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Rev. Soco Eniomol. Argent. 53 (1-4): 121-127, 1994
COMPORTAMIENTO EN LA DETECCION DEL HUESPED DE
AGANASPIS PELLERANOI (HYMENOPTERA: EUCOILlDAE),
PARASITOIDE DE LARVAS DE CERATITIS CAPITATA
(DIPTERA: TEPHRITIDAE)
OVRUSKI, Sergio M.*
ABSTRACT. Host detection behavior of Aganaspis pelleranoi (Hymenoptera:
Eucoilidae), larval parasitoid of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). Host
detection behavior was studied in the fruit fly parasitoid Aganaspis pelleranoi
(Brethes) comb. n. (formerly Ganaspis pelleranoi). A new artificial method for
rearing the parasitoid was developed. Last larval instars of Ceratitis capitata
(Wied.) were used as hosts. Aganaspis pelleranoi females detected host larvae
mainly by sensing host movements (vibrotaxis). Searching females showed a
typical walk-stop behavioral pattern while walking over the substrate. They
inserted the ovipositor into the substrate only after having located the host.
Antennae were also used in host detection.
INTRODUCCION
Los himenópteros parasitoides necesitan buscar sus huéspedes para dejar descendencia, estando sujetos a distintas pautas de comportamiento como reacción a diferentes estímulos (Vet & Alphen, 1985). Según Doutt (1959) pueden distinguirse tres
fases principales en el comportamiento de búsqueda del huésped en los parasitoides:
(1) localización del hábitat del huésped, (2) localización del huésped y (3) selección
del huésped. En la primera etapa, los parasitoides se dirigen hacia el hábitat del huésped, ya sea orientados por estímulos visuales (Glas & Vet, 1983), acústicos (Cade, 1975)
y olfativos (Vinson, 1976; Vet, 1983; Vet el al., 1983; Vet & Opzeeland, 1985; Alphen
el al., 1991). Esta última clase de estímulos sensitivos es la más común (Alphen & Vet,
1986). En la segunda fase, cada especie de parasitoide reacciona a estímulos físicos y /
o químicos con una respuesta específica de comportamiento (Vet & Hoeven, 1984; Vet,
1985; Vet & Bakker, 1985; Alphen & Vet, 1986; Vet & Groenewold, 1990). Por último,
en la selección del huésped intervienen otros estímulos que llevarán al parasitoide a
oviponer (Alphen & Vet, 1986; Wellings, 1991).
Vet & Bakker (1985) y Vet & Alphen (1985) realizaron importantes estudios comparativos sobre el comportamiento en la localización del huésped en numerosos
endoparasitoides larvales de distintas especies de dípteros, principalmente Drosophi-
* Centro de Investigaciones para la Regulación de Poblaciones de Organismos Nocivos (CIRPON),
Pasaje Caseros 1050, e.e. 90, 4000 S. M. de Tucumán, Argentina, e Instituto Superior de Entomología
(INSUE), Facultad de Ciencias Naturales e Instituto M. Lillo, UNT, Miguel Lillo 205, 4000 S.M.
de Tucumán, Argentina.
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Rev. Soco Entomol. Argent. 53 (1-4), 1994
lidae. Estos estudios abarcaron 32 especies de Alysiinae (Braconidae) y 25 especies
de Eucoilidae, de una gran variedad de microhábitats. Los autores anteriormente
mencionados diferenciaron tres modos principales en la detección del huésped: (1)
vibrotaxis: los parasitoides detectan las larvas huéspedes al percibir con sus tarsos el
movimiento de éstas; (2) búsqueda con el ovipositor: el huésped es localizado por
pruebas regulares con el ovipositor en el sustrato, mientras el parasitoide se desplaza;
y (3) búsqueda con las antenas: las larvas huéspedes son detectadas a través del contacto de las antenas con el sustrato. Según Alphen & Vet (1986) las distintas especies
pueden ser clasificadas en relación con estos modos de detección del huésped, y esta
clasificación puede compararse con una clasificación filogenética, basada en un análisis cladístico de caracteres morfológicos.
