductal; ILOV: Índice de la longitud del complejo
oviductal; IARF: Índice del peso del aparato reproductor.
*P < 0.05; ** P < 0.01; *** P < 0.001 (Prueba U de Mann-Whitney).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
136
Tabla XV. Índices de madurez para machos del calamar gigante.
Estadio de
madurez
Media
Desviación
Típica
N
Diferencia entre
medias consecutivas, P
IPT
I
II
III
IV
V
0.10
0.15
0.35
0.59
0.72
0.11
0.18
0.46
0.31
0.20
8
8
25
23
111
*
***
***
ILT
I
II
III
IV
V
12.13
17.10
18.32
23.35
27.39
4.32
7.39
5.53
4.76
4.23
10
14
28
25
148
***
***
IPCE
I
II
III
IV
V
0.10
0.14
0.16
0.43
0.81
0.07
0.04
0.07
0.52
0.40
5
6
17
20
103
***
***
IARM
I
II
III
IV
V
0.15
0.25
0.37
1.03
1.55
0.08
0.18
0.24
0.84
0.58
9
8
17
20
101
***
***
K2
I
II
III
IV
V
2.93
2.05
1.17
0.70
1.09
1.47
1.08
0.71
0.26
0.34
4
6
17
20
108
*
***
IPT: Índice del peso del testiculo; ILT: Índice de la longitud del testiculo; IPCE:
Índice de peso del complejo espermatofórico; IARM: Índice del peso del aparato
reproductor; K2: Razón entre el peso del testículo y el peso del complejo
espermatofórico.
*P < 0.05; *** P < 0.001 (Prueba U de Mann-Whitney).
En los machos hubo también incrementos estadísticamente significativos
(P < 0.05) en el valor de los índices de madurez con los estadios, V > IV > III, y
aunque se observaron también las mismas tendencias en el resto de estadios de
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
137
madurez (III > II > I) éstos no fueron estadísticamente significativos (P > 0.05)
(Tabla XV). Sólamente en el caso del IPT la diferencia III > II fue estadísticamente
significativa.
La razón K2 decrece desde los estadios inmaduros hasta el estadio maduro IV,
cuando el complejo espermatofórico se desarrolla completamente, lo que sugiere
un retraso ontogénico en relación al desarrollo del testículo. Sin embargo, esta
razón se incrementa en individuos completamente maduros (Fig. 53D), sugeriendo
que el testículo continua creciendo a pesar de la transferencia de esperma al
complejo espermatofórico. Este proceso aseguraría la repetida transferencia de
esperma al complejo espermatofórico y por ende, el repetido reemplazo de
espermatóforos.
La media del peso del ARF para 48 hembras completamente maduras (estadio
V) de talla grande (> 65 cm LM) fue de 4.8% del peso corporal, de los cuales el
1.5% corresponde al PO, 2.1% al PGN y 1.2% al POV (Tabla XVI). Las LGN y
LOV midieron un promedio de 29.2 y 25.4% LM, respectivamente. Estas
proporciones contrastan con el promedio del 10.1% para las IARF de tres hembras
de talla de madurez mediana (< 47 cm LM) y, aunque este pequeño tamaño de
muestra limita las comparaciones, queda claro que las hembras de esta talla de
madurez tienen órganos reproductores mayores relativos a la dimensión del
cuerpo que las de talla grande (Tabla XVI; Fig. 52).
El PT supuso en promedio un 0.77% del peso corporal en 32 machos del
subgrupo menor (< 56 cm LM) de los de talla de madurez grande, mientras que el
PT pesó un 0.69% en 37 machos del subgrupo mayor (> 64 cm LM) (prueba U de
Mann-Whitney; U32,45 = 523, P < 0.05)(Tabla XIII). Sin embargo, el promedio del
IPCE fue mayor en el subgrupo más grande (0.6% vs. 0.9%; U32,39 = 224,
P < 0.001). El PARM fue en promedio un 1.4% del peso corporal para el subgrupo
menor y un 1.6% para el mayor (U32,37 = 345, P < 0.01). La LT midió en promedio
27% de LM, sin que hubiera diferencias significativas entre los dos subgrupos
(U38,67 = 1243, P > 0.05). En contraste, el aparato reproductor de un macho del
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
138
grupo de talla de madurez mediano (33.2 cm LM) fue 4.2% del peso corporal
(IPT=1.8 e IPCE=2.4) y su testículo midió el 38.5% de LM.
Tabla XVI. Promedios de los distintos índices de madurez del calamar gigante
por grupos de talla a la madurez, para cada sexo. Grupos definidos en Tablas XII y
XIII, términos como en Tablas XIV y XV. DT: desviación típica.
Media
DT
N
Grupo mediano
Media
DT
N
P
56
56
40
47
76
48
*
***
Grupo grande
Hembras
IPGN
IPO
IPOV
ILOV
ILGN
IARF
3.67
2.41
1.42
30.94
32.70
10.15
1.54
0.33
2.67
8.23
11.58
3.96
5
5
4
2
12
3
Subgrupo menor
2.16
1.52
1.28
25.49
29.20
4.87
0.91
0.48
0.64
4.37
7.75
1.58
*
Mediano (N=1)
Subgrupo mayor
Machos
IPT
IPCE
ILT
IARM
0.77
0.69
27.60
1.48
0.19
0.52
4.03
0.71
32
32
38
32
0.69
0.90
27.80
1.61
0.11
0.18
4.22
0.25
45
39
67
37
*
***
**
1.88
2.48
38.55
4.46
*P < 0.05; ** P < 0.01; *** P < 0.001 (Prueba U de Mann-Whitney).
Los promedios mensuales de los índices de madurez femeninos fluctuan
alrededor de valores medios (0.6 para IPO y IPGN, 16 para ILGN y ILOV), lo que
no sugiere ninguna época reproductiva (Fig. 54). El tamaño de muestra para los
índices de IPOV y IARF no fue suficiente para calcular promedios mensuales. Las
variaciones de estos promedios siguieron el patrón temporal de los estadios de
madurez, con valores máximos en abril y septiembre de 1996, y abril y junio de
1997, y valores mínimos en mayo y noviembre-diciembre 1996. En contraste, en
los machos predominaron los valores altos (0.6 para el IPT y IPCE, 1.2 para el
IARM y 24 para el ILT), correspondiendo a la predominancia de individuos
maduros (Fig. 55). Los valores mensuales máximos fueron hallados en mayo y
noviembre de 1996; los valores mínimos en junio-julio de 1996 y febrero de 1997,
correspondiendo a las mayores proporciones mensuales de machos inmaduros y
madurando (Fig. 43).
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
Media
2
139
A
4
B
DT
IPGN
IPO
3
1
2
1
0
0
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
40
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
C
D
30
ILOV
ILGN
30
20
20
10
10
0
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
1995
1996
Mes
1997
0
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
1995
1996
1997
Mes
Figura 54. Variaciones mensuales del índice del peso del ovario (A), índice del
peso de la glándula nidamentaria (B), índice de la longitud de la glándula
nidamentaria (C) e índice de la longitud del complejo oviductal (D) en hembras del
calamar gigante.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
140
Media
2
DT
B
40
A
ILT
IPT
30
1
20
10
0
0
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
2
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
3
C
Month
D
IARM
IPCE
2
1
0
1
0
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
1995
1996
Mes
1997
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May
1995
1996
1997
Mes
Figura 55. Variaciones mensuales del índice del peso del testículo (A), índice de
la longitud del testículo (B), índice del peso del complejo espermatofórico (C) e
índice del peso del sistema reproductor (D) en machos de calamar gigante.
III. 2. 4. DISCUSIÓN
La pesquería del calamar gigante entre 1995 y 1997 estuvo sostenida por
individuos de madurez de talla grandes con hembras madurando a los 75 cm LM y
machos a los 53 y 67 cm LM. Tradicionalmente los calamares gigantes de gran
tamaño (>40 cm LM) han sido desconocidos en el hemisferio norte (Wormuth,
1976), salvo evidencias anecdóticas en las costas de California (Berry, 1912;
Crocker, 1937; MacGinitie y MacGinitie, 1949). Aunque dominados por calamares
con una moda alrededor de los 30 cm LM, individuos mayores a 60 cm LM han
sido registrados en el Gofo de California durante 1980 (Ehrhardt et al., 1982b,
1983a,b). Capturas comerciales en períodos de pesca posteriores han confirmado
la existencia de grandes calamares gigantes, sobre todo entre 1989 y 1992 frente
a la costa occidental de la península de Baja California (Klett-Traulsen, 1996), y en
el Golfo de California (Morán-Angulo, 1990; Guerrero-Escobedo et al., 1995b). Al
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
141
parecer estas formas gigantes habitan las zonas periférica al sur y al norte del
rango de distribución de la especie (Nigmatullin et al., 1991, 1999); no se sabe, sin
embargo, si las formas del norte migran desde áreas del sur, donde son más
comunes, tal y como propone Nesis (1983).
Las formas de talla de madurez mediana han sido bien conocidas para el Golfo
de California (Sato, 1975, 1976), y parece se que fueron las que sostuvieron la
pesquería durante el primer período, desde 1976 a 1981 (Ehrhardt et al., 1983a,b,
1986; Ramírez y Klett, 1985). Debido a la falta de informacion sobre la talla de
madurez en la literatura, no es posible saber si esta forma estuvo presente en el
Golfo de California entre 1989 y 1992. El pequeño número de calamar de tamaño
mediano detectado en este estudio puede deberse a la selectividad de la potera,
segregación diferencial del calamar por tamaños (que se discute posteriormente) o
simplemente a la dominancia de la forma grande en la población. Las diferencias
entre los grupos de distinta talla de madurez no parecen tener una base genética
(Yokawa, 1995), pero implican desde luego la existencia de distintos parámetros
biológicos, lo que significa que cualquier comparación entre la historia de vida de
los calamares gigantes de distintos períodos de su pesquería en el Golfo de
California debe de realizarse con precaución.
Es difícil definir las temporadas reproductivas del calamar gigante en el Golfo de
California en la literatura debido a la falta de consenso en la metodología, a pesar
de las conclusiones que puedan encontrarse en esos trabajos. Ehrhardt et al.
(1983b, 1986) definieron tres picos reproductivos en 1980, pero sólo aquél
correspondiente a diciembre-enero está basado en una alta ocurrencia de
hembras maduras. El pico reproductivo de mayo-junio está basado en la alta
ocurrencia de hembras gastadas (“estadio V” de su escala, reabsorción aparente
de órganos reproductivos), aunque se sabe que las hembras gastadas tras la
puesta son raramente observadas en operaciones de pesca con potera, porque
cesan de alimentarse (Ch. Nigmatullin, com. pers., abril 2000), luego es difícil
interpretar estos resultados. Ramírez y Klett (1985) definieron de igual manera el
mismo pico reproductivo (mayo a julio) del año siguiente, 1981, aunque por otro
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
142
lado ellos encontraron predominancia de de hembras maduras durante agosto y
septiembre. Guerrero-Escobedo et al. (1992, 1995a) hallaron pocas hembras
maduras entre abril y septiembre de 1991. Hernández-Herrera et al. (1998)
consideraron el estadio de madurez III (madurando, también de la escala de
madurez de Lipiñsky y Underhill, 1985), como activo para la reproducción. En el
presente estudio sólo se consideraron los estadios IV y V como reproductivamente
activos, ya que está basado en la presencia de huevos en los oviductos de las
hembras.
El macho del calamar gigante tiene una vida reproductiva (cinco a seis meses)
más larga que la de las hembras (dos a tres meses). Por esta razón, en aguas de
Perú los machos maduros son más numerosas que las hembras maduras (en un
70-80%) durante la temporada de alimentación (inter-reproductiva). La proporción
sexual es casi igual durante la temporada reproductiva, y en su pico máximo las
hembras maduras dominan sobre los machos (70-80%) (Ch. Nigmatullin, com.
pers., abril 2000). La baja proporción de hembras maduras respecto a los machos
maduros durante la mayor parte del año sugiere que las áreas de surgencias de la
parte central del Golfo de California donde se da la pesquería del calamar gigante
son áreas de alimentación más que de reproducción para esta especie.
Considerando que durante el proceso de madurez la hembra obtiene el esfuerzo
reproductor de la alimentación, el sistema de surgencias alternas de la parte
central del Golfo de California podría proporcionar alimento durante todo el año
para la madurez del calamar gigante. La persistecia de un pequeño número de
hembras reproductivamente activas a lo largo del año sugiere un extenso período
reproductivo, aunque la imposibilidad de detectar algún pico reproductivo refuerza
la idea de que el desove se realiza en áreas afuera de los taludes continentales de
la región central del Golfo de California, ya sea dentro o fuera del Golfo.
La distribución de tallas de los calamares capturados está claramente
determinada por el tamaño de la potera (Ehrhardt et al., 1983a,b; Nesis, 1983).
Las poteras usadas en el período del presente estudio muestran una mayor
selectividad hacia calamares de tallas de 40 a 75 cm LM (87% del total de ellos;
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
143
Fig. 44), entre los cuales el 55% de las hembras eran inmaduras y el 81% de los
machos maduros. Sólamente el 10% de las hembras ocurre sobre ese intervalo de
talla, aunque representan la mitad de las hembras maduras de talla grande
halladas en este estudio. Esto sugiere que algunas de las hembras grandes no
están siendo capturadas con las poteras debido a su tamaño, lo que puede
resultar en una menor proporción de hembras maduras en la muestra y una razón
hembra : macho inversa entre los individuos maduros. Por otro lado, el rango de
talla de machos maduros parece ser bien cubierto en las capturas, aunque los
machos inmaduros y madurando parecen ser submuestreados por la pesquería
debido a su pequeño tamaño en relación a la potera. Anónimo (1999) y Nigmatullin
(en prep.) sugieren además que los machos están subrepresentados en las
capturas realizadas cerca de la superficie porque se distribuyen por debajo de la
profundidad a las que las poteras y las redes de cuchara trabajan. No ha sido
posible evaluar el efecto real de la selectividad de la potera en el muestreo de este
estudio.
La distribución de tallas por estadio de madurez para ambos sexos mostró un
patrón constante en las áreas de pesca frente a Guaymas y Sta. Rosalía durante
las tres temporadas consideradas en este estudio, a pesar de algunas diferencias
en las proporciones de ambos subgrupos de machos de talla de madurez grande y
en la razones sexuales para algunos estadios de madurez. Esto sugiere que el
calamar gigante hace un uso similar de ambas áreas de surgencia. Las dos
muestras tomadas en junio de 1996 afuera de las áreas de surgencia, sin
embargo, mostraron diferencias en cuanto a la composición de tallas y madurez
sexual respecto a los calamares procedentes de las tres temporadas de pesca.
Las muestra tomada frente a Guaymas, fuera de la temporada de surgencias en
esa área, comprendió once de las dieciseis hembras de talla de madurez mediana
observadas en todo el estudio (Fig. 18). La otra muestra, colectada sobre la
cuenca de San Pedro Mártir, al norte de las áreas de pesca, estuvo dominada por
hembras inmaduras de entre 24 y 45 cm LM, e incluyó dos de los tres machos de
talla de madurez mediana hallados en este estudio (Fig. 19). Se encontró una
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
144
distribución de tallas similar frente a Sta. Rosalía el año siguiente, junio 1997, pero
con la adición de calamares maduros grandes (> 70 cm LM) de ambos sexos (Fig.
20).
Esto sugiere un patrón de segregación espacial del calamar gigante por tallas
de madurez, con los calamares más grandes habitando las áreas de pesca
caracterizadas por surgencias periódicas de aguas altamente productivas,
mientras que los calamares de talla de madurez mediana se distribuyen afuerta de
las áreas de surgencia, con aguas menos productivas. Este tipo de segregación
fue observado en mayo-junio de 1996 por Hernández-Herrera et al. (1996),
quienes encontraron calamares grandes con una baja ocurrencia de hembras
maduras sólo en la parte central del Golfo de California, e individuos más
pequeños, mayoritariamente hasta los 46 cm LM, y alta ocurrencia de hembras
maduras en las áreas del sur del Golfo.
Nesis (1970) reportó que las hembras inmaduras del calamar gigante pueden
copular. Ello puede estar relacionado con el dimorfismo sexual que hace que los
machos maduren antes y alcancen tallas más pequeñas (Arkhipkin y Mikheev,
1992) aunque probablemente la cópula en hembras inmaduras no sea tan
generalizada, ya que sólo se dió en el 14.7% de ellas en este estudio.
Los individuos completamente maduros de la forma grande del calamar gigante
muestran probablemente los menores índices de madurez de toda la familia
Ommastrephidae. Los índices de madurez discriminaron exitosamente los tres
estadios de madurez: inmaduros, madurando y maduros. La falla del IPOV y el
IARF de discriminar entre los estadios inmaduro y madurando se atribuye al
tamaño de muestra pequeño para determinar esos índices. Es también posible
que en el caso de los machos el pequeño número de individuos inmaduros y
madurando en las muestras haya impedido discriminar ambos estadios utilizando
los índices de madurez. Es notorio el hecho de que en los machos de calamar
gigante completamente maduros (estadio V) el testículo continue creciendo, a
pesar de la transferencia de esperma al complejo espermatofórico. En los
omastréfidos neríticos el testículo decrece o desaparece debido a la transferencia
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA
145
de esperma (Hastie et al., 1994). Esta diferencia entre ambos tipos de
omastréfidos sugiere que las especies más oceánicas se caracterizan por una
cópula repetida o una vida reproductiva más prolongada, o ambos fenómenos.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
146
III. 3. DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
III. 3. 1. INTRODUCCIÓN
III. 3. 1. 1. Fecundidad de la hembra de calamar gigante
Dada la radiación adaptativa que presenta la familia Ommastrephidae y
su
importancia
ecológica
en
el
océano
mundial,
sus
estrategias
reproductivas son objeto apropiado para el análisis de las implicaciones
ecológicas que conllevan (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994). Desde el punto
de vista del manejo pesquero, las diferencias en el comportamiento
desovante y la creación de masas de huevos son de considerable
importancia (Boyle, 1990). La información sobre distribución de tallas y
número de ovocitos en el ovario, y el número y tamaño de huevos en los
oviductos son esenciales para entender la estrategia reproductiva en
calamares (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992, 1993, 1999; Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1992, 1999).
Nesis (1970, 1983) describió los huevos del calamar gigante en hembras. Los
ovocitos inmaduros son opacos, blancos, y de forma irregular multiangular,
mientras que los huevos maduros son ovales, transparentes y de color amarillo
ámbar. Los ovocitos varían en tamaño desde 0.1 a 1 mm, siendo los huevos
maduros de 0.9 a 1.1 mm de diámetro máximo con un peso de promedio de 0.57
mg. Yatsu et al. (1999a,b) describieron los huevos como ovalados y de 0.9×1.3
mm de tamaño.
Nesis (1970, 1983) estimó la fecundidad para el calamar gigante, reportando
cifras de 100,000 a 600,000 (máximo de 650,000), teniendo en cuenta sólo los
ovocitos vitelados del ovario y los huevos maduros de los oviductos de ~1 mm en
hembras de 35 a 56 cm LM de Perú y Chile. Observó que la maduración de los
ovocitos al parecer no es simultánea y por ello estas cifras de fecundidad deben
estar subestimadas. La mayor parte de los huevos se encuentran en los oviductos
y aparentemente la descarga de éstos es simultánea (Nesis, 1970, 1986).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
147
Sin embargo, esta estimación de fecundidad apareció erróneamente como de
1,000,000 a más de 6,000,000 de huevos en el texto de 1970, tanto en el original
ruso (Chingis Nigmatullin, com. pers.), como en su traducción al inglés (Nesis,
1970; p. 114), siendo correctas las cifras que se reportan en la tabla y el resumen
del trabajo. Posteriormente Ehrhardt et al. (1983b, 1986) citaron, de manera
además no muy clara, a Nesis (1970) reportando esta cifra errónea. Debido a esto,
en revisiones posteriores sobre fecundidad de cefalópodos (Voss, 1983; Mangold,
1987, 1989; Boyle, 1990) se reporta la cifra de uno a más de seis millones de
huevos como estimación de fecundidad del calamar gigante por parte de Ehrhartd
et al. (1983b) para el Golfo de California, contribuyendo a difundir el error tanto en
la cifra estimada como en su fuente original. El caso más notorio es Mangold
(1987), quien reporta tanto la estimación original y verdadera de Nesis (1970)
(100,000-650,000), como la de Ehrhardt et al. (1983b) (1 a 6 millones).
Los cefalópodos fueron generalmente considerados organismos semélparos,
incluyendo los omastréfidos, en los cuales el desove se creía que se realizaba en
cuestión de horas (Mangold, 1983). Nesis (1983) sugirió que el calamar gigante
muere tras desovar una vez. Young y Hixon en Mangold, (1983) fueron los
primeros en sugerir un desove intermitente en Sthenoteuthis oualaniensis;
posteriormente Harman et al. (1989) observaron en esta especie evidencias como
maduración contínua de los huevos con crecimiento somático significativo en
hembras maduras.
Nigmatullin y Laptikhovsky (1994) consideran desoves intermitentes en todos
los Ommastrephidae y definen dos estrategias reproductivas en la familia:
1. Estrategia nerítica, tipo Illex. Desoves de tipo descendente, en los cuales el
calamar cesa de alimentarse poco antes de la puesta, y va degenerando
físicamente conforme se dan las puestas intermitentes, las cuales son
consecutivamente menores en tamaño. El desove ocurre cerca del fondo sobre la
plataforma o talud continental. Esta estrategia es típica de las subfamilias Illicinae,
Todaropsinae y Todarodinae (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1993; Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1999).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
148
2. Estrategia oceánica, tipo Sthenoteuthis. La hembra continua alimentándose
durante el período reproductivo, persistiendo el crecimiento somático (también
Harman et al., 1989). Las puestas consecutivas son de magnitud semejante, sin
conexión con el fondo, supuestamente en el ámbito epipelágico. Esta estrategia se
da en los Ornithoteuthinae y Ommastrephinae.
Estos dos grupos de omastréfidos reflejan la transición desde los biotopos de
plataforma y talud continental en las primitivas subfamilias a los ecosistemas
oceánicos
epipelágicos
en
los
más
evolucionados
Ornithoteuthinae
y
Ommastrephinae. Hay dos tendencias evolutivas dentro de la evolución de la
familia Ommastrephidae: hacia la estrategia K (Todaropsinae, especialmente
algunos Todarodinae) y hacia la estrategia r (Ornithoteuthinae y Ommastrephinae)
con un aumento de la fecundidad y retención del primitivo (Illex) tamaño pequeño
de los huevos (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994, 1999). El calamar gigante,
perteneciendo a los omastréfidos oceánicos, pero reteniendo caracteres neritooceánicos, presenta rasgos intermedios entre ambos grupos, como fecundidad de
300,000 (15 cm LM) a 13 millones de huevos (70 cm LM), fecundidad relativa
moderada, 1500-3500 huevos/g, y una proporción de ovocitos vitelados en el
ovario mayor al 10% (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994).
Nigmatullin et al. (1999)7 reportan una distribución unimodal de ovocitos
ováricos con predominancia (>85-90%) de ovocitos protoplasmáticos de 0.1-0.2
mm de diámetro. La máxima proporción de ovocitos vitelados es del 23%. Los
huevos son rosados o color frambuesa, con diámetros de 0.78-1.07 y pesos de
0.22-0.47 mg. El máximo número de huevos en los oviductos se incrementa entre
los 10,000 de una hembra de 15 cm LM, a 300,000 en otra de 35 cm LM, y un
millón7 en hembras mayores a 50 cm LM. La fecundidad potencial se estima entre
300,000 y 32,500,0007, pero varía por un factor de 3 a 7 entre hembras de la
misma talla y el mismo grupo. La hembra desova no menos de la mitad de su
fecundidad potencial. Asumiendo una duración del período de maduración y
7
Algunos datos de este trabajo fueron tomados del presente subcapítulo.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
149
madurez de 3-4 meses, la producción diaria de huevos se estima en 8-10
huevos/g (0.25-0.5% peso corporal).
Los huevos del calamar gigante no se han hallado en el mar (Nesis, 1983).
Tafur y Rabí (1997) observaron desoves incidentales en cautiverio, tratándose
probablemente de huevos no fertilizados expulsados como una estrategia
defensiva. En la familia Ommastrephidae se han descrito las masas de huevos de
especies de Illex, Todarodes y Sthenoteuthis, todos ellas obtenidas en acuario; tan
sólo las de S. pteropus fueron colectadas en el mar (ver revisión en Nesis, 1996).
En Illex illecebrosus la masa de huevos es como un balón de gelatina ligera pero
firme (su consistencia hace imposible colectarlas con una red), de flotabilidad
neutra en su medio (O’Dor y Balch, 1985); estos autores suponen que la puesta es
epipelágica y que la masa de huevos se hunde hasta mantenerse flotando en la
picnoclina. Otros autores (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994; Nesis, 1996), sin
embargo, opinan que la puesta en las subfamilias Illicinae, Todaropsinae y
Todarodinae ha de darse cerca del fondo de la plataforma y talud continentales.
En la subfamilia Ommastrephinae, sin embargo, se cree que han de ser
epipelágicos (Nesis, 1996), y en el caso del calamar gigante deben darse tanto en
el ámbito oceánico de las corrientes de California y Perú (Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1994; Nigmatullin et al., en prensa), como sobre el talud continental
(Nesis, 1970, 1983).
En los calamares de la subfamilia Ommastrephinae las puestas son
intermitentes y multiproporcionales, durando hasta varios meses. Estos calamares
continuan alimentándose entre puestas, presentando crecimiento somático; se
mantienen musculosos casi hasta el momento de la muerte postpuesta y
probablemente se hunden tras morir (Harman et al., 1989; Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1994; Nesis, 1996). Las observaciones sobre ejemplares desovados
de esta subfamilia son raras. Baral (1967a,b) observó agregaciones de miles de
calamares gigantes (55-80 cm LM) inactivos, en la superficie frente a Valparaíso.
Se cree que se trataba de calamares desovados por la similitud con agregaciones
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
150
semejantes de Sthenoteuthis pteropus desovados observadas en el Atlántico
tropical (Nigmatullin, en prep.).
III. 3. 1. 2. Fecundidad del macho de calamar gigante
Nesis (1970) describió los espermatóforos del calamar gigante. El número y
longitud de ellos aumenta con el crecimiento: 300 espermatóforos con un
promedio de 27.5 mm de longitud en un macho de 24 cm LM, hasta 1200 con un
promedio de 35 mm en otro macho de 40 cm LM, mientras que su longitud relativa
decrece desde un 11.5% de LM hasta un 9%.
Nigmatullin et al. (1999) reportan que los espermatóforos del calamar gigante
pesan entre 10 y 17 mg, y miden entre 17-19 cm en individuos de 14-16 cm LM
(11-13% LM) y 30-32 cm en los de 36-40 cm LM (6.9-10%). Durante la
espermatogénesis, tanto la longitud de los nuevos espermatóforos (en un 2-3%
LM) como su reservorio seminal (5-7% del espermatóforo) aumentan de tamaño.
Los machos menores a 25-30 cm LM producen 500-800 espermatóforos, mientras
aquellos de 31-40 cm LM producen 1,000-1,500.
Nigmatullin y Sabirov (en prep.) hallaron que en los omastréfidos en general la
longitud del espermatóforo se correlaciona positivamente con la LM y
negativamente con la longitud relativa a él (%LM). El número máximo de
espermatóforos se da entre los omastréfidos más grandes y varía en torno a los
1000-2500. En los grandes Ommastrephinae (Dosidicus, Ommastrephes y
Sthenoteuthis) se da un crecimiento alométricamente positivo del complejo
espermatofórico a lo largo de su vida, con un máximo en el período de
espermatogénesis activa. El tamaño de los espermatóforos y el volumen del
reservorio seminal también aumenta con el tamaño. El número de espermatóforos,
sin embargo, no varía significativamente con la LM (Nigmatullin y Sabirov, en
prep.).
Pese a haber estimaciones de fecundidad y descripciones de los huevos
intraoviductales, no se conocen detalles sobre los ovocitos intraováricos en el
calamar gigante. No existen datos sobre el desarrollo de los ovocitos,
características de los huevos y estimaciones de fecundidad de hembras, así como
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
151
sobre producción y características de los espermatóforos de los machos del
calamar gigante del Golfo de California, por lo que el objetivo de este capítulo es
proporcionar y discutir esta información.
III. 3. 2. MATERIALES Y MÉTODOS
Se analizaron los ovarios de 31 hembras de calamar gigante (36.1 – 87.5 cm
LM) colectadas dentro del esquema de este estudio, más 2 hembras de 28.5 y
17.5 cm LM colectadas en la isla Tortuga en mayo de 1998 (Tabla XVII). Los
estadios de madurez estan representados de la siguiente manera: maduras, 9 del
estadio V (24.6 – 87.5- cm LM) y 3 del estadio IV (59.1 – 75 cm LM); 8 madurando,
estadio III, de 49.1 – 71.2 cm LM; e inmaduras, 12 estadio del estadio II (28.5 –
69.5 cm LM) y un sólo ejemplar del estadio I, de 17.5 cm LM.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
152
Tabla XVII. Relación de las hembras de calamar gigante analizadas para el
estudio de fecundidad.
Estadio
V
*
*
*
*
IV
III
II
I
Fecha
Localidad
LM (cm)
Peso (kg) Edad** Ovario (g) Oviductos (g)
10-8-96
Sta. Rosalía
23-1-97
Guaymas
15-4-97
Guaymas
23-1-97
Guaymas
15-4-97
Guaymas
16-2-97
Guaymas
16-4-97
Guaymas
3-5-96
Guaymas
4-5-96
Guaymas
2-4-96
Guaymas
16-6-96 S. Pedro Mártir
28-3-96
Guaymas
10-5-98
Isla Tortuga
87.5
85.5
82.6
82.5
74.6
71
69.6
67
42.4
38.7
36.1
34.0
24.6
23.175
19
18.675
20.175
15.075
11.975
10.3
8.65
2.2
1.5
1.25
1.319
0.426
1-12-95
Guaymas
26-3-96
Guaymas
11-6-96 S. Pedro Mártir
75
66.4
59.1
12.45
7.625
6.2
15-4-97
Guaymas
10-8-96 Santa Rosalía
11-7-96 Santa Rosalía
10-8-96 Santa Rosalía
15-4-97
Guaymas
15-4-97
Guaymas
11-6-96 S. Pedro Mártir
26-3-96
Guaymas
71.2
71
70.7
69.6
67.4
63.3
57.2
49.1
12.425
13.05
14.5
11.05
10.7
8.85
5.25
2.175
23-11-95
Guaymas
16-6-96 S. Pedro Mártir
27-11-95
Guaymas
3-2-96
Guaymas
23-11-95
Guaymas
11-3-97
Guaymas
5-3-96
Guaymas
26-3-96
Guaymas
27-3-96
Guaymas
16-3-97
Guaymas
27-3-96
Guaymas
10-5-98
Isla Tortuga
64.5
65.2
64
63.5
62
58
55.2
49.2
47.9
44.6
42.2
28.5
8.45
9.1
6.65
7.4
7.35
6.1
5.225
2.775
2.125
2.3
1.175
0.576
17.5
0.135
10-5-98
Isla Tortuga
*Ovario no analizado
**En días, tomado del capítulo sobre edad y crecimiento
386
408
439
316
234
212
236
220
361.0
263.1
260.5
316.4
269.8
188.1
163.2
138.6
48.1
39.6
25.0
26.3
344
279
47.0
28.2
26.2
350
306
327
315
323
313
234
314
324
308
319
289
271
240
229
48.8
50.2
94.3
27.6
52.0
37.5
16.1
8.9
16.7
25.1
19.8
23.0
16.7
17.8
9.0
10.5
14.1
7.2
8.0
2.4
0.3
540.3
197.7
13.1
345.8
212.5
23.1
62.2
96.1
21.6
30.5
17.8
68.0
31.0
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
153
En 25 hembras de estadio de madurez I-IV (y uno de V) se analizó una
submuestra de 2-4 mg, de cada parte (anterior, media y posterior) del ovario. Las
submuestras de la superficie, capa intermedia y núcleo de cada parte del ovario no
mostraron diferencias entre ellas, por lo que sólo se analizó una submuestra en
cada parte. En las 8 hembras maduras del estadio V se analizaron de 2 a 5
submuestras de cerca de 15-30 mg en cada una de las partes del ovario. En cada
caso se contaron todos los ovocitos presentes, en una cápsula de Bogorov y con
ayuda de una lupa binocular, a 8-56 aumentos, con objeto de estimar la
fecundidad.
Los ovocitos se clasificaron en los seis grupos de tamaños descritos en
Nigmatullin et al., (1995a, 1996) (Fig. 56). El grupo I corresponde al folículo
primordial, siendo ovocitos poligonales con el núcleo oval, grande y situado en el
centro; el grupo II es la fase del folículo simple, con ovocitos ovales o globulares y
citoplasma expandido; el grupo III representa el folículo compuesto, con forma de
hoja, con numerosos surcos superficiales, color oscuro y núcleo invisible; el grupo
IV corresponde al período de vacuolización y acumulación del vitelo, estando los
ovocitos recubiertos de surcos reticulados y color oscuro; el grupo V representa la
fase de expulsión del folículo, con ovocitos redondeados de color amarillo,
habiendo casi desaparecido los surcos reticulados; y el grupo VI son los ovocitos
maduros, de superficie lisa, ovalados y color ambarino. Los ovocitos de los grupos
I-III son protoplasmáticos, los del IV vitelogénicos, el V es maduro pero con la
capa de epitelio folicular y VI es el huevo ovulado libre en la cavidad celomática o
en los ovidutos (Nigmatullin et al., 1995a, 1996).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
154
Figura 56. Grupos de tamaños de ovocitos del ovario de un calamar oegópsido,
Thysanoteuthis rhombus. (A) Grupo de tamaño I, (B) grupo II, (C) grupo III, (D)
grupo IV, (E) grupo V, (F) grupo VI, y (G) vaso sanguíneo con varios grupos de
tamaño de ovocitos. (Tomado de Nigmatullin et al., 1995a).
Con objeto de conocer la distribución de tallas de los distintos grupos de
ovocitos, se midieron con una precisión de 0.01 mm los ovocitos de los ovarios de
15 hembras (36.1-87.5 cm LM, uno en estadio II, 5 del III, 3 del IV y 6 del V). En
cada caso se midieron de 150 a 250 ovocitos de tres submuestras, una de cada
parte del ovario.
Se analizaron los huevos de los oviductos de 13 hembras maduras (estadio V)
de 36.1-87.5 cm LM, incluyendo las 9 hembras de estadio V, colectadas dentro del
esquema de este estudio más una hembra madura de 24.6 cm LM, colectada en la
isla Tortuga en mayo de 1998. En 11 de las hembras los oviductos se pesaron con
una precisión de 0.1 g y el número de huevos contenido en ellos se estimó a partir
del conteo del número de huevos de 3-6 submuestras de aproximadamente 30-60
o hasta 200 mg de las distintas regiónes de los oviductos (en dos hembras no se
realizó esta estimación). En 12 de las hembras se midieron los diámetros mayor y
menor con una lupa estereoscópica y equipada con micrómetro (con 0.05 mm de
precisión) de 150 huevos, repartidos en 3 submuestras, de la parte anterior de uno
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
155
de los oviductos (en una hembra no fue posible medir los huevos por tratarse de
material congelado). En 10 de estas hembras el peso promedio de los huevos se
estimó como el promedio de las divisiones entre el peso de la submuestras y la
cantidad de huevos estimados en ellas.
Debido al efecto de la preservación, los huevos no son siempre simétricamente
perfectos y, siguiendo a Clark (1934) para obviar cualquier selección del diámetro
mayor o menor, el micrómetro se colocó en posición horizontal y se midió el
diámetro del huevo paralelo a él (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1993; Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1994). Este diámetro casual se midió en los huevos oviductales de 9
de las hembras V. Para ello se tomaron 3-6 submuestras de unos 50 huevos de
las distintas partes (anterior, media, posterior) del oviducto, y se midieron con una
precisión de 0.1 mm.
La fecundidad potencial (FP) se calculó como la suma del número estimado de
todos los ovocitos del ovario más aquellos contenidos en los oviductos. Se supone
que este número permanece constante desde la inmadurez avanzada y hasta el
principio del desove, debido a la ausencia de ovocitos menores a 0.05 mm y
ovogonias en el ovario durante ese intervalo (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992,
1993; Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994, 1999). La fecundidad real se estima entre
el 60-80% de la fecundidad potencial, el resto de los ovocitos se reabsorben en
hembras desovadas (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994, 1999).
La fecundidad relativa (FR) es la razón entre la fecundidad potencial y el peso
corporal de los calamares adultos (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994). La carga
oviductal (CV) se define como el número de huevos en los oviductos (Rasero et
al., 1995). El total de ovocitos vitelados (OV) comprende aquellos ovocitos
vitelados en el ovario (grupos de tamaño IV, V y VI), así como los huevos que se
encuentran en los oviductos (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1993).
El coeficiente de ovocitos vitelados (COV) es la razón entre los OV y la
fecundidad potencial en hembras antes del desove, expresada como porcentaje.
Este coeficiente muestra la cantidad de ovocitos dirigidos simultaneamente a la
vitelogénesis y refleja por lo tanto las peculiaridades de la provisión de ovocitos
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
156
vitelados y del desove (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994). Se calcularon las
relaciones potenciales y exponenciales entre las FP, FR, OV y CV, y la LM y el
peso de las hembras utilizando el método iterativo no lineal de cuadrados mínimos
(SIGMAPLOT 4.0).
La inversión reproductiva potencial (PRI) se calculó como el producto de la FR y
el peso individual del huevo, y es una estimación de la inversión reproductora de
cada hembra a lo largo de la época reproductiva, (Laptikhovsky y Nigmatullin,
1993). El coeficiente del crecimiento natural poblacional mensual (rm) se calculó
para cada hembra como rm= ln(Ro)/t, donde Ro es el número de progenie de la
hembra, y t es su longevidad en meses (Nigmatullin y Laptikhovky, 1999).
Adicionalmente se tomaron los pesos con una precisión de 0.1 gramos de los
ovarios, ambos complejos oviductales y ambas glándulas nidamentarias de 72
hembras maduras correspondientes al estadio de madurez V (ver capítulo sobre
reproducción). Se estimó para ellas el índice de grosor de la glándula nidamentaria
como la relación entre el peso, en gramos, y la longitud, en cm, promedio de
ambas glándulas nidamentarias (modificado de Rasero et al., 1995). Se calculó el
porcentaje de llenado de los oviductos (ambos complejos oviductales) para 54 de
estas hembras de manera similar a Harman et al. (1989). Se tomó el valor máximo
de los pesos de ambos complejos oviductales de los calamares para cada
intervalo de 2.5 cm LM, y se les aplicó una regresión lineal, sin necesidad de
transformación, para estimar el peso máximo de ambos complejos oviductales
para la talla de cualquier hembra madura. Posteriormente se calculó el porcentaje
de llenado de los oviductos para cada calamar, dividiendo el peso de sus
complejos oviductales entre aquel peso máximo predicho por la regresión para su
talla.
En el caso de los machos, se examinaron los espermatóforos de los complejos
espermatofóricos de 133 organismos maduros (19 del estadios IV y 114 del V)
comprendidos entre los 25.2 y 73.9 cm LM. Se contaron el número de
espermatoforos en 131 de ellos y se midió con un vernier, con una precisión de
0.01 mm, una muestra de 15 espermatóforos de todos ellos. Se tomó el número
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
157
máximo de espermatóforos de cada intervalo de 5 cm LM y se le aplicó una
regresión con la cuál estimar el número máximo de espermatóforos a cualquier
talla. Posteriormente se calculó para cada macho un coeficiente de llenado del
complejo espermatofórico como el porcentaje entre el número de espermatóforos
observados en él y el número máximo estimado a partir de la ecuación
anteriormente descrita. De un macho maduro del estadio V de 73.9 cm LM se
midieron 15 espermatóforos de cada región del saco espermatofórico: pene,
primera y segunda espiras y fundus (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992).
III. 3. 3. RESULTADOS
III. 3. 3. 1. Hembras
III. 3. 3. 1. 1. Dinámica ontogenética del desarrollo del ovocito
El desarrollo de los ovocitos es claramente asincrónico, con una estructura por
talla de los ovocitos unimodal, y una clara predominancia de ovocitos de los
grupos I y sobre todo II (folículo simple) en todos los estadios de madurez (Fig.
57). En los estadios de madurez I e inicio del II predominan ligeramente los
ovocitos del grupo I, mientras que en hembras más grandes del estadio II el
dominio del grupo II se hace patente (60-70%). En hembras madurando (estadio
de madurez III), aparecen ya algunos ovocitos (hasta 8%) del grupo III (folículo
compuesto) preparados para la vitelogénesis. Los ovocitos en proceso de
vitelogénesis (grupo IV) sólo aparecen en hembras completamente maduras
(estadio V), representando un promedio del 7.5% del total de ovocitos
intraováricos (entre 2.6 y 12.4%). No obstante, se hallaron también en los ovarios
de dos hembras que estaban madurando (estadio III), con frecuencias relativas de
0.4 y 1.8%. Los ovocitos maduros (grupos V y VI) en el ovario son especialmente
raros (≤1%), reflejando el rápido vaciado hacia los oviductos (Nigmatullin et al.,
1995a).
Frecuencia (%)
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
158
A
80
17.5 cm ML
60
40
20
0
I
II
III
IV
V
VI
B
Frecuencia (%)
80
60
28.5 cm ML
42.2 cm ML
44.6 cm ML
40
47.9 cm ML
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
60
49.2 cm ML
55.2 cm ML
C
58.0 cm ML
40
62.0 cm ML
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
60
63.5 cm ML
64.0 cm ML
D
65.2 cm ML
40
69.5 cm ML
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
60
49.1 cm ML
57.2 cm ML
E
63.3 cm ML
40
67.4 cm ML
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
60
69.6 cm ML
70.7 cm ML
F
71.0 cm ML
40
71.2 cm ML
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Grupo de tamaño del oocito
Figura 57. Distribución de frecuencias de los grupos de tamaño de los ovocitos
en los ovarios de las hembras de calamar gigante relacionadas en la Tabla XVII.
A, estadio de madurez I; B, C y D, estadio II; E y F, estadio III.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
159
G
Frecuencia (%)
80
59.1 cm ML
60
66.4 cm ML
40
75.0 cm ML
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
Frecuencia (%)
80
60
36.1 cm ML
H
42.4 cm ML
40
VI
67.0 cm ML
n = 26714
n = 14434
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
Frecuencia (%)
80
60
I
69.6 cm ML
71.0 cm ML
n = 17880
40
VI
74.6 cm ML
n = 21638
n = 13431
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
60
82.6 cm ML
n = 11305
n = 15168
40
J
85.5 cm ML
87.5 cm ML
n = 13593
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Grupo de tamaño del oocito
Figura 57 (cont.). Distribución de frecuencias de los grupos de tamaño de los
ovocitos en los ovarios de las hembras de calamar gigante relacionadas en la
Tabla XVII. G, estadio IV; y H, I y J, estadio V.
No se observó una distribución diferencial entre las tres regiones del ovario en
relación al desarrollo de los ovocitos, a juzgar por la distribución de frecuencias de
los grupos de estos en siete de las hembras maduras (Fig. 58).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
ANTERIOR
MEDIA
n=7380
n = 6787
160
POSTERIOR
Frecuencia (%)
80
60
42.4 cm ML
n = 12547
40
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
67.0 cm ML
n = 4650
60
n = 3719
n = 6065
40
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
69.6 cm ML
n = 3139
60
n = 11055
n = 3686
40
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
71.0 cm ML
n = 7851
60
n = 6737
n = 7050
40
20
0
I
II
III
IV
V
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
82.6 cm ML
60
n = 4151
n = 5477
n = 5550
40
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
85.5 cm ML
60
n = 3810
n = 3381
n = 4114
40
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Frecuencia (%)
80
87.5 cm ML
60
n = 3205
n = 6197
n = 4191
40
20
0
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
I
II
III
IV
V
VI
Grupo de tamaño del oocito
Figura 58. Distribución de frecuencias de los grupos de tamaños de ovocitos en
las tres regiones (anterior, media y posterior) de los ovarios de siete de las
hembras maduras (estadio V) relacionadas en la Tabla XVII.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
161
Los ovocitos del grupo I miden entre 0.05 y más de 0.1 mm de diámetro; no se
hallaron ovocitos menores a 0.05 mm en los ejemplares observados, de
inmadurez avanzada II o estadios de madurez posteriores (III-V), ya que la
producción de ovocitos cesa antes de la vitelogénesis. El número de ovocitos se
mantiene constante desde el final del estadio inmaduro y hasta el comienzo de la
puesta (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1993). Los ovocitos del grupo II miden entre
0.1 y 0.3 mm de diámetro, los del grupo III entre 0.2 y 0.7 mm, y los del grupo IV
entre 0.4 y 1.2 mm. Los del grupo V son los mayores ovocitos, entre 1 y 1.2 mm,
por ser ovocitos vitelados que conservan la capa folicular. Los ovocitos maduros
del ovario miden entre 1 y 1.1 mm de diámetro (Fig. 59).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
63.5 cm LM, II
71 cm LM, III
n = 499
n = 163
Frecuencia (%)
60
6
40
4
20
0.2
Frecuencia (%)
0.4
0.4
0
0.6
30
2
0
0.0
0.2
69.6 cm LM, III
n = 148
0.2
0.4
0.4
0
0.6
70.7 cm LM, III
n = 395
6
50
60
50
40
40
30
30
4
20
2
20
20
10
10
0.0
0.2
0
0.0
0.4
0.2
0
0.0
0.4
59.1 cm LM, IV
66.4 cm LM, IV
n = 162
n = 181
50
60
50
40
40
30
30
0.2
4
0.4
0
1.0
6
4
30
2
2
10
0.0
0.2
0.4
0.4
50
8
0
0
0.6
0.0
0.2
6
n = 257
0.4
0.4
0
0.6
50
8
36.1 cm LM, V
40
30
0.8
20
0
0.2
0.6
40
10
0.0
0.4
n = 175
50
6
20
10
0.4
75 cm LM, IV
20
0
Frecuencia (%)
0
0.0
0
0.6
0.4
0.4
n = 351
40
2
20
10
57.2 cm LM, III
60
4
40
10
0
Frecuencia (%)
4
20
2
10
6
60
50
30
30
80
42.4 cm LM, V
40
6
n = 591
30
4
20
4
20
2
10
0
0.0
0.2
0.4 0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
8
71 cm LM, V
40
6
n = 546
30
2
10
0
1.2
50
Frecuencia (%)
n = 280
6
40
0
0.0
0
0.0
0.2
0.4 0.2
0.4
50
0.6
0.8
0
1.2
1.0
74.6 cm LM, V
10
8
40
n = 556
30
6
20
4
10
2
4
20
2
10
0
0.0
0.2
0.4 0.2
0.4
50
Frecuencia (%)
71.2 cm LM, III
50
50
162
0.6
0.8
1.0
82.6 cm LM, V
40
8
6
n = 537
30
0
0.0
0
1.2
0.2
0.4 0.2
0.4
50
0.6
0.8
1.0
87.5 cm LM, V
40
4
20
4
20
2
10
0
0.0
8
6
n = 645
30
0
1.2
0.2
0.4 0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
2
10
0
1.2
0
0.0
0.2
Diámetro del oocito (mm)
0.4 0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
0
1.2
Diámetro del oocito (mm)
Grupo de tamaño
de los oocitos:
I
II
III
IV
V
VI
Figura 59. Distribución de frecuencia de tallas de los grupos de tamaños de
ovocitos hallados en los ovarios de hembras de distintos estadios de madurez,
relacionadas en la Tabla XVII. Nótese el eje de frecuencia derecho para mostrar la
distribución de talla de los ovocitos de los grupos III-VI.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
163
III. 3. 3. 1. 2. Fecundidad
El número total de ovocitos en los ovarios fluctuó desde los 800 mil de la única
hembra de estadio I (17.5 cm LM), hasta los 32 millones de una hembra madura
de 71 cm LM (Tabla XV). Los promedios de fecundidad potencial por estadio de
madurez para las hembras de madurez del grupo grande (>50 cm LM) son:
estadio II (28.5-69.5 cm LM), 13.3±3.9 millones; estadio III (49.1-71.2 cm LM),
18.8±4.9 millones; estadio IV (59.1-75 cm LM), 18.8±2.2 millones; y estadio V (6787.5 cm LM), 21±7.5 millones. No hay diferencias significativas entre los últimos
tres estadios (ANOVA, F=0.29, P=0.74), luego la fecundidad potencial ha de estar
determinada desde estadios tempranos. Al menos tres hembras inmaduras, 5865.2 cm LM con estadio de madurez II ya presentan fecundidades de 17-19
millones de ovocitos (Tabla XVIII).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
164
Tabla XVIII. Fecundidad potencial (FP, en miles), fecundidad relativa (FR),
coeficiente de ovocitos vitelados (CVO%), carga oviductal (CV, en miles), inversión
reproductiva potencial (PRI), y el coeficiente del crecimiento natural poblacional
mensual (rm) de las hembras de calamar gigante relacionadas en la Tabla XVII.
Estadio LM, cm Peso, kg
V
FP
FR
CVO %
CV
rm
87.5
85.5
82.6
82.5
74.6
71
69.6
67
42.4
38.7
36.1
34.0
24.6
23.175 25,790
19
23,157
18.675 25,887
20.175
15.075 14,782
11.975 32,475
10.3
15,862
8.65 11, 529
2.2
5,568
1.5
1.25
1,674
1.319
0.426
1,112
1,218
1,386
13.9 1,197 1.3-1.32
5.8 395 1.22-1.24
5.4
26 1.14-1.16
980
2,711
1,540
1,332
2,530
12.6
2.8
8.1
10.1
6.1
1,339
7.4
IV
75
66.4
59.1
12.45
7.625
6.2
21,363
17,647
17,466
1,715
2,314
2,817
III
71.2
71
70.7
69.6
67.4
63.3
57.2
49.1
12.425
13.05
14.5
11.05
10.7
8.85
5.25
2.175
20,333
22,818
16,258
23,000
19,419
23,437
16,100
8,900
II
69.5
65.2
64
63.5
62
58
55.2
49.2
47.9
44.6
42.2
28.5
8.45
9.1
6.65
7.4
7.35
6.1
5.225
2.775
2.125
2.3
1.175
0.576
13,916
17,928
19,010
15,133
14,521
17,260
10,000
12,366
12,819
11,546
10,952
4,676
I
17.5
0.135
813
531
50
148
213
49
72
54
85
1.38-1.41
1.69-1.66
PRI
466
581
687
1.51-1.54
1.95-1.98
378
1,256
625
575
1,103
1.77-1.81
427
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
165
La fecundidad potencial se incrementa con la LM (mm), el peso (P, en g) y la
edad (t, en días) de acuerdo a las siguientes ecuaciones (Fig. 60A):
Para el total de las 33 hembras (17.5-87.5 cm LM):
FP = 1278*LM1.466
FP = 3698162e0.0023LM
r2=0.68
r2=0.63
FP = 408437*P0.414
FP = 10542146e0.00004P
r2=0.68
r2=0.49
FP = 1535 t 1.613
FP = 397600e0.0045t
r2=0.46
r2=0.42
Para 13 hembras inmaduras (estadios I-II; 28.5-69.5 cm LM):
FP = 6568*LM1.208
FP = 3321631e0.0025LM
r2=0.80
r2=0.70
FP = 766403*P0.3406
FP = 7807010e0.0001P
r2=0.73
r2=0.51
Para 8 hembras madurando (estadio III; 49.1-71.2 cm LM):
FP = 438.8*LM1.645
FP = 3656281e0.0025LM
r2=0.55
r2=0.66
FP = 941374*P0.3286
FP = 13065534e0.0001P
r2=0.47
r2=0.25
Para 12 hembras maduras (estadios IV-V; 36.1-87.5 cm LM):
FP = 184.8*LM1.753
FP = 3010988e0.0025LM
r2=0.61
r2=0.53
FP = 127780*P0.5329
FP = 10190018e0.0001P
r2=0.57
r2=0.39
En todos los casos la fecundidad se caracteriza por una alometría negativa
respecto a la LM (b<3) y al peso (b<1).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
35
Estadios de madurez:
25
FR (miles)
FP (millones)
3
A
Maduras (IV-V)
Madurando (III)
Inmaduras (I-II)
30
20
15
10
2
1
-0.000027P(g)
FR=2333e
r2 = 0.24
2
r = 0.68
0
0
20
30
40
50
60
70
80
Longitud de manto (cm)
3.5
90
0
C
CV (millones)
2.0
1.5
1.0
10
15
20
Peso (kg)
1.0
0.000126P
OV=166.7e
2
r = 0.71
2.5
5
1.2
3.0
OV (millones)
B
FP = 1278LM(mm)1.466
5
166
25
D
0.00023P
CV=5405e
2
r = 0.74
0.8
0.6
0.4
0.2
0.5
0.0
0.0
0
5
10
15
20
25
0
5
Peso (kg)
10
15
20
25
Peso (kg)
Figura 60. Relación entre la fecundidad y el tamaño de las hembras del calamar
gigante. (A) Relación entre la LM y la fecundidad potencial (FP), relación entre el
peso (P) y la (B) fecundidad relativa (RL), (C) total de ovocitos vitelados (OV), y
(D) carga oviductal (CV).
La fecundidad relativa fue en promedio 1,749±660 huevos/g para las hembras
maduras IV y V, variando entre los 980 huevos/g de una hembra de 74.6 cm LM y
15 kg de peso y los 2,817 huevos/g de una hembra de 59.1 cm LM y 6.2 kg de
peso. La fecundidad relativa decrece con el tamaño de la hembra, aunque la
relación entre ambos parámetros es muy débil (Fig. 60B):
FR = 2931e-0.000783LM
r2=0.11
FR = 2333e-0.000027P
r2=0.24
FR = 4471e-0.002892t
r2=0.23
El coeficiente de ovocitos vitelados en promedio representó el 8±1.1% del total
de los ovocitos en las hembras maduras de talla grande, con un rango de 3-14%.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
167
La relación entre el número total de los OV y el tamaño de 13 hembras de calamar
queda representado por las siguientes ecuaciones (Fig. 60C):
OV = 0.0000009265*LM4.2158
OV = 8755e0.0065LM
r2=0.62
r2=0.60
OV = 0.000008428*P1.952
OV = 166.7e0.000126P
r2=0.64
r2=0.71
Los oviductos de las hembras grandes contienen 365±409 miles de huevos,
aunque la gran variabilidad observada se debe a distintos grados de llenado de los
mismos. Las cifras más bajas probablemente reflejen situaciones de inicio del
llenado o final del vaciado de los oviductos. La cifra máxima, 1 millón 200 mil
huevos, se observó en la hembra de mayor tamaño considerada en este estudio
(87.5 cm LM) y que presentaba los oviductos completamente repletos (juntos
pesaron 540 g). La carga de los oviductos sin embargo sólo representó en
promedio el 1.9±0.8% de la fecundidad potencial, con un máximo de 4.8%. La
relación entre el número de huevos en los oviductos y el tamaño del calamar en 11
hembras maduras quedó expresado (Fig. 60D):
CV = 0.0001171*LM3.294
CV = 0.003081e0.02237LM
r2=0.43
r2=0.64
CV = 0.002665*P1.231
CV = 5405e0.0002307P
r2=0.49
r2=0.74
Se pudieron clasificar cuatro hembras maduras como de madurez de talla
mediana (24.6-42.4 cm LM). Estas hembras presentan claramente fecundidades
más bajas que las hembras grandes, con no más de 6 millones de ovocitos. Sus
oviductos contienen entre 50 y 85 mil huevos, representando el 0.8-3.3% de la FP.
La fecundidad relativa tampoco parece ser distinta en ambos grupos de tallas
(ANOVA, F=0.03, P=0.85).
III. 3. 3. 1. 3. Huevos de los oviductos
El diámetro casual promedio fluctuó entre 0.94 y 1.00 mm. El promedio del
diámetro mayor de los huevos en el oviducto fué de 1.06-1.11 mm y el del menor
de entre 0.87 y 0.91 mm (Tabla XIX). El peso promedio de los huevos fluctuó entre
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
168
0.4 y 0.5 mg y se calcularon un promedio de 2350±313 huevos por gramo de
oviducto. La distribución de tallas de los distintos diámetros de huevos se muestra
en las figuras 61 y 62.
Obviando lo limitado de la muestra, aparentemente no hay diferencias en los
promedios del diámetro mayor (ANOVA, F=0.59, P=0.45), del menor (ANOVA,
F=1.51, P=0.24) o del peso individual (ANOVA, F=3.47, P=0.09) de los huevos
entre ambas tallas de madurez (34-42.4 cm LM y 67-97.5 cm LM) de las hembras
de calamar gigante.
Tabla XIX. Medidas de los diámetros mayores, menores y casuales de los
huevos de los oviductos de 12 hembras maduras relacionadas en la Tabla 1. Para
los diámetros mayores y menores, n=150 en cada caso; para los diámetros
casuales n=160-325. Para el peso de los huevos, n=6.
LM
(mm)
875
855
826
825
746
710
696
670
424
387
361
340
∅ menor (mm)
∅ mayor (mm)
Media ± ET
Mín.
Máx.
Media ± ET
Mín.
Máx.
0.88 ± 0.06
0.89 ± 0.07
0.91 ± 0.05
0.90 ± 0.05
0.89 ± 0.06
0.89 ± 0.05
0.87 ± 0.06
0.90 ± 0.05
0.87 ± 0.06
0.90 ± 0.06
0.78 ± 0.04
0.91 ± 0.06
0.72
0.7
0.68
0.76
0.72
0.76
0.75
0.77
0.65
0.67
0.66
0.74
1.17
1.05
1.16
1.02
1.1
1.04
1.1
1.05
1
1.05
0.88
1.14
1.03 ± 0.07
1.11 ± 0.06
1.06 ± 0.06
1.06 ± 0.05
1.10 ± 0.08
1.10 ± 0.07
1.06 ± 0.06
1.06 ± 0.05
1.08 ± 0.07
1.06 ± 0.07
0.93 ± 0.05
1.12 ± 0.07
0.87
0.95
0.76
0.92
0.85
0.92
0.87
0.92
0.82
0.9
0.76
0.92
1.25
1.32
1.2
1.18
1.35
1.28
1.25
1.25
1.25
1.25
1.04
1.32
∅ casual
(mm)
Media ± ET
1.00 ± 0.07
0.94 ± 0.06
0.99 ± 0.08
0.95 ± 0.09
0.96 ± 0.08
0.94 ± 0.06
0.96 ± 0.08
Peso huevo
(mg)
0.44
0.496
0.497
0.40
0.464
0.41
0.44
0.44
0.41
0.33
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
169
Diámetro menor
Diámetro mayor
82.6 cm LM
60
85.5 cm LM
87.5 cm LM
50
40
30
20
10
0
0.6
60
0.8
1.0
1.2
1.4 0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
82.5 cm LM
74.6 cm LM
50
71 cm LM
40
30
Frequencia (%)
20
10
0
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4 0.6
69.6 cm LM
60
0.8
1.0
1.2
1.4
0.6
0.8
67 cm LM
1.0
1.2
1.4
42.4 cm LM
50
40
30
20
10
0
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4 0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
70
38.7 cm LM
60
34 cm LM
36.1 cm LM
50
40
30
20
10
0
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4 0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
Diámetro del huevo (mm)
Figura 61. Distribución de frecuencias de talla de los diámetros mayor y menor
de los huevos oviductales de las hembras maduras (estadio V) relacionadas en la
Tabla XVII.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
170
50
87.5 cm LM
40
82.6 cm LM
85.5 cm LM
n = 310
n = 614
n = 208
30
20
10
Frecuencia (%)
0
0.6
0.8
1.0
40
1.2
1.4 0.6
0.8
1.0
74.6 cm LM
30
1.2
1.4
0.6
0.8
1.0
1.4
69.6 cm LM
71 cm LM
n = 324
1.2
n = 159
n = 215
20
10
0
0.6
0.8
1.0
40
1.2
1.4 0.6
0.8
1.0
67 cm LM
30
1.2
1.4 0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
42.4 cm LM
n = 311
n = 327
20
10
0
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4 0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
Diámetro del huevo (mm)
Figura 62. Distribución de frecuencias de talla del diámetro casual de los
huevos oviductales de las hembras maduras (estadio V) relacionadas en la Tabla
XVII.
Se encontraron diferencias entre los tamaños de los diámetros de los ovocitos
entre las submuestras medidas en algunos calamares. Estas diferencias fueron
altamente significativas entre las submuestras de las medidas de los diámetros
menores para los individuos de LM de 85.5 y 38.7 cm (ANOVA, P<0.01). En el
caso del diámetro mayor se hallaron diferencias significativas entre las tres
submuestras en los individuos de 74.6, 69.6 y 71 cm LM (ANOVA, P<0.05).
Se hallaron diferencias altamente significativas entre para ambos diámetros
entre todos los calamares considerados (ANOVA, P<0.001 en ambos casos). Sin
embargo, no se encontró correlación alguna entre las tallas de las hembras y el
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
171
tamaño promedio del diámetro mayor (n=12, r2=0.04, p=0.52), ni del diámetro
menor (n=12, r2 = 0.11, p=0.27) de los ovocitos. Tampoco hubo correlación alguna
con el diámetro casual (n =7, r2 = 0.07, p=0.56) ni entre el peso de la hembra y el
peso promedio del huevo (n =10, r2 = 0.38, p=0.057).
La variabilidad de los tamaños de los ovocitos para una misma hembra puede
ser muy grande (Fig. 63). Se hallaron diferencias en los diámetros casuales de los
huevos entre las 3 submuestras tomadas de algunas regiones del oviducto.
También se hallaron diferencias en las tallas de los huevos entre las 3 regiones en
ambos oviductos (ANOVA, p<0.001 en ambos casos, Tabla XX), aunque no se
encontró que hubiera patrón alguno en el tamaño por región del oviducto. La
diferencia en el tamaños de huevos entre ambos oviductos también fue altamente
significativa (ANOVA, p<0.001, Tabla XX). Sin embargo, no se hallaron diferencias
significativas entre ambos oviductos en lo concerniente a la estimación del número
total de huevos o el peso individual de ellos (ANOVA, p>0.05 en ambos casos,
Tabla XX).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
Frecuencia
ANTERIOR
POSTERIOR
80
80
80
60
60
60
40
40
40
20
20
20
0
0.6
Frecuencia
MEDIA
0.8
1.0
1.2
1.4
0
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
0
0.6
80
80
80
60
60
60
40
40
40
20
20
20
0
0.6
0.8
1.0
1.2
Diámetro casual (mm)
1.4
0
0.6
0.8
1.0
172
1.2
Diámetro casual (mm)
1.4
0
0.6
0.8
1.0
A
1.2
1.4
B
0.8
1.0
1.2
1.4
Diámetro casual (mm)
Figura 63. Distribución de frecuencias de talla del diámetro casual de una
muestra de 150 huevos de las tres regiones (anterior, media y posterior) de los
oviductos derecho (A) e izquierdo (B) de la hembra madura de calamar gigante de
87.5 cm LM.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
173
Tabla XX. Carga oviductal (CV), peso individual y diámetro casual de los huevos medidos en
tres partes de ambos oviductos de la hembra madura de calamar gigante de 87.5 cm LM. En
cada parte se midieron 3 submuestras de 50 huevos.
Región
CV ×1000
Peso, mg
Diámetro casual, mm
Mín.
Máx.
Media± DT
ANOVA1
Oviducto derecho
Anteriorr
Media
Posterior
1171±51
1369±71
1197±118
0.44±0.01
0.39±0.01
0.45±0.04
0.93 ± 0.08
0.99± 0.08
1.00± 0.08
ANOVA2
F=4.76
P=0.057
F=4.29
P=0.069
F=27.3
P<0.001
0.48±0.03
0.43±0.01
0.36±0
1.00± 0.11
1.02± 0.07
0.97± 0.09
F=35.0
P<0.001
F=10.2
P<0.001
0.8
0.8
0.75
1.1
1.25
1.2
F=3.52 P<0.05
F=1.21 P=0.3
F=2.61 P=0.07
0.7
0.9
0.8
1.2
1.2
1.2
F=11 P<0.001
F=0.89 P=0.40
F=23 P<0.001
Oviducto izquierdo
Anterior
Media
Posterior
ANOVA2
1113±74
1258±28
1498±16
F=51,8
P<0.001
Entre ambos oviductos
ANOVA3
F=0.38
F=0.06
F=16.6
P=0.54
P=0.79
P<0.001
1
ANOVA entre las 3 submuestras de cada parte
2
ANOVA entre las 3 partes de cada oviducto
3
ANOVA entre ambos oviductos
Diferencias significativas (P<0.05) y altamente significativas (P<0.001) en negrita.
