FISIOLOGÍA ECOLÓGICA DE MAMÍFEROS EN ARGENTINA

FISIOLOGÍA ECOLÓGICA DE MAMÍFEROS EN ARGENTINA: UN CAMPO EN DESARROLLO
Y PROMETEDOR
facundo luna [email protected]
CONICET , Argentina
Universidad Nacional de Mar del Plata , Argentina
Ana Paula Cutrera
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas , Argentina
Universidad Nacional de Mar del Plata , Argentina
Roxana R Zenuto
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas , Argentina
Universidad Nacional de Mar del Plata , Argentina
Recepción: 01 febrero 2019
Aprobación: 12 febrero 2020
Resumen: La fisiología ecológica es una disciplina que ocurre en la intersección de la fisiología comparada, la ecología y la evolución,
con énfasis en los patrones y procesos por los cuales surge y persiste la diversidad fisiológica en la naturaleza. Aquí, nuestro objetivo es
revisar artículos sobre fisiología ecológica que utilizan mamíferos de Argentina como organismos de estudio, incluyendo estudios
realizados tanto en campo como en laboratorio durante los últimos 25 años. La variación en las respuestas fisiológicas se considera en
relación con los cambios en las condiciones ecológicas, centrándose en la energética, la endocrinología ecológica y la ecoinmunología. De
estos temas, los estudios relacionados con la adquisición y el gasto de energía son los más numerosos, con un cuerpo de investigación
menos sustantivo disponible para la endocrinología ecológica y la ecoinmunología debido a su desarrollo más reciente en Argentina. El
número de especies estudiadas es limitado y la mayoría son roedores, lo que probablemente refleja las dificultades de monitorear los
parámetros fisiológicos en la naturaleza, así como implementar estudios controlados en cautiverio. Comprender los roles de la historia
de vida, el hábitat y la filogenia en la configuración de las respuestas fisiológicas de los animales a las condiciones ambientales requiere
estudios adicionales que consideren más especies de diferentes clados de mamíferos y que incluyan datos recopilados en escalas
geográficas y temporales más grandes. Anticipamos que tales estudios de fisiología ampliarán sustancialmente nuestro conocimiento de
la biología de los mamíferos y, al mismo tiempo, darán como resultado una mejor conservación de estos animales y una gestión más
eficaz de los entornos sudamericanos. probablemente reflejando las dificultades de monitorear los parámetros fisiológicos en la
naturaleza, así como implementar estudios controlados en cautiverio. Comprender los roles de la historia de vida, el hábitat y la filogenia
en la configuración de las respuestas fisiológicas de los animales a las condiciones ambientales requiere estudios adicionales que
consideren más especies de diferentes clados de mamíferos y que incluyan datos recopilados en escalas geográficas y temporales más
grandes. Anticipamos que tales estudios de fisiología ampliarán sustancialmente nuestro conocimiento de la biología de los mamíferos
y, al mismo tiempo, darán como resultado una mejor conservación de estos animales y una gestión más eficaz de los entornos
sudamericanos. probablemente reflejando las dificultades de monitorear los parámetros fisiológicos en la naturaleza, así como
implementar estudios controlados en cautiverio. Comprender los roles de la historia de vida, el hábitat y la filogenia en la configuración
de las respuestas fisiológicas de los animales a las condiciones ambientales requiere estudios adicionales que consideren más especies de
diferentes clados de mamíferos y que incluyan datos recopilados en escalas geográficas y temporales más grandes. Anticipamos que tales
estudios de fisiología ampliarán sustancialmente nuestro conocimiento de la biología de los mamíferos y, al mismo tiempo, darán como
resultado una mejor conservación de estos animales y una gestión más eficaz de los entornos sudamericanos. y la filogenia en la
configuración de las respuestas fisiológicas de los animales a las condiciones ambientales requiere estudios adicionales que consideren
más especies de diferentes clados de mamíferos y que incluyan datos recopilados en escalas geográficas y temporales más
grandes. Anticipamos que tales estudios de fisiología ampliarán sustancialmente nuestro conocimiento de la biología de los mamíferos
y, al mismo tiempo, darán como resultado una mejor conservación de estos animales y una gestión más eficaz de los entornos
sudamericanos. y la filogenia en la configuración de las respuestas fisiológicas de los animales a las condiciones ambientales requiere
estudios adicionales que consideren más especies de diferentes clados de mamíferos y que incluyan datos recopilados en escalas
geográficas y temporales más grandes. Anticipamos que tales estudios de fisiología ampliarán sustancialmente nuestro conocimiento de
la biología de los mamíferos y, al mismo tiempo, darán como resultado una mejor conservación de estos animales y una gestión más
eficaz de los entornos sudamericanos.
Palabras clave: endocrinología ecológica, inmunología ecológica, metabolismo energético, termorregulación.
INTRODUCCIÓN
La fisiología ecológica ha recibido una atención considerable en los últimos años debido a un número creciente de estudios empíricos
y teóricos. El objetivo general de esta disciplina es evaluar la función de los mecanismos fisiológicos en los contextos de la ecología y la
evolución. Múltiples estudios han intentado determinar cómo las diferencias en los mecanismos fisiológicos influyen en la distribución
y abundancia de organismos en el espacio y el tiempo ( Bozinovic et al. 2011 ). Al explorar los procesos por los cuales tales mecanismos
surgen y se mantienen, la fisiología ecológica busca comprender cómo los parámetros fisiológicos son moldeados por la selección natural
( McNab 2002 ; Bozinovic 2003 ; Withers et al. 2016 ).
La fisiología ecológica surgió a principios de la década de 1960 como una rama integradora y conceptualmente impulsada de la
fisiología comparativa. Los estudios realizados durante las décadas de 1960 y 1970 establecieron la importancia de la diversidad en los
mecanismos fisiológicos como un medio para responder a diferentes condiciones ambientales (ver Schmidt-Nielsen 1997). La mitad de
la década de 1980 marcó un cruce crucial para esta disciplina, debido a la incorporación de una perspectiva filogenética o evolutiva en
los análisis fisiológicos ( Felsenstein, 1985 ).). Hoy en día, la investigación en fisiología ecológica se basa en estos fundamentos para
examinar la importancia adaptativa y funcional de la diversidad fisiológica; aunque los análisis reduccionistas de las bases físicas y
químicas de las respuestas fisiológicas son importantes, son solo una parte de los contextos ecológicos y evolutivos más amplios en los
que los animales responden a las condiciones ambientales ( McNab 2002 ).
Aquí, evaluamos el estado actual de la investigación en fisiología ecológica, centrándonos en los estudios de mamíferos silvestres
de Argentina que se han realizado durante los últimos 25 años. Dentro de este alcance taxonómico, consideramos múltiples aspectos de
la respuesta fisiológica a los cambios en las condiciones ecológicas. Debido a que la fisiología ecológica es necesariamente una disciplina
integradora, nuestra revisión toca una variedad de temas, con énfasis en la energía, el balance hídrico, la endocrinología y la
inmunología. La investigación revisada aquí incluye estudios tanto de animales en libertad como en cautiverio, con énfasis en la
complementariedad de los datos recopilados en estos dos contextos. Debido a que la fisiología ecológica es una disciplina relativamente
nueva en Argentina, este esfuerzo abarca la gran mayoría de los estudios realizados en mamíferos durante los últimos 25 años. A lo largo
de esta revisión, buscamos identificar temas particularmente que necesitan una mayor investigación y destacamos los taxones que parecen
ser adecuados para dicha investigación. Nuestro objetivo es estimular nuevos y emocionantes estudios de ecofisiología de mamíferos que
llevarán esta disciplina durante el próximo cuarto de siglo y más allá.
