universidad veracruzana facultad de biología

UNIVERSIDAD VERACRUZANA
FACULTAD DE BIOLOGÍA
COMPARACIÓN DE LA GERMINACIÓN DE SEMILLAS DE PIMIENTA
GORDA (PIMENTA DIOICA), CONSUMIDAS POR LA IGUANA VERDE
(IGUANA IGUANA) Y LA IGUANA ESPINOSA (CTENOSAURA
ACANTHURA).
TESIS
TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL
QUE PRESENTA
ANA LENZ RIVERA
DIRECTOR
JORGE E. MORALES MÁVIL
XALAPA, VER.
2010
Agradecimientos
A la Universidad Veracruzana, a la Facultad de Biología y al Instituto de Neuroetolegía, por el
apoyo y las herramientas otorgadas para la realización de este trabajo.
A mi director de tesis, Dr. Jorge Morales Mávil por su apoyo, su tiempo y paciencia. Por
guiarme y motivarme a lo largo de esta investigación.
Al M. en C. Antonio Maruri por haber creído en mi, y al igual que al M. en C. Salvador
Guzmán gracias también por las valiosas observaciones realizadas sobre el trabajo.
A mis compañeros del Instituto de Neuroetología, Fallo, René, Tlaoli, Carlos, Jazz y
especialmente a Leo y a Emilio. ¡Gracias por su amistad y apoyo!. A Dany Fey por sus ánimos y
observaciones. A Otilio, gracias por haberme proporcionado material para el trabajo.
2 Dedicatoria
Ich verdanke dieser Erfolg für meiner Eltern, immer ich habe ihre Hilfe und Komprenssion und
meine Familie ist meine erste Unterstützung. Meine Mütter Friné, ich liebe dich… Du bist eine
sehr schön Mütter.
Meine kleine Schwester Ini… immer Vielen Danke für alles und du hast immer meine Liebe
Mein Cocorate: Vielen Dank für Ihre bedingungslose Liebe und Unterstützung. Ich habe dir
immer im Herz.
Danke schön!
3 RESUMEN
Con el objetivo de evaluar y comparar el efecto que tiene sobre la germinación de semillas de
Pimenta dioica, el paso por el tracto digestivo de dos especies de iguana (Iguana iguana y
Ctenosaura acanthura), fueron proporcionados frutos de pimienta gorda a individuos cautivos de
las dos especies de iguanas, bajo las hipótesis de que las semillas de P. dioica presentan diferente
éxito germinativo al ser consumidas por ambos herbívoros. Para ello, se colectaron las excretas
de ambos reptiles y se separaron las semillas contenidas, éstas fueron puestas a germinar en cajas
petri bajo condiciones controladas de humedad, luz y temperatura, se utilizó como control un
tercer grupo de semillas las cuales no fueron ingeridas por ningún animal. Los análisis se
encaminaron a calcular la velocidad de germinación, el porcentaje y el valor germinativo
resultante de las semillas de P. dioica tratadas por la iguana verde (I. iguana) y la iguana negra
(C. acanthura). Los resultados mostraron que el tiempo más corto para iniciar el proceso de
germinación lo registraron las semillas separadas de las heces fecales de C. acanthura (tres días).
Así mismo, el menor período germinativo fue de 13 días, registrado para las semillas del grupo
control, difiriendo en sólo un día con el grupo de la iguana negra (14 días), siendo el de las
semillas extraídas de las excretas de la iguana verde el período más largo (17 días). El grupo
testigo fue el que obtuvo un porcentaje germinativo significativamente mayor (79%) al de las
semillas tratadas por I. iguana y C. acanthura que obtuvieron 43% y 47% respectivamente
(p<0.05). Se registró una velocidad inicial de germinación mayor en el grupo experimental de la
iguana verde, sin embargo, la velocidad germinativa final fue similar entre los tres grupos
experimentales (p>0.05). Las semillas consumidas por Ctenosaura acanthura fueron las que
obtuvieron el mayor valor germinativo (48.95) en comparación con el grupo testigo (44.11) y con
las semillas ingeridas por la iguana verde (16.85). El rol que juegan las iguanas para las
estrategias reproductivas de ciertas especies arbóreas tropicales, es más importante de lo que se
pensaba. La comparación de las dos especies de iguanas, muestra que Ctenosaura acanthura
ayuda a la propagación de Pimienta dioica, al ingerir sus frutos e incrementar el valor
germinativo de las semillas que consume y excreta.
4 ÍNDICE
1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................................................................................................... 6 2.REVISIÓN DE LITERATURA................................................................................................................................................... 9 2.1. Germinación y dispersión de semillas ......................................................................................................................... 12 2.1.1. Germinación y dispersión de semillas por diversos frugívoros............................................................................... 12 2.1.2. Germinación y dispersión de semillas por reptiles................................................................................................... 14 3. OBJETIVO................................................................................................................................................................................. 18 3.1 Objetivo general.................................................................................................................................................................. 3.2. Objetivos particulares ....................................................................................................................................................... 4. HIPÓTESIS ................................................................................................................................................................................ 19 5. SUJETOS DE ESTUDIO .......................................................................................................................................................... 20 5.1. Iguana verde (Iguana iguana L.) .................................................................................................................................. 20 5.1.1. Alimentación y Fisiología digestiva..................................................................................................................... 22 5.1.1.1. Alimentación .......................................................................................................................................................... 5.1.1.2. Digestión del alimento ........................................................................................................................................... 5.1.3. Hábitos................................................................................................................................................................... 23 5.1.4. Conducta ............................................................................................................................................................... 23 5.1.5. Distribución........................................................................................................................................................... 23 5.2. Iguana espinosa (Ctenosaura acanthura) ..................................................................................................................... 25 5.2.1. Alimentación y Fisiología digestiva......................................................................................................................... 5.2.1.1. Alimentación .......................................................................................................................................................... 5.2.1.2. Digestión del alimento ........................................................................................................................................... 5.2.2. Hábitos................................................................................................................................................................... 26 5.2.3. Distribución........................................................................................................................................................... 26 5.3. Pimienta Gorda (Pimenta dioica (L) Merril) ............................................................................................................... 27 5.3.1. Distribución y origen ............................................................................................................................................ 27 5.3.2. Flor y Fruto........................................................................................................................................................... 28 5.3.3. Fruto y semilla ...................................................................................................................................................... 28 5.3.4. Generalidades ....................................................................................................................................................... 29 6. MATERIALES Y MÉTODOS.................................................................................................................................................. 31 6.1. Sujeto de estudio ............................................................................................................................................................ 31 6.2. Colecta y ofrecimiento de frutos................................................................................................................................... 31 6.3. Colectas de excretas....................................................................................................................................................... 32 6.4. Pruebas de germinación ................................................................................................................................................ 32 6.5. Análisis estadístico ......................................................................................................................................................... 34 7. RESULTADOS .......................................................................................................................................................................... 37 7.1. Germinación................................................................................................................................................................... 37 7.2. Tiempos de Digestión..................................................................................................................................................... 42 8. DISCUSIÓN ............................................................................................................................................................................... 44 9. CONCLUSIONES...................................................................................................................................................................... 50 10. LITERATURA CITADA ........................................................................................................................................................ 51 ANEXO ........................................................................................................................................................................................... 58 5 1. INTRODUCCIÓN
En el mundo existe una vegetación dividida y un paisaje fragmentado, lo cual ocasiona que
muchas especies de plantas queden parcialmente aisladas unas de otras. Para estas especies, la
dispersión de semillas representa la única manera por la cual puedan intercambiar individuos o
colonizar espacios vacíos donde el hábitat es adecuado (Cain et al., 2000).
Los bosques tropicales, para mantener su heterogeneidad y asegurar la dispersión de
semillas, un gran número de plantas dependen de las relaciones mutualistas planta-animal, en las
cuales animales frugívoros fungen como dispersores de semillas asegurando así la reproducción
de la especie vegetal (Traveset, 1999; Schupp, 1993; Domínguez-Domínguez, 2005). Como
recompensa por este servicio, los animales reciben alimento, usualmente en forma de pulpa. Si
bien la producción de frutos carnosos representa un costo reproductivo adicional para las plantas,
éstas se benefician por el traslado de las semillas a sitios que favorecen la germinación y
establecimiento de las plántulas, o donde experimentan menor competencia, depredación y ataque
de patógenos (Aimico y Aizen, 2005).
Los trabajos reportados acerca del efecto que tiene la endozoocoria en la germinación y
dispersión de las semillas en su mayoría se han realizado con aves y mamíferos no voladores,
debido a que son dispersores importantes para una gran variedad de plantas además de que existe
una mayor disponibilidad de datos al respecto (Russo y Augspurger, 2004; Charalambidou, 2003;
Otani, 2004; Price, 2004; Domínguez-Domínguez et al., 2006; Estrada-Villegas, 2007). Por el
contrario hay muy poca información respecto a la saurocoria, dispersión de semillas por reptiles,
que fue el tipo de dispersión de semillas que predominó en el pasado remoto cuando estos
vertebrados eran los dominantes en la tierra, y que en la actualidad son dispersores tan efectivos
como lo son otros taxas, principalmente en los ecosistemas insulares y los fragmentados (Van del
Pijl, 1982; Cobo y Andreu, 1988; Godínez-Álvarez, 2004; Rodríguez-Pérez et al., 2005).
En la región de Los Tuxtlas, Veracruz, México, la cobertura vegetal se ha visto
disminuida en gran medida. Una de las especies arbóreas que aún se pueden encontrar en los
remanentes de vegetación es Pimenta dioica. Los individuos de esta especie son visitados por un
gran número de frugívoros gracias a sus frutos aromáticos y carnosos. Entre las especies que
6 visitan este árbol de la familia Myrtaceae, se encuentra la iguana verde (Iguana iguana), se sabe
que consume hojas y frutos, los cuales le brindan un gran aporte proteico (Morales-Mávil, 1997;
Vázquez-Yanes et al., 1999; Delfín-Limón et al., 2001; Garza-Castro et al., 2003).
El papel ecológico de las iguanas es muy importante, ya que es uno de los principales
dispersores de semillas de algunas especies vegetales de los bosques tropicales. La gran
capacidad que tienen las iguanas para procesar los alimentos, facilita la germinación de las
semillas que pasan por su tracto digestivo. Por ejemplo, la mayor tasa de germinación de semillas
de Spondias mombin consumidas por iguanas supera por mucho a las defecadas por mamíferos
(monos) y aves (tucán). La dispersión de semillas por especies de iguanas contribuyen a la
regeneración de bosques y éstas pueden ser utilizadas como medio de restauración de ambientes
perdidos (Morales-Mávil, 1997; Morales-Mávil et al., 2004)
Se ha reportado que en Iguana iguana existe una fermentación post-gástrica, en la cual la
degradación de fibra se lleva a cabo principalmente en el ciego y el colon. A su vez, mediante un
análisis químico en diferentes secciones del tracto digestivo, se ha mostrado que la digestión de
fibra en el género Ctenosaura se lleva a cabo en la región seco-cólica, por lo tanto, existe también
una fermentación post-gástrica (McBee y Mcbee, 1982; Troyer, 1983; Cobos-Peralta, 1998;).