III. 3. 3. 1. 4. Relaciones entre los órganos reproductores
La relación entre el máximo peso de los complejos oviductales por LM quedó
expresada como:
PCO = -741.8+14.49LM, r2 = 0.63, n=54 (Fig. 64A)
La variabilidad en el porcentaje de llenado de los oviductos respecto al llenado
máximo observado fue muy grande y no se encontró ninguna correlación entre la
talla del calamar y el porcentaje de llenado de los oviductos (n=61, r2 = 0.001,
p=0.80) (Fig. 64B). El promedio de este porcentaje fue de 46±30%. Sólo el 11% de
las hembras maduras presentaron porcentajes de llenado de 80% o superiores.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
600
Llenado del oviducto (%)
PCO = -741.8+14.49*LM
2
r = 0.63
n=54
400
PCO (g)
160
A
500
300
200
100
0
B
140
n=51
120
100
80
60
40
20
0
30
40
50
60
70
80
90
60
65
70
75
LM (cm)
80
85
90
LM (cm)
C
600
n=52
600
500
400
400
300
D
n=71
500
PGN (g)
PCO (g)
174
300
200
200
100
100
0
0
0
100
200
300
400
500
0
100
Peso del ovario (g)
800
300
400
500
Peso del ovario (g)
16
E
200
F
14
600
12
IGGN
PGN
10
400
8
6
PGN=94.33+1.029PCO
r 2=0.71
n=52
200
0
IGGN=3.98+0.0171PCO
2
r =0.50
n=51
4
2
0
0
100
200
300
PCO (g)
400
500
600
0
100
200
300
400
500
600
PCO (g)
Figura 64. Relaciones entre los distintos órganos del aparato reproductor de
hembras de estadio de madurez V del calamar gigante: Relación entre la LM y (A)
el peso de ambos complejos oviductales, (PCO, se muestra la regresión a partir de
los valores máximos cada 2.5 cm LM); y (B) el llenado del oviducto (%). Relación
entre el peso del ovario y (C) el PCO; y (D) el peso de ambas glándulas
nidamentarias (PGN). Relación entre el PCO y (E) el PGN; y (F) el índice de
grosor de las glándulas nidamentarias (IGGN).
La relación entre el peso del ovario y el de ambos complejos oviductales fue
débil aunque significativa en las hembras maduras V (r2 = 0.26, n=52, P<0.001),
así como la relación con el peso de las glándulas nidamentarias (r2 = 0.46, n=71, P
<0.001)(Figs. 64C y D). La correlación entre la fecundidad potencial y el número
de huevos en los oviductos no fue significativa (r2 = 0.53, n=9, P =0.055). Sin
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
175
embargo la correlación entre el peso de los complejos oviductales y el de ambas
glándulas nidamentarias fue alta y significativa (r2 = 0.71, n=52, P <0.001), así
como la relación entre el índice de grosor de las glándulas nidamentarias y el peso
de los complejos oviductales, IGGN = 3.784+0.01788*PCO (r2 = 0.55, n=60, P
<0.001) (Fig. 64E y F).
III. 3. 3. 2. Machos
El número de espermatóforos varió mucho, siendo obviamente mayor el número
en los machos con estadio de madurez V (Tabla XVIII). En estos machos el
número de espermatóforos varió entre los 54 en un macho de 67.9 cm LM y los
1,334 en un macho de 45.5 cm LM.
Tabla XXI. Comparación entre las características de los espermatóforos de los
machos maduros del estadio de madurez IV y V. NE, número de espermatóforos;
LE, longitud de los espermatóforos.
Característica
N
Estadio de madurez
IV
V
19
ANOVA
114
LM (cm)
51.4±7.8
59.8±9.0
NE
38.5±25.2 480.4±320.2
LE (cm)
2.81±0.47
3.77±0.62
% de LE respecto a LM
5.35±0.71
6.35±0.60
P<0.001, diferencias altamente significativas
F=15.2 P<0.001
F=35.9 P<0.001
F=491 P<0.001
F=525 P<0.001
Se detectó una correlación débil entre el número de espermatóforos y la LM en
machos maduros V (r2 = 0.20, p<0.001), debido obviamente a la gran variabilidad
del grado de llenado del saco de Needham. Tomando en cuenta sólo el número
máximo de espermatóforos observados en cada intervalo de talla de 5 cm LM,
esta correlación aumentó a r2 =0.72, con la regresión (Fig. 65A):
NE = -22.49+17.18LM, N= 9
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
176
Estadio de madurez:
V
IV
n = 131
180
160
1200
NE=-22.4+17.1LM
r2 =0.72
1000
n = 112
140
CLCE (%)
Número de espermatóforos
1400
800
600
400
120
100
80
60
40
200
20
0
0
20
30
40
50
60
70
80
20
30
40
50
60
70
80
9
5
n = 133
n = 133
8
LE (% LM)
LE (cm)
4
3
2
IV, LE= 0.40+0.04LM, r2=0.40
2
V, LE= 0.32+0.05LM, r =0.74
7
6
5
4
1
20
30
40
50
LM (cm)
60
70
80
20
30
40
50
60
70
80
LM (cm)
Figura 65. Relación entre las características de los espermatóforos del calamar
gigante con la longitud del manto. (A) Número de espermatóforos en los machos
de estadios de madurez IV y V y regresión del máximo de espermatóforos
observados cada 5 cm LM; (B) coeficiente de llenado del complejo
espermatofórico (CLCE) como porcentaje del número máximo de espermatóforos
observados en el estadio V; (C) relaciones entre la longitud del espermatóforo (LE)
y la LM para ambos estadios de madurez; (D) longitud del espermatóforo relativa a
la LM para ambos estadios de madurez.
El coeficiente de llenado del complejo espermatofórico calculado a partir de esa
ecuación para cada calamar no presentó ninguna correlación con la LM (r2 =
0.015, P=0.18), indicando una alta variabilidad en el llenado del saco de Needham
(Fig. 65B).
El tamaño promedio de los espermatóforos varió entre 1.94±0.11cm para un
macho de 25.2 cm LM y los 4.90±0.05 cm de un macho de 70.5 cm LM. Los
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
177
espermatóforos de los machos en estadio V eran significantemente mayores a los
del estadio IV (Tabla XVIII). Se detectó una correlación entre la longitud promedio
de los espermatóforos (LE) y la LM (Fig. 65C), y estas relaciones no fueron
estadísticamente distintas para ambos estadios de madurez (Tabla XIX).
Tabla XXII. Relación entre la longitud promedio de los espermatóforos y la LM
para los machos maduros de estadios de madurez IV y V.
2
r
Estadio de
Relación
madurez
Total
LE = 0.061 + 0.03LM
0.63
IV
LE = 0.401 + 0.045 LM
0.40
V
LE = 0.321 + 0.057 LM
0.74
P<0.001, diferencias altamente significativas
P
N
ANCOVA
b
P<0.001
P<0.001
P<0.001
133
19
114
F=0.14
P=0.70
a
F=0.99
P=0.31
El promedio de la longitud relativa de los espermatóforos respecto a la LM fué
de 6.19±0.71 % de LM, y varió entre el 8.06±0.42% para un macho de 26.2 cm LM
y el 4.10±0.05% de un macho IV de 52.2 cm LM. La longitud relativa fué mayor en
los machos del estadio V que los de estadio IV (Tabla XVIII), siendo el promedio
para todos los individuos 6.23±0.69 % de LM. Aunque la tendencia es negativa, no
se halló correlación alguna entre la LM y la longitud relativa de los espermatóforos
en los machos del estadio IV (r2 = 0.006, P=0.73), ni entre los del estadio V (r2 =
0.08, P<0.01) (Fig. 65D).
Los espermatóforos del fundus fueron los mayores de todos, con una media de
4.54 cm. Los espermatóforos de las demás regiones mostraron dos modas, una a
los 4.15-4.20 cm y la otra a los 4.4 cm. (Fig. 66). La mitad de los espermatóforos
(53%) se hallaban en las segunda espira, mientras que el 30% se hallaban en el
pene y las otras dos regiones contenían un 9% cada una.
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
Pene
1a espira espermatofórica
2a espira espermatofórica
Fundus
10
Total
8
Frecuencia
178
6
4
2
0
4.0
4.1
4.2
4.3
4.4
4.5
4.6
4.7
LE (cm)
Figura 66. Distribución de frecuencia de tallas de los espermatóforos hallados
en las cuatro regiones del saco de Needham (pene, 1a. y 2a. espira, y fundus) de
un macho maduro del estadio V de 73.9 cm LM.
III. 3. 4. DISCUSIÓN
III. 3. 4. 1. Hembras
El desarrollo de los ovocitos del calamar gigante es claramente asincrónico,
algo que se ha documentado para la familia Ommastrephidae en general
(Nigmatullin y Laptikhovsky, 1999), lo que significa que una hembra madura
presenta todos los grupos de desarrollo de ovocitos en su ovario (Burukovsky et
al., 1977). Los ovocitos protoplasmáticos de ~0.2 mm predominan en el ovario en
todos los estadios ontogenéticos. Sin embargo hay ausencia de ovogonias y
ovocitos menores a 0.05 mm, lo que prueba un estilo de vida monocíclico, como
en otros omastréfidos (Burukovsky et al., 1977; Coelho, 1990; Laptikhovsky y
Nigmatullin, 1992, 1993; Nigmatullin y Laptikhovsky, 1999).
La determinación temprana de la fecundidad potencial de hembras a partir de
etapas tardías del estadio de madurez II también se observó en Illex argentinus
(Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992, 1993). Supuestamente es en este período de
crecimiento somático activo cuando se definen las variaciones individuales en el
tamaño de la gónada, y por ende, en la fecundidad potencial (Laptikhovsky y
Nigmatullin, 1992, 1993). En los Ommastrephinae la fecundidad real no se
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
179
determina hasta el período de puesta porque hay un continuo reemplazo de
ovocitos vitelados hasta el fin del desove individual. El valor de la fecundidad real
está determinado por la cantidad de reserva enegética en el hepatopáncreas y
otros órganos, y sobre todo por la cantidad de comida disponible durante el
período de desove (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994, 1999).
Dado el caracter asincrónico del desarrollo de los ovocitos y maduración de los
huevos, la fecundidad hay que estimarla con base en el número total de ovocitos
(fecundidad potencial) (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1990, 1994; Laptikhovsky y
Nigmatullin, 1992) y no sólo con base en los ovocitos vitelados (Nesis, 1970), aún
y cuando no se realize la fecundidad potencial total. Las estimaciones basadas
sólo en el número de ovocitos vitelados subestiman necesariamente y de manera
exagerada la fecundidad real, ya que no representan más alla del 14% del
producto sexual total en cualquier momento. Este criterio tradicional de determinar
la fecundidad en cefalópodos (Voss, 1983; Mangold, 1983) ya ha sido criticado
anteriormente (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992).
La forma grande del calamar gigante (>50-60 cm LM) presenta hasta ahora los
valores máximos de fecundidad para todos los cefalópodos, anteriormente
asignado a Sthenoteuthis oualaniensis con 22 millones de huevos (Nigmatullin y
Lapthikhovsky, 1994). Estos autores asumen que los omastréfidos de plataforma y
talud continental conservan niveles de fecundidad moderados, de acuerdo a la
relativa predictibilidad de su medio ambiente, luego la alta fecundidad del calamar
gigante esta más relacionada con su gran tamaño, gracias a la alta productividad
del medio en el que vive, que con la necesidad de afrontar una gran mortalidad.
Por el contrario, las altas fecundidades de omastréfidos más oceánicos
(Sthenoteuthis) están relacionadas con la impredictibilidad de su habitat
(Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994).
La forma mediana, por el contrario, tiene una fecundidad máxima cinco veces
menor (5.5 millones de huevos), lo cual refleja la dependencia de la fecundidad
respecto al tamaño de la hembra adulta. No se constataron diferencias entre
ambos grupos en otros parámetros reproductivos como tamaño del huevo o
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
180
fecundidad relativa, pero tal vez no se hayan podido detectar por el reducido
número de muestras. Lapthikhovsky y Nigmatullin (1994), sin embargo,
observaron que las formas pequeñas de Dosidicus y Sthenoteuthis presentan las
más extremas posiciones orientadas hacia la estrategia r en toda la familia, con
altas fecundidades relativas, enanismo, madurez temprana y vida corta (medio
año de duración). Lapthikhovsky y Nigmatullin (1993) constataron este tipo de
diferencias para distintos grupos de Illex y concluyen que las diferencias han de
ser debido a las latitudes o temporadas a las que forrajean los distintos grupos.
Los calamares que habitan aguas tropicales producen un mayor número de
huevos de menor tamaño en relación a aquellos que viven en altas latitudes o
durante temporadas frías.
El tamaño del huevo es común al resto de la subfamilia, 0.7-1 mm de diámetro,
aunque el peso es mayor al resto, 0.2-0.24 g (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994) y
probablemente sea también un caracter no oceánico. La falta de correlación entre
el tamaño y peso del huevo con el tamaño del animal también fue hallado en otros
omastréfidos (Nigmatullin y Lapthikovsky, 1990, 1994, 1999; Lapthikovsky y
Nigmatullin, 1992, 1993).
Existe una gran variabilidad individual en muchos, si no en todos, los
parámetros relacionados con la fecundidad. La gran variabilidad hallada en el
tamaño de los huevos del oviducto puede ser efecto del formaldehido utilizado
como preservante, que hace que los huevos no sean simétricos (Lapthikhovsky y
Nigmatullin, 1993). En muchos casos los huevos tenian aspecto polihédrico, lo que
impedia medir con precisión de sus diámetros. También se han hallado grandes
diferencias en hembras de calamar gigante incluso del mismo área (Nigmatullin,
com. pers.), tal vez reflejo del habitat variable, el cual afecta al crecimiento y
desarrollo, precisamente a edades tempranas, que es cuando se determina la
fecundidad potencial.
La distribución de los ovocitos del ovario con una moda en el grupo de tamaño
II, de 0.2 mm de diámetro, contrasta con aquella observada en los oviductos,
donde los huevos miden cerca del milímetro. Este patrón indica una continua
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
181
producción de huevos (Rasero et al., 1995; González y Guerra, 1996), en
contraste con calamares semélparos cuyos huevos maduran simultáneamente y
que presentan una sóla moda en la distribución de sus ovocitos (ver Harman et al.,
1989; Rasero et al., 1995).
Se hallaron otras muchas evidencias indirectas de puesta intermitente en la
hembra del calamar gigante, entre ellas, alta relación positiva entre el volúmen
(peso) de la masa de huevos oviductal (complejo oviductal) y el de las glándulas
nidamentarias (Young y Hixon en Mangold, 1983), así como con el índice de
grosor de las glándulas nidamentarias (Rasero et al., 1995); baja correlación entre
el volúmen (peso) del ovario y el de las glándulas nidamentarias (Young y Hixon
en Mangold, 1983); amplio rango en el llenado de los oviductos (Young y Hixon en
Mangold, 1983), sin relación alguna con el tamaño del calamar (Harman et al.,
1989; González y Guerra, 1996). Además, el índice de madurez del aparato
reproductor completo es bajo, promedio de 5.2±2.1 % del peso corporal en 52
hembras de estadio V (Tabla , capitulo reproducción), comparándolo con índices
más altos en calamares que se saben semélparos, como Illex illecebrosus o el
loligínido Loligo opalescens (al menos 23-25% del peso corporal) (Harman et al.,
1989).
Si bien es cierto que se hallaron correlaciones positivas entre la carga oviductal
y la LM de los calamares en los que se estimó la fecundidad, se debe señalar que
estos individuos se escogieron deliberadamente para su análisis y no reflejan la
amplia variabilidad en el llenado de los oviductos observada en la población.
Los oviductos son meros órganos de almacenaje múltiple de huevos,
necesarios por el carácter asincrónico de la vitelogénesis, y que deriva en una
puesta prolongada e intermitente (Lapthikhovsky y Nigmatullin, 1992, 1993). En el
calamar gigante los oviductos no pueden almacenar más allá del 5% del producto
sexual total, luego para completar el conjunto de la fecundidad real, aún y cuando
esta represente 60-80% o aún menos de la fecundidad potencial (Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1994, 1999), los oviductos han de rellenarse varias veces para
evacuar toda la fecundidad real (Harman et al., 1989; Rasero et al., 1995). Durante
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
182
el desove otros ovocitos entran en el proceso de vitelogénesis y el monto de
ovocitos vitelados se va renovando continuamente (Laptikhovsky y Nigmatullin,
1993). El calamar gigante, como el resto de los omastréfidos oceánicos sería un
organismo semélparo con desoves interrumpidos en la etapa final de su vida
(Harman et al., 1989). El tamaño de la puesta está determinado por el tamaño de
los oviductos, que a su vez esta determinado por el tamaño de la hembra (Young y
Hixon en Mangold, 1983).
Asimismo, se halló una fuerte correlación entre el llenado del oviducto y el
desarrollo del peso y grosor de las glándulas nidamentales, indicativo del papel de
estas glándulas en la producción de la cápsula externa de los huevos (Nesis,
1987).
No es posible conocer la fecundidad realizada por falta de hembras gastadas en
las cuales poder estimar el monto del producto sexual que no se llega a desovar.
Suponiendo que la fecundidad real sea el 60-80% de la fecundidad potencial,
como en Todarodes e Illex (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992, 1993; Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1990, 1994, 1999), los valores mensuales de rm para el promedio de
las cuatro hembras más grandes de este estudio (promedio de 13 meses de edad)
sería de 1.26-1.28 (Tabla II), cercana a Sthenoteuthis (1.2-1.3) y mayor que para
Illex (0.9-1.15)(Nigmatullin y Laptikhovsky, 1999). Los valores de las hembras
menores al año son bastante mayores (1.68-1.71±0.20), tal vez indicativo de una
mayor tasa de crecimiento que rinde mayores fecundidades a edades menores.
La hembra grande del calamar gigante alcanza la madurez sexual a los 340-360
días con 71-73 cm LM y viviendo tal vez al menos hasta los 440 días con 87.5 cm,
lo que supone un crecimiento somático de 15 cm LM y hasta 11 kg de peso. El
crecimiento somático significativo durante la madurez se ha detectado en
Sthenoteuthis
oualaniensis
(Harman
et
al.,
1989).
La
hembra
de
los
Ommastrephinae continua alimentándose entre los deshoves (Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1994), lo que hace factible tal crecimiento somático.
Tomando en cuenta que el período de acumulación de huevos en el oviducto
(estadio IV al V) dura 20 días (ver capítulo de edad) y que los oviductos pueden
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
183
contener hasta 500,000-1,000,000 huevos, la producción de huevos de las
hembras grandes del calamar gigante en ese período ha de ser de 25,000 a
50,000 huevos por día, con un peso de 11-22 g (0.09-0.16% del peso total de la
hembra). Sin embargo, asumiendo que el período de madurez (estadios IV y V)
dura al menos 3 meses y que la fecundidad real representa un 60-80% de la
fecundidad potencial (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992, 1993; Nigmatullin y
Laptikhovsky, 1994), esto es, 12-24 millones de huevos, la producción diaria de
huevos sería de un order mayor de magnitud, 120,000-240,000 huevos, o 5-18
huevos por gramo (0.23-0.81% del peso corporal). Estas cifras parecen un poco
exageradas, luego el período de madurez a de ser significativamente más
prolongado o la fecundidad real menor, o ambos.
III. 3. 4. 2. Machos
La falta de correlación entre el coeficiente de llenado del complejo
espermatofórico con la talla del macho es indicativo de cópulas repetidas
(Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992; González y Guerra, 1996). El índice
gonadosomático del aparato reproductor también es bajo en los machos, con un
promedio de sólo 1.5±0.5 % en 101 machos del estadio de madurez V (ver
capítulo sobre reproducción). En Illex argentinus este promedio puede alcanzar
hasta 6-9% (Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992).
Los machos de calamar gigante de áreas ecuatoriales y Perú producen
mayores espermatóforos que los machos de iguales tamaños del Golfo de
California. Frente a Perú, los machos mayores presentan mayores cuerpos
cementantes y menores reservorios seminales que los machos pequeños
(Nigmatullin
y
Sabirov,
en
prep.).
El
calamar
gigante
posee
grandes
espermatóforos, pero los mayores en la familia los presenta Ommastrephes
bartramii, 21-54 mm y 8-15% de la LM (Zalygalin et al., 1983). Espermatóforos con
longitudes relativas mayores al 14% de LM se dan en Sthenoteuthis e Illex
(Laptikhovsky y Nigmatullin, 1992; González y Guerra, 1996; Nigmatullin y
Sabirov, en prep.).
DESARROLLO DE LOS OVOCITOS, HUEVOS Y FECUNDIDAD
184
Se confirma el carácter oportunista del calamar gigante como organismo
dominante de aguas epipelágicas de mar abierto, hallándose que los
espermatóforos aumentan de longitud conforme lo hace el tamaño del macho
(Nigmatullin y Sabirov, en prep.). En contraste, estos autores hallaron que
omastréfidos neríticos, Illex, presentan al crecer mayor número de espermatóforos
sin que su tamaño se incremente significativamente.
Tomando en cuenta que el saco de Needham puede contener hasta 1,0001,200 espermatóforos (estadio V), incluyendo un promedio de 40 espermatóforos
en el estadio IV, el macho produciría un promedio de 3 espermatóforos diarios en
el perido IV (14 días) y unos 9-16 por día en el período V (72-105 días),
totalizando un promedio 8-14 espermatóforos diarios en ambas etapas.
Laptikhovsky y Nigmatullin (1992) estiman una producción de 3-5 espermatóforos
diarios al principio y de 10-14 en los estadios de madurez más avanzados en Illex
argentinus. Ellos estiman que la fecundidad de los machos de Illex argentinus no
puede sobrepasar en más de un 10-15% el llenado máximo del saco de Needham.
EDAD Y CRECIMIENTO
185
IV. EDAD Y CRECIMIENTO
IV. 1. INTRODUCCIÓN
IV. 1. 1. Dimensiones del calamar gigante
El calamar gigante Dosidicus gigas es el omastréfido más grande y también el
calamar de mayores dimensiones de cuantos se pescan comercialmente (Okutani,
1998) y el mayor calamar eunectónico (Ch. Nigmatullin, com. pers., octubre 1998).
Su tamaño se ha exagerado en la literatura (Nesis, 1983; Clarke y Paliza, 2000).
Por ejemplo, Lane (1960) reporta dimensiones de 12 pies (3.7 m) de longitud total
(LT) y hasta 300 lb (135 kg) de peso. Tallas muy semejantes se relatan en Clarke
(1966), Voss y Sisson (1967) y Straus (1977).
Las dimensiones máximas registradas en calamares capturados de esta
especie fueron 113 libras castellanas (54 kg) (Molina, 1788); 9 pies (2.7 m) de LT,
y más 100 lb (45 kg) de peso (Duncan, 1941); 93 cm LM (Baral, 1967a); 106 cm
LM y 31 kg (Shevtsov, 1970); 93 cm LM y 35.2 kg (García-Tello, 1965); 103 cm LM
(Fernández y Vásquez, 1995); 110 cm (Argüelles-Torres, 1996; Yamashiro et al.,
1998), todos ellos capturados en la corriente de Perú-Chile.
Nesis (1970) estimó tallas de más de un metro LM y 50 kg de peso a partir de
las longitudes rostrales (30 mm o más) de picos de calamar gigante colectados en
el lecho submarino con redes arrastreras Sigsbee. Clarke et al. (1976) estimaron
también un peso máximo de 50 kg a partir del pico más grande de calamar gigante
(32 mm de longitud rostral inferior) encontrado en el contenido estomacal de
cachalotes capturados frente a Perú y Chile.
Los calamares más grandes medidos provenían del contenido estomacal de los
cachalotes capturados en las costas peruanas. Clarke y Paliza (2000) reportan
tallas máximas de 1.2 m LM, 2.06 m de longitud estandar (LE, medida desde la
punta del manto hasta la punta del brazo más largo, sin incluir los tentáculos) y 58 kg
de peso. Vinatea (1965, en Clarke y Paliza, 2000) analizó un calamar gigante de 2.2
m LE y 65 kg. Los cachalotes pueden capturar e ingerir calamares mucho mayores
(género Architeuthis), por lo que es razonable creer que estas sean las dimensiones
máximas reales para el calamar gigante (Clarke y Paliza, 2000).
EDAD Y CRECIMIENTO
186
Hernández-Herrera et al. (1996) reportan como 152 cm el mayor tamaño
registrado en el Golfo de California, aunque muy probablemente se refieran a la
longitud estandar. El calamar más grande hallado en este estudio fue una hembra
madura de 87.5 cm LM y 23.175 kg capturada frente a Santa Rosalía el 10 de
agosto de 1996.
IV. 1. 2. Relaciones talla-peso
La relación de la talla respecto al peso son práctica común en estudios de
pesquerías, siendo el procedimiento usual en cefalópodos comparar la talla del
manto (LM) contra el peso total del animal (P) (Forsythe y Van Heukelem, 1987).
Las relaciones calculadas para el calamar gigante por distintos autores se
muestran en la Tabla XXIII.
EDAD Y CRECIMIENTO
187
Tabla XXIII. Parámetros de las ecuaciones peso-longitud de manto P=a*LMb
reportadas por distintos autores para el calamar gigante.
Fuente (unidades)
Año
a
b
LM (cm)
N
Comentarios
2.98937
2.9404
2.9379
18-72
Peso total
Peso manto
Manto+cabeza
Golfo de California
Ehrhardt et al.
(1982a; 1983 a,b)
(g, cm)
1980
0.02646
0.01775
0.02503
Ramírez y Klett
(1985)
(g, cm)
1981
0.0100
0.0155
0.0123
3.26
3.15
3.22
20-56
Hembras
Machos
Ambos sexos
Hernández-Herrera
et al. (1998) (kg, cm)
1995
-96
3.08×10-5
3.42
24-86
Peso manto
García-Vázquez
(1990) (kg, cm)
1989
1990
3.168×10-4
1.203×10-5
2.40
3.20
1980,
91-92
1.795×10-5
0.815×10-5
3.109
3.168
20-80
20-80
Polezhaev (1984)
(g, cm)
1981
0.009879
3.290
9.8-36.3
235
Benites (1985)
(g, mm)
1983
-84
7.41×10-5
2.39×10-6
2.820
3.423
17-32
14-35
91
259
Septiembre 1983
Marzo 1984
Benites y Valdivieso
(1986) (g, mm)
1979
-80
1.903×10-5
0.00363
3.06
2.18
7-39
341
Ambos sexos
H maduras
Clarke et al.
(1988)
(kg, m)
1961
-62
24.55
11.48
12.59
2.01
1.65
1.83
42-1901
175
347
801
LM – P manto
LC+B – PC+B
LE – P total
Rubio y Salazar
(1992)
(g, mm)
1989
15.6×10-5
3.3×10-5
4.5×10-5
-5
7.9×10
2.7107
2.8727
2.9093
2.7237
416
234
223
175
Hembras
Peso manto
Machos
Peso manto
Ganoza et al. (1997)
(kg, cm)
1996
2.35×10-4
2.5949
Anónimo (1999)
(mm, g)
1997
1.300×10-5
2.838×10-5
3.135
2.998
Mariátegui-Rosales
et al. (2001)
2000
exp –12.10
exp –11.66
3.276
3.193
Leal-Ocampo (1994)
(kg, cm)
Costa Occidental
deBaja California
Ambas costas Baja
Peso manto
Perú
Hembras
582
376
Hembras
Machos
1045
206
Hembras
Machos
Pacífico Centro-Oriental
Koronkiewicz (1988)
(cm, g)
1986
0.02761
0.01478
3.01910
3.15380
7-80
21-73
Anónimo (1999)
1997
3.908×10-5 2.931
-5
(mm, g)
3.003
2.553×10
1
P: peso; LE: Longitud estandar; C+B: Cabeza y brazos; H: Hembras.
Hembras
Machos
EDAD Y CRECIMIENTO
188
Además, Shevtsov (1970) ilustra esta relación y menciona que el peso aumenta de
6 a 9 veces cada vez que la LM se duplica, pero no provee ecuación alguna. El
parámetro a de la relación reportada por Hernández-Herrera et al. (1998) debería
ser realmente un grado de magnitud menor. Ehrhardt et al. (1982, 1983a,b),
Ramírez y Klett (1985) y Koronkiewicz (1988) sugieren un crecimiento isométrico
en sus relaciones (b=3), y la mayoría de las relaciones sugieren una relación
isométrica o con alometria ligeramente positiva. Los coeficientes para otras
especies de omastréfidos caen en el mismo rango, b=2.7-3.2 (Forsythe y Van
Heukelem, 1987).
IV. 1. 3. Crecimiento del calamar gigante estimado mediante métodos
indirectos
Tradicionalmente los estudios de crecimiento en calamares se han estado
realizando por medio del análisis de la distribución de frecuencias de tallas (Voss,
1983), y el calamar gigante no ha sido una excepción. Nesis (1970, 1983) fue el
primero en asignar edad al calamar gigante en aguas de Sudamérica. Discriminó
tres grupos de talla mediante análisis de frecuencia de LM en papel de
probabilidad, y atribuyó un año de edad a los calamares de 20-35 cm LM y dos
años a los de 30-50 cm LM, con tasas de crecimiento mensuales promedio de 2.02.5 cm y 1.0-1.2 cm LM, respectivamente. Los calamares >45-50 cm LM tendrían
tres, cuatro o hasta más años de edad, con tasas de crecimiento desconocidas.
Sato (1976) estimó que el calamar gigante que el observó en aguas mexicanas
alcanzaría tallas de 50 cm LM y 3 kg de peso al año de edad.
En un primer trabajo, Ehrhardt et al. (1982a), mediante análisis de distribución
de frecuencias, discriminaron cuatro cohortes desde enero a septiembre 1980 en
el Golfo de California. Las tasas de crecimiento varían en cada cohorte y van
desde 7.3-11 cm/mes en los primeros tres meses de vida a 2-2.5 cm/mes en
edades de 9-11 meses. La longevidad máxima no es mayor a los 20-24 meses.
Estas altas tasas de crecimiento se deben a las altas temperaturas y disponibilidad
de alimento en el Golfo de California casi durante todo el año. Posteriormente,
EDAD Y CRECIMIENTO
189
Ehrhardt et al. (1983a y b) discriminan cinco cohortes con tasas de crecimiento
que varian desde 5-9 cm/mes en los primeros meses hasta 1-2 y 5 cm/mes a los
7-10 meses. La longevidad máxima se reduce en este estudio a 16-20 meses.
Según el método de Taylor, Ehrhardt et al. (1983b) estiman longevidades de 22 a
37 meses. En su última revisión, Ehrhardt et al. (1986) reportan entre 14.5-19
meses de longevidad. Pauly (1985) utiliza los datos de Ehrhardt et al. (1983b) para
estimar parámetros de crecimiento (ver Tabla XXIV).
Benites (1985) estima crecimientos de 3 a 7 cm LM entre septiembre y octubre
de 1983 para cuatro cohortes de 14 a 29 cm LM observadas frente a Perú.
Tomando como referencia el trabajo de Ehrhardt et al. (1983b) estima tallas de 60
cm LM al año de edad. Argüelles-Torres (1996) observa uno o dos grupos modales
anuales entre 1991 y 1994, a excepción de 1992 e inicios de 1993 en los que se
registraron ejemplares grandes (hasta 95-105 cm LM), conformando varios grupos
modales. Mediante el análisis de las tallas modales, este autor discrimina dos
cohortes anuales en las costas de Perú entre 1991 y 1994. El calamar alcanza tallas
de entre 41-53 cm LM al año de edad (con tasas de crecimiento de 3.9 cm/mes), y
de 64-80 cm LM al segundo (2.1 cm/mes). Castillo-Portugal (1997) analizó las
capturas de calamar gigante en Perú durante 1995 calculando los parámetros de
crecimiento por medio del programa ELEFAN. Estimó en 53 cm la LM de las
hembras y 49 cm, la de los machos, al año. Las tasas de crecimiento mensual
más altas (5.4 cm/mes) se alcanzan durante los tres primeros meses para luego
decrecer. Los machos crecen más rápido que las hembras aunque sus tallas
máximas son menores.
Solís-Nava y García-Badillo (1996) identificaron 5 cohortes presentes en la
temporada, y estimaron el crecimiento en las tres cohortes presentes desde
noviembre 1995 a mayo 1996. Las curvas ajustadas se proyectan por dos años a
LM asintóticas de 91-97 cm. Hernández-Herrera et al. (1998), analizaron la
distribución de frecuencias de LM del calamar gigante desembarcado en el puerto
de Guaymas, Golfo de California, entre noviembre 1995 y 1996. Observaron una
sola cohorte que se recluta en mayo, a una edad estimada de 6 meses y a tallas
EDAD Y CRECIMIENTO
190
de 24-50 cm LM. Ellos postulan que el calamar gigante vive más de dos años, a
una LM asintótica de 87 cm, según su modelo de von Bertalanffy.
Tabla XXIV. Parámetros de las ecuaciones de von Bertalanffy aplicadas por
varios autores para describir el crecimiento del calamar gigante mediante análisis
de distribución de frecuencias de tallas. Lt [Pt]= L∞ [P∞]*(1-e(-K*(t- to)))
Fuente
K (anual)
Rango
LM, cm
35-77
0.15-0.42
17-77
91-152
0.12-0.05
L∞
LM, cm
P∞
kg
N
Comentarios
3611
4 cohortes
K mensuales
3 cohortes1
K mensuales
Golfo de California
Ehrhardt et al.
(1982a)
Ehrhardt et al.
(1983 a,b)
Pauly (1985)
Solis-Nava
Garcia-Badillo (1996)
Hernández-Herrera
et al. (1998)
96
22
91-97
87
1.2
Ehrhardt
et al. (1983b)
0.15-0.163
13
3 cohortes
K mensuales
0.8
24.3-86
11-110
1934
P∞ , Peso manto
Perú
Argüelles-Torres
(1996)
90-140
0.39-0.80
Castillo-Portugal
1997
100
85
0.750
0.850
13.5-61.5
13.5-58.5
3 años, 2 cohortes,
2 metodos
909225
314970
Hembras
Machos
1
Estos autores reportan además otras dos cohortes cuya relación LM-edad es lineal.
Clarke y Paliza (2000) utilizan las tasas de crecimiento calculadas por Masuda
et al. (1998) (6.6 cm/mes para machos y 7.6 cm/mes para hembras) y las aplican
al estudio de distribución de tallas de la pesquería de calamar gigante en Perú en
1989-92. Proponen dos ciclos de vida asumiendo iteroparidad en el calamar
gigante, lo que simplificaría una estructura poblacional de semélparos con distintas
tallas a la madurez. En el primer ciclo los calamares nacidos en diciembre
desovarían por primera vez en el mayo siguiente, (machos a los 33 cm LM,
hembras a los 38 cm LM), y por segunda vez al año, en diciembre (machos a los
EDAD Y CRECIMIENTO
191
79 cm LM, hembras a los 91 cm). En el otro ciclo, los calamares nacidos en mayo
desovarían en diciembre siguiente (a los 46 y 53 cm LM para machos y hembras,
respectivamente), y por segunda vez durante mayo, al año siguiente (a las mismas
tallas que los del primer ciclo). La máxima longevidad para machos sería de 15
meses a los 100 cm LM y para hembras de 16 meses, a los 120 cm LM.
Sin embargo la aplicación del análisis modal para el estudio de edad y
crecimiento en calamares ha sido ampliamente criticada (Arkhipkin, 1991; Caddy
1991; Hatfield y Rodhouse, 1994; Jackson, 1994; Yatsu et al., 1997). Entre los
inconvenientes más importantes están: etapa reproductiva extendida a la mayor
parte del año, poblaciones constituidas por individuos de distintas generaciones en
la misma área reproductiva o reemplazamiento gradual de generaciones en las
áreas de alimentación, especies altamente migratorias y crecimiento individual
muy variable (Arkhipkin, 1991; Caddy, 1991; Jackson, 1994; Jackson y Choat,
1992).
IV. 1. 4. Descripción del estatolito
Los estatolitos de los calamares son un par de concreciones calcáreas
contenidas en los estatocistos, órganos saculares situados simétricamente en la
región ventral posterior del cartílago cefálico, bajo el cerebro. Los estatocistos son
órganos sensitivos responsables de la detección de la aceleración lineal y angular,
y se consideran funcionalmente análogos a los otolitos en los peces (Rodhouse y
Hatfield, 1990).
Clarke (1978) proporciona un detallado estudio de la toponimia de los estatolitos
de cefalópodos. Arkhipkin y Murzov (1986a) y Arkhipkin (1989a) describieron el
estatolito del calamar gigante. El estatolito es alargado, siendo su domo dorsal
largo y liso, y el domo lateral corto y redondeado. El rostro es largo, 35-40% de la
longitud total del estatolito. La espuela dorsal está bien desarrollada y es blanca.
El ala, también blanca, es aplanada sin surcos definidos (Fig. 67). Arkhipkin y
Murzov (1986a) describen 5 estadios en el desarrollo del estatolito del calamar
gigante correspondientes a distintas etapas de la ontogenia del animal.
EDAD Y CRECIMIENTO
192
Figura 67. Estatolito de calamar gigante Dosidicus gigas, de 42 cm LM,
presentando sus características más notables (modificado de Arkhipkin y Murzov,
1986a).
IV. 1. 5. Estructura microscópica del estatolito
Los estatolitos estan compuestos por carbonato de calcio (CaCO3), en forma de
aragonita en un 95%, y una matriz orgánica, mucoproteina, en un 5% (Dilly, 1976).
El examen microscópico del estatolito reveló la existencia de incrementos
(=“anillos”) periódicos formados por una lámina (=”banda”) oscura, de carbonato
de calcio y otra clara, con mayor concentración de materia orgánica, como en los
otolitos de peces (Hurley y Beck, 1979, Kristensen, 1980). A efectos de
terminología, se entiende por anillo cada lámina oscura, y por incremento el par de
láminas oscura y clara consecutivas (Rodhouse y Hatfield, 1990; Lipiñski et al.,
1991).
Mediante experimentos con paralarvas de otras especies de calamar nacidas
en cautiverio (fecha de nacimiento conocida), o adultos mantenidos en cautiverio
cuyos estatolitos fueron marcados químicamente, se ha comprobado que la
periodicidad de los incrementos de los estatolitos es de caracter diario (Lipiñski,
1986, ver revisión en Natsukari et al., 1991; Arkhipkin y Perez, 1998; y Jackson,
1994). Existen sin embargo, autores cuyos trabajos no demostraron esa
periodicidad, particularmente Morris (1988), discutido en Lipiñski et al. (1991). En
EDAD Y CRECIMIENTO
193
calamares omastréfidos esta hipotesis de un incremento-un día ha sido validada
para Illex illecebrosus (Dawe et al., 1985), y Todarodes japonicus (Nakamura y
Sakurai, 1991) mediante marcado con estroncio o tetraciclina en cautiverio, y
constituye la base de todos los demás trabajos sobre edad y crecimiento en
calamares de esta familia por medio de la observación de incrementos en los
estatolitos.
Se han definido varias zonas de crecimiento conforme a las características de la
estructura microscópica del estatolito de los calamares omastréfidos, incluido el
calamar gigante (Arkhipkin y Murzov, 1986b; Arkhipkin y Perez, 1998). El núcleo
rodea al foco del estatolito, formado por una única concreción de carbonato de
calcio, mientras su borde externo lo define el primer incremento (Lipiñski et al.,
1991; Arkhipkin y Perez, 1998). El núcleo en el estatolito del calamar gigante es de
forma ovalada y tiene un diámetro de entre 20-30 µm (Arkhipkin y Murzov, 1986b).
Generalmente se acepta que el núcleo representa al momento del nacimiento
de la paralarva del calamar (Rodhouse y Hatfield, 1990; Arkhipkin y Perez, 1998).
Sin embargo, existen discrepancias sobre esta hipótesis. Morris y Aldrich (1985)
sugieren que el núcleo se forma en la embriogénesis temprana ya que en I.
Illecebrosus observaron hasta 40 incrementos al momento de la eclosión. De
manera inversa, Dawe et al. (1985) no observaron ningún incremento en el
estatolito de una paralarva de 3 días de edad. Yatsu et al. (1999a y b) fertilizaron e
incubaron huevos de calamar gigante. El núcleo creció desde 37-44 µm al
momento de la eclosión hasta unas 60 µm a los 4-6 días, pero no se observaron
incrementos, ni siquiera en estatolitos de paralarvas de 10 días de edad (Yatsu et
al.,1999 a,b; Yatsu, 2000).
Rodeando al nucleo se han observado numerosos incrementos de crecimiento
formando 3 zonas o regiones: la zona postnuclear, oscura y periférica, (Arkhipkin y
Murzov, 1986b; Arkhipkin y Perez, 1998) o regiones R1, R2 y R3 de acuerdo a
Morris y Aldrich (1985). La zona postnuclear rodea al nucleo, es transparente a la
luz transmitida, y contiene incrementos casi uniformes (Arkhipkin y Perez, 1998).
En el calamar gigante esta zona mide 160-170 µm de radio y contiene 25-27
EDAD Y CRECIMIENTO
194
incrementos, con una distancia entre incrementos de 4 µm al principio y unas 8 µm
en su final (Arkhipkin y Murzov, 1986b). Esta zona se relaciona con el estadio de
paralarva (0.1 a 0.9-1.0 cm LM en el calamar gigante) y concluye con la división de
la proboscis en dos tentáculos (Arkhipkin y Murzov, 1986b; Arkhipkin y Perez,
1998).
La zona oscura rodea a la zona postnuclear, es marronácea a la luz transmitida,
opaca lechosa a la luz reflejada y contiene los incrementos más anchos. En el
calamar gigante esta zona mide 310-340 µm de radio y contiene 35 a 55
incrementos, con una distancia de 7-12 µm entre ellos (Arkhipkin y Murzov, 1986b;
Arkhipkin y Perez, 1998). Esta zona está relacionada con el estadio juvenil,
empezando con la división de la proboscis a la talla de 0.9-1.0 cm LM y
concluyendo hacia los 10-13 cm LM. Es también la zona con mayores tasas de
crecimiento y puede estar asociada con una predominancia de crustáceos en la
dieta, que cambia a la de peces a los 10-14 cm. Sin embargo este cambio de dieta
no es abrupto por lo que la transición hacia la zona periférica contigua no está bien
definida (Arkhipkin y Murzov, 1986b; Arkhipkin y Perez, 1998).
La zona periférica rodea a la zona oscura, es translúcida, con incrementos
estrechos y regularmente espaciados. En hembras de 49 cm LM tiene 320 µm de
diámetro y 190-200 incrementos y se definen dos subzonas: en la primera, de 7580 µm de diámetro, las distancias entre los incrementos decrecen entre 3-5 µm y
es de color similar al núcleo; en la segunda subzona las distancias entre
incrementos decrecen hasta 1 µm en el borde y es de color transparente
(Arkhipkin y Murzov, 1986b; Arkhipkin y Perez, 1998).
En la segunda subzona periferica se identificaron ocasionalmente marcas de
stress, en forma de anillos más anchos e intensos en color, siendo el resultado del
enlargamiento de uno o varios incrementos y reflejando un estado de crecimiento
retardado. Su deposición era regular en hembras de calamar gigante e irregular en
machos, con intervalos de 5 a 16 incrementos entre las marcas. Se observaron en
todos los machos maduros y en la mayoría (72%) de las hembras maduras,
mientras que no se presentaron en los machos inmaduros ni en el 81% de las
EDAD Y CRECIMIENTO
195
hembras. Estas marcas se asocian a eventos de desove en hembras y de cópula
en machos, durante los cuales el calamar cesa de alimentarse y el crecimiento
somático se hace mínimo (Arkhipkin y Murzov, 1986b), siendo los eventos de
desove en las hembras periódicos, mientras que la cópula de los machos es
irregular. Otras razones a las que podrían deberse estas marcas incluyen cambios
en la intensidad de alimentación, stress u otros (Arkhipkin y Murzov, 1986b).
La primera subzona de la periferia se relaciona con un período de transición
ontogénica, entre los 10-12 y 14-16 cm LM, en que el calamar gigante cambia a
una dieta basada en mictófidos y calamares. La segunda subzona, y hasta la
aparición de la primera marca de desove, corresponde a la etapa adulta inmadura,
desde los 14-16 cm LM y hasta el comienzo de la madurez. Se caracteriza por un
gradual decrimento en la tasa de crecimiento. Con la aparición de la primera
marca de desove se inicia la etapa de madurez, caracterizada por un crecimiento
somático irregular, con tasas de crecimiento mínimas y alternancia de períodos de
crecimiento somático activo y de ausencia de crecimiento durante las puestas
(Arkhipkin y Murzov, 1986b).
IV. 1. 6. Edad y crecimiento en el calamar gigante por medio de estatolitos
El descubrimiento de incrementos de caracter supuestamente diario en los
estatolitos llevó a la consiguiente proliferación de estudios de edad y crecimiento
en muchas especies de calamares comerciales (ver Tabla 2 en Jackson, 1994).
En ellos y como regla general se concluyó que los calamares omastréfidos viven
menos o cerca de un año (Rodhouse y Hatfield, 1990; Jackson 1994) incluyendo
los grandes omastréfidos oceánicos, familia Ommastrephinae: Ommastrephes
bartrami (Yatsu et al., 1997), Sthenoteuthis oualaniensis (Arkhipkin y Bizikov,
1991) y S. pteropus (Arkhipkin y Mikheev, 1992). La única excepción parecen
constituirla las formas grandes (>70-80 cm LM) de Dosidicus gigas y
Ommastrephes bartramii (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994; Nigmatullin et al., en
prensa). Las grandes ventajas de este método directo para estimar la edad son la
posibilidad de calcular la longevidad y la fecha de nacimiento para cada individuo,
pudiendo agrupar los individuos en generaciones reales y calcular la tasa de
EDAD Y CRECIMIENTO
196
crecimiento para cada generación (Arkhipkin, 1991, Jackson 1994). Sus
inconvenientes son: colecta de organismos y preparación de los estatolitos
laborioso y tardado; periodicidad de los incrementos no validada aún para muchas
especies; e imposibilidad de obtener tasas de crecimiento individuales a través de
los anchos de incrementos en el estatolito por observarse estos en distintos planos
a diferentes estadios ontogenéticos (Arkhipkin, 1991; Arkhipkin y Perez, 1998).
El primer trabajo sobre edad y crecimiento para calamar gigante a través de la
observación de la microestructura del estatolito lo realizaron Arkhipkin y Murzov
(1986b), analizando 113 especimenes del Pacífico sudeste de 0.9-49.0 cm LM.
Discriminaron dos grupos de calamares frente a Perú: uno grande, maduro a tallas
de 35-52 cm LM y otro pequeño, maduro a 18-32 cm LM. Las edades variaron
entre 4-4.5 semanas para calamares de 0.9-1.0 cm LM y 36-37 semanas para
hembras maduras grandes de 46-49 cm LM. Los machos maduros de 38-42 cm
LM tendrían 32-34 semanas y las hembras maduras pequeñas de 26-28 cm LM,
29-30 semanas. De acuerdo a los resultados de Arkhipkin y Murzov (1986b), la
proyección para un año de vida sería de tallas de 75 cm LM y pesos de 24-26 kg a
tasas de crecimiento constantes o de 70 cm LM y 16-18 kg a tasas decrecientes.
Arkhipkin (en Nigmatullin y Laptikovsky, 1994) opina que los calamares mayores
de 70-80 cm LM deberían de superar el año de edad, pudiendo incluso llegar al
año y medio o dos años (Arkhipkin en Nigmatullin et al., en prensa)
El crecimiento de paralarvas y juveniles es el mayor entre los Ommastrephidae,
variando entre el 5 y 8% de la LM diario. Las tasas de crecimiento juveniles son
las más altas de todos los omastréfidos alcanzando los 10-11 cm LM en 45-55
días. En calamares adultos inmaduros, sin embargo, las tasas de crecimiento
decrecen a 0.8-1.5% LM diario. Los ejemplares maduros crecen a tasas diarias de
0.2-0.4% LM (Arkhipkin, 1989b).
Las tasas diarias de crecimiento decrecen desde un máximo de 17-20 % del
peso corporal durante el estadio juvenil hasta un 2.2-2.5% en adultos maduros.
Hipotéticamente las hembras y machos inmaduros tienen la misma tasa de
crecimiento, que se aminora durante el proceso de maduración debido al esfuerzo
EDAD Y CRECIMIENTO
197
reproductivo. Los machos maduran más temprano y a tallas menores que las
hembras, por lo que éstas tienen tiempo de crecer más que aquellos (Arkhipkin y
Murzov, 1986b).
Masuda et al. (1998) analizaron 584 estatolitos de calamares gigantes del
Pacífico sudoriental. Sus estimaciones de edad variaron entre los 44 días para un
juvenil de 2 cm LM y 352 días para un macho de 77 cm LM y 338 días para una
hembra de 86 cm LM. Discriminaron cuatro períodos de nacimiento y hallaron que
los modelos lineales de crecimiento aplicados a cada período eran distintos entre
ellos. Las tasas de crecimiento promedio variaron entre 1.54 mm/día de los
calamares nacidos en febrero-mayo (verano-otoño) y 1.92 mm/día de los de junioseptiembre (invierno) y observaron que las hembras maduras tienen mayores
tasas de crecimiento que las inmaduras, pero esta diferencia no se daba entre los
machos. Encontraron que ambos sexos maduraban a dos tallas distintas; las
hembras pequeñas están maduras a los 40-50 cm LM, a los 4-5 meses, y las
grandes a 75 cm LM, al año, mientras que los machos de ambos grupos maduran
a tallas 5-10 cm menores a las de las hembras.
Las fechas de nacimiento se distribuían a lo largo de todo el año, coincidiendo
con la presencia de calamares maduros en todos los meses. Realizan la
proyección a 15 meses para los mayores calamares de 120 cm con tasas de
crecimiento de 2.5 mm/día. Sin embargo el número de calamares grandes
examinados fue limitado (no más de 17 organismos >50 cm LM) y reconocen la
necesidad de analizar mayores muestras de estas tallas (Masuda et al., 1998).
Bizikov (1991) calculó el crecimiento de 33 hembras (2.2-49.2 cm LM) y 29
machos (1-27.2 cm LM) de calamar gigante de aguas peruanas observando los
incrementos periódicos en la pluma (gladio). Las hembras crecieron desde 0.5 a
49 cm LM en 389 días, mientras que los machos crecieron desde 0.5 a 26 cm LM
en 342. El ciclo de vida parece ser anual.
Con base en la información expuesta se trazó como objetivo determinar la edad
de la forma grande (>50 cm LM) del calamar gigante en el Golfo de California
usando el método de lectura de incrementos en sus estatolitos, describir su
EDAD Y CRECIMIENTO
198
crecimiento y establecer posibles diferencias sexuales y geográficas, así como
determinar sus tasas de crecimiento y relacionar la madurez sexual con la edad.
IV. 2. MATERIALES Y MÉTODOS
IV. 2. 1. Colecta de las muestras
La muestra para el estudio de crecimiento del calamar gigante se seleccionó del
muestreo mensual realizado dentro del marco general de este trabajo, intentando
colectar ejemplares cubriendo diferentes tallas y estadios de madurez, para cada
sexo, tal y como recomiendan Dawe y Natsukari (1991). Sin embargo la necesidad
de contar con muestras de la captura comercial, cuyo tamaño queda seleccionado
por el mismo arte de pesca, limitó bastante este objetivo. Se observó que durante
los meses en que la colecta se efectuó directamente en los barcos de pesca, la
muestra estuvo representada en un rango mayor de talla, mientras que los meses
en que la muestra se colectó durante las descargas en puerto o plantas
procesadoras, el intervalo de las LM en la muestra fue más restringido.
Se midió la longitud del manto dorsal (LM) y se registró el peso total (P) de 497
hembras y 252 machos. La asignación de sexo y estadio de madurez se realizó
dentro del marco general de este trabajo. Se colectaron un total de 568 estatolitos
de calamar gigante (Tabla XXV) siguiendo el patrón de muestreo general para
este estudio.
EDAD Y CRECIMIENTO
199
Tabla XXV. Sumario de la colecta de estatolitos de calamar gigante en el Golfo
de California entre noviembre 1995 y abril 1997 (H: hembras, M: machos).
Fecha
Localidad
Colectados
H
1995
10 noviembre
23 noviembre-1 diciembre
1996
31 enero-3 febrero
4, 5 marzo
18 marzo-2 abril
24 abril-4 mayo
18-21 junio
11-18 junio
9-11 julio
28 julio-11 agosto
6-8 septiembre
16 octubre
9-13 noviembre
1997
19-23 enero
16-19 febrero
11-16 marzo
15, 16 abril
TOTAL
M
Leidos
H
Rango (LM, cm)
M
H
M
Guaymas
Guaymas
15
29
6
13
10
22
1
7
56.5-75
16.1-81.9
61
17-70
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
S. Pedro Mártir
Santa Rosalía
Santa Rosalía
Santa Rosalía
Santa Rosalía
Guaymas
13
22
31
25
54
19
22
31
19
25
12
14
8
17
9
9
11
12
24
8
8
9
9
19
28
24
39
13
21
24
19
15
8
8
8
14
8
6
8
11
21
8
2
9
58.5-74.1
53.6-78.1
24.6-78.6
30.5-77.8
30.3-81
24.2-65.2
10.8-84.5
40.2-87.5
45.3-76.8
51.7-76.6
42.7-66.3
61.4-72.7
43.7-70.8
39.5-58.6
33.2-70.5
41-72.5
24.5-37.4
38.2-62.5
36-70.1
49.5-73.5
50.2-54
41-58.5
Guaymas
Guaymas
Golfo Central
Guaymas
13
15
23
12
11
10
12
7
9
14
17
8
7
10
12
7
53.1-85.5
40.7-77
31.6-81
55.8-82.6
52-73.9
38.2-67
36.1-73.2
58.8-69.1
380
188
299
147
10.8-87.5
17-73.9
Los estatolitos se colectaron de la muestra seleccionada, tras haber anotado las
características ya mencionadas, arrancando el sifón del calamar y practicando un
corte sagital con el bisturí en el cartilago así expuesto. Posteriormente se
realizaron cortes verticales sucesivos a ambos lados del cartílago hasta que se
localizaban los estatocistos conteniendo los estatolitos (Rodhouse y Hatfield,
1990). Una vez extraidos, los estatolitos se almacenaron en viales pequeños
inmersos en etanol al 70% hasta su procesamiento (Rodhouse y Hatfield, 1990;
Dawe y Natsukari, 1991). El almacenamiento en etanol por unos días es además
conveniente pues el alcohol ayuda a fijar el componente proteíco del estatolito,
favoreciendo la visibilidad de los incrementos (A. Arkhipikin, com. pers., 9 mayo
1997).
EDAD Y CRECIMIENTO
200
En algunas ocasiones los estatolitos fueron directamente almacenados en
viales conteniendo etanol durante el muestreo, mientras que en otras, las
porciones del cartilago cefálico conteniendo los estatocistos se almacenaron
congelados hasta su transporte al laboratorio, donde los estatolitos eran extraidos
y transferidos inmediatamente a etanol. En los meses de diciembre 1996
(Guaymas) y junio 1997 (Santa Rosalía), las muestras así colectadas y
congeladas
se
extraviaron
durante
su
almacenamiento
en
las
plantas
procesadoras de calamar.
IV. 2. 2. Preparación de los estatolitos
La longitud de cada estatolito se midió desde la punta del rostro hasta la punta
del domo dorsal, tanto por su lado anterior como por la posterior, usando una lupa
estereoscópica a 25 aumentos con micrómetro ocular, con una precisión de 0.02
mm. El estatolito del calamar gigante es bastante curvo, por lo que no es posible
obtener una sección completa con incrementos visibles desde el rostro hasta el
domo dorsal y se eligió el domo dorsal para fines de leer los incrementos (A.
Arkhipikin, com. pers., 9 mayo 1997).
Se siguió básicamente el método de Arkhipkin (en Dawe y Natsukari, 1991)
para la preparación de los estatolitos. El estatolito se monta con la cara anterior
(concava) hacia arriba, cerca del borde del portaobjetos (debidamente etiquetado),
usando una pequeña gota del medio de montaje sintético “Protexx”. El rostro del
estatolito se orienta hacia la parte interior del portaobjetos, mientras que el domo
dorsal queda hacia el borde. Es importante que el plano de la superficie anterior
del domo dorsal quede paralelo respecto al plano de la superficie del portaobjetos.
Se deja secar la resina durante 12 horas hasta que quede parcialmente
gomosa. El lijado inicial se realiza con lija comercial para el acabado de pintura de
carrocería, de grano 1000-1500. Posteriormente se pule con lija comercial de
grano 3000 o con solución de polvo de alumina de 0.3 µm (Yatsu et al., 1997).
Durante este proceso, el estatolito se observa continuamente a través de una lupa
estereoscópica con luz transmitida, a 50x, y con el microscopio óptico, a 100x, con
EDAD Y CRECIMIENTO
201
objeto de detectar el foco y los primeros incrementos en torno al núcleo, momento
en que cesa de pulirse esta cara del estatolito.
Posteriormente, el estatolito se desmonta del portaobjetos cuidadosamente con
ayuda de una hoja de disección, y se coloca dándole la vuelta, con la cara
posterior (convexa), sobre otra gota de resina en la misma zona del portaobjetos.
En este caso es importante que el borde del domo dorsal quede ligeramente
levantado sobre el portaobjetos, de manera que el plano del pulido cubra toda el
área desde el centro del estatolito hasta el mismo borde del domo dorsal. En los
estatolitos grandes se observó que levantando además levemente el área del
domo lateral se lograba un plano de pulido con mejor observación de los
incrementos.
El lijado de la cara posterior se realiza igualmente con lija comercial de grano
1000-1500 seguido de un pulido con solución de polvo de alumina de 0.3 µm. El
desarrollo del pulido se observa continuamente a través de la lupa estereoscópica
y al microscopio óptico. Cesa cuando se observan claramente los incrementos
desde el núcleo hasta el borde del domo dorsal. Terminado el pulido, se cubre
generosamente el estatolito, sin desmontarlo, con varias gotas de bálsamo de
Canadá, y se coloca un cubreobjetos sobre el montaje. La preparación permanece
en la estufa a 60 ºC durante 12 horas, con objeto de que el bálsamo se seque
completamente (o a 70-90 ºC por una hora). El bálsamo de Canadá penetra
levemente en la sección del estatolito e incrementa notablemente la resolución de
sus componentes proteícos y calcáreos (A. Arkhipikin, com. pers., 9 mayo 1997).
Las mediciones de las zonas que conforman el estatolito se hicieron con ayuda
de un microsocópio compuesto Zeuss con micrómetro ocular. El diámetro del
núcleo y el radio de la zona postnuclear se midieron a 640 aumentos con una
precisión de 1.25 µm. El radio del estatolito (como la distancia máxima desde el
núcleo hasta el borde del domo dorsal) y radio de la zona oscura se tomaron a 100
aumentos con una precisión de 7.7 µm. Los radios de cada zona se midieron
desde el foco del núcleo del estatolito hasta el borde exterior de la zona
considerada.
EDAD Y CRECIMIENTO
202
El conteo de incrementos se realizó ordinariamente a 400 aumentos usando un
filtro de luz polarizada, desde el borde del núcleo (considerándo el primer
incremento como el correspondiente al momento de la eclosión) hasta el borde del
domo
dorsal.
En
los
estatolitos
de
calamares
oceánicos
(Subfam.
Ommastrephinae) los incrementos son más difíciles de observar (Lipiñski, 1980,
1981) porque presentan estatolitos más calcificados que los omastréfidos neríticos
(A. Arkhipikin, com. pers., 9 mayo 1997). Sin embargo, el calamar gigante, por su
carácter nerito-oceánico, parece mostrar incrementos de crecimiento con una
resolución semejante a Illex y Todarodes, omastréfidos de plataforma y talud
continental (Arkhipkin y Mikheev, 1992). Cuando los incrementos no se podían
observar en alguna región del estatolito, se extrapoló de acuerdo al número de
incrementos contados en las 10 unidades de micrometro ocular (usualmente entre
12.5 y 19.8 µm) de las regiones adyacentes. Se optó por leer el estatolito derecho,
dejando el izquierdo como reserva. La lectura se realizó por dos lectores, que
leyeron preliminarmente un número igual de estatolitos, con objeto de comparar
los resultados para determinar la reproducibilidad del procedimiento. El máximo
error entre las lecturas fue del 10% y se usó el promedio entre ambas como la
estimación de la edad.
IV. 2. 3. Análisis de datos
Se construyeron relaciones talla-peso usando el modelo potencial LM=a*Pb por
sexo y se compararon las relaciones correspondientes entre estadios de madurez
y temporadas de captura usando un ANCOVA a partir de la forma linealizada del
modelo, logeP=a+b*logeLM.
Las relaciones longitud del estatolito (LS) y radio del estatolito (RS) (mm)
respecto a la LM (mm) se analizaron a través del modelo lineal Y=a+b*X o el
potencial Y=a*Xb, donde Y es la LS o RS, y X es la LM. Las diferencias entre las
relaciones de ambos sexos se compararon mediante un ANCOVA, utilizando la
forma linealizada de la relación potencial, logeY = A+B*logeX.
Se construyeron curvas de crecimiento usando el método iterativo no lineal de
cuadrados mínimos (paquete graficador SIGMAPLOT 4.0) para las relaciones de
EDAD Y CRECIMIENTO
203
edad (incrementos, días, considerando la hipótesis un incremento = un día),
respecto a la LS, RS (mm), LM (mm) y peso total (P, en g). Los datos se ajustaron
con las siguientes curvas (Alford y Jackson, 1993; Arkhipkin, 1996a; Arkhipkin et
al., 2000):
Lineal
Y=a+b*X
Potencial (alométrico)
Y=a*Xb
Exponencial
Y=a*ebt
Gompertz de crecimiento
W(t)=W0*exp(G*(1-exp(-g*t)))
Von Bertalanffy
L(t)=L∞*(1-exp(-K*(t-t0)))
Logística
Y(t)=K/(1+((K-Y0)/Y0)*(exp(-r*t)))
Logística integral
Y(t)=Y∞/(1+exp(-k*(t-t0)))
Los modelos se jerarquizaron con base en el mayor coeficiente de
determinación (r2) y en los menores coeficientes de varianza de los parametros
estimados (CV%).
A efecto de comparar el crecimiento entre áreas las muestras se agruparon en
3 temporadas, esto es, Guaymas 1995-1996 (desde noviembre de 1995 a mayo
1996), Sta. Rosalía 1996 (julio a octubre de 1996) y Guaymas 1996-1997
(noviembre 1996 a abril 1997). Las muestras de S. Pedro Mártir y Guaymas
durante junio de 1996 se consideraron aparte. En la temporada de Guaymas
1996-1997 se incluyó toda la muestra de marzo 1997, a pesar de que contenía 6
hembras y 7 machos capturados en Sta. Rosalía, ya que se consideró que
pertenecían al grupo de madurez grande (hembras maduras > 70.3 cm LM y
machos maduros >55.5 cm LM).
Las diferencias entre las curvas de crecimiento de las distintas temporadas se
compararon
examinando
sus
sumas
de
cuadrados
residuales
y
sus
correspondientes errores medios a través de una distribución F (Arkhipkin et al.,
2000),
F=
SSt - SSp
(m+1)(k-1)
SSp
GLp
EDAD Y CRECIMIENTO
204
un estadístico con (m+1)(k-1) y GLp grados de libertad, donde SSt es la suma
de cuadrados de los residuales de la regresión total, SSp es la suma de cuadrados
de los residuales de la regresión agrupada, m es el número de variables a estimar,
esto es, 2 para las curvas consideradas aquí, k es el número de regresiones
comparadas, y GLp son los grados de libertad de la regresión agrupada. La
regresión agrupada se calcula como la sumatoria de los cuadrados medios de los
residuales de las regresiones comparadas, SSp =
libertad como GLp =
Σki=1nI
Σki=1SSi,
y sus grados de
– k(m+1), donde ni es el número total de
observaciones. Las diferencias fueron consideradas significativas (p<0.05*) o muy
significativas (p<0.01**). Este proceso es similar a la comparación entre
ecuaciones de regresión multiple (Zar, 1984).
Para cada sexo se estimaron tasas de crecimiento absolutas (TCA, mm o g por
día) y tasas instantanea de crecimiento (G, ×100). Se calcularon los valores de LM
y P para intervalos de 20 días utilizando los parámetros de las curvas
seleccionadas; con base en esto se calcularon TCA y G según Forsythe y Van
Heukelem (1987) y Arkhipkin y Mikheev (1992):
TCA = (S2 – S1)/∆T
G = (logeS2 – logeS1)/∆T
donde S1 y S2 son los tamaños calculados (LM, en mm o peso, en g) al inicio y
al final de cada intervalo de tiempo (∆T=20 días).