ENERGÉTICOS
La fisiología ecológica proporciona un puente importante entre los mecanismos de respuesta a las condiciones ambientales y la
importancia ecológica y evolutiva de esas respuestas. En consecuencia, esta disciplina tiene vínculos directos con la forma en que
diferentes factores ecológicos imponen límites a los presupuestos energéticos de los organismos. Tanto las condiciones internas (p. ej.,
capacidad digestiva) como externas (p. ej., temperatura ambiente, presión atmosférica, disponibilidad de agua, interacciones sociales)
pueden afectar el flujo de materiales ( Wiegert 1968 ) a través de impactos en la adquisición, absorción, asignación y gasto de energía
( Karasov 1986). Weiner 1992). En este contexto, comprender cómo funcionan los animales requiere comprender su presupuesto
energético que, para los organismos autótrofos, representa la integración de la ingesta, el almacenamiento y la pérdida de energía. Por lo
tanto, un objetivo principal de la fisiología ecológica es comprender los factores que determinan los presupuestos energéticos ( McNab
2002 ). En general, tales factores se pueden dividir en límites en la tasa de adquisición de recursos (p. ej., tasa de búsqueda de alimento,
tasas de digestión y absorción) y límites en el gasto de energía (p. ej., trabajo mecánico, producción de calor, pérdida de agua, crecimiento
de tejido; Weiner 1992 ). Sin embargo, la adquisición y el gasto de energía no funcionan de la misma manera; mientras que los procesos
de consumo de energía ocurren en secuencia, los procesos de gasto de energía son paralelos y pueden ser aditivos ( Weiner 1992
).; Bacigalupe y Bozinovic 2002 ). Como resultado, hemos dividido la siguiente revisión de los presupuestos de energía considerando los
factores que afectan la ingesta de energía frente a los que afectan el gasto de energía ( Fig. 1 ).
Consumo de energía
Enfocamos nuestra revisión de la ingesta de energía en el sistema digestivo, que es donde se extrae la energía de los alimentos y
entra en la maquinaria fisiológica del organismo focal. Claramente, la fisiología digestiva es importante y puede influir en características
clave de la historia de vida, como el crecimiento, la reproducción y la supervivencia ( Karasov 1986 ). Múltiples estudios han demostrado
que el sistema digestivo responde a los cambios en los elementos bióticos y abióticos del medio ambiente ( Karasov & Douglas 2013 ),
lo que lleva a la expectativa de que la fisiología digestiva está bajo una fuerte presión selectiva. A continuación, consideramos varias
formas en que los mamíferos pueden alterar su fisiología digestiva para responder a los cambios en las condiciones ambientales.
Variación dietética . Una forma en que los mamíferos pueden alterar su fisiología digestiva y su consumo de energía es a través de
cambios en el consumo de alimentos. Por ejemplo, cuando se les alimentó con una dieta de baja calidad, los Talas tuco-tucos ( Ctenomys
talarum ) en cautiverio consumieron más alimentos y dedicaron más tiempo a la alimentación que cuando se les proporcionó una dieta
de alta calidad ( Perissinotti et al. 2009 ). No se observaron diferencias morfológicas en el tracto gastrointestinal de estos animales ( del
Valle & López Mañanes 2008 , 2011 ), lo que sugiere que la respuesta a la calidad variable de la dieta depende en gran parte de los ajustes
de comportamiento. Esto puede incluir cambios en la frecuencia de la coprofagia (es decir, reingestión de elementos fecales), que es
común en roedores, incluido C. talarum( Martino et al. 2007 , Perissinotti et al. 2009 ). Sin embargo, debido a que la coprofagia en esta
especie ocurre en todas las dietas, es posible que la reingestión de heces se deba más a la adquisición de nutrientes esenciales (p. ej.,
vitaminas y aminoácidos) que a la ingesta de energía ( Martino et al. 2007 ; Perissinotti et al. 2009 ). También se han informado cambios
en la composición de la dieta en respuesta a las condiciones ambientales para Phyllotis xanthopygus ( Sassi et al. 2017).). Los miembros
de esta especie capturados en diferentes elevaciones de los Andes variaron entre dietas omnívoras y granívoras-frugívoras en relación
con las condiciones del hábitat. También se informaron cambios en la fisiología digestiva y el consumo de energía en las elevaciones
muestreadas ( Sassi & Novillo 2015 ). Aunque se necesitan estudios adicionales de este tipo, proponemos que los cambios en los recursos
alimentarios y el consumo de alimentos son respuestas comunes a condiciones ambientales variables que tienen implicaciones
importantes para la ingesta de energía.
Eficacia digestiva . La eficiencia digestiva proporciona un vínculo fundamental entre los factores extrínsecos (p. ej., los recursos
alimentarios) y los procesos intrínsecos, como la extracción de energía de los recursos alimentarios. Uno de los principales determinantes
de la eficiencia digestiva es la calidad de los alimentos consumidos ( Karasov 1986 ; Bozinovic 1993 ). Dentro de las especies, la calidad
de la dieta puede afectar tanto la morfología como la fisiología del tracto gastrointestinal. Por ejemplo, la longitud del intestino en el
roedor omnívoro sigmodontino Akodon azarae aumentó cuando los individuos cautivos se mantuvieron con una dieta de baja calidad
( del Valle et al. 2006).); este cambio se produjo en la porción anterior del intestino, donde normalmente se lleva a cabo la digestión y la
absorción de energía. Una dieta de baja calidad también se asoció con cambios digestivos a nivel celular ( Sabat et al. 1999 ); A.
azarae alimentado con una dieta de baja calidad mostró una actividad hidrolítica específica de sacarosa reducida en el intestino delgado,
lo que indica una regulación a la baja del complejo enzimático sacarasa-isomaltasa involucrado en la digestión de carbohidratos ( del
Valle et al., 2006 ). Cambios similares en la fisiología digestiva fueron evidentes en A. azarae expuesta a bajas temperaturas ambientales
( del Valle et al. 2004), lo que sugiere que los cambios en el procesamiento de carbohidratos y, por lo tanto, la eficiencia digestiva en
estos animales pueden ser una respuesta general a entornos desafiantes. También se han informado cambios en la eficiencia digestiva
inducidos por la dieta para la cobaya herbívora Microcavia australis ; Sassi et al. (2007) informaron que entre las poblaciones de vida
libre de esta especie, las diferencias en la calidad de la dieta se asociaron con la variación del tamaño de los órganos digestivos,
particularmente el ciego. En cautiverio, se observaron diferencias en la digestibilidad y el tiempo de retención en relación con las
diferencias en la calidad de la dieta ( Sassi et al. 2010 ), lo que proporciona evidencia adicional de que la eficiencia digestiva varía en
respuesta a los recursos consumidos.
Fig. 1.
Resumen de especies de Argentina que se han utilizado para abordar diferentes temas fundamentales sobre la energética de los
mamíferos. Los temas indicados se exploran en esta revisión; las especies que se muestran son aquellas que han sido estudiadas con
respecto a estos temas. La lista taxonómica de la derecha resume la diversidad de mayor nivel (orden, familia) representada por estos
estudios.
Entre especies, las diferencias fundamentales en los rasgos de la historia de vida de los mamíferos también pueden afectar la
eficiencia digestiva. Por ejemplo, el sistema digestivo de los murciélagos es generalmente similar al de los mamíferos no voladores, con
la excepción del intestino grueso, que es relativamente corto en los quirópteros en comparación con otros mamíferos ( Caviedes-Vidal et
al. 2007 ). Esta diferencia morfológica puede reflejar una compensación entre una reducción en el tamaño de los órganos internos que
facilita el vuelo y una reducción asociada en la capacidad de absorción intestinal ( Price et al. 2015 ). Como una forma aparente de
compensación por el área de superficie reducida disponible en el intestino grueso, los murciélagos absorben nutrientes solubles en agua
(glucosa, aminoácidos) a través de un sistema de transporte pasivo que ocurre a través de uniones paracelulares.Precio et al. 2015 ). Por
ejemplo, estudios de poblaciones del murciélago insectívoro Tadarida brasiliensis de Argentina revelaron altos niveles de absorción
paracelular ( Fasulo et al., 2013 , Caviedes-Vidal et al. 2008 ), un hallazgo que se relacionó con un mayor número de uniones estrechas
en el intestino ( Price et al. 2013 ). De hecho, T. brasiliensis tiene más área vellosa y una mayor cantidad de enterocitos por área que los
mamíferos no voladores ( Zhang et al. 2015 ), lo que facilita su dependencia de la absorción paracelular ( Price et al. 2013).). Por lo tanto,
a lo largo de las escalas de tiempo evolutivas, los desafíos impuestos por los diferentes patrones de la historia de vida de los mamíferos
también pueden resultar en cambios en los mecanismos subyacentes a la eficiencia digestiva.
Gasto de energía
La energía que es adquirida por un organismo se puede gastar de múltiples maneras. Esto incluye los gastos necesarios simplemente
para mantener los procesos vitales más básicos, como la respiración, así como los gastos asociados con actividades más especializadas,
como la termogénesis, la reproducción o el escape de los depredadores. A continuación, revisamos brevemente las formas de gasto de
energía que son comunes a los mamíferos, con énfasis en cómo estos gastos pueden cambiar en respuesta a las condiciones ambientales
extrínsecas.