Este tipo de digestión indica una baja capacidad para extraer nutrientes a partir de componentes
fibrosos, lo cual obliga a los animales a mantener los alimentos dentro de sus intestinos por más
tiempo. Debido a ello, una semilla que pasa por un tracto digestivo en donde se lleve a cabo este
tipo de fermentación, puede resultar dañada por los jugos gástricos que ahí se encuentren; aunque
igualmente podría resultar beneficiada si de ello resulta sólo un desgaste de la testa que
conllevaría a una disminución en el tiempo de germinación de ésta (McBee y McBee, 1982;
Troyer, 1983; Cobos-Peralta, 1998; Domínguez-Domínguez et al., 2006).
La digestión de las iguanas es asistida por bacterias, las cuales son tan eficientes como las
bacterias ruminales o las bacterias cecales del conejo para degradar fibra. Sin embargo, el tiempo
que tarda el proceso digestivo es diferente entre las dos especies. En el siguiente trabajo se evaluó
el potencial que tienen como dispersores de Pimenta dioica, dos especies de iguanas, Iguana
iguana y Ctenosaura acanthura, reptiles con hábitos y características digestivas distintas, al ser la
7 primera únicamente herbívora (McBee y Mcbee, 1982; Troyer, 1983; Cobos-Peralta, 1998) y la
segunda omnívora con tendencia a la herbivoría (Morales-Mávil y Guzmán-Guzmán, 2003).
Se compararó el porcentaje germinativo, la velocidad de germinación, germinación diaria
y media diaria, las cuales demostraron la calidad de la dispersión. Para evaluar el potencial de
dispersión se tomaron en cuenta tanto los aspectos cualitativos como los cuantitativos de la
dispersión. Y se realizó una estimación de los tiempos que tardaron en excretar las semillas
proporcionadas, las dos especies de iguanas (Morales y Camacho, 1985; Schupp, 1993; Wotton,
2002; Traveset, 1990; Fialho, 1990; Domínguez-Domínguez, 2005, ).
8 2. REVISIÓN DE LITERATURA
2.1. Germinación y dispersión de semillas
Se debe tener en cuenta que para que ocurra la germinación existen cinco factores importantes. El
primer estadio de la germinación se denomina imbibición en donde: a) la humedad, es vital para
la germinación, las semillas se encuentran con un nivel de agua interno que varía de un 5 a un
20% de su peso total y debe absorber una cantidad crítica de agua (diferente para cada semilla)
para que ésta se hidrate y dé lugar a la germinación. Si la semilla se deseca después de pasar el
punto en el que su metabolismo haya iniciado puede morir. En la siguiente etapa la absorción de
agua disminuye, la germinación prosigue y comienzan los procesos irreversibles que llevan al
crecimiento y desarrollo; b) el oxígeno también es necesario para la germinación, desencadena
procesos metabólicos, aunque la primera fase de la germinación pueda ser en un principio un
proceso anaerobio, después cambia a aerobio, las semillas con testa intacta necesitan más oxígeno
pero en cuanto ésta se rompe, el oxígeno logra difundirse en su interior (Cole, 1974; Strasburger,
1988; Vázquez-Yanes et al., 1990; Bidwell, 2002; Domínguez-Domínguez, 2005). Para cada
especie vegetal se requiere también, c) temperatura (ej. para Pimenta dioica la temperatura media
es de 28ºC), si esta llega a ser alterada podría afectar negativamente a la germinación. Las
reservas que poseen las semillas son mínimas, por ello es necesario volverse autótrofas cuanto
antes; por ello necesitan de, d) la luz, si alguna semilla pequeña intenta germinar enterrada a una
gran profundidad, sus reservas se agotarán antes de lograr salir a la superficie. Así mismo hay
que considerar también otro factor importante que es, e) la edad de la semilla, mientras unas
pueden permanecer en estado de dormancia hasta 100 años, otras sólo viven algunos años, meses
o incluso días. Los procesos metabólicos que ocurren en ellas son difíciles de frenar y mientras
estén en contacto con el oxígeno, altas temperaturas y humedad, pueden dar lugar a la autooxidación y son difíciles de conservar viables por mucho tiempo (SIRE, s.f; Cole, 1974; MoralesVidal et al. 1985; Strasburger, 1988; Vázquez-Yanes et al., 1990; Hartley et al., 2000; Bidwell,
2002; Russo y Augspurger, 2004; Domínguez-Domínguez, 2005; Domínguez-Domínguez et al.
2006).
Comúnmente las semillas se encuentran deshidratadas, están compuestas por tejido de
reserva y rodeadas por una capa impermeable (testa). Por lo regular después de la maduración de
los frutos la semilla entra en un período de letargo más o menos largo. Esto quiere decir que,
9 aunque se humedezca y se le den condiciones que favorezcan la germinación, ésta no se dará. El
letargo se origina porque la semilla produce inhibidores químicos, por la carencia de sustancias
estimulantes necesarias, que más tarde suministrará el embrión, o también se debe a la resistencia
que presenta la testa de la semilla a la entrada de oxígeno y agua (Bidwell, 2002; DomínguezDomínguez, 2005). Para terminar con el estado de latencia la semilla debe ser sometida a varias
condiciones ambientales las cuales aseguran que ésta sobreviva a través de estos periodos donde
la plántula no podría sobrevivir y aseguran que la semilla germine en condiciones favorables para
el crecimiento. Entre estos periodos se encuentra la exposición prolongada a condiciones de
fresco o de frío intenso, estratificación, calor intenso (incluso fuego), escarificación o ataque por
hongos, hasta el paso a través del tracto digestivo de aves, mamíferos y reptiles. (Fialho; 1990;
Schupp, 1993; Traveset, 1998; 1999; Bidwell, 2002; Otani, 2004; Domínguez-Domínguez,
2005).
La capacidad de germinar que poseen las semillas después de haber sido ingeridas por
frugívoros es de gran importancia para las dinámicas poblacionales de algunas especies vegetales
y para la evolución de las interacciones planta-frugívoro (Traveset, 1998). Las interacciones
mutualistas que existen entre plantas y animales son importantes para que la biodiversidad se
mantenga. Entre las ventajas selectivas de la dispersión de semillas se encuentra: (A) el evitar la
mortandad desproporcionada de las semillas o de la plántula cuando se encuentren cerca de los
padres, debido a la competencia con los padres o hermanos; (B) colonizar lugares perturbados y
(C) localizar microhábitats adecuados para el establecimiento y crecimiento de la plántula
(Fialho, 1990; Wotton, 2002).
Se sabe que las plantas angiospermas de las zonas templadas son polinizadas por insectos,
aves y murciélagos y en casi todas las zonas tropicales, especialmente las de tierras bajas, son
polinizadas por animales, ya sean mamíferos o reptiles. A su vez, la dispersión de semillas por
animales es importante en ambos ecosistemas, aunque se puede decir que estas relaciones
mutualistas juegan un papel de gran importancia en los bosques tropicales lluviosos debido al
porcentaje tan alto de zoocoría que se presenta en estos, 90% en las especies arborícolas y un
100% en las especies arbustivas. La ruptura de estas relaciones mutualistas, sobre todo en
ecosistemas insulares o ecosistemas fragmentados (que actúan como islas), causaría un efecto
10 perjudicial para las plantas, reduciendo así su éxito reproductivo y pudiendo conducir a la
extinción de sus poblaciones (Traveset, 1999; Willson y Traveset, 2000; Traveset y Verdú, 2002).
Debido a las relaciones de mutualismo, los animales que se alimentan de frutos pueden
convertirse en agentes de dispersión importantes para la supervivencia de ciertas especies de
plantas. Al mismo tiempo cuando estas interacciones mutualistas son explotadas por animales no
mutualistas, estos se convierten en depredadores, parásitos del sistema mutualista. A esta clase de
parasitismo se asocian tanto vertebrados como invertebrados (hasta hongos y microbios) que se
alimentan únicamente de la pulpa de los frutos sin dispersar las semillas. A su vez el forrajeo de
frugívoros puede llegar a disminuir la abundancia y afectar en la distribución de insectos
frugívoros, con efectos la mayoría de las veces benéficos para la reproducción de una planta
(Fialho,1990; Willson y Traveset, 2000).
La efectividad de un dispersor se puede evaluar tomando en cuenta sus componentes
cuantitativos y cualitativos. Los componentes cuantitativos de la dispersión de semillas
dependen: (A) el número de visitas que el dispersor haga a la planta y (B) el número de semillas
dispersadas por visita. Los componentes cualitativos se puede decir que dependen de: (A) la
calidad de tratamiento que recibe la semilla desde que es masticada hasta que pasa por el tracto
digestivo del frugívoro, (B) medir los niveles de remoción de frutos, (C) tomar en cuenta las
distancias de dispersión, los patrones y la calidad de deposición de la semilla, la cual se
determina por la probabilidad que tiene la semilla depositada de sobrevivir y convertirse en
adulto (Fialho, 1990; Schupp, 1993; Willson y Traveset, 2000; Wotton, 2002).
11 2.1.1. Germinación y dispersión de semillas por diversos frugívoros
Dada la importancia de estas relaciones, existen diversos estudios acerca de estos
mutualismos. Entre los registros que se tienen sobre la frugivoría en primates, Otani (2004)
reportó un efecto negativo sobre la dispersión de semillas de Eurya emarginata, después de ser
digerida por macacos japoneses. A pesar que existen diversos trabajos en los cuales los primates
favorecen a la germinación de las semillas, debido al reducido tamaño de estas semillas, el
tratamiento que recibieron fue muy agresivo y pocas lograron sobrevivir. Este porcentaje fue muy
reducido en comparación con el porcentaje de sobrevivencia por el paso a través de aves
frugívoras que es de casi un 100%. Se podría decir que el paso a través del tracto digestivo de los
macacos puede actuar como un cuello de botella en la dispersión de plantas con semillas
relativamente pequeñas.
Domínguez-Domínguez et al. (2006) trabajaron con semillas de Ficus insipida
(Moraceae) después de pasar por el tracto digestivo de Ateles geoffroyi y Ramphastos
sulphuratus. A pesar del reducido tamaño de las semillas A. geoffroyi favoreció en mayor medida
a la germinación gracias a que el tiempo que permanecieron las semillas en su tracto digestivo
fue suficiente para que se diera un adelgazamiento de la testa, al contrario de los pocos minutos
que tardó la digestión de R. sulphuratus las cuales no difirieron mucho en comparación con el
grupo testigo.