El método de Cassie (1954) se utilizó para calcular la edad de cada estadio de
madurez al 50% del eje de probabilidad, y estimar así la duración de los estadios
de madurez más avanzados. La edad a la madurez (estadios IV y V) que alcanzan
el 50% de individuos se estimó también gráficamente ajustando una curva
sigmoidal (logística) a los porcentajes de individuos maduros por clases de edad.
Este mismo método se empleo para los porcentajes de hembras copuladas por
clase edad y calcular así la edad al 50% de frecuencia de hembras copuladas. Se
graficaron los índices gonadosomáticos para ambos sexos y por estadio de
EDAD Y CRECIMIENTO
205
madurez (ver capítulo sobre biología reproductiva) contra la edad. Se estimaron
las fechas de nacimiento de cada individuo, sustrayendo la edad asignada
mediante el conteo de incrementos en el estatolito a la fecha de captura.
IV. 3. RESULTADOS
IV. 3. 1. Relaciones talla−
−peso
La distribución de tallas entre el total de individuos medidos y sexados en este
estudio, 946 hembras y 398 machos, mostró diferencias significativas (58.1±13.5
cm LM vs 57.1±10.3 cm LM) (Kolmogorov-Smirnov, P<0.001), pero no en la
prueba t (t=1.31, P>0.05), aunque tampoco cumplió homogeneidad de varianzas
(F=47.6, P<0.001). Las relaciones talla (LM, cm)-peso (P, kg) por sexo y estadio
de madurez se muestran en la Tabla XXVI y Fig. 68. Se midieron y pesaron un
total de 497 hembras (una sin asignar estadio de madurez) y 252 machos (dos sin
asignar estadio de madurez).
Tabla XXVI. Parámetros de las ecuaciones peso(kg) − longitud de manto(cm),
P=a*LMb para el calamar gigante Dosidicus gigas, por sexo y estadio de madurez,
en el Golfo de California durante 1995-1997.
Estadio de madurez
a
b
6.6×10-6
6.0×10-6
4.2×10-6
4.8×10-6
3.3581
3.3949
3.4691
3.4406
17.4×10-6
15.2×10-6
5.6×10-6
5.2×10-6
3.0759
3.1270
3.3903
3.4052
r2
N
Rango (LM, cm)
0.9476
0.9333
0.9398
0.9707
286
98
112
497
16.1-69.3
40-75.4
32.3-87.5
16.1-87.5
0.9204
0.9104
0.9511
0.9683
32
40
178
252
26.2-50.5
36.1-68.9
33.2-79.2
24.5-79.2
Hembras
Inmaduras (I-II)
Madurando (III)
Maduras (IV-V)
Total
Machos
Inmaduros (I-II)
Madurando (III)
Maduros (IV-V)
Total
EDAD Y CRECIMIENTO
25
25
HEMBRAS
n=496
20
Peso (kg)
206
n=250
20
Maduras
Madurando
Inmaduras
15
MACHOS
Maduros
Madurando
Inmaduros
15
10
10
5
5
0
0
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
0
10
20
30
LM (cm)
40
50
60
70
80
90
LM (cm)
Figura 68. Relación talla-peso del calamar gigante, por sexos y estadios de
madurez en el Golfo de California durante 1995-1997. Los ajustes y valores del
modelo potencial se presentan en la Tabla XXVI.
El peso promedio por intervalo de 5 cm LM fue siempre mayor en hembras que
en machos (Fig. 69), pero esta diferencia sólo empezó a ser evidente a partir del
intervalo de 65-70 cm LM (promedio de 9.88±1.80 kg en hembras frente a
8.88±0.90 kg en machos; ANOVA, F=17.7, P<0.001). Una tendencia similar se
puede observar en la Figura 3 de Koronkiewicz (1988).
Peso promedio (kg)
25
Hembras
Machos
20
15
10
5
0
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
LM (cm)
Figura 69. Diferencias entre ambos sexos de los promedios de las relaciones
longitud de manto (LM)−peso del calamar gigante agrupados en clases de 5 cm.
EDAD Y CRECIMIENTO
207
En cuanto a la comparación de la relación talla-peso entre sexos, la pendiente
para las hembras fue mayor que la de los machos para todos los estadios de
madurez, pero esta diferencia sólo resulto altamente significativa en el grupo de
calamares que estaba madurando (F=7.27; P<0.01) (Tabla XXVII), reflejando un
mayor peso por unidad de LM. La intersección a siempre fue significativamente
distinta entre ambos sexos, siendo mayor su valor en el caso de los machos.
Todas las pendientes de las hembras fueron muy significativamente mayores a 3
(t ≥6.1; P<0.001), indicando un crecimiento alométricamente positivo. En el caso
de los machos, por el contrario, en los 3 grupos de madurez el valor de la
pendiente no difirió de 3 (t ≤1.08; P>0.05), indicando un crecimiento isométrico. La
regresión común a todos los machos, sin embargo, también parece ser
alométricamente positiva (t=10.2; P<0.001).
Tabla XXVII. Comparación de pendientes e intersecciones entre las ecuaciones
peso-talla en forma linearizada ln P = a+b*ln LM, de ambos sexos para cada
estadio de madurez: Inmaduros (I-II), madurando (III) y maduros (IV-V).
Diferencias muy significativas ** y altamente significativas *** en negrita. ET, error
típico.
ESTADIO
Sexo
N
b
ET
TOTAL
H
M
497
252
3.335
3.360
0.021
0.035
INMADUROS
I-II
H
M
286
32
3.229
3.165
MADURANDO
III
H
M
98
40
MADUROS
IV-V
H
M
112
178
a
ET
RMS
ANCOVA
F
P
-11.807
-11.980
0.087
0.140
0.019
0.014
b
a
0.30
54.1
0.58
***
0.037
0.152
-11.414
-11.291
0.145
0.558
0.024
0.018
b
a
0.13
14.2
0.71
***
3.480
2.961
0.069
0.225
-12.385
-10.456
0.287
0.870
0.010
0.024
b
a
7.27
9.92
**
**
3.337
3.374
0.047
0.541
-11.797
-12.031
0.202
0.221
0.013
0.011
b
a
0.26
32.6
0.60
***
**P<0.01; ***P<0.001
Las hembras presentan un aumento en el valor de la pendiente conforme
maduran (Tabla XXVII), aunque la única diferencia significativa fue aquella entre
los ejemplares inmaduros y los que se encuentran madurando (F=5.899,
P<0.05)(Tabla XXVIII). Entre los machos también se observa un aumento de la
pendiente con la madurez (Tabla XXVII), y la única diferencia significativa se halla
EDAD Y CRECIMIENTO
208
entre los calamares que se hallan madurando y los maduros (F=5.297,
P<0.05)(Tabla XXVIII).
Tabla XXVIII. Comparación de pendientes e intersecciones entre las ecuaciones
ln P = a+b*ln LM de los estadios de madurez de cada sexo: Inmaduros (I-II),
madurando (III) y maduros (IV-V). Diferencias significativas *P<0.05 y muy
significativas ** P<0.01 en negrita.
SEXO
ESTADIOS COMPARADOS
Comparación b
F
p
Comparación a
F
p
HEMBRAS
INMADURAS
INMADURAS
MADURANDO
MADURANDO
MADURAS
MADURAS
5.899
2.406
2.700
P<0.05*
P=0.121
P=0.101
9.701
9.172
0.390
P<0.01**
P<0.01**
P=0.532
MACHOS
INMADUROS
INMADUROS
MADURANDO
MADURANDO
MADUROS
MADUROS
0.569
2.339
5.297
P=0.453
P=0.127
P<0.05*
2.218
1.669
1.166
P=0.140
P=0.197
P=0.281
Para el análisis de la relación LM-P entre temporadas, se agruparon los
individuos por sexos respecto a las tres grandes temporadas estudiadas:
Guaymas, noviembre 1995-mayo 1996; Sta. Rosalía, julio-octubre 1996; y
Guaymas noviembre 1996-abril 1997. Se agruparon en un cuarto grupo, por
sexos, todos los calamares de junio de 1996, colectados en la cuenca de San
Pedro Mártir y Guaymas, tras demostrarse con el ANCOVA que no había
diferencias entre las ecuaciones linealizadas de hembras (pendiente: F=3.730,
p=0.056; intersección: F= 2.797, P=0.097), ni de machos (pendiente: F=3.709,
p=0.070; intersección: F= 0.360, P=0.555) de ambas temporadas.
Entre hembras no hubo diferencias en cuanto a la pendiente (ANCOVA,
F=0.129,
P=0.942),
pero
si
entre
intersecciones
(ANCOVA,
F=5.012,
P<0.01)(Tabla XXIX). La prueba a posteriori HSD de Tukey, mostró que las
hembras de Guaymas 95-96 tienen una pendiente significativamente mayor a la
de las otras tres temporadas (Tabla XXX), lo que significa que son más pesadas a
cualquier LM dada.
Por contrario, entre machos hubo diferencias significativas entre las pendientes
(ANCOVA, F=3.615, P<0.05), pero no entre intersecciones (ANCOVA, F=1.879,
P=0.133)(Tabla XXIX). La prueba HSD de Tukey, a posteriori, mostró que los
EDAD Y CRECIMIENTO
209
machos de Santa Rosalía 1996 presentaron una pendiente significativamente
mayor a la de los machos de Guaymas 1996-1997 y Junio 1996.(Tabla XXX).
Tabla XXIX. Comparación de pendientes e intersecciones entre las ecuaciones
ln P = a+b*ln LM por temporada y sexo. Diferencias significativas * P<0.05 y muy
significativas ** P<0.01 en negrita.
TEMPORADAS
N
b
ET
3.327
3.317
3.298
3.276
0.050
0.061
0.052
0.062
a
ET
RMS
-11.821
-11.720
-11.647
-11.577
0.204
0.254
0.214
0.231
0.035
0.024
0.012
0.016
F=0.129
F=5.012
P=0.942
P<0.01**
-12.011
-12.540
-10.960
-11.387
0.314
0.211
0.371
0.229
F=3.615
F=1.879
P<0.05*
P=0.133
HEMBRAS
GUAYMAS 1995-1996
STA. ROSALÍA 1996
GUAYMAS 1996-1997
S. PEDRO-GUAYMAS 6/96
164
100
98
94
ANCOVA
b
a
MACHOS
GUAYMAS 1995-1996
STA. ROSALÍA 1996
GUAYMAS 1996-1997
S. PEDRO-GUAYMAS 6/96
87
59
66
22
3.360
3.504
3.108
3.206
ANCOVA
0.077
0.053
0.092
0.060
b
a
0.027
0.005
0.010
0.011
Tabla XXX. Resultados de la prueba a posteriori (HSD de Tukey) de los
parametros de la ecuación ln P=a+bln LM entre temporadas y por sexos. En el
caso de las hembras se compararon las intersecciones a y para los machos las
pendientes b. Las diferencias significativas (*), muy significativas (**) y altamente
significativas (***) se señalan en negrita.
TEMPORADA
GUAYMAS
1995-96
STA. ROSALÍA
1996
GUAYMAS
1996-97
P<0.01**
P<0.01**
P<0.05*
P=0.730
P=0.552
P=0.533
P=0.216
P=0.083
P=0.183
P<0.001***
P<0.001***
P=0.377
HEMBRAS, a
GUAYMAS 1995-96
STA. ROSALÍA 1996
GUAYMAS 1996-97
S PEDRO-GYM Jun96
MACHOS, b
GUAYMAS 1995-96
STA. ROSALÍA 1996
GUAYMAS 1996-97
S PEDRO-GYM Jun96
EDAD Y CRECIMIENTO
210
IV. 3. 2. Preparación y lectura de los estatolitos
De
los
568
estatolitos
colectados,
el
78%
se
pudieron
preparar
satisfactoriamente para su lectura (Tabla XXV), siendo este porcentaje igual para
ambos sexos. Arkhipkin (1991) reporta porcentajes de estatolitos leibles de entre
20 a 50%, si bien este autor trabaja con un menor margen de área extrapolada
aceptable (entre 5-7% del total, A. I. Arkhipkin, com. pers., octubre 1998). Sin
embargo esta proporción varía por meses. Como los estatolitos se fueron
preparando en igual orden cronológico que su colecta, se observó que se obtenía
un mayor éxito en su pulido en los últimos meses, resultado de la pericia que se
adquiría en el uso de la técnica. De los 446 estatolitos leidos 299 correspondieron
a hembras (10.8-87.5 cm LM, 8 sin estadio de madurez determinado), y 147 a
machos (17-73.9 cm LM, en uno no se midió LM)(Tabla XXV).
De los 122 estatolitos que no se pudieron leer, 42 (34.4%) estaban dañados por
mala conservación, 28 (23%) fueron sobrepulidos de tal manera que los
incrementos no eran visibles en su mayor parte, 25 (20%) fueron extraviados, 12
(9.8%) se rompieron durante su preparación y 11 (9 %) presentaban numerosos
cristales en el domo dorsal, lo que hacia imposible contar los incrementos. Se leyó
el estatolito derecho en 355 individuos (79.5% del total) y el izquierdo en los 91
casos restantes.
El daño a los estatolitos por mala conservación (N=42) fue debido a la erosión
por el medio ácido que se forma en los tejidos a causa de su prolongada espera
antes de congelarse o porque fueron congeladas y descongeladas varias veces
(Arkhipkin, 1991). En estos estatolitos y sobre todo en su domo dorsal se forman
manchas opacas de color blanco. Al pulido se observan formaciones semejantes a
cristales de hielo, de color blanco que impiden la observación de los incrementos.
Estas formaciones son muy frágiles y el estatolito se desmenuza fácilmente en las
áreas afectadas. Este fenómeno es de fácil cuantificación debido a que afecta a
especímenes del mismo muestreo porque sufrieron el mismo proceso de
almacenamiento. En resumen, 7 estatolitos de junio en Guaymas (11%), 7 de
EDAD Y CRECIMIENTO
211
agosto (12%), 15 en octubre de 1996 (45%), 7 en enero (29%), 1 en febrero (4%)
y 3 en marzo de 1997 (8%) presentaron este problema.
La distribución de frecuencias de los porcentajes del área extrapolada respecto
al radio del estatolito en 278 individuos (62.4% de los 445 estatolitos leidos) se
muestra en la Fig. 70. La extrapolación generalmente se realizó en el borde del
domo dorsal y tan sólo en 7 estatolitos (2.5% de los observados) se tuvo que
extrapolar en alguna región intermedia de la zona periférica. En 50 estatolitos
(17.9% de los casos) no fue necesaria la extrapolación al ser los incrementos
visibles en el borde de la zona periférica. En 130 de los casos (46% del total) el
porcentaje extrapolado fue mayor al 7% de la RS recomendado por Arkhipkin
(com. pers., octubre 1998), pero como quiera que el tomar ese criterio hubiese
supuesto prescindir de la información de casi la mitad de los estatolitos leidos, se
optó por aceptarlos todos
50
45
40
Frecuencia
35
30
25
20
15
10
5
0
0
5
10
15
20
25
30
% LR extrapolado
Figura 70. Distribución de frecuencias de los porcentajes de longitud de los
segmentos extrapolados respecto a la longitud del radio en los estatolitos de 278
calamares gigantes Dosidicus gigas.
A pesar de que los estatolitos de individuos mayores resultaron aparentemente
más difíciles a la hora de pulirlos, dado su mayor curvatura, no se detectó una
correlación fuerte entre la longitud extrapolada y el radio del estatolito (r2=0.15,
P<0.05), ni la LM del calamar (r2=0.21, P<0.05).
EDAD Y CRECIMIENTO
212
IV. 3. 3. Microestructura del estatolito
En general se pudieron diferenciar bien las tres zonas de crecimiento descritas
por Arkhipkin y Murzov (1986b) y Arkhipkin y Perez (1998), desde el núcleo hacia
la periferia del domo dorsal (Fig. 71). Los incremento se contaron en esta
dirección.
Figura 71. Estatolito de una hembra inmadura de 31.5 cm LM de calamar
gigante Dosidicus gigas, mostrando el rostro (R ), domo lateral (DL) y domo dorsal
(DD), y su estructura microscópica, núcleo (N), zona postnuclear (PN), zona
oscura (ZO) y zona periférica (ZP).
La distribución de frecuencias del número de incrementos y anchos de diámetro
en cada zona del estatolito se muestra en la Fig. 72.
EDAD Y CRECIMIENTO
213
20
A
Zona postnuclear
Frecuencia (%)
15
Zona postnuclear
n = 297
n = 297
10
Zona oscura
n = 295
5
0
0
5
10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
35
Número de incrementos
30
B
Núcleo
n = 206
Frecuencia (%)
25
20
15
Zona postnuclear
n = 221
10
Zona oscura
n = 227
5
0
0
50 100 150 200 250 300 350 400 450 500 550 600 650 700
Diámetro o radio (µ
µm)
Figura 72. Distribución de frecuencias de las características del estatolito del
calamar gigante Dosidicus gigas: (A) número de incrementos en las zonas
postnuclear y oscura y (B) anchos del diámetro del núcleo y del radio de las zonas
postnuclear y oscura.
El diámetro del núcleo varió entre 18.7 y 45.0 µm, con un promedio de 28.8 µm
(Tabla XXXI). Se encontraron diferencias altamente significativas entre las
distintas temporadas para esta medida (ANOVA, F=18.08, P<0.001). La prueba
EDAD Y CRECIMIENTO
214
HSD de Tukey reveló que el diámetro del núcleo en Guaymas 96-97 es
significativamente mayor que el del resto de las temporadas (P<0.01).
Tabla XXXI. Características de la estructura microscópica del estatolito del
calamar gigante Dosidicus gigas por temporadas en el Golfo de California. Gym:
Guaymas; Sta. Ros: Sta. Rosalía.
Gym 95-96
Sta Ros 96
Gym 96-97
35
25.7
4.2
83
27.7
4.8
60
32.8
4.0
47
144.6
18.9
89
144.2
18.6
52
23.5
2.3
Gym Jun 96
S Pedro 96
Total
11
25.7
2.4
17
28.6
5.5
206
28.8
5.2
55
161.6
23.6
12
149.2
13.0
18
141.7
11.0
221
148.7
20.6
112
23.3
2.9
99
24.2
2.5
13
23.5
1.5
21
23.2
2.1
297
23.7
2.6
34
5.1
0.8
80
5.0
1.1
54
5.2
1.1
11
5.2
0.7
16
4.8
0.6
195
5.1
1.0
43
448.2
54.0
103
468.0
67.1
53
429.6
77.7
11
478.8
46.6
17
437.9
55.3
227
453.5
67.5
52
38.3
7.8
113
42.5
10.4
98
39.3
11.4
12
37.5
7.5
20
39
9.7
295
40.3
10.3
40
8.1
1.8
83
7.9
1.5
46
7.2
1.9
10
9.5
1.4
14
7.1
1.0
194
7.8
1.9
Incrementos: Anchura (µm)
N
30
Media
2.5
Desv. Típica
0.4
75
2.4
0.4
46
2.3
0.4
10
1.9
0.5
14
2.5
0.6
176
2.3
0.5
Núcleo (diámetro, µm)
N
Media
Desv. Típica
Zona postnuclear
Radio (µm)
N
Media
Desv. Típica
Incrementos: Número
N
Media
Desv. Típica
Anchura (µm)
N
Media
Desv. Típica
Zona oscura
Radio (µm)
N
Media
Desv. Típica
Incrementos: Número
N
Media
Desv. Típica
Anchura (µm)
N
Media
Desv. Típica
Zona periférica
EDAD Y CRECIMIENTO
215
El radio de la zona postnuclear varió entre 93.7 y 231.2 µm, con un promedio
total de 148.7 µm (Tabla XXXI). Hubo diferencias significativas en esta longitud
entre distintas temporadas (ANOVA, F=8.33, P<0.001). El test de bondad de
Tukey reveló que el radio de la zona postnuclear fue significativamente mayor en
los individuos de Guaymas 96-97 que en los individuos de Guaymas 95-96 y Jun
96, y Sta. Rosalía 96 (P<0.05). El número de incrementos en esta zona varió entre
11 y 29, con un promedio total de 24. Las diferencias no fueron significativas en el
número de incrementos entre las cinco temporadas consideradas (ANOVA,
F=1.805, P>0.05). El promedio del ancho de los incrementos en esta zona varió
entre 4.8 y 5.2 µm (anchos individuales entre 3 y 11µm) y no se detectaron
diferencias significativas entre temporadas (ANOVA, F=0.701, P>0.05).
La zona oscura es la que mayor variabilidad individual presentó en sus
características. El número de incrementos en la zona oscura varió entre 17 y 72,
con un promedio de 40 (Tabla XXXI), sin diferencias significativas entre
temporadas (ANOVA, F=2.385, P>0.05). El radio promedio en esta zona fue de
453 µm, fluctuando entre 239 y 708 µm. Hubo diferencias muy significativas entre
temporadas (ANOVA, F=3.69, P<0.01), teniendo los individuos de Sta. Rosalía 96
mayor radio que los de Guaymas 96-97. El promedio del ancho de los incrementos
en esta zona fue de 7.8 µm, fluctuando entre 4 y 14 µm y siendo el promedio de la
anchura de los incrementos de los individuos de Guaymas Junio 96 mayores que
el promedio de todos los demás (ANOVA, F=5.07, P<0.001).
Los estatolitos de todos los individuos presentaban la formación de la zona
periférica. El número de anillos en esta
zona varió entre 23 y 396 que
correspondieron al individuo más joven y más longevo, con 84 y 442 incrementos
respectivamente. El ancho promedio de los incrementos de esta zona fue de 2.4
µm (Tabla XXXI), fluctuando entre 1.0 y 3.7 µm, y los individuos de Guaymas de
Junio 96 presentaron unos promedios signifcativamente menores a los del resto
de las demás temporadas (ANOVA, F=3.06, P<0.05).
En ningún caso se observó correlación alguna entre las características (ancho y
número de incrementos) de las zonas postnuclear y oscura (formadas antes de la
EDAD Y CRECIMIENTO
216
madurez) con la edad a la madurez, esto es, considerando la edad en días de los
individuos maduros (estadios de madurez IV y V)(Tabla XXXII).
Tabla XXXII. Resultado del análisis de correlación entre la edad a la madurez
(estadios IV y V) de ambos sexos y las características de las zonas postnuclear y
oscura.
r2
Hembras
t
P
N
r2
Machos
t
P
N
Zona postnuclear
Ancho
Número de incrementos
0.044
0.002
1.37
-0.31
0.178
0.752
42
52
0.0004
0.077
-0.14
2.40
0.888
0.018
49
71
Zona oscura
Ancho
Número de incrementos
0.015
0.023
0.77
1.08
0.444
0.282
40
51
0.003
0.003
-0.39
-0.50
0.691
0.613
50
70
No se observó relación alguna entre las 3 zonas del estatolito (núcleo, zona
postnuclear y zona oscura) con la edad a la madurez (definida más adelante). En
el caso de las hembras, los individuos de madurez temprana y tardía presentaron
características semejantes (Tabla XXXIII). En el caso de los machos, sólo se
disponia de tales características para un ejemplar del grupo temprano, por lo que
la comparación sólo se pudo establecer entre los individuos de ambos subgrupos
de madurez tardíos. Entre estos dos subgrupos sólo se hallaron diferencias
significativas respecto al número de incrementos diarios en la zona postnuclear,
mayor para el caso del subgrupo de madurez más tardía. Esto resultados nos
permiten concluir que posiblemente la gran variabilidad observadas en las
características de las zonas de formación temprana del estatolito, y que han de
reflejar la historia de vida temprana del individuo, no determinan su posterior
distribución espacial ni su edad a la madurez.
EDAD Y CRECIMIENTO
217
Tabla XXXIII. Comparación de las características del núcleo, zona postnuclear y
zona oscura, entre los dos grupos de edades de hembras maduras y los dos
subgrupos de edad tardía de machos maduros. DT: Desviación típica. Diferencias
significativas en negrita.
Grupo temprano
202-236 días
N
Media ± DT
28.0±3.1
31
6
6
134±11
24.1±1.1
5
5
460±29
41.8±10.3
Hembras
N
Núcleo (diámetro, µm)
5
Media ± DT
Grupo tardío
306-442 días
F
P
28.3±5.4
0.019
0.891
35
45
141±21
23.8±2.3
2.223
0.079
0.143
0.778
34
45
463±72
43.7±12.2
0.006
0.117
0.936
0.732
Zona postnuclear
Radio (µm)
Número de incrementos
Zona oscura
Radio (µm)
Número de incrementos
Machos
Núcleo (diámetro, µm)
219-290 días
291-368 días
14
28±4.7
33
29±4.9
0.179
0.673
13
23
147±18
22.8±2.7
35
47
149±21
24.3±2.3
0.119
5.600
0.730
0.020*
17
23
454±71
38.4±10
32
46
445±79
38.3±10
0.165
0.001
0.685
0.973
Zona postnuclear
Radio (µm)
Número de incrementos
Zona oscura
Ancho (µm)
Número de incrementos
* P<0.05
Se observaron diferencias en las caracteristicas de las zonas de los estatolitos
al agrupar los individuos por fecha de nacimiento, en intervalos de 2 semanas. Sin
embargo no se distingue un patrón periódico claro (Fig. 73).
EDAD Y CRECIMIENTO
218
Zonas del estatolito:
Zona oscura
Zona postnuclear
Núcleo
Hembras
Número de incrementos
70
A
60
60
50
50
40
40
30
30
20
20
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May Jul Sep
C
600
Diámetro o radio (um)
Machos
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May Jul Sep
D
600
500
500
400
400
300
300
200
200
100
100
0
B
70
0
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May Jul Sep
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar May Jul Sep
1994
1994
1995
Mes de nacimiento
1996
1995
1996
Mes de nacimiento
Figura 73. Media y desviación típica por fecha de nacimiento quincenal del
número de incrementos en hembras (A) y machos (B) y del ancho de diámetro en
hembras (C) y machos (D) de las zonas del estatolito del calamar gigante.
IV. 3. 3. 1. Marcas de stress
Se observaron marcas de stress en 30 hembras y 18 machos. En las hembras
las marcas aparecieron repartidas en todos los estadios de madurez (Tabla
XXXIV). La primera marca apareció hacia los 140-190 incrementos, aunque hubo
gran variabilidad (de 96 a 268 incrementos). En hembras inmaduras y madurando
la formación de las sucesivas marcas presentaba en su promedio una periodicidad
EDAD Y CRECIMIENTO
219
mensual, aunque también es cierto que se observó una gran variabilidad en el
número de incrementos entre marcas.
Tabla XXXIV. Número de incrementos en la aparición de la primera marca y de
las marcas sucesivas (respecto a la anterior) en los estatolitos del calamar
gigante, por sexo y estadio de madurez.
N
Inmaduros (I-II)
Media
Rango
N
Madurando (III)
Media
Rango
N
Maduros (IV-V)
Media
Rango
Hembras
1° marca
2° marca
3° marca
4° marca
5° marca
10
6
3
2
1
140
31
35
29
24
96-201
10-50
12-74
15-43

13
7
2
1
191
39
32
32
112-278
15-98
29-35

7
2
2
1
1
163
26.5
16.5
66
42
101-218
26-27
11-22


2
2
92.5
22
92-93
16-28
5
1
157
9
122-183

11
4
2
160
61
41.5
67-209
36-96
28-55
Machos
1° marca
2° marca
3° marca
En los machos también se hallaron marcas en todos los estadios de madurez,
aunque predominaron en los individuos maduros (11 ejemplares, 61%) (Tabla
XXXIV). La aparición de la primera marca presentó gran variabilidad. Se
observaron un máximo de 3 marcas en dos individuos y en la mitad de los casos
las marcas sucesivas reflejaban una periodicidad mensual.
Tampoco se encontró evidencia de que la presencia de marcas tenga relación
con episodios de cópula. Entre las hembras inmaduras tan solo la que presentó 5
marcas había copulado y en otras 5 no se observó vestigio alguno de cópula.
Entre las que se encontraban madurando, 5 habían copulado y otras cinco no lo
habían hecho y entre las maduras las únicas tres examinadas habían copulado.
IV. 3. 4. Estatolito
IV. 3. 4. 1. Longitud y radio del estatolito
Se midió la longitud del estatolito (LS) en 513 ejemplares y el radio del mismo
(RS) en 439 individuos. Las LS variaron entre 1.22 mm del calamar más pequeño
examinado (una hembra inmadura de 10.8 cm LM) y 3.02 mm de una hembra
EDAD Y CRECIMIENTO
220
madura de 77.2 cm LM, mientras que las RS variaron entre 0.54 mm (de la misma
hembra de 10.8 cm LM), y 1.55 mm (hembra madura de 79.1 mm). Las relaciones
del LS y RS respecto al manto quedaron mejor definidas mediante la ecuación
potencial (Tabla XXXV). En ambos casos no hubo diferencias significativas entre
sexos, ni entre pendientes, ni entre intersecciones. El coeficiente de determinación
fue siempre mayor en hembras que en machos (r2=0.81 frente a 0.76 en la
relación LM-LS y r2=0.72 frente a 0.58 en el caso de LM-RS), y mayor en las
relaciones LM-LS que en LM-RS (r2=0.802 frente a 0.685)(Tabla XXXV).
Tabla XXXV. Relación entre LM(mm, x) – LS(mm, y) y LM(mm, x) – RS(mm, y)
utilizando las ecuaciones en forma potencial y lineal para ambos sexos y
comparación de los parámetros de la ecuación potencial linealizada en forma lnLS
o lnRS=a+b*lnLM. ET, error típico.
Relación
LM-LS
Y=aXb
Parámetro
Total
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
0.2070
0.3855
0.2029
0.3884
0.2149
0.3803
1.3927
0.0017
1.3847
0.0017
1.3974
0.0017
0.011
0.008
0.013
0.010
0.023
0.016
0.223
3×10-5
0.265
4×10-5
0.425
7×10-5
0.802
513
0.817
340
0.765
173
0.794
513
0.809
340
0.753
173
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
0.07299
0.4413
0.07054
0.4461
0.07709
0.4341
0.62839
0.00098
0.62056
0.00098
0.63653
0.00097
0.0069
0.0151
0.0077
0.0761
0.0157
0.0323
0.1862
-5
3×10
0.0209
3×10-5
0.0395
7×10-5
0.685
439
0.728
293
0.582
146
0.680
439
0.723
293
0.579
146
H
M
Y=a+bX
Total
H
M
LM-RS
Y=aXb
Total
H
M
Y=a+bX
Total
H
M
ET
r2
Sexo
N
ANCOVA entre sexos
F=1.751
F=0.029
P=0.186
P=0.864
F=2.176
F=0.207
P=0.140
P=0.649
No se encontraron diferencias significativas entre las relaciones LS anterior y
posterior respecto a la LM para el modelo linealizado lnSL=a+bML, en la pendiente
EDAD Y CRECIMIENTO
221
(ANCOVA, F=0.193, P=0.659), ni en la intersección (F=2.701, P=0.100)(Tabla
XXXVI). Se eligió pues la LS anterior por tener un mayor coeficiente de regresión y
mayor número de observaciones.
Tabla XXXVI. Relación entre la LM (mm, x) y la longitud del estatolito anterior,
LSa, (mm, y) y posterior, LSp, para ambos sexos combinados utilizando el modelo
potencial y comparación de los parámetros del modelo linealizado en forma
logeLS=a+b*logeML. ET: error típico.
Relación
Parámetro
LM−
−LSa
a
b
a
b
LM−
− LSp
Estimado
0.20707
0.38553
0.19901
0.39081
r2
ET
0.01166
0.00886
N
0.802
513
0.784
253
ANCOVA entre relaciones
a F=2.701
b F=0.193
P=0.100
P=0.659
Las relaciones de la longitud del estatolito anterior (mm) y la longitud del radio
(mm) respecto a la LM (mm) se representan en la Fig. 74.
Longitud o radio del estatolito (mm)
3.0
LS=0.207LM0.385
R2=0.80
n=513
2.5
2.0
1.5
1.0
RS=0.072LM0.441
R2=0.68
n=439
0.5
0.0
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
LM (mm)
Figura 74. Relación entre la longitud del manto (LM) y la longitud (LS) y el radio
(RS) del estatolito en el calamar gigante. En negro las hembras y en blanco los
machos.
EDAD Y CRECIMIENTO
222
La relación LM-LS es similar a la reportada por Arkhipkin y Murzov (1986a,b),
LS=0.14LM0.44, r ²=0.92 para un grupo de calamares gigantes de 10-50 cm LM, así
como otros grandes omastréfidos, con exponentes de 0.34-0.40 (Arkhipkin y
Mikheev, 1992; Arkhipkin y Murzov, 1986a). El crecimiento alométrico (relativo) del
estatolito (tanto su longitud total como su radio) fue siempre negativo (coeficiente
de poder b<1). El tamaño de los estatolitos (LS) fluctuó entre un 1% de la LM en
calamares de 10-17 cm LM y un 0.32 % LM en calamares de 80-87.5 cm LM.
IV. 3. 4. 2. Edad-Longitud del estatolito
En total se leyeron 446 estatolitos. La relación entre la edad y la longitud del
estatolito se obtuvo para 417 individuos. Tres de los modelos ajustados a esta
relación rendian coeficientes de correlación similares (r2=0.766), y entre ellos los
modelos logísticos son los que menores coeficientes de correlación presentaron
(Tabla XXXVII). Esta relación se ilustra en la Fig. 75.
Tabla XXXVII. Parámetros de distintas relaciones edad (X, días) – LS (Y, mm)
de 417 individuos, con sexos combinados.
Ecuación
Y=a+bX
Y=aXb
Logística
integral
Logística
Gompertz
Bertalanffy
Parámetro
Estimado
Error típico
CV (%)
a
b
a
b
1.317
0.000366
0.2173
0.4233
3.0392
0.006995
98.5184
3.025
1.005
0.007108
0.8806
1.271
0.005407
3.334
0.000368
-57.38
0.0298
0.00001
0.01471
0.01201
0.1071
0.0008
6.0498
0.1004
0.07946
0.00008
0.1053
0.0822
0.0007
0.1967
0.00007
25.24
2.26
2.81
6.77
2.83
3.52
11.51
6.14
3.31
7.90
11.42
11.95
6.472
14.21
5.898
19.45
43.98
Y∞
k
t0
K
Y0
r
W0
G
g
L
K
t0
r2
0.7520
0.7646
0.7662
0.7664
0.7665
0.7667
Longitud o radio del estatolito (mm)
EDAD Y CRECIMIENTO
223
3.0
LS
2.5
2.0
1.5
LR
1.0
RS
0.5
0.0
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Número de incrementos (edad, días)
Figura 75. Relación entre la edad (incrementos, días) y la longitud (LS) y el
radio (RS) del estatolito en el calamar gigante.
Arkhipkin y Murzov (1986b) reportan una relación edad (t, días) – LS (mm)
como t = 5.19*2.08LS para el calamar gigante. El mismo tipo de relación rinde un
coeficiente b muy similar para este estudio, t = 49.84*2.072LS, r2=0.73, N=417.
La comparación entre los modelos logísticos integrados para la relación LSedad entre las 275 hembras y los 142 machos no reveló la existencia de
diferencias significativas entre ellos (Tabla XXXVIII, F3,411=1.51, P=0.20). El
coeficiente de determinación para la relación LS-edad fue mayor para las hembras
que para los machos (r2 =0.79 frente a 0.70).
Tabla XXXVIII. Parámetros de la ecuación logística integrada para la relación
LS (mm, y) a la edad (días, x) de ambos sexos.
Parámetro
Total
Y∞
k
t0
Hembras
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Machos
Estimado
3.0392
0.006995
98.5184
2.9984
0.007419
96.7189
2.9487
0.007556
97.5151
ET
0.1071
0.00080
6.0498
0.1034
0.00093
5.8804
0.2187
0.00181
10.8103
CV(%)
r2
GL
SSR
MSR
3.52
11.51
6.14
3.44
12.58
6.07
7.41
24.03
11.08
0.766
414
7.3119
0.0177
0.791
272
4.7986
0.0176
0.699
139
2.4326
0.0175
EDAD Y CRECIMIENTO
224
IV. 3. 4. 3. Edad-Radio del estatolito
Se obtuvo la relación edad-RS para un total de 430 individuos. El modelo
logístico integral fue, entre los que mayor coeficiente presentaban (r2=0.659), el
que menor coeficiente de variación ofrecia en sus parámetros (Tabla XXXIX). Esta
relación se representa en la Fig. 75.
Tabla XXXIX. Parámetros de distintas relaciones edad (X, días)-RS (Y, mm) de
430 individuos, con sexos combinados.
Equación
Parámetro
Estimado
Error típico
Y=a+bX
a
b
a
b
0.5754
0.02141
0.07276
0.4950
1.5319
0.0081
124.2
1.532
0.4110
0.008094
0.3294
1.5782
0.006040
1.718
0.003932
-21.33
0.02214
0.000076
0.007492
0.01817
0.0612
0.0011
6.339
0.06165
0.05085
0.001086
0.06907
0.1614
0.001015
0.1294
0.000927
25.84
Y=aXb
Logística
integral
Logística
Gompertz
Bertalanffy
Y∞
k
t0
K
Y0
r
W0
G
g
L
K
t0
CV (%)
3.84
0.35
10.29
3.67
3.99
13.58
5.10
4.02
12.37
13.41
20.96
10.22
16.80
7.53
23.57
121.14
r2
0.644
0.655
0.659
0.659
0.659
0.659
Se comparó el modelo logístico integrado entre las 289 hembras y los 141
machos,
sin
que
se
observaran
diferencias
significativas
(Tabla
XL,
F3,424=0.296128, P=0.828). Esta relación fue más alta para las hembras que para
los machos (r2=0.71 frente a 0.52) y estos presentaron mayores coeficientes de
variación en los parámetros de su modelo. El coeficiente de correlación fue mayor
para la relación edad-LS que para la relación edad-RS en ambos sexos, mientras
que los coeficientes de variación eran menores en el caso de los machos pero
semejantes en las hembras (Tablas XXXVIII y XL).
EDAD Y CRECIMIENTO
225
Tabla XL. Parámetros de la ecuación logística integrada para la relación RS
(mm, y) a la edad (días, x) de ambos sexos.
Parámetro
Total
Hembras
Machos
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Estimado
1.5319
0.0081
123.9
1.512
0.0085
124.2
1.667
0.0062
135.9
ET
0.0612
0.0011
6.6616
0.0578
0.0011
6.3390
0.2978
0.0027
43.02
r2
CV(%)
3.99 0.659
13.58
5.37
3.82 0.711
13.93
5.10
17.86 0.524
44.53
31.65
GL
427
SSR
4.4001
MSR
0.0103
286
2.7053
0.0095
138
1.6856
0.0122
IV. 3. 5. Edad y crecimiento del calamar gigante
IV. 3. 5. 1. Relación edad-longitud del manto
Se leyeron los estatolitos de un total de 446 ejemplares. Las hembras
comprendieron 299 ejemplares, 10.8-87.5 cm LM, siendo 157 inmaduras (estadios
I-II), 54 madurando (III), 80 maduras (IV-V) y 8 de ellas sin estadio de madurez
determinado. Los 147 machos midieron 17-73.9 cm LM, en uno no se midió la LM
y 23 eran inmaduros, 22 estaban madurando y 102 eran maduros (Fig. 76).
EDAD Y CRECIMIENTO
226
20
Hembras
n = 291
Estadios de madurez:
I
II
III
IV
V
Frecuencia
15
10
5
0
0
Frecuencia
15
10
20
30
40
60
70
80
90
60
70
80
90
Machos
n = 146
Estadios de madurez:
I
II
III
IV
V
10
50
5
0
0
10
20
30
40
50
Longitud de manto (cm)
Figura 76. Estructura de frecuencia de tallas (LM, cm) de los ejemplares en los
que se determinó la edad en este estudio, por sexo y estadio de madurez.
La hembra más joven fue un ejemplar inmaduro de 84 días y 10.8 cm LM y la
más longeva estaba completamente madura a los 442 días y 81 cm LM. El
ejemplar más grande de este estudio, una hembra madura de 87.5 cm LM, tenía
386 días. El macho más joven estaba madurando a los 135 días y sólo 17 cm LM,
y el más longevo era un ejemplar maduro de 372 días y 71.5 cm LM (70 días más
joven que la hembra más longeva). Los modelos de Gompertz y logístico
presentan los mayores coeficientes de determinación (r2=0.90 y 0.88, para
hembras y machos, respectivamente) pero los coeficientes de variación fueron
menores en el modelo logístico integral (Tabla XLI), por lo que se eligió este
modelo para representar la relación LM-edad (Fig. 77).
EDAD Y CRECIMIENTO
227
Tabla XLI. Parámetros de distintas relaciones LM (Y, mm) a la edad (X, días) de
299 hembras y 146 machos.
Ecuación
Lineal
Sexo
H
M
Y=aXb
H
M
Y=aebt
H
M
Gompertz
H
M
Logística
integrada
H
M
Logística
H
M
Bertalanffy
H
M
Parámetro
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
W0
G
g
W0
G
g
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
K
Y0
r
K
Y0
r
L
K
t0
L
K
t0
Estimado
-30.5972
2.1041
-71.7307
2.1968
1.495
1.051
1.077
1.105
196.0
0.003633
175.0
0.003987
52.38
3.137
0.005061
47.09
3.233
0.005082
999.1
0.009121
251.6
945.1
0.009643
246.1
999.1
91.44
0.00912
945.3
80.56
0.00964
1747
0.00175
57.11
1457
0.00227
72.24
Error típico
11.976
0.0412
21.423
0.075
0.193
0.022
0.225
0.036
5.422
0.00008599
7.365
0.0001396
12.56
0.162
0.00059
20.86
0.274
0.00108
48.84
0.00064
11.68
83.88
0.00121
19.34
48.86
9.731
0.000646
85.07
15.97
0.001209
303.1
0.000528
9.981
331.2
0.000954
14.20
CV (%)
39.14
1.95
29.86
3.44
12.95
2.16
20.98
3.32
2.76
2.36
4.20
3.50
23.98
5.18
11.70
44.59
8.48
21.37
4.88
7.09
4.64
8.87
12.55
7.85
4.89
10.64
7.090
8.99
19.82
12.55
17.35
30.20
17.48
22.73
41.92
19.66
r2
0.8977
0.8530
0.8972
0.8834
0.8711
0.8653
0.9001
0.8846
0.9010
0.8842
0.9010
0.8842
0.8974
0.8830
EDAD Y CRECIMIENTO
228
Machos
Hembras
Estadio de madurez:
90
80
70
LM (cm)
A
80
n=146
70
60
60
50
50
40
40
30
30
n=299
20
20
10
10
0
0
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
C
25
n=282
20
Peso (Kg)
B
90
Indeterminadas
Inmaduras (I-II)
Madurando (III)
Maduras (IV-V)
0
50
100
150
200
250
300
350
400
25
D
n=141
20
15
15
10
10
5
5
0
450
0
0
50
100
150
200
250
300
Incrementos (dias)
350
400
450
0
50
100
150
200
250
300
350
400
Incrementos (dias)
Figura 77. Relaciones entre edad y longitud de manto (LM) en hembras (A) y
machos (B); y entre edad y peso en hembras (C) y machos (D) de todas las
muestras combinadas de calamar gigante.
Tomando en cuenta el modelo logístico, hubo diferencias significativas entre los
parámetros estimados para las 299 hembras y los 146 machos (F3,439=3.605,
P=<0.05)(Tabla XLII). El dimorfismo sexual en el crecimiento somático se hace
patente en todo el rango estudiado, por lo que se tuvo que presentar antes de los
130-140 días, aun cuando los calamares de ambos sexos se hallaban
sexualmente inmaduros. Arkhipkin y Mikheev (1992) observaron el desarrollo del
dimorfismo a los 90-100 días en una especie afín, Sthenoteuthis pteropus, cuyo
macho empezaba a madurar. Según los modelos, las hembras del calamar
gigante son 15 mm LM (6%) mayores que los machos a los 140 días y acaban
450
EDAD Y CRECIMIENTO
229
siendo 20 mm LM (2.7%) mayores a los 270 días. La ecuación para las hembras
rindió un mejor ajuste, con un coeficiente de determinación mayor (r2=0.90 frente a
0.88) y unos coeficientes de variación menores en sus parámetros (<7% frente a
>7%).
Tabla XLII. Comparación de las ecuaciones logísticas integradas para la
relación LM (mm, y) a la edad (días, x) entre 299 hembras y 146 machos.
Parametro
Total
Y∞
k
t0
Hembras
Y∞
k
t0
Machos
Y∞
k
t0
Estimado
1019.00
0.00885
258.77
999.111
0.00912
251.64
945.098
0.00964
246.145
ET
CV(%)
46.884
0.0005
11.161
48.838
0.0006
11.681
83.882
0.0012
19.343
4.60
6.12
4.31
4.88
7.09
4.64
8.87
12.55
7.85
r2
GL
SSR
MSR
0.895
442
975641
2207
0.901
296
707784
2391
0.884
143
244235
1707
IV. 3. 5. 2. Relación edad-peso
Los pesos de 282 hembras cuyos estatolitos se habían leido fluctuaron entre
160 g y 23.225 kg. La hembra más joven pesada tenía 132 días y 160 g, mientras
que la más longeva (442 días) pesó 19.55 kg. El ejemplar de mayor peso, una
hembra de 23.225 kg, tenia 434 días. Los 141 machos pesaron entre 130 g y
12.75 kg. El macho más joven tenía 135 días pesando 130 g, y el más viejo (372
días) pesó 10.325 kg. En la relación peso-edad, el modelo de Gompertz rindió un
coeficiente de variación major en el caso de las hembras, mientras que el modelo
logístico integrado lo hizo para los machos. Este modelo rindió los menores
coeficientes de variación para sus parametros (Tabla XLIII), y quedó representado
en la Fig. 77.
EDAD Y CRECIMIENTO
230
Tabla XLIII. Parámetros de distintas relaciones peso total (Y, g) a la edad (X,
días) de 282 hembras y 141 machos.
Ecuación
Lineal
Sexo
H
M
Y=aXb
H
M
Y=aebt
H
M
Gompertz
H
M
Logística
integrada
H
M
Logística
H
M
Bertalanffy
H
M
Parámetro
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
a
b
W0
G
g
W0
G
g
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
K
Y0
r
K
Y0
r
L
K
t0
L
K
t0
Estimado
-12514.6
67.7
-9812.58
53.09
0.000076
3.205
0.000129
3.087
349.8
0.009723
191.5
0.01116
159.6991
0.84780
0.00023
4.751
9.600
0.004464
23462.18
0.01796
351.69
13110
0.02228
308.3
23450
42.27
0.01796
13110
13.62
0.02228
505300
0.000135
185.0
105100
0.000515
185.3
Error típico
567.6816
1.9582
66.44986
2.3558
0.000051
0.1029
0.000127
0.1671
38.81
0.0003064
35.21
0.0005660
5.5828
0.02638
0.00002
13.87
1.453
0.00203
2017.08
0.00126
10.485
1678
0.00281
13.26
1987
14.71
0.00123
1663
9.885
0.00282
3029000
0.00083
3.877
219900
0.00144
5.412
CV (%)
4.53
2.89
6.77
4.43
66.58
3.21
98.68
5.41
11.09
3.15
18.39
5.07
3.49
32.13
11.50
291.9
15.14
45.61
8.59
6.82
2.98
12.80
12.64
4.30
8.47
34.80
6.86
12.68
72.59
12.67
599.5
619.6
2.09
209.3
283.6
2.99
r2
0.8101
0.7851
0.8535
0.8129
0.8300
0.8020
0.8746
0.8200
0.8619
0.8307
0.8619
0.8283
0.8082
0.7786
La comparación entre las ecuaciones para ambos sexos reveló diferencias
altamente significativas (F3,414=13.2, P<0.001)(Tabla XLIV). Las hembras son 187
g (56%) más pesadas que los machos a los 140 días y acaban pesando 3.1 kg
(26%) más a los 370 días. El modelo de las hembras dió un ajuste mejor que el de
los machos (r2 =0.86 frente a 0.83) y con menores coeficientes de variación.
EDAD Y CRECIMIENTO
231
Tabla XLIV. Comparación de las ecuaciones logísticas integradas para la
relación peso total (g, y) a la edad (días, x) entre 282 hembras (H) y 141 machos
(M).
Parametro
Total
Y∞
k
t0
H
Y∞
k
t0
M
Y∞
k
t0
Estimado
25267.2
0.01708
365.16
23462.1
0.01796
351.69
13112.0
0.02228
308.341
ET
2250.28
0.00098
10.707
2017.08
0.00126
10.485
1677.8
0.00281
13.264
CV(%) r2
8.90 0.847
5.75
2.93
8.59 0.861
6.82
2.98
12.80 0.830
12.64
4.30
GL
420
SSR
1429×10
MSR
3403373
279
1059×106
3797465
138
244×106
1774822
6
IV. 3. 5. 3. Crecimiento por temporadas
IV. 3. 5. 3. 1. Relación edad-longitud de manto
Se analizaron las relaciónes LM y peso respecto a la edad por sexo y por
temporadas, considerando las tres temporadas de muestreo: Guaymas durante
noviembre1995-mayo1996,
Santa
Rosalía
julio-octubre
1996
y
Guaymas
noviembre 1996-abril 1997, considerando siempre el modelo logístico integral por
ser el que mejor se ajustó en todos los casos. Como se demostró en el capítulo
sobre biología reproductiva, la composición por tallas y estadios de madurez fue
bastante homogenea para cada sexo.
Para la relación LM-edad, no se hallaron diferencias significativas entre estas
tres temporadas ni en el caso de las hembras (F6,238=1.922, P=0.077), ni para los
machos (F6,124=1.736, P=0.117) (Tabla XLV). La comparación entre los modelos
de ambos sexos para el conjunto de estas tres temporadas continuó siendo
significativa (F3,374=3.582, P<0.05). Los modelos para ambos sexos se
representan en la Fig. 78.
EDAD Y CRECIMIENTO
232
Tabla XLV. Comparación de las ecuaciónes logísticas integradas para la
relación LM (mm, y) a la edad (días, x) entre las tres temporadas (3 TEMP.), por
sexos. ET, error típico.
Temporadas Parámetro Estimado
HEMBRAS
Guaymas
1995-96
Sta. Rosalía
1996
Guaymas
1996-97
3 TEMP.
MACHOS
Guaymas
1995-96
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Sta. Rosalía
1996
Y∞
k
t0
Guaymas
1996-97
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
3 TEMP.
ET
CV(%)
r2
901.6
0.01163
233.9
923.2
0.01134
238.6
839.4
0.01403
233.5
896.1
0.01185
235.0
45.31
0.001
9.693
48.13
0.001
9.290
45.33
0.002
8.009
25.86
7×10-4
5.262
5.02
9.15
4.14
5.21
11.54
3.89
5.40
15.44
3.43
2.88
6.22
2.23
845.2
0.01178
219.7
805.8
0.01160
210.92
883.7
0.01161
241.03
842.1
0.01160
223.31
65.94
0.002
13.82
83.74
0.002
17.18
184.4
0.004
34.03
56.96
0.001
11.61
7.80 0.936
15.19
6.28
10.39 0.859
22.91
8.14
20.87 0.742
39.76
14.21
6.76 0.847
13.27
5.20
AMBOS SEXOS, 3 TEMPORADAS
933.3
Y∞
k
0.01062
t0
242.7
30.84
6×10-4
6.573
3.30
5.85
2.70
0.925
0.920
0.859
0.910
0.894
N
GL
SSR
MSR
112
109
200362
1838
79
76
114050
1500
56
53
152217
2872
247
244
489250
2005
46
43
43675
1015
42
39
61278
1571
45
42
112824
2686
133
130
236077
1815
380
377
746169
1979
EDAD Y CRECIMIENTO
Hembras
Estadios de madurez:
90
A
Inmaduros (I-II)
Madurando (III)
Maduros (IV-V)
Sin determinar
80
70
60
LM (cm)
233
B
90
80
70
n = 133
60
50
50
40
40
n = 247
30
30
20
20
10
10
0
0
0
50
100
150
200
250
300
350
400
90
70
450
C
San Pedro Mártir
Guaymas
80
0
50
100
150
200
250
300
350
400
90
450
D
80
70
n = 52
60
LM (cm)
Machos
60
50
50
40
40
30
30
20
20
10
10
0
n = 13
0
0
50
100
150
200
250
300
350
Número de incrementos (edad, dias)
400
450
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Número de incrementos (dias)
Figura 78. Relaciones entre edad (días) y longitud de manto (LM, cm) del
calamar gigante en las 3 temporadas para hembras (A) y machos (B); y en San
Pedro Mártir y Guaymas Junio 1996 para hembras (C) y machos (D).
IV. 3. 5. 3. 2. Relación edad-peso
La comparación de los modelos logísticos integrados para las hembras rindió
diferencias altamente significativas entre las 3 temporadas (F6,221=4.08, P<0.001).
No existió tal diferencia comparando los modelos de ambas temporadas en
Guaymas, 1995-96 y 1996-97 (F3,147=0.97, P=0.40), mientras que si hubo
diferencias altamente significativas entre el modelo que combinaba estas dos
temporadas y aquél para las hembras de Sta. Rosalía 1996 (F3,221=7.26,
P<0.001)(Tabla XLVI). Las hembras de Santa Rosalía pesan 572 g más (39%)
que las de Guaymas a los 200 días, y acaban pesando 6 kg más (31%) a los 430
días.
EDAD Y CRECIMIENTO
234
En el caso de los machos, el modelo para los individuos de Sta. Rosalía
contiene parámetros irreales como Y∞=21.5 kg, que además no resultó
estadísticamente significativo (p>0.05). Sin embargo, se tomó como válido el
modelo que agrupa a las tres temporadas dado que los modelos logísticos de
aquellas para la relación peso-edad resultaron ser similares (F6,115=0.86, P=0.52)
(Tabla XLVI). La diferencia entre ambos sexos para las 3 temporadas combinadas
rindió diferencias altamente significativas (F3,351=9.88, P<0.001), incluso entre los
machos de las tres temporadas y las hembras de Guaymas de las dos temporadas
(F3,271= 7.25, P<0.001). Estas relaciones se ilustran en la Fig. 79.
EDAD Y CRECIMIENTO
235
Tabla XLVI. Comparación de las ecuaciónes logísticas integradas para la
relación peso total (g, y) a la edad (días, x) entre las tres temporadas (3 TEMP.),
por sexos.
Temporadas
Parámetro
HEMBRAS
Guaymas
1995-96
Sta. Rosalía
1996
Guaymas
1996-97
3 TEMP.
Guaymas
1995-96 + 96-97
MACHOS
Guaymas
1995-96
Sta. Rosalía
1996
Guaymas
1996-97
3 TEMP.
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞1
k
t0
Y∞
k
t0
Y∞
k
t0
ET
CV(%)
r2
16146
0.02442
314.3
34821
0.01539
391.2
21649
0.01744
350.6
22442
0.01877
346.3
18420
0.02091
328.6
1568
0.003
9.7
9731
0.002
35.7
3665
0.003
22.5
1995
0.001
10.6
1482
0.002
9.17
9.71
12.49
3.87
23.56
14.79
7.90
16.93
17.16
6.44
8.42
8.28
2.92
8.04
9.55
2.79
0.872
97
265×106
28×105
0.821
77
404×106
54×105
0.849
56
245×106
46×105
0.833
230
101×107
44×105
0.851
153
521×106
34×105
11986
0.02606
294.7
21587
0.01618
363.4
11366
0.02473
298.6
13150
0.02228
308.5
1866
0.004
14.91
12558
0.004
67.69
2998
0.008
25.31
2048
0.003
15.89
15.57
18.97
5.05
58.17
25.77
18.63
25.02
35.59
7.19
15.58
14.93
5.14
0.895
41
460×105
12×105
0.860
41
524×105
13×105
0.618
45
133×106
31×105
0.795
127
242×106
19×105
9.26
6.68
3.05
0.823
357
136×10
Estimado
AMBOS SEXOS, 3 TEMPORADAS
24346
2254
Y∞
k
0.01768 0.001
t0
360.2
10.99
1
Parámetros no significativos, P>0.05
N
SSR
MSR
7
5
38×10
EDAD Y CRECIMIENTO
Hembras
25
A
15
15
10
10
5
5
B
3 Temporadas
n = 127
20
0
0
0
50
100
150
200
250
300
350
400
25
450
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
C
Santa Rosalía 1996
n = 77
20
Peso (Kg)
Machos
25
Guaymas 1995-1997
n = 153
20
Peso (Kg)
236
Estadios de madurez:
Inmaduros (I-II)
Madurando (III)
Maduros (IV-V)
15
10
5
0
0
50
25
150
200
250
300
350
400
450
D 25
S. Pedro Mártir y Guaymas
Junio 1996
n = 52
20
Peso (Kg)
100
20
Guaymas
San Pedro Mártir
15
S. Pedro Mártir y Guaymas
Junio 1996
n = 14
E
15
10
10
5
5
0
0
0
50
100
150
200
250
300
350
400
Número de incrementos (edad, dias)
450
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Número de incrementos (edad, dias)
Figura 79. Relaciones entre la edad (días) y el peso (kg) del calamar gigante
para hembras en Guaymas 1995-1997 (A), machos en las tres temporadas
combinadas (B), hembras en Santa Rosalía (C), y para hembras (D) y machos (E)
en San Pedro Mártir y Guaymas durante Junio 1996.
EDAD Y CRECIMIENTO
237
A causa de las diferencias entre los modelos por temporada para las hembras,
se efectuó posteriormente una comparación entre edades, tallas y pesos de
hembras por temporada, mostrando diferencias significativas en las tres variables
(Tabla XLVII). El análisis a posteriori de Tukey reveló que las hembras de Santa
Rosalía tenian en promedio más edad que las hembras de las otras dos
temporadas (P<0.05) y mayor talla y peso que las hembras de Guaymas de 199596 (P<0.001). De este análisis se desprende que la hembras de Santa Rosalía
tenían asignadas, a iguales tamaños, mayores edades que las hembras de
Guaymas 1996-97, y que presentaron mayores tamaños que las hembras de
Guaymas 1995-96.
Tabla XLVII. Comparación de edades, tallas y pesos por temporadas entre las
hembras analizadas para las relaciones edad-peso. DT, desviación típica.
Temporada
N
Edad, días
LM, mm
Peso, g
Media
DT
Media
DT
Media
DT
Guaymas 95-96
97
282
65
556
156
6,229
4,646
Santa Rosalía
77
312
55
631
124
9,019
5,607
Guaymas 96-97
56
307
61
594
143
7,567
5,163
ANOVA
F=6.05
p<0.01**
F=5.86
p<0.01**
F=6.40
p<0.01**
** Diferencias muy significativas
Los dos grupos de hembras muestreadas en la cuenca de San Pedro Mártir y
Guaymas en junio 1996 (13 y 39 individuos, respectivamente) se analizaron
aparte, ya que son grupos de caracter hetereogéneo constituidos por individuos de
dos tallas de madurez (Figs. 78 y 79). Los parámetros estimados para estos
grupos de calamares con el modelo logístico integral de la relación edad-LM para
ambos sexos no fueron estadísticamente significativos (p>0.05), dado lo reducido
de la muestra; mucho menos en el caso de los machos, que sólo sumaron 14
individuos en conjunto.
Sin embargo, la muestra de junio de 1996 resulta interesante porque
comprende a 9 de las 14 hembras maduras a edad temprana (entre 184 y 236
días) cuya edad se estimó en este estudio (Figs. 78 y 79). Se consideró
EDAD Y CRECIMIENTO
238
interesante comparar su edad respecto a LM y peso con el de hembras de su
mismo rango de edad, 142-236 días, y por temporada mediante un ANOVA (Tabla
XLVIII). Se consideró a Guaymas 1996, que agrupó 9 hembras tempranas, las 3
grandes temporadas, (4 hembras tempranas) y San Pedro Mártir (una hembra
temprana). Se detectaron diferencias muy significativas entre las relaciones edadtalla (ANCOVA, F=4.68, P<0.01) y entre la relación edad-peso (F=4.96, P<0.01).
Tabla XLVIII. Promedio de lLM y peso para hembras maduras e inmaduras de
142-236 días de edad, por temporada de muestreo.
Temporada
Madurez
N
Edad, días
LM, mm
Peso, g
Media
DT
Media
DT
Media
DT
Guaymas
Junio 1996
Inmaduras
Maduras
26
9
186
199
19
12
411
420
39
12
1893
1941
495
195
S. Pedro Mártir
Junio 1996
Inmaduras
Maduras1
9
1
199
236
26
329
361
60
908
1250
513
3 Temporadas
Inmaduras
Maduras
44
4
201
219
32
11
361
368
81
45
1421
1467
833
560
ANOVA
F=2.03
p=0.097
F=4.68
p<0.01**
F=4.96
p<0.01**
1
No incluido en el ANOVA
** Diferencias muy significativas
La prueba HSD de Tukey, (Tabla XLIX) reveló que las hembras inmaduras
capturadas en Guaymas en junio de 1996 eran significativamente mayores en LM
y más pesadas que las hembras inmaduras de los otros dos grupos, mientras que
las hembras maduras de aquel grupo eran mayores en talla y peso que las
inmaduras capturadas en San Pedro Mártir en junio de 1996. No hubo diferencias
significativas entre las dimensiones de hembras maduras e inmaduras dentro de
cada grupo.
EDAD Y CRECIMIENTO
239
Tabla XLIX. Resultados del análisis a posteriori para la longitud de manto y el
peso entre distintas temporadas.
Temporadas
Madurez
Guaymas Junio 96
Inmaduras Maduras
S. Pedro Junio 96
Inmaduras
Maduras
Inmaduras
Maduras
Inmaduras
Inmaduras
Maduras
0.996
<0.05
<0.05
0.729
<0.05
0.106
0.671
0.654
0.853
0.999
Inmaduras
Maduras
Inmaduras
Inmaduras
Maduras
0.999
<0.01
<0.05
0.758
<0.05
0.220
0.761
0.235
0.635
0.999
LM
Guaymas Jun 96
S. Pedro Jun 96
3 Temporadas
PESO
Guaymas Jun 96
S. Pedro Jun 96
3 Temporadas
p<0.05, diferencias significativas; p<0.01, muy significativas
IV. 3. 5. 4. Tasas de crecimiento
Las tasas absolutas de crecimiento diarias, TCD en LM y peso, se incrementan
hasta un máximo, definido por el punto de inflexión del modelo logístico de
crecimiento, para luego decrecer gradualmente (Fig. 80). El calamar gigante crece
muy rápido. Las TCD parten de valores similares para ambos sexos, a los 130
días de edad; en las hembras, la máxima TCD en LM se alcanza a los 230-250
días con una tasa de 2.65 mm/día, mientras que en los machos el máximo es
menor (2.44 mm/día) y se alcanza antes, a los 210-230 días (Fig. 80A). Las
hembras se mantienen creciendo a ritmos mayores a 2 mm/día entre los 140-310
días, más de 5 meses y medio, y entre 180 y 260 días (dos meses) superan los
2.5 mm/día. Los machos crecen a tasas mayores de 2 mm/día entre los 140 y 290
días (5 meses).
EDAD Y CRECIMIENTO
240
3.0
140
2.0
1.5
1.0
Hembras
Machos
0.5
0.0
100
150
200
250
100
80
60
40
20
300
350
400
0
100
450
1.0
2.4
C
G en PESO (x100)
G en LM (x100)
150
200
250
300
350
400
Número de incrementos (edad, dias)
450
D
2.0
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
100
B
Hembras
Guaymas 1995-97
Sta. Rosalía 1996
Machos
120
2.5
TCD en PESO (g d-1)
TCD en LM (mm d-1)
A
1.6
1.2
0.8
0.4
150
200
250
300
350
Incrementos (edad, dias)
400
450
0.0
100
150
200
250
300
350
400
450
Incrementos (edad, dias)
Figura 80. Tasas absolutas de crecimiento diarias, TCD, en longitud de manto
(A) y peso (B), y tasas instantáneas de crecimiento, G, en longitud de manto (C) y
peso (D) para hembras y machos de calamar gigante en las tres temporadas.
La máxima TCD en peso en hembras ocurre a los 350 días con 104 g/día (Fig.
80B). Tomando en cuenta la diferencia observada en el crecimiento del peso en
hembras, las capturadas en Guaymas alcanzarían su TCD máximo a los 330 días
con 95 g/día, mientras que las de Santa Rosalía lo alcanzaría más tarde, a los 390
días con tasas de 133 g/día. Los machos alcanzan su máximo un mes antes que
las hembras, a los 310 días y a ritmos más bajos, 72 g/día (Fig. 80b).