Gastos metabólicos basales
En endotermos, una de las principales variables fisiológicas utilizadas para evaluar el gasto energético mínimo es la tasa metabólica
basal (TMB). Las estimaciones de BMR se generan en condiciones estandarizadas (p. ej., fase termoneutral, no reproductiva, inactiva del
ciclo circadiano) para proporcionar una medida de la energía mínima necesaria para mantener la homeostasis ( Hulbert & Else 2004 ). Los
estudios de BMR para mamíferos argentinos se limitan en gran medida a roedores. Uno de los primeros estudios de este tipo se realizó
sobre A. azarae ( Dalby & Heath 1976 ); este análisis clásico estimó BMR para individuos cautivos. Posteriormente, Antinuchi y Busch
(2000)BMR estimado para un mayor número de miembros de esta especie que se había obtenido directamente del campo, dando como
resultado valores de BMR similares a los informados por Dalby & Heath (1976) . A diferencia de estos roedores que habitan en la
superficie, los miembros del género Ctenomys son subterráneos y, en consecuencia, muestran características morfofisiológicas que se
cree que reflejan adaptaciones a la vida en madrigueras subterráneas ( Nevo 1999 ). Busch (1989) examinó el metabolismo de dos
especies de ctenomyds, revelando que tanto en Ctenomys talarum como en C. australis , el BMR fue más bajo que el de los roedores que
habitan en la superficie de tamaño corporal similar.
Siguiendo estos esfuerzos pioneros, los estudios de los mamíferos argentinos se han centrado cada vez más en los contextos
ecológicos y evolutivos que subyacen a la diversidad en los procesos fisiológicos. Debido a que los ambientes son dinámicos, la
variabilidad en las respuestas morfofisiológicas (es decir, la plasticidad fenotípica; Spicer y Gaston, 1999 ) debería mejorar la capacidad
de un individuo para hacer frente a los cambios temporales en las condiciones ambientales y múltiples estudios ahora han examinado la
variabilidad en las respuestas fisiológicas de los individuos. Por ejemplo, Perissinotti et al. (2009) evaluaron los efectos de las diferencias
inducidas experimentalmente en la calidad de la dieta y la dureza del suelo sobre la BMR en C. talarum , mientras que Luna et
al. (2012)examinó los efectos de la aclimatación a diferentes temperaturas ambientales en el mismo parámetro fisiológico; mientras que
la calidad de la dieta y la dureza del suelo se asociaron con diferencias en la BMR, la temperatura ambiente no tuvo un efecto aparente
sobre esta variable. Durante períodos de tiempo algo más largos, no se detectó variación estacional en la BMR para C. talarum ( Meroi
et al., 2014 ), aunque Tachinardi et al. (2017) informaron que para C . Af. knighti , las BMR de invierno fueron más bajas si la actividad
superficial se restringía al día, que es cuando normalmente se observa la actividad superficial de estos animales ( Tomotani et al.
2012).). Por lo tanto, la variación en las condiciones ambientales parece provocar cambios en la fisiología metabólica individual en
múltiples escalas de tiempo.
En algunas especies, los rasgos particulares de la historia de vida (p. ej., especialización en hábitats marinos) dificultan la
cuantificación de la BMR; en estos taxones, normalmente se informa la tasa metabólica en reposo (RMR, por sus siglas en inglés)
( Speakman et al. 2004 ; Withers et al., 2016 ). Por ejemplo, Dassis et al. (2012) cuantificaron la RMR en lobos marinos del sur ( Otaria
ßavescens ) mientras los animales descansaban en el suelo, flotaban en el agua y nadaban bajo el agua. Las estimaciones de RMR
aumentaron en estas tres condiciones, como se esperaba en función de los costos energéticos anticipados de las condiciones terrestres
frente a las marinas y de los individuos en reposo frente a los activos. RMR también se ha utilizado para evaluar el gasto energético de
lobos finos sudamericanos juveniles ( Arctocephalus australis; Dasis et al. 2014 ). Si bien BMR y RMR difieren claramente en términos
de la información metabólica específica proporcionada, ambas medidas se han utilizado para evaluar los costos energéticos relativos de
las diferencias en la actividad y las condiciones ambientales.
Todos los estudios anteriores se basaron en análisis de variación intraespecífica en BMR o RMR. Se necesitan análisis de diferencias
interespecíficas en las tasas metabólicas para identificar patrones a gran escala de gasto energético. Los determinantes primarios de la
variación en BMR incluyen la masa corporal y el trasfondo filogenético ( Kleiber 1932 ; Hayssen & Lacy 1985 ; Mueller & Diamond
2001 ). Sin embargo, sigue existiendo una variación considerable en la BMR después de la corrección de la masa corporal y la filogenia
( McNab 1988 , 2009 ), lo que sugiere que otros factores también contribuyen a las diferencias en la BMR. Estos factores adicionales
incluyen la temperatura ambiente ( Naya et al. 2013 ), tipo de dieta (es decir, herbívoros versus carnívoros; McNab 1986), factores
climáticos (es decir , Ta y precipitación; Rezende et al. 2004 ), latitud ( Lovegrove 2003 ) y zonas zoogeográficas (Lovegrove
2000). Hasta donde sabemos, los únicos estudios de mamíferos argentinos que han examinado la variación interespecífica en BMR se
han centrado en los roedores del género Ctenomys . Contrariamente a los datos de roedores que habitan en la superficie, las BMR
en Ctenomys no se ven afectadas por las diferencias en el clima, las condiciones del suelo, la productividad del hábitat o la productividad
primaria neta ( Luna et al. 2009 ). Este resultado es consistente con la expectativa de larga data de que los ambientes subterráneos tienden
a ser relativamente estables ( Buffenstein 2000).), lo que lleva a la predicción de que entre los ctenomyds, las diferencias ambientales
pueden afectar otras variables energéticas además de BMR (p. ej., metabolismo máximo: Luna et al. 2009 , 2017 ). Claramente, se
necesita más investigación para comprender cómo interactúan el tamaño corporal, la historia filogenética y las condiciones ambientales
para dar forma a la energía de estos y otros mamíferos argentinos.
Termorregulación
En los mamíferos y otros endotermos, la temperatura corporal ( Tb ) refleja el equilibrio entre la producción de calor metabólico y
la pérdida de ese calor al medio ambiente. Ambos parámetros pueden variar en el transcurso del ciclo de 24 horas, lo que lleva a una
variación circadiana en la Tb . Por ejemplo, Casanave & Affanni (1994) reportaron que en el armadillo peludo Chaetophractus villosus ,
la Tb fue menor en la mañana que en la tarde (35.1 °C y 36.1 °C, respectivamente). Los factores que se cree que juegan un papel clave
en la regulación de los patrones circadianos de la Tb incluyen el ciclo de luz y oscuridad, así como las fluctuaciones diarias en la
temperatura
ambiente
y
la
disponibilidad
de
alimentos
( Refinetti
2010 ). Por
ejemplo,
incluso
entre
individuosCtenomys aff . knighti alojados en completa oscuridad, Tachinardi et al. (2014) encontraron fluctuaciones diarias en Tb que
estaban sincronizadas con el ciclo de luz-oscuridad de 24 horas. Con respecto a la temperatura ambiente, Seitz y Puig (2018) reportaron
que la variación diaria de la temperatura externa tuvo un fuerte efecto sobre la Tb en el armadillo peludo Zaedyus pichiy , aunque no se
detectó un efecto comparable para otras dos especies de armadillos peludos ( Chaetophractus vellerosus , y Ch.villosus ).
Producción de calor
En términos de producción de calor metabólico, la capacidad termogénica total y los componentes subyacentes (es decir,
termogénesis con escalofríos y sin escalofríos) se han cuantificado para un solo mamífero argentino, C. talarum . En esta especie, la
termogénesis sin escalofríos (NST, por sus siglas en inglés) no varió con la aclimatación a T as bajas y no pareció ser la principal fuente
de producción de calor ( Luna et al. 2012 ). De manera similar, la tasa metabólica máxima (MMR) no difirió con la aclimatación a
ambientes fríos o cálidos ( Luna et al. 2012), lo que sugiere que la capacidad termogénica ya es máxima en la aclimatación cálida. Dado
que estos roedores subterráneos viven en lo que se espera que sean entornos térmicos relativamente estables, las implicaciones de estos
datos para otras especies que habitan en la superficie no están claras. Se requieren datos comparativos de una mayor variedad de taxones
y de especies que ocupan una mayor diversidad de hábitats para evaluar completamente el papel de NST frente a otras formas de
producción de calor en los mamíferos argentinos.
