Filo Poríferos (Porifero): Los esponjas Los esponjos no hon hecho ningún progreso encominodo a desarrollar un extremo anterior ni una cabeza. Libbie Hyman, The lnvertebrotes, Vol. 1, 1940 I filo Poríferos (del L. porus, <<poros";ferre, "llevar") está constituido por los anirnales a los que conocemos con el nombre vulgar de esponjas. En las Figuras. 6.I y 6.2 se representan diferentes formas del cuerpo y algunos detalles de la anatomía de las esponjas. En el Recuadro 6,{ se indican sus características principales. Los poríferos son animales sésiles, suspensívoros y pluricelulares, que utilizan unas células flageladas llamadas coanocitos para hacer circular el agua por un sistema de canales exclusivo. El filo Porifera es el único cuyos representantes tienen un nivel de organización del tipo de los parazoos, es deci¡, Metazoos que carecen de verdaderas capas gerrninales embrionarias. No sólo carecen de tejidos, sino que además, la mayoría de las células del cuerpo son totipotentes (capaces de cambiar de forma y de función). Aunque las esponjas son ani¡nales pluricelulares con un cuerpo relativamente grande, su fisiología es muy similar a la de los organismos con un grado de complejidad unicelular. Como el lector irá descubriendo en el presente capítulo, la nutrición, Iaorgarización celular, el intercambio gaseoso y las respuestas a los estímulos ambientales son muy sirnilares a las de los protistas. Se han descrito alrededor de 5500 especies de esponjas, casi todas ellas procedentes de ambientes bentónicos marinos. Habitan a cualquier profundidad, pero las zonas litorales no contaminadas y los arrecifes tropicales tienen unas faunas de esponjas especialmente ricas. La mayoría de las esponjas litorales crecen en forma de costras, delgadas o gruesas/ sobre superficies duras. Las esponjas bentónicas que viven en sustratos blandos suelen ser alargadas y se desarrollan verticalmente, evitando así quedar cubiertas por los sedimentos. Algunas esponjas llegan a alcanzar tamaños considerables (hasta de más de 2 m de altura en los arrecifes del Caribe, e incluso unas 194 CAPíTULO SEIS superficies mayores en el Antártico) y pueden llegar a representar una parte importante de la biomasa bentónica. En el Antártico, las esponjas suponen casi un 75"/" de la biomasa total del bentos a profundidades de entre 100 y 200 m. Las especies de las zonas submareales y de aguas profundas, que no tienen que hacer frente a las fuertes corrientes de 1as mareas/ generalmente, son de mayor tamaño y suelen tener una forma externa bastante uniforme e incluso simétrica. Las esponjas hexactinélidas de aguas profundas a menudo presentan formas extrañas, muchas de ellas con estructuras complejas parecidas a filigranas de cristal, y otras con aspecto redondeado y masivo, e incluso otras con una apariencia sirnilar a la de una cuerda. IJnas pocas especies de la clase Demosponjas viven en agua dulce (Fig. 6.1). Las esponjas pueden presentar cualquier color que pueda imaginarse, desde morado brillante, al azul, el amarillo, el carmesí y el blanco. Muchas especies hospedan bacterias o algas unicelulares simbiontes, que pueden ser las responsables del color del cuerpo de la esponja. Historio toxonómico y cl osificoción La naturaleza sésll de las esponjas y su crecimiento amorfo (asimétrico) llevaron a los primeros naturalistas a considerarlas plantas. Hasta 1765 no se describió la naturaleza de sus corrientes internas de agua y las esponjas fueron reconocidas como animales. Los grandes naturalistas de finales del siglo dieciocho y principios del diecinueve (Lamarck, Linnaeus y Cuvier) clasificaron a las esponjas como Zoophytes o Polypes, considerándolas como parientes próximos de los cnidarios antozoos. Durante gran parte del siglo diecinueve, fueron reunidas junto a los cnidarios con los nombres de Coelenterata o Radiata. El primero en comprender de manera acertada la morfología y la fisiología de las esponjas fue R. E. Grant. Grant creó para ellas el nombre Porifera, aunque frecuentemente se han empleado otros nombres (p. ej., Spongida, Spongiae, Spongiaria). Huxley (7875) y Sollas (1884) fueron los primeros en proponer la separación de las esponjas de los Metazoos ,.superiotesrr. Tradicionalmente, las clases de los Poríferos se han definido por la naturaleza de sus esqueletos internos. Hasta hace poco se reconocían cuatro clases: CaIcáreas (Calcarea), Hexactinélidas (Hexactinellida), Demosponjas (Demospongiae) y Esclerosponjas (Sclerospongiae). La clase Esclerosponjas incluye a las especies que producen una rr.atriz calcárea sólida, similar a una roca, sobre la que crece el animal. Estos poríferos también son conocidos como esponjas coralinas; se han descrito unas 15 especies con representantes actuales. No obstante, esta clase fue aban- donada hace aproximadamente una década y sus miembros fueron incluidos entre las clases Calcáreas y Demosponjas (Vacelet 19851). La clase Demospongiae es la que tiene más representantes e incluye, aproximadamente, al 95t/" de las especies actuales. Debido a su tamaño y variabilidad, las Demosponjas, son las que más problemas plantean a los taxónomos. En una serie de trabajos publicados entre 7953 y 1957, Lévt propuso un importante reajuste de las Demosponjas, incluyendo por primera vez las características reproductivas. Aunque tradicionalmente la taxonomía de las esponjas se ha fimdamentado en la forma de las espículas, estas estructuras esqueléticas han conducido a hipótesis filogenéticas y a clasificaciones erróneas. De hecho, algunas especies carecen totalmente de espículas. Por ello, los especialistas ahora utilizan métodos embriológicos, bioquímicos, histológicos y citológicos para reconocer los taxones de las esponjas. La enorme variabilidad de la morfología de las esponjas y lo difícil que resulta establecer los límites de una especie de esponja, probablemente ha llevado a muchos especialistas potenciales a la frustración (y a errores) al principio de sus carreras. krcluso el erninente especialista en esponjas Arthur Dendy reconoció lo habitual que resultaba acabar la diagnosis de una especie con una interrogación. Estos problemas fueron resulVacelet también sugirió que la clase Hexactinellida podría separa¡se del filo Porifera como un filo independiente, Symplasma, pero esta proposición no ha recibido muchos apoyos. FtLO PORíFEROS (PORIFERA): LAS EsPON/As 195 6.1 Ejemplos de esponias. (A) Leucetto, una esponia calcárea.de aguas po-co profundaó. (g) Una demosponia. (C) Agelos, una demosponia'-(D) Tres Li"*ilur"t de esponlas vítreas "pedunculadaso (Hexactinellida). (E)_Esqueleto de Éuoüctella, una etpohia hexactinélida conocida como regadera de Fi\ipinas. Figura córalina de los arrecifes de corat tropicales. (G).La demosponia in'.rurtunté Hátictono. (H) La demosponia de agua dulce spongillo. ¡iiü;eípon¡a l l5 ft do C,4,frclL"¡-tl 5fJ5 I[ rrr estudiante mientras reabzaba un estude las esponjas de California (Ristau 1978): El estudio de las esponjas de California no ha suscitado demasiado interés durante mucho tiempo, ni la bibliografía se ha visto saturada con información sobre este filo poco estudiado... Probablemente el mayor interés generado por las esponjas sólo ha surgido recientemente, cuando varias agencias de noticias han informado de la presencia de esponjas gigantes, y posiblemente mutantes, creciendo sobre contenedores submarinos con residuos nucleares (San Francisco Chronicle,14 de septiembre de 1976). Se ha rumoreado que los japonesej están planeando hacer una película sobre una éaterva2 de esponjas gigantes que saldrían de las profundidades de las islas Farallón y fagocitarían todila zona de North Beach de San Francisco. Es indudable que cuando se estrene esta película fantástica, las investigaciones y el interés por las esponjas de California aumentarán de manera notable. No obstante, hasta ese momento, los que estén interesados en la fauna de esponjas de dicha zona deben contentarse con el escaso nri-ero de publicaciones científicas que hay sobre este tema. Recientemente, se ha descubierto una serie de importantes compuestos con actividad biológica en las esponjas, muchos de ellos con una posible e importante utilidad farmacológica (p. ej. como antibióticos, antiinflamatorios, antitumorales, citotóxicos y compuestos <antifouli.g"u). El descubrirniento de estas sustancias natu¡ales en las esponjas ha llevado a una renovación del interés sobre este grupo y ha servido de llamada para que se formen más taxónomos especialistas en esponjas, cuyo número había ido disminuyendo en las últirnas décadas. FILO PORIFERA CLASE CALCAREA: Esponjas catcáreas (Fig. 6.14). Las espículas del esqueleto mineral son, todas eilas, de carbonato cálcico cristalizado en forma de calcita; las espículas no sue- len diferenciarse como megascleras y microscleras; normalmente las espículas tienen 1, 3 ó 4 radios; la organización puede ser de tipo asconoide, siconoide o leuconóide; todas son marinas. CALCINEA: Las larvas de vida libre son celoblástulas huecas, flageladas y pueden dar lugar a formas sim¡lares a una parenquímula por ingresióñ celular; los núcleos de los coanocitos se encuentán en posición basal; el flagelo sale independiente del núcleo; ion espículas triaxonas regulares; espículas libres, aunque en alSUBCLASE 2..Caterva', es el término utilizado por Ristau para referirse a una agregación de esponjas; su utilización es comparable a la de ot¡os nombres colectivos que se usan para los grupos de animales (p. ej. rebano, hato, manada). 3N. del T. E1 término .fou1ing,, lite¡almente .suciedad del .casco., se emplea para designar al conjunto de organismos que se asientan sobre el casco de los barcos reduciendcr su eficacia hidrodinámica. gunos casos (p. ej., Murroyono) hay un esqueleto masivo de calcita. Ejemplos: Clothríno, Dendyo, Leucoscus, Leucetto, Soleniscus. SUBCLASE CALCARONEA: Las larvas de vida libre son anfiblástulas parcialmente flageladas; los núcleos de los coanocitos son apicales; el flagelo sale directamente desde el núcleo; espículas libres o fusionadas. Ejemplos: Amphoriscus, Crontia, Leucosolenía, Petrobiono, Scypha (= Sycon). CLASE HD(ACTINELLIDA: Esponjas vítreas (Fig. 6.1D, E). Espículas silíceas y básicamente con 6 radios (héxactinas); siempre tiene megascleras y microscleras; pared del cuerpo cavernosa, con un entramado trabecular; pinacodermo ex_ terno inexistente y sustituido por una membrana dermal no celular; la capa de coanocitos puede ser sincitial; exclusivamente marinas; fundamentalmente de aguas profundas. SUBCLASE AMPHIDISCOPHOM: Et cuerpo nunca está fijado a un sustrato duro pero permanece anclado en sustratos blandos por medio de un penacho basal o por un grupo de espículas; espículas megascleras bien diferenciadas, nunca fusionadas en forma de entramado rígido; con microscleras birrotuladas, nunca con hexásteres; fundamentalmente de aguas profundas. Ejemplos: Hyalonemo, Monorhophis, Pheronema. SUBCLASE HEXASTEROPHORA: Generalmente viven adheridas sobre sustratos duros, aunque en algunos casos se fijan al sedimento por medio de un penacho o una maraña de espículas basales; las microscleras son del tipo de los hexásteres; megascleras en ocasiones libres, pero generalmente fusionadas formando un enrejado esquelético rígido, en cuyo caso la esponja puede llegar a tener un tamaño relativamente grande y adoptar una morfología compleja. Ejemplos: Aphrocollistes, Caulophocus, Euplectello, Hexoctinello, Leptophragmella, Lophocolyx, Rosello, Sympogella. CI-ASE DEMOSPONGIAE: Demosponjas (Fig. 6.18, C, F-H). Con espículas silíceas; espículas nunca con 6 radios; el esqueleto a base de espículas puede estar complementado o sustituido por un entramado orgánico de fibras de colágeno ("espongina'>); marinas, de aguas salobres, o dulceacui colas; viven a cualquier profundidad. SUBCLASE HOMOSCLEROMORPHA: Los embriones se incuban; Iarvas de tipo anfiblástula (.6i¡s¡sblástulas"); la diferenciación de las espículas en megascleras y microscleras no es evidente; todas las espículas son muy pequeñas (generalmente de menos de 100 mm), abundantes y se distribuyen por todo el cuerpo, con poca or- ganización regional; con una membrana pseudobasal bajo el pinacodermo. Generalmente litorales, aunque algunas viven en la plataforma continental o en el taíud de ésta. Ejemplos: Corticium, Oscarello, plotina, ptokortis, Pseudocottícium. SUBCLASE TETRACTINOMORPHA: La reproducción, típicamente, es de tipo ovípara, pero en un orden se produce incubación con desarrollo directo; las larvas, cuando existen/ son de tipo parenquímula; con megascleras y microscleras bien diferenciadas; las megascléras se disponen siguiendo diferentes patrones, biencon dis- FtLO PoRIFERoS (PoRIFERA): LAS ESPON/AS posición axial o con disposición radial; numerosos órdenes y iamilias. Ejemplos: Asteropus, Chondrillo, Chondrosia, Oiona, Cryptotethya, Geodio, Polymastio, Rhobderemia, Stelletto, Suberites, Tethyo, Tetillo. En esta subclase se incluyen algunas esponias que recienteme$9:e han sacado-de lasántiguas Sclerospongiae: las mérlidas (Merlio) y algunas de las tabulad as (Aconthochoetetes)SUBCLASE CERACTINOMORPHA: La mayoría son vi- víparas que incuban las larvas parenquímulas; poseen megascleras y microscleras bien diferenciadas; con espoñgina en todas menos en una familia (Halisarcidae); dos lamilias dulceacuícolas, Spongillidae y Potame- lepidae. Eiemplos: Adocío, Agelas, Policillo, Aplysíno (=Verongia), Asbestoplumo, Axinello, Axociello, Collyspongio, Clothrina, Coelosphoero, HoljchoTdrig, Holiclono, 'Haísarca, Hymeniocídon, lrcinío, Lissodendoryx, Microciona, Mycole, Myxillo, Spongia, Spongillo, Tedonio. Enlre estas Ceractinomorpha se incluyen actualmente algunas esponjas que antes eran consideradas como Sclerospóngiáe, entre ellas las estromatopóridas (p-. ei., Astros'ct erl, Cot cif¡ brospo ngi o), las ceratoporél idas (p. ei t, Ce rq topo,rello, Stromátospongio, Hispidopetro, Coreouiello), y la enigmática Voceletio cryPto. EI modelo de orgonización de los poríferos En el Capítulo 3 hemos discutido algunas de las limitaciones del grado de organización de los parazoos/ que carecen de verdaderos tejidos y órganos. Ahora veremos los diferentes modos en que las esponjas han superado los problemas que vienen impuestos por su primitivo nlvél de organización. El lector apreciará la llamativa sernejanza,en nurnerosos aspectos, con respecto a los protistas. Hay dos características exclusivas que definen a las esponjas y que han tenido una importancia especial en su éxito evolutivo: el sistema canalicular, o sistema acuífero (incluidos sus coanocitos), y la naturaleza totipotente de las células. La enorme diversidad que las esponjas muestran en lo que se refiere al tamaño y a la io.ma, puede apreciarse tanto evolutivamente como individuálmente, y se debe, principalmente, a las dos características exclusivas antes mencionadas. El incremento en tamaño y en área superficial van acompañados de diferentes modelos de plegamiento de la pared del cuerpo. Además, las variaciones de la forma general de las ósponjas dependen de los distintos tipos de patrones de crécirnientoque tienen en función del hábitat. Esta plasticidad general en cuanto al tamaño, la forma y la estructura, junto con la capacidad de la mayoría de las células de las esponjas para cambiar radicalmente de forma y de función según sea necesario, compensan en parte la ausencia de tejidos y órganos. El sistema acuífeio hace que el agua recorra todo el cuerPo de la esponja y la aceria a las células responsables de la captura de los alimentos y del intercambio gaseoso. Al mismo tiempo, los desechos de excreción y digestivos y los gametos son expulsados al exterior por medio de las corrientes de 197 agua. El volumen de agua que atraviesa el sistema acuífero de una esponja es asombrosamente grande. Un individuo de 1 x 10 cm de la esponja Leuconia,bombea a través de su cuerpo 225Lde agua al día. Diferentes investigadores han calculado que la tasa de bombeo