Las tasas instantáneas de crecimiento, G, decrecen continuamente a lo largo
del rango calculado (Fig 80C,D). Es un hecho que en la mayoría de los animales G
sea máxima durante o poco después de la eclosión, y que posteriormente decae
en forma exponencial, aunque en cefalópodos este decaimiento no es tan rápido
al principio y en su segunda fase es más bien logarítmico (Forsythe y Van
EDAD Y CRECIMIENTO
241
Heukelem, 1987). Esto concuerda con la forma de la curva G para el calamar
gigante, sobre todo en lo que respecta al peso (Fig. 80D). La G para la LM es
mayor en hembras que en machos en todo momento, pero para el peso es mayor
en los machos hasta los 270-290 días y mayor en las hembras posteriormente.
IV. 3. 5. 5. Comparación con otros estudios
Con objeto de comparar los resultados del presente estudio con los modelos
realizados por otros autores que describen el crecimiento del calamar gigante, se
graficaron las curvas de crecimiento de otras fuentes, a partir de las ecuaciones
proporcionadas, y limitandose al rango de talla considerado por cada autor.
Los resultados del presente estudio y los de otros dos estudios de crecimiento
de calamar gigante mediante lectura de estatolitos rindieron altas semejanzas en
su relación edad-LM (Fig. 81A y B), sobre todo comparados con las relaciones
lineales calculadas por de Masuda et al. (1998), con quien se coincide en todo el
amplio rango de talla estudiado (10-86 cm LM en hembras, 26-77 cm en machos).
Sin embargo estos autores proyectan una LM de 120 cm en 15 meses, aplicando
su modelo lineal con tasa de crecimiento de 2.5 mm/día. No sabemos realmente si
esa tasa de crecimiento se mantendría en calamares tan grandes. Para las tallas
analizadas en este estudio, la tasa de crecimiento bajan de 2.5 mm/día a los 270
días (hembras de 54 cm LM), y son de sólo 1 mm/día a los 400 días (78 cm LM).
Arkhipkin y Murzov (1986b) trabajaron un rango de tallas menor al del presente
estudio, 0.9-49 cm LM (curva para hembras trazado aquí según Bizikov, 1991,
Fig.81A). El tramo coincidente (10-39 cm LM) es semejante excepto en su
divergencia superior, aunque las projecciones de estos autores para un año (70-75
cm LM) caen dentro de lo esperado para ambos sexos. El crecimiento para
calamar gigante descrito por Bizikov (1991) a partir de lectura de incrementos en
el gladio parece subestimado.
EDAD Y CRECIMIENTO
242
Lectura de estatolitos
LM (cm)
90
A
Hembras
90
80
80
70
70
60
60
50
50
40
40
30
30
20
20
10
10
B
Machos
0
0
0
50
100
150
200
250
300
350
400
0
450
50
100 150 200 250 300 350 400
450
Incrementos (edad, dias)
Incrementos (edad, dias)
Masuda et al., 1998 (4 periodos)
Arkhipkin y Murzov, 1986 (inmaduros)
"
(maduros)
"
(sin sexar)
"
según Bizikov, 1991
Bizikov, 1991 (pluma, 2 tamaños en hembras)
Este estudio
LM (cm)
Modelos de Frecuencia de Tallas
90
C 90
80
80
70
70
60
60
50
50
40
40
30
30
20
20
10
10
0
D
0
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Edad (días)
Ehrhardt et al., 1982a (4 cohortes)
Hernández-Herrera et al., 1998
Castillo-Portugal, 1997 (ambos sexos)
Solis-Nava y Garcia-Badillo, 1996
(3 cohortes)
Este estudio (logístico, ambos sexos)
Este estudio (von Bertalanffy, ambos sexos)
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Edad (días)
Ehrhardt et al., 1983a,b (5 cohortes)
Pauly, 1985
Arguelles-Torres, 1996
(3 años, 6 cohortes, 2 métodos)
Este estudio (logístico, ambos sexos)
Figura 81. Relaciones edad-longitud de manto construidas a partir de lecturas
de estatolitos de calamar gigante para hembras (A) y machos (B), y modelos von
Bertalanffy construidos para el calamar gigante a través de análisis de frecuencia
de tallas (C y D), sexos combinados. Las curvas de crecimiento obtenidas en este
estudio se grafican en azul a efectos comparativos.
EDAD Y CRECIMIENTO
243
En cuanto a la relación edad-peso, la curva de crecimiento exponencial (en
cinco partes, entre 0.5 y 3500 g, Fig. 82A y B) descrita por Arkhipkin y Murzov
(1986b) coincide para el tramo inferior (327-3500 g) de las curvas calculadas en el
presente estudio. Las projecciones a un año (16-18 a 24-26 kg), sin embargo,
parecen sobreestimadas.
Análisis de estatolitos
A 5
25
Arkhipkin y Murzov, 1996
Este estudio (ambos sexos, 3 áreas)
Arkhipkin y Murzov, 1986
(proyecciones a 1 año)
Peso (kg)
20
4
15
3
10
2
5
1
0
0
0
50
25
100 150 200 250 300 350 400 450
Incrementos (edad, días)
0
50 100 150 200 250
Incrementos (edad, días)
Analisis de frecuencia de tallas
Este estudio (ambos sexos, 3 áreas)
Hernández-Herrera et al., 1998
(peso del manto)
Pauly, 1985
20
Peso (kg)
B
15
C
10
5
0
0
50
100 150 200 250 300 350 400 450
Edad (días)
Figura 82. Relaciones edad-peso construidas a partir de lecturas de estatolitos
de calamar gigante (A), en aumento (B), y modelos von Bertalanffy construidos
para el calamar gigante a través de análisis de frecuencia de tallas (C), sexos
combinados. Las curvas de crecimiento obtenidas en este estudio se grafican a
efectos comparativos.
Las curvas de crecimiento construidas por diversos autores a partir de los
modelos de von Bertalanffy aplicados al análisis de distribución de modas se
repartieron en dos gráficas (Fig. 81C y D) para una mayor apreciación. En todos
EDAD Y CRECIMIENTO
244
los casos se graficaron las curvas utilizando las ecuaciones provistas por los
autores.
Se distinguen dos tipos de curvas. Uno representado por Ehrhardt et al. (1982a,
1983a,b), Pauly (1985, basado en Ehrhardt et al., 1983b), y Solís-Nava y GarcíaBadillo (1996), (Fig. 81C y D) con coeficientes de crecimiento, K, anuales
usualmente entre 1 y 2 (Tabla II). Estos modelos arrojan tasas de 4.6-10 cm/mes
en los primeros 6 meses de vida (Ehrhardt et al., 1982a, 1983a,b), lo que hace que
las tallas en ese intervalo de edad sean exageradas. En este estudio las tasas
máximas entre los 4 y 6 meses no superan los 6-7 cm mensuales, y se supone
que estas tasas absolutas son aún menores con anterioridad (Fig. 80A). Los
calamares de 3 meses tienen 30 cm LM, sobreestimación en el crecimiento que ya
fue notada por Arkhipkin y Murzov (1986b). El ritmo de crecimiento se estanca
para algunas cohortes a partir del medio año de edad, lo que hace que las tallas
sean subestimadas, y sólo las estimaciones proyectadas para las cohortes de
crecimiento más rapido (70 cm a un año de edad) se acercan a la realidad
(Arkhipkin y Murzov, 1986b). Ehrhardt et al. (1982a, 1983a,b) son cautelosos al no
proyectar sus curvas más allá del año de edad, pero el brusco decrecimiento en
sus curvas (tasas de 1-2 cm/mes a 5.6 cm/mes a los 8-10 meses de edad, frente a
tasas de 5.5-8 cm/mes en este estudio para ese intevalo) hace que sobreestimen
la longevidad máxima (20-24 y 16-20 meses), a la que los calamares alcanzarían
sus LM asintóticas. Las curvas de Solis-Nava y Garcia-Badillo (1996), con unas K
de 1.83-1.95 rinden 50 cm LM con apenas 150 días de edad (el doble de tamaño,
Fig. 81C). Estas curvas apenas se acercan a las curvas de este estudio a los 450
días (83 cm LM), pero posteriormente se proyectan hasta los dos años de edad
con sólo 90-94 cm LM (crecimientos de sólo 12 cm LM durante el segundo año).
Igualmente, los parámetro de Pauly (1985) para la relación edad-peso
sobreestiman los valores a edades tempranas y las subestiman porteriormente
(Fig. 81D). Se puede observar una diferencia similar entre la regresión obtenida a
través de conteos de incrementos de estatolitos de Todarodes sagittatus y la curva
EDAD Y CRECIMIENTO
245
de crecimiento estimada por medio de análisis de modas de distribución de tallas
(Fig. 3 en Rosenberg et al., 1980).
El segundo grupo de curvas de crecimiento lo integran aquellas en CastilloPortugal (1997), Hernández-Herrera et al., (1998) (Fig. 81C) y Argüelles-Torres
(1996) (Fig. 81D), con coeficientes de crecimiento anuales menores a 0.85 (Tabla
II). Estos modelos estiman tallas de 17-19 a 32-35 cm LM entre los 100 y 200 días,
respectivamente, lo que resulta bastante real. Sin embargo subestiman las tasas
de crecimiento de períodos posteriores de tal manera que rinden LMs de tan sólo
47-53 cm al año, sobreestimando la longevidad del calamar gigante al fijarla en
dos años (Argüelles-Torres, 1996; Hernández-Herrera et al., 1998).
Los modelos de von Bertalanffy aplicados al presente estudio rindieron
coeficientes de crecimiento anuales K de 0.638 para hembras y 0.8285 para
machos, con LM asintóticas de 175 y 146 cm, respectivamente (Tabla XXXVIII).
Este modelo es semejante al graficarlo junto al modelo logístico elegido, y difiere
en igual manera de los modelos von Bertalanffy reportados por otros autores (Fig.
81C). Sin embargo sus LM asintóticas son bastante irreales, por lo que este
modelo sería válido sólo en el intervalo de tallas observado.
IV. 3. 5. 6. Edad a la madurez
La hembra inmadura más vieja tenía 357 días, mientras que la madura más
joven tenía 90 días. El macho inmaduro más longevo tenía 288 días y el maduro
más joven 196 días. Se observa que, para una cierta edad, los individuos más
grandes presentan estadios de madurez sexual más avanzados que los individuos
menores. Esta observación ya fue hecha en otras especies de omastréfidos:
Martialia hyadesi (Arkhipkin y Silvanovich, 1997) y Todarodes sagittatus (Arkhipkin
et al., 1999). Masuda et al. (1998) hallaron que las hembras maduras de calamar
gigante presentaban tasas de crecimiento mayores a las inmaduras, lo cual puede
ser consecuencia de la misma observación.
En este estudio se siguió la clasificación de Nigmatullin et al. (1991, 1999) para
las tallas de madurez del calamar gigante: talla pequeña (machos 13 – 26 cm LM,
hembras 16 – 34 cm LM), mediana (24 – 42 LM y 28 – 60 cm LM) y grande (>40 –
EDAD Y CRECIMIENTO
246
50, y desde 55 – 65 a 80 – 100 cm LM). Se distinguen dos tallas de madurez en la
distribución de estadios de madurez por edad para ambos sexos (Fig. 83). Las
hembras medianas o de madurez temprana (según definición de Masuda et al.,
1998) están maduras entre los 184 y 236 días, pero la falta de individuos
madurando a esta edad en la muestra no permite decir más al respecto.
Frecuencia (%)
100
75
50
25
HEMBRAS
0
100
150
200
250
300
350
400
450
Frecuencia (%)
100
75
50
25
MACHOS
0
100
150
200
250
300
350
400
450
Incrementos (edad, días)
Estadios de madurez:
V
IV
III
II
I
Figura 83. Distribución de frecuencias de estadios de madurez por edad para
hembras y machos de calamar gigante en el Golfo de California.
El grupo de hembras grandes empieza a madurar a los 289 días, hasta los 395
días. Al menos la mitad de ellas se encuentran madurando entre los 320 y 350
días de edad. A los 306 días aparecen las primeras hembras maduras de talla
EDAD Y CRECIMIENTO
247
grande, a los 360 días más de la mitad ya maduraron y a partir de los 395 días
todas ya maduraron. Las tres hembras más longevas, todas ellas maduras, tienen
una edad de entre 14-15 meses (434-442 días). (Fig. 83).
En el caso de los machos se distinguen individuos maduros a edades de entre
177 y 212-223 días, sin que tampoco se pueda generar mayor información sobre
su madurez. El grupo de machos grandes comienza a madurar a los 204 días y
hasta los 276 días, encontrandose a los 250 días más de la mitad de ellos
madurando. Los primeros machos maduran hacia los 238 días, y a los 260 días el
50% de ellos están maduros, que representaría la edad a la madurez del subgrupo
menor de machos grandes. A los 288 días todos los machos están maduros. Los
machos más longevos, todos ellos maduros, viven un año (367-372 días) (Fig. 83).
Según el método de Cassie (1954), se distinguen dos grupos de hembras (Fig.
17, Tabla L). Las hembras medianas maduran (estadios IV-V) a los 6.5-7 meses
(206 días, edad al 50% del eje de probabilidad), con 37 cm LM, y las grandes al
año (361 días), con 73 cm LM. Estas tallas de madurez estimadas concuerdan con
las tallas a la madurez descritas en el capítulo sobre reproducción (40 y 75 cm,
respectivamente).
Los machos medianos maduran (estadios IV-V) a los seis meses (190 días),
con 34 cm LM, mientras que el grupo menor de los machos grandes madura a los
9 meses (258 días, 50 cm LM) y el grupo mayor a los 11 meses (326 días, 64.5 cm
LM)(Fig. 84, Tabla L). Los LM estimados a partir de estas edades son cercanas a
las reportadas por este metodo para la LM a la madurez (33, 53 y 67 cm LM,
respectivamente, ver capítulo sobre biología reproductiva). Tomando el grupo de
machos grandes en conjunto, éstos maduran a los 10 meses (300 días), a una LM
de 60 cm.
EDAD Y CRECIMIENTO
248
450
Incrementos (edad, dias)
400
350
300
250
200
Hembras
150
0.1
1
10
30
50
70
90
99
99.9
450
Grupo mediano (IV, V)
Grupo grande:
Incrementos (edad, dias)
400
II
III
IV
V
350
300
250
200
Machos
150
0.1
1
10
30
50
70
90
99
99.9
Frecuencia acumulada de individuos (%)
Figura 84. Frecuencias de edades de individuos por distintos estadios de
madurez en papel de probabilidad (Cassie, 1954), para hembras y machos. La
línea discontinua denota una mala discriminación de modas.
Los límites de edad entre los distintos grupos de madurez (Tabla L) fueron
establecidos considerando edades individuales y no siempre coinciden con los
límites que se observan en las tendencias generales de la Fig. 84.
EDAD Y CRECIMIENTO
249
Tabla L. Edades estimadas a cada estadio de madurez según el método de
Cassie (1954) (Fig. 84) para ambos sexos.
Estadio
N
Edad 50%
(días)
Rango
(días)
LM (cm)1
Rango (LM)
Hembras
Mediana o temprana
IV-V
14
206
184-236
37.1
34-42.5
Grandes o tardía
II
III
IV
V
IV-V
85
51
22
43
65
277
327
348
369
361
231-357
254-395
279-390
306-442
279-442
55.7
67.0
71.0
74.4
73.1
33.8-69.3
48.4-74.6
59.1-81
67-87.5
59.1-87.5
3
190
177-208
34.0
31.4-45.5
Grande o tardío
II
III
IV
V
IV-V
10
21
15
84
99
230
253
267
306
300
208-258
204-276
219-345
212-372
212-372
43.7
49.2
52.5
60.8
59.6
38.2-50.5
36.1-55
37.4-73
41-73.9
37.4-73.9
Subgrupo menor
Subgrupo mayor
35
64
258
326
212-290
291-372
50.4
64.5
37.4-58.6
54-73.9
Machos
Mediano o temprano
IV-V
1
Estimado para la edad al 50% a partir de las ecuaciones edad-LM.
El método de Cassie permitió además calcular la edad media (al 50% del eje de
probabilidad) de cada estadio de madurez en individuos de madurez tardía (talla
grande)(Tabla L). Las hembras, en promedio, se encuentran madurando (estadio
III) a una edad de 327 días, en estadio de madurez temprana (IV) a los 348 días y
completamente maduras (V) a los 369 días. De estas observaciones se desprende
que los estadios III y IV son efímeros, durando un promedio de 20 días cada uno,
mientras que el estadio V dura al menos de 50 a 80 días, probablemente más,
debido a que la falta de hembras gastadas (desovadas) en este estudio no permite
estimar su longevidad máxima.
Tomando los machos de talla grande o tardío como un sólo grupo, estos se
hallan madurando (estadio III) a una edad de 253 días, maduran (IV) a los 267
EDAD Y CRECIMIENTO
250
días y estan completamente maduros (V) a los 306 días. Los machos alcanzan los
distintos estadios a un promedio de 2-2.5 meses antes que las hembras. Como en
el caso de las hembras los estadios III y IV son efímeros, durando unos 20 y 27
días, respectivamente, mientras el estadio V dura al menos 50-70 días, aunque
como en el caso de las hembras, la ausencia de ejemplares gastados no permite
estimar su longevidad total.
Al contrario que lo sucedido respecto a la talla a la madurez, no se encontró
ningún patrón de segregación en los dos subgrupos definidos por la edad a la
madurez del grupo de los machos grandes. De los 35 individuos del primer
subgrupo, 10 fueron capturados en Guaymas marzo-mayo 1996, 10 en Santa
Rosalía julio-septiembre 1996 y 12 en Guaymas noviembre 1996 a abril 1997,
mientras que los del subgrupo 23 fueron capturados en Guaymas noviembre 1995
a abril 1996, 17 en Santa Rosalía agosto-octubre 1996 y 21 en Guaymas
noviembre 1996 a abril 1997. Tampoco se encontro un patrón claro en la
distribución de estos dos subgrupos por fecha de nacimiento. Sólo el subgrupo
mayor había nacido entre diciembre de 1994 y junio de 1995; a partir de julio de
ese año y hasta agosto de 1996 ambos subgrupos estaban naciendo. Esto no se
refleja como en la distribución de ambos grupos por temporadas tal vez debido al
artificio de muestreo de los individuos de los que se extrajo el estatolito.
El método gráfico ajustando una curva logística sigmoidal a las propociones de
individuos maduros cada 5 días de intervalo dió valores de 346 días para las
hembras y de 255 para los machos, ambos del grupo de tamaño grande (Fig. 85).
La edad de madurez estimada para las hembras coincide con el método de Cassie
(1954), pero la edad para los machos parece subestimada por no considerar el
amplio rango de edades a que madura este sexo y que parece indicar la existencia
de los dos subgrupos de madurez.
EDAD Y CRECIMIENTO
251
% Individuos maduros (IV-V)
100
75
Hembras 291
Machos 146
50
25
0
100
150
200
250
300
350
400
450
Incrementos (edad, dias)
Figura 85. Distribución de proporciones de individuos maduros (IV y V) por cada
5 días de intervalo para ambos sexos.
IV. 3. 5. 7. Cópula
Se examinaron 111 hembras de calamar gigante de entre 159 y 442 días de
edad para evidencias de cópula (presencia de espermatangios en los receptáculos
seminales de la membrana bucal). De ellas 40 presentaron evidencia de cópula y
71 no. Las frecuencias moderadas de hembras copuladas antes de los 290 días
se debe a la presencia de hembras inmaduras de San Pedro Martir. A partir de los
300 días se observa un dramático incremento de las frecuencias de cópula; la
mitad de las hembras estaban copulando al año (356 días) de edad y todas habían
copulado a los 390-400 días (Fig 86).
EDAD Y CRECIMIENTO
252
100
% Hembras copuladas
n = 111
% Hembras copuladas
Curva sigmoidal
80
60
40
20
0
100
150
200
250
300
350
400
450
Edad (incrementos, dias)
Figura 86. Frecuencia de hembras copuladas por cada 30 días de edad y ajuste
de la curva sigmoidal que muestra la edad al 50% de hembras copuladas.
IV. 3. 5. 8. Índices gonadosomáticos
Las figuras 87 y 88 muestran la relación entre los distintos índices
gonadosomáticos, y la edad, por estadio de madurez. En hembras se percibe
claramente el incremento de los índices gonadosomáticos con la edad, aunque
también se presentan valores máximos a tempranas edades, 177-236 días (Fig.
87), que corresponden con la presencia de hembras de la talla mediana que
maduran en ese intervalo. Las hembras del grupo grande comienzan a madurar a
los 330 días, pero esto se refleja un mes antes, a partir de los 300 días, en los
índices femeninos (Fig. 87, 89).
EDAD Y CRECIMIENTO
7
6
253
A
50
n = 254
40
5
4
ILGN
IPGN
B
n = 197
3
30
20
2
10
1
0
100 150 200 250 300 350 400 450
D
30
n = 44
ILOV
IPOV
4
40
C
5
0
100 150 200 250 300 350 400 450
3
n = 124
20
2
10
1
0
100 150 200 250 300 350 400 450
3
0
100 150 200 250 300 350 400 450
14
E
F
12
10
IARF
IPO
2
n = 231
1
8
n = 59
6
4
2
0
100 150 200 250 300 350 400 450
0
100 150 200 250 300 350 400 450
Incrementos (edad, dias)
Incrementos (edad, dias)
Estadios de madurez:
I
II
III
IV
V
Figura 87. Índices gonadosomáticos del aparato reproductor de las hembras de
calamar gigante. A: Índice del peso de la glándula nidamental; B: Índice de la
longitud de la glándula nidamental; C: Índice del peso del complejo oviductal; D:
Índice de la longitud del complejo oviductal; E: Índice del peso del ovario; y F:
Índice del peso del sistema reproductor completo.
En los índices gonadosomáticos masculinos se observa una tendencia a
incrementarse el valor de los índices con la edad, si bien el amplio rango de edad
EDAD Y CRECIMIENTO
254
en los valores máximos refleja la amplitud de edades a la que madura este sexo
(Fig. 88, 89).
2.0
40
A
30
n = 121
ILT
IPT
1.5
1.0
0.5
0.0
100
3
B
n = 140
20
10
150
200
250
300
350
0
400 100
4
C
150
200
250
300
350
n = 109
400
D
3
2
K2
IPCE
n = 107
2
1
1
0
100
150
200
250
300
350
E
4
IARM
3
0
400 100
200
250
Estadios de
madurez:
1
150
200
250
300
350
300
350
400
Incrementos (edad, dias)
n = 112
2
0
100
150
I
II
III
IV
V
400
Incrementos (edad, dias)
Figura 88. Índices gonadosomáticos del aparato reproductor de los machos de
calamar gigante. A: Índice del peso del testículo; B: Índice de la longitud del
testículo; C: Índice del peso del complejo espermatofórico; D: Relación entre el
peso del testículo y el peso del complejo espermatofórico (K2); y E: Índice del
peso del sistema reproductor completo.
EDAD Y CRECIMIENTO
255
9
7
6
Hembras
30
25
5
20
4
15
ILOV, ILGN
IARF, IPO, IPOV, IPGN
8
35
IARF
IPO
IPOV
IPGN
ILOV
ILGN
3
10
2
5
1
0
100
0
150
200
250
300
350
400
450
30
2.0
20
Machos
ILT
IPT, IPCE, K2, IARM
25
1.5
1.0
15
IARM
IPCE
IPT
ILT
K2
0.5
0.0
100
10
5
150
200
250
300
350
400
450
Incrementos (edad, dias)
Figura 89. Promedio de los índices gonadosomáticos del calamar gigante en
intervalos de 10 días de edad. Hembras: IARF: Índice del aparato reproductor
femenino; IPO: Índice del peso del ovario; IPOV: Índice del peso del complejo
oviductal; IPGN: Índice del peso de la glándula nidamental; IPOL: Índice de la
longitud del complejo oviductal; ILOV; Índice del la longitud del complejo oviductal;
e ILGN: Índice de la glándula nidamental. Machos: IARM: Índice del aparato
reproductor masculino; IPCE: Índice del peso del complejo espermatofórico; IPT:
Índice del peso del testículo; ILT: Índice de la longitud del testículo; y K2: Razón
entre el peso del testículo y el peso del complejo espermatofórico.
EDAD Y CRECIMIENTO
256
En general se da un incremento en los valores de los índices a partir de los 250
días (Fig. 88, 89), lo cual coincide exactamente con la edad a la que el 50% de los
machos se encuentra madurando (estadio III). Los índices correspondientes al
testículo presentan una estabilización o ligero decremento a partir de los 310 días.
En algunos casos excepcionales y a edades intermedias, algunos índices
testiculares en estadios inmaduros o madurando (II, III) son mayores que en
estadios maduros (IV, V). Es curioso observar que el desarrollo del peso del
testículo y el complejo espermatofórico parece ser sincrónico, pero en cada
órgano los cambios son de distinta magnitud (Fig. 89).
Los valores K2 (razón peso del testículo: peso del complejo espermatofórico)
son particularmente altos en estadios inmaduros (Fig 88D), cuando el complejo
espermatofórico es inconspicuo. Los valores mínimos observados en este período
se deben a la presencia de machos de madurez temprana (Fig. 88D). A medida
que los organismos maduran la razón K2 tiende a nivelarse a 1, a los 250 días, y
sólo a partir de los 310 días, en los machos maduros esta razón se incrementa
levemente, a pesar de que el producto del testículo se transfiere a los
espermatóforos. Esto indicaría que el testículo sigue desarrollandose aún en
ejemplares maduros.
IV. 3. 5. 9. Fechas de nacimiento
La Fig. 90 muestra la distribución de las fechas de nacimiento agrupadas por
áreas de muestreo. Las fechas de nacimiento de aquellos calamares cuyos
estatolitos se leyeron y aquellas correpondientes a todos los calamares
extrapolados, aplicando claves de edad-LM, se distribuyen bisemanalmente. Los
calamares capturados entre noviembre de 1995 y mayo del siguiente año en
Guaymas nacieron entre septiembre de 1994 y diciembre de 1995. Aquellos
capturados en Santa Rosalía, entre julio y octubre de 1996 nacieron entre finales
de mayo de 1995 y marzo de 1996. Los muestreados en Guaymas desde
noviembre de 1996 hasta abril de 1997 nacieron entre enero y septiembre de
1996. En cuanto a los calamares muestrados en junio de 1996, aquellos
capturados en Guaymas nacieron entre junio de 1995 y febrero de 1996, mientras
EDAD Y CRECIMIENTO
257
que los capturados en la cuenca de San Pedro Mártir nacieron entre agosto y
enero de los mismos años. Los calamares muestreados en Santa Rosalía en junio
de 1997 nacieron presumiblemente entre mayo y noviembre del año anterior.
EDAD Y CRECIMIENTO
Sep
50
45
40
35
Ene
258
May
Sep
Ene
Guaymas
Noviembre 1995Mayo 1996
May
Sep
Ene
Extrapolados
Individuos datados
30
25
20
15
10
5
0
45
40
35
30
Sta. Rosalia
Julio-Octubre
1996
25
20
15
10
5
0
45
Frecuencia
40
35
30
Guaymas
Noviembre 1996Abril 1997
25
20
15
10
5
0
10
5
0
Sep
10
5
0
Sep
10
5
Sta. Rosalia
Junio 1997
Ene
May
Sep
Ene
May
Sep
Ene
Sep
Ene
May
Sep
Ene
Sep
Ene
May
Sep
Ene
S. Pedro Mártir
Junio 1996
Ene
May
Guaymas
Junio 1996
0
Sep
Ene
1994
May
1995
1996
Mes de nacimiento
Figura 90. Distribución de las frecuencias de fechas de nacimiento bisemanal,
por área y temporada de captura del calamar gigante en el Golfo de California.
EDAD Y CRECIMIENTO
259
En un mismo mes se encuentran disponibles para la pesquería calamares
nacidos en un intervalo de 11 a 44 semanas, por lo común entre 16-35 semanas,
algo congruente con el amplio rango de tallas muestrado algunos meses. Los
calamares nacidos en una determinada semana se pueden encontrar durante un
máximo de tres meses consecutivos al menos en la misma localidad. Los
calamares nacidos entre mayo de 1995 y febrero 1996 se capturan posteriormente
tanto en una costa, Guaymas, como en la otra, Santa Rosalía.
La Fig. 91 muestra la frecuencia de fechas de distribución de todos los
calamares, junto con los porcentajes mensuales de hembras maduras. La escasez
de nacimientos a partir de julio de 1996 se debe a que el muestreo mensual cesó
en abril de 1997, a pesar que un muestreo porterior en junio. La correlación entre
la frecuencia de fechas de nacimiento y la proporción de hembras maduras
durante el intervalo de tiempo en que ambas se dieron fue altamente significativa
(r2 =0.66, P<0.001, N=13), luego hay una relación directa entre la abundancia de
hembras maduras y la de nacimientos. Como la embriogénesis dura 6-9 días
(Yatsu et al., 1999a,b), no se debe de considerar ningún retraso en las fechas de
nacimiento, que están distribuidas cada dos semanas.
EDAD Y CRECIMIENTO
70
TOTAL
60
50
50
40
40
30
30
20
20
10
% Hembras maduras (IV-V)
Frecuencia de fechas de nacimiento
60
260
10
0
Sep
0
Ene
May
1994
Sep
Ene
1995
May
Sep
Ene
1996
Mes de nacimiento
Figura 91. Distribución de las frecuencias de fechas de nacimiento bisemanal
para todos los calamares muestreados en el Golfo de California entre noviembre
de 1995 y abril de 1997 y porcentajes mensuales de hembras maduras (estadios
de madurez IV y V) observados entre noviembre 1995 y diciembre 1996.
IV. 4. DISCUSIÓN
IV. 4. 1. Relaciones talla-peso
Contrariamente a lo establecido por Forsythe y Van Heukelem (1987), los
individuos del sexo con crecimiento más lento (en este caso el macho) no son los
que más peso corporal alcanzan a una talla dada. En todo el intervalo de tallas
muestreado fueron las hembras las que mayor promedio de peso corporal
tuvieron, aunque esta diferencia sólo fue significativa a partir de tallas grandes (6570 cm), que coincide con la talla de madurez para ese sexo. Sin embargo, cabría
esperar lo contrario, ya que a pesar de no detectarse diferencias significativas
entre pendientes de ambos sexos, si se detectaron a nivel de intersección, siendo
mayor el valor de los machos en conjunto.
En calamares el crecimiento alométrico se explica por el crecimiento diferencial
de los brazos y las aletas respecto al manto (Forsythe y Van Heukelem, 1987).
Polezhaev (1984) detectó crecimiento alométrico positivo en el ancho y largo de
las aletas del calamar gigante. Los omastréfidos, que se caracterizan por ser
EDAD Y CRECIMIENTO
261
calamares robustos y con paredes del manto anchas y musculosas, tienden a
tener coeficientes alométricos mayores a los de calamares loligínidos (Forsythe y
Van Heukelem, 1987). El aparente incremento del coeficiente b conforme el
calamar madura, en ambos sexos, ha de deberse además al repentino aumento
de masa que presenta el tejido reproductor (gónadas y glándulas accesorias), tal y
como se vió en el capítulo sobre biología reproductiva.
IV. 4. 2. Microscopía del estatolito
La estructura microscópica del estatolito del calamar gigante coincide con la
descrita por Arkhipkin y Murzov (1986b). Sin embargo se observaron diferencias
entre las características de las zonas observadas en el estatolito entre este
estudio y el mencionado trabajo. En la zona postnuclear se observó que el radio y
el número de incrementos (140-160 µm y 23-24, respectivamente) eran algo
menores que los reportados por Arkhipkin y Murzov (1986b), 160-170 µm y 2527µm, respectivamente. El diámetro de la zona oscura, por el contrario, fue mayor
en este estudio (430-480 µm frente a 310-340 µm), aunque el número de
incrementos (38-42) caía en el rango reportado por Arkhipkin y Murzov (1986b),
35-55. Dado que en este estudio no se encontraron diferencias significativas entre
las características de la estructura del estatolito de calamares de distinta edad a la
madurez (grupo temprano o tardío o mediano y grande), no se explican las
diferencias halladas respecto al trabajo de Arkhipkin y Murzov (1986b), que
consideraron animales de tallas de madurez pequeñas y medianas (ver abajo).
Es posible que parte de las diferencias se expliquen por el hecho de que en
mucho estatolitos los límites entre zonas eran poco claros. En la zona postnuclear
es usualmente difícil de discriminar los anillos inmediatos al núcleo. Normalmente
el borde de esta zona está rematado por un anillo prominente que marca el
principio de la zona oscura, pero no en todos los estatolitos se observa este límite
(Arkhipkin y Perez, 1998), luego es difícil delimitar ambas zonas. Igualmente, el
límite entre la zona oscura y la periférica está relativamente mal definido, pues la
transición en el cambio de dieta (de crustáceos a peces) no es abrupta y se da en
cierto intervalo de talla (Arkhipkin y Perez, 1998).
EDAD Y CRECIMIENTO
262
Tomando en cuenta que las características de la estructura microscópica del
estatolito es un reflejo de la ontogenia de cada individuo (Arkhipkin y Perez, 1998),
la falta de diferencias observada entre individuos que maduran a distintas edades
hacen pensar que la edad a la que maduran se determina en períodos tardíos, tal
vez en estadios subadultos o adultos inmaduros de la vida del calamar. En este
sentido habría que realizar estudios más detallados.
No se pudo concluir sobre el origen de las marcas aparecidas en la periferia de
ciertos estatolitos. Se encontró cierta evidencia de periodicidad en la formación de
algunas de estas marcas, aunque también es cierto que no fue así siempre y que
las marcas se hallaron tanto en individuos maduros como inmaduros, lo cual no
concuerda con la teoría de Arkhipkin y Murzov (1986b), quienes postulan que
estas marcas indican eventos de puesta en hembras y de cópula en machos. No
se puede descartar que las marcas se deban a otras situaciones de estress
(Arkhipkin y Murzov, 1986b; Jackson et al., 1993).
IV. 4. 3. Crecimiento del estatolito
La falta de dimorfismo sexual tanto en el desarrollo del estatolito respecto a la
LM como a la edad también quedó patente en otros trabajos sobre omastréfidos
(Arkhipkin, 1996a; Arkhipkin y Mikheev, 1992; Arkhipkin y Silvanovich, 1997;
Arkhipkin et al., 1999). El crecimiento alométrico negativo observado en los
estatolitos de este trabajo también es común a otros calamares de la familia
(Arkhipkin, 1996a; Arkhipkin y Mikheev, 1992; Arkhipkin y Murzov, 1986a;
Arkhipkin y Silvanovich, 1997; Arkhipkin et al., 1999).
La relación entre la longitud del estatolito y la LM o la edad fue siempre más
fuerte que aquella entre el radio del estatolito y ambas variables. El radio del
estatolito ha de presentar mayor variabilidad, pues depende de la inclinación con
que se haya pulido el estatolito.
IV. 4. 4. Edad del calamar gigante
Recordemos que en este estudio se siguió la clasificación de Nigmatullin et al.
(1991 y 1999) para las tallas de madurez del calamar gigante: talla pequeña
(machos 13 – 26 cm LM, hembras 16 – 34 cm LM), mediana (24 – 42 LM y 28 – 60
EDAD Y CRECIMIENTO
263
cm LM) y grande (>40 – 50, y desde 55 – 65 a 80 – 100 cm LM). El presente
trabajo está basado principalmente en tallas de madurez grande, que es la forma
que soportó la pesquería del Golfo de California en 1995-1997. Las tallas
medianas fueron escasas y solo se estudiaron en su estado maduro, mientras que
las tallas de madurez pequeña no se presentaron.
Las formas que consideradas por Arkhipkin y Murzov (1986b) como “grandes”
serían realmente medianas (con hembras madurando a los 46-49 cm LM y
machos a los 38-42 cm LM). Masuda et al. (1998) reconocen la falta de muestras
correspondientes al grupo grande en su estudio y clasifican tentativamente a los
calamares de la talla de madurez “pequeña” como de madurez temprana y a los
de la talla grande como de madurez tardía, identificándolos con los grupos
mediano y grande de Nesis (1983). Esta definición esta basada en el supuesto de
que las tallas “pequeñas” maduran realmente antes que las grandes ya que,
aunque lo hacen a la mitad de tamaño y a menor tasa de crecimiento, esta tasa no
parece ser la mitad que la de las hembras grandes (definitivamente no maduran al
mismo tiempo). Estos autores identifican su grupo de madurez tardía con el grupo
grande de Nesis (1983), mientras que la mayor parte del grupo temprano
representaría la forma mediana. Reconocen la imposibilidad de comparar sus
calamares con el grupo pequeño de Nesis (1983), aunque éstos podrían estar
incluidos dentro de su grupo de madurez temprano, dado que presenta un amplio
rango de distribución de tallas (20-50 cm LM en hembras, 5-10 cm LM menos en
machos).
De la distribución de tallas en la captura se deduce que el calamar se recluta a
la pesquería a los 25-30 cm, que correspondería a una edad de 155-180 días.
Aunque no se pudo estimar la longevidad máxima por falta de ejemplares
deshovados, tomando como referencia los individuos más longevos del presente
estudio parece ser que el calamar gigante de la forma grande o tardía completa su
ciclo de vida cerca de un año, en machos de 70 cm LM, y 14 meses en hembras
de 83 cm LM. La longevidad estimada por Masuda et al. (1998) para el grupo
grande del calamar gigante en aguas peruanas también comprende un año, a los
EDAD Y CRECIMIENTO
264
77-86 cm, pero se coincide más bien con la opinión de Arkhipkin, de que se
supera el año de edad a los 70-80 cm LM (Nigmatullin y Laptikhovsky, 1994).
En otros omastréfidos también se cumple el ciclo de vida cercano al año (ver
revisión en Jackson, 1994), incluso en las formas gigantes de especies oceánicas:
las hembras grandes de Sthenoteuthis oualaniensis del mar de Arabia crecen
hasta 56-60 cm LM en 13-14 meses (Arkhipkin y Bizikov, 1991; Bizikov, 1991); las
de S. pteropus del Atlántico central alcanzan 40-50 cm LM al año (Arkhipkin y
Mikheev, 1992), las hembras de Ommastrephes bartramii en el Pacífico norte
maduran a tallas de 40-50 cm LM en 7-10 meses y su longevidad se estima en un
año (Yatsu et al., 1997).
La forma mediana vive 6.5 a 7 meses (hembras), mientras que los machos
viven 6 meses. En este sentido se coincide con Masuda et al. (1998) en considerar
a este grupo como de madurez temprana, en relación al grupo grande, que serían
de madurez tardía. Habría que matizar, sin embargo, la necesidad de discriminar
los dos grupos (medianos y pequeños) dentro del grupo de madurez temprana, ya
que ambos parecen madurar también a distintas edades (ver abajo).
Arkhipkin y Murzov (1986b) reportan edades de 9 meses para hembras de 4649 cm LM y de 8-8.5 meses para machos de 38-42 cm LM, correspondientes a su
talla “grande”. Estas formas son 10 y 6 cm LM mayores, respectivamente, que las
hembras y machos de madurez a talla mediana consideradas en este estudio
(Tabla XXVIII ). Masuda et al. (1998) consideran que todas sus hembras
tempranas maduran antes de los 40 cm LM con 4-5 meses.
Las hembras maduras de las formas pequeñas (26-28 cm LM) viven siete
meses y medio (Arkhipkin y Murzov, 1986b), aunque Masuda et al. (1998) reportan
edades de 4.5 meses para una hembra de esa talla y de 4 meses para un macho
de 17 cm LM.
IV. 4. 5. Tasas de crecimiento
La forma grande del calamar gigante presenta tal vez el crecimiento más rápido
de todos los omastréfidos, con altas tasas de crecimiento absoluto (>2 mm/día)
durante buena parte de su vida. En otros omastréfidos las tasas de crecimiento
EDAD Y CRECIMIENTO
265
son menores, entre los 0.3-1.7 mm/día en Illex (Perez et al., 1996), o entre 0.8-0.9
mm/día en Todarodes japonicus (Nakamura y Sakurai, 1993) (ver también
Jackson y Choat, 1992). Las hembras grandes de Sthenoteuthis oualaniensis (5560 cm LM) crecen también muy rápido, con tasas de crecimiento absoluto de 2.33.8 mm/día antes del desove, y alternan períodos de 15 días de crecimiento rápido
(1.5-3.6 mm/día) con quincenas de crecimiento lento (0.4-1.2 mm), durante la fase
de deshove (Bizikov, 1991 y 1995). Sin embargo estas hembras llegan a 50 cm
LM al año, por lo que su crecimiento promedio ha de ser menor al del calamar
gigante. Las hembras grandes de S. pteropus del Atlántico (40-50 cm LM) pueden
rebasar los 2 mm/día por un breve tiempo de su vida (Arkhipkin y Mikheev, 1982).
Ommastrephes bartramii muestra tasas de crecimiento de 1.1-2.5 mm/día en
hembras y 1.1-2.1 mm/día en machos (Yatsu et al., 1997). Entre los calamares
sólo parece ser superado por el calamar de forma de diamante, Thysanoteuthis
rhombus, un oegópsido de aguas cálidas y metabolismo lento que alcanza tasas
de crecimiento de hasta 4.6 mm/día, y 75-80 cm LM y 17 kg de peso a los 10
meses (Nigmatullin et. al., 1995a).
Las tasas instantáneas de crecimiento son, sin embargo, más bajas que las
halladas para otros omastréfidos, las cuales normalmente fluctuan entre 0.0250.002 en LM y entre 0.06-0.005 en peso para el intervalo entre 120 y 350 días
(Arkhipkin y Silvanovich, 1997; Arkhipkin et al., 1999, 2000), y sólo se asemejan a
las de Illex coindetii del Mediterraneo (Arkhipkin, 1996a).
Las hembras del calamar gigante crecen más rápido que los machos, algo
también observado por Bizikov (1991). Este dimorfismo sexual también es
característico en otros omastréfidos oceánicos: Sthenoteuthis pteropus (Arkhipkin
y Mikheev, 1992), S. oualaniensis Bizikov (1991, 1995) y Ommastrephes bartramii
(Yatsu et al., 1997). Las TCD fueron, a partir de los 130 días y en el intervalo
estudiado, mayores en hembras que en machos, lo que sugiere que la aparición
de este dimorfismo es anterior a esa edad.
Ya se criticó anteriormente la falta de realismo del modelo al asignar a los
machos mayores tallas al principio del intervalo de edad considerado. La mayor
EDAD Y CRECIMIENTO
266
tasa de crecimiento en hembras hace que ambos sexos presenten igual talla a los
240 días (46.1 cm) que parecería indicar la edad a partir de la cual se empieza a
presentar el “verdadero” dimorfismo sexual en la LM. Cerca de esa edad (250
días) los machos comienzan a madurar, algo que podría indicar el motivo de la
aparición de tal dimorfismo. En S. pteropus la aparición del dimorfismo sexual
coincide con la maduración sexual de los machos, a los 90-100 días de edad para
una especie que presenta un dimorfismo exagerado (Arkhipkin y Mikheev, 1992).
En Illex, sin embargo, el dimorfismo aparece primero en la LM y posteriormente en
el peso (Arkhipkin, 1996a).
No se encontró evidencia de que los grupos de madurez temprana y tardía
crecieran a distintas tasas en este trabajo. Las hembras maduras a edad temprana
no diferian en tamaño de las hembras inmaduras a la misma edad, pero hay que
recalcar la imposibilidad de describir satisfactoriamente el crecimiento del grupo
mediano, por falta de ejemplares de tallas menores. Arkhipkin y Murzov (1986b)
reportan tasas de crecimiento de entre 1.8 y 2.3 mm/día para el intervalo para este
grupo, entre 12 y 48 cm LM. Ellos sugieren que su forma “grande” (realmente
mediana) presenta tasas de crecimiento mayores que la forma pequeña.
Masuda et al. (1998) sugieren que la forma de madurez tardía (grande) del
calamar gigante crece a mayores tasas de crecimiento que el grupo de madurez
temprana. También se encontró esta diferencia en otras especies. Arkhipkin y
Mikheev (1992) observaron que las hembras grandes (madurez tardía) del
calamar Sthenoteuthis pteropus del grupo de verano crecían más rápido que las
hembras pequeñas (grupo temprano) de la misma temporada. Bizikov (1991,
1995) también encontró, por medio de análisis de incrementos en el gladio, que
las formas grandes (50-60 cm LM) de S. oualaniensis del mar de Arabia presentan
tasas de crecimiento de hasta el doble de grandes que las de las formas medianas
(20-27 cm LM). En el Golfo de California el grupo tardío abunda particularmente en
las temporadas de surgencias del Golfo Central, mientras que los ejemplares del
grupo mediano fueron colectados mayoritariamente fuera de estas temporadas o
en otras localidades. De las gráficas de Bizikov (1991), por el contrario, se
EDAD Y CRECIMIENTO
267
interpreta que las hembras pequeñas de la región ecuatorial crecen más rápido
que las hembras grandes de aguas peruanas.
En otros estudios se hallaron diferencias en el crecimiento entre distintas
temporadas, para el calamar gigante (Masuda et al., 1998) y otros omastréfidos
(Arkhipkin, 1990; Arkhipkin y Mikheev, 1992; Arkhipkin et al., 2000; Uozumi y
Ohara, 1993; Yatsu et al., 1997), incluso entre años (Villanueva, 1992). La
disponibilidad de alimento es condición indispensable para que haya crecimiento.
A una abundancia de alimento dada, la temperatura es el factor más importante
que actua sobre los cefalópodos antes de la madurez y se encuentra
positivamente correlacionado con la tasa de crecimiento (Forsythe y Van
Heukelem 1987). Las diferencias en el crecimiento de distintos grupos de Illex
debe estar relacionada con la disponibilidad de alimento y temperatura ambiental
(Nigmatullin, 1989; O’Dor y Coelho, 1993).
Arkhipkin (1990) opina que el tamaño final de los calamar Illex argentinus se
define primero por el ritmo de crecimiento de la paralarva y estadios tempranos de
juveniles, y segundo por la duración de los estadios de madurez. Este autor añade
que las diferencias de ritmo de crecimiento en etapas posteriores no es suficiente
para compensar las diferencias habidas durante las primeras etapas de vida. Sin
embargo, posteriormente se ha creido que las tasas de crecimiento menores se
presentan en los grupos que forrajean durante las temporadas más frías, lo que
hace disminuir su metabolismo (Arkhipkin y Mikheev, 1992; Arkhipkin et al., 2000,
Uozumi y Ohara, 1993). Esto contrasta con el aparente constancia en el
crecimiento del calamar gigante a través de diferentes temporadas en el Golfo de
California, dentro de cada sexo, lo que sugiere cierta uniformidad en las
condiciones ambientales de las áreas de surgencia en el centro del Golfo de
California.
IV. 4. 6. Edad y madurez
La forma grande del calamar gigante madura tarde, al año las hembras y a los
9-11 meses los machos, a comparación con omastréfidos de zonas templadas e
incluso comparándolo con otras formas intraespecíficas grandes. Todarodes
EDAD Y CRECIMIENTO
268
sagittatus del noroeste de Africa madura a los 200-240 días (Arkhipkin et al.,
1999). Las hembras grandes de Sthenoteuthis pteropus maduran a los 270-300
días (Arkhipkin y Mikheev, 1992), y Thysanoteuthis rhombus madura a los 190-200
días, los machos, y entre 230-250 días, las hembras (Nigmatullin et al., 1995a), si
bien no se dispone de información para otras especies grandes. El patrón de
madurez del calamar gigante se asemeja más bien al de calamares de zonas frías
como Martialia hyadesi, cuyos machos maduran a los 270-300 días y las hembras
a los 310-350 (Arkhipkin y Silvanovich, 1997), o de aguas profundas como
Moroteuthis ingens (Onychoteuthidae), cuya hembra madura a los 300-350 días
(Jackson, 1997). Tal vez esta semejanza se deba a las bajas temperaturas
características de las zonas de surgencia donde habita la forma grande del
calamar gigante.
Arkhipkin y Murzov (1986b) reportan que las hembras de la forma mediana del
calamar gigante están ya maduras a los 252-259 días (46-49 cm LM) y los machos
a los 224-294 días (38-42 cm LM), mientras que los de la forma pequeña maduran
a los 203-210 días (26-28 cm LM). Las formas medianas en Masuda et al. (1998)
se encuentran completamente maduras a los 4-5 meses. En este estudio se vió
que las hembras maduras de tamaño mediano tenían 184-236 días y los machos
177-208 días. Por lo tanto la forma mediana del calamar gigante madura a edades
semejantes a otras especies de omastréfidos.
Los machos de calamar gigante maduran antes que las hembras (Arkhipkin y
Murzov, 1986b; Masuda et al., 1998; este estudio), algo que es también común a
otros omastréfidos oceánicos (Arkhipkin y Mikheev, 1992; Arkhipkin y Silvanovich,
1997). En estos calamares los machos adquieren la madurez funcional antes que
las hembras y copulan aún cuando éstas se encuentran inmaduras o madurando,
algo que los autores llaman “apareamiento preliminar” (Arkhipkin y Mikheev, 1992,
este estudio). Por tal motivo, el ciclo vital del macho es de uno a dos meses más
corto. Sin embargo, en los omastréfidos neríticos Illex la madurez funcional se
alcanza al mismo tiempo en ambos sexos (aún cuando el macho comienza a
madurar antes), de tal manera que las hembras copulan sólo cuando están
EDAD Y CRECIMIENTO
269
maduras (Arkhipkin y Laptikhovsky, 1994). Esta diferencia obedece al hecho de
que las hembras de este género carecen de receptáculos seminales donde
preservar el esperma antes de madurar (Arkhipkin y Laptikhovsky, 1994).
Ahora bien, en S. pteropus el dimorfismo sexual es exagerado, encontrándose
hembras maduras de 42 cm y machos de 18 cm LM (Arkhipin y Mikheev, 1992).
Es cierto que en el calamar gigante también el macho vive menos y es menor a la
hembra, pero la diferencia de tallas no es tanta, y el apareamiento preliminar no es
tan común (ver abajo). Desde luego, la menor longevidad del macho esta dictada
por el dimorfismo sexual en omastréfidos oceánicos, pero tal vez el apareamiento
preliminar predomine en aquellas especies que presentan un dimorfismo sexual
exagerado.
Las tasas de crecimiento decaen debido a la madurez sexual en Sthenoteuthis
oulaniensis (Bizikov, 1995) y Todarodes angolensis (Villanueva, 1992), pero sin
embargo sigue observándose un crecimiento somático significativo, incluso en las
hembras. La continuación del crecimiento somático en hembras después de
alcanzar la madurez sexual parece ser característico de omastréfidos de puestas
múltiples (Harman et al., 1989). En el calamar gigante la talla de madurez del 50%
de las hembras es de 75 cm LM al año de vida y sólo 6 hembras (6%) estaban aún
madurando sobre esa talla. Asumiendo que hay hembras de al menos 85 cm LM
con 14 meses, esto supone un crecimiento somático de 10 cm LM (12% de la LM),
logrado durante 60-80 días. En Sthenoteuthis oulaniensis de tallas de hasta 31.8
cm LM este crecimiento somático durante la madurez puede representar hasta un
tercio de la LM final del animal (Harman et al., 1989). Tal vez el crecimiento en
hembras de calamar gigante sea igual de substancioso, y haya hembras que
alcance aún mayores tallas. El hecho de que no estén presentes en las capturas
se podría explicar bien porque migren a desovar a otras áreas, o bien porque la
potera no sea lo suficientemente grande para capturarlas.
De los modelos logísticos aplicados al crecimiento del calamar gigante se
desprende que las tasas de crecimiento absolutas de LM tienen sus máximos a los
235 días en hembras y 223 en machos, cuando aún ambos sexos se encuentran
EDAD Y CRECIMIENTO
270
inmaduros. Los máximos para las tasas de crecimiento absolutas de peso, 346 y
308 días, respectivamente, coinciden sin embargo con el proceso de madurez al
50% de individuos: 361 y 300 días, respectivamente.
En otros estudios se ve algo similar; Illex coindetti presenta el máximo de la
tasa absoluta de crecimiento de LM en estadios inmaduros y la de peso al
comienzo de la maduración (Arkhipkin, 1996a; Arkhipkin et al., 2000) y Todarodes
sagitattus presenta iguales tendencias (Arkhipkin et al., 1999). Para el omastréfido
de maduración lenta Martialia hyadesi, sin embargo, el máximo crecimiento
absoluto de LM y peso se dan durante el proceso de maduración, a los 270 días
en machos y 300 días en hembras (Arkhipkin y Silvanovich, 1997).
Es interesante discutir en que se basa la diferencia entre los distintos grupos de
tallas o edades a la madurez en calamares. Yokawa (1995) observó que los tres
grupos de tallas a la madurez (24-26 cm, 40-48 cm y 83-92 cm LM) pertenecen a
la misma población, luego estas diferencias de tallas han de estar dictadas por
factores ambientales.
En los cefalópodos, las temperaturas altas aceleran el proceso de madurez,
mientras que las bajas lo retrasan (Mangold, 1987). Mediante experimentos de
laboratorio se observó que el ayuno induce la maduración temprana en los
cefalópodos de edad avanzada, mientras que los individuos bien alimentados
alcanzan tallas mayores a la madurez (Mangold, 1987; Mangold et al., 1975).
Mangold (1987) concluye que el amplia variedad de tallas y edades a las que una
especie desova puede ser explicada por la combinación de temperatura,
alimentación y luz, que actuan de forma correlacionada u opuesta. Hay que tener
en cuenta que estos factores afectan asímismo a la velocidad del crecimiento,
como se ha visto. Arkhipkin y Mikheev (1992) atribuyen la diferenciación en
subgrupos de madurez en Sthenoteuthis pteropus a diferencias en las tasas de
maduración (sin explicar el motivo), o a la localización de las áreas de
alimentación del desove.
Nesis (1970, 1983) opina que las formas grandes de calamar gigante son el
resultado de habitar zonas de surgencias de aguas frías alimento abundante,
EDAD Y CRECIMIENTO
271
cuyas temperaturas demoraron el desarrollo sexual. Posteriormente este autor
reconoce la imposibilidad de saber si los distintos grupos de calamar gigante se
encuentran genéticamente aislados, pero sugiere que las formas pequeña y
medianas si lo están. La forma grande se pudiera aislar por retención de sus
larvas en los giros al este de la corriente del Perú, frente a la costa, o bien algunos
de estos calamares pudieran migrar a través del ecuador, hacia California. (Nesis,
1983). Las diferencias entre la forma grande y la mediana serían el resultado de
temperaturas bajas sobre el proceso de maduración (de la forma grande)(Nesis,
1983). Si las diferentes tallas de madurez observadas en el calamar gigante están
influenciadas por la temperatura, esto apoya la idea de que los calamares gigantes
de forma mediana maduran antes y alcanzan menores tallas por habitar en áreas
más cálidas con alimento más limitado. Los de forma grande, por el contrario,
habitan áreas de surgencias, con bajas temperaturas y mayor alimento, que
resulta en una madurez tardía a tallas mayores, tal vez unido a mayores tasas de
crecimiento.
Esto explica la distribución de tallas a la madurez propuesta por (Nigmatullin et
al., 1991, 1999) en el rango de distribución del calamar gigante, algo semejante a
lo observado en el patrón de distribución particular de Sthenoteuthis oualaniensis,
un omastréfido de compleja estructura poblacional, y otras especies de la familia
(Nesis, 1977, 1983).
IV. 4. 7. Modelos de crecimiento
Los modelos de crecimiento para calamar gigante obtenidos a través del
análisis de frecuencias de tallas tienden a sobreestimar la longevidad de la
especie, algo que ya se sabía para otras especies (Jackson y Choat, 1992). El uso
de modelos asintóticos, principalmente el de von Bertalanffy, para describir el
crecimiento de cefalópodos se ha criticado ampliamente por la inexistencia de
evidencias de que realmente haya un estancamiento o límite del crecimiento a una
talla máxima o asintótica en estos animales (Forsythe y Van Heukelem, 1987).
Estos autores proponen la existencia de dos fases de crecimiento en octópodos y
calamares loligínidos. La primera fase es exponencial, W=aekt, mientras que la
EDAD Y CRECIMIENTO
272
segunda es logarítmica, descrita por la ecuación de poder, W=atk. Durante la fase
logarítmica la tasa de crecimiento declina, pero asegura un crecimiento continuo
sin límite superior. Alford y Jackson (1993) también proponen ambas ecuaciones
para describir el crecimiento de cefalópodos, enfatizando que las dos permiten que
las tasas de crecimiento declinen sin necesidad de límites superiores. Jackson
(1994) reitera la recomendación de aplicar modelos no asintóticos y enfatiza que
en la mayor parte de los estudios sobre crecimiento de calamares se han aplicado
modelos lineales.
Sin embargo en este estudio ambas ecuaciones no rindieron los mejores
coeficientes de determinación (r2), ni de variación (C.V.)(Tablas XIX y XXI). El
coeficiente de crecimiento k de la ecuación de poder en particular fue siempre
mayor a 1, en cuyo caso no es posible que el crecimiento decline. Las ecuaciones
logarítmicas tampoco declinaron en todo el intervalo aplicado.
Recientemente
Arkhipkin
y
coautores
han
aplicado
satisfactoriamente
ecuaciones asintóticas a modelos de crecimiento de calamares omastréfidos:
Gompertz, von Bertalanffy y logístico, Illex coindetii (Arkhipkin, 1996a; Arkhipkin et
al., 2000), Gompertz y logístico, Martialia hyadesi (Arkhipkin y Silvanovich, 1997),
y Gompertz, Todarodes sagittatus (Arkhipkin et al., 1999). En todos ellos la tasa
diaria de crecimiento de LM y peso se incrementan hasta un máximo para luego
decrecer. El máximo de la tasa de crecimiento del peso siempre ocurre con
posterioridad al máximo correspondiente a la LM, y parece mejor correlacionado
con el proceso de maduración sexual. Su decremento sería debido al esfuerzo
reproductor en edades avanzadas a expensas del crecimiento somático. Solo en
Martialia parecen coincidir en el tiempo los máximos del crecimiento diario para
LM y peso, pero esto parece ser debido más a la peculiaridad de esta especie,
que madura a edades más avanzadas que otros omastrefidos (Arkhipkin y
Silvanovich, 1997).
Los modelos logísticos empleados en este estudio describen bien la talla en el
intervalo de edades considerado. Sin embargo habría que tomar con cautela el
significado biológico de sus parámetros. Las LM asintóticas de hembras y machos,
EDAD Y CRECIMIENTO
273
89 y 84 cm LM respectivamente (Tabla XXIII), no reflejan la diferencia de tamaños
real entre ambos sexos (la de machos parece estar sobreestimada), mientras que
algunos pesos asintóticos para hembras, 16-22 kg (Tabla XXIV), parecen
subestimados. Uozumi y Ohara (1993) tampoco vieron mucho significado en el
parámetro asintótico de su modelo logístico para Nototodarus sloanii.
Estos modelos reflejan que las TCD son mayores para las hembras en el
intervalo considerado, en coeherencia con el dimorfismo sexual que se explica
más adelante. Sin embargo las tallas en LM son mayores que los machos al
principio del intervalo de tallas analizado en este estudio (130 días) y hasta por lo
menos los 240 días, edad a la que ambos sexos presentan tallas de 46.1 cm LM.
Resulta irreal el hecho de que los machos crezcan más rápido a cualquier edad,
aunque este fenómeno es común en los trabajos de Arkhipkin mencionados
anteriormente. Arkhipkin (com. pers. 22 febrero 2001) considera que estas
incongruencias son artefactos de los modelos, reflejo de su inutilidad para
describir el crecimiento fuera del intervalo de tallas analizado. El peso no presenta
este problema dado que es bastante más grande en las hembras a cuaquier edad.
En general los modelos de von Bertalanffy aplicados en el análisis de
distribución de frecuencias de tallas sobreestiman el crecimiento del calamar
gigante o en el mejor de los casos se acercan a los resultados del presente
estudio a edades medias (100-200 días), pero acaban siempre subestimando las
tasas de crecimiento a edades avanzadas, lo que acaba por sobreestimar la
longevidad del calamar gigante. Dada la obvia diferencia entre los muchos
modelos aplicados con base en análisis modales y los modelos obtenidos por
medio de lectura de estatolitos, no se recomienda el uso de aquellos. Hay que
acentuar este hecho, ya que los modelos de crecimiento basados en análisis de
distribución de tallas son rutinariamente calculados para inferir posteriormente
importantes parámetros pesqueros como mortalidad natural, estimación del
tamaño (o biomasa) de la población, análisis de cohortes y otros (Ehrhardt et al.,
1983a,b, 1986; Pauly, 1985; Solis-Nava y Garcia-Badillo, 1996; HernándezHerrera et al., 1998) con objeto de manejar racionalmente el recurso.
EDAD Y CRECIMIENTO
274
IV. 4. 8. Índices gonadosomáticos
En el calamar gigante las hembras tienen la facultad de copular aún estando
inmaduras, aunque este fenómeno no parece ser tan común como en otros
omastréfidos oceánicos (Arkhipkin y Mikheev, 1992). La mitad de las hembras
copulan a edades muy avanzadas, al año de edad, cuando ya se hallan maduras.
Esto parece estar relacionado tanto con la madurez relativamente tardía discutida
anteriormente, como con un dimorfismo sexual poco marcado.
El desarrollo de los órganos sexuales y glándulas accesorias están en completa
sincronía con la madurez del individuo, tal y como puede observarse por medio del
seguimiento de los índices gonadosomáticos con la edad. Es curioso observar que
el desarrollo del peso del testículo y el complejo espermatofórico parece ser
sincrónico, pero con distintos gradientes en los cambios de sus valores. En otros
trabajos el testículo se desarrolla antes que el complejo espermatofórico (Uozumi,
1998; Uozumi et al., 1995), donde los espermatóforos empiezan a ser acumulados
tras un desarrollo previo del testículo. En hembras todo el aparato reproductor
suele desarrollarse simultáneamente (Uozumi, 1988; Uozumi et al., 1995).
El índice más sensible en ambos sexos es el del aparato reproductor completo.
Este índice se incrementa hasta cinco veces en hembras y tres en los machos
durante el proceso de maduración (Fig. 18).
IV. 4. 9. Fechas de nacimiento
Por medio de retrocálculo de las fechas de nacimiento a través del análisis de
estatolitos, se ha llegado a la conclusión de que los calamares omastréfidos
desovan a lo largo de todo el año (Arkhipkin, 1990), a menudo con un pico de
desove característico. En latitudes medias y altas este pico se da usualmente en
invierno en Illex, Todarodes, Nototodarus y Martialia (ver Jackson, 1994 y 1997),
así como en hembras grandes de Ommastrephes bartramii (Yatsu et al., 1998). En
latitudes tropicales también se han hallado temporadas reproductivas marcadas:
Todarodes sagittatus en febrero-marzo (Arkhipkin et al., 1999); Sthenoteuthis
pteropus en verano y otoño australes (Arkhipkin y Mikheev, 1992).
EDAD Y CRECIMIENTO
275
No se encontró un patrón significativo en la distribución de frecuencias de
fechas de nacimiento en este estudio, teniendo en cuenta que tal distribución está
condicionada por el muestreo mismo. La distribución de las fechas de nacimiento
de cada área en el tiempo es proporcional a la duración del período en que ésta se
muestreó. Así, la temporada de Guaymas 1995-96 se muestreó durante un tiempo
más prolongado que las otras, 6 meses, y por ello contiene una mayor rango la
distribución de fechas de nacimiento de sus muestras. No se encontró un pico
claro en las distribuciones de fechas de nacimiento, por lo que se llega a la
conclusión de que la reproducción se da durante todo el año. Masuda et al. (1998)
llegaron a iguales conclusiones al estudiar el calamar gigante frente a Perú.
Se halló, no obstante, una relación clara entre el porcentaje de hembras
maduras y la abundancia de nacimientos. Esto refleja que la distribución de fechas
de nacimiento obtenida a partir de organismos supervivientes puede estar
relacionada con la abundancia de su parentela, de manera que el invierno de
1995-1996 parece ser un gran pico reproductivo. Habría, sin embargo, que
corregir la frecuencia de fechas de nacimiento por el efecto de la mortalidad. Por
otra parte sigue sin distinguirse un patrón periódico claro, tal vez por falta de un
muestreo más consistente en un intervalo mayor de tiempo.
Los calamares hacen uso de las surgencias de las dos costas de la cuenca de
Guaymas, a juzgar por el hecho de que en ambas costas se capturaron calamares
nacidos durante las mismas semanas. Sin embargo no hay practicamente
coincidencia en los nacimientos de calamares capturados en ambas temporadas
de Guaymas, luego los calamares pueden migrar entre ambas costas pero
probablemente no permanezcan más de una temporada en cada una de ellas.