Pérdida de calor
Los mamíferos utilizan múltiples mecanismos para reducir la pérdida de calor metabólico, incluido el acurrucarse y los cambios en
la grasa corporal o el pelaje. Las formas más especializadas de reducir la pérdida de calor incluyen el letargo, que se ha informado en
algunas especies de mamíferos argentinos. Más concretamente, Caviedes-Vidal et al. (1990) encontraron que el ratón Calomys venustus
se volvía aletargado cuando se exponía a bajas T as, una respuesta que puede facilitar la supervivencia en ambientes con amplias
fluctuaciones térmicas ( Caviedes-Vidal et al. 1990 ). También se ha informado letargo para la zarigüeya patagónica ( Lestodelphys
halli ), en la que la T b varió con la exposición al frío y los períodos de letargo persistieron hasta por 10 h ( Geiser & Martin 2013). En
otras especies, el letargo parece desencadenarse por la variación en la calidad de la dieta (es decir, la ingesta de energía en lugar de la
pérdida de calor). Por ejemplo, cuando se les sometió experimentalmente a una dieta de baja calidad, los armadillos ( Z. pichyi ) pasaron
6 h con una Tb por debajo de lo normal , mientras que los animales alimentados con una dieta estándar permitieron que la Tb descendiera
durante no más de 1 h ( Superina & Jahn 2013). ). Z. pichyi es la única especie de xenarthran que se sabe que hiberna, con períodos de
hibernación (interrumpidos por breves períodos de eutermia) que duran 75 h ( Superina & Boily 2007 ). Así, además de las adaptaciones
morfológicas, al menos algunos mamíferos argentinos utilizan modificaciones de la tasa metabólica para conservar el calor.
Por el contrario, la disipación del calor metabólico puede ser un desafío para algunas especies, particularmente para los taxones
terrestres que están expuestos a altas temperaturas ambientales. El calor puede perderse en el medio ambiente a través de rutas físicas
directas (conducción, convección, radiación) o a través de la pérdida de agua por evaporación. Es probable que las propiedades del pelaje
faciliten la pérdida directa de calor. Por ejemplo, Jofré & Caviedes-Vidal (2003) reportaron una variación estacional en la transferencia
de calor a través del pelaje en Calomys musculinus , siendo mayor la pérdida de calor durante el verano. Aunque Cutrera & Antinuchi
(2004) no midieron directamente la transferencia de calor, reportaron cambios estacionales en la densidad y longitud del pelaje en el
roedor subterráneo C. talarum, con ambas medidas disminuyendo durante el verano. La disipación de calor también puede verse afectada
por cambios en el comportamiento que alteran el área superficial disponible para la conductancia térmica. Luna & Antenucci
(2007a) encontraron que, mientras cavaba, C. talarum no mostró cambios en T b en respuesta a cambios en la temperatura ambiente; estos
autores propusieron que los animales presionen su superficie ventral contra el sustrato mientras excavan, aumentando así la pérdida de
calor por conducción. También se ha propuesto un mayor contacto con el sustrato para el armadillo Chaetophractus villosus , que mostró
una Tb disminuida cuando se cubrió experimentalmente con tierra ( Casanave & Affanni 1995 ).
La pérdida de agua por evaporación puede ser particularmente eficaz a temperaturas ambiente altas porque este mecanismo no
depende de un gradiente térmico ( Withers et al. 2016 ) entre un organismo y su entorno. La pérdida de agua por evaporación (EWL; Stitt
1976 ) es una medida fisiológica estandarizada utilizada para estimar la pérdida de calor debido a la evaporación; Se espera que
mecanismos como la sudoración, la salivación o el jadeo que aumentan la EWL también aumenten la pérdida de calor por
evaporación. Entre los mamíferos argentinos, la EWL en C. talarum se mantuvo constante por debajo y dentro de la zona termoneutral
de los animales, pero aumentó por encima de la termoneutralidad ( Baldo et al. 2015 ). Este resultado no fue influenciado por la humedad
relativa ( Baldo et al. 2016); debido a que el aire en las madrigueras subterráneas suele ser muy húmedo, puede impedir la evaporación,
lo que sugiere que otras formas de pérdida de calor, como la conductancia, pueden ser más importantes en especies subterráneas como C.
talarum (ver Luna & Antenucci 2007b ). De manera más general, debido a que la pérdida de calor por evaporación también da como
resultado la pérdida de agua, se espera que la importancia relativa de este mecanismo de enfriamiento varíe entre los hábitats áridos y
más mésicos.
Equilibrio hídrico y osmorregulación
El agua es un componente esencial del cuerpo de los mamíferos y su abundancia debe regularse para mantener la homeostasis. En
los mamíferos, el agua se obtiene tanto de forma exógena (p. ej., ingesta directa oa través de los alimentos) como endógena (p. ej.,
producción de agua metabólica durante el catabolismo). La pérdida de agua se produce a través de la excreción de orina y heces, así como
a través de la evaporación. Gran parte de la investigación sobre el balance hídrico en los mamíferos se ha centrado en los mecanismos
para reducir la pérdida de agua, como la producción de orina que está significativamente más concentrada que el plasma ( SchmidtNielsen 1997).). La capacidad de los riñones de los mamíferos para producir orina concentrada depende de la longitud de las asas de
Henle y de los conductos colectores que atraviesan la médula renal; la longitud de ambas estructuras está directamente relacionada con
el grosor de la médula renal (ver McNab 2002 ). En consecuencia, el grosor medular se ha utilizado como índice de la capacidad renal
para concentrar la orina. Díaz y Ojeda (1999) compararon la estructura renal de múltiples especies de roedores argentinos en función de
la disponibilidad de agua en el medio ambiente. Estos autores encontraron que entre los roedores que ocupan hábitats desérticos, especies
de múridos ( Salinomys delicatus, Andalgalomys olrogi, A. roigi, C. musculinus, Eligmodontia moreni, E. typus) tuvo el mayor espesor
medular relativo y la orina más concentrada. Dentro de los octodontidos, el especialista en salinas Tympanoctomys barrerae tenía un
índice renal más alto y una mayor osmolaridad de la orina que Octomys mimax y Octodontomys gliroides , estrechamente relacionados
pero algo más generalistas ( Diaz & Ojeda 1999 , Diaz & Cortés 2003 ). Las comparaciones de varias especies de Akodon de hábitats con
diferentes regímenes de precipitaciones revelaron que la capacidad de concentrar la orina era mayor en A. iniscatus y A. azarae , que
viven en zonas más áridas, que en A. cursor , que viven en lugares más áridos ( Antinuchi y Busch 1999 ).Baldo et al. (2019) observaron
que C. talarum es capaz de concentrar la orina más allá del nivel requerido en condiciones de poca disponibilidad de agua. Díaz et
al. (2001) encontraron que Thylamys pusilla privado de comida mostró el valor más alto de osmolaridad reportado para un marsupial
insectívoro. Por lo tanto, los estudios de múltiples linajes de mamíferos brindan evidencia morfológica y fisiológica de que la función
renal varía de manera predecible con la aridez ambiental, presumiblemente como un medio para reducir la pérdida de agua en hábitats
más secos.
Otras posibles adaptaciones para reducir la pérdida de agua incluyen una mayor absorción de vapor de agua a través de aquaporins
en cornetes nasales ( Gallardo et al. 2008 ; Castellar et al. 2015 ) y la absorción de agua en el intestino ( Gallardo et al. 2002 ; Bozinovic
& Gallardo 2006 ). Hasta la fecha, no se han realizado estudios en mamíferos argentinos para evaluar la importancia de cualquiera de las
vías en la conservación del agua corporal. Finalmente, los mamíferos pueden usar una amplia gama de estrategias de comportamiento
(por ejemplo, construcción de madrigueras, actividad nocturna) para reducir la probabilidad de experimentar un desequilibrio hídrico
( Bozinovic & Gallardo 2006); estas posibles adaptaciones también requieren un estudio adicional en mamíferos argentinos. De manera
más general, los estudios futuros deberían explorar la interacción entre los mecanismos morfológicos, fisiológicos y de comportamiento
para reducir la pérdida de agua en una variedad de entornos ambientales.