de las esponjas varía entre 0.002 y 0.84 mL de agua por segundo y por centímetro cúbico de masa corporal de esponja. Una esponja grande filtra un volumen de agua sirnilar al de su propio cuerpo cada 10 ó 20 segundos. Los primeros investigadores consideraron las esponjas como animales coloniales. Otro parecer, y es el que nosotros preferimos, es el de considerar la totalidad de nna esponja, es decil todo el material corporal tapnado por una cubierta externa continua, como un individuo aislado. El hecho es que una esponja completa crece como un cuerpo entero, y de una manera que está determinada, principaLmente, por factores ambientales (p. ej., la dinárnica de las corrientes de agua, el contorno del sustrato, etc.). Los cambios de la forma del cuerpo pueden depender del lugar en el que, o sobre el que, el organismo se asienta, y responden a presiones ambientales. Las esponjas crecen mediante la adición constante de células que van diferenciándose a medida de las necesidades; esto no es 1o que normalmente se aprecia en la reproducción asexual de las colonias. La existencia de algr-rnos comportamientos coordinados en las esponjas (p. la interrupción del bombeo por parte de los coa"j., nocitos o las contracciones sincrónicas de los ósculos), también apoyan la opinión de que cada esponja es un todo, esto es, un..individuo>. Estructura del cuerpo y del sistema acuífero Las células de la superficie externa de una esponja for- man el pinacodermo y se denominan pinacocitos. La mayor parte de la superficie interna está constituida por el coanodermo y está formada por células flageladas llamadas coanocitos. Cada una de estas capas forma un estrato celular sencillo aunque denso. Entre estos dos delgados estratos se encuentra el mesohilo, que puede ser muy fino en algunas esponjas sencillas o muy grueso en las especies de tamaño grande (Fig. 6.2). El pinaco- dermo está atravesado por pequeños poros llamados poros dermales u ostiolos, según que el orificio esté rodeado por varias células o por una sola (Fig. 6.3). El agua es atraída hacia estos poros y luego es conducida a través del coanodermo como consecuencia del batido de los flagelos de los coanocitos. Los coanocitos bombean, a través del cuerpo de la esponja, grandes volúmenes de agua a r;na presión muy baja, quedando así establecidas las corrientes de agua del sistema canalicular (sistema acuífero). En algunas especies hay una cutícula, esto es, una capa consistente de colágeno, que puede recubriq, o incluso sustituir, al pinacodermo. El pinacodermo puede ser una simple capa extema, pero es más frecuente que también esté tapizando las partes de las cavidades inter- 198 CAPíTULO SEIS Figura 6.2 Formas del cuerpo de las esponjas. (A) Coelosphoero hatchi, una demospcinja con una forma extraña (27 mm de altura en vivo). (B) Sección vertical de la esponja coralina Merlia normoni, mostrando la matriz calcárea basal cuyos compartimientos están rellenos por depósitos secundarios. En los tejidos superficiales blandos se encuentran las cámaras de coanocitos y están soportados por grupos de espículas silíceas. (C) Haliclono permollis, una demosponja tubular; de izquierda Esp.ículas a derecha se representan tres aumentos sucesivos. (D) Microciono prolifero, una demosponja ramificada con una estructura más rígida; de izquierda a derecha se representan tres aumentos sucesivos. Pinacodermo (c) Pinacodermo nas del sistema acuífero en las que no hay coanocitos. Las células del pinacodermo que tapizan los canales intemos se denominan endopinacocitos. El coanodermo también puede formar una capa sencilla y continua, o puede estar plegado y subdividido de diferentes formas. El mesohfo puede tener un grosor variable y tiene una gran importancia en la digestióry la producción de los gametos, la secreción del esqueleto y el transporte de nutrientes y desechos, todo lo cual es realizado por células ameboideas (amebocitos) especiales. El mesohilo está,:constituido por r-rna mesoglea coloidal acelular en la que hay fibras de colágeno, espículas y diferentes Sistema acuífero tipos de células; como tal, el mesohlo es en realidad un tipo de mesénquima. En él puede haber una gran cantidad de tipos de células, muchas de las cuales pueden pasar de un tipo a otro según se necesite/ aunque otras se diferencian de manera irreversible, como ocurre con las que se dedican a la reproducción o a la formación del esqueleto. La movilidad de todas las células, induidos los pinacocitos y los coanocitos, ha sido demostrada mediante espectaculares filmaciones por cinematografía de lapso de tiempo. Las células del pinacodermo y las del coanodermo son más estables que las del mesohilo, pero en ttLo PoRitERos (PoR/ffRA): LAS E5PON/A5 199 * *l * Prosopilo Coanocito Espongocele (- atrio) Coanocito (c) Prosopilo Canal de coanocitos Apopilo (- cámara) Canal inhalante 6.3 Compleiidad del cuerpo en las esponias. Lai flechas indican la dirección de las corrientes de agua. (A) Organización de tipo asconoide. (B) Organización de tipo siconoide simple. (C) Organización de tipo siconoide complejo con córtex. (D) Organización de tipo leuconoide. Canal inhalante Poro dermal Figura conjunto, toda la estructura puede contemplarse como un sistema móvil. De hecho, observaciones recientes rea[zadaspor Bond (7997,7998) confirman una información aparecida hace casi medio siglo en la que se afirmaba que las esponjas pueden desplazarse realmente desde un sitio hasta otro. Los amebocitos de la base de la esponja se <<arrastran> mientras otros producen espículas que actúan como soporte para el avance del borde de la esponja. Bond indicó que algunos de los amebocitos se liberaban de la esponja y se desplazaban alrede- dor de ella durante un cierto tiempo, hasta que, finalmente, retornaban al cuerpo de la esponja de la que procedían. Esta locomoción en las esponjas no es 10 bas- tante importante como para dotarlas de un procedimiento de huida rápida de los depredadores; no obstan- te, en palabras del propio Bond, "la esponja con el 2OO CAPíTULO SEIS récord absoluto de velocidad, normalmente se desplaza más de 4 mm cada díar. Durante el crecimiento, el pinacodermo y el coanodermo sólo tienen el grosor de una célula. Aumentando su plegarniento a medida que va aumentando el volumen del mesohilo, estas capas mantienen una proporción su- perficie-volumen lo bastante grande como para que el intercambio de nutrientes y desechos sea el adecuado en cualquier región del individuo. El coanodermo puede mantener el grosor de una única capa de células (organización de üpo asconoide), puede plegarse (organización de tipo siconoide), o puede subdivldirse hasta quedar formando una serie de cámaras flageladas independientes (organización de tipo leuconoide) (Fig. 6.3). La organización de tipo asconoide es la que presentan los adultos de algunas esponjas calcáreas con simetría radial (p. ej., Clathrina, Irucosolenin) y el estado temprano del desarrollo de las esponjas calcáreas inmediatamente después de la fijación al sustrato (olinto) (Fig. 6.rtA). Las esponjas asconoides es raro que sobrepasen los 10 cm de altwa y suelen presentarse como unidades tubulares sirnples con forma de florero. Encerrada por las delgadas paredes poseen una cavidad central denominada atrio (= espongocele), que está abierto al exterior por medio de un único ósculo. En el pinacodermo de las esponjas asconoides y en el de las siconoides más simples hay unas células especializadas llamadas porocitos. Durante el desarrollo embrionario cada porocito se alarga y se dobla hasta formar un tubo cilíndrico. Cada porocito atraviesa todo el espesor del pinacodermo, el delgado mesohiloy el coanodermo, hasta llegar al atrio, en el que asoma entre coanocitos adyacentes (Figs. 6.aB y 6IC).E| poro extemo del canal formado por un porocito se denomina ostiolo o poro inhalante. El coanodermo se presenta como una capa de coanocitos, simple y sin pliegues, que tapiza todo el atrio. El flujo de agua a través de una esponja de üpo asconoide va pasando sucesivamente por las siguientes estructuras: ostiolo - espongocele (sobre el coanodermo) - ósculo. Un plegamiento sencillo del pinacodermo y el coanodermo produce una organización de tipo siconoide, que puede presentar diferentes grados de complejidad (Fig. 6.38, C). Amedida que aurnenta la complejidad, el mesohilo puede ir incrementando su grosor hasta terminar pareciendo que forma dos capas. La <región corticab) externa, el córtex, suele tener unos elementos esqueléticos diferentes de los que hay en la porción interna del mesohilo. En las esponjas con córtex, los poros inhalantes están tapizados por varias células (no están formados por un solo porocito) y se llaman poros dennales. En las esponjas con organización de tipo siconoide los coanocitos sólo se encuentran tapizando una serie de cámaras o divertículos del atrio, que se denominan cámaras de coanocitos (o cámaras flageladas, o canales radiales). Cada cámara de coanocitos abre al atrio por medio de un orificio amplio llamado apopilo. Las esponjas siconoides con córtex grueso tienen un sistema de canales inhalantes que parten desde los poros dermales, y atraviesan el mesohilo para desembocar en las cámaras de coanocitos. Los orificios por los que estos canales se abren en las cámaras de coanocitos se llaman prosopilos. En estas esponjas siconoides complejas el movimiento del agua desde la superficie y a través del cuerpo sigue la siguiente ruta: poro inhalante (dermal) + prosopilo - cámaradecoanocitos - apopilo + atrio ósculo. Muchas esponjas calcáreas (p. Scypha, tarn"j., de tipo ascobién llamada Sycon) poseen organización noide. Algunas esponjas siconoides tienen simetría radial, aunque su compleja organización interna es casi totalmente asimétrica. La organización leuconoide se produce por un mayor plegamiento del coanodermo y un mayor engrosamiento del mesohilo por crecirniento cortical. Estas modificaciones están acompañadas de la subdivisión de las superficies flageladas, formándose así cámaras de coanocitos ovaladas e independientes unas de otras (Fig. 6.3D). En la organización de tipo leuconoide se consigue un incremento del número y una disminución del tamaño de las cámaras de coanocitos que, típicamente, se disponen en racirnos en el espesor del mesohilo. El atrio está reducido a una serie de canales exhalantes por los que el agua va desde las cámaras de coanocitos hasta los ósculos (Fig. 6.5). El sentido de la corriente de agua en las esponjas leuconoides es el siguiente: poros dermales - canales inhalantes + prosopilos - cámaras de coanocitos + apopilos - canales exhalantes + ósculos. La organización leuconoide es típica de la mayor parte de las esponjas calcáreas y de todas las demosponjas. Es importante hacer notar que el flujo de agua no es uniforme en las diferentes partes del sistema acuífero. Funcionalmente, tiene una gran importancia que el agua se mueva muy despacio cuando pasa sobre el coanodermo, para que dé tiempo a que se produzcan los intercambios de nutrientes, gases y desechos entre el agua y los coanocitos. Las variaciones de la velocidad del fluio de agua en el sistema canalicular, dependen de los diámetros eficaces totales de los canales por los que se mueve el agua (consulte el Capítulo 3, o repase sus viejos apuntes de física). La ve- locidad del flujo de agua disrninuye cuando aumenta el diámetro total de los canales; así, en las esponjas, la velocidad del agua es mínima cuando pasa sobre el coanodermo. Además, el agua que sale por los ósculos debe expulsarse lo suficientemente lejos como para evitar su reentrada en la esponja. En los ambientes con una turbulencia relativamente grande, con corrientes, o sometidas a la acción del oleaje, esta posible reentrada no representa ningún problema, pero las esponjas que viven en aguas tranquilas necesitan mantener una velocidad elevada del flujo de agua que sale por los ósculos, para que la corriente exhalante llegue lo bastante lejos de la esponja como para evitar la reentrada del "agq¿ usada> con las co- a FILO PORíFEROS (PORIFERA): LAS E5PON/A5 2O1 Pinacocito Coanocito Espícula Atrio Amebocito J, Porocito Eigura 6.4 Organización de tipo asconoide. (A) Un olinto, la forma asconoide que se produce en las esponjas calcáreas tras el establecimiento de la larva. (B) Principales tipos celulares de una esponja asconoide. (C) Esqueleto formado por espículas de CaCO: en la esponia calcárea Leucosoleniq. rrientes inhalantes. En las esponjas leuconoides de forma irregular que viven en aguas tranquilas, el diámetro total del conjunto de todos los poros inhalantes es mucho menor que el del conjunto de las cámaras de coanocitosr p€ro el diámetro total de los ósculos es incluso menor que el de todos los poros inhalantes. En otras palabras, el agua entra a una cierta velocidad x, el flujo disminuye hasta una pequeña fracción de r cuando pasa sobre el coanodermo, y luego sale de la esponja a una velocidad mucho mayor que r. En las esponjas complejas, las diferencias de velocidad son extraordinarias. En algr;nas esponjas, la regulación del ritmo del flujo también se ve favorecida, al menos parcialmente, por la actividad de ciertos amebocitos, llamados células centrales, que se encuentran cerca de los apopilos de las cámaras de coanócitos. Estas células, por medio de cambios de for- ma y de posición respecto a los apopilos, pueden frenar o acelerar el flujo de agua que sale de las cámaras de coanocitos (Fig.6.7I). El reconoci¡niento de diferentes niveles de organizací6n y complejidad en las esponjas, resulta muy 2o.2 CAPíTULO Ósculo SEIS brana dermal. El material celular está distribuido de manera dispersa y forma una red trabecular extendida a través de tna serie de cavidades internas interconectadas, llamadas lagunas subdermales (Fig' 6.64). Las cámaras flageladas, que tienen forma de dedal, se disponen formando una capa sencilla que se apoya en 1á red trabecular. Parece que tanto 1a red trabecular como las paredes de las cámaras flageladas son sincitiales. El agua entra por los poros inha- Canal exhalante lantes, pasa a las lagunas subdermales y, desde éstas, entra por los prosopilos en las cámaras flageladas' Esta estructura exclusiva de las hexactinélidas es tan llamativa que algunos autores (p' ej., Bergquist 1985) han llegado a sugerir que las hexactinélidas podrían considerarse como un filo independiente, el filo Symplasma. No obstante, como se ha explicado en el Capituto 2, las relaciones filogenéticas deben establecerse teniendo en cuenta las semejanzas entre los grupos, y no las diferencias entre ellos, y, siguiendo este criterio, trataremos a las hexactinélidas como poríferos. Además, ó.5 Superficie de una esponia viva (Clothrio). complejo sistema de ostiolos da paso a los canales inhalantei que hay baio la superficie y los grandes ósculos Flgura El reciben varios canales exhalantes. útil para poder describir, de manera ráprda y (A) ] 1 trabecular srrbdermal R"d Membrana dermal Megascleras hexactinas grandes senci- el modelo anatómico fundamental de las esponjas. No obstante, hay pocas pruebas de que la organización de tipo asconoide sea/ necesariamente, la más primitiva, ni de que todas las líneas evolutivas de las esponjas hayan pasado por los tres grados de complejidad durante su evolución. Tampoco todas las esponjas pasan por estos tres estados durante su desarrollo. Además, son muy frecuentes diferentes grados de complejidad intermedia entre los tres tipos de organización. No obstante, entre las esponjas ádultas, los tipos de organización más sencillos, asconoide y siconoide, sólo se presentan en la clase Calcáreas, que se considera como la más prirnitiva de poríferos actuales. Asimismo, las esponjas calcáreas de tipo leuconoide, durante el crecimiento/ no pasan por estados asconoides y siconoides/ y es en esta clase en la única en que se dan los tres tipos de organización. 