Tomando como base los excelentes trabajos de Vet & Bakker (1985) y Vet &
Alphen (1985), aquí se estudia por primera vez y en forma detallada el comportamiento en la detección del huésped en una especie del género Aganaspis Lin, eucóilido
parasitoide de larvas de los últimos estadios de "moscas de los frutos", y se detalla
un método artificial sencillo para su cría en el laboratorio.
Muy poco se ha publicado sobre la biología y cría en insectario de este
parasitoide de "moscas de los frutos". En la bibliografía existen datos biológicos fragmentados, más bien referidos a observaciones realizadas durante la colección de frutos, pero en cambio predominan datos sobre distribución, huéspedes y porcentaje de
parasitoidismo. De Santis (1965, 1980) cita a A. pelleranoi como parasitoide de Ceratitis
capitata (Wied.), Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae) y Lonchaea spp. (Diptera:
Lonchaeidae). En la Argentina se distribuye en varias provincias, como Tucumán, Salta,
[ujuy, Corrientes, Misiones y Buenos Aires (Díaz, 1986). Schultz (1938), Hayward
(1940b, 1941, 1942, 1943, 1944) Y Ratkovich (1950) informaron de su multiplicación y
liberación en campos cultivados de la provincia de Tucumán para el control biológico de las "moscas de los frutos", pero estos autores no detallaron los métodos seguidos para la cría del insecto. Hayward (1940a), Domato & Aramayo (1947), Turica &
Mallo (1961) y Nasca (1973) citan a A. pelleranoi como un parasitoide muy común y
abundante en Tucumán.
MATERIAL Y METODOS
Cría en el laboratorio. La cría de A. pelleranoi comenzó con ejemplares obtenidos de frutos infestados con larvas de "moscas de los frutos", coleccionados en distintas localidades de la provincia de Tucumán, durante 1991 y 1992. Las técnicas empleadas para procesar los frutos y obtener los dípteros y sus parasitoides son básicamente similares a las descriptas por Nasca (1973) y Fernández de Aráoz & Nasca
(1984). Los parasitoides se mantuvieron vivos en una pequeña jaula de mangas (Nasca
& Terán, 1969). Diariamente se les suministraba agua por medio de una mecha de
algodón embebida y miel de abeja diluida al 30% en forma de finos hilos como fuente de carbohidratos.
Con el fin de mantener una reserva constante de estos microhimenópteros, se
diseñó un dispositivo artificial de parasitoidización (Fig. 1). El dispositivo utilizado
fue un bastidor plástico con modificaciones. El mismo consta de un anillo inferior de
9 cm de diámetro y 0,6 cm de profundidad, con un piso de madera, y un anillo superior con un tornillo en un extremo, lo que le permite un ajuste sobre el aro inferior.
Sobre el piso de éste se depositó medio de cultivo con larvas de C. capitata de los últimos estadios y se lo cubrió con muselina blanca. Esta quedó tirante al colocar y ajustar el anillo superior sobre el inferior. AsÍ, las larvas del tercer estadio de C. capitata,
que son saltarinas, no pueden escapar y quedan expuestas fácilmente a los parasitoides,
OVRUSKI, S. M., Aganaspis pcileranoi
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Fig. 1. Dispositivo artificial diseñado para la cría de Aganaspis pelleranoi. AS: anillo superior, Al:
anillo inferior, M: muselina, PM: piso de madera.
los cuales se posan sobre la muselina. Dos veces por semana se expuso este dispositivo con larvas de los últimos estadios de C. capitata a hembras del parasitoide de distintas edades. El dispositivo permanecía en el interior de la jaula de cría unas 24 horas, luego era retirado y se continuaba con el procedimiento normal para la obtención
de parasitoides.
Las larvas de C. capitata fueron criadas en un medio de cultivo artificial a base
de zanahoria, harina de maíz y levadura, entre otros ingredientes (Nasca, 1977). El
medio de cultivo con las larvas fue provisto por la cátedra de Zoología Agrícola de
la Facultad de Agronomía y Zootecnia de la Universidad Nacional de Tucumán. La
cría se realizó en una cámara del in sectario del CIRPON acondicionada a una ternperatura de 25-26°C, humedad relativa del 75% ± 5% y aproximadamente 12 horas luz
provistas por tres tubos fluorescentes "luz de día" de 40 Watts cada uno.