Energéticos no basales
La mayoría de los animales pasan la mayor parte de sus vidas operando en condiciones metabólicas no basales. Como resultado, la
medición del gasto energético en una amplia gama de condiciones no basales es fundamental para comprender los presupuestos
energéticos reales de la mayoría de los mamíferos de vida libre. Hasta donde sabemos, solo una especie de mamífero argentino, C.
talarum , ha sido estudiada con respecto a cómo cambian los costos energéticos a través de diferentes actividades básicas de la historia
de vida. Como revelan los análisis de esta especie, las demandas energéticas pueden cambiar notablemente con la actividad, lo que sugiere
que los estudios de las demandas metabólicas basales no son suficientes para comprender la fisiología energética de los animales de vida
libre.
Excavación de madrigueras
C. talarum es subterráneo, lo que significa que los individuos pasan la mayor parte de su tiempo en madrigueras subterráneas que
ellos mismos excavan ( Lacey et al. 2000 ). Se cree que la excavación de nuevos túneles es muy costosa desde el punto de vista energético
(ver Vleck 1979 ) y, en general, las especies subterráneas se caracterizan por BMR bajos en comparación con los de los roedores que
viven en la superficie con una masa corporal similar. La "hipótesis del costo de excavación" postula que la BMR reducida puede ayudar
a compensar las demandas metabólicas impuestas por la excavación para crear nuevas madrigueras o modificar los sistemas de túneles
existentes ( Vleck 1979 , 1981 ).). Por el contrario, la "hipótesis del estrés térmico" argumenta que una BMR baja minimiza el riesgo de
sobrecalentamiento en ambientes de madrigueras confinados y mal ventilados en los que la pérdida de calor por convección y evaporación
está restringida ( McNab 1966 , 1979 ). Para evaluar estas hipótesis, Luna & Antenucci ( 2006 , 2007b ) analizaron el efecto de la dureza
del suelo sobre las tasas metabólicas de excavación (DMR) en dos especies de ctenomyds. Estos autores informaron que tanto en C.
talarum como en C. australis , la DMR de los animales que vivían en suelos blandos aumentó a medida que aumentaba la dureza del
suelo; en contraste, las tasas metabólicas de los animales que viven en suelos duros no cambiaron. Además, en C. talarum, aumentar la
inclinación a la que los animales excavaban a > 40° también resultó en un aumento en la DMR ( Luna & Antenucci 2007c ), lo que
sugiere que tanto las condiciones del suelo como la arquitectura de las madrigueras afectan los costos metabólicos de la excavación de
madrigueras. Las demandas energéticas impuestas por estos factores pueden, a su vez, interactuar con otros factores extrínsecos; Luna y
Antenucci (2007a) demostraron que las tasas metabólicas de C. talarum aumentaban durante la excavación a bajas temperaturas
ambientales y que la energía generada durante la excavación se utilizaba en parte para suministrar la energía necesaria para la
termorregulación. En contraste, a altas temperaturas, el aumento de DMR no afectó a Tb, presumiblemente porque los animales hicieron
un mayor uso de la pérdida de calor por conducción al excavar. En general, estos hallazgos no brindan un respaldo claro para las hipótesis
del costo de excavación o del estrés térmico y, de hecho, ambas ideas pueden contribuir a la comprensión de los costos metabólicos de
la excavación.
Reproducción
Para las hembras de los mamíferos, la reproducción es una de las actividades energéticamente más costosas que un individuo puede
emprender ( Tomasi y Horton 1992 ), y la reproducción representa hasta el 50% del presupuesto energético anual de una hembra ( Kenagy
1987 ). Durante el embarazo, los requerimientos energéticos de las hembras aumentan debido a la necesidad de apoyar el crecimiento
fetal así como el crecimiento de las estructuras reproductivas maternas ( Thompson 1992 ). La lactancia suele ser la parte más costosa
del ciclo reproductivo, con gastos de energía que aumentan a más de 2 o 3 veces los asociados con la gestación ( Künkele 2000a ; b). Estas
estimaciones no tienen en cuenta los costos energéticos de asegurar parejas o proporcionar otras formas de atención materna, todo lo cual
puede aumentar aún más los costos de reproducción.
Numerosas investigaciones se han centrado en la compensación evolutiva aparente entre la duración de la gestación frente a la
lactancia y los requisitos energéticos relativos de cada una de estas partes del ciclo reproductivo, una dinámica que se espera que varíe
con las diferencias generales en las estrategias de la historia de vida ( Thompson 1992 ). En C. talarum , las hembras experimentan
mayores demandas energéticas durante la gestación y la lactancia, aunque el costo de estas dos etapas reproductivas parece ser similar
( Zenuto et al. 2002).). Se cree que la falta de un aumento pronunciado de las necesidades energéticas durante la lactancia refleja la
biología reproductiva general de esta especie; Al igual que otros roedores hystricognath, los ctenomyds pasan por un largo período de
gestación que resulta en la producción de neonatos relativamente precoces ( Weir 1974 ). El único otro estudio que examinó la energía
reproductiva de los roedores argentinos reveló que en Akodon azarae , las tasas metabólicas de las hembras gestantes y lactantes son más
altas que las de las hembras no reproductoras ( Antinuchi y Busch 2001 ), aunque los costos relativos de gestación y la lactancia no se
evaluaron para esta especie.
Crecimiento
Como se indicó anteriormente, los ctenomyds recién nacidos tienden a ser más precoces que los neonatos en algunos otros linajes
de roedores (por ejemplo, murids; Weir 1974 ). Aunque los recién nacidos de C. talarum carecen en gran medida de pelaje e inicialmente
dependen en gran medida del cuidado de los padres, rápidamente se vuelven móviles y comienzan a comer alimentos sólidos muy
temprano durante su desarrollo posnatal. Con respecto a las demandas energéticas, Zenuto et al. (2002a) informaron que antes del día 10
posnatal, las tasas metabólicas de las crías aumentan, aunque estos individuos aún no son capaces de mantener una Tb estable . Una vez
que los jóvenes comienzan a comer alimentos sólidos, sus tasas metabólicas disminuyen; los individuos alcanzan la T adultab entre 35 y
45 días después del nacimiento y muestran tasas metabólicas adultas alrededor de 90 días después del nacimiento ( Zenuto et al.
2002 ; Cutrera et al. 2003 ). Si bien los recién nacidos dependen claramente de sus madres para mantener la temperatura corporal, el
aislamiento diario breve de las crías no afecta la adquisición de la Tb adulta ni la tasa metabólica ( Baldo et al. 2014 ). Las A.
azarae neonatales son altriciales y en esta especie, el desarrollo de la homeotermia se asocia positivamente con el tamaño de la camada
( Antinuchi y Luna 2002 ).
Como debería ser evidente, la comprensión de los presupuestos energéticos nos permite comparar mejor las respuestas de los
organismos a los entornos en los que viven y, en última instancia, evaluar la evolución de la variación fisiológica entre especies ( McNab
2002). Para facilitar tal comprensión, uno de los principales objetivos de la investigación futura debe ser examinar la variación fisiológica
en diferentes niveles jerárquicos, desde individuos hasta conjuntos de especies, para identificar las fuentes y los determinantes de la
diversidad en los sistemas fisiológicos. Los estudios de la energía de los mamíferos argentinos brindan un punto de partida lógico para
análisis más completos de la fisiología de especies individuales, así como análisis más comparativos de la variación fisiológica a través
de escalas taxonómicas más grandes. Dada la evidencia convincente de cambios climáticos rápidos a escala global (IPCC 2013), este tipo
de estudios deberían volverse cada vez más importantes para comprender las respuestas actuales de los organismos y, por lo tanto,
predecir las respuestas al cambio ambiental futuro ( Bradshaw & Holzapfel 2010 ;Somero 2010 ; Huey et al. 2012 ).