11a, Los esponjas hexactinélidas. Las hexactinélidas se diferencian claramente de las esponjas calcáreas y de las demosponjas (Fig. 6.6). En el cuerpo de las esponjas hexactinélidas puede apreciarse un grado de iimetría radial, o de sirnetría superficial, mucho mayor que en los otros grupos. En las hexactinélidas no hay pinacodermo, ni nada equivalente. Poseen una membrana dermal, pero es extremadamente delgada y no hay ninguna estructura celular diferenciada y continua que sirva de soporte a dicha membrana. Los poros inhalantes son orificios simples de esta mem- Cáma¡a de coanocitos Cámara de coanocitos (sección) Cavidad atrial Apopilo (B) Coanosincitio del coanosincitio 6.6 Anatomía interna de una esponia. helxactinélida. (A) Pared del cuerpo de Euplectello (sección transversal). La red trabecular está recubierta por una capa dermal. (B) Coanosincitio de Aphrocollistes vostus (sección vertical). Figura FtLO PORíFEROS (PORIFERA): LAS recientemente se ha puesto en duda lanaturaleza sincitial de las hexactinélidas. Tipos celulares Debido a que las esponjas carecen de tejidos y a la importancia que tiene el carácter totipotente de las células en la biología de los poríferos, se han hecho grandes es- fuerzos para describir y clasificar los tipos celulares de las esponjas. Con anterioridad a la década de 1970, en los libros generalmente sólo se reconocían unos Pocos tipos de células en los poríferos. Sin embargo, posterio- res estudios histoquímicos y ultraestructurales han puesto de manifiesto la existencia de una multitud de tipos celulares. Estos descubrimientos, junto conla dinámica y el carácter totipotente de las células de las esponjas, hacen que resulte bastante dificil clasificarlas de ma- nera sencilla. A continuación se expone, de manera resumida, la clasificación de las células de las esponjas propuesta por Bergqui st (797 8). Cétulas que tapizan superticies. El pinacodermo forma una capa continua sobre la superficie externa de las esponjas, y también tapiza todos los canales inhalantes y exhalantes. Los pinacocitos que constituyen esta capa generalmente son aplanados y suelen solaparse unos con otros (Fig. 6.7A,8). Los pinacocitos internos que tapizan los canales (endopinacocitos) normalmente son más fusiformes y se solapan menos que los exopinacocitos externos. Además, el pinacodermo está ciliado en los caláles exhalantes grandes de algunas esponjas leucortoides. Aunque el endopinacodermo tiene una función "epitelial", y probablemente también fagocítica, la inexistencia aparente de membrana basal permite diferenciar el pinacodermo de las esponjas del verdadero tejido epitelial de los Metazoos superioresa. Las células externas de la zona basal, o de fijación al sustrato, de las esponjas se denominan basopinacocitos. Estas células, aplanadas y con forma de T, son responsables de la secreción de un compuesto fibrilar de polisacáridos y colágeno, llamado lámina basal, que constituye la auténtica estructura de fijación al sustrato' En las esponjas de agua dulce, los basopinacocitos también actúan en la alimentación y emiten "filopodiosr, parecidos a los de algrmas amebas, con los que engloban bacterias. Los basopinacocitos de las esponjas de agua dulce también intervienen activamente en la osmorregulación y poseen gran cantidad de vesículas, o vacuolas contráctiles, pará la expulsión del exceso de agua. Los porocitos son células cilíndricas del pinacodermo que forman los ostiolos (Fig.6.7C, D). Son contráctiles y aEstudios recientes sugieren que las Homoscleromorfas pueden tener membrana basal. E5PON/A5 2O3 pueden abrir o cerrar el poro y regular así el diámetro de los ostiolos. No obstante, en ellos no se han observado microfilamentos y se desconoce el mecanismo concreto de contracción y expansión. Algr-rnos pueden producir alrededor del orificio del ostiolo una membrana citoplasmática, similar a un dialragma, que también regula el tamaño del poro. Los coanocitos son las células flageladas que cons- tituyen el coanodermo y producen las corrientes de agua que recorren el sistema acuífero (Fig. 6.7F-H). El batido de los flagelos de los coanocitos no es sincrónico, ni siquiera en una rnisma cámara. No obstante, están orientados de tal manera que sus flagelos están dirigidos hacia el apopilo y el batido se produce desde la base hacia el ápice. De este modo, el agua es atraida, a través de los prosopilos, hacia el interior la cámara flageLada, conducida sobre el coanodermo y luego es expulsada, por el apopilo, hacia el atrio o hacia un canal exhalante. El largo flagelo siempre está rodeado por un collar de microve-llosidades, cuyo número varía entre 20 y 55. Estas microvellosidades poseen un núcleo de microfilamentos, conectados unos con otros mediante filamentos mucosos que forman un retículo. Los coanocitos rePosan sobre el mesohi1o y se mantienen en su posición gracias a interdigitaciones de las superficies basales adyacentes. Los coanocitos presentan gran cantidad de vacuolas, 1o que está relacionado con su importancia en los procesos de fagocitosis y pinocitosis. Células que secretan el esqueleto. En el mesohilo hay varios üpos de amebocitos, algr,rnos de los cuales secretan los diferentes elementos del esqueleto de las esponjas. En casi todas las esponjas, todo el entramado de soporte está constituido por una malla de fibras de colágeno. Las células que producen este material son los colenocitos, lofocitos y espongocitos. Morfológicamente, los colenocitos son casi indiferenciables de los pinacocitos, mientras que los lofocitos son células móviles que pueden distinguirse por la cola de colágeno que arrastran tras de ellos (Fig. 6.8C). La ftmción principal de estos dos tipos de células es secretar fibras de colágeno dispersas que se sitúan intercelularmente en la práctica totalidad de las esponjas. I-os espongocitos producen las fibras de sostén de colágeno conocidas como fibras de espongina (Fig. 6.84" B). Los espongocitos actúan en grupos y siempre se encuentran situados alrededor de una espícula o de una fibra de espongina (Fig. 6.8D). Los esclerocitos son las células responsables de la producción de las espículas calciíreas y silíceas de las esponjas (Fig. 6.8,\, B). Se trata de células bastante activas que poseen gran cantidad de mitocondrias, microfilamentos citoplasmáticos y pequeñas vacuolas. Se han descrito numerosos tipos de esclerocitos y todos ellos se desintegran una vez que la secreción de la espícula seha completado. 2O4 (A) CAPíTULO SEIS Pinacodermo Pinacocito (B) Pinacocitos \ (D) \ M"sohilo -/ --.- Flujo de agua a favés del poro Miocitos Túbulos / del flagelo Microvellosidades (F) l\,, Flagelo del coanocito Collar del coanocito Collar Parlcula Cuerpo del coanocito alirnenticia capturada Vacuola Núcleo del coanocito digestiva Amebocito del mesohilo Collar de microvellosidades (r) Vacuola pulsátil Aparato de Golgi Mitocondria Vacuola alirnentaria Canal exhalante Apopilo Endopinacocito Retículo endoplásrnico F\LO lEigura 6.7 Células que tapizan las superficies de las esponjas. (A) Un pinacocito de la superficie externa de la demosponia Halisorco (dibujado a partir de una micrografía). La superficie externa está cubierta por una capa rica en polisacáridos. La célula es fusiforme y se solapa con los pinacocitos vecinos. (B) Pinacodermo de una esponja calcárea (sección). Se alternan pinacocitos en forma de T con pinacocitos fusiformes. (C, D) Pinacocito de la esponja calcárea asconoide Leucosoleniq. (C) Sección transversal. (D) Vista lateral. (E) Miocitos alrededor de un prosopilo. (F) Sección del coanodermo en la que se pueden apreciar tres coanocitos; las flechas indican la dirección de la corriente de agua. (C) Un coanocito. (H) Ultraestructura de un coanocito (sección longitudinal dibujada a partir de una micrografía). (l) Cámara de coanocitos abriendo en un canal exhalante en una demosponja. PORíFEROS (PORTFERA): LAS rsPON/As Células contróctiles. Las células contráctiles de las esponjas, los miocitos, se encuentran en el mesohilo (Fig. 6.7E). Generalmente, son células fusiformes que se disponen concéntricamente alrededor de los ósculos y de los canales principales. Los miocitos se caracterizanpor la gran cantidad de microtúbulos y microfilamentos que hay en su citoplasma. Debido al tipo de disposición de sus filamentos, se ha sugerido que los miocitos podrían ser homólogos de las células musculares lisas de los invertebrados superiores. Los miocitos son efectores independientes de respuesta lenta y, a diferencia de 1o que sucede en las neuronas y en las fibras musculares verdaderas, no son sensibles a los estímulos eléctricos. (A) (a) Célula cebadora Núcleo Núcleo central (b) (c) Fibras de colágeno Espongina Espongocito--j 6.8 Células que producen el esqueleto de las esponjas. (A) Formación de una espícula triaxona: (a) esclerocitos agrupados para formar un trío de células formadoras; (b) división de los núcleos en cada célula formadora para dar núcleos centrales y periféricos; (c) se produce un eje de calcita entre cada par de núcleos a medida que la célula cebadora formada a partir de la división de los núcleos se desplaza a lo largo del eje en formación; (d) la espícula se va formando a medida que las células se desplazan hacia los extremos; las células formadoras también se desplazan a lo largo de los ejes hacia sus extremos. (B) Esclerocito de Mycale (Demospongiae) con el esbozo de una espícula silícea formándose entre dos vacuolas (dibujado a partir de una micrografía). (C) Lofocito con su cola de fibras de colágeno. (D) Espongocitos trabajando en serie para producir una fibra de colágeno en una demosponja. Figura 2O5 20,6 CAPíTULO SEIS Flgura (B) 6.9 Arqueocitos. (A) Un arqueocito típico con el núcleo grande y un nucléolo claramente diferenciado. (B) Fotografía de un arqueocito típico. (C) Un arqueocito encargado de realizar la fagocitosis. Nucléolo frecuente que contengan metabolitos secundarios, que son bastante abundantes en las esponjas. Se han identificado otros tipos celulares en las esponjas, pero la mayor parte de ellos sólo se han caracterizado morfológicamente y todavía se desconocen sus fr-rnciones. Agregación celular Afinales del siglo )o(, H. V. \{ilsonpuso de manifiesto la asombrosa capacidad de las células de las esponjas para volver a agregarse después de haber sido disociadas mecánicamente. Aunque este descubrimiento fue interesante por sí mismo, ya que puso de manifiesto la enorme plasti- Arqueocito Núcleo del arqueocito Otros tipos de célulos. Los arqueocitos son amebocitos capaces de diferenciarse para transformarse en cualquier otro tipo de célula. Son células grandes y muy móviles, y tienen una importante intervención en los procesos de digestión y transporte de nutrientes (Fig. 6.9). Poseen diversas enzimas digestivas (p. ej., fosfatasas, proteasas, amilasas, lipasas) y pueden aceptar los materiales fagocitados por los coanocitos; también son capaces de fagocitar materiales directamente a través delpinacodermo de los canales acuíferos. Ya que son los principales macrófagos de las esponjas, los arqueocitos son las células que real:zangran parte de las actividades digestivas, de trans- porte y de excreción. Dado que además son las células con un mayor carácter totipotente, los arqueocitos también son fundamentales durante el desarrollo de las esponjas y en los diferentes procesos de reproducción asexual (p. ej.,la formación de gémulas). Los esferulocitos son células grandes del mesohilo con inclusiones de diferentes sustancias químicas. Es cidad de laorgNúzaciónceft.rlar de las esponjas, tarnbién abrió nuevas perspectivas de investigación citológica. Estudios recientes realizados con esponjas, han aclarado algunas de las principales incógnitas sobre la forma en que las células se unen unas a otras, se separan y se especializan. Muchas esponjas que se han disgregado y mantenido en condiciones adecuadas, han podido formar agregados, y algunas de ellas han terminado reconstruyendo su sistema canalicular. Por ejemplo, cuando kozos de la esponja .óarba roja" delAtlántico (Microcionnprolife ra) se han prensado a través de un tejido fino, las células separadas han empezado inmediatamerrte a rcorgantzarse por medio de una migración celular activa. Alas dos o tres semanas, se ha reconstruido una esponja totalmente ftrncional y las células originales han r,-uelto a asurnir sus propias funciones. Es más, si se hace una suspensión con células procedentes de dos esponjas, las de cada una de ellas se van separando y terminan reconstruyendo indiüduos de ambas especies, 1o queponeenevidmcia que tienen capacidad para reconocerse unas a otras Soporte Las esponjas poseen elementos esqueléticos de dos tipos, orgánicos e inorgánicos. Los primeros siempre están compuestos de colágeno, y los últimos pueden ser sifceos (hidróido de sílice) o calcáreos (carbonato cálci- FILO PORíFEROS (POR|FERA): LAS ES?ONJAS co cristalizado en forma de calcita o de aragonito). Las esponjas son los únicos animales que utilizan el hidróxido de sílice como material esquelético. El colágeno es la proteína estructural más importante entre los invertebrados; se encuentra en la prác- tica totalidad de los tejidos conjuntivos de los metazoos. En las esponjas puede encontrarse en forma de delgadas fibrillas dispersas por la rnatriz intercelular, o dispuesto en forma de una malla fibrosa de espongina, situada en el mesohilo. La espongina verdadera sólo la poseen los miembros de la clase Demosponjas, rnientras que las fibrillas de colágeno existen en todas las esponjas. La cantidad de fibras de colágeno es muy variable dependiendo de la especie. En las hexactinélidas son bastante escasas, mientras que en las demosponjas son bastante abundantes y, en el córtex, pueden llegar a formar bandas espesas. Tradicionalmente, se ha denominado espongina a cualquier tipo de esqueleto orgánico en las esponjas. No obstante, este nombre sólo debe emplearse para referirse a las fibras de colágeno que se disponen formando una malla bien diferenciada en el mesohilo de las demosponjas (Fig. 6.10A). Esta malla suele estar formada por fibras gruesas, y puede haber espículas silíceas asociadas a ellas. También es frecuente que las espículas silíceas estén cementadas con espongina en los puntos de intersección. La envuelta protectora de las gémulas de las esponjas de agua dulce (y las de algunas marinas) también está formada, principalmente, por espongina. En casi todas las esponjas, excepto en la clase Demosponjas, hay elementos esqueléticos minerales sifceos o calcáreos. Algtrnos géneros de demosponjas ca- recen tanto de espongina como de espículas (p. ej., Chondrosia, Euspongia, Halisnrca, Oscarella). Generalmente, las esponjas que carecen de esqueleto mineral, suelen tener malla de espongina; son las que se usan como esponjas de baño, aunque actualmente se uülizan más las <esponjas' sintéticas. Se han recolectado esponjas durante milenios; Homero y otros escritores griegos antiguos ya hacían referencia al comercio de esponjas en el Mediterr¿íneo. Antes de la dé cada de 1950, había prósperas pesquerías de esponjas en el sur de Florida, las Bahamas y en el Mediterr¿íneo. Estas industrias alcanzaron una producción máxima en 1938, año en el que las capturas entodo elmundo (incluidas las esponjas cultivadas) fueron de más de 1.2 millones de to- neladas, y aproximadamente la cuarta parte de dicha cantidad de esponjas procedía de Estados Unidos y de las Bahamas. Casi todas las esponjas comerciales pertenecen a los géneros Hipposponginy Spongin,pero estas esponjas 207 tándolos de manera organizada. En algunos casos cada esderocito produce r-rna espícula y, en otros, sonvarios los esclerocitos los que achian coordinadamente para fabricar una única espícula, normalmente con dos células por cada radio (Fig. 6.8A-D). I-a construcción de una espícula silícea empieza con la producción de un filamento axial orgánico en el interior de una vacuola alargada de un esclerocito. Amedida que el filamento axial se va alargando en ambas direcciones, seva secretandohidróxido de sílice en el interior de la vacuola