El mono araña (A. geoffroyi) no siempre ocasiona un efecto favorable en la germinación
semillas, debido a que no necesariamente cumple con los requerimientos que menciona Schupp
(1993) para ser un buen dispersor. Por ejemplo, Russo y Augspurger (2004) trabajaron con
semillas de Virola calophylla; determinaron que aunque las semillas germinaban después de ser
excretadas por A. geoffroyi, el hecho de ser dispersadas en alta densidad en lugares poco
favorables, como en sus sitios de descanso y justo debajo de los árboles madre, en donde la
competencia es mayor, evitó el establecimiento y crecimiento de la plántula.
Estrada-Villegas (2007), midió la abundancia y riqueza de semillas dispersadas por
murciélagos y aves en un borde de bosque adyacente a tierras de cultivo en el Santuario de Fauna
y Flora Otún-Quimbaya en Colombia. La dispersión de semillas fue más abundante y diversa en
12 el bosque maduro respecto a los primero metros del cultivo y al interior del cultivo. El 37.6% de
las semillas del lugar fueron dispersadas por murciélagos y aves. No hubo mucha diferencia entre
la cantidad semillas dispersadas entre ambos, pero los murciélagos demostraron ser más
eficientes que las aves, favorecieron al establecimiento de la especie vegetal al depositar más
semillas en el bosque maduro a diferencia de las aves, que lo hicieron cerca del borde.
En los bosques de lluvia naturalmente fragmentados, localizados en el norte de Australia,
Price (2004) estudió la abundancia de aves frugívoras, la disponibilidad de frutos y los patrones
de distribución espaciales y temporales entre los parches. La abundancia de frutos mostró un
ciclo anual, un incremento en la población de aves en la temporada húmeda (Diciembre). Se
puede decir que las aves rastrean los recursos frutales a través de los diferentes tipos de parches
del bosque de lluvia, y ellas mismas son las encargadas de asegurar estos recursos al ser de las
principales dispersoras de semillas de varias especies vegetales que habitan en esos bosques. Esto
debido a que al dispersar las semillas, existe un constante flujo génico que da pie al surgimiento
de metapoblaciones de plantas a través de los diferentes parches de vegetación.
Las aves son muy importantes para la dispersión de semillas particularmente aquellas que habitan
en hábitat fragmentado. Debido a la endozoocoria las semillas reciben tratamientos que pueden
afectarlas de forma distinta dependiendo de varios factores como el tiempo de retención de la
semilla, y el tamaño de ésta entre otros. Charalambidou (2003), demostró que las diferencias de
tamaño y peso entre las semillas de Ruppia maritima no afectaron en el tiempo de retención de la
semilla ni el tratamiento que recibieron al pasar por el tracto digestivo de cinco especies de patos
del genero Anas. Aunque el porcentaje de germinación fue mayor en las semillas que tardaron
menos tiempo en ser excretadas, las que tardaron más tiempo en ser expulsadas tuvieron una
mayor probabilidad de ser dispersadas y depositadas en lugares beneficiosos para la germinación
y establecimiento de la plántula gracias a que hubo más tiempo para que las aves se movieran
entre los humedales.
13 2.1.2. Germinación y dispersión de semillas por reptiles.
Rodríguez-Pérez et al. (2005) estudiaron el efecto que tiene en la germinación de semillas
de plantas mediterráneas, el paso por el tracto digestivo de aves (Turdus merula), y por el tracto
de lagartijas (Podarcis pityusensis). Las semillas fueron puestas a germinar en ambientes
naturales (en campo) y en controlados (en jardines). Los resultaros fueron contradictorios, y el
efecto que causaron en las semillas de Rubia y de Rubus fue inconsistente, pero se confirmó que
un gran número de especies muestran aumento o inhibición en la germinación al ser tratadas por
endozoocoria y que estos efectos pueden diferir cuando la germinación se lleva a cabo en campo
o en invernaderos.
Cobo y Andreu (1988) analizaron el efecto de la ingesta de semillas de 34 especies
vegetales, principalmente de la familia Poacea, Asteraceae y Juncaceae por Testudo graeca, una
tortuga terrestre básicamente herbívora que habita en la Reserva Biológica Doñana en España.
Determinaron también en promedio el periodo de retención de las semillas en el tracto digestivo
que fue de 5.3 días. Reportaron que la ingesta favoreció a la germinación de Briza máxima donde
las plántulas se notaron vigorosas y Spergula arvensis donde mostraron una incremento en el
porcentaje germinativo a comparación con las semillas del grupo testigo, a diferencia de las
semillas de Hypochaeris glabra y Lavandula stoechas que nunca alcanzaron la germinación.
Otro de los trabajos sobre dispersión de semillas por reptiles es el de Wotton (2002), en el
cual trabajó con una especie de gecko (Hyplodactylus maculatus). Tomando en cuenta los
aspectos cualitativos y cuantitativos de la dispersión de semillas, determinó que H. maculatus
puede ser un buen dispersor en cortas distancias de Croprosma propincua, demostrando así el
potencial que tienen estos reptiles para ser legítimos dispersores de semillas de esta especie en la
Isla Mana en Nueva Zelanda.
Whitaker (1987) estudió los roles que ocupan los geckos de los géneros Hyplodactylus y
lagartijas de los géneros Leiolopisma y Cyclodina en cuanto a las estrategias reproductivas de
plantas en Nueva Zelanda. Estos reptiles presentan una dieta de frutos carnosos, en el verano
principalmente. Las semillas encontradas en las excretas, después de haber sido ingeridas, aún
continuaban siendo viables y fueron de los géneros Coprosma, Gaultheria, Hymenanthera,
14 Macropiper y Muehlenbeckia. También se hizo notar que algunos arbustos (ej. Coprosma,
Hymenanthera) y vides (ej. Muehlenbeckia) por el color y la posición del fruto, pueden estar
específicamente adaptados para que sus semillas sean dispersadas por lagartijas.
Olsson et al. (2000), observaron las interacciones de una especie de lagartija
(Niveoscincus microlepidotus) y una planta (Richea scoparia), en donde N. Microlepidotus al
alimentarse del polen de la planta, rompe la caliptra de las flores, estimulando así a la liberación
de la semilla y facilitando el acceso a polinizadores. Siendo así, 60 flores con la caliptra intacta
no soltaron semilla. Sin embargo el 87% de las flores con la caliptra removida por lagartijas
soltaron exitosamente la semilla. Así, no solo ayudan a la polinización y dispersión de semillas
actuando como vectores, sino también al crear interacciones reciprocas entre ambas especies,
creando así respuestas coevolutivas.
Las relaciones mutualistas son de suma importancia para la supervivencia de las especies.
Cuando las lagartijas actúan como mutualistas de plantas dispersando las semillas a lugares
favorables para su germinación y crecimiento, se habla de Saurocoria (Pijl, 1972, citado por
Traveset, 1990). La disrupción de las lagartijas pueden reducir significativamente el éxito
reproductivo de las plantas e incluso puede llevarlas hacia la extinción. Traveset y Riera (2005),
observaron, en las Islas Baleares, la ruptura de las relaciones mutualistas de dos especies
endémicas Podarcis lilfordi, una lagartija frugívora, y Daphne rodriguezii, un arbusto perenne.
La introducción de mamíferos carnívoros llevaron a la extinción a P. lilfordi en esas islas
(Menorca y Mallorca). Aparentemente P. lilfordi figura como el único dispersor de D. rodriguezii
al no afectar a la germinación de las semillas después de ser ingeridas y al dispersarlas a lugares
favorables para su establecimiento. Por ello, en la isla Menorca, las poblaciones de D. rodriguezii
son tan reducidas que está considerada como especie en peligro de extinción, en contraste, el
único remanente de estos mutualismos se encuentra en un islote de 60ha en donde P. lilfordi aún
es abundante al igual que D. rodriguezii.
Benítez-Malvido et al. (2003) reportó el efecto en la germinación a causa de la ingestión
de semillas de Prosopis juliflora por dos especies de iguanas Iguana iguana y Ctenosaura
similis. Las semillas ingeridas por ambas especies de iguana se vieron favorecidas en su
15 porcentaje germinativo. Se observó que las semillas que pasaron por el tracto digestivo de
Ctenosaura similis puede evitar que las semillas se infesten de plagas de escarabajos de la familia
bruchidae. Aparentemente la ingestión de semillas de Prosopis juliflora por Ctenosaura reduce la
mortalidad de semillas y favorece a la germinación. Es probable que ésta iguana ingiera frutos
antes de ser infestados o evita los frutos que lo estén e incluso el paso por el tracto digestivo llega
a eliminar a los escarabajos (Benítez-Malvido, et al., 2003).
Traveset (1990), estudió a la iguana Ctenosaura similis Gray (Iguanidae) en un bosque
caducifolio del Parque Nacional en Costa Rica, mencionó que probablemente esta especie es un
mejor dispersor de lo que se creía, al encontrar varias semillas viables de Acacia farnesiana (L.)
Wild, en las heces, que son depositadas a unos 500m lejos de la planta madre, eliminando así la
competencia entre las plántulas y progenitores. Aunque es raro que recorran distancias tan largas,
se ha reportado que en época de sequía o reproductiva pueden recórrelas en busca de alimento.
Hartley et al. (2000), realizaron un estudio en el Parque Nacional Isla Cabritos, República
Dominicana. Estudiaron dos especies de la familia Iguanidae del género Cyclura (C. carinata y
C. rileyi). Removieron semillas de Ziziphus rignoni de las heces y compararon los porcentajes
germinativos entre los dos tratamientos y un grupo testigo. Los porcentajes difirieron mucho
entre los tres grupos, pero las semillas no fueron dañadas por la ingestión. Aunque la velocidad
de la germinación aumento en las semillas consumidas por las iguanas, el 90% de éstas semillas
germinaron al día ocho y en el grupo control se logró ese porcentaje hasta el día 20. Esta isla
presenta lluvias esporádicas, y dado que la humedad es un requisito para la germinación, las
semillas que germinen antes tendrán ventaja sobre las otras no ingeridas que germinen días o
semanas después. Así, esta semilla tendrá menos riesgo a desecarse antes de germinar y
aprovechará la lluvia que haya en ese momento. Incluso la excreta por si misma puede proveer
humedad y nutrientes para el desarrollo de la plántula. Entonces el hecho de que estas iguanas no
reducen de manera marcada la germinación, se considera que C. carinata y C. rileyi, indica que
pueden ser dispersores importantes para Z. rignoni.
De éste modo se puede observar que los efectos que causan la endozoocoria y más
específicamente la saurozoocoria sobre la germinación son variados, pueden afectar de tanto de
16 forma positiva como negativa o simplemente neutra (Domínguez-Domínguez et al., 2006). Para
determinar la efectividad de éste tipo de mutualismo se deben considerar e integrar varios
aspectos, desde el punto de vista del dispersor y desde el de la especie vegetal a dispersar e
incluso se debe analizar el entorno en el que se encuentren. Sabemos también que la ruptura de
estas relaciones mutualistas repercute directamente en el éxito reproductivo de las especies
vegetales, conlleva a una disminución de sus poblaciones e incluso puede llevarlas hacia la
extinción (Taveset, 1999).