ALIMENTACIÓN
276
V. ALIMENTACIÓN
V. 1. INTRODUCCIÓN
Los cefalópodos son depredadores activos y rápidos que se alimentan de
presas vivas: crustáceos, peces y otros cefalópodos, habiendo por lo general una
sucesión ontogénica en la alimentación (Mangold, 1983; Voss, 1983; Boyle, 1990;
Hanlon y Messenger, 1996; Rodhouse y Nigmatullin, 1996; Nixon, 1987). Su
eficiencia de crecimiento bruto (como porcentaje del alimento ingerido) es
espectacular, estimándose entre el 27-30 y el 60-69% (ver revisiones en O’Dor y
Wells, 1987; Hanlon y Messenger, 1994). Muchos autores, sin embargo, coinciden
en las dificultades al estudiar la dieta de los cefalópodos (Boyle, 1990; Nixon,
1987; Voss, 1983).
Los estudios sobre alimentación de calamar gigante se han basado casi
exclusivamente en observaciones del contenido estomacal, aunque pocas han
sido dedicadas exclusivamente a ello. Las primeras referencias sobre esta especie
han considerado al calamar gigante como un plaga para la pesca comercial. En
Santa Cruz y Monterey, California, el calamar gigante era capturado en palangres
para bacalao negro y rocot durante 1935-36 (Clark y Phillips, 1936), aunque
usualmente devoraba los cebos o las capturas de los palangres para rocot o
aquellos de la pesca deportiva (Croker, 1937). Frente a Sudamérica los calamares
gigantes se alimentan del cebo (calamar, pez aguja o merluza) usado en el
palangre pelágico para pez espada y tiburones, dificultando su pesca (Stroem y
Saetersdal, 1966), o bien devoran las capturas obtenidas en los palangres, como
atunes aleta amarilla de 50-60 libras (Lane, 1960), o márlines de hasta 600 libras
(Voss y Sisson, 1967).
V. 1. 1. Chile
Wilhelm (1930) halló sardinas, merluzas (Merluccius gayi), pequeños moluscos
y restos de su misma especie en calamares gigantes varados en la bahía de
Talcahuano, Chile. Oliver Schneider (1930) añade el congrio (Genypterus) y cuatro
géneros de crustáceos bentónicos como presas del calamar gigante, algo repetido
por Wilhelm (1954). Wilhelm (en Clarke y Paliza, 2000) refiere que los restos de
ALIMENTACIÓN
277
calamar gigante hallados en los estómagos se identificaron por sus plumas y picos
y que muchos estómagos estaban vacíos.
de Sylva (1962) examinó los estómagos de 8 calamares capturados durante
una marea roja en Chile en 1956. Dos estaban vacíos, tres contenían anchovetas
Engraulis ringens, uno un saury Scomberesox equirostrum y los otros dos, restos
de calamares. Baral (1967a) halló mictófidos en el 46.7% de los estómagos,
calamares pequeños en el 30.3%, siendo el saury también una presa importante,
entre 1965 y 1966 frente al Perú. En calamares de 7-10 kg de peso se hallaron
trozos de calamar de 0.5-1 cm3 de tamaño. El 60.3% de los estómagos se
hallaban vacíos.
Clarke et al. (1978) hallaron restos de peces (Scomberesox?) en ocho o nueve
estómagos de calamar gigante frente a Chile. Dos de los estómagos contenían
restos de calamar, uno de ellos era probablemente calamar gigante.
Fernández y Vásquez (1995) hallaron canibalismo en más de la mitad de los
calamares, además de observar como frecuentes numerosos restos de peces,
probablemente charrito Trachurus murphyi y sardina Sardinops sagax, en 10
calamares gigantes de entre 77 y 103 cm LM capturados en Chile.
V. 1. 2. Perú
Rahm (1937) halló plancton y restos de peces en el contenido estomacal de
calamares gigantes de la costa sur de Perú. Nesis (1970) analizó 266 estómagos
de calamares de 20 a 59 cm LM frente a Sudamérica desde agosto a noviembre
de 1968. Reportó mictófidos (Myctophum y Symbolophorus) en el 70.2% de los
estómagos, calamar, sobre todo de la misma especie en el 13.3%, plancton en el
7.9%, saury pike (solo en calamares adultos) y basura (restos de pepinos,
plátanos) en el 1.2 % cada uno, peces voladores y otros pequeños peces en el
0.4%, y alimento digerido y no identificable en el 5.8% de los estómagos. El 22%
de ellos se encontraba vacío. La frecuencia de ocurrencia del plancton decrece
con la talla, siendo secundaria para calamares <30 cm LM, mientras que la del
canibalismo aumenta, siendo secundaria en individuos >35cm LM, lo que resulta
ALIMENTACIÓN
278
en un mayor grado de llenado del estómago conforme aumenta la talla del calamar
(Nesis, 1970, 1983).
Clarke et al. (1988) sugieren que los picos de 18 especies de cefalópodos
identificadas por Clarke et al. (1976) en estómagos de cachalotes capturados
frente a Perú provenían realmente de los calamares gigantes ingeridos por los
cachalotes.
Benites (1985), frente a Perú, halló que la mayor parte de los estómagos se
encontraba vacíos, algunos de ellos con restos de peces, anélidos y cefalópodos,
en calamares de 14-35 cm LM en 1983-1984. Benites y Valdivieso (1986) reportan
restos de peces (mayoritariamente peces linterna, Maurolicidae), crustáceos
Natantia (langostinos), cefalópodos, celentéreos y huevos de peces en calamares
gigantes menores a 39 cm LM en 1979 y 1980. Rubio y Salazar (1992) hallaron
evidencias de canibalismo en el 43% de las 416 hembras y el 30% de los 223
machos analizados en noviembre y diciembre de 1989, en un rango general de 1547 cm LM. Kuroiwa (1998) reporta los resultados de las observaciones del
contenido estomacal de calamares gigantes capturados entre 1984 y 1991 en
aguas ecuatorianas y peruanas y la alta mar adyacente. Los peces dominaron la
dieta en el 49.2% de los estómagos, seguidos de calamar en el 21.2%, 19.4% de
estómagos vacíos y otros (5.8%). Los restos de calamar prevalecieron en más del
50% de los calamares medianos y grandes (>30 cm LM), como consecuencia del
canibalismo por parte de las hembras, que son mayores que los machos al
copular.
Los trabajos de Shchetinnikov (1986a,b, 1989), con muestras colectadas frente
Ecuador y Peru en 1981, son sin duda los más detallados sobre la alimentación
del calamar gigante. El calamar gigante adulto se alimenta sobre todo de
mictófidos
nictoepipelágicos
(Symbolophorus
evermanni,
Myctophum
aerolaternatum, M. nitidulum y Higophum reinhardti) que migran junto a él a la
superficie y varían específicamente por área (Shchetinnikov, 1986a,b). No hay
diferencias en la dieta entre ambos sexos para cada talla (Shchetinnikov, 1986a).
Los calamares (Onychoteuthis banksii, Abraliopsis affinis, omastréfidos) son
ALIMENTACIÓN
279
presas secundarias (Shchetinnikov, 1986b). La dominancia de los mictófidos se
relaciona con aguas productivas, mientras que en aguas oligotróficas las presas
secundarias o el canibalismo aumentan (Shchetinnikov, 1986b). Shchetinnikov
(1989) distingue cinco estadios ontogénicos en el espectro trófico, tres de ellos
estables alternando con otros dos transitorios:
•La alimentación es desconocida durante el estadio larval, desde la
eclosión hasta la división de la proboscis (0.9-1 cm LM), y durante el período
transitorio posterior (1-1.5 cm LM).
•Alevines y juveniles micronectónicos (1.5-10 cm LM). Mesoplancton,
grandes copépodos, eufasiáceos, anfípodos, larvas de peces y alevines de
mictófidos y Vinciguerria, más raramente juveniles de calamar. De dos a cuatro
presas de 0.7-0.9 cm (15-17% de LM del calamar) por estómago. Consumidores
del nivel trófico II-III, distribuidos desde la superficie a los 150 m, sobre todo en la
termoclina.
•Segundo
período
transitorio
(10-15
cm
LM).
Transición
desde
mesozooplancton a mictófidos nictoepipelágicos y Vinciguerria. Tres a seis presas,
1.8-2.3 cm (12-13% de LM). Consumidores de los niveles tróficos II-III al III.
Comienzo de migraciones verticales con máxima apariencia diurna en la
superficie.
•Calamares de tamaño mediano (15-33 cm LM). Mictófidos epipelágicos y
secundariamente calamares y Vinciguerria, crustáceos ocasionalmente. Seis a
doce presas de 3-7 cm (10-12% de LM). El patrón migratorio cambia a
nictoepipelágico y el calamar migra bajo los 200 m durante el día.
•Tercer período transitorio (33 a 40-42 cm LM). La importancia de los
mictófidos en la dieta decae en favor de los calamares. Nueve a diez presas de
6.5-7 cm (10-12% de LM).
ALIMENTACIÓN
280
•Calamares grandes (>40-42 cm LM). Calamares, mictófidos y peces
voladores; en aguas costeras peces neríticos (sardina, macarela, anchoveta).
Niveles tróficos de IV y IV-V.
Shchetinnikov (1986a,b) concluye que el calamar gigante es un animal
nictoepipelágico consumidor de II-III orden, ocupando el nicho de carnívoros
nectónicos de tamaño mediano y depredando sobre las presas más frecuentes en
cada área.
Para el período 1991-1995, Yamashiro et al. (1998) reportan eufausiáceos y
otros organismos planctónicos para los calamares más pequeños, mientras que
los medianos y los mayores se alimentan de mictófidos, peces voladores y otros
peces, junto con una gran incidencia de canibalismo. Entre 1995 y 1997 varias
investigaciones periódicas del IMARPE reportan la composición del calamar
gigante de 16-57 cm LM en grandes categorías. Segura et al. (1996) examinaron
343 estómagos de calamar gigante en octubre y noviembre de 1995, de los cuales
un 35% estaba vacío. Del resto, un 15.7% presentaba canibalismo, el 32.6%
alimento digerido, el 21.2% restos de peces no identificados, el 6.4% crustáceos y
el 23.3% presentaron otras categorías. En 323 calamares capturados por la flota
artesanal costera, Marcial-Ramos (1996) encuentra sobre todo moluscos (calamar
gigante) y en segundo lugar peces (anchoveta Engraulis ringens y samasa Anchoa
nasus).
Mariátegui et al. (1997a) hallaron mayor preferencia por los peces (46.9%),
seguido de los crustáceos (18.6%) y calamar (17.6%) en 636 calamares gigantes
capturados en noviembre y diciembre de 1996. Ganoza et al. (1997) hallaron
peces (40.2%), crustáceos y calamar gigante (5.7%) y estómagos vacíos (36.4%)
al analizar 209 estómagos de calamares colectados en primavera de 1996.
Mariátegui et al. (1998a) en julio y agosto de 1997 reportan peces (64.9%),
calamares (17.8%), crustáceos (6.1%) y 6.1% de estómagos vacíos entre los 453
analizados. Mariátegui et al. (1998b) también hallaron peces (26.1%), calamar
gigante (22.6%), otras presas (15%) y un 36% de los estómagos vacíos en la
costa norte de Perú desde octubre a diciembre de 1997.
ALIMENTACIÓN
281
Anónimo (1999) reporta dominancia de peces y calamares en la frecuencia de
ocurrencia del contenido estomacal de calamares gigante capturados en el Domo
de Costa Rica y frente a Perú en 1997.
V. 1. 3. California
Fitch (1976; en Wormuth, 1976) ha sido el único autor en identificar los peces
teleósteos componentes de la dieta del calamar gigante por medio de sus otolitos.
Identificó otolitos de 5 especies de mictófidos: Higophum atratum, Myctophum
aurolaternatum, Lampanyctus parvicauda, Diogenichthys laternatum, Benthosema
panamense y el gonostomátido Vinciguerria lucetia en calamares colectados en la
boca del Golfo de California (Wormuth, 1976). Examinó más de 800 estómagos de
calamares de entre 9-49 cm LM colectados desde Costa Rica hasta California,
encontrando 100 tipos de peces, 20 de moluscos y media docena de crustáceos
(Fitch, 1976). Fue el primero en observar diferencias ontogénicas en la dieta, dado
que los calamares pequeños se alimentan de crustáceos, los medianos de peces y
los mayores de calamares, incluyendo el canibalismo. El trabajo fue retomado por
W. A. Walker, quien actualmente se encuentra terminándolo. Este autor identificó
5 otolitos de Myctophum aurolaternatum en un calamar gigante ingerido por un
delfín (Walker, 1981).
Hochberg y Gordon (1980) enumeran a peces como la anchoveta, gruñón,
skippers, mictófidos, crustáceos (langostilla pelágica), y moluscos (pterópodos,
heterópodos y cefalópodos, incluido el canibalismo) como presas del calamar
gigante.
Koronkiewicz (1988) encontró peces de las familias Myctophidae y Exocoetidae,
calamares (predominantemente canibalismo) y crustáceos (Euphausidae y
Portunidae) en los ejemplares menores en 1,045 hembras y 206 machos desde
Costa Rica hasta México desde octubre hasta diciembre de 1986.
V. 1. 4. Golfo de California y aguas adyacentes
Los trabajos sobre dieta del calamar gigante en el Golfo de California han sido
menos numerosos. Sato (1975, 1976) observó que las presas del calamar gigante
de tallas menores a 40 cm LM son mictófidos, anchovetas, macarelas, larvas de
ALIMENTACIÓN
282
varios tipos y, principalmente, la langostilla pelágica Pleuroncodes planipes en la
región de Baja California y costa occidental de México.
Ehrhardt et al. (1983a, b; 1986) enumeran a la sardina Sardinops sagax,
macarela Scomber japonicus y langostilla pelágica como presas principales del
calamar gigante en el Golfo de California en 1980. En mayo y julio hallaron
calamares mayores a 65 cm LM con más de 500 g de postlaravas de camarón en
sus estómagos (Ehrhardt et al., 1983b, 1986). En áreas de pesca intensiva se
alimentan principalmente de conespecíficos malheridos por las poteras. La gran
cantidad de estómagos vacíos se debe a una tasa de digestión elevada (Ehrhardt
et al., 1983a, b, 1986). Ehrhardt et al. (1983b, 1986) concluyen que el calamar
gigante se alimenta principalmente de recursos pelágicos como anchovetas en las
corrientes de California y Perú, y sardinas y macarelas en el Golfo de California,
mientras que en áreas donde los afloramientos no pueden soportar grandes
poblaciones de esos recursos, los calamares se alimentan de peces batipelágicos,
particularmente mictófidos.
En un trabajo más detallado, Ehrhardt (1991) examinó 688 estómagos de
calamares gigantes capturados en el Golfo de California entre enero y septiembre
de 1980. Encontró que la sardina, macarela, mictófidos, postlarvas de camarón,
langostilla pelágica y el calamar gigante alternan mensualmente su importancia en
el peso del contenido estomacal del calamar.
García-Domínguez y González-Ramírez (1988) encuentran restos de peces
(Clupediae, Scombridae, Lutjanidae y Haemulidae) (28%), de calamar gigante
(23%), plancton grande (eufasiáceos y postlarvas de peneidos) (20%), material no
identificado
(13.6%),
plancton
chico
(copépodos,
quetognatos
y
heterópodos)(5.2%), juveniles de calamar gigante (21-44 mm LM)(4.2%),
cangrejos bentónicos (Portunus y Callinectes) (3.1%) y arena y piedras (3.1%)
como componentes por frecuencia de ocurrencia de la dieta de 138 calamares
gigantes de entre 19.2 y 53 cm LM capturados en el Golfo en 1980-81.
Sánchez-Juárez (1991a) encontró que la langostilla pelágica es el componente
principal de la dieta de calamares gigantes de todos los tamaños frente a Bahía
ALIMENTACIÓN
283
Magdalena, B. C. S., mientras que la anchoveta norteña y la macarela lo son
frente al noroeste de Baja California en 1990. Sánchez (1996) halló que en marzo
de 1990, en la boca del Golfo de California, la langostilla pelágica era la presa más
abundante junto con el calamar gigante. También observó crustáceos, calamares
loligínidos, peces (principalmente mictófidos) y medusas.
Leal-Ocampo (1994) encontró crustáceos, peces y calamar en estómagos de
calamar gigante capturados frente al noroeste de Baja California, entre marzo de
1991 y junio de 1992. Morales-Azpeitia y López-Martínez (1997) hallaron sobre
todo canibalismo y crustáceos en los restos de 500 calamares de 21-87 cm LM en
mayo de 1996 en el Golfo de California.
V. 1. 5. Comportamiento alimentario
El comportamiento alimentario del calamar gigante ha sido menos estudiado.
Baral (1967a) comenta que la alimentación se da en la capa superficial y que la
profundidad a la que se alimentan depende de la luminosidad. Nesis (1970, 1983)
concluye que el calamar gigante se alimenta sobre todo al anochecer y antes del
amanecer, en la superficie, mientras que cesa a medianoche. La alimentación no
cesa durante el desove (Nesis, 1983). Fitch (1976) postula que el calamar gigante
se alimenta de día y de noche, desde la superficie hasta los 500 m de profundidad
o más. Koronkiewicz (1988) reporta que la mayor actividad alimentaria (basada en
la observación del llenado estomacal) se da al anochecer o en la segunda parte de
la noche.
Por el mismo medio, Ehrhardt (1991) calcula que la actividad alimentaria se
intensifica desde las 18 h a las 5 h, con un máximo entre las 20 h y las 2 h. Este
autor estimó la ración diaria en un 13.1% del peso corporal, mediante la cual se
calculó que durante el período de los siete meses de estudio el calamar gigante
consumió 60,311 tm de sardina, lo que debió repercutir en el significante descenso
que experimentó el desembarco de sardina en el Golfo durante el año siguiente,
1981.
Bazanov (1986) estudia el comportamiento alimenticio en detalle, mediante el
análisis de contenidos estomacales y observaciones de comportamiento
ALIMENTACIÓN
284
submarinas y en acuarios. La actividad alimenticia comienza al anochecer y cesa
hacia las 20:00 h, aunque el máximo llenado de estomago se da 1-2 horas
después, hacia las 21:00-22:00 h. La digestión se completa en 5-6 horas y hacia
las 01:00-02:00 h comienza un segundo episodio de alimentación, que se refleja
en otro máximo de contenido estomacal a las 03:00-04:00 h. Entonces los
calamares comienzan a descender gradualmente en su migración vertical y sólo
aquellos aún hambrientos continuan alimentándose en superficie. Sólo un 15-20%
de la población se alimenta entre ambos picos de actividad. En condiciones
naturales los calamares cazan sólos o en pequeños cardúmenes de 3 a 15
individuos; depredan sobre presas de 5-15% la LM del calamar. Sin embargo, en
el campo iluminado artificialmente, una sola presa puede ser compartida por varios
calamares, o se da el canibalismo sobre calamares cuya talla es 70-80% la LM del
cazador. Este fenómeno habitualmente ocurre en aguas someras, de 2 m de
profundidad. La ración diaria supone el 7.2-9.1% del peso corporal en los
calamares de 20-25 cm LM, y 4.2-5.6 % en aquellos de 30-35 cm LM.
Basados en estas cifras, Nigmatullin (en prep) estima un consumo de 35
millones de toneladas en el área frente a Perú, incluyendo aproximadamente 25
millones de toneladas de mictófidos. Nigmatullin et al. (en prensa) estiman un
consumo total por parte del calamar gigante mayor a 15-20 cm LM de 200-250
millones de toneladas anuales.
Shchetinnikov (1986a) agrega que los calamares empiezan a alimentarse de
mictófidos según ascienden a superficie al anochecer y siguen alimentándose de
ellos hasta las 23:00 h. Tras esa hora el número de calamares decrece debido
probablemente al retorno a aguas más profundas. Hacia las una o dos de la
mañana el llenado del estómago es el máximo. A medida que los mictófidos
vuelven a descender, las presas secundarias (peces Cubiceps primero y
calamares Onychotetuthis banksii, Dosidicus y el pez Vinciguerria después)
cobran importancia en el contenido estomacal del calamar gigante.
En general, los calamares estudiados en todos estos estudios no superan los
60 cm LM y las tallas mayores a 50 cm LM están mal representadas (Fitch, 1976;
ALIMENTACIÓN
285
Nesis, 1970, 1983; García-Domínguez y González-Ramírez, 1988; Shchetinnikov,
1986a,b, 1989). A pesar de la proliferación de referencias en torno a la
alimentación del calamar gigante, la metodología no se detalla, salvo en los
trabajos de Shchetinnikov (1986a,b; 1989) y Fitch (1976, en Wormuth, 1976). Tan
sólo los trabajos de Shchetinnikov (1986a,b; 1989) presentan la identificación de
las presas detalladamente.
El objetivo de este estudio, por lo tanto, es describir detalladamente la dieta del
calamar gigante en el Golfo de California, incluyendo especimenes de gran
tamaño (hasta 80 cm LM). Se estudian sus variaciones temporales y espaciales,
por sexo y tamaño de calamar y se discuten sobre aspectos de sus presas más
comunes.
V. 2. MATERIALES Y MÉTODOS
Se colectaron los estómagos de 533 calamares (Tabla XLI). Desde noviembre de
1995 a agosto de 1996 se colectaron 298 estómagos en nueve muestras
mensuales que se preservaron inmediatamente en formol tamponizado al 10%
(Hunter, 1985), hasta su análisis en laboratorio. Desde septiembre de 1996 hasta
abril de 1997 se colectaron 235 estómagos en siete muestras mensuales que se
mantuvieron
congelados
hasta
su
análisis
en
laboratorio.
Las
muestras
correspondientes a diciembre de 1996 en Guaymas y junio de 1997 en Sta. Rosalía
fueron extraviadas durante su período de almacenaje congelado en las localidades
de colecta.
ALIMENTACIÓN
286
Tabla LI. Sumario de los calamares gigantes cuyos contenidos estomacales se
analizaron en el presente estudio. Sexo: H, hembras; M, machos.
Fecha
Localidad
Sexo
Total
H
M
Sin det.
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Guaymas
S. Pedro Mártir
Santa Rosalía
Santa Rosalía
17
19
11
25
35
25
21
18
22
9
9
13
8
19
8
11
13
13
1
Santa Rosalía
Santa Rosalía
Guaymas
Guaymas
Guaymas
Golfo central
Guaymas
19
24
20
20
27
21
17
9
8
13
13
18
13
8
341
185
Sin restos
EN FORMOL
10 Noviembre
1995
23 Nov. – 1 Dic.
31 Enero – 3 Febrero 1996
4, 5 Marzo
18 Marzo – 2 Abril
24 Abril – 4 Mayo
11-18 Junio
9-11 Julio
10-11 Agosto
Subtotal
1
27
28
24
34
54
33
32
31
35
298
0
0
0
4
9
6
9
10
8
46
28
32
33
33
45
39
25
235
0
0
2
0
1
15
0
18
533
64
CONGELADOS
6-8 Septiembre
16 Octubre
9-13 Noviembre
19-23 Enero
16-19 Febrero
11-16 Marzo
15-16 Abril
Subtotal
1997
TOTAL
5
7
Todos los calamares se midieron, se sexaron y se les asignó el estadio de
madurez de acuerdo al patrón establecido en este trabajo. Una hembra de estadio
V y un macho de estadio II no se midieron, a otros 10 calamares medidos y
sexados no se les asignó el estadio de madurez y sobre otros siete calamares no
se colectó información alguna. Un total de 58 calamares no se pesaron pero su
peso se estimó utilizando las relaciones LM-Peso mostradas en el capítulo sobre
edad y crecimiento.
El contenido de cada estómago se pesó con una precisión de 0.1 g, y se le
asignó un índice de llenado visual subjetivo (IL): 0, vacío; 1, restos escasos; 2,
medio lleno; 3, casi lleno; y 4, completamente lleno (Breiby y Joblin, 1985). El peso
relativo del contenido estomacal respecto al peso corporal de cada calamar, %PC,
se calculó como:
%PC = PE/(PT–PE)*100
ALIMENTACIÓN
287
donde PE es el peso del estómago y PT el peso total del calamar, en las mismas
unidades (Rasero et al., 1996). Este peso relativo no se calculó en siete calamares
cuya LM no se midió, ni en otros tres cuyo contenido estomacal no se pesó. La
regresión que estima el máximo valor de dicho porcentaje se calculó aplicándola a
la media de los dos valores máximos en cada intervalo de 2.5 kg de peso.
El contenido estomacal se vació sobre un tamiz de luz de malla de 0.5 mm,
cuidando de revisar bien el ciego y el intestino, y la muestra se lavó con agua con
objeto de retener aquellos restos útiles para la identificación y eliminar el resto. La
muestra se observó con una lupa binocular con 60 y 120 aumentos sobre fondo
negro y blanco, con objeto de separar, identificar y contar todos los restos.
Generalmente el grado de digestión del contenido estomacal impide su división
exacta y completa a fin de pesar los distintos tipos de presas (Breiby y Jobling,
1985), por lo que sólamente los grupos de presas más conspicuos se separaron
para pesarlos con una precisión de 0.1 g, sin intentar pesar las trazas.
La identificación de los otolitos (sagitta) de peces mictófidos se llevó a cabo
consultando los trabajos de Lavenberg y Fitch (1966), Fitch y Brownell (1968) y
Fitch (1969a,b). Posteriormente se visitó la colección de otolitos del Departamento
de Peces, Sección de Vertebrados de Los Angeles County Museum of Natural
History, Los Angeles, California, para tratar de identificarlos. Finalmente los
otolitos no identificados fueron mandados a William A. Walker8 para su examen.
Los picos de cefalópodos se identificaron por medio del trabajo de Clarke (1986) y
comparándolos con una colección de referencia propia. El trabajo de McGowan
(1968) permitió identificar las conchas de los gasterópodos pelágicos. Los
crustaceos se identificaron por medio de las características de su exoesqueleto.
Los camarones pelágicos se identificaron siguiendo la publicación de Hendrickx y
Estrada-Navarrete (1996). El número de presas de cada especie se estimó
contando el número máximo de otolitos derechos o izquierdos, en el caso de los
8 William A. Walker, National Marine Mammal Laboratory, Alaska Fisheries Science Center,
NWFS, NOAA, 7600 Sand Point Way, N.E., Seattle, Washington 98115, EE.UU.
ALIMENTACIÓN
288
peces, o de picos superiores o inferiores, en el caso de los cefalópodos (Perrin et
al., 1973; Antonelis et al., 1984).
Se midió la longitud de un máximo de 15 otolitos por especie y estómago y
todas las longitudes rostrales inferiores (LRI) de los picos de calamar o longitudes
de la capucha inferiores (LCI) en octópodos, con una lupa binocular con
micrómetro a 180 aumentos y con 0.1 mm de precisión. En ausencia de los picos
inferiores de los cefalópodos se midieron las longitudes rostrales o de la capucha
superiores (LRS o LCS). Se calculó el tamaño de los peces ingeridos mediante
relaciones entre la longitud del otolito y la longitud estandar (LE) del pez, para
cada especie o género correspondiente, publicadas en Spratt (1975) para la
anchoveta norteña y Aurioles-Gamboa (1991) para Porichthys y la merluza. La
siguiente relación entre la longitud estandar (LE) y la longitud del otolito (LO),
ambas en mm, para la sardina de Monterrey de tallas entre 102 y 213 mm LE fue
proporcionada por Casimiro Quiñónez9:
LE=26.07+57.34*LO
r2=0.86,
N=3,007
La LM de los calamares ingeridos, así como su peso, se estimaron a partir de
las LRI o LRS por medio de la relaciones proporcionadas por Clarke (1986) y Wolf
(1984). La LM de los calamares gigantes depredados se estimaron a partir de las
relaciones reportadas en los Apéndices 1 y 2 para las longitudes rostrales del pico
y los estatolitos.
El tamaño de muestra mensual mínimo para describir la dieta del calamar
gigante en el Golfo de California se estimó usando el método gráfico propuesto por
Hoffman (1979). El índice de diversidad acumulada de Brillouin (Hk) se calcula
como:
Hk= (1/Nk)log(Nk!/ΠNki!)
donde Hk es la diversidad en los k estómagos acumulados, Nk es el número de
individuos presa en esos estómagos y Nki es el número de individuos de la especie
9
Casimiro Quiñónez Velazquez, Dpto. de Pesquerías y Biología Marina, CICIMAR, La Paz,
B.C.S. Com. pers. 12 marzo de 2001.
ALIMENTACIÓN
289
presa i en los k estómagos acumulados. Este índice de diversidad acumulada se
grafica contra el número de estómagos k, de manera que el punto donde la
diversidad acumulada se estabiliza se considera como el número mínimo de
estómagos necesarios para describir la dieta.
Para la cuantificación de la participación de las distintas presas en el contenido
estomacal se emplearon los métodos de frecuencia de ocurrencia, numérico y
volumétrico o gravimétrico. A partir de ellos se calcularon los siguientes índices
porcentuales (Cailliet, 1976):
Frecuencia de ocurrencia (%FO): El porcentaje de calamares gigantes que
se alimenta de una determinada presa.
Número (%N): El porcentaje del número de individuos de una determinada
presa respecto al total de individuos presa.
Peso (%P): El porcentaje en peso de una determinada presa respecto al
total de presas.
Índice de importancia relativa (IIR): Calculado a partir de los tres métodos
anteriores (Pinkas et al., 1971):
IIR = (%N+%P)(%FO)
Se construyeron las gráficas propuestas en ese trabajo para ilustrar la
composición mensual de la dieta. Sólo aquellas especies de presas o grupos de
presas que comprendieron más del 1% del IIR en cada mes fueron graficadas.
La diferencia en el número de presas o grupos de presas entre agrupaciones de
calamares se analizó construyendo tablas de contingencia R × C en las que se
calculó el estadístico G (Crow, 1982),
G = 2*Σi,j Xij ln(Xij /( Xi Xj / N)
donde Xij es el número de presas de la categoría i ingeridas por los calamares
de la categoría j, Xi es el número de presas de la categoría i ingeridas por todos
los calamares, Xj es el número de presas totales ingeridas por la categoría de
calamares j, y N es el número de presas totales ingeridas por todos los calamares.
Este estadístico tiene una distribución χ2 de (H-1)(C-1) grados de libertad.
ALIMENTACIÓN
290
Los %FO de presas o grupos de presas entre distintos grupos de calamares se
compararon transformándolos en proporciones y realizando una comparación de
dos o más proporciones (Zar, 1999).
V. 3. RESULTADOS
La talla de los calamares cuyo contenido se analizó varió entre los 14.5 y 87.5
cm LM, con un promedio de 57.3±13.3 cm LM (Fig. 92). Los promedios mensuales
de la talla variaron muy significativamente (F15,508 = 18.13, P<0.001). La razón
entre sexos era de 1.8 : 1 a favor de las hembras, y esta proporción no varió entre
los meses colectados (χ2 = 10.8, g.l. = 28, P>0.05). Entre las hembras, 180 eran
inmaduras, 71 estaban madurando y 80 eran maduras, mientras que en los
machos 18 eran inmaduros, 27 estaban madurando y 138 eran maduros.
Hembras
n = 340
30
25
Indeterminadas
Inmaduras (I-II)
20
Madurando (III)
Maduras (IV-V)
15
Frecuencia
10
5
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
50
60
70
80
90
20
Machos
n = 184
15
10
5
0
10
20
30
40
Longitud de manto (cm)
Figura 92. Distribución de frecuencias de tallas de los calamares gigantes cuyos
contenidos estomacales se analizaron, por sexo y estadio de madurez.
ALIMENTACIÓN
291
V. 3. 1. Llenado
Los estómagos preservados en formol presentaron índices de llenado más altos
(promedio de 2.15±1.44) que los estómagos congelados (1.86±1.03)(Fig.
93A)(ANOVA, F1,531=8.58, P<0.01). No se hallaron diferencias significativas en el
índice de llenado mensual entre los estómagos preservados en formol
(F8,289=1.87,
P=0.063),
ni
entre
los
estómagos
congelados
(F6,228=1.98,
P=0.069)(Fig. 93B). El peso relativo del contenido estomacal de aquellos
estómagos preservados en formol fue también mayor (0.26±0.12) que el de los
congelados (0.13±0.07), (F1,523=23.1, P<0.001)(Fig.93C). Para este peso relativo si
se hallaron diferencias mensuales altamente significativas entre los estómagos
preservados en formol (F8,288=6.03, P<0.001), pero no entre los estómagos
congelados (F6,226=1.27, P=0.271), sin que se observara tendencia temporal
alguna (Fig.93D).
30
20
10
0
1
2
3
Indice de llenado
2
1
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar
1.0
D
0.8
Formol
Congelados
30
%PC
Frecuencia %
3
4
C
60
40
B
0
0
50
Formol
Congelados
4
A
Indice de llenado
Frecuencia %
40
0.6
0.4
20
0.2
10
0.0
0
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 1.4
%PC
Nov Ene Mar May Jul Sep Nov Ene Mar
1995
1996
1997
Mes
Figura 93. Índices de llenado: (A) distribución de frecuencias y (B) media y
desviación típica mensual; y peso relativo del estómago: (C) distribución de
frecuencias y (D) media y desviación típica mensual, del calamar gigante
Dosidicus gigas del Golfo de California, por tipo de preservación.
ALIMENTACIÓN
292
El peso relativo del contenido estomacal se calculó para 298 individuos
preservados en formol, en 32 de los cuales los restos de calamar gigante
representaron al menos el 90% del contenido estomacal. Tres de ellos, capturados
en Santa Rosalía en julio de 1996, presentaron restos de calamar gigante de 625950 g de peso, representando el 4.1-4.5 % del peso total del animal y no se
tomaron en cuenta al calcular el máximo del peso relativo del contenido
estomacal. Para los estómagos congelados se calculó en 236 organismos, de los
cuales 37 presentaron restos de calamar gigante en más de un 90% del contenido
estomacal. Ocho de ellos presentaban estomagos repletos de entre 350 g y 2.1 kg
de restos de calamar gigante, representando entre el 5.1 y hasta el 17.8% del
peso total del animal. Este último caso era una hembra madurando de 6.8 kg con
1 kg de calamar gigante en su estómago. Otra hembra de 15.6 kg contuvo hasta 2
kg de calamar gigante en su estómago (15% de su peso total).
Entre las clases de intervalos de talla de 5 cm LM no se hallaron diferencias en
el índice de llenado en los estómagos preservados en formol (ANOVA,
F11,282=1.68, P=0.07) ni en los estómagos congelados (F10,219=0.81, P=0.61) (Fig.
94A,B). Tampoco se hallaron diferencias entre esas clases de talla para el peso
relativo del contenido estomacal de las muestras en formol (F11,282=1.20, P=0.28),
ni para las congeladas (F10,219 = 1.65, P=0.09)(Fig. 94C,D).
ALIMENTACIÓN
293
En formol
IL
Congelados
A
4
3
3
2
2
1
1
0
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
%PC
1.00
C
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
1.00
0.75
0.75
0.50
0.50
0.25
0.25
0.00
0.00
D
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
LM (cm)
LM (cm)
3.0
Caníbales
No caníbales
2.5
2.0
%PC
B
4
E
2.5
2.0
%PC=2.01-0.09*P
2
1.5
F
3.0
%PC=1.85-0.10*P
2
1.5
r = 0.86
1.0
1.0
0.5
0.5
0.0
r =0.64
0.0
0
5
10
15
20
25
0
5
Peso (kg)
10
15
20
25
Peso (kg)
Figura 94. Media y desviación típica por cada 5 cm LM del índice de llenado de
los estómagos (IL) preservados en formol (A) y congelados (B); del peso relativo
del contenido estomacal (%PC) preservado en formol (C) y congelado (D); y %PC
respecto al peso del calamar gigante y regresión que une los valores máximos en
los estómagos preservado en formol (E) y congelados (F).
El peso máximo del contenido estomacal expresado en relación al peso
corporal del calamar decrece con la talla (Fig. 94E,F). Ehrhardt (1991) reporta
porcentajes de peso del contenido estomacal del calamar gigante en un ciclo de
24 h entre 2.45% a las 24:00 y 0.04% a las 14:00 horas.
ALIMENTACIÓN
294
En general no hubo diferencias para ambos índices de llenado entre los tres
estadios de madurez por sexos (Tabla LII). No obstante, el peso relativo del
contenido estomacal preservado en formol de los machos inmaduros fue
significativamente menor al de los machos inmaduros y maduros. El peso relativo
del contenido de los estomagos congelados de las hembras madurando y
maduras fueron bajos y significativamente menores a los de las hembras
inmaduras. El peso relativo del contenido estomacal congelado de las hembras fue
menor que el de los machos.
Tabla LII. Resultados del ANOVA entre estadios de madurez y sexos, para
ambos índices de llenado estomacal y por tipo de almacenamiento.
Formol
Congelados
N
IL
%PC
107
32
45
2.17±1.15
2.50±1.16
2.17±1.35
0.32±0.42
0.25±0.25
0.24±0.32
F=0.94
P=0.39
F=0.95
P=0.38
1.56±0.96
1.76±1.16
2.10±1.20
0.09±0.08
0.40±0.58
0.21±0.27
F=1.67
P=0.19
F=3.35
P<0.05
2.22±1.19
2.00±1.18
F=2.44
P=0.11
0.29±0.37
0.22±0.32
F=2.59
P=0.10
N
IL
%PC
Hembras
Inmaduras (I-II)
Madurando (III)
Maduras (IV-V)
73
39
36
1.87±1.04
1.74±0.84
1.66±1.17
0.14±0.21
0.06±0.13
0.06±0.14
F=0.68
P=0.50
F=3.12
P<0.05
1.66±0.57
2.00±1.30
2.03±0.90
0.06±0.06
0.15±0.20
0.19±0.40
F=0.20
P=0.81
F=0.23
P=0.79
1.78±1.02
2.01±0.96
F=2.72
P=0.09
0.10±0.18
0.18±0.36
F=5.03
P<0.05
Machos
Inmaduros (I-II)
Madurando (III)
Maduros (IV-V)
Entre sexos
Hembras
Machos
16
13
73
193
103
3
14
65
148
82
P<0.05, diferencias significativas
Con objeto de investigar si hay efecto del tamaño en las diferencias en el
llenado del contenido estomacal entre individuos de diferentes estadios de
madurez, se eligieron individuos de distintos estadios de madurez, cuidando de
que fueran semejantes en cuanto a la talla y se compararon sus índices de llenado
(Tabla LIII). Salvo en un caso, no se vieron diferencias significativas para los
ALIMENTACIÓN
295
índices de llenado y porcentajes de peso del contenido estomacal entre distintos
estadios de madurez.
Tabla LIII. Índices de llenado (IL) y porcentajes del peso del contenido
estomacal (%PC) respecto al peso total (P) por modo de preservación, sexo y
estadio de madurez (EM) para calamares de tallas semejantes y resultados de la
comparación (ANOVA) entre ellos.
En Formol
EM
N
LM (cm)
P (kg)
Congelados
IL
%PC
Hembras 54.6-68.1 cm LM
II
III
35
15
60.8±3.6
62.3±5.1
F=1.32
P=0.25
6.6±1.5
6.2±2.3
F=1.59
P=0.21
20
7
13
69.9±2.3
69.0±2.4
71.3±1.9
F=3.23
P=0.507
10.5±1.5
9.7±1.3
11.6±1.9
F=3.31
P=0.047
2.5±1.1
2.5±1.2
F=0.00
P=0.99
0.41±0.45
0.29±0.31
F=0.82
P=0.36
5
5
12
6
7
39.0±4.1
41.8±2.3
45.7±3.5
42.9±7.4
45.8±5.8
F=2.24
P=0.08
1.3±0.4
1.6±0.4
2.2±0.5
2.0±1.0
2.5±0.8
F=2.68
P=0.050
P (kg)
IL
%PC
13
12
60.7±2.4
61.9±2.5
F=1.33
P=0.26
6.3±0.8
7.1±1.6
F=2.17
P=0.15
2.0±1.0
1.5±0.9
F=1.75
P=0.19
0.09±0.08
0.04±0.03
F=4.18
P=0.052
Hembras 70-76 cm LM
2.7±1.1
2.0±1.4
2.4±1.5
F=1.14
P=0.33
0.24±0.22
0.20±0.23
0.39±0.43
F=1.14
P=0.32
Machos 31.4-50.3 cm LM
I
II
III
IV
V
LM (cm)
Hembras 57-66 cm LM
Hembras 65.9-74.2 cm LM
III
IV
V
N
19
7
9
72.0±1.3
73.2±1.5
73.3±1.7
F=2.86
P=0.07
12.2±1.0
12.7±0.8
13.0±1.4
F=1.76
P=0.18
1.8±0.8
0.8±0.1
1.0±0.5
0.1±0.1
1.8±1.0 0.8±0.01
F=3.43
F=0.59
P<0.05
P=0.55
IV<III, p<0.05
Machos 36-54 cm LM
1.6±0.8
1.4±1.1
1.7±1.2
1.3±1.2
3.1±1.0
F=2.03
P=0.11
0.11±0.13
0.08±0.64
0.43±0.60
0.14±0.28
0.41±0.32
F=1.22
P=0.32
13
5
11
46.6±5.2
50.6±2.4
50.2± 3.8
F=2.61
P=0.91
2.7±0.8
3.4±0.6
3.3±0.6
F=3.07
P=0.06
1.9±1.3
1.8±1.3
2.4±0.8
F=1.20
P=0.31
0.11±0.12
0.13±0.11
0.24±0.34
F=1.00
P=0.37
P<0.05, diferencias significativas
V. 3. 2. Descripción general de la dieta
Entre los estómagos preservados en formol, 46 (15.4%) no mostraron restos
identificables de presas y 21 de ellos estaban completamente vacíos o con trazas.
De los estómagos congelados, 18 (7.6%) no contenían restos identificables, de los
cuales 10 estaban completamente vacíos o con trazas. Un total de cuatro
estómagos preservados en formol y seis estómagos congelados presentaron
trazas de restos identificables (hasta 1 g de peso).
Entre los estómagos preservados en formol, las lentes de peces ocurrieron en
el 73% de los que presentaron restos de peces, las vértebras en 60% de ellos y
los otolitos en sólo un 27% de ellos. En estos casos los otolitos se hallaban a
ALIMENTACIÓN
296
menudo apelmazados formando conglomerados, por el efecto erosivo del formol.
En la mayor parte de los estómagos, el número de peces tuvo que ser estimado
por medio de la presencia de lentes (63%), de otolitos (28%) y, en menor medida,
por medio de sus vértebras (4%). Las escamas fueron útiles sólo para identificar a
la sardina y el carángido Oligoplites. Por el contrario, en los estómagos
congelados practicamente todos los peces fueron identificados por medio de los
otolitos, (Fig. 95) sumando el 99% de los restos de peces y ocurriendo en un 97%
de los estómagos que contenían restos de peces.
En 31 de los estómagos congelados se hallaron 305 pequeñas piezas
calcáreas, globulares y de unos 0.6 mm de diámetro, que fueron identificadas
como otolitos lapillus de mictófidos (Fig. 95). Probablemente pertenezcan a
Benthosema panamense, ya que siempre aparecieron asociados a la presencia de
los otolitos sagitta de esa especie, siendo la correlación entre los números de
ambos tipos de otolitos significativa pero debil (r2= 0.13, P<0.05, n=31). Estas
lapillus no se tomaron en cuenta para identificar ni enumerar los mictófidos.
Los calamares fueron identificados mayoritariamente por medio de los picos
(89.2%) (Fig. 95), y sólo el 10.8% restante fue considerado, por medio de sus
lentes, como cefalópodos no identificados. Los crustáceos no identificados
incluyen 5 distintos tipos de piezas de tal vez otras tantas especies. En un sólo
estómago colectado en enero de 1997 se hallaron unos 400 piezas laminares
correspondientes a un crustáceo no identificado.
El espectro trófico del calamar gigante estuvo compuesto de por tres grandes
grupos: peces, moluscos y crustáceos. Al menos 20 familias con 27 especies de
peces, de los cuales 19 se identificaron a nivel de género y 13 a nivel de especie
(Tabla LIV). Los cefalópodos comprendieron al menos 10 especies repartidas en
no menos de 8 familias, con 7 géneros y 5 especies identificadas. El otro grupo de
moluscos que forma parte de la dieta del calamar gigante son los gasterópodos
tecosomados, de los que se identificaron 2 géneros en solo 6 apariciones. Los
crustáceos fueron el grupo más difícil de identificar. Tan sólo la langostilla pelágica
pudo ser identificada hasta especie; además se identificaron dos géneros de
ALIMENTACIÓN
297
camarones, de un total de al menos cinco tipos distintos, un cangrejo y se
observaron restos de otros cuatro órdenes de crustáceos.
Figura 95. Otolitos sagitta derechos de los mictófidos (A-D) y picos de los
calamares (E-G) más comunes en la dieta del calamar gigante. A. Benthosema
panamense, B. Triphoturus mexicanus, C. Otolitos lapillus de mictófido,
probablemente B. panamense, D. Diogenichthys laternatus, E. Leachia sp., F.
Gonatus sp., y G. Abraliopsis affinis.
ALIMENTACIÓN
298
Tabla LIV. Sumario de la cuantificación de las presas halladas en el contenido
estomacal del calamar gigante por frecuencia de ocurrencia (F.O.), número y
peso.
Presas
Estómagos en formol
F.O.
FO %
Número
N
%
PISCES
191
64.0
940
56.5 1104.4
Myctophidae:
Benthosema panamense
Triphoturus mexicanus
Diogenichthys laternatus
Bolinichthys longipes
Diaphus sp.
Myctophidae no ident.
Clupeidae:
Sardinops sagax
Harengula thrissina
Clupeidae no ident.
Engraulidae:
Engraulis mordax
Bregmacerotidae:
Bregmaceros bathymaster
Macrouridae:
Coryphaenoides
Moridae:
Physiculus sp.
Carangidae:
Oligoplites
Carangidae no ident.
Belonidae
Scombridae:
Scomber japonicus
Congridae
Photichthyidae:
Vinciguerria lucetia
Bathylagidae:
Leuroglossus stilbius
Argentinidae:
Argentina sialis
Trichiuridae
Batrachoididae:
Porichthys
Scopelarchidae
Merlucciidae:
Merluccius angustimanus
Priacanthidae:
Priacanthus sp.
Melamphaidae:
Melamphaes
Gobiidae
Teleostei no identificado
179
51
2
1
60.0
17.1
0.6
0.3
890
369
2
1
53.5
22.2
0.1
0.06
131
43.9
518
31.1
14
4.6
22
1.3
3
1.0
3
0.1
3
1.0
3
0.1
3
1.0
3
0.1
1
0.3
1
0.06
1
0.3
1
0.06
16
5.3
17
1.0
Estómagos congelados
Peso
g
%
F.O.
FO %
Número
N
%
Peso
g
%
29.3
202
85.9 5879
83.1
689.4
54.6
153.6
64.9
4.0
1.7
193
186
63
10
6
2
3
82.1 5701
79.1 4768
26.8 881
4.2
36
2.5
11
0.8
2
1.2
3
80.6
67.4
12.4
0.5
0.1
0.02
0.04
263.4
201.4
8.0
20.8
15.9
0.6
97.1
2.5
26
1
2
11.0
0.4
0.8
53
3
2
0.7
0.04
0.02
37.8
2.9
15
6.3
58
0.8
40.5
3.2
9
3.8
10
0.1
1
0.4
1
0.01
4
1.7
4
0.05
2
1
0.8
0.4
4
1
0.05
0.01
80.9
6.4
3
1.2
3
0.04
2
0.8
8
0.1
1
0.4
5
0.07
1
2
0.4
0.8
1
2
0.01
0.02
1
2
0.4
0.8
4
2
0.05
0.02
30.4
2.4
1
0.4
1
0.01
1
1
12
0.4
0.4
5.1
1
1
14
0.01
0.4
0.1
131.4
3.4
9.0
0.2
2.1
2.1
0.05
0.05
ALIMENTACIÓN
299
Tabla LIV. (Continuación)
Presas
Estómagos en formol
F.O.
Número
Peso
N
FO %
%
g
%
Estómagos congelados
F.O.
Número
Peso
N
FO %
%
g
%
82
27.5
280
16.8
81
34.4
538
7.6
38
12.7
158
9.5
42
17.8
338
4.7
13
4.3
14
0.8
12
5.1
14
0.1
9
1
3.0
0.3
10
1
0.6
0.06
46
19.5
140
1.9
3
1.2
3
0.04
1
4
0.3
1.3
1
4
0.06
0.2
6
2.0
7
0.4
15
6.3
38
0.5
1
37
0.3
12.4
1
84
0.06
5.0
5
2.1
5
0.07
77
25.8
77
62
26.3
62
1
0.3
1
0.06
4
1.3
5
0.3
4
1
4
28
1.7
0.4
1.7
11.9
96
32.2
351
21.1
794.4
21.1
32
60
20.1
284
17.0
742.8
19.7
11
3.6
27
1.6
48.2
1.2
5
1
1
2
1.6
0.3
0.3
0.6
7
1
1
2
0.4
0.06
0.06
0.1
3.2
0.08
2
2
2
1
14
0.6
0.6
0.6
0.3
4.6
2
2
3
1
21
0.1
0.1
0.1
0.06
1.2
Hidrozoa?
Objetos varios
1
MONI
7
154
2.3
51.6
7
0.42
TOTAL
298
CEPHALOPODA
Cranchidae:
Leachia sp.
Enoploteuthidae:
Abraliopsis affinis
Gonatidae:
Gonatus sp.
Gonatus californiensis
Ancistrocheiridae:
Ancistrocheirus lesueurii
Loliginidae?
Especie A
Octopodidae:
Octopus sp.
Argonautidae:
Argonauta sp.
Cefalópodo no ident.
Dosidicus gigas
4.6 1330.4
35.4
37.8
2.9
36.5
2.8
0.8
589.5
46.7
7
2
4
69
0.09
0.02
0.05
0.9
0.2
0.01
13.6
495
7.0
99.1
7.8
12
5.1
30
0.4
83.9
6.6
3
1.2
3
0.04
10.9
0.8
21
8.9
462
6.5
4.3
0.3
1
9
71
0.4
3.8
30.2
3
9
0.04
0.1
2.9
134.5
0.2
10.6
OTROS MOLLUSCA
Thecosomata:
Cavolinia sp.
Clio sp.
Gasteropoda no ident.
Pelecypoda no ident.
CRUSTACEA
Galatheidae:
Pleuroncodes planipes
Pandalidae:
Plesionika sp.
Scyoniidae:
Scyonia sp.
Pasiphaeidae no ident.
Caridea no ident.
Unid Camaron
Brachyura no ident.
Copepoda
Isopoda
Anfipoda
Ostracoda
Crustacea no ident.
1
Materia orgánica no identificada
1661
0.2 0.005
45.9
1279.8
3757.1
1.2
34.0
235
7068
1261.7
ALIMENTACIÓN
300
La dieta estuvo dominada por los peces mictófidos, que ocurrieron en el 64% de
los estómagos preservados en formol y constituyeron el 56.5% en número de sus
contenidos. La mayor parte de los mictófidos (58%) no pudieron ser identificados
debido a la ausencia de otolitos. En los estómagos congelados los mictófidos
pudieron identificarse en su mayor parte como pertenecientes a la especie
Benthosema panamense, que ocurrió en el 79% de ellos y representó por si sóla
el 67.4% de todas las presas. Por lo tanto, la mayor parte de los mictófidos no
identificados en los estómagos preservados en formol probablemente pertenezcan
a esta especie. Otro mictófido, Triphoturus mexicanus, la sardina y la anchoveta
norteña jugaron un papel secundario en la dieta del calamar gigante.
Los
peces
epipelágicos
estuvieron
representadas
por
cinco
familias,
aparecieron en el 12.3% de todos los estómagos y en número sumaron 152
individuos, o 2.2% del total de peces. Los peces demersales o bentónicos
estuvieron representados por cinco familias, aparecieron en sólo 8 estómagos
(1.5%) y en número sumaron 11 individuos.
Entre los cefalópodos, el cránchido Leachia sp. y, en menor medida, el gonátido
Gonatus sp. sobresalieron en algunos meses como presas secundarias. Buena
parte de las lentes de calamar que no pudieron ser identificadas debieron
pertenecer a Leachia sp. Todos los cefalópodos son nectónicos o planctónicos. El
pequeño tamaño de los picos del pulpo Octopus sp. sugiere una fase juvenil,
probablemente planctónica. En este estudio se considera el canibalismo aparte. El
calamar gigante ocurrió en un 26% de los estómagos y representó el 35-46% del
peso total del contenido estomacal en ambos tipos de estómagos. En todas sus
ocurrencias se presentaron restos de un solo individuo.
Entre los crustáceos la única especie significante fue la langostilla pelágica,
Pleuroncodes planipes. Ocurrió en el 20% de los estómagos preservados en
formol, sumando el 17% de todas las presas y hasta un 20% del peso del
contenido en esos estómagos. Los crustáceos bentónicos (el camarón Scyonia y
un cangrejo no identificado) ocurrieron en 12 estómagos y apenas representaron
el 3% del número de todos los crustáceos.
ALIMENTACIÓN
301
La materia orgánica no identificada (MONI) se observó en la mitad de los
estómagos preservados en formol, y participó hasta en el 34% del peso del
contenido de ellos. En los estómagos congelados, sin embargo, sólo se dió en un
30% de ellos, y su participación en el contenido estomacal no rebasó el 10.6% del
peso. Los objetos varios incluyen algas, trozos de plástico, plomo de las poteras,
esponjas artificiales y objetos del lecho marino, tales como piedras, trozos de
conchas de un bivalvo, un erizo y un foraminífero.
V. 3. 3. Tamaño de muestra
El método gráfico de Hoffman sugiere un tamaño mínimo de muestra de 20-25
estómagos en el caso de los estómagos preservados en formol y de 20 en los
estómagos congelados (Fig. 96). Se puede considerar que en todos los meses
muestreados el tamaño de muestra colectado fue suficiente para describir la dieta
del calamar gigante. Shchetinnikov (1986a) observó que un tamaño de muestra de
20 estómagos es suficiente para describir la dieta del calamar gigante frente a
Perú.
ALIMENTACIÓN
302
Formol
Divesidad acumulada, Hk
0.8
0.8
A
0.7
0.7
0.6
0.6
0.5
0.5
0.4
B
0.4
NOV 95
DIC 95
FEB 96
MAR 96
ABR 96
0.3
0.2
0.1
0.3
MAY 96
JUN 96
JUL 96
AGO 96
0.2
0.1
0.0
0.0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
Congelados
C
Divesidad acumulada, Hk
0.8
D
0.8
0.7
0.7
0.6
0.6
0.5
0.5
0.4
0.4
0.3
0.3
SEP 96
OCT 96
NOV 96
0.2
0.1
ENE 97
FEB 97
MAR 97
ABR 97
0.2
0.1
0.0
0.0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Número de estómagos acumulados, k
50
55
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
Número de estómagos acumulados, k
Figura 96. Diversidad acumulada, Hk, graficada contra el número de estómagos
acumulados, k, para los estómagos preservados en formol (A) entre noviembre de
1995 y abril de 1996 y (B) entre mayo y agosto de 1996; y aquellos congelados (C)
entre septiembre y noviembre de 1996 y (D) entre enero y abril de 1997.
Los meses en los que las presas secundarias son más importantes son
aquellos que presentaron mayores valores de diversidad acumulada. Entre los
estómagos preservados en formol, los meses de febrero, marzo y mayo 1996
presentaron menores diversidades acumuladas (cerca de 0.3) por el predominio
de mictófidos y langostilla pelágica en número y frecuencia en la dieta. De igual
manera, entre los estómagos congelados los meses de septiembre y octubre de
1996 y de enero y abril de 1997 los valores de diversidad acumulada fueron
mínimos debido al dominio de Benthosema panamense en la dieta.
ALIMENTACIÓN
303
V. 3. 4. Variaciones de la dieta
V. 3. 4. 1. Variaciones mensuales
Los mictófidos dominaron la dieta del calamar gigante en prácticamente todos
los meses (Fig. 97). En los estómagos preservados en formol su frecuencia de
ocurrencia mensual varió entre 29 y 100%, con un promedio de 59% y su número
entre 27 y 81%, con un total de 54%. Su peso, empero, no fue importante en
ningún mes. En los estómagos congelados se pudo determinar que la especie
dominante fue Benthosema panamense, con frecuencias de ocurrencia entre 43 y
94% y en número entre 47 y 89%. Su peso incluso supuso el 25-28% en octubre
de 1996 y enero de 1997. En los meses de 1997, en Guaymas, apareció de
manera secundaria el mictófido Triphoturus mexicanus, que fue sólo importante en
el mes de febrero (51% en F. O. y 36% en número).
La sardina apareció en casi todos los meses, siendo los meses de mayor
ocurrencia los de diciembre 1995, septiembre 1996 y abril 1997 (24-28 %FO). En
los otros meses en que apareció lo hizo con una frecuencia de 5.5-11%, mientras
que su peso nunca superó el 14%. La anchoveta aparecio en la dieta
practicamente sólo en el mes de noviembre de 1996 (33% en F.O. y 13% en
número y en peso).
Los cefalópodos estuvieron presentes en la mayor parte de los meses, pero
siempre como presas secundarias. Tan sólo en el mes de noviembre de 1995 el
calamar Leachia sp. fue la presa más numerosa (52%), y en junio de 1996 los
cefalópodos fueron también frecuentes y numerosos (34 y 37%, respectivamente).
Entre los estómagos congelados, fueron importantes en el mes de septiembre de
1996 (49% en F.O., 18% en número y 28% en peso) y especialmente frecuentes
en febrero de 1997 (55%, gracias a Gonatus sp.).
Entre los crustáceos sólo la langostilla pelágica, Pleuroncodes planipes, tuvo
importancia en la dieta, pero sólo en los meses de la primavera (febrero-mayo) de
1996, siendo en marzo la presa dominante (64% en F.O., 60% en número y 58%
en peso).
ALIMENTACIÓN
304
Los restos de calamar gigante fueron importantes sobre todo en cuanto a su
participación en el peso, fluctuando entre el 13 y el 61% en los estómagos en
formol; su F.O. varió notablemente entre 12 y 45%, y su número sólo fue
importante en julio de 1996 con un 39% del total de presas. En los estómagos
congelados la F.O. del canibalismo varió entre el 6 y el 60%.
La MONI constituyó buena parte del peso del contenido estomacal preservado
en formol con un 13-66% en peso y entre el 41 y el 74% en F.O. En los estómagos
congelados su participación no fue tan importante, con un máximo de 19% por
peso en el mes de abril de 1997, y una F.O. entre el 3.5 y el 51%.
ALIMENTACIÓN
PISCES
-40
-60
-20
-40
A
D
in
op
op s
l
C
EP i t e s
H
A
LO
PO
rd
O
Sa
lig
ae
id
ph
to
us
ic
id
os
D
es
od
nc
ro
Pl
C
R
U
Pl ST
eu A
ro CE
nc A
od
es
a
em
en
20
th
40
Mayo 1996
n = 33
PISCES
MONI
40
-20
Dosidicus
MONI
D
A
A
a
A
hi
H
ac
Le
60
A
C
MONI
Dosidicus
-60
20
0
PISCES
PISCES
-40
D
PO
LO
ae
EP
C
ph
to
yc
Agosto 1996
n = 35
LO
id
20
ph
40
Julio 1996
n = 31
PO
ae
Junio 1996
n = 32
0
-20
Dosidicus
PISCES Dosidicus MONI
H
MONI
EP
CRUSTACEA
-20
-40
to
PISCES
id
-60
Myctophidae
os
80
60
B
Abril 1996
n = 54
0
M
%N
%P
-40
MONI
-60
0
-20
e n My
t h cto
os p
e m hid
a ae
-40
Dosidicus
-60
40
20
PISCES
eu
PISCES
Marzo 1996
n = 34
CRUSTACEA
B
MONI
-20
0
M
y
e n cto
t h ph
o s id
e m ae
C
a
E
L e PH
a c AL
hi O
a PO
C
D
R
A
U
ST
A
C
EA
20
0
40
20
B
%N
40
C
R
Pl UST
eu A
ro CE
nc A
od
es
Benthosema
CEPHALOPODA
yc
-20
Myctophidae
60
M
20
0
MONI
Dosidicus
PISCES
M
e n yc
t h to
o s ph
e m id
a ae
C
E
Le P
a c HA
h L
C i a OP
R
O
Pl US
D
A
eu T
ro AC
nc E
od A
es
60
40
Febrero 1996
n = 24
B My
e n ct
t h op
os h
e m ida
a e
C
L e EP
a c HA
h i LO
a P
Pl
O
eu
D
A
Pa r o
n
nd
co
D alid d e
os
ae s
id
ic
us
80
60
40
20
0
-20
-40
-60
-20
-40
MONI
Dosidicus
-60
-40
%P
20
0
20
0
yc
Leachia
60
40
TOTAL
n = 298
B
%N
%P
%P
%N
%P
%N
-20
Myctophidae
Diciembre 1995
n = 28
80
M
Noviembre 1995
n = 27
CEPHALOPODA
60
40
305
PISCES
MONI
-40
Dosidicus
Figura 97. Porcentajes de número (%N), peso (%P) y frecuencia de ocurrencia
(%F.O.) de aquellas presas del calamar gigante que mensualmente sumaron más
del 1% del índice de importacia relativa en los estómagos preservados en formol.
ALIMENTACIÓN
306
us
ic
PISCES
MONI
Dosidicus
0
50
% F.O.
100
us
ic
id
os
D
s
ru
a
t
i n uru
o
s
C
EP ps
H
A
LO
D
PO
os
id
D
A
ic
us
em
Sa
rd
ho
os
ip
th
Tr
en
B
MONI
CRUSTACEA
Tr
ip
a
80
60
40
20
0
-20
-40
-60
ho
tu
C
ru
EP
s
H
A
L
O
C
PO
R
U
ST
D
A
A
C
EA
TOTAL
n = 235
em
Abril 1997
n = 25
Marzo 1996
n = 39
os
20
0
-20
-40
Dosidicus
PISCES
th
Benthosema
C
EP
Le HA
ac LO
hi PO
a
D
G
A
on
at
us
Dosidicus
80
60
40
20
0
-20
-40
CRUSTACEA
MONI
PISCES
en
MONI
80
60
40
Benthosema
B
Tr
Benthosema
ip
ho
tu
ru
PISCES
s
C
EP
H
G A
on LO
at P
us O
D
A
Febrero 1997
n = 45
80
60
40
20
0
-20
-40
-60
Enero 1997
n = 33
80
60
40
20
0
-20
-40
D
PISCES
os
id
MONI
PISCES
tu
op
C
R lite
U
ST s
A
C
EA
Noviembre 1996
n = 33
Benthosema
ho
D
os
Le
id
ac
ic
hi
us
a
s
op
in
rd
Sa
au
gr
lig
O
En
en
th
os
em
lis
a
CEPHALOPODA
B
80
60
40
20
0
-20
-40
-60
-80
PISCES
80
60
40
20
0
-20
-40
-60
ip
a
em
os
th
en
B
%N
%P
%N
%P
%N
%P
%N
%P
60
40
20
0
-20
-40
Octubre 1996
n = 32
100
Tr
Septiembre 1996
n = 28
80
MONI
PISCES
Dosidicus
0
50
% F.O.
100
Figura 97 (Cont.). Porcentajes de número (%N), peso (%P) y frecuencia de
ocurrencia (%F.O.) de aquellas presas del calamar gigante que mensualmente
sumaron más del 1% del índice de importacia relativa en los estómagos
congelados.
ALIMENTACIÓN
307
V. 3. 4. 2. Tipo de preservación
Los estómagos en formol tenian máyores números de presas no mictófidas:
langostilla, Leachia, crustáceos, otros cefalópodos, otros peces y Dosidicus (Tabla
LII). También ocurre lo mismo al comparar presas de grandes grupos (peces,
cefalópodos, crustáceos y calamar gigante) (G>100, g.l.=3, P<0.001). Esto
realmente es un artefacto de la prueba G por el hecho de que la presa de mayor
importancia son los mictófidos, algo insensible a la prueba, y que refleja que
realmente haya un menor número de ellos en los estómagos preservados en
formol. Descartando desde un principio a los mictófidos, ambos tipos de
estómagos no difieren en el número de Leachia y el de otros cefalópodos (G=0.02,
g.l.=1, P=0.88).
Ambos tipos de estómagos difieren en la frecuencia de ocurrencia de peces,
hallándose más restos de peces, incluyendo mictófidos, (86-82% frente a 60-64%)
en los estómagos congelados (Tabla LV), lo que se debe al efecto del formol sobre
los restos de naturaleza calcárea. Sin embargo, en los estómagos congelados, la
ocurrencia de crustáceos, incluyendo langostilla pelágica, fue menor y esta
diferencia ha de deberse a una diferencia temporal de esas presas. La ocurrencia
de MONI es mayor entre los estómagos preservados en formol, el cual ha de
favorecer su formación (Tabla LV).