Experimentos. Todos los experimentos fueron realizados bajo las mismas condiciones descriptas para la cría en el laboratorio. Se realizaron tres ensayos, en cada
uno de los cuales se trabajó con numerosas hembras de 7-14 días de edad que estuvieron en contacto con machos y, además, se probó un sustrato diferente. Durante
los experimentos las hembras del parasitoide eran observadas en forma individual.
Primer ensayo: se usaron "duraznos" iPrunus persica Batsch) afectados por larvas de C. capitata.
Segundo ensayo: se empleó medio de cultivo con larvas de C. capitata dentro de
una cápsula plástica de 9 cm de diámetro y 2 cm de profundidad.
Tercer ensayo: se colocó medio de cultivo con larvas de C. capitata en el dispositivo descripto y se lo tapó con una muselina blanca.
Además de las experiencias realizadas en el laboratorio, se observaron varias
hembras del parasitoide en el campo sobre "guayabas" tPsidium guajaoa L.) maduras, caídas en el suelo al pie del árbol.
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Observaciones. Los parasitoides fueron observados con una lupa binocular. Para
controlar el tiempo de duración de las diversas actividades realizadas por las hembras se utilizó un cronómetro de mano.
Análisis estadístico. Los datos fueron analizados mediante el cálculo de la media (x), desviación estándar (OS) y rango. También se indica en el texto el número de
observaciones realizadas (n).
RESULTADOS
Aganaspis pelleranoi (Brethes, 1924) combo n.
Aganaspis pelleranoi fue ubicado anteriormente en el género Ganaspis, pero según Córan Nordlander, de la Swedish University of Agricultural Sciences, Uppsala,
Suecia (in litt.), esta especie pertenece al género Aganaspis Lin, 1987. El nombre A.
pelleranoi fue utilizado previamente por Yepes & Vélez (1989), pero no fue formalmente establecido como nueva combinación.
El comportamiento de detección del huésped por parte de las hembras de A.
pelleranoi fue similar en los tres ensayos. Las hembras en contacto con el sustrato (fruto
y medio de cultivo con muselina o sin ella) caminan cortos trayectos con las antenas
en movimiento; éstas suben y bajan tocando suavemente con el ápice el sustrato. Cada
antena desarrolla un golpeteo independiente de la otra. Durante el desplazamiento,
de una duración de 1,29--2,32 segundos (promedio 1,81 segundos, OS = 0,42, n = 10), la
hembra no utiliza el extremo apical del ovipositor para explorar el sustrato. Esta "caminata" es continuamente interrumpida por pausas o "paradas", en las cuales el insecto detiene su desplazamiento y el movimiento de las antenas; éstas permanecen
rectas y dirigidas hacia adelante. En estas pausas, de un rango de variabilidad de 1,319,47 segundos de duración (promedio 5,39 segundos, OS = 3,02, n = 10), la hembra
puede permanecer totalmente quieta sin utilizar su ovipositor, o introducir la punta
del mismo en el sustrato. Estas formas de investigar el sustrato, "caminata" y "parada", se repiten con mucha frecuencia hasta que la hembra localiza una larva de C
capitata. Cuando esto ocurre, el parasitoide permanece inmóvil un lapso muy corto y
luego rápidamente levanta el gáster, pone rectas y ligeramente levantadas las antenas e introduce su ovipositor en la larva. El tiempo que tarda en parasitoidizar al
huésped varía de 11,34-44,56 segundos (promedio 21,64 segundos, DS = 7,72, n = 22)
Las hembras reaccionan ante la vibración que las larvas de C. capitata producen
al desplazarse o alimentarse, dirigiéndose directamente hacia ellas y logrando así 10"
calizar al huésped.