El presente trabajo se orientó hacia determinar el efecto sobre la germinación que tiene la ingesta
de semillas de Pimenta dioica por dos reptiles de la familia Iguanidae, Iguana iguana y
Ctenosaura acanthura. Se tomaron como base los antecedentes mencionados anteriormente para
estudiar las afectaciones en la viabilidad, la velocidad de germinación y el porcentaje germinativo
de las semillas ingeridas, de éste modo determinar el impacto que genera la frugivoría de
pimienta gorda por la iguana negra y la verde. Y así vislumbrar si alguna de éstas dos especies de
herbívoros podría estar participando en una relación mutualista con la pimienta gorda.
17 3. OBJETIVOS
3.1 Objetivo general
Determinar el efecto que tiene el paso de semillas de Pimenta dioica por el tracto digestivo de
Iguana iguana y Ctenosaura acanthura.
3.2. Objetivos particulares
1. Determinar el porcentaje germinativo de las semillas de Pimenta dioica, después de pasar
por el tracto digestivo de Iguana iguana y Ctenosaura acanthura.
2. Cuantificar la velocidad de germinación de las semillas de P. dioica, excretadas por I. iguana
y C. acanthura, calculando al mismo tiempo la germinación diaria, media diaria y
acumulada.
3. Comparar el valor germinativo de las semillas de Pimenta dioica cuando son ingeridas por
Iguana iguana y Ctenosaura acanthura.
4.
Estimar los tiempos de digestión de Ctenosaura acanthura e Iguana iguana al ingerir
frutos de Pimenta dioica. 18 4. HIPÓTESIS

Las semillas de pimienta gorda (Pimenta dioica) presentan diferente éxito de germinación al
pasar por el tracto digestivo de la iguana verde (Iguana iguana) y la iguana negra (Ctenosaura
acanthura).
-
Considerando su naturaleza omnívora, se predice que el tiempo de digestión de C.
acanthura es menor al de I. iguana.
-
Se predice también que las semillas de pimienta se verán favorecidas en su
germinación al pasar por el tracto digestivo de la iguana espinosa y serán afectadas
negativamente por la iguana verde, debido a que el mayor tiempo en el tracto
digestivo de la iguana verde afectará la viabilidad de las semillas.
19 5. SUJETOS DE ESTUDIO
5.1. Iguana verde (Iguana iguana L.)
Iguana iguana (Fig. 1) es un herbívoro de la familia Iguanidae, se alimenta de tejidos vegetales,
consume hojas, brotes, flores, frutos y semillas. Garza Castro et al. (2003) mencionan que dentro
de los frutos destacan los de Spondias mombin, por el contenido de humedad, también los de
Ficus jimenezii, Ficus insipida por el contenido de fibra y frutos de Pimenta dioica por su aporte
proteico.
Figura 1. Iguana iguana
Se encuentra bajo la categoría de protección especial (Pr) de acuerdo con la NOM-059. La
iguana verde, también conocida como de ribera, presenta una coloración verde intenso en etapa
juvenil, en individuos adultos ésta puede variar a gris o verde azulado; el color se obscurece con
la edad para finalmente tornarse gris obscuro con bandas obscuras a lo ancho de los hombros y
cola. En época de apareamiento los machos presentan coloraciones rojizas o naranjas. Presentan
también una cresta de escamas en forma de espinas a lo largo de la parte media dorsal llegando
hasta la punta de la cola (tienen una cresta dorsal mucho más alargada que las demás iguanas), la
cresta es más prominente en el cuello. Bajo el tímpano, en la mandíbula inferior presentan una
1
escama grande con bordes de color obscuro (Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño, 1996; Arcos-García
y López-Pozos, 2008).
Poseen un ojo parietal o “tercer ojo” en la parte dorsal media del cráneo. Este órgano
sensorial funciona como especie de exposímetro que mide la energía del sol y ayuda al animal a
regular el tiempo que este permanece asoleándose. También poseen vomeronasales con los que
detectan moléculas que son recogidas con la lengua (Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño, 1996).
Las glándulas aromáticas se encuentran en la parte interna del fémur (glándulas
femorales) pueden funcionar para marcar el ámbito donde viven. Cada glándula contiene una
cantidad pequeña de una secreción de consistencia pastosa. Esta secreción produce un
abultamiento que sobresale a través del orifico de la glándula. Al desplazarse esta secreción se
impregna en su hábitat. Estas glándulas están más desarrolladas en los machos y se agrandan en
época reproductiva “secreciones distintivas”. Iguana iguana al parecer puede reconocer a sus
hermanos de nidada mediante estas señales químicas. Ya que, pasan mucho tiempo en encierros a
los tres meses de edad marcados con los olores de sus hermanos (Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño,
1996).
El dimorfismo sexual de esta especie se observa a partir de la etapa juvenil, no sólo en la
coloración, sino en la morfología también. A diferencia de las hembras (Fig. 2), los machos
suelen ser más grandes, con cabezas y cuerpos más largos y mandíbulas fuertes; la papada y las
espinas dorsales también son más grandes en los machos (Fig. 3) (Alvarado-Díaz y SuazoOrtuño, 1996; Domínguez-Domínguez, 2005).
Figura 2. Macho de Iguana iguana.
Figura 3. Hembra de Iguana iguana
1 5.1.1. Alimentación y Fisiología digestiva
5.1.1.1. Alimentación
Son pocos los datos registrados sobre el tipo de alimentación de las crías de iguana verde,
tras analizar el contenido de los estómagos de crías de Iguana iguana se observó únicamente
residuos vegetales y en ningún caso se encontraron rastros de algún tipo de insecto. El tipo de
alimentación de la iguana verde va cambiando en cuanto al contenido de lignina en su alimento
de acuerdo a la etapa en la que se encuentre. Las iguanas recién nacidas consumen hojas tiernas
con menor contenido de lignina, las juveniles consumen hojas menos lignificadas que las adultas.
Las iguanas jóvenes se alimentan de hojas con alto contenido de proteína digestible, aunque el
contenido de fibra también pueda ser alto (Troyer, 1982, 1983, 1984; Donoghue, 1994).
5.1.1.2. Digestión del alimento
Las lagartijas herbívoras generalmente son más grandes (>100g.) en comparación con las
demás y por su tipo de metabolismo les es posible consumir alimentos vegetales (Pough, 1973).
La iguana verde posee un conjunto de adaptaciones alimentarias que facilitan la digestión de
materia vegetal (McBee, 1971; Pough, 1973; Iverson, 1980; McBee y McBee, 1982; Dearing,
1993).
Las crías de iguana poseen un sistema de fermentación postgástrico asistido por bacterias.
Poco después de nacer, los neonatos buscan y consumen heces fecales de iguanas adultas para
adquirir la microflora cecal que requieren para realizar el proceso fermentativo (Troyer, 1982). Se
ha indicado que las crías de Iguana iguana criadas en aislamiento no adquieren la flora
microbiana adecuada y presentan un pobre crecimiento y algunas anormalidades. Ésta
fermentación postgástrica se lleva a cabo en el ciego e intestino grueso, es por esto que cuenta
con un colon alargado y una serie de válvulas a lo largo de éste, las cuales se piensa son las que
permiten procesar éste tipo de alimento (McBee, 1971; Iverson, 1980; McBee y McBee, 1982).
Otro factor importante para que se lleve a cabo este proceso fermentativo es la temperatura, es
requerida una temperatura corporal de entre 38 y 39ºC, debido a que la degradación de celulosa
se produce a temperaturas de 34 a 40ºC, de este modo en reptiles la degradación de celulosa se ve
disminuida por debajo de los 34ºC (Suazo y Alvarado, 1994; Arcos-García et al., 2006)
22 Éste proceso digestivo denota una baja capacidad para extraer nutrientes a partir de
componentes fibrosos y cuando se lleva a cabo los alimentos son retenidos por un lapso de
tiempo mayor. En lo que respecta a la germinación de las semillas ingeridas, no todas se ven
beneficiadas con el desgaste de la testa sino algunas resultan dañadas por el contacto prologado
con los ácidos gástricos que incluso pueden matar al embrión (McBee y Mcbee, 1982; CobosPeralta, 1998; Troyer, 1983; Domínguez-Domínguez et al., 2006; Arcos-García et al., 2006,
2007, 2008).
5.1.3. Hábitos
Aunque Iguana iguana habita en bosques tropicales húmedos o estacionalmente secos,
principalmente en zonas riparias, se han encontrado también en huertos, en manglares y es común
encontrarlas en vegetación cercana a las playas, en donde se reproducen (McBee, 1971;
Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño, 1996).
5.1.4. Conducta
Las iguanas verdes se comunican unas con otras a partir de movimientos principalmente
de cabeza. También existe otro tipo de comunicación, la visual, los cambios en la coloración del
cuerpo; pueden ser estacionales desarrollándose lentamente en períodos de semanas, o bien
pueden aparecer rápidamente en cuestión de minutos. Un ejemplo de cambios estacionales de
color, es el desarrollo de pigmentación naranja en los machos adultos durante la temporada de
reproducción (Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño, 1996).
5.1.5. Distribución
Se distribuye ampliamente en el continente americano, desde el norte de México hasta el sureste
de Brasil y Paraguay. En nuestro país se encuentra en Sinaloa, Colima, Nayarit, Veracruz,
Tabasco, Campeche, Chiapas y Quintana Roo (Domínguez-Domínguez, 2005). También se
encuentra en islas del pacifico, Caribe y Antillas. Se reporta en elevaciones de hasta 800m en
Michoacán, México y 500m en Surinam y 1000m en Colombia (Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño,
1996).
23 5.2. Iguana espinosa (Ctenosaura acanthura)
Ctenosaura acanthura (Fig. 4), o también conocida como iguana negra, iguana espinosa o iguana
rayada y localmente llamada tilcampo, garrobo o chiquipile. Es una especie endémica de México,
se encuentra en la categoría de protección especial (Pr) de acuerdo con la NOM-059. Pertenece a
la familia Iguanidae y es una de las especies menos conocidas y estudiadas del
género
Ctenosaura.
Figura 4. Ctenosaura acanthura
Los machos alcanzan una longitud del hocico a la cloaca (LHC) de 350mm, a diferencia
de las hembras que miden hasta 276mm (Suárez-Domínguez, 2004). El dorso presenta pequeñas
escamas lisas; la cola, anillos de escamas lisas, quilladas y alargadas en forma de espinas, que le
sirven de defensa. En etapa adulta, la cola alcanza una longitud de casi el doble del tamaño del
cuerpo. Los neonatos son verde azulados, las crías (menores a 150mm de LHC) poseen una
coloración verde interrumpida por franjas negras que se extienden desde la línea media dorsal
sobre los lados del vientre y está bordeado anteriormente por delgadas bandas blancas, y los
individuos adultos de ambos sexos presentan una coloración uniforme de color negro a gris
obscuro en el dorso. (Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño, 1996; Suárez-Domínguez et al., 2004).