ALIMENTACIÓN
308
Tabla LV. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar gigante
por tipo de preservación de los estómagos, y resultado de la comparación entre
ambos tipos. Los valores G de cada presa son el resultado de la sumatoria antes
de extraer dicha presa de la comparación.
Formol
N
LM (cm)
Congelados
298
55.9±14.3
t
P
8.22
**
235
59.2±11.5
Número de presas
Mictófidos
Otros peces
Leachia
Otros cefalópodos
Pleuroncodes
Otros crustáceos
Dosidicus
G
890
50
185
112
284
67
77
5701
178
338
200
30
65
62
11.5
308.6
85.1
723.8
89.4
412.9
% F.O.
Peces
Mictófidos
Cefalópodos
Leachia
Crustáceos
Pleuroncodes
Dosidicus
MONI
64.0
60.0
27.5
12.7
32.2
20.1
25.8
51.6
85.9
82.1
34.4
17.8
13.6
5.10
26.3
30.2
Z
5.59
5.41
1.63
1.52
4.88
4.91
0.04
4.89
***
***
***
***
***
***
***
***
***
***
***
**P<0.01, ***P<0.001
V. 3. 4. 3. Variación de la dieta con el sexo
Los machos se alimentan de más Leachia y más crustáceos (excepto langostilla
pelágica) en los estómagos preservados en formol, sin que haya diferencias en las
demás presas (G=6.33, g.l.=4, P=0.17)(Tabla LIII). En términos de grandes grupos
de presas (peces, cefalópodos, crustáceos y Dosidicus) los machos consumen
menos número de cefalópodos, pero no existem diferencias respecto a los otros
tres grupos de presas (G=0.89, g.l.=2, P=0.34). Esta diferencia se refleja también
en el mayor %FO de Leachia que se presenta en los machos.
En los estómagos congelados los machos se alimentan también de más
Leachia y menos de otros cefalópodos, Gonatus, Dosidicus, Triphoturus, otros
peces, y no hay diferencia en cuanto a Benthosema y crustáceos (G=2.83, g.l.=1,
P=0.09,)(Tabla LVI). En general los machos se alimentan de mayor número de
ALIMENTACIÓN
309
cefalópodos y presentan menos canibalismo y ambos sexos no se diferencian en
cuanto al número de peces y crustáceos ingeridos (G=3.28, g.l.=1, P=0.07). En
cuanto al % de FO, la única diferencia es que más del doble de hembras que de
machos (33 frente a 14%) presentó indicios de canibalismo.
Tabla LVI. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar gigante
por sexo y tipo de preservación de los estómagos, y resultado de la comparación
entre ambos sexos. Los valores G de cada presa son el resultado de la sumatoria
antes de extraer dicha presa de la comparación.
Formol
N
LM
Hembras
Machos
193
56.4±15.6
103
54.8±11.7
Número de presas
Mictófidos
Benthosema
Triphoturus
Otros peces
Leachia
Gonatus
Otros cefalópodos
Pleuroncodes
Otros crustáceos
Dosidicus
t=0.84
Hembras
Machos
148
60.4±12.4
82 χ2=0.04
t=4.7 *
57.0±9.2
G
554
335
P
G
1.4
35
64
15
94
0.7
45.5
76
186
31
51
46
80
36
26
0.2
3.8
14.8
0.1
% F.O.
Peces
Mictófidos
Benthosema
Triphoturus
Cefalópodos
Leachia
Crustáceos
Pleuroncodes
Dosidicus
Congelados
P
***
*
2715
548
128
126
51
26
2014
332
102
212
89
34
0.05
11.1
7.8
109.5
51.5
108.7
*
*
***
***
***
41
50
44
12
2.7
25.4
***
Z
61.6
59.0
68.9
62.1
1.11
0.38
26.4
8.80
29.5
19.6
26.4
30.0
20.3
36.8
20.3
25.2
0.53
2.65
1.16
<0.01
0.08
Z
**
87.1
83.1
79.0
24.3
31.7
14.8
12.1
86.5
82.9
81.7
31.7
41.4
24.3
15.8
-0.07
-0.14
0.30
1.05
1.33
1.61
0.58
33.7
14.6
2.97
**
*P<0.05; **P<0.01; ***P<0.001
V. 3. 4. 4. Variación de la dieta con la talla
Se compararon los calamares de grupos de tallas menores a 50 (pequeños),
entre 50 y 65 (medianos), y mayores a 65 cm LM (grandes) para ambos tipos de
preservación (Tabla LVII). Se consideró que la talla del calamar es más importante
que la madurez sexual a la hora de analizar su dieta.
ALIMENTACIÓN
310
Tabla LVII. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar
gigante por tres grupos de tallas y tipo de preservación de los estómagos, y
resultado de la comparación entre los tres grupos de talla. Los valores G de cada
presa son el resultado de la sumatoria antes de extraer dicha presa de la
comparación.
Formol
LM (cm)
24-50
50-65
Congelados
65-87.5
F
N
Indice llenado
%PC (÷
÷10)
102
91
100
1.8±1.1
2.7±4.0
2.2±1.1
2.9±3.8
2.3±1.2
2.4±2.7
Número de presas
Mictófidos
Benthosema
Triphoturus
Otros peces
Leachia
Gonatus
Otros cefalópodos
Pleuroncodes
Otros crustáceos
Dosidicus
50-65
65-85
46
102
81
*
1.7±1.1
1.4±2.0
2.0±0.9
1.7±3.4
1.7±1.0
0.6±1.3
G
193
371
320
23
75
19
50
5.2
1.4
30
13
38
19
32
60
86
19
59
192
206
39
29.9
185
95.0
18.2
67.0
59.3
60
58
P
2.11
4.22
*
G
***
***
***
*
981
43
22
34
28
12
2402
321
110
250
89
38
1889
1346
516
54
23
10
1621
678.9
173.8
69.2
22.3
***
***
***
***
***
6
8
30
19
49
35
41.6
10.7
***
**
χ2
64.7
61.7
F
0.5
4
33
% F.O.
Peces
Mictófidos
Benthosema
Triphoturus
Cefalópodos
Leachia
Gonatus
Crustáceos
Pleuroncodes
Dosidicus
4.14
0.52
30-50
P
χ2
1.07
0.30
33.3
17.6
24.1
7.6
25
13
2.54
4.22
27.4
11.7
18.6
27.4
14.2
20.8
41
33
39
5.54
16.8
12.8
***
**
80.4
76.0
65.2
32.6
41.3
10.8
28.2
13.0
89.2
83.3
83.3
23.5
36.2
25.4
20.5
15.6
88.8
87.6
85.1
28.3
30.8
13.5
14.8
9.8
2.48
2.83
8.44
1.43
1.46
6.42
3.33
1.33
17.3
18.6
43.2
16.5
*
*
***
*P<0.05; **P<0.01; ***P<0.001
Entre los estómagos preservados en formol, aquellos pertenecientes al rango
de talla de 24-50 cm LM tienen índices de llenado menores a los de 65-87.5 cm
LM (t=7.25, P<0.001), mientras que entre los congelados el porcentaje de peso del
contenido estomacal de los calamares más grandes son menores (t=7.45,
P<0.001).
En los calamares preservados en formol, los mayores (65-87.5 cm LM) se
alimentan de más langostillas pelágicas y crustáceos mientras que los medianos
(50-65 cm LM) se alimentan menos de otros cefalópodos y Dosidicus
(P<0.01)(Tabla LVII). En los números de Mictófidos, otros peces y Leachia
ALIMENTACIÓN
311
ingeridos no se encontraron diferencias significativas entre los tres intervalos de
talla considerados (G=7.17, g.l.=4, P=0.12). Entre los dos grupos de talla menores,
el grupo menor se alimenta de menos langostilla y otros peces y más de otros
cefalópodos, y no hay diferencias en el número de las restantes presas (G=5.32,
g.l.=3, P=0.14). Entre los dos grupos mayores, el grupo mediano se alimenta de
menos langostilla, crustáceos, otros cefalópodos, calamar gigante y ambos grupos
no se diferencian en las cantidades de Benthosema, otros peces y Leachia
ingeridas (G=1.71, g.l.=2, P=0.42).
Tomando en cuenta sólo los grandes grupos de presas (peces, cefalópodos,
crustáceos y Dosidicus), el grupo de calamares grandes (65-87.5 cm LM) se
alimenta de más crustáceos y Dosidicus (P<0.05), y no hay diferencias en el
número de peces y cefalópodos entre los tres grupos de tallas (G=1.43, g.l.=2,
P=0.48). Entre los dos grupos menores no hay diferencias en el número de todos
estos grandes grupos de presas (G=5.94, g.l.=3, P=0.11), mientras que entre los
dos grupos mayores, el mediano se alimentó de menos crustáceos y calamar
gigante y ambos grupos se asemejaron en el número de peces y cefalópodos
ingeridos (G=1.18, g.l.=1, P=0.27).
Entre los calamares congelados se observaron diferencias entre las tres tallas
en todos los grupos de presas; los calamares de 65-85 cm LM comen más
Triphoturus, otros peces, crustáceos y Dosidicus, y menos Leachia, Gonatus y
otros cefalópodos (P<0.001).
Entre
grandes
grupos
de
presas
(peces,
cefalópodos, crustáceos y Dosidicus) sólo se diferenciaron a nivel de cefalópodos
(G=253, g.l.=6, P<0.001), habiendose encontrado menos presas de este tipo entre
los calamares de 65-85 cm LM, y sin que hubiera diferencias para el resto de las
presas entre los tres intervalos considerados (G=5.93, g.l.=4, P=0.20).
Entre los dos intervalos de talla menores no se observaron diferencias en los
número de Benthosema, Gonatus, otros cefalópodos, crustáceos y Dosidicus
(G=4.89, g.l.=4, P=0.42), y en general también difirieron muy significativamente
sólo en el número de todos los cefalópodos (G=22.9, g.l.=3, P<0.001). Entre los
dos intervalos de talla mayores, el mediano (50-65 cm LM) se alimentó de menos
ALIMENTACIÓN
312
Triphoturus, otros peces, crustáceos y calamares gigantes, mientras que el mayor
se alimentó de menos Leachia, Gonatus y otros cefalópodos (G=1621-9.3, g.l.=71, P<0.05,). Respecto a los grandes grupos de presas (peces, cefalópodos,
crustáceos y Dosidicus), sin embargo, ambos intervalos de talla sólo difirieron en
relación al número de cefalópodos (G=271.9, g.l.=3, P<0.001), sin que hubiera
diferencias en el resto de grupos de presas (G=2.17, g.l.=3, P=0.33).
En cuanto a los porcentajes de F.O., en los estómagos en formol se observaron
diferencias significativas en las frecuencias de ocurrencia de la langostilla pelágica
y del canibalismo entre las tres tallas, aunque no se observaron diferencias entre
las dos tallas menores para el caso de la langostilla (Z=0.30, P=0.76), ni del
canibalismo (Z=0.21, P=0.83). Entre los estómagos congelados, en el grupo
menor (30-50 cm LM), Benthosema fue menos frecuente que en los otros dos
grupos de tallas (χ2 =8.44, P<0.05), mientras que no se observaron diferencias
entre estos dos grupos (Z=0.12, P=0.90). En el caso de Leachia hubo también
diferencias significativas entre las tres tallas, pero no entre el grupo mayor y el
menor (Z=0.16, P=0.87), y el canibalismo fue más frecuente en el grupo mayor
(65-85 cm LM), pero no hubo diferencias entre los dos grupos menores (Z=-0.04,
P=0.96).
La Fig. 98 muestra la variación de la frecuencia de ocurrencia de las presas
más importantes por cada 5 cm LM. La frecuencia de ocurrencia de los peces se
contabilizó en 230 estómagos congelados cuyos calamares se midieron y no se
muestra una variación especial en la ocurrencia de los distintos peces con la dieta.
Si acaso peces como la anchoveta norteña o el mictófido Diogenichthys laternatus
aparecen sólo en la dieta de calamares mayores de 45 cm LM.
ALIMENTACIÓN
100
313
A. Peces
n=230
100
Todos
B. Mictófidos
n = 230
Todos
80
80
Frecuencia de ocurrencia (%)
Mictófidos
60
60
40
40
Sardinops
Engraulis
20
Benthosema
Triphoturus
20
Diogenichthys
0
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
60
40
20
0
C. Cefalópodos
n=523
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
60
40
Todos
Gonatus
Leachia
Abraliopsis
D. Crustáceos
n=523
Todos
Pleuroncodes
20
Scyonia
Plesionika
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
LM (cm)
LM (cm)
Figura 98. Variabilidad de la frecuencia de ocurrencia de las presas más
importantes del calamar gigante por cada 5 cm LM: peces (A), mictófidos (B),
cefalópodos (C) y crustáceos (D).
Las frecuencias de cefalópodos y crustáceos se contabilizaron en todos los 523
calamares gigantes que se midieron (Fig. 98C,D). Tampoco se nota una tendencia
en la frecuencia de los distintos cefalópodos en la dieta. En el caso de crustáceos,
sin embargo, la frecuencia de los camarones Scyonia y Plesionika declina con la
talla a favor de la langostilla pelágica.
La Fig. 99 muestra la variación del peso de los distintos componentes de la
dieta del calamar gigante cada 5 cm LM. En los estómagos preservados en formol
la materia orgánica no identificada es siempre parte importante en el peso del
contenido estomacal. La impotancia de los mictófidos decrece en tallas medianas,
en favor de la de otros peces. En tallas medianas y grandes también cobran
importancia la langostilla pelágica y el canibalismo. Entre los estómagos
congelados la materia orgánica no identificada deja de ser importante y el cambio
ALIMENTACIÓN
314
más significativo es el canibalismo frente a los mictófidos y otros peces entre los
55 y 65 cm LM.
A
En formol
100
Objetos
Otros crustáceos
80
% Peso
Pleuroncodes
60
Dosidicus
Otros teleósteos
40
Peces N. I.
20
Mictófidos
MONI
0
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
LM (cm)
B
Congelados
100
Crustáceos
% Peso
80
Ancistrocheirus
Dosidicus
60
Otros teleósteos
40
Peces N. I.
Mictófidos
20
MONI
0
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
LM (cm)
Figura 99. Variación de la participación por peso de los componentes de la dieta
del calamar gigante del Golfo de California, por cada 5 cm LM: estómagos
preservados en formol (A) y estómagos congelados (B). Nótese la ausencia de
datos en el rango 25-30 cm LM para los estómagos congelados.
V. 3. 4. 5. Variación de la dieta entre áreas
Se comparó la dieta entre los calamares capturados en Guaymas y aquellos
capturados en Santa Rosalía, considerando siempre el método de preservación.
Para ello se hubieron de descartar en este ánalisis aquellos estómagos colectados
en otras áreas, esto es, aquellos de junio de 1996 colectados en la cuenca de San
Pedro Mártir, así como los seis estómagos colectados en el centro del Golfo
durante el crucero de marzo de 1997.
ALIMENTACIÓN
315
Entre los estómagos preservados en formol, aquellos colectados en Santa
Rosalía presentaban mayor indicio de canibalismo e ingirieron menos langostilla, y
no hubo diferencias significativas entre los número de las restantes presas
(G=9.42, g.l.=4, P=0.051,) (Tabla LVIII). Las mismas conclusiones se obtienen
analizando las presas en grandes grupos. En cuanto al % de F.O., en Guaymas la
frecuencia de peces, mictófidos, crustáceos y langostilla pelágica fue mayor que
en Santa Rosalía, mientras que en esta costa la incidencia de canibalismo fue
mayor.
Entre los estómagos congelados, aquellos colectados en Sta. Rosalía
presentaron muy pocos Triphoturus y otros cefalópodos y crustáceos, y hubo más
canibalismo. No se hallaron Gonatus sp. en Sta Rosalía, mientras que en
Guaymas se hallaron 140 individuos en 46 apariciones. Entre el resto de las
presas no hubo diferencias (G=1.25, g.l.=2, P=0.53,). Considerando los grandes
grupos de presas, la única diferencia se debió al canibalismo (G=19.2, g.l.=3,
P<0.001), sin que hubieran diferencias entre el número de los restantes grupos
(G=5.89, g.l.=2, P=0.052). El % de F. O. de Triphoturus, cefalópodos y crustáceos
fue mayor en Guaymas que en Sta. Rosalía.
ALIMENTACIÓN
316
Tabla LVIII. Número y frecuencia de ocurrencia de las presas del calamar
gigante por área de distribución y tipo de preservación de los estómagos, y
resultado de la comparación entre ambas áreas. Los valores G de cada presa son
el resultado de la sumatoria antes de extraer dicha presa de la comparación.
Formol
Congelados
Guaymas Sta. Rosalía
Guaymas
t
N
LM
Índice llenado
% PC
200
57.9±13.1
2.22±1.18
0.31±0.40
66
57.7±13.7
2.01±1.27
0.14±0.18
Número de presas
Mictófidos
Benthosema
Triphoturus
Otros peces
Leachia
Gonatus sp.
Otros cefalópodos
Pleuroncodes
Otros crustáceos
Dosidicus
0.009
1.5
11.0
**
t
150
79
61.0±11.2 58.2±11.5
1.72±1.08 1.98±0.95
0.09±0.43 0.15±0.28
G
818
47
P
2.89
3.42
1.93
G
2.0
42
127
6
17
2.1
5.2
103
282
56
44
7
2
4
26
0.01
31.8
<0.01
89.7
%F.O.
Peces
Mictófidos
Benthosema
Triphoturus
Cefalópodos
Leachia
Crustáceos
Pleuroncodes
Dosidicus
Sta. Rosalía
P
3750
872
174
261
1016
9
55
77
0.1
368
0.8
0.3
190
10
60.2
***
85
37
10
23
9.1
17.9
*
**
***
***
Z
72
69
45.4
39.3
3.7
4.1
28
11
42.5
29
22
22.7
16.6
6.0
3.0
39.3
0.6
0.9
5.2
4.2
2.6
***
Z
***
***
***
***
**
90.6
86.6
83.3
38
41.3
18.6
20.6
81.0
77.2
75.9
7.5
24.0
17.7
1.2
1.8
1.6
1.1
4.7
2.4
<0.1
3.8
24.6
29.1
0.5
***
*
***
*P<0.05; **P<0.01; ***P<0.001
V. 3. 5. Número de presas
Se encontraron un total de 6,524 presas (sin contar canibalismo, presas
transitorias y otros objetos) en 209 estómagos congelados, además de un
estómago que contuvo 400 pares de piezas de un crustáceo no identificado. El
promedio de presas en estómagos con restos identificables fue de 31.2±39.6,
fluctuando entre 1 y 205 (203 mictófidos y dos crustáceos). No hubo diferencias en
ALIMENTACIÓN
317
el número de presas por estómago entre calamares de intervalos de talla de 5 cm
LM (Kruskal-Wallis, H=12.2, P=0.19)(Fig. 100A).
200
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0
A. Presas totales
n = 230
200
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
160
C. Benthosema
n=230
140
Número
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
160
120
100
100
80
80
60
60
40
40
20
20
0
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
E. Cefalópodos
n = 523
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
100
80
80
60
60
40
40
20
20
0
25
F. Leachia
n = 523
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
30
D. Triphoturus
n=230
140
120
100
B. Peces
n=230
G. Crustáceos
n = 523
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
30
25
20
20
15
15
10
10
5
5
0
H. Pleuroncodes
n = 523
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
LM (cm)
LM (cm)
Figura 100. Variabilidad del promedio y rango del número de las presas más
importantes del calamar gigante por cada 5 cm LM: todas las presas (A), peces
(B), Benthosema panamense (C), Triphoturus mexicanus (D), cefalópodos (E),
Leachia (F), crustáceos (G) y Pleuroncodes planipes (H).
ALIMENTACIÓN
318
Se hallaron un total de 5,879 peces en 202 estómagos congelados, con un
promedio de 29.1±37.3 peces por estómago, fluctuando entre 1 y 203 peces.
Estos últimos fueron hallados en el estómago de un macho de 52.2 cm LM que
contenía los restos de 77 mictófidos Benthosema y 126 Triphoturus. El número de
peces por estómago no varió entre intervalos de talla de calamar de 5 cm LM
(Kruskal-Wallis, H=13.4, P=0.14)(Fig. 100B). Fitch (1976) contó los otolitos
pertenecientes a 119 peces en un sólo estómago.
Se contabilizaron los otolitos correspondientes a 4,768 individuos de
Benthosema panamense en 186 estómagos congelados, con una media de
25.6±31.4 individuos por estómago, fluctuando entre 1 y 162 individuos, estós
últimos observados en el estómago de un calamar macho de 53.6 cm LM. No se
observaron diferencias significativas en el número de individuos por estómago
entre intervalos de talla de 5 cm LM (Kruskal-Wallis, H=14.1, P=0.11)(Fig. 100C).
Se observaron los restos de 881 individuos de Triphoturus mexicanus en 63
estómagos congelados de calamar gigante, con una media de 14±32.4 individuos
por estómago, fluctuando entre 1 y 175 individuos; esta última cifra se contabilizó
en una hembra de 69.2 cm LM. No se hallaron diferencias entre el número de
Triphoturus ingeridos por calamares de intervalos de talla de 5 cm LM (KruskalWallis, H=6.36, P=0.70)(Fig. 100D).
Se contaron 53 sardinas en 26 estómagos, con un promedio de 2±1.5 sardinas
por estómago, y los restos de hasta 8 sardinas en un estómago. Un total de 58
anchovetas norteñas aparecieron en 15 estómagos congelados, con un promedio
de 3.8±3.6 anchovetas por estómago, y un máximo de 14 anchovetas en un sólo
estómago.
Se hallaron los restos de 818 cefalópodos en 163 estómagos, con un promedio
de 5±11.5 cefalópodos por estómago. No se hallaron diferencias significativas en
el número de cefalópodos por estómago de calamares gigantes de distintas tallas
(K-W, H=5.52, P=0.78)(Fig. 100E). De estos, el 60% perteneció al calamar
Leachia sp., del que se contabilizaron 496 individuos en 80 estómagos, con un
promedio de 6.2±13.9 individuos por estómago, y rango de 1 a 94 indivuos por
ALIMENTACIÓN
319
estómago. Se encontraron diferencias significativas entre el número de estas
presas por estómago entre los intervalos de 5 cm LM de calamar gigante (KruskalWallis, H=5.52, P=0.78)(Fig. 100F). Se hallaron los picos de 150 calamares
Gonatus sp. en 55 estómagos, con un promedio de 2.7±2.8 y un máximo de 14
ejemplares por estómago. De Abraliopsis affinis se encontraron 28 en 25
estómagos, con un promedio 1.1±0.4 y no más de 3 ejemplares por estómago.
Se contabilizaron 446 crustáceos en 127 estómagos con una media de 3.5±5.5
por estómago, entre 1 y 29 individuos, sin contar un sólo estómago que contuvo
una cifra estimada de 400 pares de piezas de un crustáceo sin identificar. No se
hallaron diferencias en el número de crustáceos por estomago entre intervalos de
talla de 5 cm LM (Kruskal-Wallis, H=5.52, P=0.78)(Fig. 9G). El crustáceo más
frecuente en la dieta del calamar gigante fue la langostilla pelágica, de la cual se
contabilizaron 314 individuos en 72 estómagos, con un promedio de 4.3±6.4
individuos por estómago, y un rango de entre 1 y 29 individuos. Tampoco se
hallaron diferencias en el número de esta presa por talla de depredador (KruskalWallis, H=8.50, P=0.48)(Fig. 100H).
V. 3. 6. Tallas de las presas
Se midieron un total de 1,096 otolitos de Benthosema panamense hallados en
132 estómagos congelados de calamares de 24.2-82.6 cm LM (Fig. 101A). El
promedio de la longitud de todos ellos fue de 1.93±0.22 mm, con un rango de
entre 0.8 y 2.8 mm, y no se encontaron diferencias significativas entre los otolitos
hallados en intervalos de talla de 10 cm LM, en todo el rango de los calamares
analizados (ANOVA, F=0.52, P=0.75) (Fig. 102A). Desafortunadamente no hay
disponibles relaciones entre la longitud de los otolitos de los mictófidos hallados en
este estudio y la longitud del pez, pero los otolitos de un ejemplar de 50 mm y 1.55
g de peso midieron 2.2 mm. La longitud relativa de los otolitos respecto a la talla
de los calamares se reporta aquí para demostrar que decreció de manera
altamente significativa (r2=0.88, P<0.001) (Fig. 102B), lo que hace suponer que la
longitud relativa del mictófido también habria de decrecer. Este pez mide 10-55
mm de longitud standar (Alverson, 1961; Lavenberg y Fitch, 1966; Brewer, 1973;
ALIMENTACIÓN
320
Wisner 1974), por lo cual su tamaño relativo máximo fue de entre el 22.7 y el 6.6
% de la LM del calamar gigante.
Se midieron 235 otolitos de Triphoturus mexicanus provenientes de 57
estómagos congelados, entre 0.6 y 1.3 mm, siendo el promedio de todos ellos
0.97±0.15 mm (Fig. 101A). En este caso hubo diferencias significativas entre la
longitud de los otolitos por talla de calamar (ANOVA, F=7.95, P<0.001)(Fig. 11A),
pero no hubo correlación alguna entre la longitud del otolito de la presa y la LM del
calamar (r2=0.09, P=0.32). El promedio de la talla relativa de los otolitos de este
mictófido también decrece muy significativamente respecto a la talla del calamar
que lo ingirió (r2=0.86, P<0.001)(Fig. 102B). Asumiendo que mide entre 13.5-70
mm (Beebe y Vander Pyl, 1944; Lavenberg y Fitch, 1966; Brewer, 1973; Wisner
1974), su longitud relativa máxima fue de entre 27 y 8.6% de la LM del calamar.
Se estimó la longitud estandar en 35 anchovetas norteñas que midieron un
promedio de 114±10 mm de longitud standar (91-134 mm), siendo la edad
promedio a esa talla de 2 años (entre uno y cuatro años)(Spratt, 1975), a partir de
otolitos 3.7±0.3 mm con 3-4.3 mm de rango (Fig. 101B). Todas estas anchovetas
fueron halladas en los estómagos de 12 calamares que medían 54.6±6.6 cm LM
(rango de 42-62 cm LM), representando un promedio de 20.4 ±2% (16-25%) de su
LM (Fig. 102F). El decrimento de esta longitud relativa respecto a la talla del
calamar gigante fue significativo, aunque muy debil (r2=0.20, P<0.001). Todos
estos calamares fueron capturados en Guaymas entre el 9 y el 13 de noviembre
de 1996, cuando se observó al calamar alimentándose de anchoveta en la
superficie de día.
ALIMENTACIÓN
Benthosema panamense
N = 1096
200
Frecuencia
321
A
B
Engraulis mordax
N = 35
10
150
100
12
8
Triphoturus
mexicanus
N = 235
6
4
50
Sardinops sagax
N = 14
2
0
0.6 0.8 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 2.2 2.4 2.6
0
1.0
Longitud del otolito (mm)
14
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
Longitud del otolito (mm)
C
Frecuencia
12
Diogenichthys laternatus
N = 23
10
8
6
Bregmaceros bathymaster
N=9
4
2
0
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
Longitud del otolito (mm)
120
Frecuencia
100
Leachia sp.
N = 265
D
80
20
16
E
Octopus sp. (LHL)
N = 33
12
60
Abraliopsis affinis
N = 17 (LRL)
8
40
20
Gonatus sp.
N = 105
0
4
0
0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0
Longitud rostral inferior (mm)
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
Longitud rostral o crestal inferior (mm)
Figura 101. Distribución de frecuencia de tallas de los otolitos de Benthosema
panamense y Triphoturus mexicanus (A), Engraulis mordax y Sardinops sagax (B),
Diogenichthys laternatus y Bregmaceros bathymaster (C); y de las longitudes
rostrales inferiores (LRI) de Leachia sp. y Gonatus sp. (D), y Abraliopsis affinis y
de la longitud de la cresta inferior (LCI) de Octopus sp. (E).
322
A
3.0
0.8
2.5
1.5
0.4
1.0
0.2
0.5
0.0
0.0
25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85
C
75
20
60
15
45
% LM
LM de la presa (mm)
B
0.6
25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85
30
10
0
25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
300
250
Leachia sp.
D
Gonatus sp.
Abraliopsis affinis
5
15
0
Sardinops
Engraulis
Porichthys
Merluccius
25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
50
E
200
150
Gonatus californiensis
Ancistrocheirus
F
40
% LM
LE o LM de la presa (mm)
Benthosema
Triphoturus
2.0
% LM
Longitud del otolito (mm)
ALIMENTACIÓN
30
20
100
10
50
0
0
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80
LM (cm)
LM (cm)
Figura 102. Variación de la talla de las presas más importantes por cada 5 cm
LM del calamar gigante (A, C y E) y su tamaño relativo respecto a la LM del
calamar gigante (B, D y F): Longitud de los otolitos de los mictófidos Benthosema
panamense y Triphoturus mexicanus (A y B); longitud de manto (LM) de los
calamares Leachia sp., Gonatus sp. y Abraliopsis affinis (C y D); y longitud standar
(LE) de los teleósteos Sardinops sagax, Engraulis mordax, Porichthys sp. y
Merluccius angustimanus y longitud de manto de los calamares G. californiensis y
Ancistrocheirus lesueuri (E y F).
También se estimó la longitud estandar de 14 sardinas de Monterey a partir de
otolitos que midieron 2.1±0.5 mm (1.4-3 mm)(Fig. 101B). Los peces midieron
ALIMENTACIÓN
323
151±28 mm de promedio, fluctuando entre 106 y 198 mm (Fig. 102E). Estas
sardinas fueron halladas en 9 calamares de 59.3±8.6 cm LM (49.5-73.6 cm LM),
representando un 26±6.5 % de su LM (Fig. 102F). No hubo correlación
significativa entre el tamaño de las sardinas y el del calamar gigante (r2=0.02,
P=0.55), pero el decrimento de esta longitud relativa respecto a la talla del calamar
gigante fue significativo, aunque debil (r2=0.39, P<0.05).
Además los otolitos de catorce Diogenichthys laternatus medían 0.96±0.09 mm
con un rango de 0.8-1.2 mm y aquellos de nueve Bregmaceros bathymaster
1.24±0.27 mm con un rango 0.9-1.7 mm (Fig. 101C). Los otolitos de Bolinichthys
sp. midieron 0.9, 0.9, 1 y 1.2 mm. Se estimaron las tallas de tres Porichthys a
partir de otolitos de 5.6, 5.7 y 5.8 mm y el de una merluza a partir de un otolito de
7.7 mm (Fig. 102E).
Se midieron 265 LRI y ocho LRS de los picos de Leachia sp. hallados en 80
estómagos, mostrando un rango de 0.1-0.8 mm LRI y un promedio de 0.42±0.10
mm LRI (Fig. 101D). La LM promedio estimada para esta especie fue de 47.4±7.2
mm, fluctuando entre los 25 y 72 mm. El promedio no varió entre los calamares
gigantes de 26 y 55 cm LM (ANOVA, F=2.05, P=0.07), siendo de 43.7±8 mm, ni
entre los 55 y los 80 cm LM (ANOVA, F=2.35, P=0.055)(Fig. 11C), siendo 49±6.2
mm. La talla relativa de esta presa fue en promedio el 8.1±1.9 % la LM del calamar
gigante (3.4-18% de rango) y decreció con la talla del depredador de manera
altamente significativa (r2=0.85, P<0.001)(Fig. 102D). El peso individual promedio
de esta presa fue de 0.27±0.14 g, fluctuando entre 0.007 y 1 g.
Se estimaron las LM a partir de las LR de 105 picos inferiores y 26 superiores
de Gonatus sp. colectados en 55 estómagos de calamares gigantes de 29-75 cm
LM. Las LRIs tenían un promedio de 0.74±0.27 mm y un rango de 0.3-1.9 mm
(Fig. 101D). El promedio de las tallas de los Gonatus sp. depredados fue de
27.1±5.2 mm LM, fluctuando entre 17 y 49 mm. Este promedio varió y al menos
entre los intervalos de talla de 5 cm LM comprendidos en el rango de 45 a 70 cm
LM no hubo diferencias significativas en lo que respecta a la talla de estas presas
ALIMENTACIÓN
324
(ANOVA, F=2.23, P=0.06)(Fig. 102C). El peso promedio de estas presas fue de
0.68±0.59 g, fluctando entre 4.2 y 0.01 g. El tamaño de las LM de estas presas
respecto a las del calamar gigante fue de 5±1.4%, fluctuando entre 13.6 y 2.4%, y
se observa un decrimento en el promedio de esta talla relativa conforme se
incrementa la talla de los calamares gigantes (r2=0.66, P<0.01) (Fig. 102D).
Se obtuvieron 17 picos inferiores y siete superiores de Abraliopsis affinis en 21
estómagos de calamares de 27 a 74 cm LM, con un rango de 0.8-14 mm y
promedio de 1.07±0.14 mm (Fig. 101E). La LM estimada de estas presas fue de
30.4±3 mm, con un rango de 22 a 36.7 mm. No se hallaron diferencias
significativas entre los promedios de las tallas ingeridas por los calamares
gigantes del intervalo 45-74 cm LM (ANOVA, F=0.50, P=0.76)(Fig. 102C). El peso
promedio fue de 2.3±0.7 g, con un rango de 0.8-4 g. El promedio de la talla relativa
de esta presa fue de 5.4±1.5%, fluctuando entre 3.7-11.2%, y también decreció
significativamente con el tamaño del calamar gigante (r2=0.86, P<0.001)(Fig.
102D).
Además, 32 picos inferiores de Octopus sp. midieron 0.45±0.15mm de LCI con
un rango de 0.2-0.8 mm (Fig. 101E). Se estimaron las longitudes de 3
Ancistrocheirus lesueurii a partir de las LRI de 5.1, 3.3 y 2.7 mm y la de un
Gonatus californiensis de 8.1 mm LRI.
La relación de algunas de las presas más grandes del calamar gigante se
muestra en la Figs. 102E y F. Los peces miden entre 10 y 20 cm representando
entre el 15 y 30% de la LM del calamar. Se observó una correlación debil pero
significativa entre las tallas de estas presas y la talla del calamar gigante (r2=0.12,
P<0.01, N=58). No hubo empero correlación alguna entre la talla relativa de la
presa respecto a la del calamar (r2=0.002, P=0.71, N=58). Considerando que la
LM de los calamares represente dos tercios de la longitud total del animal, las
longitudes relativas de los calamares quedarían constantes, mientras que la de los
peces se reducirían en aquella proporción. Así, las tallas relativas de los peces
(Fig. 102F) tendrían un promedio de 14.7±2.9%, con un largo de 11-26% de la
longitud total del calamar gigante.
ALIMENTACIÓN
325
V. 3. 7. Canibalismo
La frecuencia de calamares gigantes que presentaron evidencias de
canibalismo aumenta con la talla del calamar (Fig. 103A), y las diferencias son
significativas entre las tallas mayores y menores a 65 cm LM (Tabla VII). El
canibalismo en hembras es mayor al de los machos entre los estómagos
congelados (Tabla VI), pero no en cuanto al total de estómagos (χ2=3.73, g.l.=1,
P=0.052). Hubo una correlación debil aunque muy significativa entre las tallas de
los calamares caníbales y los canibalizados (r2 =0.36, P<0.001, N=20) (Fig. 103B).
La relación entre la LM de los calamares depredados y la de los caníbales varió
entre 27 y 87% (ξ = 51±16%) y no se detectó correlación alguna entre esta talla
relativa y la talla del calamar caníbal (r2 =0.12, P=0.12, N=20). Bazanov (1986), no
obstante, reporta tallas relativas de hasta 70-80% en casos de canibalismo.
10
N = 141
60
60
50
40
8
30
6
4
20
2
10
0
0
30
40
50
60
LM (cm)
70
80
90
LM estimada (cm)
Canibales
% por intervalo de LM
% Frecuencia
A
12
50
B
LM=-31.49+0.99LM
r2 =0.36
N = 20
40
30
LRI
LRS
Estatolitos
20
10
0
30
40
50
60
70
80
90
LM (cm) canibal
Figura 103. Distribución de frecuencia de tallas de los calamares gigantes
caníbales y porcentaje de calamares caníbales por cada 5 cm LM (A) y relación
entre la talla de los calamares caníbales y la talla estimada de los calamares
ingeridos, estimada a partir de longitudes rostrales inferiores (LRI), superiores
(LRS) y estatolitos.
ALIMENTACIÓN
326
V. 4. DISCUSIÓN
V. 4. 1. Llenado del estómago
El uso de formol para preservar el contenido estomacal para fines de su estudio
es altamente criticado pues es un ácido debil que disuelve los otolitos, cuya
naturaleza es calcárea (Fitch y Brownell, 1968; Jobling y Breiby, 1986). Por este
motivo los estómagos preservados en formol tienden a subestimar el número y la
frecuencia de ocurrencia de los peces en la dieta.
La diferencia en la cantidad del contenido estomacal entre ambos métodos de
preservación se debe a que, mientras que en los estómagos que se preservaron
en formol es de esperar que la actividad digestiva cesara pronto, los estómagos
congelados tuvieron que esperar horas desde su colecta hasta ser congelados en
las plantas procesadoras de calamar en los puertos. El formol Además precipita
(coagula) el material líquido del contenido estomacal, y éste se presenta como una
masa gelatinosa, sobre todo en forma de materia orgánica no identificada,
mientras que en los estómagos congelados este líquido ha de perderse al
descongelar y tamizar su contenido.
En este estudio se halló un bajo porcentaje de estómagos vacíos (12%). Sin
embargo, otros estudios reportan un gran porcentaje (Wilhelm, 1954, en Clarke y
Paliza, 2000; Baral, 1967a; Ehrhardt et al., 1983a,b, 1986; Benites, 1985; Segura
et al., 1996; Ganoza et al., 1997; Mariátegui et al. 1998b). Mariátegui et al. (1998b)
lo atribuyen a una baja disponibilidad de alimento, mientras que Ehrhardt et al.
(1983a,b, 1986), Baral (1967a) y Marcial-Ramos (1996) atribuyen el alto
porcentaje de estómagos vacíos a una alta tasa de digestión más que a la falta de
alimento. Sin embargo, también es esperable que dado que la potera es un arte de
pesca activo que se basa en la voracidad del calamar, los calamares capturados
estén más hambrientos y por ello tengan estómagos más vacíos que aquellos que
no atacan este arte y no son capturados. Este factor no se ha tomado en cuenta
anteriormente, pero ha de tener mucha importancia pues el grueso del contenido
estomacal estaba formado por calamar gigante y materia orgánica no identificada.
De las presas consideradas como naturales, sin embargo, sólo quedaban restos
ALIMENTACIÓN
327
duros, indicativo de que el calamar no las había ingerido recientemente y se
encontraba posiblemente hambriento.
Nesis (1970, 1983) reporta un aumento en los índices de llenado con la talla del
calamar (desde 1.6-2.0 a los 20-39 cm hasta los 2.5-3.0 a los 45-59 cm LM). Sin
embargo, la alta variabilidad del llenado y del peso del contenido estomacal
registrado en este estudio no permitió percibir diferencias entre los distintos
caracteres analizados (talla, madurez sexual, sexo).
V. 4. 2. Presas
V. 4. 2. 1. Mictófidos
Benthosema panamense es un mictófido endémico de Pacífico tropical oriental
(Wisner, 1974). Se han observado grandes agregaciones de esta especie en
superficie de día durante la primavera en las costas de Centroamérica (Alverson,
1961) y probablemente sea el mictófido que forma agregaciones más compactas
en el Pacífico tropical oriental (Moser y Ahlstrom, 1970). En el Golfo de California
se han obtenido lances de red superficiales de hasta 2,535 especímenes
(Lavenberg y Fitch, 1966). Sin embargo en los lances de investigación no parece
ser el mictófido más abundante del Golfo, ya que es superado por Triphoturus
mexicanus y a veces por Diogenichthys laternatus (Lavenberg y Fitch, 1966;
Robison, 1972; Brewer, 1973; Moser et al., 1974). Se distribuye en las aguas
relativamente cálidas del centro y norte del Golfo, siendo la especie más
abundante al norte de los 29°N (Robinson, 1972).
En el Golfo de California durante el día se le encuentra entre los 200 y 300 m, y
durante la noche sobre los 100 m, siendo el único pez mesopelágico que se
distribuye comúnmente sobre la termoclina (Robinson, 1972). Probablemente evite
la capa de oxígeno mínimo (Robinson, 1972; Moser et al., 1974). Su caracter
gregario y distribución en parches también se refleja en el contenido estomacal de
sus depredadores: Fitch y Brownell (1968) hallaron hasta 6,147 otolitos en delfines
Stenella spp. capturados en el Pacífico tropical oriental y Alverson (1963) reporta
una media de 300 especimenes en estómagos de atún aleta amarilla.
ALIMENTACIÓN
328
Las mayor abundancia de larvas de B. panamense se da en junio frente a la
costa occidental (Moser et al., 1974). No hay estudios sobre la alimentación de
esta especie, pero otras especies del género Benthosema de aguas tropicales se
alimentan de copépodos, sobre todo, ostrácodos y otros crustáceos planctónicos
cerca de la supeficie en la noche. El ciclo de vida de otros Benthosema
comprende un año y la producción anual supera la biomasa poblacional (Hopkins
y Baird, 1977; Gjøsæter, 1981; Dalpadado y Gjøsæter, 1988).
Triphoturus mexicanus es un complejo de especies distribuida en el Pacífico
oriental, de la cual la población del Golfo de California y aguas de transición de la
corriente de California forma la especie T. mexicanus (Moser y Ahlstrom, 1970;
Wisner, 1974). Fue la especie dominante de la ictiofauna mesopelagica en el Golfo
de California, representando entre el 68% y el 89% de todos los peces colectados,
sobre todo la región central, entre los 25° y 29° N, incluyendo la cuenca de
Guaymas (Lavenberg y Fitch, 1966; Robison, 1972; Brewer, 1973). En esta área
varios lances rindieron entre 10 y 25 mil individuos (Lavenberg y Fitch, 1966;
Brewer, 1973). Beebe y Vander Pyl (1944) la señalan como la especie más
gregaria. Se le encontró asociado al decápodo Sergestes y se hallaron merluzas
grandes repletas de este mictófido (Lavenberg y Fitch, 1966). También fue el
mictófido con larvas más abundantes en el Golfo (Moser et al., 1974).
En el Golfo de California se le halló de noche sobre los 100 m y de día entre los
300 y 400 m, en la CDS (capa de dispersión de sonido) más profunda, usualmente
dentro de la capa mínima de oxígeno (Robison, 1972). En las cuencas frente a
California ocurre sobre todo entre los 500-650 m y migra cerca de la superficie
durante la noche hasta los 50 m, también formando cardúmenes en grandes
concentraciones (Barham, 1970; Paxton, 1967a; Brown, 1974). Según Robison
(1972) la profundidad mínima es más somera en el Golfo de California debido a
que la capa de oxígeno mínimo también lo es. Probablemente no tolere las altas
temperaturas superficiales (Paxton, 1967a) y Kalish et al. (1986) postulan que
presenta flotabilidad casi neutra y mantiene su vejiga natatoria a un volumen
constante mientras migra verticalmente.
ALIMENTACIÓN
329
Como B. panamense, la mayor concentración de larvas de T. mexicanus en el
Golfo de California se dió frente a la costa occidental en junio (Moser et al., 1974).
T. mexicanus se alimenta de eufasiáceos y copépodos; en el sur de California
también se reproduce durante el verano (Paxton, 1967b; Collard, 1970). La
periodicidad de la alimentación no ha podido ser determinada (Collard, 1970),
aunque Hopkins y Baird (1977) sugieren que los peces mesopelágicos de regiones
de surgencias muestran ciclos de alimentación menos definidos, mientras que
Paxton (1967a) reflexiona sobre la posibilidad de que los mictófidos no se
alimenten diariamente.
Barham (1970) distingue dos tipos de mictófidos. Aquellos “activos” o del tipo
Myctophum carecen de vejiga natatoria o la tienen bien desarrollada, con bajo
contenido lipídico, escamas plateadas, ojos grandes y cuerpos firmes. Se hallan
en aguas intermedias durante el día, en la CDS, y migran de noche a superficie
(“nictoepipelágicos” en Nesis, 1983), donde presentan fototactismo positivo. En
este grupo se hallaría Benthosema panamense. Los mictófidos “inactivos” o del
tipo Lampanyctus tienen vejigas natatorias atrofiadas rellenas de grasa, escamas
de color oscuro, ojo pequeños o medianos y cuerpo blando. Los adultos
permanecen por debajo de la CDS de día, frecuentemente aletargados en posición
vertical, mientras que a la noche migran hacia arriba, pero raramente alcanzan la
superficie y presentan fototactismo negativo. Triphoturus mexicanus pertenece a
este grupo. Otros autores señalan que T. mexicanus migra cerca de la superficie,
aunque también es posible que no toda la parte de la población realize la
migración vertical diaria y hasta que estos mictófidos permanezcan en letargo por
grandes períodos (Barham, 1970; Paxton, 1967a). Las bajas concentraciones de
oxígeno no parecen afectar la distribución vertical de los mictófidos (Paxton,
1967a), pero Barham (1970) concluye que el letargo es una respuesta a los
stresses ambientales y Robison (1972) apunta a las bajas concentraciones de
oxígeno como causa del letargo.
ALIMENTACIÓN
330
V. 4. 2. 2. Otros teleósteos
La sardina del Pacífico y la anchoveta norteña son dos abundantes recursos
pelágicos neríticos. A pesar de que la pesquería de sardina en el Golfo de
California data desde 1971, no fue hasta 1986 cuando la anchoveta norteña
apareció en las capturas, asociado a años anormalmente frios (Hammann y
Cisneros-Mata, 1989). Ehrhardt (1991) atribuye al impacto de la depredación del
calamar gigante sobre la sardina en 1980 la causa del descenso de las capturas
de ésta el año siguiente. Sin embargo Lluch-Belda et al. (1986) atribuyen las
fluctuaciones de la pesqueria de sardina a factores ambientales, sin hacer ninguna
referencia a dicho año.
El resto de los peces hallados en la dieta del calamar gigante son también
pelágicos, siendo algunos neríticos como la sardina Harengula, la macarela
Scomber y los carángidos y belónidos. Unos pocos son demersales o bentónicos,
como la merluza (Merluccius), Porichthys, y los componentes de las familias
Gobidae y Congridae.
V. 4. 2. 3. Cefalópodos
La única especie del género Leachia descrita para el Pacífico oriental parece
ser Leachia pacifica (=Leachia dislocata, Young, 1972), cosmopolita en aguas
tropicales y subtropicales (Nesis, 1987). Los adultos de este género (hasta 10-15
cm LM) son mesopelágicos, sin que presenten migración vertical aparente; sin
embargo los tamaños de los picos hallados en el contenido estomacal sugieren
ser formas juveniles o subadultas de hábitos epipelágicos (Young, 1972; Roper y
Young, 1975; Nesis, 1987). Los cránchidos subadultos de hasta 11-18 cm LM no
superan los 6 meses de edad, aunque la longevidad total no se conoce (Arkhipkin,
1996b).
El género Gonatus alcanza su máxima diversidad en el Pacífico norte. La
distribución de Gonatus berryi, G. onyx y G. pyros tal vez se restringa a la
corriente de California (Young, 1972). La distribución de G. californiensis se
extiende hasta al menos Panamá, pero esta especie es considerada como grande
(≈30 cm LM), a juzgar por el tamaño de los picos hallados en otros depredadores
ALIMENTACIÓN
331
(Markaida, 1995). Un pico de 8.1 mm LRI hallado en este estudio probablemente
pertenezca a esta especie, pero el resto de picos identificadas en este género son
demasiado pequeños (LRIs de 0.1 a 1.9 mm), aunque bien pudieran tratarse de
formas juveniles. Todas esta especies alcanzan los 16-19 cm LM y son
mesopelágicas (Nesis, 1987; Young, 1972). Los juveniles y subadultos de Gonatus
onyx, G. pyros y G. californiensis permanecen a los 400-800 m de día y suben a
los 300-500 m de noche, mientras que Gonatus berryi no parece mostrar una
migración clara, permaneciendo entre los 400 y 800 m (Roper y Young, 1975). G.
fabricii, del Atlántico norte, vive cerca del año (ver revisión en Jackson, 1994).
Abraliopsis affinis es una especie endémica del Pacífico tropical oriental (Nesis,
1987). Los individuos adultos de este género alcanzan los 45-70 mm LM (Young,
1972; Nesis, 1987). Varias especies de este género (hasta 20-27 mm LM) migran
desde los 450-650 m de profundidad de día hasta los 50-100 m en la noche,
donde los individuos parecen disolver el cardumen y disgregarse (Roper y Young,
1975). Esta observación esta de acorde con su presencia en el estómago del
calamar gigante, donde salvo en dos ocasiones las 25 ocurrencias de esta especie
fueron solitarias. En contraste, para Leachia el 21% de las ocurrencias fueron
múltiples (de 5 a 94 individuos) y en Gonatus el 25% de ellas incluyó entre 4 y 14
individuos. Las especies del género Abraliopsis viven 6 meses (ver revisión en
Jackson, 1994).
No se conoce la dieta de estos pequeños cefalópodos pelágicos, pero otros
representantes de las familias Cranchidae, Gonatidae y Enoploteuthidae se
alimentan sobre todo de crustáceos planctónicos (Mangold, 1983; Passarella y
Hopkins, 1991; ver revisión en Nixon, 1987). El resto de los cefalópodos hallados
en la dieta del calamar gigante también son pelágicos. Incluso los picos de
Octopus sp., muy pequeños, sugieren tamaños juveniles que bien pudieran ser
formas nectónicas que forman cardúmenes, como ocurre en O. rubescens (Hanlon
y Messenger, 1996).
ALIMENTACIÓN
332
V. 4. 2. 4. Langostilla pelágica
La langostilla pelágica Pleuroncodes planipes es un gran galatéido de 90-110
mm de longitud total, distribuido sobre la plataforma continental occidental de Baja
California y aguas adyacentes (Boyd, 1967; Kashkina y Kashkin, 1994). Durante
su fase pelágica, entre el primer y segundo año de vida, presumiblemente realiza
migraciones nocturnas a la superficie (Boyd, 1967). En esta fase se concentra en
enjambres de hasta 100 individuos/m2 (Boyd, 1967), en áreas de afloramiento
costero (Longhurst, 1967) donde se alimenta de fitoplancton y zooplancton,
pudiendo llegar a ser el más numeroso componente del micronecton y el principal
organismo pastoreador (Longhurst et al., 1967). En esta fase sirve de alimento a
numerosos depredadores pelágicos del área (Alverson, 1963; Boyd, 1967;
Longhurst et al., 1967; Kashkina y Kashkin, 1994), aunque es posible que los
depredadores demersales se alimenten de ella durante el asentamiento bentónico
(Longhurst, 1967).
En el Golfo de California también se han observado grandes concentraciones
pelágicas (Boyd, 1967). Parker (1964) halló grandes cantidades en el talud
superior (zona de oxígeno mínimo) del centro y sur del Golfo y las mayores
concentraciones bentónicas se han detectado entre las islas San Pedro Mártir y
Guaymas (Arvizu-Martínez et al., 1974; Chávez y Ramos-Padilla, 1974; Mathews
et al., 1974). Es uno de los principales alimentos del atún aleta amarilla (Alverson,
1963). Probablemente la ocurrencia entre febrero y mayo de 1996 en el estómago
del calamar gigante obedezca a una mayor abundancia temporal de la fase
pelágica, si bien no se presentó en la primavera siguiente. Aurioles et al. (1994)
reportan varamientos periódicos durante la primera parte del año en la costa
suroccidental de Baja California.
El resto de los crustáceos identificados en el estómago del calamar gigante son
pelágicos, incluyendo la mayoría de los camarónes Plesionika (Hendrickx, y
Estrada-Navarrete, 1996), y a excepción del camarón Scyonia y un cangrejo no
identificado, los cuales son bentónicos. El tamaño de estas presas no sugiere que
se trate de presas transitorias.
ALIMENTACIÓN
333
V. 4. 2. 5. Presas transitorias
Nigmatullin y Toporova (1982) definen como presas transitorias aquellas que
aparecen en el contenido estomacal del calamar mayor de 10-15 cm LM,
provenientes de las presas de éste, sobre todo de mictófidos, a causa de la
digestión de éstos. Se trata de pequeños organismos mesoplanctónicos (0.050.5% la LM del calamar) que no juegan un papel importante en su nutrición, pero
si como transmisores de larvas de helmintos. A este tipo de objeto alimenticio
también se le conoce como presas secundarias (Perrin et al., 1973), aunque en
este trabajo se reserva esa denominación para las presas de segunda
importancia.
Shchetinnikov (1986a,b, 1989) encontró presas transitorias como crustáceos
(eufausiaceos, decápodos, anfípodos, copépodos y ostrácodos), quetognatos,
gasterópodos pelágicos (heterópodos), y larvas de peces y calamares. Estos
componentes aparecen intactos, representan tán sólo el 0.5-1.5% del tamaño del
calamar y en el 77-99 % de los casos ocurren junto a estómagos enteros de peces
ingeridos (Shchetinnikov, 1989).
En este estudio se consideraron como presas transitorias una especie de
bivalvo (1 mm de longitud) y otra de gasterópodo (de 1.2 mm) no identificados. Las
32 ocurrrencias de los bivalvos estuvo siempre ligada a la presencia de mictófidos
en el contenido estomacal, entre las que siempre se identificó positivamente a
Benthosema panamense, salvo en cuatro ocasiones. Las cuatro ocurrencias del
gasterópodo no identificado estuvieron también asociadas a la presencia de ese
mictófido. Es posible que los crustáceos más pequeños hallados en este estudio,
copépodos, anfípodo, isópodos y ostrácodos sean también presas transitorias.
V. 4. 3. Alimentación
Los omastréfidos oceánicos se alimentan principalmente de mictófidos
(Filippova, 1974), tal es el caso de Ommastrephes bartramii en el Pacífico Norte
(Naito et al., 1977; Araya, 1983), Pacífico Sur (Wormuth, 1976) y Atlántico sur
(Lipiñski y Linkowski, 1988); Sthenoteuthis oualaniensis en el Índico (Tsarin y
Chesalin, 1983; Nigmatullin et al., 1983; Chesalin, 1994; Snÿder, 1998) y en el
ALIMENTACIÓN
334
Pacífico (Young, 1975; Nesis, 1977; Shchetinnikov, 1992); S. pteropus en el
Atlántico (Chesalin, 1985 : Nigmatullin y Toropova, 1982); y Martialia hyadesi en el
Antártico (Rodhouse et al., 1992). De hecho Rodhouse y Nigmatullin (1996) opinan
que en el océano abierto los omastréfidos epipelágicos posiblemente sean los
principales depredadores de mictófidos.
Los omastréfidos neríticos se alimentan sobre todo de peces neríticos
(Sparidae, Gadidae), mictófidos, y camarones (Nigmatullin, 1972; Rasero et al.,
1996; Dawe et al., 1997). Sin embargo, en Todarodes japonicus (Okutani, 1962) y
en Illex argentinus (Ivanovic y Brunetti, 1994) los mictófidos también pueden llegar
a dominar la dieta.
Con base en la información expuesta se puede discutir el porqué de la
preferencia de Benthosema panamense sobre Triphoturus mexicanus en la dieta
del calamar gigante en el Golfo de California. Es posible que el calamar gigante
sea atraido por mictófidos activos que forman grandes agregaciones durante la
noche en la superficie. Nesis (1970, 1983) postula que el calamar gigante se
alimenta de cualquier presa que se mueva, mientras sea abundante y de tamaño
adecuado; esta característica indiscriminatoria ha sido explotada con el uso de
poteras en su pesquería (Hanlon y Messenger, 1994). Bennett (1978) observó
sumergido que el calamar Illex illecebrosus prefiere presas móviles, mientras que
el tamaño o color no parecen ser tan críticos. Despues de todo una diferencia
clave de Benthosema panamense respecto al resto de peces mesopelágicos del
Golfo de California es que esta especie migra de noche sobre la termoclina
(Robison, 1972). Este tipo de mictófidos suelen estar activos alimentandose cerca
de la superficie y huyen de los calamares, pero tras repetidos ataques quedan
pronto exahustos y son presa fácil (Barham, 1970).
Los mictófidos letárgicos como Triphoturus mexicanus, además, pueden evadir
(al menos las redes) con mayor rapidez que aquellos que se encuentran nadando
activamente, con mayor facilidad de quedar exahustos (Barham, 1970). La
orientación vertical inmóvil tal vez tenga una función mimética con los cordones de
detritus en suspensión (Barham, 1970) o incluso la sóla ausencia de movimiento
ALIMENTACIÓN
335
puede ser un factor inatractivo para el calamar gigante. Es curioso señalar que
Robison (1972) considera a las especies T. mexicanus y B. panamense como los
dos extremos de ambos tipos descritos por Barham (1970), mientras que
Diogenychthis laternatus, especie más abundante que B. panamense en los
arrastres pero rara en la dieta del calamar gigante, es considerada como en un
nivel intermedio, pero inmediatamente cercana a T. mexicanus.
Otros mictófidos identificados en el contenido estomacal del calamar gigante
también son nictoepipelágicos: Higophum atratum, Myctophum aurolaternatum,
Lampanyctus parvicauda, Diogenichthys laternatum, Benthosema panamense en
calamares colectados en la boca del Golfo de California (Wormuth, 1976), siendo
sólo L. parvidauda es
letárgico.
Nesis
(1970)
identificó
Myctophum
y
Symbolophorus y Shchetinnikov (1986a,b, 1989) alistó S. evermanni, M. nitidulum,
M. aerolaternatum, M. lychnobium, Hygophum reinhardti, H. proximum, H. hygomi,
Ceratoscopelus townsendi, Benthosema suborbitale, Diogenichthys laternatum y
Gonichthys tenuiculus, entre los cuales sólo C. townsendi pertenece al grupo de
los mictófidos letárgicos.
Asimismo, los mictófidos más frecuentes en las dieta de los omastréfidos
oceánicos han sido también del tipo de los migradores activos: Symbolophorus
spp., Myctophum spp. e Hygophum spp. en los calamares Sthenoteuthis
oualaniensis, S. pteropus y Ommastrephes bartramii (Nigmatullin y Toropova,
1982; Nigmatullin et al., 1983; Tsarin y Chesalin, 1983; Chesalin, 1985; Lipiñski y
Linkowski, 1988; Shchetinnikov, 1992; Wormuth, 1976); Krefftichthys anderssoni
en Martialia hyadesi (Rodhouse et al., 1992); y Diaphus coeruleus en O. bartramii
(Naito et al., 1977).
Una excepción parece ser la forma gigante de Sthenoteuthis oualaniensis
(hasta 65 cm LM) en el mar arábigo. De noche estas formas gigantes se observan
raramente en superficie y parecen más comunes en la CDS, a los 70-80 m de
profundidad; de día descienden por debajo de los 120 m, aunque posiblemente la
mayor parte de la población permanezca constantemente a 200-350 m en la capa
de oxígeno mínimo (Nesis, 1983; Chesalin, 1994). Chesalin (1994) menciona que
ALIMENTACIÓN
336
los individuos de entre 12-30 cm LM se alimenta de mictófidos subsuperficiales
(=activos?)(Symbolophorus evermani, Myctophum aerolaternatum e Hygophum
proximum), mientras que aquellos mayores a 40 cm LM prefieren mictófidos del
complejo intermedio (=inactivos?)(Benthosema fibulatum, Bolinichthys longipes,
Diaphus thiollierei y D. arabigus). Nesis (1983) añade que la forma gigante del
calamar Sthenoteuthis oualaniensis se alimenta de mictófidos letárgicos inmóviles
(presa fácil) en la capa de oxígeno mínimo.
Hasta donde sabemos no parece ser este el caso del calamar gigante, cuyas
formas grandes no son raras en la pesquería, lo que sugiere una migración vertical
hasta la superficie, ni se refleja de manera clara en el contenido estomacal.
Triphoturus fue más numeroso en los estómagos de los calamares grandes, pero
su frecuencia de ocurrencia no varió con la talla del calamar gigante.
Se ha querido hacer una división entre el calamar gigante se alimenta de
mictófidos en áreas oceánicas o pobres y de clupéidos o engraúlidos en áreas
costeras o de surgencia (Nesis, 1983; Ehrhardt et al., 1983b, 1986; Shchetinnikov,
1989). Sin embargo, los trabajos que anteponen la importancia de los mictófidos
en su dieta son también los que más cuidaron la metodología. Fitch (1976; en
Wormuth, 1976) se baso en la identificación y cuantificación de los otolitos. Los
trabajos de Shchetinnikov (1986a,b, 1989) estan basados en muestras
preservadas en formol; no obstante, los restos óseos de los mictófidos fueron
identificados por medio de claves de huesos de estos peces (Topal, 1988).
Indudablemente y a diferencia de sus relativos oceánicos, el calamar gigante
tiene cierto componente nerítico, presente incluso en su dieta, pero su
participación probablemente se ha exagerado en la literatura, sobre todo en los
primeros trabajos (Oliver-Schneider, 1930; Wilhelm, 1930, 1954). Un motivo tal vez
sea la fácilidad para identificar la fauna costera, más familiar que los menos
conocidos peces mictófidos o calamares mesopelágicos. Se añade a esto el hecho
de que los mictófidos, fácilmente digeridos, sólo puedan ser identificados a través
de una minuciosa observación del contenido estomacal recolectando sus otolitos,
lo que requiere una gran inversión de tiempo y esfuerzo. En este trabajo se
ALIMENTACIÓN
337
demuestra que los mictófidos nictoepipelágicos son parte principal de la dieta del
calamar gigante aún sobre el talud continental, en zonas cercanas a la costa.
V. 4. 4. Canibalismo
Pocos estudios han enfatizado en la naturaleza supuestamente artificial del
canibalismo (Breiby y Jobling, 1985), a pesar de que el canibalismo observado en
las maniobras de pesca no sea evidencia de que ocurra naturalmente (Hanlon y
Messenger, 1994). Por lo demás, abundan las referencias de ataques de
calamares a congéneres capturados por la potera, de manera que pueden llegar a
cobrarse dos o hasta tres ejemplares en la misma línea (Duncan, 1941; Lane,
1960; Voss y Sisson, 1967; Nesis, 1983; Ehrhardt et al., 1983a, 1986; observación
personal). Según se observó, el canibalismo se da sobre congéneres de menor
tamaño, siendo intercohortal, aunque Hanlon y Messenger (1994) lo suponen
intracohortal por el sólo hecho de que el calamar gigante forma cardúmenes.
Se ha querido dar una explicación natural al canibalismo. Los primeros autores
lo atribuyen a la naturaleza voraz de la especie (Wilhelm, 1930, 1954). Ehrhardt et
al. (1983a,b; 1986) reconocen que el canibalismo se presenta donde se da su
pesquería intensiva, sobre animales dañados por las poteras, aunque añaden que
también ocurre cuando no hay otro alimento disponible. Rubio y Salazar (1992) lo
atribuyen a las altas densidades en las que se da el calamar. O’Dor y Wells (1987)
proponen que el canibalismo en calamares omastréfidos puede ser una fuente de
alimentación durante las extenuantes migraciones de caracter reproductivo,
aunque descartan este hábito en las áreas de alimentación. Marcial-Ramos (1996)
y Clarke y Paliza (2000) opinan que las hembras devoran a los machos tras la
cópula, lo que explicaría los bruscos cambios en las proporciones sexuales, a
favor de las hembras, justo despues de las tallas a la madurez encontradas
(Clarke y Paliza, 2000).
Clarke y Paliza (2000) critican la posibilidad de que los restos identificados
como calamar gigante en varios estudios pertenezcan realmente a otras especies
de calamar. En este estudio el calamar gigante se identificó por medio de los
anillos de las ventosas, picos y, en la mayor parte de los casos, por la presencia
ALIMENTACIÓN
338
de trozos carnosos de color rosaceo de 0.5-1 cm3 (Baral, 1967a), lo que indica que
fueron digeridos recientemente, apoyando la idea de que el canibalismo se dió
durante las maniobras de pesca.
Las observaciones subacuáticas parecen sugerir que el canibalismo es inducido
por las maniobras de pesca (Bennett, 1978; Merdsoy, 1978; Bazanov, 1986). En
ellas los calamares más grandes son atraidos por la zona iluminada para
alimentarse allí de otros calamares (Bazanov, 1986). La longitud relativa de la
presa respecto al depredador es exageradamente mayor en casos de canibalismo
que en depredación natural (Bazanov, 1986; este estudio).