ENDOCRINOLOGÍA ECOLÓGICA
Las hormonas regulan numerosas actividades diversas, como el crecimiento, el desarrollo, la reproducción, la tasa metabólica, el
equilibrio hídrico, la homeostasis sanguínea y la adaptación al estrés, por lo que medir las concentraciones hormonales proporciona un
método importante para cuantificar un amplio espectro de respuestas a las condiciones ambientales ( Wingfield 2018 ). Además, la
cuantificación de hormonas puede servir como indicador para evaluar muchos aspectos de la condición física, la supervivencia y el éxito
reproductivo de los individuos, para lo cual sería necesario registrar información ecológica (por ejemplo, sexo, edad, condición
reproductiva) durante un tiempo prolongado. periodos ( Cooke et al 2013 ; Dantzer et al. 2014). En los mamíferos de vida libre, obtener
dicha información no es fácil debido a la longevidad de la mayoría de las especies y las dificultades de atrapar, marcar y observar
individuos en la naturaleza y, por lo tanto, las estimaciones hormonales de la fisiología son particularmente valiosas para los estudios de
estos organismos.
hormonas glucocorticoides
En los mamíferos, como en otros vertebrados, los estímulos estresantes (por ejemplo, sequía, comida limitada, amenazas de
depredadores, agitación social) desencadenan la activación del eje hipotálamo-pituitario-suprarrenal (HPA) y, en consecuencia, la
producción de hormonas glucocorticoides (GC), en particular cortisol y/o corticosterona. A corto plazo, las respuestas fisiológicas y
conductuales mediadas por GC ayudan a los animales a hacer frente a los factores estresantes ambientales, aunque la exposición
prolongada a los factores estresantes puede tener un impacto negativo en la condición de un individuo, de modo que la supervivencia y
la reproducción se vean comprometidas ( Sapolsky et al. 2000 ; Boonstra 2005 ).). Más específicamente, dependiendo de la severidad de
los desafíos experimentados y sus efectos sobre las necesidades energéticas y la disponibilidad, los individuos enfrentarán diferentes
grados de alostasis, incluida la posible sobrecarga alostática ( McEwen & Wingfield 2003 ). Dado que los GC juegan un papel principal
en la movilización de energía y median múltiples funciones reguladoras, incluida la respuesta a factores estresantes, el registro de cambios
en el cortisol y/o la costicosterona en relación con diferentes condiciones ecológicas y desafíos ambientales puede proporcionar
información crítica sobre la condición fisiológica de los animales bajo estudio ( Vera et al. 2018 ; MacDougall-Shackleton et al. 2019 ).
Las estimaciones de los niveles de GC se pueden obtener de múltiples fuentes. Una de las fuentes de GC más analizadas es el plasma
sanguíneo, especialmente para capturar respuestas de estrés agudo. Si bien el plasma sanguíneo proporciona una medida crítica de los
niveles de GC circulantes, el uso de plasma requiere que las muestras de sangre se obtengan rápidamente (p. ej., inmediatamente después
de la captura) para evitar incluir el pulso agudo de GC liberado como consecuencia de la captura y manipulación. Se han evaluado los
niveles plasmáticos de GC en dos especies argentinas de roedores subterráneos: Ctenomys talarum ( Vera et al.
2011a , 2012 , 2013 , 2018 ) y C. sociabilis (Woodruff et al. 2010). Además, se han obtenido medidas plasmáticas de GCs para guanacos
(Lama guanicoe ; Carmanchahi et al. 2011 ; Taraborelli et al. 2011 , 2017 ) y vicuñas ( Vicugna vicugna ; Arzamendia & Vilá
2012; Marcoppido et al. 2017 ). Sin embargo, en general, los análisis de los niveles de GC circulantes siguen siendo escasos para los
mamíferos de Argentina y partes adyacentes de América del Sur.
Alternativamente, los niveles de metabolitos de GC se pueden medir en la orina, las heces, la saliva, el cabello, las plumas, el vapor
respiratorio y las barbas. Las muestras fecales en particular ofrecen varias ventajas, a saber, evitar respuestas agudas a la captura, manejo,
restricción, anestesia y recolección de muestras. Dado que las muestras fecales capturan información sobre la producción de GC durante
un período de varias horas, se debe tener cuidado para tener en cuenta los posibles factores de confusión, como las diferencias en el
metabolismo, el sexo, la dieta, el estado reproductivo y la parte del ciclo circadiano, cada uno de los cuales puede influir en las
concentraciones hormonales de los individuos ( Goymann 2012 ; Romero & Reed 2005 ). Entre los mamíferos argentinos, se han
completado medidas de metabolitos fecales de GC para tuco-tucos coloniales ( C. sociabilis; Woodruff et al. 2010 , 2013 ), chinchillas
domésticas ( Chinchilla lanigera ; Ponzio et al. 2004 ; Mastromonaco et al. 2015 ), pichis ( Zaedyus pichiy ; Superina et al. 2009 ), monos
aulladores ( Alouatta caraya ; Cantarelli et al. 2017 ) y guanacos L. guanicoe ( Ovejero Aguilar et al. 2016 ). Otros materiales que se han
analizado incluyen orina ( C. lanigera : Ponzio et al. 2004 ; Mastromonaco et al. 2015 ) y barbas ( Eubalaena australis ; Fernández Ajó
et al. 2018 ).
La abundancia relativa de cortisol y corticosterona puede variar con el taxón específico en estudio. Entre los mamíferos, el cortisol
generalmente tiende a ser el GC más abundante; aunque la corticosterona tiende a dominar en Rodentia, este patrón varía entre especies
de roedores (ver Woodruff et al. 2010 ; Vera et al. 2012 , 2018 ). Por ejemplo, mientras que la corticosterona se identificó como el GC
principal en plasma y muestras fecales de hembras de C. sociabilis ( Woodruff et al. 2010 ), ambos GC se encuentran en el plasma de C.
talarum ( Vera et al. 2011a).). En la última especie, el cortisol responde a factores estresantes agudos y crónicos, así como al desafío con
la hormona adrenocorticotrópica (ACTH), mientras que la corticosterona no lo hace ( Vera et al. 2011a , 2012 , 2013 , 2018 ). Además,
la inhibición por dexametasona ocurre para ambos GC en animales de vida libre, pero solo para el cortisol en individuos cautivos ( Vera
et al. 2018 ). Finalmente, los niveles plasmáticos de ambos GC, en particular la corticosterona, fluctúan estacionalmente y entre años, lo
que resulta en una variación temporal significativa en la proporción de cortisol circulante a corticosterona ( Vera et al.,
2011a , 2012 , 2013 ).
Factores que afectan los niveles de GC
Los factores intrínsecos y extrínsecos, junto con las perturbaciones antropogénicas, pueden afectar los niveles de referencia de GC,
así como las respuestas fisiológicas a diferentes factores estresantes. Las diferencias en los niveles de GC pueden surgir debido a los
atributos intrínsecos de los individuos, incluidos parámetros como el sexo, la condición reproductiva, la historia ontogenética y las
experiencias estresantes recientes ( Dantzer et al. 2014 ). Los estudios de mamíferos de vida libre y cautivos de Argentina han explorado
los efectos de diferentes factores intrínsecos ( Fig. 2 ). En al menos dos especies ( C. talarum ; Vera et al. 2012 ; A. caraya ; Cantarelli et
al. 2017), los niveles de cortisol eran típicamente más altos para las mujeres que para los hombres, presumiblemente debido a las mayores
demandas energéticas de las mujeres asociadas con la reproducción o las interacciones sociales. Las hembras de guanacos también
mostraron niveles más altos de cortisol que los machos; Las posibles explicaciones de este hallazgo incluyen diferencias basadas en el
sexo en los niveles iniciales de GC, así como una respuesta diferencial a los factores estresantes ( Carmanchahi et al. 2011 ). Entre las
vicuñas, se ha demostrado que la respuesta de GC a los métodos de captura varía entre los sexos ( Arzamendia et al. 2010 ). Se espera
que los cambios en los niveles de GC varíen en relación con la reproducción. Los niveles más altos de cortisol en guanacos machos
durante la temporada reproductiva se relacionaron con demandas energéticas de las interacciones sociales reproductivas y asociadas
( Ovejero Aguilar 2016). Tanto los machos como las hembras de C. talarum mostraron niveles más altos de cortisol durante la temporada
reproductiva en comparación con otras partes del año ( Vera et al. 2013 ). Con respecto a la experiencia de desarrollo, el estrés prenatal
depredador no influyó en la respuesta de estrés a la inmovilización en juveniles de C. talarum ( Brachetta et al. 2018 ). En conjunto, estos
hallazgos sugieren que se requiere información sobre los parámetros fenotípicos básicos para comprender los patrones de variación de
GC y la respuesta fisiológica al estrés en las poblaciones de mamíferos de vida libre.
Los niveles de GC también pueden estar influenciados por una variedad de factores ecológicos y antropogénicos, que operan de
forma independiente o en conjunto. Los estudios de mamíferos de vida libre y cautivos de Argentina han explorado los efectos de
múltiples factores, incluidos los siguientes ( Fig. 2 ):
una. dieta _ Debido a que los GC están involucrados en la regulación del balance energético, es lógico predecir que la dieta es un
determinante importante de los niveles de GC en los mamíferos ( Reeder et al. 2004 ). Los datos de C. talarum en cautiverio parecen
respaldar esta expectativa; las personas alimentadas con una dieta de baja calidad mostraron niveles elevados de cortisol ( Vera et al.