Blásquez (2007) describe que el género Ctenosaura es de crecimiento lento; debido a ello,
la etapa reproductiva se retrasa hasta los tres años de edad. Suárez-Domínguez et al. (2004)
13
menciona que la madurez sexual se alcanza a los dos años, al obtener una LHC de 200mm;
aunque hay que tomar en cuenta que el peso de las iguanas depende más de la disponibilidad y
calidad del alimento que de la edad (Blázquez, 2007). Se dice que presentan dimorfismo sexual,
la talla de los machos es mayor que la de las hembras, además de que poseen una cresta dorsal
más prominente (Suárez-Domínguez et al., 2004).
5.2.1. Alimentación y Fisiología digestiva
5.2.1.1. Alimentación
El consumo de alimento en las iguanas presenta una variación estacional de acuerdo con
la disponibilidad de alimento (Suazo-Ortuño y Alvarado-Díaz, 1994; Alvarado-Díaz y SuazoOrtuño, 1996). El género Ctenosaura, a diferencia de Iguana iguana, tienen distintos hábitos
alimentarios y sufren cambios ontogénicos en su dieta. Se observó que las crías básicamente se
alimentan de insectos, mientras que en la etapa juvenil incluyen en su dieta el consumo de
plantas. Al llegar a estado adulto, su dieta se compone principalmente de hojas, brotes, frutos y
rara vez de insectos (Morales-Mávil y Guzmán-Guzmán, 2003; Arcos-García et al. 2007;
Blázquez, 2007; Arcos-García y López-Pozos, 2008). Debido a que las iguanas pequeñas, que
tienen un peso vivo menor a 100g, su requerimiento energético relativo a la masa corporal es
mayor que en los individuos más grandes (Pough, 1973; Dearing, 1993). Pough (1973) propuso
que el cambio de dieta insectívora a herbívora tiene la finalidad de optimizar la utilización de
energía, ya que el consumo de insectos proporciona una gran cantidad de calorías por unidad de
volumen (Arcos-García et al., 2006).
5.2.1.2. Digestión del alimento
Ctenosaura acanthura al igual que Iguana iguana realiza un proceso de fermentación asistida por
bacterias para degradar la fibra. Este proceso también es llevado a cabo en la región cecocólica.
Las bacterias de la iguana negra presentan una eficiencia similar para degradar los alimentos
fibrosos con respecto a los microorganismos de la porción cecal del conejo y del rumen de los
bovinos (McBee y Mcbee, 1982; Troyer, 1983; Cobos-Peralta, 1998; Arcos-García et al., 2006).
Por lo tanto, las características anatómicas y fisiológicas del tracto digestivo, así como la
condiciones ambientales del ciego, el rumen y la región cecocólica, son las que determinan las
25 diferencias en la capacidad para digerir alimentos con alto contenido en fibra (Arcos-García et al.,
2006).
5.2.2. Hábitos
Éste género habita en zonas riparias por un tiempo, y posteriormente cambian de locación
moviéndose así a los pastizales circundantes, y en zonas rocosas en las cuales generalmente se les
encuentra en madrigueras u hoyos en los árboles (McBee, 1971).
5.2.3. Distribución
Ctenosaura acanthura ocurre a lo largo de la vertiente del Golfo de México, en las zonas
costeras de Veracruz y Tamaulipas, al igual que en el sureste de Veracruz y oriente de Oaxaca
(Alvarado-Díaz y Suazo-Ortuño, 1996; Morales-Mávil y Guzmán-Guzmán, 2003; SuárezDomínguez, 2004). También se localiza al menos en una localidad de la vertiente del Pacífico al
oeste de la Sierra Madre de Chiapas, donde al parecer ocurre en simpatría con C. pectinata, (Fig.
5) (Mendoza-Quijano et al., 2003).
Figura. 5. Distribución de las iguanas Ctenosaura del istmo de Tehuantepec y depresión central de Chiapas
México (Mendoza-Quijano et al., 2003).
26 5.3. Pimienta Gorda (Pimenta dioica (L.) Merril)
En México es conocida como, pimienta de Jamaica, pimienta de Tabasco, pimienta gorda,
xocoxochitl, populote y pimentón. En cuba, pimienta de clavo o pimienta malagueta (FuentesFiallo et al., 2000).
5
La Pimenta dioica (L.) Merr., es de la familia Myrtaceae, es neotropical de distribución
mesoamericana y caribeña (Macía, 1998). Es un árbol perennifolio de 6 a 10 m (hasta 20m) de
altura, con el tronco erecto, ligeramente acanalado, de copa baja, irregular y muy ramificada, las
ramas ascendentes (SIRE, s.f.; Vázquez-Yanes et al., 1999)
5.3.1. Distribución y origen
Pimenta dioica es originaria de Jamaica, también la encontramos desde México a
Centroamérica, Antillas mayores y Norte de América del Sur (García, 1971; Fuentes-Fiallo et al.,
2000), en altitudes desde el nivel del mar, hasta 350 ó 450 msnm. Forma parte del estrato medio
inferior de selvas altas perennifolias y subperennifolias, se asocia con Brosimum alicastrum,
Mirandaceltis monoica y Manilkara zapota. También se le encuentra con frecuencia en selvas de
Terminalia amazonia, Dialium guianense y Calophyllum brasiliense (SIRE, s.f.).
1.
En México, se encuentra restringida a la Vertiente del Golfo de México, desde el norte de
Puebla y Veracruz, hasta el sur de la Península de Yucatán; se encuentra desde Veracruz y
Oaxaca hasta Chiapas. En Centroamérica, Guatemala, Belice, Honduras, Nicaragua, El Salvador
(García, 1971; Vázquez-Yanes et al., 1999) y Cuba, donde crecen ejemplares aislados en bosques
de galería y bosques siempre-verdes (Fuentes-Fiallo et al., 2000; SIRE, s.f.).
5.3.2. Flor y Fruto
Las flores de esta especie son estructuralmente hermafroditas pero funcionalmente
dioicas. Los frutos son bayas negras de 10 por 5 mm. Todo el fruto tiene un fuerte olor fragante.
Gracias a su fruto, P. dioica es visitada por un gran número de frugívoros, al ser el fruto tan
aromático, carnoso y por su color al estar maduro. En México, florece de Abril a Mayo. Los
frutos maduran de Junio a Octubre, este período puede extenderse hasta diciembre. Los árboles
estériles son funcionalmente masculinos y los que fructifican son funcionalmente femeninos
(Vázquez-Yanes et al., 1999; SIRE, s.f.).
5.3.3. Fruto y semilla
El fruto (Fig. 7) contiene 1 ó 2 semillas pequeñas. Las semillas son de 5 a 6 mm de largo
por 4.8 a 5.6mm de ancho y 2.3 a 3 mm de grueso, verdosas y esféricas a hemiesféricas. Semilla
de color oscuro a café rojizo, tiene 4.85 % de aceites esenciales (Vázquez-Yanes et al., 1999).
La recolección de la semilla se da desde finales de Julio hasta finales de Septiembre. Para
ello se debe seleccionar los frutos conocidos como “guacos” o “gemelos”, esto proporciona un
mayor porcentaje de hembras. El mejor método es dejar que la semilla caiga por si sola del árbol
o sea dispersada por las aves y se establezca, cuando las plántulas alcancen un cierto tamaño, se
limpia el campo de malezas y se deja que crezcan para ser trasplantadas; este método es
denominado “pie franco”. Para germinar las semillas se recomienda una temperatura media de
25.8°C, una mínima mensual de 22°C y una máxima mensual de 29°C (SIRE, s.f.)
La semilla tiene poca longevidad dentro del fruto, dura seis días dentro de él, la semilla
puede perder su viabilidad debido a que el fruto puede fermentarse y dañarla de manera
irreversible, es por eso que se recomienda sacarla lo más pronto posible de éste. Para la obtención
28 de la semilla se debe macerar los frutos ya sea a mano o mecanizadamente, posteriormente
hacerlos pasar por tamices, pudiendo usar agua para dejar la semilla limpia. Si hay que almacenar
los frutos se recomienda secarlos en capas delgadas sobre planchas de concreto o en zarandas,
ventilarlos bien y mover frecuentemente (SIRE, s.f.).
5.3.4. Generalidades
Pimenta dioica es una planta con gran versatilidad en cuanto a usos; por ejemplo, para
reforestación o restauración del hábitat, se considera una especie con potencial en zonas
degradadas de la selva. Se ha empleado para rehabilitar sitios donde hubo explotación mineral
(Vázquez-Yanes et al., 1999).
Para sistemas agroforestales, se dice que tiene mucho potencial, por ser una especie de
uso múltiple. Se le encuentra principalmente en asociación con cultivos de cacao, naranja,
plátano, coco, ayudando en el control de malezas. Es común en los potreros, de forma aislada, en
los cuales proporciona sombra para el ganado. También se encuentra en acahual, monte alto
manejado y huertos familiares. Se utiliza para cercos vivos (agrohábitats), en cortinas rompe
vientos y en plantaciones puras (Vázquez-Yanes et al., 1999; SIRE, s.f.).
En la industria alimenticia, como especia (pimienta), es muy apreciada; el fruto, recogido
aún verde y secado, se utiliza como condimento alimenticio. Dado que su sabor combina el de la
canela, clavo, y nuez moscada, le han puesto el sobrenombre de “Allspice”. Se utiliza en la
elaboración de encurtidos, salsas, para condimentar carnes y la hoja se utiliza en infusiones para
hacer té (Vázquez-Yanes et al., 1999; SIRE, s.f.).
Para la industria farmacéutica, tanto los frutos como las hojas han sido referidos como
medicinales, gracias al aceite que destilan; se utiliza como antigripal, carminativa, estomacal,
antidiabética, acelera el parto, también se le conoce como tónico y depurativo. Por vía externa se
usa contra el reumatismo (Benítez-López et al., 1997).
En Cuba, se han realizado estudios sobre el aceite esencial de las hojas de P. dioica, en el
que fueron detectados más de 50 componentes, en donde el eugenol resultó ser el componente
29 mayoritario (54,26 %); y en los frutos, en el que se identificaron 29 componentes, 4 de ellos no
reportados anteriormente para ese aceite. El extracto de P. dioica presenta un potente efecto
analgésico y antipirético. Debido al eugenol, que inhibe la liberación de prostaglandinas
(Benítez-López et al., 1997; Vázquez-Yanes et al., 1999; Fuentes-Fiallo et al., 2000; SIRE, s.f.).
Su uso cosmético, es gracias a las esencias volátiles en las hojas (eugenol y vainillina), que son
utilizadas para la fabricación perfumes y aromatizantes, incluso para la elaboración de “vainilla”
(García, 1971). Por sus aceites, también es utilizada como herbicida e insecticida, contra:
Sitophilus zea mais (gorgojo del maíz) y Coleoptera: Curculionidae (Vázquez-Yanes et al.,
1999).
La calidad de su madera es también apreciable, es empleada para construcciones rurales,
implementos agrícolas, mangos para herramientas, al igual que utensilios de cocina (VázquezYanes et al., 1999; Fiallo-Fuentes et al., 2000).