y se va depositando alrededor del filamento axial. Al contrario de lo que sucede en las espículas sifceas, en las calcáreas no existe ninguna estructura orgánica axial. Las espículas calcáreas se producen extracelularmente en los espacios intercelulares mediante la intervención de varios esderocitos. Básicamente, cada espícula es un único cristal de calcita o aragonito. Se ha otorgado una gran importancia taxonómica a la morfología de las espículas y hay una nomenclatura compleja para clasificar estas estructuras esqueléticas. En función del tamaño se pueden diferenciar espículas microscleras y megascleras. Las primeras son pequeñas espículas que actúan como refuerzos (o envueltas), mientras que las últimas son espículas estructurales grandes. Las demosponjas y las hexactinélidas poseen ambos tipos de espículas, pero las calcáreas sólo tienen megascleras. Se usa elsufijo -axona para indical, de manera descriptiva, el número de ejes de una espícula (p. ej., monaxona, triaxona), y el sufijo --actina para indicar el número de radios (p. ej., manoactina, hexactina, tetractina). Hay, adernás, una compleja nomenclatura para especificar la forma y las ornamentaciones de los diferentes tipos de espículas (Fig. 6.10). El esqueleto formado por espículas puede interpretarse como una estructura de soporte accesoria. Si la cantidad de elementos esqueléticos minerales es mayor que la de elementos orgánicos, la dersidad de la textura de la esponja va aumentando proporcionalmente, hasta que su apariencia es sirnilar a la de una roca, como su- cede en los órdenes de demosponjas Choristida y Lithistida. AdiJerencia de 1o que sucede en las espículas, el esqueleto calcáreo masivo de algunas especies (esponjas coralinas y ..esclerosponjas") tiene una estructura microcristalina y está formado por agujas ("fibras"), tanto de calcita como de aragonito, dentro en una matnz orgánúca fibrosa. La combinación de materia orgánica con r¡n entramado calcáreo puede compararse con el hormigón armado. La mezcla de elementos orgánicos y minerales probablemente ofrece la ventaja de tener, al mismo tiempo, elementos de calcita y aragonito, relativamente resistentes a las fracturas, pero también elementos más fácilmente moldeables por el organismo. han sulrido una enorme <<pesca>) en las zonas del Mediterráneo y de Florida donde tradicionalmente se encontraban las zonas de captura. I^as espículas de las esponjas (Fig. 6.10) son producidas por células especiales del mesohilo llamadas esclerocitos, que son capaces de acumular calcio o sflice, e ir deposi- Nutrición, excreción e ¡ntercambio gaseoso Aunque las esponjas carecen de los órganos y sistemas que pueden verse en los metazoos superiores, no obstante son un grupo de animales con un notable éxito 1 208 CAPITULO SEIS adaptativo. Este éxito se debe, principalmente, a la totipotencia de sus células, a la estructura del sistema (A) acuífero y a la plasticidad general de su forma corporal. Adiferencia de 1o que ocurre en la rnayoria de los metazoos, casi todas las esponjas dependen de la digestión intracelvlar y, por lo tanto, la fagocitosis y la pinocitosis son los mecanismos para la captura de los alimentos. Mediante el sistema acuífero que ya hemos descrito, las esponjas hacen circular el agua, de manera más o menos constante, a través de sus cuerpos, y con.ella las parficulas microscópicas de las que se alimentan. Para seleccionar el tamaño de dichas partículas, la disposición (D) del sistema acuífero se configura como una serie de <tamices> con un tamaño de malla decreciente (ostiolos o poros dermales - canales inhalantes - vellosidadesde los coanocitos * reúculo mucoso intertentacular). El diámetro máxirno de los orificios inhalantes es de unos 50 pm, por 1o que las partículas con r¡n tamaño mayor no pueden entrar en el sistema acuífero. En unas pocas especies el diámetro de los poros inhalantes puede llegar a ser de entre 150y 175 pm, pero en la mayoía de las especies dicho diámetro varía entre 5 y 50 pm. Ios arqueocitos móviles se desplazanhasta la superficie de los canales inhalantes y, por fagocitosis, pueden capturar partíct{as con tamaños que varían entre 2y 5 pm (p. ej., bacterias, pequeños proüstas, algas unicelulares, partículas orgánicas). Cuando el agua pasa sobre el coanodermo se forman corrientes alrededor de los collares de los coanocitos. El agua pasa entre las microvellosidades, entra en el espacio interno del collar y luego sale de éste por el orificio apical. Las partículas con un tamaño de 0.1 a 1.5 pm (p. ej., bacterias, moléculas orgánicas grandes) quedan retenidas en el refculo mucoso que hay entre las microvellosidades del collar. La separación que hay entre microvellosidades adyacentes es bastante uniforme y oscila entre 0.1 y 0.2 pm. Mediante ondulaciones del colla¡, las partículas retenidas son desplazadas hacia el cuerpo ceiular del coanocito, en el cual terminan entrado por fagocitosis o por pinocitosis. La digestión de las partículas fagocitadas por los arqueocitos se produce en el interior de la vacuola que se forma en el momento de la captura. En el caso de las partículas capturadas por los coanocitos, éstas sólo son digeridas parcialmente en el interior de estas células, ya que rápidamente son transferidas al interior de un arqueocito (o a otros tipos de amebocitos) del mesohilo, Canal inhalante Poro inhalante de coanocitos para su total digestión. En ambos casos, la movilidad de los amebocitos del mesohlo asegura el transporte de los nutrientes por todo el cuerpo de la esponja. La eficacia de los mecanismos de captula y digestión de los nutrientes fue espléndidamente puesta de manifiesto en un estudio de Schmidt (1970) tealizado sobre la alimentación de la esponja de agua duLceEphydntiaflu- oiatilis, mientras se alimentaba de bacterias marcadas con sustancias fluorescentes. Siguiendo el movimiento de las sustancias fluorescentes, Schmidt determinó que cuando la esponja empieza a alimentarse, han de pasar 30 minutos desde que las bacterias son caPturadas por los coanocitos hasta que llegan a la región basal de dichas células. La transferencia de las sustancias fluorescentes al mesohilo errtpieza 30 minutos más tarde' Pasadas otras 24 horas empiezan a descargarse residuos fluorescentes hacia el agua, y los compuestos no fluorescentes continúan en el interior de las esponjas pasadas las 48 horas. Otros estudios real¿ados con la misma especie, han permitido calcular que hay unas 7600 cámaias de coanocitos en cada milímetro cúbico del cuerpo de la esponj a,y qtrc cada cámara bombea cada día un volumen de agua equivalente, aproximadamente, a 1200 veces su propio volumen. Otras esponjas leuconoides más complejas pueden tener hasta 18000 cámaras de coanocitos por milímetro cúbico. En algunas espon- FrLO PORíFEROS (PORTFERA): LAS FsPON/Ás Tg ry d1ry Microescle¡as H*a figura ó.1O Elementos esqueléticos de las esponjas. (A) Micrografía de las fibras de espongina típicas de la zona dermal superficial de las demosponjas de la familia Callyspongiidae. (B) Disposición de las espículas calcáreas triaxonas en las proximidades de un ósculo en Leusosolenia. (C) Disposición de las espículas calcáreas monaxonas y triaxonas en las proximidades de un ósculo en Scypho. (D) Sección transversal de una esponia calcáreas siconoide sencilla (el atrio está a la derecha) mostrando la colocación de las espículas triaxonas. (E) Algunos tipos de espículas silíceas comunes de las demosponjas. (F) Algunas espículas silíceas de las esclerosponjas. (G) Varios tipos de espículas (microg rafías electrónicas de barrido, SEM). 21O CAPíTULO 'EIS jas asconoides de paredes delgadas y en las esponjas si- conoides, es difícil que pueda existir un mesohilo bien desarrollado; en estas esponjas, los coanocitos realizan tanto la captura de los alimentos, como la digestión y la asimilación de los nutrientes. Las esponjas también capturan por pinocitosis grandes cantidades de materia orgánica disuelta. Reiswig, en la década de 1970, y en estudios realizados sobre esponjas de Jarnaica, plrso de rnanifiesto que el 80 % de la materia orgánica que ingerían dichas esponjas tenía un tamaño tan pequeño que no se podía observar con los rnicroscopios ópticos. El2O % restante estaba constituido, principalmente, por bacterias y dinoflagelados. En estudios recientes se indica que al menos unas pocas esponjas formanbolas fecales simples. En experimentos realizados con la esponja cosmopolitaHalichondria panicea se ha podido apreciar que los materiales no digeridos son elirninados en forma de pequeñas cápsulas rodeadas por una delgada capa de moco. Ar;nque el filo Poríferos se caracteriza por que sus representantes se alimentan por filtración, las demosponjas de la familia Cladorrícidas (Cladorhizidae) tienen una forma de alimentarse totalmente diferente y exclusiva. Las especies de este grupo han perdido el tapiz de coanocitos del sistema acuífero y se han convertido en ¡carnívoros macrófagos! Se alimentan atrapando pequeñas presas con unas espículas en forma de garfios que sobresalen de unas estructuras parecidas a tentáculos (Fig. 6.11). Las presas capturadas van siendo progresivamente rodeadas por amebocitos móviles que realizan su digestión y la absorción de los nutrientes. La mayoría de las cladorrícidas viven a grandes profundidades, pero uno de sus miembros, Asbestoplumt,vive en cuevas poco profundas del Mediterráneo, donde ha sido objeto de numerosos estudios (Vacelet y Boury-Esnault, 1995). Se ha descubierto que otra esponja cladorrícida digna de mención, Cladorhiza, tiene en el interior de sus células bacterias metanotróficas simbiontes, similares a las que poseen ciertos animales que habitan junto a los surgimientos hidrotermales y en las zonas de filtración fría. Esta esponja se alimenta tanto por filtración como por el consumo directo de sus bacterias simbiontes (Vacelet y cols., 1998). La excreción, principalmente de amoníaco, y el intercambio gaseoso se producen por difusión sirnple, sobre todo a través del coanodermo. F{emos visto cómo el plegamiento del cuerpo, unido a la presencia del sistema acuífero, supera el problema superficie-volumen que supone el aumento de tamaño. El modelo de organización de los poríferos es eficaz siempre que las distancias de difusiónno superen 1.0 mm, aproximadamente, distancia a la que el intercambio gaseoso por difusión empieza a ser insuficiente. Además, en las esponjas de agua dulce hay vacuolas contráctiles que elirninan el exceso de aguay que, por tanto, posiblemente intervengan en la osmorregulación. Actividad y sens¡b¡l¡dad No hay ninguna prueba concluyente de que las esponjas tengan neuronas ni órganos sensoriales diferenciados. Además, nunca se han podido regiskar potenciales de acción, ni se conoce nada que separezcaa las uniones sinápticas de los metazoos superiores. No obstante, son capaces de responder a diferentes estímulos ambientales cerrando los ostiolos o los ósculos, estrechando los canales, invirtiendo la dirección del flujo del agua y modificando la estructura de las cámaras flageladas. El efecto normal de estas acciones es la reducción o la interrupción del flujo de agua a través del sistema acuífero. Por ejemplo, cuando las partículas en suspensión son demasiado grandes o están demasiado concentradas, generalmente las esponjas responden cerrando los orificios inhalantes e interrumpiendo el movimiento de los flagelos de los coanocitos. Los estímulos físicos directos también provocarán esta respuesta, 1o que se puede comprobar fácilmente pasando un dedo por la superficie de una esponja y observando con una lupa las contracciones de los poros dermales y los ósculos. La actividad también varía en función de diversos factores endógenos. Por ejemplo, durante r¡na de las fases principales del desarrollo/ como ocurre mientras se produce la reorganización de los canales y las cámaras, el nivel de acüvidad y el ribno debombeo se reducen enormemente. Los períodos de actividad reproductora también van acompañados de r¡na disminución de la intensidad de bombeo, 1o que se debe a que muchos coanocitos se encuentran ocupados en los procesos de reproducción (véase la sección siguiente). Incluso en condiciones normales pueden producirse variaciones del ritmo de bombeo. En algunos estudios realizados por Reiswig (véase Bibliografía) sobre las esponjas del Caribe, se han documentado diferentes pautas de actividades endógenas' Algr:nas esponjas internrmpen la actiüdad de bombeo de forma periódica, durante unos pocos minutos o durante horas; otras intemrmpm su actividad durantevarios días. Han de transcurrir varios minutos parapasar desde una actividad normalhasta la interrupcióntotal de dicha actividad; ahorabier¡ teniendo en cuenta el tipo de organismos de que setrata, ésta es una respuestarelativamente rápida. La propagación del estímulo y la respuesta en las esponjas parece que se producenpor estimulación mecánica simple desde una célu1a a las contiguas y, probablemente tambiéru por la difusión de ciertos mensajeros químicos relaciorndos con la irritabfidad general del citoplasma. Los miocitos contrácüles de las esponjas actúan como efectores indepmdientes; estos miocitos están dispuestos de manera que los filopodios de miocitos contiguos se entrelazan unos con otros y con los pinacocitos, formando un entramado. El tiempo de respuesta de los miocitos es relaüvamente lento. Los períodos de latencia oscilan entre 0.01 y 0.M segundos, y la velocidad de trans- misiónnormalmente cm/s (excepto en las hehan calculado velocidades de es de 0.04 xactinélidas, en las que se FILO PORíFEROS (PORIFERA): LAS Figura 6.11 Estas impresionantes.micrografías ele-ctrónicas de barrido y fotografías ilustran la depredación en la esponia carnívora Asbestopluma. . lnJo¡ Asbestopluma en posición de "emboscada" (A), y después de haber capturado un mísido (B-D)' EsPON/AS 211 (E) Quince minutos después de la captura de un mísido por medio de los filamentos en forma de tentáculos. (F-H) El mísido va siendo gradualmente englobado por la esponja. (l) La presa ha sido totalmente englobada. 