Existen también dos comportamientos distintos de limpieza por parte de las hembras. Uno es realizado durante las "paradas" y consiste en la limpieza muy rápida del
ovipositor con las patas posteriores durante 2,60-4,30 segundos (promedio = 3,22 segundos, DS = 0,82, n = 10). Este comportamiento tuvo una frecuencia de siete veces
en un lapso de 10 minutos de observación de una hembra. El segundo comportamiento
de limpieza lo realiza cuando no inspecciona el sustrato y consiste en una limpieza
total del insecto (ovipositor, gáster, cabeza, antenas, patas, etc.). Este comportamiento no es muy frecuente; durante 30 minutos de observar una hembra, sólo lo desarrolló una vez. El mismo dura 10,62-15,50 segundos (promedio = 12,98 segundos, DS
= 1,90, n = 5). Generalmente las hembras de un día de edad ya comienzan a buscar a
su huésped para parasitoidizarlo.
En el primer ensayo se observó que las hembras penetran los frutos para buscar las larvas, a través de orificios hechos previamente con una pinza o de grietas ya
OVRUSKI, S. M., Aganaspis pelleranoi
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presentes en el fruto. Lo mismo ocurrió en el segundo ensayo, donde los parasitoides
se introducían en el medio de cultivo en busca de larvas. Este tipo de comportamiento también fue observado en el campo, en "guayabas" y "duraznos" sobre el suelo.
En varias oportunidades se observaron hembras recorriendo externa e internamente
"guayabas" muy maduras caídas al pie del árbol. Estas hembras mostraron el comportamiento típico de búsqueda del huésped estudiado en el laboratorio.
DISCUSION
Vet & Alphen (1985) y Vet & Bakker (1985) comprobaron que en la mayoría de
los casos estudiados por ellos, las especies pertenecientes a un género presentaban el
mismo patrón de comportamiento en la búsqueda del huésped. Así, por ejemplo en la
familia Eucoilidae, todas las especies de Leptopilina usan su ovipositor para localizar
al huésped al desplazarse por el sustrato, mientras que las especies de Ganaspis detectan la larva huésped al percibir con sus tarsos el movimiento producido por ésta
(vibrotaxis).
El comportamiento en la detección del huésped desarrollado por A. pelleranoi
es similar al de Ganaspis sp. y G. xanihopoda Ashmead, descripto por Vet & Bakker
(1985). Estos tres eucóilidos detectan a sus huéspedes por vibrotaxis, por eso durante
la mayor parte del tiempo de búsqueda, A. pelleranoi permanece quieto. A diferencia
de las especies de Ganaspis estudiadas, A. pelleranoi emplea sus antenas mientras busca
al huésped. La vibrotaxis probablemente está generalizada en los parasitoides larvales
(Vet & Alphen, 1985; Vet & Bakker, 1985). De las 32 especies de Alysiinae y de las 25
de Eucoilidae estudiadas por estos autores, sólo siete no manifestaron respuestas de
comportamiento a los movimientos de las larvas huéspedes. Según Vet & Alphen
(1985), la vibro taxis fue el estímulo más importante en todas las especies de Ganaspis,
desarrollando un comportamiento en la detección del huésped comparable al de
Asobara iabida (Nees), endoparasitoide de larvas de Drosophila spp. perteneciente a la
subfamilia Alysiinae (ver también Alphen & Drijver, 1982). Además, Vet & Alphen
(1985) comprobaron que todas las especies que reaccionaban ante los movimientos
de las larvas huéspedes, presentaban una secuencia de "caminatas" y "paradas", probando el sustrato con su ovipositor durante los períodos de quietud. Este típico comportamiento, expresado en los resultados del presente trabajo, fue desarrollado por
A. pelleranoi.
El comportamiento de introducción en los frutos para buscar el huésped, manifestado por las hembras de A. pelleranoi, fue previamente observado por Turica (1968).
Según este autor, el parasitoide penetra en los frutos por las galerías que dejan las larvas al salir de la fruta. Es posible concluir que la vibro taxis es el principal medio en la
detección del huésped en A. pelleranoi, permaneciendo inmóvil la mayor parte del tiempo de búsqueda. Esta especie emplea, además de los tarsos, sus antenas durante la
localización del huésped.
AGRADECIMIENTOS
Al Dr. Patricio Fidalgo, Ing. Agr. Arturo Luis Terán y Antonio J. Nasca por la
lectura, críticas y corrección del manuscrito. A la Dra. Norma B. Díaz por sus oportunas sugerencias y la lectura del manuscrito original.
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Reo. Soco Eniomol. Argent. 53 (1-4), 1994
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