30 6. MATERIALES Y MÉTODOS 6.1. Sujeto de estudio
Se utilizaron tres individuos adultos de Iguana iguana (dos machos y una hembra) y tres
individuos adultos de Ctenosaura acanthura (un macho y dos hembras), mantenidas en cautiverio
desde hace año y medio aproximadamente. Estos individuos son propiedad del herpetario "StakuLuhua” de la Facultad de Biología de la Universidad Veracruzana, ubicada en la ciudad de
Xalapa, Veracruz, México.
Las iguanas fueron colocadas en encierros individuales para facilitar la recolección e
identificación de excretas. Se utilizaron cuatro terrarios rectangulares de 89x40cm de base y
40cm de altura, y otros dos de 89x60cm de base y 80cm de altura. Esto individuos fueron
capturados en la zona Coatzacoalcos-Minatitlán.
6.2. Colecta y ofrecimiento de frutos
Se les ofrecieron frutos maduros de P. dioica a las dos especies de iguana, los cuales fueron
recolectados al azar de por lo menos tres individuos arbóreos ubicados en la periferia del Parque
de Flora y Fauna Silvestre Tropical (PAFFASIT), área protegida de la Universidad Veracruzana,
en Catemaco, Veracruz. Los frutos fueron colectados de dos formas distintas, la primera
cortándolos directamente del árbol y la segunda, colocando una malla de plástico debajo de los
árboles esperando a que los frutos cayeran, dejándola allí de dos a tres días, para después
recogerlos.
Después de la colecta, los frutos fueron proporcionados a la brevedad posible, no más de
un día posterior. Se les dieron en los mismos recipientes donde regularmente eran alimentadas las
iguanas. Gracias a las pruebas experimentales previas, que consistieron en ofrecer diferentes
cantidades de alimento, se determinó que el número idóneo de frutos fue de 15 a 20 dependiendo
de la aceptación de cada individuo.
Los días de ofrecimiento dependieron de la disponibilidad de frutos maduros, los meses
de fructificación de Pimenta dioica son desde Junio y hasta mediados de Noviembre (VázquezYanes et al., 1999), aunque en el año 2008 y en el 2009, se observó que el período comenzó a
31 principios de Septiembre y concluyó a finales de Noviembre. El ofrecimiento de los frutos se
efectuó entre las 11:00 a 16:00h., procurando alimentarlas a una hora de mayor actividad para las
iguanas.
6.3. Colectas de excretas
Una vez ofrecidos los frutos a las iguanas, los individuos fueron observados al menos dos veces
cada día de la semana, hasta esperar las excretas. Las heces aparecieron de 48 a 72 horas después
del consumo de los frutos. Se estimó el tiempo de digestión con base en la aparición y número de
las semillas ofrecidas.
Una vez recolectadas las excretas, fueron puestas a secar por algunos minutos (15 a 20
min.) a temperatura ambiente. Para posteriormente remover las semillas P. dioica. Se llevó a
cabo un registro de fecha, hora de excreción y número de individuo.
6.4. Pruebas de germinación
Una vez secas las excretas, se removieron las semillas utilizando pinzas y agujas de disección, las
semillas fueron lavadas con una solución de agua con unas gotas de cloro a modo de eliminar
porciones restantes de heces fecales y evitar la aparición de hongos. Se pusieron en a germinar en
cajas petri utilizando papel filtro como sustrato (Fig. 7). Se utilizó como grupo control, semillas
las cuales se extrajeron de frutos maduros cortados directamente de los árboles, sin haber pasado
por el tracto digestivo de ningún animal. Estas semillas fueron seleccionadas aleatoriamente, se
les lavó con la misma solución de agua con cloro a modo de eliminar porciones restantes del fruto
y también evitar la aparición de hongos. Las condiciones de germinación fueron las mismas que
las usadas con las provenientes de las excretas.
32 Figura 7. Semillas de Pimenta dioica puestas a germinar en cajas petri.
El número total de semillas analizadas fue de 141 para Iguana iguana, 182 para
Ctenosaura acanthura y 138 del grupo testigo. Las cuales fueron distribuidas en 12 cajas petri
para iguana verde, 17 para iguana espinosa y 13 cajas para el grupo de control. El nhumero de
semillas por caja varió dependiendo de las excretadas por cada iguana, como máximo 15 en cada
caja (Fig. 8), fueron germinadas sobre papel filtro a temperatura ambiente y regadas cada vez que
lo necesitaron, se trató de mantener siempre húmedo el sustrato.
Figura 8. Distribución de las semillas de P. Dioica la caja petri.
22
Las cajas se colocaron en repisas, se mantuvieron bajo un régimen 12 horas luz con un
intervalo de temperatura de 21ºC – 28ºC ( X= 22.6ºC). Diariamente se hicieron observaciones y se
cuantificaron las semillas germinadas de los tres grupos experimentales (iguana verde, iguana
negra y control).
El tiempo total de observación fue de 30 días, se consideró iniciada la germinación en
cuanto la radícula emergió del interior de la semilla (Fig. 9).
Figura 9. Radícula emergida de la semilla de P. dioica
6.5. Análisis estadístico
Para el análisis inicial de los datos se realizaron exámenes exploratorios de las variables de
interés (porcentaje de germinación, velocidad de germinación y valor germinativo) por especie
animal. Posteriormente, se realizó una prueba ANOVA de Rangos (Kruskal-Wallis) para la
comparación de la velocidad de germinación. También se utilizó Chi-cuadrada para detectar
diferencias en la capacidad germinativa de las semillas provenientes de las heces de cada iguana.
De las variables anteriores, la velocidad de germinación se presentó como la latencia (en
días) necesaria para que ocurriera la emergencia de la radícula de cada semilla en cada grupo
experimental, hasta llegar al 100%. Se contó desde la siembra hasta que la primera radícula de
cada grupo emergió. Para determinar el tiempo requerido en que se logra un porcentaje dado de
23
germinación, se utilizaron los cuartiles germinativos (D25, D50 y D75) de acuerdo con la
metodología propuesta por Morales y Camacho (1985). Se realizaron también tres gráficas, una
representando la velocidad de germinación comparando los tres grupos experimentales, y otras
dos una por cada grupo de semillas tratadas por las dos especies de iguanas comparando con las
testigo.
Se registró el tiempo máximo de germinación contando desde el día de la siembra, hasta
el día que la ultima radícula emergió; para el periodo germinativo se restó el tiempo de inicio de
germinación al tiempo máximo germinativo. El porcentaje de germinación se calculó tomando el
total de semillas germinadas, multiplicándolo por 100, y dividiéndolo por el total de semillas
sembradas.
La germinación diaria se calculó contando el número de semillas que germinaban cada
día, la media diaria de germinación por cada grupo, dividiendo el total de semillas germinadas
entre el número de días transcurridos desde la siembra hasta la germinación de la última semilla y
la diaria acumulada se obtuvo sumando las semillas germinadas cada día, con las semillas que le
precedieron en los días anteriores.
El valor germinativo (que es una medida de la calidad de germinación), se estimó
mediante la combinación y ponderación de la capacidad germinativa y la velocidad de
germinación para la Pimenta dioica ingerida por las dos especies de iguana y el grupo de control
(Morales y Camacho, 1985).
Valor Germinativo= ∑GMDi/Ni x Ai/10 x C2
Donde GMDi es la germinación media diaria, obtenieda a partir de Ai/Di
Ai es la sumatoria del número de semillas germinadas.
Di es el número de días transcurrido al momento del conteo.
Ni es el número de conteos
C es una constante de transformación porcentual, obtenida al dividir 100 entre el número de
semillas viables (conteo realizado al final de la prueba de germinación).
(Morales y Camacho, 1985)
35 Se realizó una estimación de manera subjetiva sobre los tiempos de digestión, utilizando
también cuartiles D25, D50 y D75, (Morales y Camacho, 1985) que equivalen al 25%, 50% y
75% de las semillas excretadas, para calcular aproximadamente el tiempo que tardaron en
excretar el 100% de los frutos proporcionados a cada especie de iguana, utilizando como
marcadores las de semillas de Pimenta dioica encontradas en las excretas. Se calculó también un
promedio aproximado de excretas por semanas, dividiendo el total obtenido entre la suma del
total de días en los que se obtuvieron excretas.
36 7. Resultados
7.1. Germinación
Los resultados indicaron que, el grupo de semillas proveniente de las heces de iguana espinosa
fue el que tardó menos tiempo en iniciar la germinación (tres días, D1), y el grupo testigo fue el
que tardó más tiempo (D1=5), aunque su período germinativo fue el menor de los tres grupos (13
días, tabla 2). Las semillas tratadas por iguana verde fueron las que tuvieron mayor período
germinativo (17 días, tabla 2), además fue el que tardó más tiempo para que germinara la última
semilla (D100=21). Pero si comparamos los cuartiles de germinación (D25, D50 y D75) de los
tres grupos, las semillas excretadas por Iguana iguana fueron las que tardaron menos tiempo en
germinar (5, 8 y 9 respectivamente, tabla 1).
Tabla 1. Velocidad de germinación de Pimenta dioica.
Cuartil
D1
D25
D50
D75
D100
Promedio
Días requeridos para la germinación por cuartil
Iguana iguana
Ctenosaura acanthura
Control
4
3
5
5
7
9
8
10
11
9
11
14
21
16
17
+
+
9.4 6.8
9.4 4.8
11.2 + 4.6
D1= Tiempo requerido para la germinación de la primera semilla (latencia).
D25= Tiempo requerido para la germinación del 25% de las semillas.
D50= Tiempo requerido para la germinación del 50% de las semillas.
D75= Tiempo requerido para la germinación del 75% de las semillas.
D100%= Tiempo requerido para la germinación del 100% de las semillas.
DS= Desviación Estándar
37 La comparación de medias de los tres grupos experimentales en cuanto a la velocidad de
germinación ( X = 9.4 días para las dos eespecies de iguanas y 11.2 días para el grupo control), no
mostró diferencias significativas (H= 1.36, p > 0.5). Sin embrago, si se presentaron diferencias
entre los porcentajes de germinación de los tres grupos (X2= 65.43, p< 0.01), siendo mayor el
porcentaje final de germinación registrado por el grupo control que el de los otros dos grupos
(79% vs. 47% para Ctenosaura acanthura y 43% para Iguana iguana). El valor germinativo fue
significativamente menor en el grupo de semillas tratado por Iguana iguana (16.85) que el de las
semillas control (44.11) y de las tratadas por Ctenosaura acanthura (48.95).
Tabla 2. Parámetros registrados en los ensayos de germinación realizados con semillas de Pimenta dioica, obtenidas
de excretas de I. iguana, C. acanthura y de frutos testigo.