2I2 CAPITULO SEIS de maneinrealizado numerosas han ra no polarizada y difusa. intentar encontrar los miocitos para sobre vestigaciones en las esponjas unposible sistema nervioso análogo u homólogo al de los metazoos superiores. Pero, a pesar de todos los esfuerzos reaTtzados, no se ha encontrado ninguna evidencia de La existencia de dicho sistema. Se ha i¡formado sobre la existencia de un posible sistema difuso de conducción en la esponja hexactinéLida Rhabdocalyotus (Lawny cols. 1981). Tánto los estímulos mecánicos como los eléctricos provocaron una respuesta difusa de <todo o nada> con internrpción de la activi0.30 cm/s). La transmisión siempre se produce Se pudieron crn/s. Aunque los autores aceptan que se trata de rma transmisión demasiado lenta para un auténtico sistema neurodad de bombeo durante 20 a 50 segr.rndos. Se medir velocidades de transmisión de 0.17 a 0.30 nal, opinan que es demasiado nípida para ser una trans- misión química simple. Reproducción y desarrollo Parece que todas las esponjas son capaces de reprodu- cirse sexualmente, y también son muy comunes diJerentes procesos de reproducción asexual. No obstante, se desconocen muchos de los detalles de estos procesos, sobre todo debido a que las esponjas carecen de gónadas diferenciadas (hay gametos y embriones por todo el mesohilo). Además, en todas las especies ypoblaciones, hay una acusada asincronía entre los individuos en relación con las actividades reproductoras; en cualquier momento y en cualquier luga4, unos pocos individuos pueden estar reproduciéndose. Reproducción asexuol. Posiblemente todas las espon- jas son capaces de producir nuevos individuos perfectamente viables a partir de fragmentos. Algunas especies de forma ramificada pueden..soltarr los extremos de algunas ramas mediante procesos de reorganización celular. Los fragmentos desprendidos caen al sustrato y, a partir de ellos, se regeneran nuevos individuos. Este poder de regeneración era aprovechado por los criadores de esponjas de interés comercial de Florida, que multiplicaban sus esponjas fijando .esquejeso a bloques de cemento sumergidos. Otros procesos de reproducción asexual utilizados por las esponjas son la gemulaciór¡ la gemación y, probablemente, la formación de larvas asexuales. En las esponjas de agua dulce de la familia Espongflidos (Spongillidae), alprincipio del inviemo se producen unas pequeñas estructuras esféricas llamadas gémulas (Fig. 6.12). Estos cuerpos de resistencia ante las condiciones desfavorables del invierno están rodeados por una capa espesa de colágeno en la que hay embutidas microscleras silíceas que se encargan de mantener la forma. Las gémulas son muy resistentes, tanto a la congelación como a la falta de humedad. Las de algunas especies pueden soportar temperatffas de -70 "C durante más de una hora, mientras que las de otras mueren en masa a -10 "C (Ungemachy cols.,I997). La formación de las gémulas y su posterior oeclosión y crecirniento' son buenos ejemplos del carácter totipotente de las células de las esponjas. Cuando se va acercando el invierno, en el mesohilo se forman agregados de arqueocitos que empiezan a multiplicarse mediante mitosis rápidas. Unas.células nodrizas>>, llamadas trofocitos, se dirigen hacia cada tna de las masas de arqueocitos que las fagocitan. Como resultado se obtiene una masa de arqueocitos con rdseryas alimenticias almacenadas en su interior en unas plaquetas vitelinas. Toda esta masa termina rodeándose de una cubierta de espongina dispuesta en tres capas. Unas espículas del tipo de los anfidiscos son transportadas por las células que los están produciendo hasta la gémula en formación y quedan incorporados en la envuelta de espongina. El botón terminal de la gémula ya recubierta por la cápsula de espongina termina cerrándose por medio de una capa sencilla de espongina sin espículas; esta zona es el micropilo. Ya totalmente formada, la gémula empieza el período de hibernación, mientras que la esponja en la que se ha formado generalmente muere y se desintegra. Cuando las condiciones ambientales vuelven a ser adecuadas el micropilo se abre y ernpieza a salir al exterior t¡na primera oleada de arqueocitos (Fig. 6.12C), que van resbalando por el exterior de la gémula hasta llegar al sustrato, tras 1o cual empiezan a producir el armazón para que se formen un pinacodermo y un coanodermo nuevos. De la gémula sale una segunda oleada de arqueocitos, que van colonizando dicho armazón. Durante la .eclosión" de la gémula, los arqueocitos van diferenciándose paradar lugar a los distintos tipos celulares de una esponja adulta. I-a latencia de las gémulas puede ser de dos tipos, una quiescencia y una verdadera diapausa. La quiescencia generalmente está provocada por r.mas condiciones desfavorables, como las bajas temperaturas, y fktaliza cuando las condiciones ambientales vuelven a ser adecuadas. Por otra parte, la diapausa está determinada por una cornbinación de factores endógenos y unas condiciones ambientales desfavorables. Para que dé comienzo tm estado de diapausa, generalmente, hace falta una exposición a temperaturas muy bajas durante rm número de días concreto. Ningun otro grupo produce gémulas tan complejas como las de la familia Espongílidos, pero hay muchas especies marinas queproducen unos cuerpos reproductivos asexuales, llamados cuerpos de reducción o soritos, que, aparentemente, son sirnilares a las verdaderas gémulas, pero en cuyo interior hay diversos tipos de amebocitos y pa¡ed con una estructura menos compleja. Muchas esponjas marinas producen yemas de diferentes tipos. Generalmente, son pequeños salientes de la superficie de la esponja con forma de trtaza, más o menos alargada o aplanada. Las yemas terminan des- tienen r-rna prendiéndose de la esponja en que se han formado y pueden ser transportadas por las corrientes, durante pe- ril o PoRirtRos (PoRttrRA). LAS ESPONIAS 213 Micropilo (A) Arqueocitos \ agrupándose / É t /o1t, ( o/,ilrÁ\.=*1 (/MW-Fffi ',óÉUc,r s# Último estado de la formación de 1os Arqueocitos grupos de arqueocitos 6.12 (A) Formación de cuerpos de reducción (soritos) en una esponja marina. (B) Sección de una gémula de una esponja de agua dulce (Espongílidos). (C) Sección de una gémula de la esponja de agua dulce Spongilla durante su fijación al sustrato. Eigura Membrana interna Memb¡ana externa Membrana interna ríodos relativamente cortos, hasta que terminan fijándose al sustrato para dar origen a un nuevo individuo. Algunas especies de la famiüa Cliónidos producen unas yemas acorazadas exclusivas, con una gran cantidad de alimentos almacenados Pinacodermo y que pueden flotar con el en desarrollo plancton durante largo tiempo. Se ha citado que algunas esponjas son capaces de producir larvas de forma asexual. Se ha sugerido que este proceso, poco estudiado y muy controvertido/ es un mecanismo para asegurar la existencia de r-ma fase libre de dispersión incluso cuando no se ha producido la fecundación. Reproducción sexual. La mayor parte de las esponjas son hermafroditas, pero producen huevos y espermatozoides en momentos diferentes. Este hermafroditismo secuencial puede presentarse como una protoginia o como una protandria, y los cambios de sexo pueden producirse sólo una vez o los individuos pueden cambiar sucesivas veces entre actuar como machos o como hembras. En algunas especies los individuos actúan como machos o como hembras de modo permanente, y en otras muchas especies algunos individuos son de sexos separados, mientras que otros, incluso de la misma población, son hermafroditas. En todos los casos, lo habitual es que la fecundación sea cruzada. Parece que los espermatozoides se forman, principalmente, a partir de coanocitos, y los óvulos a partir de coanocitos o de arqueocitos. Generalmente, la espermatogénesis se produce en quistes espermáticos (= folículos espermáticos) diferenciados, que se forman cuando todas las células de una cámara de coanocitos se transforman en espermatogonias o cuando algunos coanocitos se modifican y se desplazan hacia el mesohilo, donde se reúnen (Fig. 6.13A). Es poco 1o que se conoce de la ovogénesis, aunquelos datos disponrbles sugieren qrre los ovocitos aislados se desarrollan en el interior de quis- Arqueocitos Arqueocitos saliendo por el micropilo tes rodeados por una capa de célu1as foliculares y células alimentarias (trofocitos). La meiosis se produce cuando una ovogonia ha acumulado una cantidad suficientemente grande de sustalcias de reserva, conseguidas, probablemente, tras alirnentarse mediante la captura de trofocitos (Fig. 6.138). Sólo hay un trabajo, bastante breve, sobre el desarrollo embrionario de las hexactinélidas (Okada, 1928). Por tanto, la presente discusión está limitada a generalidades sobre las demosponjas y las esponjas calcáreas. I-os espermatozoides y los ovocitos maduros son liberados al exterior a través del sistema acuífero. La liberación rápida de esperma por los ósculos es espectacular y algunas esponjas han llegado a ser llamadas (Fig. "esponjas fumadoras" 6.13C). La liberación puede ser sincrónica en toda la población de una zona concreta o estar limitada a determinados individuos. Generalmente, la fecr-rndación se pro- duce en el agua (oviparismo) y du origen a larvas planctónicas. No obstante, tarnbién hay esponias vivíparas, y en ellas el esperrna trene qne entrar en el sisterna acuífero de los individuos vecinos que tengan ovocitos 214 CAPíTULO SEIS Figura 6.1 3 Reproducción sexual de las esponjas. (A) Sección de un folículo espermático con espermatozoides maduros en su interior. (B) Sección de un ovocito de Ephydotio fluviatilis (Demosponias) fagocitando un trofocito. En el interior del ovocito hay otro trofocito que fue fagocitado recientemente. (C) Liberación de tubular Aplysina orcheri espermatozoides por la esponia ,l.5 m de longitud (Demosponjas), que mide aproximadamente. (D) Liberación de ovocitos en la esponja Agelos (Demosponjas). El ejemplar que está en primer plano está cubierto por los cordones de moco que rodean los ovocitos durante las primeras fases del desarrollo; los dos ejemplares del centro no muestran signos de estar liberando sus ovocitos. maduros en su interior. Los espermatozoides han de atravesar la barrera celular del coanodermo, entrar en el mesohilo, localizar a los ovocitos, atravesar la barrera folicular y, por último, fecrmdar al óvulo. Al menos en algr,rnas especies, esta <impresionante proeza", implica la captura de los espermatozoides por los coanocitos y su encierro en vesículas intracelulares (algo parecido a la formación de r-na vacuola digesüva durante la alimentación). A continuación, el coanocito pierde su collar y el flagelo y se desplazapor el mesohilo, como si se tratase de un amebocito, transportando el esperma hasta r-rn ovocito (Fig. 6.14). Este coanocito móvl se denomina célula transportadora, forocito o coanocito de transferencia. Sin lugar a dudas, los coanocitos fagocitan y digieren los desafortunados espermatozoides de okas especies de esponjas y de otros invertebrados bentónicos, pero por algún meca- nismo de reconocimiento, todavía desconocido, resPonden con un comportamiento totalmente diferente cuando llegan a ellos los espermatozoides de su propia especie. En las especies vivíparas, normalmente, los embriones se liberan como larvas nadadoras maduras. La salida al exterior de estas larvas se produce con la corriente exhalante del sistema acuífero o por rotura de la pared de la esponja parental. Las larvas pueden asentarse de forma inmediata, pueden llevar una existencia nadadora durante varias horas o durante unos pocos días antes del asentamiento o, simplemente/ pueden arrastrarse por el sustrato hasta estar preparadas para asentarse. En todos los casos las larvas son de tipo lecitotrófico. Generalmente, las esponjas litorales suelen producir larvas planctónicas, mientras que las larvas de las especies submareales suelen fijarse al sust¡ato de manera inmediata o desplazarse sobre el fondo del océano durante unos pocos días antes de empezar a crecer para desarrollar un nuevo individuo adulto. En las esponjas se han descrito tres tipos principales de larvas: larva <<celoblástulo> (= larva <<blástula>>), 1 FtLO ESPON/Ás 215 óvulo (B) óvulo PORíFEROS (PORIFERA): LAS Coanocito Coanocito Espermatozoide Espermatozoide Elgura 6.14 Fecundación en la esponia calcárea Glontio. (A) Los espermatozoides son capturados por los coanocitosi en el mesohilo adyacente al coanodermo hay un óvulo. (B) Un forocito transporta un espermatozoide hasta el óvuío; obsérvese que el óvulo está próximo al coanodermo y que el coanocito transformado en forocito ha perdido su flagelo. larva <<parenquímula>> (= larva <<parenquimela>)' y larva anfiblástula. La mayoría de las esponjas incuban los embriones hasta que se llega a r¡n ultimo estado, produciendo una larva parenquímulamaciza con céluias monoflageladas en la superficie extema y el interior ocupado poi trra matriz y unas células sirnilares a las del mesohilo (Fig. 6.15). La larva parenquímula lleva una corta existencia planctónica, normalmente de r-nos pocos días. A1 menos en algunas especies, durante esta iase nadadora la larva puede cambiar de forma de ma- (B) nera relativamente rápida,pasando de ser ovalada a ser aplanada. Después del asentamiento, las células flageladis externas desaparecen e intemamente aparecen los el coanodermo. Durante mucho tiempo, este fenómeno fue interpretado como un proceso embriológico de inversión exclusivo, en el que las células externas perderían sus flagelos, micoanocitos flagelados que forman grarían para formar una capa de células internas, y luego desarrollarían unos flagelos nuevos. No obstante, investigaciones recientes han llevado a que se ponga en duda la existencia de este proceso de inversión y sugieren que las células externas flageladas externas simplemente se desprenden o son fagocitadas durante la metamorfosis larvaria y, posteriormente, se forman los co¿mocitos intemos a partir de arqueocitos. En cualquier caso, el resultado de esta metamorfosis que se produce tras el asentamiento es una Pequeña esponja leuconoide denominada rhagon. Las esponjas calcáreas (y unas pocas demosponjas) suelen liberar sus embriones pronto, en forma de larvaslceloblás- tulas> nadadoras (Fig. 6.16A). Estas larvas pueden seguir dos procesos djferentes de desarrollo. En los casos más sencillos, la transformación de las larvas implica r:na migración hacia el interior de las células de la superficie con pérdida de los flagelos; más tarde, estas mis- Figura 6.15 Larvas Parenquímulas devarias demosPonias. (A) Larva de Clqthrino. (B) Larva de Spongio. (C) Larva de TethYo. (D) Larva de LissodendorYx isodictYolis. 216 CAPíTULO SEIS l i ..Mactómeto> (D) J .Macrómeroo É ,B Estomobástula (F) Pinacodermoreciéndesarrollado (derivado de los .mac¡ómeros>) <Micrómero" Figura mas células reconstruhán sus flagelos y se transformarán en coanocitos. En los casos con desarrollo embrionario más complicado se producen dos tipos diferentes de células, que recuerdan a los macrómeros y micrómeros de algr.rnos metazoos verdaderos. En el estado de 16 blastómeros el embrión, que es hueco, está formado por ocho células grandes (r.macrómeros>) en uno de los polos y ocho células pequeñas (<micrómeros>) en el otro. Apartir de las células grandes, posteriormente se formarán el pinacodermo y el mesohilo y a partir de las pequeñas se originará el coanodermo. Los <micrómeros>) se dividen rápi- y desarrollan flagelos dispuestos hacia la cavidad interna del embrión. Los <macrómeros,' se mantienen sin dividirse durante rm cierto tiempo y, en ningún momento desarrollan flagelos; en el centro del grupo de .macrómeros, hay r;n pequeño poro que abre al exterior. Este estado se denornina estomoblástula. Mientras se mantiene en el mesohilo de la esponja adulta, la estomoblástula se alimenta ingiriendo amebocitos cargados de nutrientes. A medida que el desarrollo va progresando, se produce rm llamativo proceso de inverdamente sión, durante el cual, la estomoblástula <se da la r,-uelta" a través del poro, con lo que los flagelos, antes dispuestos hacia el interior, pasan a disponerse hacia el exterioq, 6.1ó y larva anfiblástula "Celoblástula" típica con sus "Celoblástula" posteriores. (B-D) Durante el llamativo "macrómeros> proceso de la inversión en Scypho, la estomoblástula se da la vuelta quedando hacia el exterior los flagelos que antes estaban hacia el interior, formándose así la larva anfiblástula. (E) Larva anfiblástula típica (Scypho). (F) Esponja loven fija al sustrato (Scypho) después de la invaginación de las células flageladas. (secciones). (A) obteniéndose, de esta manera, una larva anfiblástula hueca y flagelada (Fig. 6.168-D). A continuación, esta larva se libera de la esponja progenitora. No se conoce ningún proceso equivalente en otras esponjas ni en los metazoos superiores. La iniciación del establecimiento y la metamorfosis en las esponjas es poco conocida, sobre todo por la falta aparente de órganos sensoriales bien desarrollados y de neuronas en todos los estados del ciclo vital. Un estudio reciente rcahzado por Woollacott y Hadfield (1996) sugiere que ciertos compuestos químicos (KCl y CsCl) estimulan la metamorfosis de las larvas de la demosponja Aplysilla,pero el mecanismo preciso de este fenómeno aún continúa siendo rm misterio. Después de un periodo de vida nadadora, la larva anfiblástula se asienta en el sustrato por el polo que está flagelado. La metamorfosis implica una proliferación rápi- FtLO da de los <macrómero5n, forrn-lándose así el pinacodermo que se va desarrollando cubriendo totalmente el hemis- flageladas se invaginan para formar r]na cámara tapizadapor estas células, que están destinadas a transformarse en coanocitos (Fig' 6'16F)' A continuación se abre un ósculo y la pequeña esponja 1euconoide puede empezar a hacer circular el agua y a alimentarsé. Este estaáo funcional inicial es 1o que se deno- flrio flagelado. Las células mina un olinto (Fig. 6.aA). Después del consiguiente crecimiento, podrá transformarse en una esponja adulta asconoide, siconoide o leuconoide. La discusión precedente sobre el desarrollo y los tipos de larvas está muy simplificada. De hecho, las esponjas muestran más variaciones en el desarrollo embrionario que la mayoría de los demás Srupos de animales' Si el lóctor desea aumentar sus conocimientos a este respecto recomendamos que utilice el tratado de Bergquist (1978) como punto de Partida. Otros ospectos de Is bíología de Iss esponios En los apartados anteriores de este capítulo ya se han tratado átg.