2018 ). Es probable que la dieta afecte otros parámetros fisiológicamente importantes como la glucosa, los triglicéridos y la respuesta
inflamatoria ( Merlo et al. 2016a ), lo que sugiere que ningún biomarcador de condición fisiológica es suficiente para capturar los efectos
de este factor y, por lo tanto, los estudios futuros se beneficiarán del registro de múltiples elementos de respuesta, como se ha hecho
paraC. talarum ( Vera et al. 2008 , 2011a , 2013 , 2018 , Brachetta et al. 2018 ), guanacos ( Carmanchahi et al. 2011 ; Taraborelli et al.
2017 ) y vicuñas ( Arzamendia & Vilá 2012 ; Marcoppido et al. 2017 ).
b. Relaciones sociales . El entorno social en el que vive un individuo puede afectar los factores estresantes que experimenta. En
particular, mientras que los animales solitarios pueden estar más sujetos a factores estresantes asociados con la escasez de alimentos o la
exposición a depredadores, los que viven en grupos enfrentan factores estresantes adicionales que surgen debido a las interacciones
sociales regulares con sus congéneres. En este contexto, Woodruff et al. (2013) compararon los niveles iniciales de GC en hembras de C.
sociabilis de un año que viven solas versus en grupo, encontrando que tanto en las poblaciones cautivas como en las que viven en libertad,
las hembras solitarias tenían niveles basales de GC más altos. Estos autores sugieren que mientras que las hembras solitarias deben
responder a todos los desafíos ambientales por sí mismas, las hembras en grupo comparten algunos de estos desafíos, reduciendo así el
impacto en cada individuo en un grupo, subrayando así el papel que puede desempeñar el entorno social en la mediación de la respuesta
a desafío.
C. Amenazas de depredadores . Los depredadores afectan a las presas directamente a través de la mortalidad, así como
indirectamente a través de los impactos en el comportamiento, las oportunidades de alimentación y el éxito reproductivo; estos efectos
más indirectos pueden, a su vez, reflejarse en la fisiología del estrés de las personas ( Clinchy et al. 2013 ). Para explorar estos impactos,
se han completado análisis de niveles de GC en las barbas de ballenas francas australes ( E. australis : Fernández Ajó et al. 2018 ) para
una población ubicada cerca de Península Valdez que ha estado sujeta a una alta mortalidad de crías en los últimos años ( Sironi et al.,
2015 ). Se cree que la pérdida de crías está relacionada con los ataques de las gaviotas cocineras ( Larus dominicanus), que provocan
lesiones importantes al alimentarse de la piel y grasa de los animales jóvenes ( Marón et al. 2015 ). El muestreo de barbas de ballenas
varadas ha revelado niveles elevados tanto de cortisol como de corticosterona, con una clara relación entre los niveles de GC y la gravedad
de las heridas resultantes de la depredación de las gaviotas ( Fernández Ajó et al. 2018 , Dickens & Romero 2013 ). Por lo tanto, incluso
la depredación subletal puede afectar las respuestas de GC en mamíferos de vida libre. Si bien los cambios en los niveles de GC están
asociados con la movilización de la energía necesaria para las respuestas de comportamiento antidepredador, las relaciones entre las
variables fisiológicas y de comportamiento pueden ser complejas en los vertebrados. Estudios de cautiverio
C. talarum ha revelado que la secreción de cortisol aumenta cuando estos animales están expuestos al olor del depredador y la
inmovilización (simulando la captura por parte de un depredador). Sin embargo, la magnitud moderada de la respuesta endocrina
resultante es consistente con la presión de depredación que esta especie alivia con el uso de madrigueras subterráneas. Esta respuesta
fisiológica estuvo acompañada de cambios en el rendimiento en un laberinto en cruz elevado, lo que proporciona evidencia de que la
exposición a los depredadores afecta tanto la producción de GC como la respuesta conductual ( Brachetta et al. 2019 ).
d. Actividades antropogénicas . Como se indicó anteriormente, los niveles de GC pueden verse influenciados por una variedad de
condiciones, incluso si los individuos viven en libertad o están en cautiverio. Por ejemplo, las hembras silvestres de C.
sociabilis mostraron niveles basales de corticosterona más altos que sus congéneres en cautiverio ( Woodruff et al. 2010 ), lo que podría
reflejar los mayores desafíos (p. ej., asegurar alimentos, evitar depredadores) asociados con los entornos naturales ( McEwen & Wingfield
2003 ). De acuerdo con esto, una vez en cautiverio, los niveles de cortisol y corticosterona disminuyen notablemente en C. talarum,
siendo este cambio particularmente pronunciado para las mujeres. Claramente, el alojamiento en cautiverio afecta la fisiología de GC en
ambas especies, aunque se necesitan más estudios para comprender si la disminución observada en los niveles de GC en animales en
cautiverio es parte de una respuesta de estrés crónico al cautiverio ( Dickens & Romero 2013 ). La actividad humana, incluida la
manipulación directa de especies silvestres, así como la modificación de entornos naturales, puede tener efectos importantes en la
fisiología del estrés ( Madliger et al. 2016 ). Por ejemplo, se ha demostrado que la restricción física de los guanacos durante la esquila
está asociada con aumentos en los niveles de cortisol, así como aumentos en la frecuencia cardíaca y la temperatura corporal
( Carmanchahi et al. 2011 , Taraborelli et al. 2011).). De manera similar, las vicuñas capturadas para esquilar mostraron niveles elevados
de cortisol ( Bonacic & Macdonald 2003 ). Por el contrario, los análisis de los metabolitos fecales de GC para los monos aulladores
negros y dorados ( A. caraya ) no revelaron diferencias en los niveles de cortisol entre los animales que viven en hábitats forestales
fragmentados por humanos frente a los continuos ( Cantarelli et al. 2017 ). En general, este tipo de estudios son críticos para la
conservación de especies amenazadas como guanacos, vicuñas y monos aulladores y sus hábitats asociados. Al mismo tiempo, estos
hallazgos subrayan la complejidad y la dependencia del contexto de las interacciones entre la actividad humana, las condiciones
ambientales y la fisiología del estrés.
hormonas reproductivas
En numerosas poblaciones de mamíferos de vida libre, la secreción de hormonas varía temporalmente, a menudo de acuerdo con la
estacionalidad reproductiva. En este contexto, los cambios en las demandas energéticas están asociados con la actividad reproductiva y,
como consecuencia, tanto los GC como las hormonas reproductivas son componentes fundamentales de la respuesta endocrina ( Place &
Kenagy ; Boonstra 2005 ; Reeder & Kramer 2005 ). Se han informado cambios en los niveles de hormonas reproductivas en función del
estado reproductivo con base en análisis de orina de A. caraya ( Raño et al 2018 ), plasma y orina de C. talarum ( Vera et al.
2011b , 2013 ; Fanjul & Zenuto 2012)., 2017 ), plasma y heces de los armadillos Chaetophractus villosus y Ch. vellerosus ( Luaces et al.
2011 ), orina y heces de chinchillas ( Busso et al. 2005 , 2007 ; Mastromonaco et al. 2015 ), y heces de pichis Z. pichiy ( Superina & Jahn
2009 ; Superina et al. 2009 ) y guanacos ( Ovejero Aguilar 2016 ). En machos de C. talarum , la testosterona alcanzó su punto máximo
durante la temporada reproductiva, aunque los niveles fueron muy variables entre los individuos, desde apenas detectables hasta
extremadamente altos en comparación con otros mamíferos (Vera et al. 2011b , 2013 ). En contraste, los niveles de progesterona en esta
especie no difirieron entre las épocas reproductiva y no reproductiva ( Vera et al. 2013 ). En cautiverio, el comportamiento reproductivo
de las hembras varió con los niveles de progesterona y estradiol, y tanto los niveles hormonales como la citología vaginal se vieron
afectados por la presencia de un macho ( Fanjul & Zenuto 2012 ). Aunque las hembras mostraban claras preferencias por los machos
dominantes como compañeros, la dominancia estaba inversamente relacionada con los niveles de cortisol y no mostraba ninguna relación
con los niveles de testosterona ( Fanjul & Zenuto 2017). Los niveles hormonales también pueden variar en función de la trayectoria
reproductiva de por vida. Por ejemplo, los análisis longitudinales de muestras de orina de una anciana y una joven mono aullador negro
y dorado revelaron que la hembra más joven, reproductivamente activa, tenía valores promedio más altos de metabolitos de progesterona
y conjugados de estrona, proporcionando así la primera evidencia de senescencia reproductiva potencial en A. caraya de vida libre ( Raño
et al. 2018 ).