Parámetro
Heces de I. iguana
Heces de C. acanthura
Grupo Testigo
Capacidad germinativa (%final de Germinación)
43%
47%
79%
Valor germinativo
16.85
48.95
44.11
No se encontraron mayores diferencias entre las latencias de las primeras semillas que
germinaron en el grupo control (5 días), en el de iguana verde (4 días) y el de iguana espinosa (3
días). Se observó que las semillas tratadas por I. iguana tardaron cinco días más que las tratadas
por C. acanthura y cuatro días más que el grupo control en terminar la germinación (Tabla 3,
Figura 10 y 11). Se observó un incremento constante en el número de semillas germinadas en los
tres grupos, aunque las semillas tratadas por iguana verde demostraron un incremento
exponencial al inicio de su germinación, al pasar en un solo día del 0% (día tres) al 13% (día
cuatro), mientras que para la iguana espinosa, las semillas apenas alcanzaron el 6% de
germinación, y las del grupo control no habían iniciado aún el proceso (Figura 11).
26
Las semillas del grupo de I. iguana fueron las que tardaron más días en alcanzar su
máximo porcentaje germinativo 21 días con el 43% de semillas germinadas. El grupo testigo y el
de C. acanthura tardó 17 días para un 79% y 16 días para completar un 47% respectivamente
(Tablas 2 y 3).
Tabla 3. Comparación de la germinación de Pimenta dioica ingerida por Iguana iguana, Ctenosaura acanthura y el
grupo control.
Control
I. iguana
C. acanthura
No. De Semillas
Semillas
Germinadas
109
86
119
156
Inicio de
Germinación
Periodo de
Germinación
5
13
4
17
3
14
51
73
Tiempo Máximo
de Germinación
17
21
16
Figura 10. Comparación de los períodos germinativos de los tres grupos experimentales, C. acanthura, I. Iguana I.
Iguana y el grupo testigo.
29
9
6
.
5
4
3
2
1
1
2
3
4 5
.
6
9 1 2 3 4 5 . 6 9 1
1 11 12 13 14
Figura 11. Porcentaje acumulado de germinación de semillas de Pimenta dioica, después de pasar por el tracto
digestivo de I. Iguana, C. acanthura y las semillas del grupo testigo.
Después de iniciado el proceso germinativo, se observó un incremento logarítmico a partir del día
tres para las semillas provenientes de las excretas de C.acanthura, del día cuatro para las de I.
Iguana y del día cinco para el grupo testigo. El grupo de iguana verde fue en el que donde la
estabilización tardó más en presentarse (21 días) a diferencia del grupo de control y el de iguana
negra que fue el que tardó menos en estabilizarse (16 y 17 días respectivamente. Las curvas de
germinación diaria y de germinación media diaria de los tres grupos experimentales, fueron muy
similares, incluso se traslapan en ciertos segmentos en dos de los grupos, el de control y el de
iguana verde.
3
Figura 12. Curvas típicas de germinación para las semillas de Pimenta dioica ingeridas por Ctenosaura acanthura.
Figura 13. Curvas típicas de germinación para las semillas de Pimenta dioica ingeridas por Iguana iguana.
3 Figura 14. Curvas típicas de germinación para las semillas del grupo testigo.
7.2. Tiempos de Digestión
En 35 días se registró un total de 18 excretas con semillas de P. dioica, 3.6 grupos fecales por
semana para Iguana iguana. Para C. acathura se registraron 18 excretas en 36 días, 3.5 grupos
fecales por semana.
Para calcular los tiempos de digestión de las dos especies de iguanas tras haber ingerido
frutos de Pimenta dioica se elaboraron cuartiles. Se estimó el tiempo que tardaron en excretar el
100% de las semillas provenientes de los frutos proporcionados (141 semillas excretadas por I.
iguana y 187 semillas por Ctenosaura acanthura) (Tabla 4).
Tabla 4. Proporción de frutos hembra (con dos semillas) y macho (una semilla) de los frutos de pimienta gorda
excretados por la iguana verde y la iguana negra.
Grupo
No. frutos
No. Semillas
% de frutos hembra
% de frutos macho
experimental
proporcionados
excretadas
I. iguana
C. acanthura
31
105
130
141
187
34%
44%
66%
56%
La iguana negra (D1=3) excretó semillas un día antes que la iguana verde (D1=4).
Ctenosaura acanthura fue también la que alcanzó el 50% de expulsión de las semillas antes que
Iguana iguana (D50=27 y D50=30, respectivamente). Al comparar los cuartiles, D25, D50 y D75,
se observó que la iguana negra fue ligeramente más rápida que la iguana verde en dos cuartiles
(D50 y D75). Aunque el 100% de las semillas fueron excretadas al mismo tiempo (D100=35)
(Tabla 5).
Tabla 5. Cuartiles comparando los tiempos de digestión de iguana verde e iguana negra después de haber ingerido
frutos de P. dioica.
Iguana iguana Ctenosaura acanthura
D1
4
3
D25
23
24
D50
30
27
D75
34
33
D100
35
35
Promedio por semana
3.6
3.5
43 8. DISCUSIÓN
Los resultados muestran que las iguanas Ctenosaura acanthura e Iguana iguana parecen tener
una interacción ecológica mutualista con la especie arbórea Pimenta dioica, al afectar de
diferentes maneras el proceso de germinación de las semillas del árbol. Al parecer, al ser
consumidos los frutos de pimienta y pasar por el tracto digestivo de las iguanas, se ejerce un
efecto diferencial sobre la germinación de las semillas. El solo hecho de ser consumidos los
frutos de pimienta, le confieren una ventaja a la planta, ya que como se ha mencionado, la
remoción de pulpa es importante, debido a que en muchos casos la germinación se ve disminuida
o incluso inhibida por el contacto entre la semilla y la pulpa (Schupp, 1993; Traveset y Verdú,
2002). Para el caso particular de la pimienta gorda, a causa de la fermentación del fruto, la
semilla pierde su viabilidad a los seis días si permanece dentro de éste (SIRE, s.f.).
Ninguna de las dos especies de iguanas se consideran típicamente frugívoras, ya que la
iguana rayada es más de hábitos omnívoros (Morales-Mávil y Guzmán, 2003) y la verde, si bien
se alimenta exclusivamente de materia vegetal, su dieta está basada principalmente de hojas y
retoños (Troyer, 1983; Cobos-Peralta, 1998; Rand, 1999) aunque flores y frutos son un
complemento importante durante todo el año (Morales-Mávil, 1997). Se ha mencionado que un
vertebrado exclusivamente frugívoro, puede afectar directamente a la velocidad de germinación y
al porcentaje de semillas germinadas, en la medida en que pueda llevar a cabo una escarificación
ya sea mecánica, mediante la masticación, o química, dependiendo del tratamiento que reciba en
el tracto digestivo y del tiempo de retención de la semilla en éste (Fialho, 1990; Schupp, 1993;
Willson y Traveset, 2000, Traveset y Verdú, 2002; Wotton, 2002).
Este trabajo muestra que muchas de las semillas ingeridas por las iguanas permanecen
viables después de ser excretadas. Si bien es probable que el tiempo que permanecieron las
semillas de pimienta en el tracto digestivo de la iguana verde, disminuyó sustancialmente el
porcentaje de germinación y las excretadas por la iguana rayada no fueron afectadas, esto al
compararlas con el grupo control. Existen diferentes estudios en donde las semillas no siempre se
ven beneficiadas en su germinación por la saurocoria. En algunos casos tienen efecto negativo o
neutro, debido a que la mayoría se ve limitada por el aparato digestivo. La iguana verde al igual
que la iguana espinosa, llevan a cabo un proceso de fermentación post-gástrica, donde la
44 degradación de fibra se lleva a cabo en la región cecocólica y es asistida por bacterias de
fermentación como en el estómago de los rumiantes. De modo que cuando este proceso se lleva a
cabo, los alimentos son retenidos por un mayor tiempo, debido a que este tipo de digestión indica
una baja capacidad para extraer nutrientes a partir de componentes fibrosos. Este proceso puede
provocar que no todas las semillas se vean beneficiadas con el desgaste de la testa, sino que
también algunas resulten dañadas por el contacto prologado con los ácidos gástricos (McBee y
Mcbee, 1982; Troyer, 1983; Cobos-Peralta, 1998; Domínguez-Domínguez et al., 2006; ArcosGarcía et al., 2006; 2007; 2008).
En la actualidad, sigue existiendo poca información sobre las relaciones mutualistas entre
reptiles y plantas. Sin embargo, la mayoría de los estudios han demostrado que las semillas se
conservan viables después del paso por el tracto digestivo de reptiles y que pueden favorecer a la
germinación (Whitaker, 1987; Traveset, 1990; Hartley et al., 2000; Olsson et al., 2000; Wotton,
2002; Benítez-Malvido et al., 2003; Morales-Mávil et al., 2005; Traveset y Riera, 2005). Los
experimentos muestran que la velocidad de germinación final de las semillas control y las
tratadas en el tracto digestivo de las iguanas, fue similar. Sin embargo, el análisis secuencial de la
germinación sugiere que, la iguana verde permite que las semillas que excreta inicien con una
acelerada germinación, superior a las excretadas por la iguana espinosa y el grupo control. Esto
podría ayudar a que las semillas depositadas por la iguana verde puedan colonizar sitios más
rápidamente, lo cual sería ventajoso para la dispersión del árbol. La competencia entre las
plántulas es grande y por eso es de suma importancia la velocidad en la que germinan, las que lo
hacen antes tienen ventaja sobre las otras y mayores probabilidades de sobrevivir a la desecación
antes de germinar, a depredadores y a plagas por hongos (Russo y Augspurger; 2004; EstradaVillegas, 2007; Hartley et. al, 2000; Benítez-Malvido et. al, 2003).
Debido a que las semillas tratadas por las dos especies de iguanas no fueron beneficiadas
conjuntamente en cuanto a velocidad, porcentaje y valor germinativo, ninguna de las dos especies
de iguanas
aparenta ser un excelente dispersor de semillas, por lo menos en cuanto a la
facilitación de la primera fase del proceso de dispersión. No obstante, se ha mostrado en varios
estudios, que la saurocoria (dispersión de semillas por reptiles) puede favorecer en muchos casos
a la germinación (Whitaker, 1987; Traveset, 1990; Hartley et al., 2000; Olsson et al., 2000;
45 Wotton, 2002; Benítez-Malvido et al, 2003; Morales-Mávil et al., 2005; Traveset y Riera, 2005).
Este fenómeno tuvo su clímax en el pasado remoto, cuando los reptiles eran los vertebrados
dominantes en la tierra (Van der Pijl, 1982).
Las dos especies de iguana, Iguana iguana y Ctenosaura acanthura, son simpátricas. Al
ocurrir en el mismo territorio y dado el carácter oportunista de ambas, son propensas a
alimentarse de P. dioica en cualquier momento, sobre todo por las características del fruto al ser
carnoso y fragante, que son de gran atractivo para los frugívoros. La convivencia en las mismas
áreas, provoca que las dos especies separen sus sitios de actividad; la iguana verde permanece
más sobre la copa de los árboles y la iguana rayada se remite a estar en el suelo, entre rocas y
huecos, por lo cual tiene más probabilidad de comer los frutos maduros caídos.