^o" de los aspectos generales de la ecología de las esponjas. No obstante, y debido a las importantes funciones que las esponjas marinas desempeñanenmuchos hábitat marinos, a continuación se tratarán algunos aspectos concretos de su biología. PORíFEROS (PORIf ERA): LAS ESPON/AS 217 Aunque las esponjas son muy sensibles a los sedimentos en suspensión, parece que son bastante resistentes a la contaminación por hidrocarburos y por metales pesados; en realidad, muchas especies pueden acurnular estos contaminantes sin su-frir daños aparentes' La capacidad de ciertas especies para acumular metales en unas concentraciones mucho mayores que las del am- biente se ha sugerido como un posible mecanismo de defensa (contra los depredadores y antifouling). Parece que los detergentes tampoco afectan a muchas esponjas y, de hecho, muchos de ellos pueden servir como una iuente de nutrientes para estos animales con una increíble capacidad de adaPtación. LaJesponjas son los animales dominantes en muchos hábitat bentónicos marinos. Muchas zonas litorales rocosas poseen un número enorme de esponjas, e investigaciones recientes sugieren que puede existir un gran r,ú-"to de individuos (y de gran tamaño) incluso alrededor de la Antártida. Aunque hay muchos animales que se alimentan de esponjas, los daños graves no suelón ser frecuentes y los predadores pequeños (principalmente los opistobranquios) suelen consumir unas cantidades limitadas de "tejido" de esponjas, tanto en mares cálidos como templados. En resumen, parece que las esponjas son animales bastante estables y de vida relativamente larga, lo que probablemente se deba a la posesión de espículas y a la presencia de sustancias tóxicas o desagraáables (o de ambos tipos) que disuaden a los posibles predadores. Distribución Y ecología Agentes bioquímicos En las tres clases de esponjas son evidentes ciertos patrones de distribución. Las esponjas calcáreas (y las demos- Incluso alguien que pasee por la orifa del mar o r-rn buceador afiiionado puede apreciar rápidamente que hay esponjas por todos lados. Muchas de ellas crecen sobre lai rocas y, en algunos casos/ sobre la arena o el fango, donde obviamente, estánbastante expuestas a la depredación. Es evidente que debe haber algún mecanismo (o varios) que hagan que estos organismos no sean ingeridos de manera excesiva por los predadores. Los principales mecanismo de defensa de las esponias son de tipo ponjas coralinas) son mucho más abundantes en las ug.tL p*" proftrndas (menos de 200 m de profr-rndidad), aunque tampoco son raras en los taludes, y se han citado ,-ur po"u" éspecies (particularmente del género Scyphn) viviendo a S80O m dé profundidad. Las hexactinélidas, que en otras épocas fueron comunes en mares poco pro{l-do", ahora están muy limitadas a vivir a profundidadesdemás de200 m, exceptoenambimtes muyfríos (como los del Antártico), donde viven en aguas poco profundas' Las demosponjas pueden vivir a cualquier profr¡ndidad' Probablernente, lai demosponjas están limitadas a la vida en aguas poco profundas debido a que necesitan un sustrato ¿uó al que adherirse. Por su parte, muchas demosponjas y hexuitittélidut crecert sobre sustratos blandos, fio marañas de i,eoá"té a e[os por medio de penachos espículas a modo de raíces. Las esponjas coralinas, que en otros tiempos fueron un grupo dominante en los ar¡ecifes tropicales poco profundos, actualmente están restringidas a la vida en grietas y cuevas umbrías, o a profundidades superiore" á ht de los arrecifes, donde sus posibles .o-p"iidot"s (los corales hermatípicos) no pueden creSe ctee que son un grupo relicto de los constructores "".. de arrecifes áe los mares del Mesozoico y Paleozoico' mecánico (estructuras esqueléticas) y bioquímico' Estudios realizados en las últimas dos décadas muestran que en el cuerpo de las esponias hay una variedad sorpróndentemente grande de biotoxinas, algunas de ellas bastante potentes. IJnas pocas, como Tedania y N eofibularia,pueden producir erupciones cutáneas bastante dolorosas incluso en el hombre. krvestigaciones sobre la bioquímica de las esponjas también han puesto de manifiesto que los antibióticos también son muy frecuentes en el cuerpo de muchas esponjas. Parece que las esporrjas usan la <guerra quími.o sólo para reducir la depredación y prevenir las "u, infecciones, sino tarnbién como medio para competir por el espacio vital con otros invertebrados sésiles como los briozoos, las ascidias e incluso contra otras esponjas' Diferentes especies de esponias han desarrollado com- 21A CAPíTULO SEIS puestos químicos, llamados sustancias alelopáticas, que pueden ser disuasorias específicas o incluso <<armas letales" que utilizan contra los competidores sésiles y contra los organismos incrustantes. Por ejemplo, la esponja inhibidora de los corales Siphonodictyon libera una toxina en el moco que exuda por el ósculo, evitando de este modo la superpoblación y manteniendo una zona alrededor del óscu1o en la que sólo hay pólipos de coral muertos (Fi9.6.77). Muchas de las sustancias químicas que producen las esponjas y otros invertebrados marinos están sien- do intensamente estudiadas por los farmacéuticos y biólogos por su interés como productos naturales con una posible utilización en la industria farmacéutica. Ya se han identificado compuestos con propiedades respiratorias, cardiovasculares, gastrointestinales, antiinflamatorias, antitumorales y antibióticas procedentes de muchas esponjas marinas. Una esponja de Nueva Zelanda (Halichondria moorei) ha sido utilizada tradicionalmente por los nativos maoríes para favorecer la cicatrización de las heridas y recientemente se ha descubierto que contiene unas cantidades sorprendentemente elevadas (de hasta un 10 % del peso seco de la esponja) de un potente compuesto antiilflamatorio, el fluorosilicato de potasio. Los compuestos antibióticos también pueden ser utilizados en el hombre. Por ejemplo, en la esponja tropical Cryptotethya cripta se ha encontrado un compuesto (del grupo de los arabinósidos) que es activo contra los herpesvirus. A1gunas esponjas, entre ellas la especie delPacífico Luffarielln uariabilis producen un compuesto terpenoide, llamado manoalida, digno de mención ya que no sólo es un antibiótico muy ehcaz, sino que también tiene propiedades analgésicas y antiinflamatorias. En un trabajo rcalizado por Bergquist y Bedford en 1978, los autores encontraron que, entre las especies estudiadas en Nueva Zelanda, el 87 "/" de las esponjas de aguas templadas y el 58 % de las tropicales producían algún tipo de sustancia con actividad antibiótica. Se sabe que las esponjas de los géneros Hnlichondria y Pandaros pro- ducen un potente compuesto con actividad antitumoral, perteneciente a un grupo de sustancias conocidas como halicondrinas. Sin ninguna duda, en las próximas décadas podremos ser testigos de la comercialtzación de varios compuestos de interés farmacéutico v cuyo origen esté en las esponjas. Tasas de crecimiento Es poco 1o que se conoce sobre las tasas de crecimiento de las esponjas, pero los datos disponibles sugieren que dichas tasas son muy variables y dependen de la especie de que se trate. Algunas especies (especialmente las esponjas calcáreas con el cuerpo de pequeño tamaño que viven en aguas frías) son de tipo anual; por ello, crecen a partir de larvas o de gémulas para formar adultos reprc ductores en unos pocos meses. Otras especies son c1e tipo perenne y crecen tan lentamente que no pueden apreciarse cambios desde un año al siguiente; este patrón de crecimiento se da, especialmente, en las demosponjas tropicales y polares. Se estima que estas esponja. perennes pueden llegar a edades comprendidas entre ?t.l y 100 anos. Algunas esponjas son capaces de tener crecimientos extremadamente rápidos y aumentan de tamaño recubriendo la flora y la fauna vecinas. Por ejemplo, la esponja incrustante tropicalTerpios crece sobre el sust¡ato, tanto si éste está vivo como si es abiótico. En la isla de Guam esta esponja crece a un ritmo de 23 mm ai mes sobre casi cualquier coral vivo de su zona de distribución, así como sobre los hidrocorales, los moluscos y sobre muchas algas. Los experimentos que se han realizado han puesto de manifiesto que Terpios es tóxica para los corales y, probablemente, para otros muchos animales. Otro truco fisiológico de algunas esponjas es la producción de grandes cantidades de moco cuando son molestadas. En la costa oeste de Norteamérica, la bonita esponja de color rojo anaranlado Plocania karykina se cubre ella misma con una capa espesa de moco cuando sufre alguna herida o cuando siente alguna molestia. No obstante, la pequeña babosa de mar roja Rostanga pulcra ha desarrollado la capacidad de vivir y alimentarse sobre esta esponja y sobre otras similares, e incluso hace puestas camufladas de masas rojizas de huevos sobre la superficie expuesta de la esponja sin provocar la producción de moco por parte de ésta. Simbiosis 6.17 Cliona, una esponla del Caribe que mata los pólipos de coral. Eigura El comensalismo es común entre las esponjas de todos los tipos. Puede ser difícil encontrar una esponja que no FrLO 7ORIFEROS (POR|FERA): LAS EsPON/Ás 219 seartlllzadacomo refugio al menos por algunos pequeños invertebrados, y en ocasiones por peces como los gobios y los blenios. La estructura porosa de las esponjas hace que sean un buen lugar para que los oportunistas crustáceos, las ofiuras y algunos gusanos vivan en ellas. En un único ejemplar de Spheciospongiaaesparia de Florida se encontraron más de 16000 camarones alfeidos vivos y en un estudio realtzado en el Golfo de California se encontraron alrededor de 100 especies difererrtes deplantas y animales en un fragmerrto de 15 x 15 crn de manera directa y se utilizan parata nutrición de la esponja. En muchas esponjas hay tanto bacterias como cianobacterias;las primeras en regiones celulares profundas, y las últimas cerca de 1a superficie, donde 11egalaluz. En un estudio digno de ser citado, C. R. Wilkinson (1983) señaló que seis de las diez especies de esponjas más comunes en el talud arrecifal del arrecife Davies (Gran Barrera de Coral), realmente son pro- deGeodiamentrinmn. La mayoría de los organismos simbiontes de esponjas utilizan a su hospedador sólo como un lugar en el que tes) que el que consumen por respiración. En algunas zonas del Caribe y de la Gran Barrera de Coral, las esponjas constituyen el segundo grupo en importancia atendiendo a la biomasa ya que sólo se ven superadas por los corales, y parece que esto se debe a su rápido crecimiento que está favorecido por la presencia de grandes poblaciones de cianobacterias simbiontes. La mayoría de los espongílidos de agua dulce mantienen unas relaciones similares con las zooclorelas (algas verdes simbiontes; Chlorophyta). Estas esponjas crecen más y más rápidamente que los ejemplares de la misma especie que se mantienen en condiciones de oscuridad. Algunas esponjas marinas (p. ej., las esponjas perforantes Clionn y Spheciosporegla) mantienen zooxantelas comensales similares a las de los corales. También se hán citado relaciones de comensalismo entre las esponjas y las algas rojas, las algas verdes filamentosas y las diatomeas. No todas las esponjas simbiontes son comensales o mutualistas. De hecho algunas son perjudiciales, por vivir y para su proteccióry pero algunos se aprovechan de las corrientes de agua que producen las esponjas para obtener t¡n buen suministro de partículas alimenticias en suspensión. Un ejemplo clásico de este fenómeno es el de la pareja de un macho y una hembra del camarón Spongicola viviendo en el interior de la esponja hexactinélida conocida como regadera de Filipinas (Euplectella; Fig. 6.1E). Los camarones entran en la esponja cuando aún sonjóvenes, pero quedan atrapados en la jaula de cristal, representada por la esponja hospedadora, cuando crecen 1o suficiente como para ser demasiado grandes para escapar. Pasan el resto de sus vidas en su hogar como <prisioneros del alnor>>. De manera bastante apropiada, esta esponja (que no es más que una invitada) es un regalo de bodas tradicional en ]apón, como un símbolo de la unión de por vida entre los dos contrayentes. También son frecuentes otras relaciones de simbiosis con las esponjas aún más estrechas. Algunos gasterópodos y bivalvos tienen esponjas incrustantes específicas sobre sus conchas, y muchas especies de cangrejos (ermitaños y braquiuros) recolectan ciertas esponjas y las cultivan sobre sus conchas o caparazones. Algunas demosponjas, como Suberites, estánmuy relacionadas con este-tipo de comensalismo. La esponja actúa, principalmente, como un camuflaje protector además de beneficiarse al ser transportada de un lugar aotroy, sin duda, la esponja aprovecha los pequeños fragmentos que se desprenden cuando se alimenta su huésped. Otros ejemplos llamativos de simbiosis en las esponjas son las asociaciones esponjas-bacterias y esponjas-algas, que aparentemente son mutualistas. Por eiemplo, las demosponjas del orden Verongida tienen en el mesohilo poblaciones bacterianas que llegan a representar el 38 % de su volumen corporal, mientras que las células de las esponjas constituyen tan sólo el 21"/".Probablemente, larrtatríz de la esponja suponga un medio rico para el crecimiento de las bacterias y el hospedador se beneficie al fagocitar las bacterias para alimentarse. También son comunes las relaciones similares entre las esponjas y diversas cianobacterias. Estudios recientes sugieren que algunos productos del metabolismo normal de las cianobacterias (p' ej., el glicerol y ciertos fosfatos orgánicos) son translocados ductores primarios que producen por fotosíntesis el triple de oxígeno (en realidad 1o hacen sus simbion- ejemplo las demosponjas perforantes que horadan complicadas galerías en los materiales calcáreos de los corales y las conchas de los moluscos (Fig. 6.18). Este fe- nómeno de perforación, conocido como bioerosión" produce unos daños considerables en los criaderos comerciales de ostras, almejas, mejillones y vieiras. El proceso de perforación activa implica r¡na eliminación química y mecánica de fragmentos o astillas del material calcáreo por arqueocitos especializados llamados células aguafuerte. Se ha relacionado con estos procesos la utilización de la anhidrasa carbónica. Las asüllas son eliminadas por las corrientes exhalantes y pueden contribuir significativamente a los sedimentos de la zona. La bioerosión debida a las esponjas tiene r;n impacto significativo sobre los arrecifes de coral. Posiblemente, el mayor impacto no sea el de la erosión propiamente dicha sino el debido al debilitamiento de las zonas de fijación de los corales grandes. Esta acción puede tener como consecuencia la pérdida de grandes cantidades de coral durante las tormentas tropicales fuertes. Aparentemente las esponjas perforantes no se alimentan directamente del coral hospedador; no obstante, los utilizan como un lugar seguro en el que vivir. Si en cualquier playa examinamos con cuidado las conchas de los bivalvos muertos, pedremos descubrir que muchas de ellas están perforadas y presentan multitud de pequeños orificios y galerías producidas por esponjas perforantes. 