En condiciones naturales no parece haber indicios de canibalismo. El calamar
tampoco ataca las poteras cuando se halla en plena superficie alimentándose de
“larvas de camarón” (Ehrhardt et al., 1983b; 1986). De hecho se ha observado
que, durante las maniobras de pesca, el calamar se alimenta de organismos
atraidos a los campos de luz (Nesis, 1983; Ehrhardt et al., 1983b, 1986).
Indudablemente, el canibalismo se acentua en los calamares más grandes
(Baral, 1967a; Fitch 1968; Nesis, 1970, 1983; Ehrhardt et al., 1983b, 1986;
Shchetinnikov, 1989; Marcial-Ramos, 1996). Incluso en este estudio, donde se
analizó un rango de talla de calamar mucho más grande que en los anteriores, se
pudo observar que el canibalismo aumenta con la talla, inducida debido a que los
calamares más grandes son atraidos por la zona iluminada para alimentarse allí
de otros calamares. Así, la última transición en la dieta propuesta por
Shchetinnikov (1989), entre los mayores calamares que el estudió (33-42 cm LM),
hacia el canibalismo en decrimento de mictófidos como alimento no es natural,
sino un reflejo de que los calamares caníbales son siempre los mayores.
V. 4. 5. Comportamiento
El calamar gigante se alimenta de noche en superficie (Nesis, 1976, 1983;
Clarke y Paliza, 2000; Bazanov, 1986; Shchetinnikov, 1986a,b; 1989). Bazanov
(1986) y Shchetinnikov (1986a) observaron que la mayor depredación sobre
mictófidos se da al anochecer o durante las primeras horas de la noche. Fitch
(1976), sin embargo, concluye que el calamar gigante se alimenta a cualquier hora
ALIMENTACIÓN
339
entre la superficie y los 500 m. Nesis (1970, 1983) postula que el calamar gigante
se alimenta de cualquier presa que se mueva, mientras sea abundante y de
tamaño adecuado; esta característica indiscriminatoria ha sido explotada con el
uso de poteras en su pesquería (Hanlon y Messenger, 1994). Con base en las
presas halladas en este estudio, el calamar gigante se alimenta también de noche
en superficie de presas relativamente pequeñas que forman cardúmenes.
Ocasionalmente se le ha visto en la superficie o siendo capturado durante el día
(Roper y Young, 1975). La mañana del día 12 de noviembre de 1996 los
pescadores observaron al calamar alimentándose de anchoveta en la superficie a
la luz del día frente a Guaymas. Fitch (1976) opina que el calamar gigante se
alimenta tanto de día como de noche, entre la superficie y los 500 m o más. Sin
embargo, este comportamiento no parece tan frecuente como para considerarlo
común.
V. 4. 6. Cambio en la dieta
La transición ontogenética de una dieta basada en invertebrados meso y
macroplanctónicos (crustáceos) a peces y calamares micronectónicos ha sido
documentada para el calamar gigante (Fitch, 1976; Nesis, 1970, 1983;
Shchetinnikov, 1989), así como para otros omastréfidos oceánicos (Amaratunga,
1983; Rodhouse y Nigmatullin, 1996), Sthenoteuthis oualaniensis (Shchetinnikov,
1992) y S. pteropus (Nigmatullin y Toporova, 1982).
En este estudio, sin embargo, sólo se analizaron ejemplares subadultos y
adultos con una dieta piscívora bien establecida por lo que no se pudieron
distinguir cambios ontogénicos en ella. Nesis (1970) analizó un rango de talla de
20 a 59 cm LM y también encontró una dieta establecida en torno a los mictófidos.
En este estudio no se encontraron diferencias en cuanto a la presa principal,
Benthosema panamense, aunque si las hubo en torno a las presas secundarias.
En general el mictófido Triphoturus mexicanus, la langostilla pelágica y el
canibalismo fueron más comunes en los calamares grandes, mientras que los
pequeños calamares mesopelágicos fueron menos comunes.
ALIMENTACIÓN
340
La persistencia de crustáceos durante todos los estadios de la vida en la dieta
de calamares gigantes en el Golfo de California ya había sido reconocida por
Mangold (1983). Sin embargo esta autora hace referencia a pequeños crustáceos
pelágicos, cuando es el gran tamaño de la langostilla pelágica la posible causa de
su presencia en la dieta de los grandes calamares gigantes.
A grandes rasgos no se hallaron grandes diferencias entre tallas ni entre sexos
del calamar gigante. El canibalismo y el mictófido Triphoturus son más comunes
en las hembras de estómagos congelados, algo que posiblemente tenga que ver
con el mayor tamaño de éstas. Las otras especies de calamares presa son, sin
embargo, más comunes en los machos, lo que también puede deberse a su menor
tamaño.
Se observaron diferencias en la dieta entre las áreas a nivel de algunas presas
secundarias. El mictófido Triphoturus y la langostilla pelágica, así como los
crustáceos, son más frecuentes frente a Guaymas que frente a Santa Rosalía.
Juárez-Olvera (1991) halló larvas de Triphoturus concentradas en las costas de
Sonora, pero los estudios de Lavenberg y Fitch (1966) y Brewer (1973) muestran
el patrón contrario. En cuanto a la langostilla y los crustáceos, algunos bentónicos
o neríticos, es esperable que sea más abundante en la costa oriental, ya que es la
que tiene una plataforma continental más ancha. Arvizu-Martínez et al. (1974)
hallaron las concentraciones más grandes entre las islas de S. Pedro Mártir y S.
Pedro Nolasco, en la costa oriental.
Las mayores variaciones observadas fueron aquellas debidas a diferentes
áreas o meses de captura, sin que se observaran tantas diferencias debido al sexo
o al tamaño. Shchetinnikov (1986a) dice que la composición específica de los
mictófidos varía en la dieta del calamar gigante conforme varía en su distribución
geográfica y Ehrhardt (1991) añade que las presas del calamar gigante varían con
la temporada.
Se ha encontrado una correlación baja entre el tamaño de los cefalópodos y sus
presas (Rodhouse y Nigmatullin, 1996). No hay una correlación entre el tamaño de
las presas más importantes (mictófidos y calamares mesopelágicos) y el del
ALIMENTACIÓN
341
calamar gigante. Esta correlación es evidente sólo con algunas presas
secundarias
(peces
como
sardinas
y
anchovetas
y
otros
calamares
mesopelágicos). En general durante el crecimiento de los calamares el tamaño
mínimo de las presas se mantiene constante, mientras que el tamaño máximo se
incrementa, lo que se traduce en un incremento de la amplitud del nicho trófico
durante el crecimiento (Rodhouse y Nigmatullin, 1996). En el calamar gigante, sin
embargo, este incremento sólo parece darse en relación a algunas presas
secundarias, estando el grueso de su dieta conformada por presas pequeñas.
Considerando que la cabeza y los brazos suponen un tercio de su longitud total,
los tamaños relativos fluctuarían entre un 17% para calamares de 30 cm LM hasta
un 7% en calamares de 80 cm LM de su longitud total.
Es posible que el número de otolitos hallados en el estómago del calamar
gigante representen varias raciones, ya que los jugos gástricos de los calamares
son débiles (pH 5.2-6.3) y los otolitos inmersos en ellos no presentan signos de
erosión tras 48 h a 4º C (Jobling y Breiby, 1986). El proceso digestivo del alimento
es sin embargo muy rápido (Nesis, 1970, 1983; Baral, 1967a). En este estudio se
observaron otolitos en el intestino, lo que sugiere que son evacuados del
estómago más que retenidos en él hasta su completa disolución. El número
máximo de otolitos no varió con la talla del calamar, lo que constituye un reflejo
más de la variabilidad en la cantidad del contenido estomacal y tal vez un indicio
de que los otolitos y otras partes duras son evacuadas frecuentemente. Sin
embargo, y debido a la constancia de la talla de las presas del calamar, si es de
esperar un aumento en el número de ellas con la talla.
Sorprenden las diferencias con el estudio de Ehrhardt (1991) que, aun cuando
profundo, es criticable por diversos motivos. La metodología empleada para
identificar los restos del contenido estomacal no se detalla y se usa el peso para
cuantificar la dieta, cuando ya se vió que este índice es difícil de determinar por el
caracter particulado e inseparable del contenido estomacal del calamar (Breiby y
Jobling, 1985). Se reportan postlarvas de camarón (hasta medio kilo de ellas en
calamares de 65 cm LM) en los meses de marzo a julio (Ehrhardt et al., 1983a,
ALIMENTACIÓN
342
1986; Ehrhardt, 1991), cuando es sabido que su hábitat es bien distinto al del
calamar gigante. Se observó personalmente que los eufasiáceos, anteriormente
reportados en la dieta de algunos omastréfidos juveniles (Ivanovic y Brunetti,
1994), eran atrapados por calamares gigantes de 32±3 cm LM en aguas de Santa
Rosalía el 24 de mayo de 1999, tal y como lo describen Nicol y O’Dor (1985).
Estos eufausiáceos fueron identificados posteriormente como Nyctiphanes
simplex10. Sin embargo, García-Domínguez y González-Ramírez (1988) reportaron
ambas presas, eufaúsidos y postlarvas de peneidos, por lo que la fácilidad de
confundirlos no parece ser tan evidente y esta cuestión queda abierta.
V. 4. 7. Ecología
El calamar gigante se alimentan sobre todo de organismos consumidores de los
órdenes II y III (Shchetinnikov, 1986a). Los calamares oceánicos son
consumidores que pertenecen al tercer y cuarto nivel (Filippova, 1974; Nigmatullin
y Toropova, 1982). El calamar gigante, ocupa también el nicho de carnívoros
nectónicos de medio a gran tamaño que consumen ordenes III y IV, mientras que
los calamares juveniles consumen también organismos del órden II (Nesis, 1970;
Shchetinnikov 1986a,b, 1989). La misma conclusión cabe esperar de este estudio,
dado que los mictófidos, al igual que los cefalópodos mesopelágicos
(consumidores de órdenes II y III) se alimentan de crustáceos planctónicos
herbívoros y carnívoros (órdenes I y II, respectivamente). Tan sólo la langostilla,
predominantemente fitoplanctívora, coloca a sus depredadores en el órden II.
Según Chesalin (1994) el uso de los mictófidos como alimento por parte de los
calamares produce una transferencia energética más eficiente que permite
soportar biomasas poblacionales enormes. Los mictófidos tropicales tienen un
ciclo de vida de un año, de manera que la población se reemplaza completamente
cada año y la producción anual supera a la biomasa poblacional (Clarke, 1973;
Gjøsæter,
1981).
Lo
mismo
cabría
decir
de
los
pequeños
calamares
mesopelágicos hallados en la dieta del calamar gigante. La langostilla vive más del
año, pero su consumo acorta la cadena alimenticia a tres eslabones e incrementa
10
Ejemplares identificados por Bertha Lavaniegos, Dpto. de Ecología, CICESE.
ALIMENTACIÓN
343
la eficiencia energética del ecosistema (Longhurst et al., 1967; Kashkina y
Kashkin, 1994). De lo anterior se concluye que el calamar gigante se basa de
recursos abundantes y eficientes con alto poder de respuesta ante los cambios del
ecosistema.
Shchetinnikov (1986a) afirmó que el calamar se alimenta de una gran biomasa
de mictófidos. Nesis (1970, 1983) identifica el biotopo del calamar gigante con
áreas donde la productividad primaria y la del zooplancton es relativamente
grande (pero no máxima) y el número de peces meso y batipelágicos y de
macroplancton es máximo. Lejos de la idea de Ehrhardt et al. (1983b, 1986) de
que el calamar se alimenta de mictófidos “en las zona intermedias, donde no
existen surgencias capaces de sostener grandes poblaciones de peces pelágicos”,
las inmensas poblaciones de mictófidos de las zonas de surgencia del Golfo de
California sostienen la gran biomasa de calamares gigantes, siendo este un área
de alimentación para esta especie.
DISCUSIÓN FINAL
344
VI. DISCUSIÓN GENERAL
Se postula que el calamar gigante se concentra en las zonas de surgencias
alternas del centro del Golfo de California durante todo el año, donde encuentra
alimento abundante, principalmente mictófidos, para crecer rápido. Las bajas
temperaturas de esta zona, sin embargo, retardan su madurez sexual, dando lugar
a una forma gigante. El calamar gigante se alimenta de especies mesopelágicas
anuales muy abundantes y con alta respuesta a cambios medioambientales y que
en parte pudieran ser responsables de las grandes fluctuaciones anuales de
abundancia del mismo calamar. Se supone que esta región constituye un área de
alimentación, donde múltiples cohortes de calamar maduran consecutivamente
durante todo el año.
Tal vez el tamaño de muestra no sea suficiente para permitir sacar conclusiones
sobre patrones temporales de reproducción en el presente estudio, aunque no hay
evidencias definitivas de que esta área sea una región de reproducción, por lo que
es posible que el calamar desove fuera de ella. El caracter migratorio del mismo
calamar avala esta sugerencia.
La homogeneidad de la estructura poblacional durante las tres temporadas
consideradas hace suponer que la forma grande estudiada en el Golfo California
se componga de una misma población. Las diferencias entre ambas tallas de
madurez parecen darse en estadios tempranos, tal vez debido a las condiciones
oceanográficas y alimentarias durante esa fase. El régimen oceanográfico
condicionaría la dominancia de una forma u otra en distintos períodos en el Golfo
de California.
Debido a la dependencia de la pesquería comercial durante este muestreo no
se pudieron estudiar paralarvas ni estadios juveniles, siendo necesarios otros
métodos de colecta para hacerlo. La biología de la especie en estadios tempranos
sigue siendo insuficientemente conocida. Tampoco se sabe de ocurrencias de
hembras desovadas que permitan definir las áreas de desove. Se coincide con
Ehrhardt et al. (1986) en la necesidad de realizar campañas de investigación
permanentes sobre este recurso para recabar información sobre el calamar
DISCUSIÓN FINAL
345
gigante y contrastarla con la obtenida por otros países. En este aspecto urge la
necesidad de estudios genéticos con entre las áreas que soportan la pesquería de
esta especie.
Entre los calamares, los omastréfidos representan el culmen hacia la vida
nectónica, siendo nadadores potentes que forman grandes agregaciones con
amplia distribución y abundancia (Nigmatulin, 1988). El calamar gigante es una
forma adaptada a condiciones oceanográficas de alta productividad. Prueba de
ello es que a pesar de estar confinado al Pacífico Oriental, es uno de los
omastréfidos más abundantes (Nigmatullin, 2000). Representa una forma
oceánica con adaptaciones a la provincia nerítica como distribución e importancia
secundaria de presas en la dieta.
Es curiosa la coincidencia con otras formas gigantes de omastréfidos que
ocupan zonas de alta productividad semejantes, tal y como Sthenoteuthis
oualaniensis en el mar Arábigo (Nesis, 1993). El caracter taxonómico de estas
formas gigantes no está claro (Nesis, 1993). En el calamar gigante las distintas
tallas de madurez no parecen diferir genéticamente para unos autores (Yokawa,
1995), mientras que para otros representan formas en proceso de separación
(Nigmatullin et al., en prensa). Las diferencias ecológicas entre ambas formas se
reflejan sobre todo en su fecundidad potencial, siendo la de las hembras grandes
hasta de 5 veces más que las de tamaño mediano. No parece, sin embargo, que
el gigantismo otorgue como ventaja una más amplia gama de tamaños de presa,
contrariamente a lo sugerido por Snÿder (1998).
Las pesquerías de cefalópodos requieren un manejo distinto a la de los peces
de aguas templadas, dada la corta vida de aquellos (Pierce y Guerra, 1994). Los
cefalópodos son animales de un año de vida, lo que implica que las generaciones
no se traslapan y el reclutamiento anual contribuye casi por completo a la biomasa
del recurso (Caddy, 1983; Pauly, 1985; Beddington et al., 1990; Rosenberg et al.,
1990; Pierce y Guerra, 1994). La única relación entre capturas de años sucesivos
se da mediante la relación stock-reclutamiento, aún cuando ésta relación puede
ser débil o variable, por lo que el reclutamiento se convierte en un parámetro
DISCUSIÓN FINAL
346
básico para el manejo, pero su estimación se hace difícil (Pauly, 1985; Beddington
et al., 1990; Rosenberg et al., 1990; Pierce y Guerra, 1994).
Este hecho dificulta el manejo en cuanto a que se necesitan medidas efectivas
de tiempo real, ya que el declive en capturas o biomasa se dan como respuestas
temporales menores a un año (Caddy, 1983). Estas medidas incluyen la
estimación de reclutas al comienzo de la temporada de pesca, la tasa de
explotación a lo largo de la temporada y el número de individuos desovantes al
final de la temporada (Rosenberg et al., 1990).
En el caso de especies anuales, un fallo en el reclutamiento debido a la
sobrepesca del stock parental puede ser catastrófica (Rosenberg et al., 1990). De
lo que se deduce que el manejo pesquero de especies de cefalópodos anuales
debe basarse en permitir escapar de la pesquería a un número suficiente de
individuos desovantes para asegurar una alta probabilidad de buen reclutamiento
en la temporada siguiente (escape proporcional, Beddington et al., 1990). El
escape proporcional como criterio de manejo se encauza más eficientemente a
través de la regularización del esfuerzo ((Beddington et al., 1990).
La pesquería de Illex argentinus de las islas Malvinas, manejada mediante
estas premisas, se considera la pesquería de cefalópodos mejor regulada del
mundo (Pierce y Guerra, 1996). Sin embargo, la población objeto de esta
pesquería está formada por una sola cohorte (Beddington et al., 1990; Rosenberg
et al., 1990), El manejo de la pesquería del calamar gigante frente a Sonora,
utilizando semejante metodología, ha creido demostrar este supuesto (NevárezMartínez y Morales-Bojórquez, 1997; Hernández-Herrera et al., 1998). MoralesBojórquez et al. (1997), sin embargo, reconocen la presencia de dos cohortes al
estimar el tamaño poblacional frente a Sonora. La estructura poblacional y la
distribución de fechas de nacimiento permiten sugerir que la población del calamar
gigante en el Golfo de California se compone de múltiples cohortes, en cuyo caso
habría que rectificar la metodología empleada para fines de manejo pesquero. Se
requiere de un mayor entendimiento de la biología de esta especie al aplicar
cualquier esquema de regulación de su pesquería.
CONCLUSIONES
347
VII. CONCLUSIONES
•
La pesquería de calamar gigante del Golfo de California entre 1995 y 1997 fue
sostenida por una forma de madurez grande (hembras madurando a 71 cm LM y
machos a 53 y 67 cm LM). ). Se encontró además una forma de madurez mediana
(un 10% de las hembras maduras a los 40 cm LM y 3 machos a 33 cm LM),
prevaleciendo fuera del área o temporada de pesca.
•
El calamar gigante se pesca frente a Sta. Rosalía, Baja California Sur, entre
mayo y octubre, y frente a Guaymas entre noviembre y mayo, indicando un
seguimiento del patrón alterno de surgencias de la región central del Golfo de
California.
•
La homogeneidad en la estructura poblacional en ambas costas sugiere que el
calamar gigante en el Golfo de California está compuesto por múltiples cohortes
pertenecientes a la misma población.
•
No se detectó ningún patrón de periodicidad reproductiva claro, siendo el ciclo
reproductivo extendido a todo el año con una baja proporción de hembras
maduras que probablemente desoven fuera de las áreas de pesca.
•
La fecundidad potencial de la forma grande (59-87.5 cm LM) del calamar
gigante fluctuó entre 11 y 32 millones de huevos. Es de esperar que esta
fecundidad sea superada en hembras aún mayores.
•
La forma gigante del calamar gigante madura y tiene una longevidad próxima
o poco mayor al año. La forma mediana madura antes, a los 6-7 meses de edad.
•
La dieta del calamar gigante en el Golfo de California se compone
básicamente
de
mictófidos
nictoepipelágicos
abundantes,
principalmente
Benthosema panamense. Otros organismos mesopelágicos y neríticos son de
importancia secundaria en su dieta.
•
Las áreas de surgencias del centro del Golfo de California donde se captura el
calamar gigantes representan zonas de forrajeo donde el calamar encuentra
grandes
concentraciones
de
mictófidos
nictoepipelágicos
y
madura
consecutivamente durante todo el año. La abundancia de alimento y las bajas
CONCLUSIONES
348
temperaturas medioambientales favorecen el desarrollo rápido de una forma
gigante de madurez tardía.
LITERATURA CITADA
349
LITERATURA CITADA
Alford, R. A. y G. D. Jackson. 1993. Do cephalopods and larvae of other taxa grow
asymptotically? The American Naturalist, 141(5): 717-728.
Álvarez-Borrego, S. 1983. Gulf of California. pp. 427-449 En Ecosystems of the
World: Estuaries and enclosed seas. B. H. Ketchum (ed.). Amsterdam,
Elsevier.
Álvarez-Borrego, S. y J. R. Lara-Lara. 1991. The physical environment and
productivity of the Gulf of California. In: Dauphin, J.P. y B. Simoneit (Eds.),
The Gulf and Peninsular Province of the Californias. Amer. Assoc. Petrol.
Geol. Mem., 47: 555-567.
Álvarez-Borrego, S. y R. A. Schwartzlose. 1979. Masas de agua del Golfo de
California. Ciencias Marinas, 6 (1y2): 43-63.
Álvarez-Borrego, S., J. A. Rivera, G. Gaxiola-Castro, M. J. Acosta-Ruiz y R. A.
Schwartzlose. 1978. Nutrientes en el Golfo de California. Ciencias Marinas,
5(2): 53-71.
Alverson, F. G. 1961. Daylight surface occurrence of myctophid fishes off the coast
of Central America. Pac. Sci., 15(3): 483.
Alverson, F. G. 1963. The food of yellowfin and skipjack tunas in the eastern
tropical Pacific Ocean. Bull. Inter-Am. Trop. Tuna Comm., 7: 293-396.
Amaratunga, T. 1983. The role of cephalopods in the marine ecosystem. pp. 379415. In J. F. Caddy (Ed.), Advances in assessment of world cephalopod
resources. FAO Fish. Tech. Pap., 231.
Anderson, M. E. 1978. Notes on the cephalopods of Monterey Bay, California, with
new records for the area. The Veliger, 21(2): 255-262.
Anónimo. 1992. El calamar de México, una alternativa de producción. Informe no
publicado del INP, Secretaría de la Pesca, México. 178 pp.
Anónimo. 1999. Report of the Kaiyo Maru cruise for study on the two
ommastrephid squids, Dosidicus gigas and Ommastrephes bartrami, in the
Pacific Ocean, during September 11 – December 24, 1997. Fisheries Agency
of Japan, 1-161 pp.
Antonelis Jr., G. A., C. H. Fiscus y R. L. DeLong. 1984. Spring and summer prey of
California sea lions, Zalophus californianus, at San Miguel Island, California,
1978-79. Fish. Bull., 82(1): 67-76.
Araya, H. 1983. Fishery, biology and stock assessment of Ommastrephes bartrami
in the North Pacific Ocean. Mem. Nat. Mus. Victoria, 44: 269-283.
Arenas-Fuentes, P. y A. Díaz de León-Corral. 1997. How to achieve sustainable
fisheries development in a developing country: the case of México. In
Hancock, D. A., D. C. Smith, A. Grant y J. P. Beumer, Developing and
LITERATURA CITADA
350
sustaining world fisheries resources. The state of science and management.
2nd World Fisheries Congress, Brisbane, Australia. CSIRO. Pp. 586-592.
Argüelles, J. y C. Yamashiro. 1997. Estimación de la población del calamar
gigante Dosidicus gigas en el litoral peruano mediante el análisis de
cohortes. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 72: 3-24.
Argüelles-Torres, J. 1996. Crecimiento y reclutamiento del calamar gigante Dosidicus
gigas en el Perú (1991 a 1994). Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 23: 14 pp.
Arkhipkin, A. I. 1989a. Taxonomic description plan, collection and processing
technique used for statoliths of squid and cuttlefish. Zool. Zhu., 68 (3): 115120. (En ruso, resumen en inglés).
Arkhipkin, A.I., 1989b. Age and growth of squids of family Ommastrephidae. Ph. D.
Thesis Abstract. Shirshov Institute of Oceanology, Moscow, 25 pp. [en ruso]
Arkhipkin, A. 1990. Edad y crecimiento del calamar (Illex argentinus). Frente
Marítimo, 6(A): 25-35.
Arkhipkin, A. I. 1991. Methods for cephalopod age and growth studies with
emphasis on statolith ageing techniques. In P. Jereb, S. Ragonese y S. v.
Boletzky, eds. Squid age determination using statoliths, pp. 11-17.
Proceedings of the international workshop, 9-14 October 1989, Istituto di
Tecnologia della Pesca e del Pescato, N.T.R.-I.T.P.P. Publ. Especial No.
1,Mazara del Vallo, Sicilia, Italia. 127 pp.
Arkhipkin, A. I. 1996a. Geographical variation in growth and maturation of the squid
Illex coindetii (Oegopsida, Ommastrephidae) off the North-west African coast.
J. mar. biol. Ass. U.K., 76: 1091-1106.
Arkhipkin, A. 1996b. Age and growth of planktonic squids Cranchia scabra and
Liocranchia reinhardti (Cephalopoda, Cranchiidae) in epipelagic waters of the
central-east Atlantic. J. Plankton Res., 18(9): 1675-1683.
Arkhipkin, A. I. y V. A. Bizikov. 1991. Comparative analysis of age and growth rates
estimation using statoliths and gladius in squids. 1991. In P. Jereb, S.
Ragonese y S. v. Boletzky, eds. Squid age determination using statoliths, pp.
19-33. Proceedings of the international workshop, 9-14 October 1989, Istituto
di Tecnologia della Pesca e del Pescato, N.T.R.-I.T.P.P. Publ. Especial No.
1,Mazara del Vallo, Sicilia, Italia. 127 pp.
Arkhipkin, A., V. Laptikhovsky. 1994. Seasonal and interannual variability in growth
and maturation of winter spawning Illex argentinus (Cephalopoda,
Ommastrephidae) in the Southwest Atlantic. Aquat. Living Resourc., 7: 221232.
Arkhipkin, A. y A. Mikheev. 1992. Age and growth of the squid Sthenoteuthis
pteropus (Oegopsida, Ommastrephidae) from the Central-East Atlantic. J.
Exp. Mar. Biol. Ecol., 163: 261-276.
LITERATURA CITADA
351
Arkhipkin, A. I. y S. A. Murzov. 1986a. Statolith morphology, growth and
development in squids of the family Ommastrephidae from the south-eastern
part of Pacific Ocean. Zool. Zhu., 65 (4): 499-505. (En ruso, resumen en
inglés).
Arkhipkin, A. I. y S. A. Murzov. 1986b. Age and growth of the jumbo squid
Dosidicus gigas. In Ivanov, B. G., Resources and fishery perspectives of
squid of the world ocean. pp. 107-123 Moscú, VNIRO Press (En ruso,
resumen en inglés).
Arkhipkin, A. I. y A. V. Parfenyuk. 1986. Horizontal and vertical distribution of
young squid Dosidicus gigas in the area of the Peru Basin. In Ivanov, B. G.,
Resources and fishery perspectives of squid of the world ocean. pp. 101-107
Moscú, VNIRO Press (En ruso, resumen en inglés).
Arkhipkin, A. y J. A. A. Perez. 1998. Life-history reconstruction. In Rodhouse, P.
G., E. G. Dawe y R K. O’Dor (Eds.), Squid recruitment dynamics: The genus
Illex as a model, the commercial Illex species and influences on variability.
FAO Fish. Tech. Paper, 376: 157-180.
Arkhipkin, A. I. y N. V. Silvanovich. 1997. Age, growth and maturation of the squid
Martialia hyadesi (Cephalopoda, Ommastrephidae) in the south-west Atlantic.
Antartic Sci., 9(4): 373-380.
Arkhipkin, A., V. Laptikhovsky y A. Golub. 1999. Population structure and growth of
the squid Todarodes sagittatus (Cephalopoda: Ommastrephidae) in northwest African waters. J. Mar. Biol. Ass. U.K., 79: 467-477.
Arkhipkin, A., P. Jereb y S. Ragonese. 2000. Growth and maturation in two
succesive groups of the short-finned squid, Illex coindetii from the Strait of
Sicily (central Mediterranean). ICES J. Mar. Sci., 57: 31-41.
Arvizu-Martínez, J., E. García-Romero e I. Morales-Alemán. 1974. Estudio
preliminar sobre langostilla, Pleuroncodes planipes Stimpson (Crustacea:
Galatheidae), de la costa occidental de Baja California y Golfo de California.
Inst. Nal. Pesca, México, Ser. Cient., 1: 1-10.
Aurioles-Gamboa, D. 1991. Otolith size versus weight and body-length
relationships for eleven fish species of Baja California, Mexico. Fish. Bull., 89:
107-706.
Aurioles-Gamboa, D., M. I. Castro-González y R. Pérez-Flores. 1994. Annual mass
strandings of pelagic red crabs, Pleuroncodes planipes (Crustacea: Anomura:
Galatheidae), in Bahia Magdalena, Baja California Sur, Mexico. Fish. Bull.,
92: 464-470.
Bacon, L. 1998. Weather's windfall: El Niño fosters giant squid. Oregon Business
Chanel- Newsnet, No. 395.
Badan-Dangon, A., C. J. Koblinsky y T. Baumgartner. 1985. Spring and summer in
the Gulf of California: observations of surface thermal patterns. Oceanologica
Acta, 8, 13–22.
LITERATURA CITADA
352
Baral, A. A. 1967a. Some data on the biology of Southeastern Pacific squid. Ryb.
Khoz., 43(8): 15-17. [En ruso]
Baral, A. A. 1967b. Peculiarities of finding and catching squids. Ryb. Khoz, 9: 3941. [En ruso]
Barham, E. G. 1970. Deep-sea fishes: lethargy and vertical orientation. P. 100-118.
In G. B. Farguhar (ed.), Proc. Int. Symp. Biological Sound Scattering in the
Ocean. Scient. Rep. Maury Center Ocean, Vol. 5.
Bartsch, P. 1935. An invasion of Monterey Bay by squids. Nautilus, 48(3): 107-108.
Bazanov, S. I. 1986. Feeding behaviour of Dosidicus gigas and some quantitative
aspects of its feeding. In Ivanov, B. G., Resources and fishery perspectives of
squid of the world ocean. pp. 124-131. Moscú, VNIRO Press [En ruso,
resumen en inglés]
Beebe, W. y M. Vander Pyl. 1944. Eastern Pacific expeditions of the New York
Zoological Society. 33. Family Myctophidae. Zoologica, N. Y., 29(9): 59-95.
Beddington, J. R., A. A. Rosenberg, J. A. Crombie y G. P. Kirkwood. 1990. Stock
assessment and the provision of management advice for the short fin squid
fishery in Falkland Islands waters. Fish. Res., 8: 351-365.
Benites, C. 1985. Resultado de las investigaciones biológico-pesqueras de la jibia
Dosidicus gigas (d’Orbigny, 1835) en el litoral peruano de julio 1983 a marzo
1984. En: A. E. Treseira (ed.), Anales del Congreso Nacional de Biología
Pesquera. 28 Jun.-1 Jul., 1984, Trujillo, Perú: 10-15.
Benites, C. y V. Valdivieso. 1986. Resultados de la pesca exploratoria de 1978/80
y desembarque de cefalópodos pelágicos en el litoral peruano. Bol. Inst. Mar
Perú, 10(5): 139 pp.
Bennet, B. A. 1978. Underwater observations of the squid Illex illecebrosus in the
Newfoundland inshore waters. In N. Balch, T. Amaratunga y R. K. O’Dor
(Eds.). Proceedings of the workshop on the squid Illex illecebrosus.
Dalhousie Univ., Halifax, Nova Scotia, May 1978. Tech. Rep. Fish. Mar.
Serv., Envir. Can., 833: 12.1-12.9.
Berry, S. S. 1911. Notes on some cephalopods in the collection of the University of
California. Univ. Calif. Publs. Zool., 8(7): 301-310, pls. 20-21.
Berry, S. S. 1912. A review of the cephalopods of Western North America. Bull.
Bur. Fish. Wash., 30: 269-336.
Bizikov, V. A. 1991. Squid gladius: its use for the study of growth, age,
intraespecies structure and evolution (on the example of the family
Ommastrephidae). Tesis doctoral, Inst. Oceanología, Acad. Ciencias URSS,
Moscú, 513 pp. (En ruso, resumen en inglés).
Bizikov, V. A. 1995. Growth of Sthenoteuthis oualaniensis, using a new method
based on gladius microestructure. ICES mar. Sci. Symp., 199: 445-458.
LITERATURA CITADA
353
Blake, D. A. 1982. The successful introduction and promotion of a new product:
grande calamari. Proceedings of the International Squid Symposium. August
9-12, 1981. Boston, Massachusetts. Pp. 287-294. Unipub, New York
Boyd, C. M. 1967. The benthic and pelagic habitats of the red crab, Pleuroncodes
planipes. Pac. Sci., XXI: 394-403.
Boyle, P. R. 1990. Cephalopod biology in the fisheries context. Fish. Res. 8: 303321.
Bray, N. A. 1988a. Thermohaline circulation in the Gulf of California. J. Geophys.
Res., 93(C5): 4993-5020.
Bray, N. A. 1988b. Water mass formation in the Gulf of California. J. Geophys.
Res., 93(C8): 9223-9240.
Bray, N. A. y J. M. Robles. 1991. Physical oceanography of the Gulf of California.
In: Dauphin, J. P. y B. Simoneit (Eds.), The Gulf and Peninsular Province of
the Californias. Amer. Assoc. Petrol. Geol. Mem., 47: 511–553.
Breiby, A. y M. Jobling. 1985. Predatory role of the flying squid (Todarodes
sagittatus) in North Norwegian waters. NAFO Sci. Coun. Studies, 9: 125-132.
Brewer, G. D. 1973. Midwater fishes from the Gulf of California and adjacent
eastern tropical Pacific. Bull. Los Angeles Co. Mus. Nat. Hist., 242: 1-47.
Brito-Castillo, L., E. Alcántara-Razo, R. Morales-Azpeitia y C. A. Salinas-Zavala.
2000. Temperaturas del Golfo de California durante mayo y junio de 1996 y
su relación con las capturas de calamar gigante (Dosidicus gigas D’Orbigny,
1835). Ciencias Marinas, 26(3): 413-440.
Brongersma-Sanders, M. 1957. Mass mortality in the sea. In J. W. Hedgpeth (Ed.),
Treatise on marine ecology and paleoecology, Vol. 1 Ecology. Mem. Geol.
Soc. America, 67(1): 941-1010, 7 figs.
Brown, D. W. 1974. Hydrography and midwater fishes of three contiguous oceanic
areas off Santa Barbara, California. Nat. Hist. Mus. Los Angeles Co. Cont. in
Sci., 261: 1-30.
Brunetti, N.E. 1990. Escala para la identificación de estadios de madurez sexual
del calamar (Illex argetinus). Frente Marítimo, 7 (Sec. A): 45-51.
Burukovsky, R. N., T. V. Zuev, Ch. M. Nigmatullin y M. A. Tzimbal. 1977.
Methodological principles of plotting scales of reproductive maturing systems
in female squids, based on Sthenoteuthis pteropus (Cephalopoda:
Ommastrephidae). Zool. Zh., 56(12): 1781-1791 [En ruso]. Traducción al
inglés por Language Services Branch, NMFS, NOAA, U.S. Dep. Comm.:
13pp.
Caddy, J. F. 1983. The cephalopods: factors revelant to their population dynamics
and to the assessment and management of stocks. In J. F. Caddy (Ed.).
LITERATURA CITADA
354
Advances in assessment of world cephalopod resources. FAO Fish. Tech.
Pap., 231: 416-452.
Caddy, J. F. 1991. Daily rings on squid statoliths: an opportunity to test standard
population models? In P. Jereb, S. Ragonese y S. v. Boletzky, eds. Squid
age determination using statoliths, pp. 53-66. Proceedings of the international
workshop, 9-14 October 1989, Istituto di Tecnologia della Pesca e del
Pescato, N.T.R.-I.T.P.P. Publ. Especial No. 1, Mazara del Vallo, Sicilia, Italia.
127 pp.
Cailliet, G. M. 1977. Several approaches to the feeding ecology of fishes. P. 1-13.
In C. A. Simenstad y S. J. Lipovsky, Fish food habits studies. 1st Pacific
Northwest Technical Workshop Proceedings, Astoria, OR, October 13-15
1976. Washington Sea Grant, Univ. of Washington, Seattle, WA.
Cassie, R.M., 1954. Some uses of probability paper in the analysis of size
frequency distributions. Aust. J. Mar. Freshwater Res. 5, 513–522.
Castillo-Portugal, A. C. 1997. Crecimiento y biología reproductiva de Dosidicus
gigas “pota” frente a las costas del Perú durante 1995. Tesis de Licenciatura.
Univ. Autónoma de Trujillo, Trujillo, Perú. 56 pp.
Chávez, H. y R. Ramos-Padilla. 1974. Informe de las actividades de pesca
exploratoria efectuadas con el barco “Louis Caubriere”, en aguas nacionales
del Pacífico, durante 1968 y 1969. S.I.C, Subsecretaria de Pesca, Mexico.
Serie Informativa, INP/SI: i22, 30 pp, 2 figs.
Chesalin, M. V. 1985. On the nutrition of Sthenoteuthis pteropus (Steenstrup,
1855) with Myctophidae (Pisces). 75-80 [En ruso con resumen en inglés]
Chesalin, M. V. 1994. Distribution and biology of the squid Sthenoteuthis
oualaniensis in the Arabian Sea. Hydrobiol. J., 30(2): 61-73.
Chesalin, M. V. y V. Ye. Giragosov. 1993. Egg-mass and embrional development
of the purple squid Sthenoteuthis oualaniensis (the giant Arabian Sea form) in
experimental conditions. Okeanologiya, 33(1): 116-120. [En ruso con
resumen en inglés]
Clark F.N. 1934. Maturity of the California sardine (Sardina caerulea), determined
by ova diameter measurements. Fish. Bull., 42 (1): 1-49.
Clark, F. N. y J. B. Phillips. 1936. Commercial use of jumbo squid, Dosidicus gigas.
Calif. Fish Game, 22(2): 143-144.
Clarke, M. R. 1965. Large light organs on the dorsal surfaces of the squids
Ommastrephes pteropus, Symplectoteuthis oulaniensis, and Dosidicus gigas.
Proc. Malac. Soc. Lond., 36: 319-321.
Clarke, M. R. 1966. A review of the systematics and ecology of oceanic squids.
Adv. Mar. Biol., 4: 91-300.
LITERATURA CITADA
355
Clarke, M. R. 1978. The cephalopod statolith – An introduction to its form. J. Mar.
Biol. Ass. U. K., 58(3): 701-712.
Clarke, M. R. 1986. A handbook for the identification of cephalopod beaks.
Clarendon Press, Oxford. 273 p.
Clarke, M. R. y J. E. Fitch. 1979. Statoliths of cenozoic teuthoid cephalopods from
North America. Palaeontology, 22(2): 479-511.
Clarke, M. R., N. MacLeod y O. Paliza. 1976. Cephalopods remains from the
stomachs of sperm whales caught off Peru and Chile. J. Zool. 180, 477-493.
Clarke, R. y O. Paliza. 2000. The Humboldt Current squid Dosidicus gigas
(Orbigny, 1835). Rev. Biol. Mar. y Ocean., 35(1): 1-39.
Clarke, R., A. Aguayo L. y S. Basulto del Campo. 1978. Whale observation and
whale marking off the coast of Chile in 1964. Sci. Rep. Whale Res. Inst.
Tokyo, 30: 117-177.
Clarke, R., O. Paliza y A. Aguayo L. 1988. In G. Pirelli (Ed.), Investigations on
Cetacea, 21: 53-195. Sperm whales of the Southeast Pacific. Part IV:
Fatness, food and feeding.
Clarke, R., O. Paliza y A. Aguayo. 1993. Riesgo para la recuperación de la
existencia de cachalotes en el Pacífico sureste debido al desarrollo de la
pesca de la pota. Bol. Lima, 85: 73-78.
Clarke, T. A. 1973. Some aspects of the ecology of lanternfishes (Myctophidae) in
the Pacific ocean near Hawaii. Fish. Bull., 71(2): 401-433.
Coelho M. L. 1985. Review of the influence of oceanographic factors on
cephalopod distribution and life cycles. NAFO Sci. Stud., 9: 47-57.
Coelho M. L. 1990. Gametogenesis in the squid Illex illecebrosus. Journal of
Cephalopod Biology, 1: 75-90.
Coelho, M. L., T. Amaratunga y H. Dupouy. 1982. Some histological observations
on gonadal development of Illex illecebrosus (Le Sueur). NAFO SCR Doc.
82/VI/30: 13 p.
Cole, K. S. y D. L. Gilbert. 1970. Jet propulsion of squid. Biol. Bull., 138(3): 245246.
Collard, S. B. 1970. Forage of some eastern Pacific midwater fishes. Copeia,
1970(2): 348-354.
Croker, R. S. 1937. Further notes on the jumbo squid, Dosidicus gigas. Calif. Fish
Game, 23(3): 246-247.
Crow, M. E. 1982. Some statistical techniques for analyzing the stomach contents
of fish. In G. M. Cailliet y C. A. Simenstad (eds.), Gutshop’81, Fish food
habits studies. Proceedings of the Third Pacific Workshop, December 6-9,
1981, Pacific Grove, CA, p. 8-15. Washington Sea Grant Publ., Univ.
Washington, Seattle.
LITERATURA CITADA
356
Dalpadado, P. y J. Gjøsæter. 1988. Feeding ecology of the lanternfish
Benthosema pterotum from the Indian Ocean. Mar. Biol., 99: 555-567.
Dawe, E. G. y Y. Natsukari. 1991. Light microscopy. In P. Jereb, S. Ragonese y S.
v. Boletzky, eds. Squid age determination using statoliths, pp. 83-95.
Proceedings of the international workshop held in the Istituto di Tecnologia
della Pesca e del Pescato, 9-14 October 1989. N.T.R.-I.T.P.P. Publ. Especial
No. 1, Mazara del Vallo, Sicilia, Italia. 127 pp.
Dawe, E. G., R. K. O’Dor, P. H. Odense y G. V. Hurley. 1985. Validation and
application of an ageing technique for short-finned squid (Illex illecebrosus).
J. Northw. Atl. Fish. Sci., 6: 107-116.
Dawe, E. G., E. L. Dalley y W. W. Lidster. 1997. Fish prey spectrum of short-finned
squid (Illex illecebrosus) at Newfounland. Can. J. Fish. Aquat. Sci., 54(Suppl.
1): 200-208.
de Sylva. 1962. Red-water blooms off northern Chile, April-May 1956, with
reference to the ecology of the swordfish and the striped marlin. Pac. Sci.,
XVI: 271-279.
Dewees, C. M. y R. J. Price. 1982. Overview of the squid fishery on the Pacific
coast of the United States. Proceedings of the International Squid
Symposium. August 9-12, 1981. Boston, Massachusetts. Pp. 197-212.
Unipub, New York
Dilly, P. N . 1976. The structure of some cephalopod statoliths. Cell. Tiss. Res.,
175: 147-163.
Doyle, J. 1998. Captured jumbo squid dies. San Francisco Chronicle, October 2
Duncan, D. D. 1941. Fighting giants of the Humboldt. Nat. Geog. Mag., 79(3): 373400.
Ehrhardt, N. 1991. Potential impact of a seasonal migratory jumbo squid
(Dosidicus gigas) stock on a Gulf of California sardine (Sardinops sagax
caerulea) population. Bull. Mar. Sci., 49(1-2): 325-332.
Ehrhardt, N. M., P. S. Jacquemin, A. Solís N., F. García B., G. González D., J.
Ortiz C. y P. Ulloa R. 1982a. Crecimiento del calamar gigante Dosidicus
gigas en el Golfo de California, México, durante 1980. Ciencia Pesquera, 3:
33-40.
Ehrhardt, N. M., P. S. Jacquemin, G. González D., P. Ulloa R., F. García B., J. G.
Ortiz C. y A. Solís N. 1982b. Descripción de la pesquería del calamar gigante
Dosidicus gigas durante 1980 en el Golfo de California. Flota y poder de
pesca. Ciencia Pesquera, 3: 41-60.
Ehrhardt, N. M., P. S. Jacquemin, F. García B., G. González D., J. M. López B., J.
Ortiz C. y A. Solís N. 1983a. Summary of the fishery and biology of the jumbo
squid (Dosidicus gigas) in the Gulf of California, Mexico. Mem. Nat. Mus.
Victoria, 44: 305-311.
LITERATURA CITADA
357
Ehrhardt, N. M., P. S. Jacquemin, F. García B., G. González D., J. M. López B., J.
Ortiz C. y A. Solís N. 1983b. On the fishery and biology of the giant squid
Dosidicus gigas in the Gulf of California, Mexico. In J. F. Caddy (Ed.).
Advances in assessment of world cephalopod resources. FAO Fish. Tech.
Pap., 231: 306-339.
Ehrhardt, N. M., A. Solís N, P. S. Jacquemin, J. G. Ortiz C., P. Ulloa R., G.
González D. y F. García B. 1986. Análisis de la biología y condiciones del
stock del calamar gigante Dosidicus gigas en el Golfo de California, México,
durante 1980. Ciencia Pesquera, 5: 63-76.
Enríquez-Paredes, L. M. 1999. Estructura genética de las agregaciones de
calamar gigante (Dosidicus gigas) en el Golfo de California, México. Tesis de
Maestría, Fac. Ciencias Marinas, UABC, 85 pp.
FAO. 2000a. Fishstat Plus: Universal software for fishery statistical time series.
Version 2.3. Fisheries Dep., Fishery Information, Data and Statistics Unit.
FAO. 2000b. Estadísticas de pesca. Capturas. 1998. Vol. 86/1: 713pp.
Fernández, F. y J. A. Vásquez. 1995. La jibia Dosidicus gigas (Orbigny, 1835) en
Chile: análisis de una pesquería efímera. Estud. Oceanol., 14: 17-21.
Férussac A. E. y Orbigny, A. d'. 1835-48. Historie naturelle générale et particulière
des Céphalopodes acétabulifères. Paris, 2 vols. text y atlas.
Filippova, J. A. 1971. The distribution of squids in the pelagic waters of the World
Ocean. In Fundamentals of the biological productivity of the oceans and their
exploration. Nauka, Moscú. 89-101 pp. [En ruso]
Filippova, J. A., 1974. On the feeding habits of oceanic squid of the family
Ommastrephidae. Trudy VNIRO, 99: 123-132. [En ruso con resumen en
inglés]
Fitch, J. E. 1969a. Fossil lanternfish otoliths of California, with notes on fossil
Myctophidae of North America. L. A. County Mus. Nat. Hist., Contribs. in Sci.,
173: 20 pp.
Fitch, J. E. 1969b. Fossil records of certain schooling fishes of the Californian
Current system. CalCOFI Rep., 13: 71-80.
Fitch, J. E. 1976. Food habits of the jumbo squid, Dosidicus gigas. CalCOFI
Conference Abstracts for 1976, p. 21.
Fitch, J. E. y R. L. Brownell, Jr. 1968. Fish otoliths in cetacean stomachs and their
importance in interpreting feeding habits. J. Fish. Res. Bd. Canada, 25(12):
2561-2574.
Forsythe, J. W. y W. F. Van Heukelem. 1987. Growth. Pp. 135-156. In P. R. Boyle
(Ed.), Cephalopod Life Cycles Vol. II, Comparative reviews. Academic Press,
London: 441 pp.
LITERATURA CITADA
358
Gaevskaya, A. V. y Ch. M. Nigmatullin. 1976. Biotic relationships of
Ommastrephes bartrami (Cephalopoda, Ommastrephidae) in the North and
South Atlantic. Zool. Zhu, 12(12): 1800-1810.
Ganoza, F., J. Rubio, O. Morón y M. Girón. 1997. Investigaciones sobre el calamar
gigante o pota en primavera en el área de Puerto Pizarro a Paita. Crucero BIC
SNP-1 9609-10. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 65: 23-53.
García-Domínguez, F. A. y P. G. González-Ramírez. 1988. Observaciones sobre
la alimentación del calamar gigante (Dosidicus gigas) D’Orbigny, 1835
(Cephalopoda: Ommastrephidae) en el Golfo de California, México.
Memorias del IX Congreso Nacional de Zoología. 13-16 de Octubre 1987,
Villahermosa, Tabasco, México, pp. 147-150.
García-Pámanes, J. y A. Tripp-Quezada. 1979. Distribución de larvas de
cefalópodos en el área sur del Golfo de California. Reporte no publicado del
Curso Intensivo y avanzado de plancton impartido por la Dra. Angeles
Alavariño. IPN-CICIMAR. 27 pp.
García-Rodríguez, J. R. 1995. Observaciones sobre la pesquería del calamar
gigante en el Golfo de California. Informe no publicado de Pesquera México,
S.A. de C.V. 10 pp.
García-Tello, P. 1964. Nota preliminar sobre una observación de bioluminiscencia
en Dosidicus gigas (d'Orb.) Cephalopoda. Bol. Univ. Chile, 46: 27-28.
García-Tello, P. 1965. Utilización de la mandibula inferior de la jibia Dosidicus
gigas (D’Orb.) en el cálculo de su peso total. (Mollusca, Cephalopoda,
Ommastrephidae). Rev. Biol. Mar., 12(1, 2 y 3): 185-197.
García-Vázquez, S. 1990. La pesca del calamar gigante, Dosidicus gigas
(D’orbingy, 1835) en la costa occidental de Baja California durante 1989 y
1990. Resúmenes del VIII Congreso Nacional de Oceanografía. Escuela de
Ciencias del Mar, Mazatlán, Sinaloa, 21-23 noviembre 1990. p. 58.
Gaxiola-Castro, G., S. Álvarez-Borrego y R. A. Schwartzlose. 1978. Sistema de
bioxido de carbono en el Golfo de California. Ciencias Marinas, 5(2): 25-40.
Gaxiola-Castro, G., J. Garcia-Cordova, J. E. Valdez-Holguin y M. BotelloRuvalcaba. 1995. Spatial distribution of chlorophyll and primary productivity
in relation to winter physical structure in the Gulf of California. Cont. Shelf.
Res., 15(9): 1043-1059
Gilbert, J. Y. y W. E. Allen. 1943. The phytoplankton of the Gulf of California
obtained by the E. W. Scripps in 1939 and 1940. J. Mar. Res., 5: 89-110.
Gjøsæter, J. 1981. Abundance and production of lanternfish (Myctophidae) in the
western and northern Arabian Sea. FiskDir. Skr. Ser. HavUnders., 17: 215251.
LITERATURA CITADA
359
González, A. F. y A. Guerra. 1996. Reproductive biology of the short-finned squid
Illex coindetii (Cephalopoda, Ommastrephidae) of the Northeastern Atlantic.
Sarsia, 81: 107-118.
Gray, J. E. 1849. Catalogue of the Mollusca in the collection of the British Museum.
Part I. Cephalopoda antepedia. 164 pp. London, British Museum Nat. Hist.
Guerra, A. y G. Pérez-Gándaras. 1983. La pesquería mundial de cefalópodos:
situación actual y perspectivas. Inf. Técn. Inst. Inv. Pesq., 102-104: 141 pp.
Guerrero-Escobedo, F. J. 1991. Prospección de calamar gigante en la costa
oriental de Baja California Sur, México en 1991. Informe Técnico, CRIP La
Paz, 11 p.
Guerrero-Escobedo, F. J., F. Galván-Magaña, G. León-Carballo y M. A. ReineckeReyes. 1992. Abundancia relativa y composición de tallas del calamar
gigante Dosidicus gigas, D’Orbigny (1935), en la costa oriental de Baja
California Sur, México. Manuscrito no publicado. IV Congreso de la
Asociación de Investigadores del Mar de Cortés. Septiembre 2–4, 1992,
Ensenada, B.C., México. 14 pp.
Guerrero-Escobedo, F. J., F. Galván-Magaña, G. León-Carballo y M. A. ReineckeReyes. 1995a. Prospección de calamar gigante en la costa oriental de Baja
California Sur, México 1991. Manuscrito no publicado. Segundo Congreso
Nacional de Ciencia y Tecnología del Mar. 23–25 Noviembre 1995, San
Carlos, Guaymas, Sonora. 11 pp.
Guerrero-Escobedo, F.J., R. de la Rosa-Pacheco y A. A. Flores-Santillán. 1995b.
Descripción general de la pesquería del calamar gigante en Santa Rosalía,
B.C.S. Manuscrito no publicado. Segundo Congreso Nacional de Ciencia y
Tecnología del Mar. 23–25 Noviembre 1995, San Carlos, Guaymas, Sonora.
25 pp.
Gulland, J. A. 1970. The fish resources of the ocean. FAO Fish Tech. Pap., 97:
425 pp.
Hall, H. 1990. Mugged by a squid! Ocean Realm, 1990: 6-8.
Hamabe, M., T. Kawakami, Y. Warabe, T. Okutani y H. Ikeda. 1976. Review of
cephalopod resources and their explotation by Japan. FAO Fish. Rep., 170
(Suppl. 1): 1-3.
Hamman, M. G. y M. A. Cisneros-Mata. 1989. Range extension and commercial
capture of the northern anchovy, Engraulis mordax Girard, in the Gulf of
California, Mexico. Calif. Fish Game, 75(1): 49-53.
Hammann, M. G., J. S. Palleiro-Nayar y O. Sosa-Nishizaki. 1995. The effects of
the 1992 El Niño on the fisheries of Baja California, Mexico. CalCOFI Rep.,
36: 127-133.
LITERATURA CITADA
360
Hammann, M.G., T. R. Baumgartner y A. Badan-Dangon. 1988. Coupling of the
Pacific sardine (Sardinops sagax caeruleus) life cycle with the Gulf of
California pelagic environment. CalCOFI Rep. 29, 102–109.
Hanlon, R. T. y J. B. Messenger. 1996. Cephalopod behaviour. Cambridge Univ.
Press, Gran Bretaña. 232 p.
Harman, R. F., R. E. Young, S. B. Reid, K. M. Mangold, T. Suzuki y R. F. Hixon.
1989. Evidence of multiple spawning in the tropical oceanic squid
Stenoteuthis oualaniensis (Teuthoidea: Ommastrephidae). Mar. Biol., 101:
513-519.
Hastie, L. C., J. B. Joy, G. J. Pierce y C. Yau. 1994. Reproductive biology of
Todaropsis eblanae (Cephalopoda: Ommastrephidae) in Scottish waters. J.
Mar. Biol. Ass. U.K. 74, 367–382.
Hatfield, E. M. C. y P. G. Rodhouse. 1994. Migration as a source of bias in the
measurement of cephalopod growth. Antarctic Science, 6(2): 179-184.
Hendrickx, M. E. y F. D. Estrada-Navarrete. 1996. Los camarones pelágicos
(Crustacea: Dendrobranchiata y Caridea) del Pacífico mexicano. CONABIO e
ICML-UNAM, México. 157 pp
Hernández-Herrera, A., E. Morales-Bojórquez, M. O. Nevares Martínez, A. Balmori
Ramírez y G. I. Rivera Parra. 1996. Distribución de tallas y aspectos de la
reproducción del calamar gigante (Dosidiscus gigas) en el Golfo de
California, México, en 1996. Ciencia Pesquera, 12: 85-89.
Hernández-Herrera, A., E. Morales-Bojórquez, M. A. Cisneros-Mata, M. O.
Nevárez-Martínez y G. I. Rivera-Parra.1998. Management strategy for the
giant squid (Dosidicus gigas) fishery in the Gulf of California, Mexico.
CalCOFI Rep., 39: 212-218.
Hochberg, F. G. Jr. y W. Gordon. 1980. Cephalopoda: The squids and octopuses.
Chapter 17 In Morris, R. H., D. P. Abbott and E. C. Haderlie (Eds.), Intertidal
Invertebrates of California. Stanford Univ. Press. Stanford, California. 429444 pp.
Hoffman, M. 1979. The use of Pielou’s method to determine sample size in food
studies. In J. Lipovsky, J. y C. A. Simenstad (Eds.), Gutshop ‘78, Fish food
habits studies Proceedings of the Second Pacific Northwest Technical
Workshop, October 10-13, 1978, Maple Valley, WA, p. 56-61. Washington
Sea Grant Publ., Univ. Washington, Seattle.
Holguín-Quiñones, O. E. 1976. Catálogo de especies marinas de importancia
comercial en Baja California Sur. Inst. Nal. Pesca, México. V + 118 pp.
Hopkins, T. L. y R. C. Baird. 1977. Aspects of the feeding ecology of oceanic
midwater fishes. In Andersen, N. R. y B. J. Zahuranec (Eds.), Oceanic sound
scattering prediction. Plenum Press, New York, pp 325-360.
LITERATURA CITADA
361
Hunter, J. R. 1985. Preservation of northern anchovy in formaldehyde solution. In
R. Lasker (Ed.), An egg production method for estimating spawning biomass
of pelagic fish: Application for the northern anchovy, Engraulis mordax. NOAA
Tech. Rep. NMFS, 36. Pp. 63-66.
Hunter, J. R. y B. J. Macewicz. 1985. Measurement of spawning frequency in
multiple spawning fishes. In R. Lasker (Ed.), An egg production method for
estimating spawning biomass of pelagic fish: Application to the northern
anchovy, Engraulis mordax, p. 79-94. U.S. Dep. Commer., NOAA Tech. Rep.
NMFS, 36.
Hurley, G. V. y P. Beck. 1979. The observations of growth rings in statoliths from
the ommastrephid squid, Illex illecebrosus. Bull. Amer. Malacol. Union, 1979:
23-29.
Ignell, S. 1991. The fisheries for neon flying squid (Ommastrephes bartrami) in the
central North Pacific Ocean. In J. A. Wetherall (Ed.), Biology, oceanography
and fisheries of the North Pacific Transition Zone and Subarctic Frontal Zone.
NOAA Tech. Rep. NMFS, 105: 97-111.
Ikeda, Y., Y. Sakurai y K. Shimazaki. 1991. Development of female reproductive
sexual maturation in the Japanese common squid Todarodes pacificus.
Nippon Suisan Gakkaishi, 57(12): 2243-2247. [En japonés con resumen en
inglés]
Ivanovic, M. L. y N. E. Brunetti. 1994. Food and feeding of Illex argentinus.
Antarctic Sci., 6(2): 185-193.
Iverson, I. L. K. y L. Pinkas. 1971. A pictorial guide to beaks of certain eastern
Pacific cephalopods. Calif. Dep. Fish Game, Fish. Bull., 152: 83-105.
Jackson, G. D. 1994. Applications and future potential on statolith increments
analysis in squids and sepioids. Can. J. Fish. Aquat. Sci., 51: 2612-2625.
Jackson, G. D. 1997. Age, growth and maturation of the deepwater squid
Moroteuthis ingens (Cephalopoda: Onychoteuthidae) in New Zealand waters.
Polar Biol., 17: 268-274.
Jackson, G. D. y J. H. Choat. 1992. Growth in tropical cephalopods: an analysis
based on statolith microstructure. Can. J. Fish. Aquat. Sci., 49: 218-228.
Jackson, G. D., A. I. Arkhipkin, V. A. Bizikov y R. T. Hanlon. 1993. Laboratory and
field corroboration of age and growth from statoliths and gladii of the loliginid
squid Speioteuthis lessoniana (Mollusca: Cephalopoda). In T. Okutani, R. K.
O’Dor y T. Kubodera (Eds), Recent advances in cephalopod fisheries biology.
Pp. 189-199. Contributed papers to 1991 CIAC Internatinal Symposium and
Proceedings of the Workshop on Age, Growth and Population Structure.
Tokay Univ. Press, Tokyo. 752 pp.
Jobling, M. y A. Breiby. 1986. The use and abuse of fish otoliths studies of feeding
habits of marine piscivores. Sarsia, 71: 265-274.
LITERATURA CITADA
362
Juanico, M. 1980. Developments in South American squid fisheries. Mar. Fish.
Rev., 42(7-8): 10-14.
Juanico, M. 1982. South American squid fisheries: some new aspects.
Proceedings of the International Squid Symposium. August 9-12, 1981.
Boston, Massachusetts. Unipub, New York: pp. 245-263.
Juanicó, M. 1983. Squid maturity scales for population analysis. pp. 341-378. In J.
F. Caddy (Ed.). Advances in assessment of world cephalopod resources.
FAO Fish. Tech. Pap., 231.
Juárez-Olvera, C. C. 1991. Distribución y abundancia de larvas de Myctophidae en
el Golfo de California, primavera 1985. Mem. Soc. Cienc. Nat. La Salle, 51
(135-136): 87-96.
Kalish, J. M., C. F. Greenlaw, W. G. Pearcy y D. V. Holliday. 1986. The biological
and acoustical structure of sound scattering layers off Oregon. Deep-Sea
Res., 33(5): 631-653.
Kashkina, A. A. y N. I. Kashkin. 1994. Mexican red crab Pleuroncodes planipes
Stimpson 1860 (Galatheidae) as an intermediate trophic link in the upwelling
ecosystem along the shores of Baja California. Oceanology, 33(4): 502-509.
Keen, A. M. 1971. Sea shells of tropical West America. Segunda edición. Stanford
Univ. Press, Stanford, California. 1064 pp.
Klett, A. 1982. Jumbo squid fishery in the Gulf of California, Mexico. Proceedings
of the International Squids Symposium, August 9-12, 1981, Boston,
Massachusetts. New-England Fisheries Development Found., Inc. Boston,
MA, USA. pp: 81-100.
Klett-Traulsen, A. 1981. Estado actual de la pesquería del calamar gigante en el
estado de Baja California Sur. Depto. Pesca México. Serie Cient., 21: 1-28.
Klett-Traulsen, A. 1996. Pesqueria de calamar gigante Dosidicus gigas. Pp 127149 In Casas-Valdez y G. Ponce-Diaz (eds.). Estudio del potencial pesquero
y acuícola de Baja California Sur. Vol. I, 350 pp.
Koronkiewicz, A. 1988. Biological characteristics of jumbo squid (Dosidicus gigas)
caught in open waters of the Eastern Central Pacific from October to
December 1986. ICES Documents 1988. Shellfish Committee (K:42, K:7,
K:2).-C.M. 1988/K:42: 15p.
Kreuzer, R. 1984. Cephalopods: handling, processing and products. FAO Fish.
Tech. Pap., 254: 108 pp.
Kristensen, T. K. 1980. Periodical growth rings in cephalopod statoliths. Dana, 1:
39-51.
Kuroiwa, M. 1998. Exploration of the jumbo squid, Dosidicus gigas, resources in
the Southeastern Pacific Ocean with notes on the history of jigging surveys
by the Japan Marine Fishery Resources Research Center. Pp. 89-105. In
LITERATURA CITADA
363
Okutani, T. (Ed.), Contributed papers to International Symposium on Large
Pelagic Squids, Tokyo, July 18-19, 1996. JAMARC. 269 pp.
Lane, F. W. 1960. Kingdom of the octopus. The life history of the Cephalopoda.
Sheridan House, New York. 300 pp.
Laptikhovsky, V. V. y Ch. M. Nigmatullin. 1992. Características reproductivas de
machos y hembras del calamar (Illex argentinus). Frente Marítimo, 12(A): 2337.
Laptikhovsky, V. V. y Ch. M. Nigmatullin. 1993. Egg size, fecundity and spawning
in females of the genus Illex (Cephalopoda: Ommastrephidae). ICES J. mar.
Sci., 50: 393-403.
Lavenberg, R. J. y J. E. Fitch. 1966. Annotated list of fishes collected by midwater
trawl in the Gulf of California, March-April 1964. Calif. Fish Game, 52(2): 92110.
Leal-Ocampo, R. 1994. Pesquería de calamar gigante Dosidicus gigas (D’Orbigny,
1835) en la zona norte del Pacífico mexicano. Tesis de Licenciatura,
CICIMAR, IPN, La Paz, B.C.S. 81 pp.
Lee, B. 1981. A preliminary study of oocyte development and fecundity in the
Oceanic squid, Symplectoteuthis oualaniensis Lesson (Cephalopoda:
Ommastrephidae) from the Eastern Tropical Pacific. Tesis de Maestría, San
Francisco State Univ.: 74 pp.
Lipiñski, M. R. 1979. Universal maturity scale for the commercialy-important squid
(Cephalopoda: Teuthoidea). The results of maturity classification of the Illex
illecebrosus (LeSueur, 1821) populations of the years 1973-1977. Res. Doc.
int. Commn NW. Atl. Fish., 79/II/38: 40 pp.
Lipiñski, M. 1980. Statoliths as a possible tool for squid age determination. NAFO
SCR Doc., 22: 17 pp.
Lipiñski, M. 1981. Statoliths as a possible tool for squid age determination. Bull.