Las dos especies de iguanas produjeron un efecto distinto sobre la germinación de las
semillas de pimienta gorda; sin embargo, ambas colaboran, en cierta medida, en la mejora de la
germinación, primero porque al ingerir los frutos degradan el mesocarpo y después porque el
paso de las semillas por el tracto digestivo de los reptiles alteran su velocidad de germinación
inicial, con lo cual pueden competir mejor con aquellas que no son dispersadas por endozoocoria.
Por supuesto esto dista mucho de que sean consideradas buenos dispersores de semillas. Para
estimar esto, se deberá tomar en cuenta lo que menciona Schupp (1993), quien dice que para que
un dispersor sea efectivo también se debe considerar los patrones de deposición de las semillas,
las cuales deben ser depositadas en lugares favorables para su germinación y su establecimiento,
para evitar la mortandad desproporcionada de la semilla o de la plántula, disminuir la
competencia con los padres y hermanos, e incluso a que puedan colonizar lugares perturbados
(Fialho, 1990; Wotton, 2002).
Como otros reptiles consumidores de frutos, la iguana verde y la iguana rayada no
parecen ser tan buenos dispersores de semillas como lo podrían ser las aves o algunos mamíferos.
Los reptiles junto con los mamíferos pequeños han demostrado poco efecto en los porcentajes de
germinación o nulo. Sin embargo, también se sabe que existe una gran diferencia en la
germinación entre las semillas tratadas por reptiles provenientes de frutos secos y las de frutos
carnosos. Esto sugiere que los saurios frugívoros pueden actuar como un agente selectivo en
46 cuanto al tipo (textura, composición química, etc.) de pericarpio en el que se encuentran las
semillas (Traveset y Verdú, 2002). También se ha observado que el efecto del paso por el tracto
digestivo es mayor en semillas donde el periodo de latencia es menor, entre más delgada sea la
testa menor deberá ser el periodo de tránsito. En ese sentido la iguana verde fue la que retuvo
mayor tiempo las semillas de pimienta en su tracto digestivo. Al parecer, esto ayudó a incrementar
de manera inicial la velocidad de germinación, probablemente por adelgazamiento o ruptura de la
testa; no obstante, el tiempo de digestión pareció afectar de forma negativa al embrión de muchas
semillas, ya que se registró un menor porcentaje de germinación para las semillas tratadas por la
iguana verde. Se ha mencionado que la iguana verde ayuda más a la germinación de semillas
grandes y de testa dura, precisamente por su largo periodo digestivo, como es el caso de Spondias
mombin (Morales-Mávil et al., 2004).
Una de las causas por las que las iguanas no se consideran buenos dispersores de semillas,
es debido a su poco desplazamiento, comparado con lo que realizan las aves o algunos
mamíferos. Sin embargo, aunque se desplacen poco, también se ha mencionado que logran alejar
a corta o mediana distancia, las semillas de la planta madre (Benítez-Malvido et. al, 2003;
Hartley et. al, 2000; Traveset, 1990; Suárez-Domínguez et. al, 2004; Morales-Mávil et al., 2007).
El mayor desplazamiento que realiza la iguana verde es durante el periodo de ovoposición y es
solamente por las hembras, no obstante, debido a que los huevos ocupan la mayor parte de la
cavidad abdominal, no se alimentan durante el viaje de ida y sólo lo hacen cuando regresan al
sitio donde regularmente habitan. En ese viaje, se ha reportado en la región de Los Tuxtlas, que
se alimentan de hojas y frutos de diversas especies, entre las que se encuentran Ficus tecolutensis,
Coccoloba hondurensis, Pimenta dioica y Eugenia capuli. (Morales-Mávil et al., 2007).
El consumo de frutos de pimienta ha sido reportado más para la iguana verde; se ha
mencionado que este reptil, es sedentario en los meses de octubre a marzo. Debido a que en
Octubre es cuando los frutos Pimenta dioica están en su punto de maduración, se podría creer
que las semillas ingeridas no serán dispersadas lejos de la planta madre y, al permanecer
mayormente en los árboles, existe una gran probabilidad de que las semillas sean depositadas
sobre las ramas, lo cual imposibilitaría el establecimiento y crecimiento de la plántula (MoralesMávil, 1997). En el caso que se alimentara y posteriormente bajara del árbol, las semillas podrían
47 también no germinar, debido a que el fruto puede no estar lo suficientemente maduro (SIRE, s.f.),
tal y como fue observado en este trabajo, donde los frutos ofrecidos en el mes de septiembre no
presentaron semillas viables (sólo se detectó una sola semilla viable y fue tratada por la iguana
rayada) por lo cual no fueron considerados para el análisis. Se piensa que el nivel de maduración
de las semillas no era el adecuado, ya que los frutos fueron cortados directamente del árbol a
principios del mes de septiembre y, aunque lucían maduros, se observó que el tamaño de la
semilla era menor y de color más claro, en comparación con las colectadas en los meses
subsiguientes.
Para la iguana negra al igual que la verde, los meses de fructificación de la pimienta
corresponden a los meses en que menos movilidad tienen. Las hembras de C. acanthura son
prácticamente sedentarias durante casi todo el año (junio a febrero), con excepción de los meses
de marzo y mayo, cuando se ha observado desplazamiento para ovopositar. Esta información es
similar a la reportada para I. Iguana. Aunque para la iguana espinosa también se ha reportado que
en los meses no reproductivos tiene un tamaño del ámbito hogareño de 65m2 (Suárez-Domínguez
et. al, 2004).
En primera instancia se podría pensar que Ctenosaura acanthura es menos efectiva como
dispersor por el poco desplazamiento que muestra en esos meses y por el tipo de ambientes en los
que se desenvuelve en esa época del año, que mayormente es vegetación introducida y sitios
rocosos en los cuales se encuentran sus madrigueras (McBee, 1971; Suárez-Domínguez et. al,
2004).
Sin embargo, las iguanas negras consumen, brotes, frutos suaves poco maduros o
maduros antes de que estos se encuentren en estado de putrefacción (Suazo-Ortuño y AlvaradoDíaz, 1994) y pueden alejarse lo suficiente de la planta madre como para evitar la competencia
con ella y con sus hermanos. En dado caso que llegara a excretar en lugares arenosos o rocosos,
que no son lo más óptimo para la germinación, por el duro sustrato y las altas temperaturas que
resguardan, siempre cabe la posibilidad de que lo haga en alguna grieta en donde se puedan dar
mejores condiciones propensas para la germinación y crecimiento de la plántula. Muchos de los
ambientes donde habita esta iguana, son expuestos o áridos. Se dice que las plántulas
provenientes de semillas ingeridas por animales, tienden a ser más vigorosas que las no ingeridas,
48 gracias a que el remanente de materia fecal fertiliza a las semillas y logra retener humedad
(Traveset et. al, 2001; Traveset y Verdú, 2002).
El remanente fecal puede ser muy beneficioso para las semillas de pimienta, ya que estas
son recalcitrantes, pierden humedad rápidamente hasta llegar a un punto de deshidratación, en
donde los procesos metabólicos se interrumpen y no pueden reactivarse y por tanto las semillas
pierden su viabilidad. Las excretas de iguana retienen la humedad y evitan la desecación, esto le
da también una ventaja muy grande sobre las semillas no ingeridas, ya que en la región de los
Tuxtlas comienza la estación seca a partir de octubre, cuando los frutos están en su punto de
maduración y la semilla está lista para ser dispersada. Cuando la semilla es dispersada a lugares
favorables reducen la competencia con las semillas ingeridas por otros vertebrados y sobre todo
con las semillas que sólo cayeron del árbol y no fueron ingeridas (Macía, 1998; Fuentes-Fiallo et.
al, 2000, Morales-Mávil et al., 2007). Otra ventaja que se ha documentado para la ingestión de
semillas por iguanas, es la reducción de plagas. Benítez-Malvido et al., (2003) mostró que las
semillas de Prosopis juliflora ingeridas por Ctenosaura similis, pueden evitar infestación de
plagas de escarabajos de la familia Bruchidae. Es probable que ésta iguana ingiera frutos antes de
ser infestados o evita los frutos que lo estén, e incluso el paso por el tracto digestivo llega a
eliminar a los escarabajos.
El rol que juegan las iguanas para las estrategias reproductivas de ciertas plantas
tropicales, es más importante de lo que se pensaba anteriormente (Traveset, 1990; Suazo-Ortuño
y Alvarado-Díaz, 1994; Benítez-Malvido, et al., 2003). De este modo puede pensarse que
Ctenosaura acanthura puede apoyar la germinación de las semillas de pimienta gorda.
49 9. CONCLUSIONES
•
Iguana iguana y Ctenosaura acanthura afectan en distinta medida a la germinación de
semillas de Pimenta dioica, ya que las semillas de esta especie presentan diferente éxito
germinativo al ser ingeridas por la iguana verde (Iguana iguana) y la iguana espinosa
(Ctenosaura acanthura), con lo cual se acepta la primera hipótesis del trabajo.
•
El tratamiento que reciben las semillas de pimienta gorda en el tracto digestivo de la
iguana verde y de la iguana negra, ocasiona un efecto negativo sobre la viabilidad, por lo
cual, el porcentaje germinativo resultante (43% y 47%, respectivamente) es menor al de
las semillas que no pasan por el tracto digestivo de esos reptiles.
•
Las semillas ingeridas por la iguana verde incrementan inicialmente su velocidad de
germinación, en comparación con las tratadas por la iguana negra o las del grupo control.
Sin embargo, no existe una afectación en el tiempo final de germinación, siendo similar
en los tres grupos experimentales.
•
El periodo germinativo es más prolongado en las semillas ingeridas por I. iguana (17
días) a diferencia de los similares periodos de germinación que presentan las semillas
tratadas por C. acanthura y el grupo control (13 y 14 días respectivamente). Esto implica
que también que Iguana iguana beneficia en menor medida a la germinación, tal y como
se predijo en la hipótesis.
•
El tiempo de digestión de C. acanthura al ingerir frutos de pimienta gorda es ligeramente
menor al de I. iguana, lo cual acepta la segunda predicción.
•
La comparación de las dos especies de iguanas, muestra que Ctenosaura acanthura ayuda
a la propagación de Pimienta dioica, al ingerir sus frutos e incrementar el valor
germinativo de las semillas que consume y excreta.
50 10. LITERATURA CITADA
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56 57 ANEXO
Encierros de 89x40cm de base y 40cm de altura.
Encierro de 89x60cm de base y 80cm de altura.
58 Alimentación diaria de las iguanas.
Frutos proporcionados de Pimenta dioica a las iguanas verde y negra.
59 Excretas de C. acanthura con semillas de P. dioica.
a) Semillas germinadas, b) plántula de P. dioica, provenientes de las excretas de Ctenosaura
acanthura y c) árbol de P. dioica.
5