22f) CAPITUIO .SF/.S Figura 6.18 Esponjas perforantes. (A) Superficie de un coral (orificios de forma estrellada) infectado por la esponja C/iono (ósculos circulares). (B) Micrografía electrónica de barrido (SEM) de la superficie de la concha Estos poríferos son los responsables de la mayor parte de las roturas iniciales de dichas estructutas calcáreas y, por ello, inician su descomposición y reciclaje a través de los ciclos geoquímicos de la Tierra. Filogenio de los poríferos El origen de las esponias Las esponjas son un grupo bastante antiguo y los sucesos más importantes de su origen y de su evolución temprana hay que buscarlos en el Precámbrico. La na- twaleza exclusiva del modelo de organización de los poríferos es evidente, como queda patente atendiendo a la estructura de su sistema acufiero,la totipotencia celular y la flexibilidad reproductora y por la ausencia de tejidos verdaderos, órganos reproductores, polaridad corporal y membrana basal. Estas características, junto con la existencia e importancia de células flageladas (monoflageladas) en las esponjas, sugieren la existencia de un ancestro directo de tipo protista. Podría parecer que los poríferos presentan más semejanzas con los protistas que con los metazoos (p. ej., totipotencia celular; estrategias excretoras, respiratorias y de osmoffegulación; dependencia en varios aspectos, incluida la alimentación, de las células flageladas; digestión totalmente intracelular). Además, parece que las esponjas son totalmente independientes de los metazoos por la posesión de un sistema acuífero exclusivo, que representa una sinapomorfía que define a este filo. Por tanto, las esponjas constituyen un grado de organización que nos ayuda a comprender la transición entre los organismos unicelulares y los pluricelulares. La opinión actual es considerar que los poríferos se originaron a partir de antecesores protistas flagelados, de un bivalvo, mostrando varios puntos de erosión producidos por Cliona; en algunos de los puntos de erosión se ha eliminado gran parte del material de la concha. que podrían haber sido formas nadadoras coloniales simples o coanoflagelados coloniales. Los coanoflagelados presentan algunas características que patecen emparentarlos estrechamente con las esponjas. Por ejemplo, el collar de las células flageladas de las esponjas es muy sirnilar al collar de las células flageladas de los coanoflagelados. Curiosamente, en algunos metazoos claramente diferenciados de las esponjas también hay células sirnilares con collar, como oclrrre en las larvas de algunos equinodermos, en los oviductos de algunas holoturias y en ciertos corales. De cualquier forma, estos hallazgos contribuyen muy poco a disrninuir la fuerza de los argumentos a favor de rm antecesor coanoflagelado para las esponjas. Generalmente, se piensa que el mesohilo se originó evolutivamente a partir de la interiorización simple de algunas célulai de la superficie, tal corno puede verse en el desarrollo embrionario de muchas esponjas actuales. La adopción de una vida de tipo bentónico por las primeras esponjas pudo haber favorecido el aumento del tamaño del cuerpo. Este aumento del tamaño corporal conduce a un problema relacionado con la proporción superficie-volumery que fue superado mediante la evolución de los modelos estructurales de tipo siconoide y leuconoide, aumentando la superficie de las zonas tapizadas por el coanodermo y manteniendo unas distancias de difusión pequeñas a medida que el sistema acuífero se iba haciendo más complejo. Las soluciones que los poríferos fueron desarrollando para solucionar los problemas de supervivencia, hicieron de ellos un grupo de animales totalmente diferentes de los demás. Las esponjas alcanzaron la pluricelularidad y un tamaño corporal grande, sin el desarrollo de las hojas embrionarias y tejidos típicos de los metazoos, sin coordinación ner- FtLO y sin estructuras rey las demás caracÉstas productorasáiferenciadas. viosa, sin digestión extracelular ierísticas de los poríferos, consideradas en conjrmto' sugieren que las esponjas se diferenciaron muy pronto en la cladogénesis de los metazoos' Evolución de las esPon¡as Las esponjas constituyen un filo tan antiguo y enigmático qr" t.t filogenia ha sido olvidada durante mucho tiempo por los biólogos. No hay consensosobre ninguna hipóteiis filogenétii aparaexplicar las relaciones entre las diferentesilases. Sabemos que las esponjas se originaron, PORíFEROS (PORIFERA): LAS ISPON/A5 221 Las esponjas coralinas también han tenido una larga historia y muchas de sus prirneras líneas evolutivas desaparecieron desde su origen en el Cámbrico y el Pr^ecámbrico. Resulta muy interesante que algunos de estos primeros organismos calcáreos fueron irnportantes constructores de arrecifes durante el Pérmico, pero como los estromatopóridos, los pocos géneros que aún sobreviven están restringidos a vivir en los hábitat de 1as cuevas de los mares tropicales actuales. A diferencia de lo que ocurre en el caso de las esponjas coralinas, en las que la abundancia y la diversidad han ido disminuyendo desde el Mesozoico, las demás probablemente, durante el Precámbrico (Fig' 6'19)' bebido a la presencia de componentes esqueléticos duros, hay régistro fósil de las tres clases, desde el Cámbrico"hasla la actualidad. Hay descritos más de 1000 géneros fósiles y aproximadamente-un 20 "/" de ellos i-ontinúan viviendo en la actualidad' Los testimonios más primitivos de crecimiento de grandes arrecifes tropicales están compuesto principalmente por cuatro gt.tpo" de organismos similares a las esponjas: los arlos esfinctozoos y {uebciátidos, los estromatopóridos, lls chaetétidos. El grupo más antiguo, los arqueociátidos (Fig. 6.20) tuvo una vida relativamente breve durante el Cá-mbrico (hace 550 - 500 millones de años)' Los es- finctozoos también aparecieron durante el Cámbrico (aproximadamente hace 540 millones de años), mientras qúe los chaetétidos y estromatopóridos aparecieron en Jl Ordovícico (aproximadamente hace 480 millones de años). Las afiniáades de estos cuatro grupos han sido d.iscutidas durante los últimos cien años y se han propuesto diferentes parentescos con las cianobacterias' las algas ro¡as, los briozoos, los cnidarios y los foraminífer"i. gt descubrimiento de las esponjas coralinas actuales llevó a la mayoría de los investigadores a la conclusión de que la mayoría de las especies de los cuatro grupos antels citados eran esponjas primitivas, pero verdaderas' Los estromatopóridos tienen una historia geológica larga que va desd-e flnales del Cámbrico hasta la actualidaá. La naturaleza de estos invertebrados constructores de arrecifes ha sido ampliamente debatida' El que los estromatopóridos fósiles sean verdaderas esponjas está la aparente homología de las estruc-.ty upoyido por turas llamadas astrorrizas, que se encuentran en sus es- queletos calcáreos, con las impresiones estrelladas de los esqueletos de las esponjas coralinas actuales ("esclerospon¡as"). En las esponjas actuales estas impresiones esL"nu¿ut son las -át.ut dejadas por la convergencia de los canales exhalantes (debajo de los ósculos)' La ausencia de espículas silíceas en los esqueletos calcáreos de los estron-ratopóridos fósiles ha sido considerada como una prueba en contra de su parentesco con las esponjas verd^aderas. Sin embargo, no todos los estromatopóridos recientes tienen espículas silíceas, y en algunos que las tienen, éstas nuncaéstán incorporadas en el esqueleto basal calcáreo que podría llegar a fosilizar' ó.19 Registro fósil de las tres clases de esponias, las-esponjas coraliñas y los arqueociátidos..Las líneas Figura discontinuas indican la posible existencia, incluso aunque aún no se conozcan los fósiles correspondientes. <R' indica los períodos en los que se sabe que el grupo en cuestión fue un importante constructor de arrecifes' 222 CAPITU LO SEIS Cavidad central Columna Pared interna Pared externa Bakus, G. J., N. M. Targett and B. Schulte. 1986. Chemical ecology of marine organisrns: An overview. J. Chem. EcoI.12:951-987. Bayer, F. M. and H. B. Ow¡e. 1968. The Free-Lioing Lower Inztutebrntes. Macrnillan, New York. Bergquist, P R. 1978. Sponges. University of California Press, Berkeley. Bergquist, P. 1985. Poriferan relationships. In S. C. Morris et al. (eds.), The Origin and Relntionships of Lower Inoertebrates. Syst. Assoc. Spec. Vol. 28, Oxfo¡d, pp. 14-27. Bergquist, P. R. and f. J. Bedford. 1978. The incidence of antibacterial activity in marine Demospongiae; systematic and geographic considerations. Mar. Biol. 46: 215-22'1.. Bergquist, P. R. and R. J. Wells. 1983. Chemotaxonomy of the Porifera: The development and current status of the fie1d . ln Mnrine Natural Products, lII. Acadernic Press, New York, pp. 1-50. Bond, C. L997 /1998. Keeping up with the sponges. Nat. Hist. 106(11): 22-25. Filamentos radicula¡es 6.2O Un arqueociátido típico. Se ha eliminado un fragmento para mostrar la estructura entre las paredes interna y externa (p. ej., las columnas verticales y las tábulas horizontales). Figura esponjas calcáreas y las demosponjas parece que han in- crementado su diversidad a lo largo de su existencia. Por otra parte, las hexactinélidas tuvieron una diversidad y una abundancia máximas en el Cretácico. Las he- xactinélidas fósiles más antiguas, de principios del Cámbrico, fueron esponjas en forma de saco y de paredes delgadas con una capa de espículas superficiales dispersas que probablemente no podrían haber soportado una pared del cuerpo gruesa. En el Paleozoico las hexactinélidas fueron comunes en los ambientes de aguas poco profundas, pero desde entonces han ido quedando casi totalmente lirnitadas a la vida en las grandes pto- fundidades oceánicas. Las demosponjas tuvieron un gran florecimiento durante el Cámbrico medio, época de la que proceden los primeros fósiles conocidos, y en las rocas del Cretácico pueden encontrarse fósiles de todos los órdenes actuales de demosponjas. Sin embargo, sólo recientemente se han revisado las complejas relaciones entre los doce, o más, órdenes de las Demosponjas. El reto de desenmarañar las relaciones de este importante grupo de esponjas aún está en una fase muy inicial. Borojevic, R. 1970. Différentiation ceilulaire dals l'embryogenése et la morphogenése chez les spongiaires. Symp. Zool. Soc. Lond. 25: 467490. Borojeüc, R., W. G. Fry W. C. |ones, C. LéÉ R. Rasmont, M. Sará and j. Vacelet. 1967. Mise au point actuelle de la terminologie des Éponges. (Una revisión de la terminología que se utiliza para las esponjas.) Btrll. Mus. Hist. Nat. I']aris (2)39:1224 \235. Boury-Esnault, N. 1973. L"exopinacoderme des Spongiaires. 8u11. Mus. Nat. D'Hist. Natur. (Zoo1.) 117:1193-1206. Boury-Esnault, N. 1977. A celi ¡pe in sponges involved in the metabolism of glycogen. The gray cells. Cell Trss. Res. 175: 523 539. Boury-Esnault, N., L. deVos, C. Donadey and J. Vacelet. 1985. LTltrastructure of choanosome and sponge classification. 3rd Internat. Sponge Conf., 1985, pp. 237--244. Bowerbank, J. S. 1861, 1862. On the anatomy and physiology of the Spongiidae. Part 1: On the spicula. Philos. Tians. R. Soc. Lond. 148: 279132. Part2: Proc. R. Soc. Lond. 11:372175. Bowerbank, J. S. 1861. On the anatomy and physiology of the Spongiidae. Phlos. Tians. R. Soc. Lond. 752:747 329,1087-1138. Bowerbank, l. S. 1864, 1866, 1874. A monograph of the British Spongiidae. Vols.1,2, and3. Ray Society, London. Brier¡ P. 1968. The sponges, or Porifera. h M. Florkin and B. T. Scheer (eds.),Chemical Zoology,YoL2. Academic Press, New York, pp. 1,30. Brien, P, C. Lévi, M. Sar4 O. Tüzet andJ. Vacelet. 1973. Spongiaires. /n P. Grassé (ed.),Traité de Zrnlogie3(1):716. Masson et Cie, Paris. Br1l1, B . 7973 . Untersuchungen zur Ultastruktur der Choanocyte von Eplrydatia fluaintilis, L. Z. Zellforsch. 144: 231145. Burkholder, P. R. 1973. The ecology of marine antibiotics and coral reefs. In O. A. Jones and R. Endean (eds.), Biology and Geology of Coral Re$tVol.1. Biology, 1. Acadenric Press, New York, pp. 117 182. Burkholder, P. R. and K. Ruetzler 1969. Antirnicrobial activity of some marine sponges. Nature Lond. 222: 983-984. Burton, M. 1932. Sponges. Discovery Rep. 6:327192. Carballo, I. L, I. E. Sanchez-Moyano ard J. C. Garcia-Gom ez. 1994. Thxonomic and ecological remarks on boring sponges (Clionidae) from the Strait of Gibraltar: Tentative bioindicators? Zool. f. Linn. Soc.112:407424. Cox, G. and A. W. D. Larkum. 1983. A diatom apparently living in slrnbiosis with a sponge. Bull. Ma¡. Sci. 33(4): 943 945. Curtis, A. 1979. Individuality and graft rejection in sponges: A cellular basis for individualiiy in sponges. Ir G. Larwood and B. Rosen (eds.), Biology and Systematics of Colonial Organísms. Academic Press, New York, pp.3948. Dayton, I'. K.1979. Observations of growth, dispersal and population dynamics of some sponges in McMurdo Sound, Antarctica. In C. Lévi a¡d N. Boury-Esnault (eds.), Biologie Biblíografía escogida Bibliografía general Bakus, G. J. 1964. The effects of fish-grazing on invertebrate evoiution in shallow tropical waters. Occ. Pap. Allan Hancock Fndtn.27: 1.--29. Bakus, G. J. 1969. Energetics and feeding in shallow marine waters. Int. Rev. Gen. Exp. ZooL4:275169. des Spongiaires, Centte Nat. Reche¡che Scient., Paris, pp.271182. de Laubenfels, M. W. 1955. Porifera. In R. C. Moore (ed.), Treatise on lnztertebrate PaleontoLogy. Archneocyatha and Porifera, E2\ E112. Geoiogical Society of America and the University of Kansas Press, Lawrence. De Vos, L., K. Rützler, N. Boury-Esnault, C. Donadey and J. Vacelet. 1991, Atlas of Sponge Morphology. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C. FtLO PORíFEROS (PORIFERA): LAS Faulkneq, D. f. 1973. Variabilin, an antibiotic f¡omthesponge lrciniaoariabilis.'fetrahedron Let. 29: 3821'1822. Faulkner, D. I. 1977 . Interesting aspects of marine natural products chemistry. Tetrahedron Let. 33: 1421-1443. Fautin, D. G. (ed.). 1.988. Biomedical lmportance of Marine Organisms. Mem. Ca1if. Acad. Sci. No. 13. Feil, P. E. 1974. PoliÍera. In A. C. Giese and J. S. Pearse (eds.), Reproduction of Marine Inaertebrates, Vol. 1. Academic Press, New Yorlpp.51 Fell, P. E. 1976. 132. Analysis o{ reproduction in sponge populations: An overview with specific information on the reproduction of Halicktna loosanffi. /n F. W. Harrison and R. R. Cowden (eds.), New York' pp. 51-47. Feli, P. E. 1995. Deep diapause and the i¡fluence of low temperature on the hatching of the gemmules of Spongilla lacustris (L.) and Aspects of Sponge Biology. Academic Press, Eunapiusfragilis (Leidy). Invert. Biol. 114(1): 3 8. Fell, P. E. 1997.Ponfera: The sponges. In S. F. Gilbert and A. M' Raunio (eds.), Embryology: Constructing the Organism. Sinauer Associates, Snnderlan{ MA, pp. 39-54. Finks, R. M.1970. The evolution and ecologic history of sponges during Paiaeozoic times. Synp' Zool. Soc. Lo¡d.25:3 22Frost, T. M. 197 6. Sponge Íeeding: A review with a discussion of continuing research. IrF.W. Harrison and R. R. Cowden (eds.), Aspects of Sponge Biology. Academic Press, New York, pp .283-298Fry, W. G. (ed.). 1970. The Biology of the Porifera. Academic Press, New York. Garrone, R. 1978. Phylogmesis of ConnectioeTissae. S. Karger, Basel' Garrone, R. and J. Pottu. 1973. Collagen biosynthesis in sponges: Elaboration of spongin by spongocytes. j' Submicrosc. Cytol. 5: 199--218. Goodwin, T. W. 1968. Pigments of Porifera. Iz M. Florkin and B. T. Scheer (eds), Chemical Zoology, Vol' 2. Acadernic Press, New York, pp.53 44. Hairisory F. W. and R. R. Cowden (eds'). 1976' Aspects of Sponge Bialogy. Academic Press, New York. Harrison, F W. and L. De Vos. 1990. Porifera. In F. W. Harrison and |' A. Westfall (eds.), Microscopic Arwtomy of Int¡ertebrates,Yol.2. Alan R. Liss, New York. Hartman, W. D. 1958. Natural history of the marine sponges of southern New England. Bull. Peabody Mus. Nat. Hist. 12:1-155Hartman, W. D. 1982. Porifera. /r S P Parke¡ (ed.), Synopsis and Clnssification of Liaing Organisms, Vol. 1. McGraw-Hill, New York, pp.641-466. T. F. Goreau .1975. APaohc tabulate sponge, living representative of a new order of sclerosponges. PosilTal-67:1'-21'. Hartmary W. D. and H. M. Reiswig. 