Acad. Pol. Sci. (Cl. II), 28(10-11): 569-582.
Lipiñski, M. 1986. Methods for validation of squid age from statoliths. J. mar. biol.
Ass. U.K., 66: 505-526.
Lipiñski, M. R y T. B. Linkowski. 1988. Food of the squid Ommastrephes bartramii
(Lesueur, 1821) from the south-west Atlantic Ocean. S. Afr. J. mar. Sci., 6:
43-46.
Lipiñski, M. R. y L. G. Underhill. 1995. Sexual maturation in squid: Quantum or
continuum?. S. Afr. J. Mar. Sci., 15: 207-223.
Lipiñski, M., E. Dawe y Y. Natsukari. 1991. Introduction. In P. Jereb, S. Ragonese
y S. v. Boletzky (Eds.), Squid age determination using statoliths, pp. 77-81.
Proceedings of the international workshop, 9-14 October 1989, Istituto di
LITERATURA CITADA
364
Tecnologia della Pesca e del Pescato, N.T.R.-I.T.P.P. Publ. Especial No. 1,
Mazara del Vallo, Sicilia, Italia. 127 pp.
Longhurst, A. R. 1967. The pelagic phase of Pleuroncodes planipes Stimpson
(Crustacea, Galatheidae) in the California Current. CalCOFI Rep., XI: 142154.
Longhurst, A. R. 1969. Pelagic invertebrate resources of the California Current.
CalCOFI Rep., 13: 60-62.
Longhurst, A. R., C. J. Lorenzen y W. H. Thomas. 1967. The role of pelagic crabs
in the grazing of phytoplankton off Baja California. Ecology, 48: 190-200.
Lluch-Belda, D., F. J. Magallon y R. A. Schwartzlose. 1986. Large fluctuations in
the sardine fishery in the Gulf of California: possible causes. CalCOFI Rep.,
XXVII: 136-140.
Lluch-Cota, D., D. Lluch-Belda, S. Lluch-Cota, J. López-Martínez, M. NevárezMartínez, G. Ponce-Díaz, G. Salinas-Zavala, A. Vega-Velazquez, J. R. LaraLara, G. Hammann y J. Morales. 1999. Las pesquerías y El Niño. In V. O.
Magaña-Rueda (Ed.), Los impactos de El Niño en México. Dirección General
de Protección Civil, Secretaría de Gobernación, México. 229 pp.
MacGinitie, G.E. y N. MacGinitie. 1949. Natural History of Marine Animals.
McGraw-Hill, New York. 473 pp.
Mangold, K. 1983. Food, feeding and growth in cephalopods. Mem. Nat. Mus.
Victoria, 44: 81-92.
Mangold, K. 1987. Reproduction. Pp. 157-200. In P. R. Boyle (Ed.), Cephalopod
Life Cycles Vol. II, Comparative reviews. Academic Press, London: 441 pp.
Mangold, K. 1989. Reproduction, croissance et duree de vie. Pp. 493-552. In Traité
de Zoologie. Anatomie, systematique, biologie, T. V., fac. 4. Cephalopodes.
Masson, Paris.
Mangold, K., Froesch, D., R. Boucher-Rodoni y V. L. Rowe. 1975. Factors affecting
sexual maturation in Cephalopods. Pubbl. Staz. Zool. Napoli, 39(Suppl. I):
259-266,
Marcial-Ramos, R. W. 1996. Estructura poblacional, madurez sexual y
alimentación de Dosidicus gigas, desembarcada por la pesca artesanal en
Paita, septiembre de 1995 - agosto de 1996. Tesis de maestría. Univ. Nal. de
Trujillo, Trujillo, Perú. 28 pp., 5 tablas, 53 figs.
Mariátegui, L. y A. Taipe. 1996. Distribución y abundancia relativa del calamar
gigante (Dosidicus gigas) en el Perú. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 34: 3-27.
Mariátegui, L., R. Tafur, O. Morón y P. Ayón. 1997a. Distribución y captura del
calamar gigante Dosidicus gigas a bordo de buques calamareros en aguas
del Pacífico Centro Oriental y en aguas nacionales y adyacentes. Inf. Prog.
Inst. Mar Perú, 63: 3-36.
LITERATURA CITADA
365
Mariátegui, L., R., O. Morón, R. Vargas y B. Buitrón. 1997b. Prospección pesquera
del recurso calamar gigante o pota, Dosidicus gigas, Crucero BIP IMARPE V
9703-04. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 70: 29-45.
Mariátegui, L., R. Tafur, N. Domínguez, W. García y M. Nacarino. 1998a.
Distribución, captura y CPUE del calamar gigante Dosidicus gigas a bordo de
buques calamareros (27 de julio al 26 de agosto de 1997). Inf. Prog. Inst. Mar
Perú, 75: 23-50.
Mariátegui, L., G. Castillo, C. Ruiz, C. Pais, B. Díaz y O. Valladares. 1998b.
Pesquería artesanal del calamar gigante (Dosidicus gigas) en el litoral norte,
octubre a diciembre 1997. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 77: 27-38.
Mariátegui-Rosales, L., J. Hurtado-Jara, R. Tafur-Jiménez y T. Horita. 2001.
Summary report of the JAMARC-IMARPE joint survey of jumbo flying squid
(Dosidicus gigas), October and November 2000. JAMARC Rep., 14(2000): 17
pp.
Markaida, U. 1995. Caracterización de la dieta del pez espada (Xiphias gladius
Linnaeus, 1758) en la costa occidental de Baja California, México. Tesis de
Maestría, CICESE, Ensenada, México. 119 pp.
Markaida, U. y O. Sosa-Nishizaki. 2001. Reproductive biology of jumbo squid
Dosidicus gigas in the Gulf of California, 1995-1997. Fish. Res, 54(1): 63-82.
Martens, E. von. 1894. Vorlage der Sculpe und des Kiefers eines grossen
Tintenfishes (Ommastr. gigas). Sitzungs-Berichte der Gesellschaft Naturforschender Freunde zu Berlin, 1894: 234-235.
Masuda, S., K. Yokawa, A. Yatsu y S. Kawahara. 1998. Growth and population
structure of Dosidicus gigas in the Southeastern Pacific Ocean. Pp. 107-118.
In Okutani, T. (Ed.), Contributed papers to International Symposium on Large
Pelagic Squids, Tokyo, July 18-19, 1996. JAMARC. 269 pp.
Mathews, C. P., J. L. Granados y J. Arvizu. 1974. Results of the exploration
cruises of the Alejandro Humboldt in the Gulf of California. CalCOFI Rep.,
XVII: 101-111.
McGowan, J. A. 1968. Thecosomata and Gymnosomata. Veliger, 3, Suppl., 2: 103135, pls. 12-20.
Melo, Y. C. y W. H. H. Sauer. 1998. Ovarian atresia in Cephalopods. In Payme.
A.I.L., M.R. Lipiñski, M.R. Clarke y M.A.C. Roeleved (Eds.), Cephalopod
Biodiversity, Ecology and Evolution. S. Afr. J. Mar. Sci., 20: 143-151.
Merdsoy, B. 1978. In situ observations of squid. In N. Balch, T. Amaratunga y R. K.
O’Dor (Eds.), Proceedings of the workshop on the squid Illex illecebrosus.
Dalhousie Univ., Halifax, Nova Scotia, May 1978. Tech. Rep. Fish. Mar.
Serv., Envir. Can., 833: 11.1-11.2.
LITERATURA CITADA
366
Michel, G. E., A. Klett T. y R. I. Ochoa. 1986. Estudio preliminar para la
determinación gonádica del calamar gigante Dosidicus gigas (D’Orbigny
1835). Ciencia Pesquera, 5: 77-89.
Moiseev, S. I. 1991. Observation of the vertical distribution and behavior of
nektonic squids using manned submersibles. Bull. Mar. Sci., 49(1-2): 446456.
Molina, J. I. 1788. Comp. Hist. Geog. Nat. y Civ. del Reino de Chile. Madrid. 217218 pp.
Morales-Azpeitia, R. y J. López-Martínez. 1997. Alimentación de calamar gigante
Dosidicus gigas en el Golfo de California, durante la primavera de 1996.
Resúmenes del VI Congreso de la Asociación de Investigadores del Mar de
Cortés. UAS, Mazatlán, 5-7 febrero de 1997, p. 62.
Morales-Bojorquez, E., A. Hernández-Herrera, M. O. Nevárez-Martínez, A. J. Díaz
de León-Corral, G. I. Rivera-Parra y A. Ramos-Montiel. 1997. Abundancia
poblacional del calamar gigante (Dosidicus gigas) en las costas de Sonora,
México. Oceánides, 12(2): 89-95.
Morán-Angulo, J. O. 1990. Proyecto de investigación biológica-pesquera de
calamar gigante (Dosidicus gigas, D’Orbigny 1835) de la zona sur-occidental
del Golfo de California. Mayo 1989-Abril 1990. Informe del Instituto Nacional
de la Pesca. CRIP La Paz. 107 pp.
Morris, C. C. y F. A. Aldrich. 1985. Statolith length and increment number for age
determination in squid Illex illecebrosus (Le Sueur, 1821) (Cephalopoda:
Ommastrephidae). NAFO Sci. Council Studies, 9: 101-106.
Moser, H. G. y E. H. Ahlstrom. 1970. Development of lanternfishes (Family
Mictophidae) in the California Current. Part I. Species with narrow-eyed
larvae. Bull. Los Angeles Count. Mus. Nat. Hist. Sci. 1970 7: 1-145.
Moser, H. G., E. H. Ahlstrom, D. Kramer y E. G. Stevens. 1974. Distribution and
abundance of fish eggs and larvae in the Gulf of California. CalCOFI Rep.,
XVII: 112-128.
Naito, M., K. Murakami y Takashi Kobayashi. 1977. Growth and food habit of
oceanic squids (Ommastrephes bartramii, Onychoteuthis borealijaponicus,
Berryteuthis magister and Gonatopsis borealis) in the western Subartic
Pacific region. Res. Inst. N. Pac. Fish., Fac. Fish., Hokkaido Univ. Sp. Vol.:
339-351. [En japones con resumen en inglés]
Nakamura, Y. 1993. Vertical and horizontal movements of mature females of
Ommastrephes bartramii observed by ultrasonic telemetry. In T. Okutani, R.
K. O’Dor y T. Kubodera (Eds.), Recent Advances in Cephalopod Fisheries
Biology, p. 331-336. Tokai University Press, Tokio.
LITERATURA CITADA
367
Nakamura, Y. y Y. Sakurai. 1991. Validation of daily growth increments in statolith
of japanese common squid Todarodes pacificus. Nippon Suisan Gakkaishi,
57(11): 2007-2011.
Nakamura, Y. y Y. Sakurai. 1993. Age determination from daily growth increments
in statoliths of some groups of the japanese common squid Todarodes
pacificus. In T. Okutani, R. K. O’Dor y T. Kubodera (Eds.), Recent Advances
in Cephalopod Fisheries Biology, p. 337-342. Tokai University Press, Tokio.
Natsukari, Y., E. Dawe y M. Lipinski. 1991. Interpretation of data. In P. Jereb, S.
Ragonese y S. v. Boletzky (Eds.), Squid age determination using statoliths,
pp. 113-116. Proceedings of the international workshop, 9-14 October 1989,
Istituto di Tecnologia della Pesca e del Pescato, N.T.R.-I.T.P.P. Publ.
Especial No. 1, Mazara del Vallo, Sicilia, Italia. 127 pp.
Nesis, K. N. 1970. The biology of the giant squid of Peru and Chile, Dosidicus
gigas. Oceanology, 10(1): 108-118.
Nesis, K. N. 1971. Genus Dosidicus Steenstrup, 1957. In Zuev, G. V. y K. N. Nesis
(Eds.), Squids (Biology and Fisheries). Fishing Industry Press, Moscow: 209215 pp. [En ruso]
Nesis, K. N. 1972. Oceanic cephalopods of the Peru Current: horizontal and
vertical distribution. Oceanology, 12(3): 426-437.
Nesis, K. N. 1977. Population structure of the squid Sthenoteuthis oualaniensis
(Lesson 1830)(Ommastrephidae) in the tropical western Pacific. Trudy Inst.
Oceanol. Acad. Sci. USSR, 107: 15-29. Traducido al inglés por Language
Services Branch, Int. Analysis & Fish. Div., NMFS. NOAA, U.S. Dep. Comm.,
22 pp.
Nesis, K. N. 1979. Squid larvae of the family Ommastrephidae (Cephalopoda).
Zool. Zhur., 58(1): 17-30.
Nesis, K. N. 1983. Dosidicus gigas. Pp. 215-231. En P. R. Boyle (Ed.), Cephalopod
Life Cycles Vol. I, Species Accounts. Academic Press, London, 475 pp.
Nesis, K. N. 1987. Cephalopods of the world. L. A Burgess (ed.). T.F.H.
Publications Inc., Neptune City, NJ. 351 pp.
Nesis, K. N. 1993. Population structure of oceanic ommastrephids, with particular
reference to Sthenoteuthis oualaniensis: a review. In T. Okutani, R. K. O’Dor
and T. Kubodera (Eds.), Recent Advances in Cephalopod Fisheries Biology,
p. 375-383. Tokai University Press, Tokio.
Nesis, K. N. 1996. Mating, spawning and death in oceanic cephalopods: a review.
Ruthenica, 6(1): 23-64.
Nevárez-Martínez, M. O. y E. Morales-Bojorquez. 1997. El escape proporcional y
el uso de referencia biológico F%BR, para la explotación del calamar gigante,
Dosidicus gigas, en el Golfo de California, México. Oceánides, 12(2): 97-105.
LITERATURA CITADA
368
Nevárez-Martínez, M. O., A. Hernández-Herrera, E. Morales-Bojórquez, A.
Balmori-Ramírez, M. A. Cisneros-Mata y R. Morales-Azpeitia. 2000. Biomass
and distribution of the jumbo squid (Dosidicus gigas; d’Orbigny, 1835) in the
Gulf of California, México. Fish. Res., 1072: 1-12.
Nicol, S. y R. K. O’Dor. 1985. Predatory behaviour of squid (Illex illecebrosus)
feeding on surface swarms of euphausiids. Can. J. Zool., 63: 15-17.
Nigmatullin, Ch. M. 1972. The feeding of ommastrephids off the Northwestern
coast of Africa. Tr. Atl. Nauchno-Issled. Inst. Rybn. Khoz. Okeanogr., 42: 152155. Traducido al inglés por Translation Bureau, Multilingual Services Div.,
Dep. Secret. Stat. Canada, Transl. Ser. 3338, 1975, 7 pp.
Nigmatullin, Ch. M. 1987. Ecological niche of oceanic squids of the family
Ommastrephidae: Ontogenetic and evolutionary aspects. In Starobogatov, J.
I., A. N. Golikov y I. M. Likharev (Eds.), Molluscs. Results and perspectives of
investigation. VIII Meeting on the investigation on Molluscs. The USSR
Academy of Science, Zoological Institute, Leningrad. Nauka. 452-454 pp. [En
ruso]
Nigmatullin, Ch. M. 1988a. Calamar gigante (Dosidicus gigas). Descripción
pesquera de las áreas marítimas de Nicaragua. AtlantNIRO (URSS) y
INPESCA (Nicaragua). Managua, pp. 53-55, 66-68.
Nigmatullin, Ch. M. 1988b. Phylogeny of squids of the family Ommastrephidae. Int.
Workshop on Systematics and Biogeography of Cephalopods. Smithsonian
Institution, Washington, DC. Manuscrito no publicado. 23 pp.
Nigmatullin, Ch. M. 1989. Las especies de calamar más abundantes del Atlántico
sudoeste y sinopsis sobre la ecología del calamar (Illex argentinus). Frente
Marítimo, 5(A): 71-81.
Nigmatullin, Ch. M. 1990. The resources and fishery perspectives of nektonic
epipelagic squids of the World Ocean. In All Union coference. The reserve
food biological resources of open ocean and seas of USSR. 20-22 March
1990, Kaliningrad. Abstracts of communications. Moscow, pp. 11-13.
Nigmatullin, Ch. M. 1991. Systematics, phylogeny and morpho-functional evolution
of squids of the family Ommastrephidae. Bull. Mar. Sci., 49(1-2): 666.
Nigmatullin, Ch.M. 1999. Fishery ecology of jumbo squid Dosidicus gigas in the
EEZ of Nicaragua. In Tresierra-Aquilar, A.E. y Z. G. Culquichicón-Malpica
(Eds.), VIII Congreso Latinoamericano de Ciencias del Mar, Oct. 1999,
Trujillo, Peru. Libro de Resúmenes Ampliados, vol. 1. 283.
Nigmatullin, Ch.M. 2000. Preliminary estimation of total stock size and production
of ommastrephid squids in the World Ocean. In Cephalopod Biomass and
Production. CIAC 2000. Int. Symp. and Workshops (July 3–7 2000,
Aberdeen). Abstracts. Univ. Aberdeen, p. 7.
LITERATURA CITADA
369
Nigmatullin, Ch. M. En preparación. The history, main results and bibliography of
the Soviet/Russian investigations on the biology and fishery of jumbo squid
Dosidicus gigas (Cephalopoda, Ommastrephidae).
Nigmatullin Ch. M. y V. V. Laptikhovsky. 1990. Formation and peculiarities of the
realization of fecundity in ontogeny in the squid, Illex argentinus (Castellanos,
1960). In B.G. Ivanov (Ed.), V All-Union conference on commercial
invertabrates, Minsk/Naroch, 9-13 October 1990, Abstracts of reports. VNIRO
Press, Moscow, pp. 89-90. [En ruso]
Nigmatullin, Ch. M. y V. V. Lapthikhovsky. 1994. Reproductive strategies in the
squids of the family Ommastrephidae (preliminary report). Ruthenica, 4(1):
79-82.
Nigmatullin, Ch. M. y V. V. Laptikhovsky. 1999. Reproductive biology in females of
the
subfamilies
Todaropsinae
and
Todarodinae
(Cephalopoda:
Ommastrephidae). Ruthenica, 9(1): 63-75.
Nigmatullin, Ch.M. y A. V. Parfenjuk. 1999. Ecology of jumbo squid Dosidicus
gigas in open waters off Peru. In Tresierra-Aquilar, A.E. y Z. G. CulquichicónMalpica (Eds.), VIII Congreso Latinoamericano de Ciencias del Mar, Oct.
1999, Trujillo, Peru. Libro de Resúmenes Ampliados, vol. 1. 276.
Nigmatullin, Ch. M. y R. M. Sabirov. En preparación. Ontogenetic functioning of the
male reproductive system in squids family Ommastrephidae.
Nigmatullin, Ch. M. y N. M. Toporova. 1982. Feeding spectrum of short-finned
squid (Sthenoteuthis pteropus Steenstrup, 1855) in epipelagial of tropical
Atlantic. In Feeding and food relations of fishes and invertebrates of the
Atlantic ocean. Trudy AtlantNIRO, Kaliningrad, USSR: 3-8 [En ruso]
Nigmatullin, Ch. M., A. S. Shchetinnikov, S. I. Bazanov y A. M. Pinchukov. 1983.
Food spectrum of the squid Sthenoteuthis oualaniensis in the Indian Ocean
and Red Sea. In Y. I. Starobogatov y K. N. Nesis (Eds.) Taxonomy and
ecology of Cephalopoda. pp 111-113. Leningrad, Zoological Institute of the
USSR. [En ruso]
Nigmatullin, Ch. M., A. V. Parfenyuk y V. N. Nicolski. 1991. Ecology and nektonic
epipelagic squid resources of the Atlantic and the southeastern Pacific
oceans. In Sushin, V.A. (Ed.), State of the Fishing Industry: Biological
Resources in the Central and South Atlantic and East Pacific. Trudy
AtlantNIRO, Coll. Sci. Pap. Kaliningrad, Russia, pp. 142–177 [En ruso con
resumen en inglés]
Nigmatullin, C. M., A. I. Arkhipkin y R. Sabirov. 1995a. Age, growth and
reproductive biology of diamond-shaped squid Thysanoteuthis rhombus
(Oegopsida: Thysanoteuthidae). Mar. Ecol. Prog. Ser., 124: 73-87.
Nigmatullin, Ch., P. Fedoulov y A. Z. Sundakov. 1995b. Review of USSR/Russia
cephalopod fishery in 1980-1994. In Proceedings of Squid’94 Venice. Agra
Europe (London) Ltd., 11 pp + 8 tablas.
LITERATURA CITADA
370
Nigmatullin, Ch.M., V. V. Laptikhovsky y R.M. Sabirov. 1996. Reproductive biology
of squid Berryteuthis magister. Pages 101-124. In A.A. Jelizarov (Ed.),
Commercial aspects of biology of commander squid Berryteuthis magister and
of fishes of slope communities in the western part of the Bering Sea. Moscow,
VNIRO Publ. [En ruso].
Nigmatullin, Ch.M., V. V. Laptikhovsky, N. Mokrin, R. Sabirov, y U. Markaida. 1999.
On life history traits of the jumbo squid Dosidicus gigas. In Tresierra-Aquilar,
A.E. y Z. G. Culquichicón-Malpica (Eds.), VIII Congreso Latinoamericano de
Ciencias del Mar, Oct. 1999, Trujillo, Peru. Libro de Resúmenes Ampliados,
vol. 1: 291.
Nigmatullin, Ch.M, Froerman, Y. M., y Y. N. Zheronkin. 2000. The biomass of
jumbo squid Dosidicus gigas in the EEZ of Nicaragua and adjacent waters. In
Cephalopod Biomass and Production. CIAC 2000. Int. Symp. and Workshops
(July 3–7 2000, Aberdeen). Abstracts. Univ. Aberdeen, p. 73.
Nigmatullin, Ch. M., K. N. Nesis y A. I. Arkhipkin. En prensa. Biology of the jumbo squid
Dosidicus gigas (Cephalopoda: Ommastrephidae). Fish. Res.
Nixon, M. 1987. Cephalopod diets. Pp. 201-219. En P. R. Boyle (Ed.), Cephalopod
Life Cycles Vol. II, Comparative reviews. Academic Press, London: 441 pp.
O’Dor, R. K. y N. Balch. 1985. Properties of Illex illecebrosus egg masses
potentially influencing larval oceanographic distribution. NAFO Sci. Coun.
Studies, 9: 69-76.
O’Dor, R. K. y M. L. Coelho. 1993. Big squid, big currents and big fisheries. In T.
Okutani, R. K. O’Dor y T. Kubodera (Eds.), Recent advances in cephalopod
fisheries biology. Pp. 385-396. Contributed papers to 1991 CIAC Internatinal
Symposium and Proceedings of the Workshop on Age, Growth and
Population Structure. Tokay Univ. Press, Tokyo. 752 pp.
O’Dor, R. K. y M. J. Wells. 1987. Energy and nutrient flow. Pp. 109-133. En P. R.
Boyle (Ed.), Cephalopod Life Cycles Vol. II, Comparative reviews. Academic
Press, London: 441 pp.
Ochoa-Báez, R. I. 1982. Estudio preliminar del sistema reproductor del “calamar
gigante” del Golfo de Baja California Dosidicus gigas (D’Orbigny, 1835)
Mollusca: Cephalopoda. Trans. CIBCASIO, VI: 187-198, +10 Figs.
Odhner, N. H. 1926. Mollusca from Juan Fernandez: Addenda. In C. Skottsberg
(Ed.) The natural history of Juan Fernandez and Eastern Island. Vol. 3: 481482.
Okutani, T. 1962. Diet of common squid, Ommastrephes sloani pacificus landed
around Itô Port, Shizuoka prefecture. Bull. Tokai Reg. Fish. Res. Lab., 32: 4147.
LITERATURA CITADA
371
Okutani, T. 1974. Epipelagic decapod cephalopods collected by micronekton tows
during the EASTROPAC expeditions, 1967-1968 (Systematic part). Bull.
Tokai Reg. Fish. Res. Lab., 80: 29-118.
Okutani, T. 1977. Stock assessment of cephalopod resources fished by Japan.
FAO Fish. Tech. Paper, 173: 62 pp.
Okutani, T. 1990. Squids, cuttlefish and octopuses. Mar. Behav. Physiol., 18: 1-17.
Okutani, T. 1998. Biological significance and fisheries potential of large pelagic
squids. Pp. 7-12. In Okutani, T. (Ed.), Contributed papers to International
Symposium on Large Pelagic Squids, Tokyo, July 18-19, 1996. JAMARC.
269 pp.
Okutani, T. y J. A. McGowan. 1969. Systematics, distribution, and abundance of
the epiplanktonic squid (Cephalopoda, Decapoda) larvae of the California
Current April, 1954-March, 1957. Bull. Scripps Inst. Ocean., 14: 90 pp.
Oliver Schneider, C. 1930. Notas sobre la jibia chilena (Ommastrephes gigas,
Hupé). Bol. Soc. Biol. Concepción (Chile), III y IV, 1929-1930: 23-28.
Orbigny, A. d’. 1835-1843. Voyage dans l'Amérique méridionale exécuté pendant
les anneés 1826-1827, 1828, 1829, 1830, 1831, 1832, et 1833. Paris et
Strassbourg, Tom V pt. 3: Mollusques, Cephalopoda: 1-64, pls. 1-4.
Parker, R. H. 1964. Zoogeography and ecology of macro-invertebrates of Gulf of
California and continental slope of western México. In Tj. H. Van Andel y G.
G. Shor, Jr. (Eds.), Marine geology of the Gulf of California: a symposium.
Amer. Assoc. Petrol. Geol. Mem., 3: 331-376.
Passarella, K. C. y T. L. Hopkins. 1991. Species composition and food habits of the
micronektonic cephalopod assemblage in the eastern Gulf of Mexico. Bull.
Mar. Sci. 49(1-2): 638-659.
Pauly, D. 1985. Population dynamics of short-lived species, with emphasis on
squids. NAFO Sci. Coun. Studies, 9: 143-153.
Paxton, J. R. 1967a. A distributional analysis for the lanternfishes (Family
Myctophidae) of the San Pedro Basin, California. Copeia, 1967, 2: 422-440.
Paxton, J. R. 1967b. Biological notes on southern California lanternfishes (Family
Myctophidae). Calif. Fish Game, 53: 214-217.
Perez, J. A. A., R. K. O’Dor, P. Beck, E. Dawe. 1996. Evaluation of gladius dorsal
surface stucture for age and growth studies of the short-finned squid, Illex
illecebrosus (Teuthoidea: Ommastrephidae). Can. J. Fish. Aquat. Sci., 53:
2837-2646.
Perrin, W. F., R. R. Warner, C. H. Fiscus y D. B. Holts. 1973. Stomach contents of
porpoise, Stenella spp., and yellowfin tuna, Thunnus albacares, in mixedspecies aggregations. Fish. Bull. 71 (4): 1077-1092.
LITERATURA CITADA
372
Pfeffer, G. 1884. Die Cephalopoden des Hamburger Naturhistorischen Museums.
Abd. Geb. Naturw. Hamburg 8: 63-90, Taf. 1-3.
Pfeffer, G. 1900. Synopsis der oegopsiden Cephalopoden. Mitt naturh. Mus.
Hamb., 17: 145-198.
Pfeffer, G. 1912. Die Cephalopoden der Plankton-Expedition. Zugleich eine
monographische Übersicht der oegopsiden Cephalopoden. Ergeb. PlanktonExped. Humboldt-Stiftung, Bd. II, F. a. Lipsius and Tischer. Kiel and Leipzig.
815 pp, 48 pls.
Phillips, J. B. 1933. Description of a giant squid taken at Monterey, with notes on
other squid taken off the California coast. Calif. Fish Game, 19(2): 128-136.
Phillips, J. B. 1937. Squid. Calif. Fish Game, Fish Bull., 49: 113-117.
Phillips, J. B. 1961. Two unusual cephalopods taken near Monterey. Calif. Fish
Game, 47(4): 416-417.
Pierce, G. J. y A. Guerra. 1994. Stock assessment methods used for cephalopod
fisheries. Fish. Res., 21: 255-285.
Pinkas, L., M. S. Oliphant y L. K. Iverson. 1971. Food habits of albacore, bluefin
tuna, and bonito in California waters. Calif. Dep. Fish Game. Fish Bull. 152:
105 p.
Polezhaev, A. N. 1984. The morphometry of Dosidicus gigas (Mollusca,
Ommastrephidae). Zool. Zhurnal, 63(3): 450-452.
Rahm, G. 1937. Zoologische Probleme an der südamerikanischen Westküste
besonders über das Massensterben im Pazifik. C. R. 12e Cong. Int. Zool.,
Lisboa, 1935, vol. 2: 1237-1247.
Ramírez R., M. y A. Klett T. 1985. Composición de la captura del calamar gigante
en el Golfo de California durante 1981. Trans. CIBCASIO, X: 124-137.
Rasero, M., A. F. González y A. Guerra. 1995. Spawning pattern and fecundity of
the ommastrephid squid Todaropsis eblanae in Northeastern Atlantic waters.
ICES C. M. 1994 / K:9: 14 pp + 7 figs.
Rasero, M., A. F. Gonzalez, B. G. Castro y A. Guerra. 1996. Predatory
relationships of two sympatric squid, Todaropsis eblanae and Illex coindetii
(Cephalopoda: Ommastrephidae) in Galician waters. J. mar. biol. Ass. U.K.,
76: 73-87.
Rasero, M. y J. M. Portela. 1998. Relationships between mating and sexual
maturation of Loligo gahi females in Falkland waters. J. Mar Biol. Ass. U.K.
78, 673–676.
Rathjen, W. F. 1991. Cephalopod capture methods: an overview. Bull. Mar. Sci.,
49(1-2): 494-505.
LITERATURA CITADA
373
Rathjen, W. F. y G. L. Voss. 1987. The cephalopod fisheries: a review. Pp. 253275. In P. R. Boyle (Ed.), Cephalopod Life Cycles Vol. II, Comparative
reviews. Academic Press, London: 441 pp.
Robison, B. H. 1972. Distribution of the midwater fishes of the Gulf of California.
Copeia, 3: 448-461.
Robles, J. M. y S. G. Marinone. 1987. Seasonal and interannual termohaline
variability in the Guaymas Basin of the Gulf of California. Cont. Shelf Res.,
7(7): 715-733.
Roden, G. I. 1964. Oceanographic aspects of the Gulf of California. In Tj. H. Van
Andel y G. G. Shor, Jr. (Eds.). Marine geology of the Gulf of California: a
symposium. Amer. Assoc. Petrol. Geol. Mem., 3: 30-58.
Roden, G. I y G. W. Groves. 1959. Recent oceanographic investigations in the Gulf
of California. J. Mar. Res., 18: 10-35.
Rodhouse, P. G. y E. M. C. Hatfield. 1990. Age determination in squid using
statolith growth increments. Fish. Res., 8: 323-334.
Rodhouse, P. G. y Ch. M. Nigmatullin. 1996. Role as consumers. Phil. Trans. R.
Soc. Lond. B, 351: 1003-1022.
Rodhouse, P. G., M. G. White y M. R. R. Jones. 1992. Trophic relations of the
cephalopod Martialia hyadesi (Teuthoidea: Ommastrephidae) at the Antarctic
Polar Front, Scotia Sea. Mar. Biol., 114: 415-421.
Roeleveld, M. A. 1988. Generic interrelationships within the Ommastrephidae
(Cephalopoda). In M. R. Clarke y E. R. Trueman (Eds.), The Mollusca, Vol
12. Paleontology and Neontology of Cephalopods. New York: Academic
Press. Pp. 277-291.
Roper, C. F. E. 1981. Cephalopods of the Southern Ocean region: Potential
resources and bibliography. Pp. 99-105 In Biological investigations of Marine
Antarctic Systems and Stocks (BIOMASS) Vol. II.
Roper, C. F. E. y R. E. Young. 1975. Vertical distribution of pelagic cephalopods.
Smithson. Contrib. Zool. 209: 51 pp.
Roper, C. F. E., M. J. Sweeney y C. E. Nauen. 1984. Cephalopods of the World.
An annotated and illustrated catalogue of especies of interest to fisheries.
FAO Fish. Synop., 125(3): 277 p.
Roper, C. F. E., M. J. Sweeney y F. G. Hochberg. 1995. Cefalópodos. In Fisher,
W., F. Krupp, W. Schneider, C. Sommer, K. E. Carpenter y V. H. Niem (Eds.).
Guía FAO para la identificiación de especies para los fines de la pesca.
Pacífico centro-oriental. Vol. I. Plantas e invertebrados. Pp. 305-353.
Rosa, de la M., J. T. Silva y F. Cano. 1992. Programa nacional de calamar en el
Pacífico mexicano. Informe Técnico Interno. CRIP Ensenada. Secretaría de
Pesca. Instituto Nacional de Pesca. 54 pp.
LITERATURA CITADA
374
Rosa, de la M., J. T. Silva, V. M. García-Tirado y S. García-Peña. 1995. El
calamar: una pesquería en desarrollo. Atlas pesquero de México. Pesquerías
Relevantes. Secretaría de Pesca. Instituto Nacional de Pesca. CD-ROM.
Rosenberg, A. A., K. F. Wiborg e I. M. Bech. 1980. Growth of Todarodes sagittatus
(Lamarck) (Cephalopoda, Ommastrephidae) from the northeast Atlantic
based on counts of statolith growth rings. Sarsia, 66: 53-57.
Rosenberg, A. A., G. P. Kirkwood, J. A. Crombie y J. R. Beddington. 1990. The
assessment of stocks of annual squid species. Fish. Res., 8: 335-350.
Rubio R., J. y C. Salazar C. 1992. Prospección pesquera del calamar gigante
(Dosidicus gigas) a bordo del buque japonés “Shinko Maru 2” (04 de
noviembre-17 de diciembre de 1989). Inf. Inst. Mar Perú, 103: 31 pp.
Rusnak, G. A., R. L. Fisher y F. P. Shepard. 1964. Bathymetry and faults of Gulf of
California. In Tj. H. Van Andel y G. G. Shor, Jr. (Eds.). Marine geology of the
Gulf of California: a symposium. Amer. Assoc. Petrol. Geol. Mem., 3: 59-75.
Sabirov, R.M. 1983. On migrating shoals of squid Dosidicus gigas Orbigny. In:
Starobogatov, Ya. I. y K. N. Nesis (Eds.), Systematics and Ecology of
Cephalopods. Zoological Institute of the Academy of Sciences of the USSR,
Leningrad. pp. 127–128. [En ruso]
Sánchez, P. 1996. Biological aspects of Dosidicus gigas in Mexican Pacific Ocean.
Tropical Cephalopod Fisheries – Biology and Ecology. Brisbane, Australia.
Sánchez-Juárez, E. 1991a. Resultados obtenidos durante la segunda etapa del
programa de prospección y evaluación del calamar gigante Dosidicus gigas,
realizada en el período 14 de junio al 15 de diciembre de 1990, en el Pacífico
mexicano. Programa de prospección y evaluación de calamar gigante.
Informe del Instituto Nacional de la Pesca. Informe Interno del CRIP
Ensenada, 47 pp.
Sánchez-Juárez, E. 1991b. Estimación preliminar del tamaño de la población
adulta o biomasa reproductora de calamar gigante Dosidicus gigas en la
Zona Económica Exclusiva del Pacífico mexicano, en diciembre de 1990.
Programa de prospección y evaluación de calamar gigante. Informe del
Instituto Nacional de la Pesca. Informe Interno del CRIP Ensenada, 13 pp.
Santamaría-del-Angel, E., S. Álvarez-Borrego y F. E. Müller-Karger. 1994a. Gulf of
California biogeographic regions based on coastal zone color scanner
imagery. J. Geophys. Res., 99(C4): 7411-7421.
Santamaría-del-Angel, E., S. Álvarez-Borrego y F. E. Müller-Karger. 1994b. The
1982-1984 El Niño in the Gulf of California as seen in coastal zone color
scanner imagery. J. Geophys. Res., 99(C4): 7423-7431.
Santamaría-del-Angel, E., S. Álvarez-Borrego, R. Millán-Núñez y F. E. MüllerKarger. 1999. Sobre el efecto debil de las surgencias de verano en la
LITERATURA CITADA
375
biomasa fitoplanctónica del Golfo de California. Rev. Soc. Mex. Hist. Nat. 49,
pp. 207–212
Sato, T. 1975. II 3 C. Higashitaiheiyo karihorunia Hanto Oki no Amerika Ooakaika
Dosidicus gigas (Dorbigny) gyogyo kaihatsu no Genjo. Prog. Rep. Squid Fish.
Survey World (5): 147-154. Traducción al inglés: Can. Transl. Fish. Aquat.
Sci., No 4586, 22 pp.
Sato, T. 1976. Results of exploratory fishing for Dosidicus gigas (D’Orbigny) off
California and Mexico. FAO Fish. Rep., 170(Supl. 1): 61-67.
Sauer, W. H. y M. R. Lipiñski. 1990. Histological validation of morphological stages
of sexual maturity in chokker squid Loligo vulgaris reynaudii D’Orb
(Cephalopoda: Loliginidae). S. Afr. J. Mar. Sci., 9: 189-200.
Schmiede, P. y E. Acuña. 1992. Regreso de las jibias (Dosidicus gigas) a
Coquimbo. Rev. Chilena Hist. Nat., 65: 389-390.
Schmitt, F. O. 1958. The giant squid and nerve research. Res. Reviews:1-4.
Schneider, C. O. 1930. Notas sobre la jibia chilena (Ommastrephes gigas). Bol.
Soc. Biol. Concepción (Chile), III y IV, 1929-1930: 117-124.
Segura, M., R. Castillo, J. Rubio, A. Tello, M. Gutierrez y A. Aliaga. 1996. Crucero
de investigaciones sobre el recurso calamar gigante o pota a bordo del BIC
SNP-1. CR.9510-11. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 34: 29-65.
SEMARNAP. 1996. Anuario estadístico de pesca 1995. Subsecretaría de Pesca,
México. 235 pp.
SEMARNAP. 1997. Anuario estadístico de pesca 1996. Subsecretaría de Pesca,
México. 232 pp.
SEMARNAP. 1998. Anuario estadístico de pesca 1997. Subsecretaría de Pesca,
México. 241 pp.
SEMARNAP. 1999. Anuario estadístico de pesca 1998. Subsecretaría de Pesca,
México. 244 pp.
SEMARNAP. 2000. Anuario estadístico de pesca 1999. Subsecretaría de Pesca,
México. 271 pp.
SERNAP. 1974-75. Anuario estadístico de pesca. Servicio nacional de pesca.
República de Chile, Ministerio de Economía, Fomento y Reconstrucción. 65
pp.
SERNAP. 1981. Anuario estadístico de pesca. Servicio nacional de pesca.
República de Chile, Ministerio de Economía, Fomento y Reconstrucción. 120
pp.
SERNAP. 1995. Anuario estadístico de pesca. Servicio nacional de pesca.
República de Chile, Ministerio de Economía, Fomento y Reconstrucción. 139
pp.
LITERATURA CITADA
376
Shchetinnikov, A. S. 1986a. Food spectrum of Dosidicus gigas (Ommastrephidae)
and its variation during night. In Ivanov, B. G. (Ed.), Resources and fishery
perspectives of squid of the world ocean. pp. 132-142. Moscú, VNIRO Press.
(En ruso, resumen en inglés).
Shchetinnikov, A. S. 1986b. Geographical variability of food spectrum of Dosidicus
gigas (Ommastrephidae). In Ivanov, B. G. (Ed.), Resources and fishery
perspectives of squid of the world ocean. pp. 143-153. Moscú, VNIRO Press.
(En ruso, resumen en inglés).
Shchetinnikov, A. S. 1989. Food spectrum of Dosidicus gigas (Oegopsida) in the
ontogenesis. Zool. Zhu., 68(7): 28-39. (En ruso, resumen en inglés).
Shchetinnikov, A. S. 1992. Feeding spectrum of squid Sthenoteuthis oualaniensis
(Oegopsida) in the eastern Pacific. J. mar. biol. Ass. U.K., 72: 849-860.
Shevtsov, G. A. 1970. Some information on the squid of the Peru Current and the
adjacent waters. Izv. Tikhookean. Nauch.-issl. Inst. Ryb. Khoz. Okean, 69:
90-93. [En ruso].
Snÿder, R. 1998. Aspects of the biology of the giant form of Sthenoteuthis
oualaniensis (Cephalopoda: Ommastrephidae) from the Arabian Sea. J. Moll.
Stud., 64: 21-34.
Solís-Nava, A. y F. García-Badillo. 1996. Análisis y evaluación de la biomasa
disponible de calamar gigante Dosidicus gigas (D’Orbigny, 1835) del Golfo de
California, Nov. 1995 – Mayo 1996. Informe no publicado del Inst. Nac. de la
Pesca, México, D.F.: 8 pp.
Sokolov, V. A. 1974. Investigaciones biológico pesqueras de los peces pelágicos
del Golfo de California. CalCOFI Rep., 17: 92-96.
Spratt, J. D. 1975. Growth rate of the northern anchovy, Engraulis mordax, in
southern California waters, calculated from otoliths. Calif. Fish Game, 61(3):
116-126.
Steenstrup, J. 1857. En ny Slägt af Bläcksprutter, Dosidicus Eschrichtii gen. et sp.
n. Overs. Dansk. Vidensk. Selsk. Forh.: 11-14. [En danés] “Prof. Steenstrup
gave the following information on a new species of cephalopods” Trad.
Inglesa en p. 22 In: The Cephalopod Papers of Japetus Steenstrup,
(Copenhagen, 1962).
Steenstrup, J. J. S. 1881. Prof. A. E. Verrills to nye Cephalopodslaegter:
Sthenoteuthis og Lestoteuthis Bemaerkninger og Berigtigelser. Overs. Dansk.
Vid. Selsk. Forh.: 1-27.
Straus, K. 1977. Jumbo squid Dosidicus gigas. Oceans, 10(2):10-15.
Stroem, A, y G. Saetersdal. 1966. Informe sobre experimentos de pesca con
espinel pelágico para pez-espada y tiburones entre Iquique y San Antonio
con el B/I “Carlos Darwin” febrero-marzo 1966. Publs. Inst. Fometo
Pesquero, 19: 1-7.
LITERATURA CITADA
377
Suda, A. 1973. Development of fisheries of nonconventional species. J. Fish. Res.
Board Can., 30: 2121-2158.
Sweedler, J. V., L. Lingjun, P. Floyd and W. Gilly. 2000. Mass spectrometric survey
of peptides in cephalopods with and emphasis on the FMRFamide-related
peptides. J. Exp. Biol., 203: 3565-3573.
Tafur, R. y M. Rabí. 1997. Reproduction of the jumbo squid, Dosidicus gigas
(Orbigny, 1835)(Cephalopoda: Ommastrephidae) off Peruvian coasts. Sci.
Mar., 61(Supl. 2): 33-37.
Takahashi, N. y T. Yahata. 1973. Histological studies on the maturation of the
ovary in the squid, Todarodes pacificus. Bull. Fac. Fish. Hokkaido Univ.,
24(2): 63-68, +8 pls. [En japonés con resumen en inglés] Traducción al
inglés: Can. Fish. Mar. Serv. Trans. Ser. No. 3089.
Thunnel, R. C. 1998. Seasonal and annual variability in particle fluxes in the Gulf of
California: A response to climate forcing. Deep Sea Res., I 45: 2059-2083.
Tilic, I. 1968. Reseña del estado económico actual de la industria pesquera chilena
y sus tendencias generales. Santiago de Chile, Publ. Inst. Fomento
Pesquero, 35: 49 pp.
Topal, S. K. 1988. Metodological manual for identification of myctophids and other
epi and mesopelagic fishes of south-eastern Pacific Ocean by characteristic
skeleton parts. AtlantNIRO Press, Kaliningrad, 147 pp. [En ruso]
Tsarin, S. A. y Chesalin, M. V. 1983. On the nutrition of Sthenoteuthis. In Y. I.
Starobogatov y K. N. Nesis (Eds.) Taxonomy and ecology of Cephalopoda,
pp 109. Leningrad, Zoological Institute of the USSR. [En ruso]
Udupa, K.S., 1986. Statistical method of estimating the size at first maturity in
fishes. Fishbyte, 4 (2), 8–10.
Ueyanagi, S. y H. Nonaka. 1993. Distribution of ommastrephid paralarvae in the
Central-Eastern Pacific Ocean. In T. Okutani, R. K. O’Dor y T. Kubodera
(Eds.), Recent advances in cephalopod fisheries biology. Pp. 587-589.
Contributed papers to 1991 CIAC Internatinal Symposium and Proceedings of
the Workshop on Age, Growth and Population Structure. Tokay Univ. Press,
Tokyo. 752 pp.
Uozumi, Y. 1998. Fishery biology of arrow squids, Nototodarus gouldi and N.
sloanii, in New Zealand waters. Bull. Nat. Res. Inst. Far Seas Fish., 35: 111
pp.
Uozumi, Y. y H. Ohara. 1993. Age and growth of Nototodarus sloanii
(Cephalopoda: Oegopsida) based on daily increment counts in statoliths.
Nippon Suisan Gakkaishi, 59(9): 1469-1477.
Uozumi, Y., S. Koshida y S. Kotoda. 1995. Maturation of arrow squids Nototodarus
gouldi and N. sloanii with age in New Zealand waters. Fish. Sci., 61(4): 559565.
LITERATURA CITADA
378
Valdéz-Holguín, J. E. y J. R. Lara-Lara. 1987. Productividad primaria en el Golfo
de California: efectos del evento El Niño 1982-1983. Ciencias Marinas, 13(2):
34-50.
Vecchione, M. 1999. Extraordinary abundance of squid paralarvae in the tropical
eastern Pacific Ocean during El Niño of 1987. Fish. Bull., 97: 1025-1030.
Villanueva, R. 1992. Interannual growth differences in the oceanic squid
Todarodes angolensis Adam in the northern Benguela upwelling system,
based on statolith growth increment analysis. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 159:
157-177.
Voss, G. L. 1971. Cephalopods collectd by the R/V John Elliot Pillsbury in the Gulf
of Panama in 1967. Bull. Mar. Sci., 21(1): 1-34.
Voss, G. L. 1973. Cephalopod resources of the World. FAO Fish. Cir., 149: 1-175.
Voss, G. L. 1979. Mexico’s potential cephalopod fisheries. In Memorias del primer
Simposium Nacional de Recursos Pesqueros Masivos de México, Ensenada,
B. C., 28-30 Septiembre 1976, Vol. II: p. 267-279. S. I. C. Subsecretaría de
Pesca. Instituto Nacional de Pesca.
Voss, G. L. 1982. Report on the possibilities of the development of a squid fishery
in Peru. RSMAS, Univ. of Miami. Unpub. Report. 22 pp.
Voss, G. L. 1983. A review of cephalopod fisheries biology. Mem. Nat. Mus.
Victoria, 44: 229-241.
Voss, G. L. y R. F. Sisson. 1967. Squids: Jet-powered torpedoes of the deep. Nat.
Geog. Mag., 131(3): 386-411.
Walker, B. W. 1960. The distribution and affinities of the marine fish fauna of the
Gulf of California. In Symposium: The Biogeography of Baja California and
Adjacent Seas. Part 2. Marine Biotas. Syst. Zool., 9(3-4): 123-133.
Walker, W. A., 1981. Geographical variation in morphology and biology of
bottlenose dolphins (Tursiops) in the eastern North Pacific. SWFC, NOAA,
Admin. Rep. LJ-81-03C.
Wilhelm, O. 1930. Las mortandades de jibias (Ommastrephes gigas) en la Bahía
de Talcahuano. Bol. Soc. Biol. Concepción (Chile), III y IV, 1929-1930: 23-28.
Wilhelm, O. 1954. Algunas observaciones acerca de las mortandades de jibias
(Dosidicus gigas D’Orb.), en el litoral de Concepción. Rev. Biol. Mar., 4: 196201.
Wisner, R. L. 1974. The taxonomy and distribution of lanternfishes (family
Myctophidae) of the eastern Pacific Ocean. NORDA Rep., 3: 229 pp.
Wolff, C. A. 1982. A beak key for eight eastern tropical Pacific cephalopod species
with relationships between their beak dimensions and size. Fish. Bull., 80(2):
357-370
LITERATURA CITADA
379
Wolff, C. A. 1984. Identification and estimation of size from the beaks of 18 species
of cephalopods from the Pacific Ocean. NOAA Tech. Rep. NMFS, 17: 50 p.
Worms, J. 1983. World fisheries for cephalopods: A synoptic overview. In J. F.
Caddy (Ed.), Advances in assessment of world cephalopod resources. FAO
Fish. Tech. Pap., 231: 1-20.
Wormuth, J. H. 1971. The biogeography, systematics and interspecific
relationships of the oegopsid squid family Ommastrephidae in the Pacific
Ocean. Ph. D. dissertation, Univ. of California, San Diego, 189 p.
Wormuth, J. H. 1976. The biogeography and numerical taxonomy of the oegopsid
squid family Ommastrephidae in the Pacific Ocean. Bull. Scripps. Inst.
Oceanogr., 23: 90 pp.
Wormuth, J. H. 1998. Workshop deliberations on the Ommastrephidae: A brief
history of their systematics and a review of the systematics, distribution, and
biology of the genera Martialia Rochebrune and Mabille, 1889, Todaropsis
Girard, 1890, Dosidicus Steenstrup, 1857, Hyaloteuthis Gray, 1849, and
Eucleoteuthis Berry, 1916. In Voss, N. A., M. Vecchione, R. B. Toll y M. J.
Sweeney (Eds.), Systematics and biogeography of cephalopods. Vol. I.
Smith. Contrib. Zool., 586 (II): 373-383.
Wormuth, J. H., R. K. O’Dor, N. Balch, M. C. Dunning, E. C. Forch, R. F. Harman y
T. W. Rowell. 1992. Family Ommastrephidae Steenstrup, 1857. In Sweeney,
M. J., C. F. E. Roper, K. M. Mangold, M. R. Clarke y S. v. Boletzky (Eds.),
“Larval” and juvenile cephalopods: a manual for their identification. Smith.
Contrib. Zool., 513: 105-119.
Yamaguchi, H. y T. Okutani. 1990. Notes on young squids dip-netted and
incidentally jigged during the exploratory fishing on Dosidicus gigas in the
easten Pacific, December 1987-March 1988. J. Tokyo Univ. Fish., 77(1): 1-8.
Yamashiro, C., L. Mariátegui y A. Taipe. 1997. Cambios en la distribución y
concentración del calamar gigante (Dosidicus gigas) frente a la costa
peruana durante 1991-1995. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 52: 3-40.
Yamashiro, C., L. Mariátegui,J. Rubio, J. Arguelles, R. Tafur, A. Taipe y M. Rabí.
1998. Jumbo flying squid fishery in Peru. Pp. 119-125. In Okutani, T. (Ed.),
Contributed papers to International Symposium on Large Pelagic Squids,
Tokyo, July 18-19, 1996. JAMARC. 269 pp.
Yatsu, A. 1999. Morphology and distribution of rynchoetuthion paralarvae of two
ommastrephid squids, Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis
collected from eastern tropical Pacific Ocean during 1997.-Preliminary report.
In Contribution papers to Report of the Kaiyo Maru cruise for study on the two
ommastrephid squids, Dosidicus gigas and Ommastrephes bartrami, in the
Pacific Ocean, during September 11 – December 24, 1997. Fisheries Agency
of Japan, pp. 193-206.
LITERATURA CITADA
380
Yatsu, A. 2000. Age estimation of four oceanic squids, Ommastrephes bartrami,
Dosidicus gigas, Sthenoteuthis oualaniensis, and Illex argentinus
(Cephalopoda, Ommastrephidae) based on statolith microestructure. JARQ,
34(1): 75-80.
Yatsu, A., K. Hiramatsu y S. Hayase. 1994. A review of the Japanese squid drifnet
fishery with notes on the cetacean bycatch. Rep. Int. Whal. Commn., Special
Issue, 15: 365-379.
Yatsu, A., S. Midorikawa, T. Shimada y Y. Uozumi. 1997. Age and growth of the
neon flying squid, Ommastrephes bartrami, in the North Pacific Ocean. Fish.
Res., 29: 257-270.
Yatsu, A., H. Tanaka y J. Mori. 1998. Population of the neon flying squid,
Ommastrephes bartramii, in the North Pacific Ocean. Pp. 31-48. In Okutani,
T. (Ed.), Contributed papers to International Symposium on Large Pelagic
Squids, Tokyo, July 18-19, 1996. JAMARC. 269 pp.
Yatsu, A., R. Tafur y C. Maravi. 1999a. Embryos and rhynchoteuthion paralarvae
of the jumbo flying squid, Dosidicus gigas, (Cephalopoda) obtained through
artificial fertilization from Peruvian waters. Fish. Sci., 65(6): 904-908.
Yatsu, A., R. Tafur y C. Maravi. 1999b. Embryos and rhynchoteuthion paralarvae
of the jumbo flying squid, Dosidicus gigas, (Cephalopoda) obtained through
artificial fertilization from Peruvian waters. In contributed papers to Report of
the Kaiyo Maru cruise for study on the two ommastrephid squids, Dosidicus
gigas and Ommastrephes bartrami, in the Pacific Ocean, during September
11 – December 24, 1997. Fisheries Agency of Japan, pp. 181-192.
Yatsu, A., K. Yamanaka y C. Yamashiro. 1999c. Tracking experiments of the
jumbo squid, Dosidicus gigas, with an ultrasonic telemetry system in the
Eastern Pacific Ocean. Bull. Nat. Res. Inst. Far Seas Fish., 36: 55-60.
Yatsu, A., K. Yamanaka y C. Yamashiro. 1999d. Tracking experiments of the
jumbo squid, Dosidicus gigas, with an ultrasonic telemetry system in the
Eastern Pacific Ocean. In Contributed papers to Report of the Kaiyo Maru
cruise for study on the two ommastrephid squids, Dosidicus gigas and
Ommastrephes bartrami, in the Pacific Ocean, during September 11 –
December 24, 1997. Fisheries Agency of Japan, pp. 171-180.
Yokawa, K. 1994. Allozyme differentiation of sixteen species of ommastrephid
squid (Mollusca, Cephalopoda). Antarctic Science, 6(2): 201-204.
Yokawa, K. 1995. Isozyme comparison of large, medium and small size specimens
of Dosidicus gigas. Proc. Res. Conf. Squid Resources & Fish. Cond.,
Hachinohe, f.y. 1993: 48-52. [En japonés]
Young, R. E. 1972. The systematic and areal distribution of pelagic cephalopods
from the seas off Southern California. Smithson. Contrib. Zool., 97: 159 pp.
LITERATURA CITADA
381
Young, R. E. 1975. A brief review of the oceanic squid, Symplectoteuthis
oualaniensis (Lesson). Comp. Biochem. Physiol., 52B: 141-143.
Young, R. E. y R. F. Harman. 1988. “Larva”, “Paralarva” and “Subadult” in
cephalopod terminology. Malacologia, 29(1): 201-207.
Young, R. E., M. Vecchione y D. T. Donovan. 1998. The evolution of coleoid
cephalopods and their present biodiversity and ecology. In Payne, A. I. L., M.
R. Lipisky, M. R. Clarke, y A. C. Roeleveld (Eds.), Cephalopod biodiversity
and evolution. S. Afr. J. Mar. Sci., 20: 393-420.
Zalygalin, V.P., Ch. M. Nigmatullin y R.M. Sabirov. 1983. Morphology and
functioning of the male reproductive system of the squid Ommastrephes
bartrami Lesueur. Pages 62-64. In Ya.I. Starobogatov and K.N. Nesis (Eds.),
Taxonomy and ecology of cephalopods. Zool. Leningrad, Inst. Acad. Sci.
USSR. [En ruso]
Zar, J. H. 1984. Statistical analysis. Segunda edición. Prentice Hall, Inc.,
Englewood Cliffs, New Jersey. xiv + 718 pp
Zar, J. H. 1999. Biostatistical analysis. Cuarta edición. Prentice-Hall Inc., New
Jersey. 123 pp.
Zeitzschel, B. 1969. Primary productivity in the Gulf of California. Mar. Biol., 3: 201207.
Zuev, G. V., K. N. Nesis y Ch. M. Nigmatullin. 1975. System and evolution of the
squid genera Ommastrephes and Symplectoteuthis (Cephalopoda,
Ommastrephidae). Zool. Zhur., 54(10): 1468-1479. [En ruso con resumen en
inglés]
APÉNDICES
382
Apéndice 1. Picos del calamar gigante
Los cefalópodos tienden a ser digeridos rápidamente en el estómago de sus
depredadores y usualmente sólo restan sus partes más duras en el contenido
estomacal. Entre estos restos, los picos (mandíbulas) de los cefalópodos han
demostrado su valor taxonómico para ser profusamente utilizados en el estudio de
sus depredadores (Wolff, 1984; Clarke, 1986). En este apartado se pretenden
mostrar las relaciones entre las dimensiones del calamar gigante y la longitudes
rostrales de ambos picos con el fin de estimar las dimensiones de los restos de
calamares gigantes hallados en los estómagos de sus depredadores, y en
concreto usarlas en el caso de canibalismo en este estudio.
Los picos de calamar gigante han sido ilustrados en Orbigny (1835), GarcíaTello (1965), Clarke et al. (1976), Iverson y Pinkas (1971) y Wolff (1982, 1984).
Los trabajos de García-Tello (1965), Clarke et al. (1976) y Wolff (1982, 1984)
proporcionan además descripciones detalladas de ellos. Tres autores reportan
diversas relaciones entre las dimensiones del calamar y las longitudes rostrales de
su pico (Apéndice Tabla I). García-Tello (1965) tiene pocos ejemplares menores
de 4 kg, pero interesantemente su muestra contiene animales de hasta 28.5 kg.
Wolf (1982, 1984), sin embargo, provee la relaciones de una muestra de animales
de pequeña talla e incluye también relaciones para la longitud de la cresta del
pico.
APÉNDICES
383
Apéndice Tabla I. Sumario de las relaciones entre las dimensiones del calamar
gigante y sus longitudes rostrales. P, peso total (kg); LM, longitud del manto (cm);
LRI, longitud rostral inferior (mm); LRS, longitud rostral superior (mm).
N
Rango (LM, cm)
r2
146
0.176-28.5 kg
0.82
Nesis (1970)
50
20-65?
Wolf (1982, 1984)
22
19.6-32.1
Fuente
García-Tello (1965)
Relación
Comentarios
LogP=-2.054+2.487LogLRI
LogLM=0.8+0.8LogLRS
0.87
0.91
0.84
0.91
LM=41.1+346.8LRS
LnP=7.3+2.54LnLRS
LM=44.2+357.9LRI
LnP=7.4+2.48LnLRI
LM, mm; P, g
LRS; LRI, cm
Se midieron las longitudes rostrales de los picos de 272 ejemplares con un
rango de talla de LM 16.1-82.1 cm. Las longitudes rostrales superiores e inferiores
se midieron con un vernier con una precisión de 0.05 mm. Se construyeron las
relaciones entre la LM o el peso del calamar gigante y las longitudes rostrales de
los picos inferior y superior (Apénd. Figs. 1 y 2).
Hembras
A 25
Machos
LM=109.66+33.17LRI
2
r =0.93
n=182
20
LM=149.53+31.77LRI
r2=0.82
n=70
25
LRI (mm)
20
15
15
10
10
5
5
0
25
10
LRS (mm)
20
20
30
40
50
60
70
80
20
LM=123.03+30.46LRS
r2=0.91
n=163
15
0
90 10
C 25
15
10
10
5
5
0
10
20
30
40
50
LM (cm)
60
70
0
80 10
20
30
40
50
B
60
70
80
D
LM=147.78+30.54LRS
2
r =0.81
n=70
20
30
40
50
60
70
80
LM (cm)
Apéndice Figura 1. Relación entre la LM y las longitudes rostrales del pico
inferior (LRI) en (A) hembras y (B) machos; y las longitudes rostrales superiores
(LRS) en (C) hembras y (D) machos de calamar gigante en el Golfo de California.
APÉNDICES
384
LRI (mm)
Hembras
25
A 25
20
20
15
15
10
LnP=1.593+2.657LnLRI 10
2
r =0.94
n=164
5
5
0
B
LnP=1.429+2.747LnLRI
2
r =0.94
n=61
0
0
2
4
6
8
10 12 14 16 18
25
LRS (mm)
Machos
C
0
20
20
15
15
10
LnP=1.692+2.57LnLRS
r2=0.92
n=150
5
0
0
2
4
6
8
4
6
8
10
12
14
D
10
LnP=1.776+2.57LnLRS
r2=0.91
n=61
5
0
10 12 14 16 18 0
PESO (kg)
2
25
2
4
6
8
10
12
14
PESO (kg)
Apéndice Figura 2. Relación entre el peso (P) y las longitudes rostrales del pico
inferior (LRI) en (A) hembras y (B) machos; y las longitudes rostrales superiores
(LRS) en (C) hembras y (D) machos de calamar gigante en el Golfo de California.
Se hallaron diferencias altamente significativas entre sexos para las pedientes
de las relaciones LM-LRI (ANCOVA, F=13.30, P<0.001) y LM-LRS (F=19.19,
P<0.001). Para las pendientes de los modelos Peso-LRI y LRS linearizados las
diferencias fueron meramente significativas (F=4514, P<0.05) y (F=4.626, P<0.05),
respectivamente. No obstante, y como no es posible determinar el sexo en los
picos de calamar gigante, se reportan aquí las relaciones agrupando los picos de
ambos sexos (Apéndice Tabla II).
APÉNDICES
385
Apéndice Tabla II. Relaciones entre las dimensiones del calamar gigante y sus
longitudes rostrales. P, peso total (g); LM, longitud del manto (mm); LRI, longitud
rostral inferior (mm); LRS, longitud rostral superior (mm).
r2
N
LM = 119.1 + 32.9LRI
0.90
252
161-821 mm LM
LM = 129.8 + 30.5LRS
0.88
233
161-768 mm LM
Ln P = 1.559 + 2.67 Ln LRI
0.94
225
130-18,075 g P
Ln P = 1.703 + 2.57 Ln LRS
0.92
211
130-16,500 g P
Relación
Rango
APÉNDICES
386
Apéndice 2. Estatolitos del calamar gigante
Los estatolitos han sido menos utilizados para estimar las dimensiones de los
calamares digeridos, tal vez por el hecho de que al ser de naturaleza calcárea son
sensibles a la digestión y se hallan menos frecuentemente en los estómagos de
sus depredadores. En concreto no existen relaciones entre la LM y la longitud del
estatolito (LS) para el calamar gigante. Se construyó esta relación (Apénd. Fig. 3)
de manera inversa a la reportada entre la LS y LM (Capítulo sobre edad y
crecimiento, Fig. 74). No se hallaron diferencias para esta relación, tras
linealizarla, entre sexos ni en la pendiente (ANCOVA, F=1.10, P=0.29), ni en la
intersección (ANCOVA, F=2.27, P=0.13). La relación para todos los individuos
quedó expresada de la forma:
LM=103.8LS0.1954
r2=0.78
N=513
900
800
LM=103.8LS0.1954
r2=0.78
N=513
700
LM (mm)
600
500
400
300
200
100
0
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
Longitud del estatolito (mm)
Apéndice Figura 3. Relación entre la longitud del manto (LM) y la longitud del
estatolito (LS) para el calamar gigante en el Golfo de California. En negro las
hembras y en blanco los machos.
APÉNDICES
387
TXIPIRONES EN SU TINTA
Ingredientes
1 Kg y 1/2 de chipirones.
750 grs de tomates y 3 cebollas.
Aceite y sal.
1 cucharada de pan rallado y 1 cucharada de harina
1 vasito de brandy o vino blanco
Es un plato muy laborioso pero el resultado es extraordinario. Como todos los
platos de salsa, está mejor al día siguiente de cocinado. Dicen que es el único
plato del mundo que tiene color negro.
Se limpian bien los chipirones, guardando en una taza las bolsitas con la tinta.
Se separan las patas y las aletas y se da la vuelta a los cuerpos, como a un
calcetín. Se rellena cada uno con sus patas y aletas. Se calienta un vasito de
aceite en una sartén grande y se rehogan los chipirones brevemente. Se sacan, a
continuación, a una cazuela de barro.
En el mismo aceite se fríe la cebolla picada. Cuando esté blanda y
transparente, se añaden los tomates picados. Se deja cocer lentamente hasta que
el tomate esté bien frito y espeso, y luego se añade el pan rallado y la harina hasta
que dore. Se añade un poco de agua y el brandy o vino blanco. Se pasa la salsa
por el pasapurés. Se sazona con sal y se añaden las tintas machacadas y
desleídas con salsa o agua.
Finalmente, se agregan los chipirones y se dejan cocer un rato a fuego muy
lento, hasta que estén tiernos. Se sirven bien calientes con rebanadas de pan frito
como acompañamiento.