1973.The individuality of sponges. I11 R. S. Boardman, A. H. Cheetham and W. A. Oliver (eds.), Animal Colonies. Dowden, Hutchinson & Ross, lnc., Stroudsburg, Hartman, W. D. and PA,pp.567 5u. Hartman, W.D., I.W. Wendt a¡d F. Wiedenmayer. 1980. Liaing and Fossil Sponges. (Compiled by R. N. Ginsburg and P. Reid.) \4II (Comparative Sedimentology Lab, Div. Mar. Geol. and Geophysics, University of Miani). Hildemanrr, W. H., I. S. Johnson and P. L. Jobíel. 1979. Immunocompetence in the iowest metazoan phylum: Tialsplantation immnnity in sponges. Science 204:420-422. Hill, D. 1972. Archaeocyatha. In R' C. Moore (ed.), Tteatise on Inztertebrate Paleontology 1: 158. Geological Society of America arrd the University o{ Kansas Press, Lawrence. Hill, D. and E. C. Strumm. 1956. Tabulata. /n R. C. Moore (ed'),Tiutise on lnoertebrate Paleontology, F: M4477. Geological Society of America a¡d the University of Kansas Press, Lawrence. Hooper, j. N. A., R. J. Capon, C. P. Keenan, D.L'Parry, and N. Smit. Sedirnenta 1992. Chemotaxonomy of marine sponges. Families Microcionidae, Raspailiidae arrd Axinellidae, and thefu relationships with other families in the o¡de¡s Poecilosclerida and Axinellida (Porifera: Demospongiae). Invertebr Thxon. 6: 261 {11. Humphreys, T. 1963. Chemical dissolution and ln oilro reconstruction of sponge cell adhesions. I. Isolation and ftrnctional demonstration of components involved. Dev Biol. 8:2747. ESPO/V/A5 223 Humphreys, T. 1970. Species-specific aggregation of dissociated sponge cells. Nature 228:685 486. H).'rnan, L. H. 1940. The Inaertebrates, Vol. 1, Protozoa through Ctenophora. McGraw-Hilf New York, pp. 284J64. Jackson, I. B. C. 1977. Competition on marine hard substances: The adaptive significance of solitary and colonial strategies. Am. Nat. 111.:743-767. Jackson, J. B. C. arrd L. Buss. 1975. Allelopathy and spatial competition among coral reef invertebrates. Ptoc. Natl. Acad. Sci. USA 72: 5160 5163. fefford, C. W., K. L. Rinehart, and L. S. Shield (eds). 1987. Phttrmnceuticals and the Sai. Technomic Publ. Co., Basel, Switzerland. W C. 1962.Is there a nervous system in sponges? Biol. Rev. 37:\ Jones, Ñ. Kaye, H. arrd T. Ortiz. 1981. St¡ain specificity in a tropical marine sponge. Mar. Biol.63: 165-173. Kázmierczak,J. 1984. Favositid tabulates: Evidence for poriferan affinity. Science 225: 835€37. Kázmierczak,J. and S. Kempe. 1990. Modern cyalobacterial analogs of Paleozoic st¡omatoporoids. Science 250: 1244-1248. Koltun, V. M. 1968. Spicules of sponges as an element of the bottom sediments of the Anta¡ctic . ln Symposium on Antarctic Ocmnography, Scott Polar Res. hrst., Cambridge, pp. 121'-1'2i. Kuhns, W., G. Weinbaum, R. Tumer and M. Burger. 1974. Sponge ceil aggregation: A model for studies on cell-cell interactions. Aln. N.Y. Acad. Sci. 234: 5*f4. LaBa¡bera, M. and G. E. Boyajian. 1991. The function of astro¡hizae in stromatoporoids: Quantitative tests. Paleobiolo gy 17 (2): 121-132. Lang, f. D., W D. Hartman and L. S. Land. 1975. Sclerosponges: Primary framework constructors on the jamaican deep forereef. J. Mar. Res.33:22!231. Lawn, L D., G. O. Mackie, and G. Silver. 1981. Conduction system in a sponge. Science2ll: 1169 1177. Lecompte, M. 1956. Stromatoporoidea. Ir¿ R. C. Moore (ed.),Tieatise on Inaertebrate Paleontology, F: F107-F114. Geological Society of America and the University of Kansas Press, Lawrence. Lévi, C. 1957. Ontogeny and systematics in sponges. Syst. Zool. 6: r74 183. Lévi, C. and N. Boury-Esnault (eds.). 1979. Sponge Biology. Colloques Internationaux du Centre National de la Recherche Scientifique. Ed. Cen. Nat. Resch. Sci. No.291. Li, C.-W., J.-Y. Chen and T.-E. Hua. 1998. Precambrian sponges with cellrrlar structures. Science 279:879 882. Minchin, E. A. 1900. Sponges. Itt E. R. Lankeste¡ (ed.), A keatise in Zoology,Pt.2. Adam and Charles Black, London,pp.l'-178. Neigef l. E. and G. P. fthmahl. 1984. Phenotypic variation within histocompatibiiity-defined clones of marine sponges. Science 224: 41H15. Paine, R. T. 1964. Ash and calorie determinatiorx of sponge arrd opisthobranch tissue. Ecology 45: 38+-387. Pak¡mbi, S. R. 1984. Tactics of acciimation: Morphological changes of sponges in an urpredictable enüronment. Science 225:1478-1480. Randall, J. E. arrd W. D. Hartman. 1968. Sponge-feeding fishes of the West Indies. Mar. Biol. 1: 21,6 225. Reitner, j. and H. Deupp (eds.). 1991-. Fossil and Recent Sponges. Springer-Verlag, Berlin. Reiswig, H. 1975. Bacteria as food for temperate-water marine sponges. Can. f. Zool. 53: 582-589. Rezvoi, P D., I. T. Zru¡avleva and V M. Koltun. 1971. Phylum Porifera. Ir¡ Y. A. Orlov and B. S. Sokolov (eds.),Fundammtnls of PaLeontology, Vol. 1, Pt. II. Porifera, Archaeocyatha, Coelenterata, Vermes. Israel Program for Scientific Tianslations, Jerusalem, pp. 5-97. Rinehart, K. L., Jr., and 25 others. 1981. Marine natural products as sources of altiviral, anti¡nicrobial, and antineoplastic agents. Pure Appl. Chem. 53: 795-817. Rützler, K. 1970. Spatial competition among Porifera: Solution by epizoism. Oecologia 5:85 95. Rützler, K. (ed.) 1990. New Perspectiztes in Sponge Biology. Smithsonian hrstitution Press, Washington, D.C. Sara, M. 1970. Competition ald cooperation in sponge populations. S1nnp. Zool. Soc. Lond. 25:273-285. 2:24 CAPíTULO SEIS Sara M. 1974. %x:uehty in the Porifera. Bt:ll. ZcnI. 41: 327148. Sara, M. and J. Vacelet. 1973. Ecologie des Demosponges. fu P. Grassé (ed.), Tlaite de Znologie 3(I): 462-576. Masson et Cie, Paris. Schwab, D. W. and R. E. Shore. 1971. Fine structure and composition of a siliceous sponge spicule. Biol. Bull. 140:125-136. Sharm4 G. H. and B. Yig.1972. Studies on the antirnicrobial substances of sponges. VI. Sbrrcture of two antibacterial substances isolated from the ma¡in e sponge Dysidea herbacea. Tetrahedron Lett. 28: 1715-1718. Shore, R. 8.1972. Ay¡alfiL¿rment of siliceous sponge spicr.fes, its organic components and synthesis. Biol. Bull. I43:689498. Simpsory T. L.19U. The CeIl Biology of Sponges. Springer-Verlag, New W C.1965. The structure of the porocytes in the calcareous sponge Leumsolenin complicata (Montagu). f. R. Microsc. Soc. 85: Jones, 5Á2. Jones, W. C.1970. The compositiory development, form and orienta, tion of calcareous sponge spicules. S;'rnp. Zool. Soc. Lond. 25: 91523. P. W. and W. C. jones. 1978. Spicule formation in the calcareons sponge Sycon cilintum.CellTtss. Res. 181:553-567. Tuzet,O.19B. Éponges Calcaires. Íl P. Grassé (ed.),Traité de Zoologie 3(1):27-732.Masson et Cie, Paris. Ledgel, Ziegler, B. and S. Rietschel. 1970. Phylogenetic relationships of fossil calcisponges. Symp. Zool. Soc. l and.25:2340. York. Stearn, C. W. 1975. The stromatoporoid animal. Lethaia 8: 89 100. Stearn, C. W. 1977 . Studies of skomatoporoids by scanning electron microscopy. Mem. Bu¡. Rech. Geol. Min.89:33 40. Sullivan, B., D. J. Faulkner and L. Webb. 1983. Siphonodictidine, a metabolite of the burrowing sponge Siphonodictyon sp. that inhibits coral growth. Science 221: 1175 1176. Tuzet, O. 1963. The phylogeny of sponges according to embryologicaf histological and serological data, and their affinities with the Protozoa and Cnida¡ia. ln E. C. Dougherty, Z. N. Browr¡ E. D. Ha¡son and W. D. Harhnan (eds.),TheLozuu Metazoa: Comparatioe Biology and Phylogeny.UrÁversity of California Press, Berkeley, pp. 129-1,48. Vacelet, J. 1985. Coralline sponges and the evolution of the Porifera. In S. C. Morris et al. (eds.), The Origins and Relntionships of Lower Inaertebrata. Syst. Assoc. Spec. Vol. No. 28, Oxford, pp. 1-13. Vacelet, J. 1988. krdications de profondeur donrrées par les Spongiaires da¡s les milieux benthiques actuels. Géolog. Médierranéene, 15(1): t3-26. Vacelet, J. and N. Boury-Esnault. 1995. Camivorous sponges. Nature 373:333-335. Vacelet, f., N. Boury-Esnault, A. Flala-Medioni and C. R. Fisher. 1998. Amethanotrophic carnivorous sponge. Nature 377: 296. Van de Vywer, G. 1975. Phenome¡n of cellula¡ recogn.ition in sponges. In A. Moscona and A. Monroy (eds.), Current Topics in Deoelopmental Bialogy,Yol. 4. Acadernic Press, New Yor! pp .I2SJ4.A. Van Soest, R. W. M., T. M. G. van Kempen and J. C. Braekman (eds.). 1994. Sponges in Time and Space: Biology, Chemistry, Paleontology. Balkema, Rotterdam. Warburton, F.E.1966. The behaviour of sponge larvae. Ecology 4Z: 672474. N. 1989. Biologie und mikroskopische Anatomie der Süsswassnsdtwdmme ( SpongilIida¿). Gustav Fischer, Stuttgart. Weissenfels, Westinga, E. and P. C. Hoetjes. 1981. The intrasponge fauna of Specíospongia oesparia at CtliraEao and Bonaire. Mlar. Bíol. 26: I39. Wilkinson, C. R. 1983. Net primary productivity in coral reef sponges. Science2l9:41C_412. Wilkinson, C. R. and f. Vacelet. 1979. Tralsplantation of marine sponges to different conditions of light and current. f. Exp. Mar. Biol. Ecol.37:91--IM. Wilson, H. V 1891. Notes on the development of some sponges. f. Morphol. 5: 511-519. Wolfrath, B. and D. Ba¡thel. 1989. Production of fecal pellets by the marine sponge Halichondria panicea Pallas, 1766. J. Exp. Mar. Biol. EcoL129;81-94. Wood, R. 1990. Reef-building sponges. Am. Sci.78:224-235. Calcaronea Borojeüc, R. 1979. Evolution des spongiaires Calcarea. Iz C. Lévi and N. Boury-Esnault (eds.), Sponge Biology, Colloques Intemat. C.N.R.S.291:527-530. Borojevic, R., B.-E. Esnault and J. Vacelet. 1990. A revision of the supraspecific classification of the subclass Calcinea (Porifera, Class Calcarea). Bull. Mus. Natrr. Hist. Nat.12:243 -276. Burtory M. 1963. A revision of the classification of the calcareol¡s spon, ges. Brit. Mus. Nat. Hist., London. Harhnan, W. D. 1958. A re-examination of Bidder's classification of the Calcarea. Syst. Z ool. 7: 97-110. Hexactinellida Okada, Y. 1928. On the development of a hexactinellid sponge Farrea sollasii.TokyoUrnversity Fac. Sci. J., Sect. N,2:1.-27. Reiswig, H. M. 1979. Histology of Hexactinellida (Porifera). ln C.lÁvt and N. Boury-Esnault (eds.), Sponge Biology, Colloques Intemat. C.N.R.S.291: 17T180. Demospongiae Ayling, A. L. 1980. Pattems of sexuality, asexual reproduction and recruitment in some subtidal marine Demospongiae. Biol. BuIl. 158: 27I--282. Ayling A. L. 1983. G¡owth and regeneration rates in thinly encmsting Demospongiae ftom temperate waters. Biol. Bu1l. L65: 343 352. Bergquist, P. R. and J. H. Bedford. 1978. The incidence of antibacterial activity inmarine Demospongiae: Systematic and geographic considerations. Mat. Biol. 46: 215 221. Bergquist, P. R. and W. D. Hartman. 1969. Free amino acid pattems and the classification of the Demospongiae. Mar Biol. 3: 247--268. Bergquist, P. R. and I. J. Hogg. 1969. Free amino acid pattems in Demospongiae: Abiochemical approach to sponge classification. Cah. Biol. l|i{ar 10: 2C5-20. Bergquist, P R., M. E. Sinclair and J. J. Hogg. 1970. Adaptation to inte¡tidal existence: Reproductive cycles and larval behaviour in Demospongiae. Spnp. Zool. Soc. Lond.25: 247 27L. Bryan, P. G. 1973. Growth rate, toxicity and dishibution of the encrusting sponge Terpios sp. (Hadromerida: Suberitidae) in Guam, Ma¡iarn Islands. Micronesica 9: 237-242. Cimino, G., S. D'Stefano, L. Minale and G. Sodano. 1975. Metabolism in Porifera. III. Chemical pattems and the classi{ication of the Demospongiae. Comp. Biochem. Physiol. 5OB:' 279-285. Conrres, R., f.-P. Diaz andJ.Pans.1971. Choanocytes et cellule centrale chez la Démosponge Suberites massa Nardo. C. R. Hebd. Séanc. Acad. Sci. 273: 1590 1593. de Laubenfels, M. W. 1948. The order Keratosa of ttre phylum Porifera: A monographic study. Occ. Pap. Allan Hancock Fndh. 3: 1--217. Elvin, D. W.1976. Seasonal growth and reproduction of an intertidal sponge, Haliclonapermollis (Bowerbank). Biol. Bull. 151: 108-125. Fell, P. E. 1969. The involvement of nu¡se cells in oogenesis and embryonic development in the marine sponge Haliclona ecobasis. !. Morphol. 127:I33 149. P. E. 1976. The repro duc¡on of Haliclona laosanffi and its apparcnt Fell, relationship to water temperature. Biol. Bull. 150: 20G-210. Fell, P. E. and K. B. Lewandrowski. 1981. Population d¡mamics of the estuarine sponge Halichondria sp., within a New England eelgrass community. J. Exp. Mar. Biol. Ecol.55:49-63. Finks, R. M. 1967. The structure of Saccospongia laxata BassLer (Ordovician) and the phylogeny of the Demospongiae. J. Paleontol. 41: 1137-1149. Frost, T. M. and C. E. Williamson . 1980. In situ determination of the effect of symbiotic algae on the growth of the freshwater sponge Spongia lncustris. Ecology 61: 1361 1370. Gerrodette, T. andA. O. Fleschig. 1979. Sediment-induced reduction in tlre pumping rate of the tropical sponge Verongia lncunosa.Mar. Biol.55: 103-110. Guida, V. G.1976. Sponge predation in the oyster reef communit¡r as demonstrated withCliona celataGrant. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 25: 109-722. FtLO phyHatch, W. I. 1980. The implication of carbonic antrydrase in the the siological mecharrism-of penetration of .carbonate substrata by mariie br.rrrowing sponge Ctioru celafa (Demospongiae)' Biol' Bull' 159:135-1.47. Lévi C. 1956. Étude des Halisarca deRoscoff' Embryologie et systémaArch 'Zr,ol'Exp' Gen' 93: 1 181' tiques des Démosponges. Lévi, C. 1973. Sys;ér\;rque de la classe des Demospongiaria Ir P. Grassé (ed.),Traité de Zoologie 3(1):5n-63t' 1be-otpo.,g"Á). Masson et Cie, Paris. Penney, J. T. 1960. Distribution and bibliography (1892-1957) of the freáit-wate, sponges. University of South Carolina Publ' Biol' 3: 1.-97. A. Racek' 1968' Comprehensive revision of a of fteshwater sponges (Porifera: Spongilcollection l"-ld*id" lidae). Bull. U.S. Nat. Mus. No.272:1'-184' Pond, D. 1992. Protective-commensal mutualism between the queen Penney, ]. T. and A. scallop Chlamys opercularis (Linnaeus) and the encrusting sponge Moll. Studies 58: 127-134' Rasmont, R. 1962. The physiology of gemmulation in fresh water sponges. In D. Ruanict 1ed.), Regeneration,20th Grmoth Symposium' Suberites. J. Ronald Press, New York, PP. 1-25' Reiswig, H. M. 1970. Poriféra: Sudden sperm release by tropical Demospongiae. Science 170: 538 539' Reiswig, W.Xl. PZt"' In situ p:utnpinrg activities of tropical Demospongiae. Mar. Biol. 9: 38-50. Rei;ig;H. M.irg7Lb. Particle feeding in natural popuLatioru of tfuee *Jit-t" D"ttto"ponges. Biol. Bull. 141: 56B-591' Reiswig, H. M. i97i. Population dynamics of three Demospongiae. Bull. Mar. kí.23:L91 226' lamaican PORíFEROS (PORIFERA): LAS fSPON/A5 225 Reiswig, H. M.Ig74. Water transport, respiratiory and energetics of tfuee tropical sponges. j. Exp. Mar. Biol. Ecol' 14:231'-249' Reiswig, Ff M. 1975. The aquiferous systems of three marine Demospongiae. J. Morphol. 145(4):493 502' Ristau, D. Á. 1é78. Six new species of shallow-water marine demosponges from California. Proc' Biol. Soc. Wash' 91':203-21'6' nritzleri K. Ig75. The role of burrowing sponges in bioerosion' Oecologia 19:20!216. Rützler, K.-and G. Reiger. 1973' Sponge burrowing: Fine structure of Cliona lampa pe.tét utittg calca¡eous substrata' Mar' Biol' 21: 1,M-162. Schmidt, I. 1970. Phagocytose et pinocytose chez les Spongillidae' Z' Vgl. Physiol. 66: 39&-420 SimpJoo fi I- . and j. j' Gilbert. 1973. Gemmulation, gemmule hatching ánd se*ual reproduction in freshwater sponges' I' The life cycle of Spongilta lacustris and Tubella pennsylaanica. Tra¡s' Am' Microsc' Soc.92:422433' Sollas, W. J. 1884. On the origin of freshwater faunas: A study in evo- lution. Trars. R. Soc. Dublin2(3):Ü 118. Woollacott, R. M. 1990. Structure and swimming behavior of the larva of Halichon-ilria melanadocia (Porifera: Demospongiae)' j' Morph' 205:135-145. Woollacott, R. M. and M. G. Hadfield. 1996' Induction of metamorphosis in larvae of a sponge. Invert' Biol' 115(4):257--262' Ungemácl¡ L. F., K. Souza, P. E. Fell and S' H' Loomis' 1997' lossession and loss of cold tolerance by sponge gemnmles: A comparative study' Invert. Biol. 116(1): 1-5.