Fig. 2.
Resumen de investigaciones sobre endocrinología ecológica de mamíferos de Argentina, con énfasis en las respuestas de
glucocorticoides a diferentes estresores. La parte superior de la figura muestra los principales componentes del eje hipotalámicopituitario-suprarrenal (HPA), que regula la producción de hormonas glucocorticoides. Las hormonas producidas por este eje incluyen
el factor liberador de corticotropina (CRF), la hormona adrenocorticotrópica (ACTH) y los glucocorticoides (GC) cortisol y
corticosterona. La parte inferior de la figura enumera los temas explorados en esta revisión; las especies mostradas son aquellas que
han sido estudiadas con respecto a estos temas. La lista taxonómica en la parte superior derecha resume la diversidad de mayor nivel
(orden, familia) representada por estos estudios.
Debido a que la reproducción exitosa es esencial para la persistencia de las especies amenazadas, comprender cómo las condiciones
ambientales afectan la producción de hormonas reproductivas y glucocorticoides puede mejorar nuestra capacidad para proteger a dichas
especies. En este sentido, estudios como los de Busso et al. ( 2005 , 2007 ), quienes utilizaron orina para examinar la actividad endocrina
gonadal en las chinchillas, pueden brindar información valiosa para los programas de cría para la conservación de esta y otras especies
que se encuentran en peligro de extinción en la naturaleza. De manera similar, la actividad endocrina gonadal ha sido evaluada en machos
y hembras de pichis ( Ch. villosus ), que también son motivo de preocupación para la conservación en Argentina ( Superina & Jahn
2009 ; Superina et al. 2009).). Debido a que la morfología de estos animales dificulta el seguimiento del estado reproductivo basado en
señales externas o (en el caso de las hembras) frotis vaginales, el uso de datos endocrinos para realizar un seguimiento de los cambios
hormonales (progesterona) en las heces es una herramienta importante para el seguimiento de la fisiología reproductiva de los armadillos
( Luaces et al., 2011 ) y, potencialmente, otras especies de mamíferos.
Dado que las hormonas regulan aspectos tan diversos de la función del organismo como el desarrollo, la reproducción, la tasa
metabólica, el equilibrio hídrico y la respuesta a los factores estresantes, nuestra comprensión de los diferentes procesos endocrinos
representa un método poderoso para evaluar cómo responden los individuos a las condiciones ambientales cambiantes. A pesar de la
importancia de dicha información, se ha realizado relativamente poco trabajo sobre la ecoendocrinología de los mamíferos argentinos. De
hecho, los primeros estudios sobre este tema, análisis de armadillos y chinchillas, se completaron hace solo catorce años. Aunque han
seguido estudios de guanacos, vicuñas, tuco-tucos, monos aulladores y ballenas, el número y la diversidad de taxones de mamíferos para
los que se dispone de datos endocrinos siguen siendo limitados. Conceptualmente, el tema principal que se ha explorado es la respuesta
a los factores estresantes asociados con la dieta, la depredación, las interacciones sociales y la actividad antropogénica (manipulación
directa de animales y cambios en sus hábitats). Si bien algunos de estos estudios también han evaluado los impactos en otros parámetros
fisiológicos como la reproducción, queda mucho por aprender sobre las interacciones entre estos sistemas y sus implicaciones para el
manejo de especies amenazadas y plagas. Afirmamos que la endocrinología ecológica representa una herramienta importante pero
infrautilizada para monitorear animales de vida libre en la naturaleza, así como para implementar experimentos de laboratorio mejores y
más controlados. La información aquí revisada debe servir como base para futuros estudios de ecoendocrinología de mamíferos de
Argentina. y actividad antropogénica (manipulación directa de animales así como cambios en sus hábitats). Si bien algunos de estos
estudios también han evaluado los impactos en otros parámetros fisiológicos como la reproducción, queda mucho por aprender sobre las
interacciones entre estos sistemas y sus implicaciones para el manejo de especies amenazadas y plagas. Afirmamos que la endocrinología
ecológica representa una herramienta importante pero infrautilizada para monitorear animales de vida libre en la naturaleza, así como
para implementar experimentos de laboratorio mejores y más controlados. La información aquí revisada debe servir como base para
futuros estudios de ecoendocrinología de mamíferos de Argentina. y actividad antropogénica (manipulación directa de animales así como
cambios en sus hábitats). Si bien algunos de estos estudios también han evaluado los impactos en otros parámetros fisiológicos como la
reproducción, queda mucho por aprender sobre las interacciones entre estos sistemas y sus implicaciones para el manejo de especies
amenazadas y plagas. Afirmamos que la endocrinología ecológica representa una herramienta importante pero infrautilizada para
monitorear animales de vida libre en la naturaleza, así como para implementar experimentos de laboratorio mejores y más controlados. La
información aquí revisada debe servir como base para futuros estudios de ecoendocrinología de mamíferos de Argentina. Si bien algunos
de estos estudios también han evaluado los impactos en otros parámetros fisiológicos como la reproducción, queda mucho por aprender
sobre las interacciones entre estos sistemas y sus implicaciones para el manejo de especies amenazadas y plagas. Afirmamos que la
endocrinología ecológica representa una herramienta importante pero infrautilizada para monitorear animales de vida libre en la
naturaleza, así como para implementar experimentos de laboratorio mejores y más controlados. La información aquí revisada debe servir
como base para futuros estudios de ecoendocrinología de mamíferos de Argentina. Si bien algunos de estos estudios también han evaluado
los impactos en otros parámetros fisiológicos como la reproducción, queda mucho por aprender sobre las interacciones entre estos
sistemas y sus implicaciones para el manejo de especies amenazadas y plagas. Afirmamos que la endocrinología ecológica representa
una herramienta importante pero infrautilizada para monitorear animales de vida libre en la naturaleza, así como para implementar
experimentos de laboratorio mejores y más controlados. La información aquí revisada debe servir como base para futuros estudios de
ecoendocrinología de mamíferos de Argentina. Afirmamos que la endocrinología ecológica representa una herramienta importante pero
infrautilizada para monitorear animales de vida libre en la naturaleza, así como para implementar experimentos de laboratorio mejores y
más controlados. La información aquí revisada debe servir como base para futuros estudios de ecoendocrinología de mamíferos de
Argentina. Afirmamos que la endocrinología ecológica representa una herramienta importante pero infrautilizada para monitorear
animales de vida libre en la naturaleza, así como para implementar experimentos de laboratorio mejores y más controlados. La
información aquí revisada debe servir como base para futuros estudios de ecoendocrinología de mamíferos de Argentina.
INMUNOLOGÍA ECOLÓGICA
Todos los organismos vivos están expuestos a una amplia gama de patógenos y, por lo tanto, han desarrollado respuestas fisiológicas
complejas para resistir o tolerar estas amenazas ( Råberg et al. 2008 ); colectivamente, estas diferentes líneas de defensa contra los
patógenos invasores constituyen el sistema inmunológico ( Demas & Nelson 2012). Aunque se espera que los patógenos ejerzan fuertes
presiones selectivas sobre sus huéspedes al afectar variables íntimamente relacionadas con la aptitud física, los huéspedes muestran una
gran variabilidad en la fuerza y eficiencia de sus estrategias inmunitarias. El campo de la inmunología ecológica, o "ecoinmunología",
tiene como objetivo comprender esta variabilidad mediante el examen de las interacciones entre la fisiología del huésped (es decir, la
función inmunitaria) y la ecología de la enfermedad (es decir, la prevalencia de patógenos) en una amplia gama de entornos y especies
animales. Este campo de estudio surgió por primera vez a principios del siglo XXI, y los primeros estudios se centraron principalmente
en las aves (es decir, Martin et al. 2003 , 2006a ; Eraud et al. 2005 ); entre los mamíferos, hasta la fecha se ha hecho hincapié en los
roedores que habitan en la superficie (es decir,Derting y Compton 2003 ; Martín et al. 2006b ). Dentro de Argentina, la investigación en
esta disciplina comenzó hace aproximadamente 10 años con estudios que exploraron aspectos energéticos de la inmunidad, así como las
ventajas y desventajas entre la inmunidad y otros procesos costosos en un número de especies de vertebrados locales, con énfasis en
estudios de campo y laboratorio de no- especies de mamíferos modelo como los tuco-tucos ( Ctenomys talarum ; Cutrera et al.
2010 , 2011 ; Merlo et al. 2014a , 2016b , 2018 ) y capibaras ( Hydrochoerus hydrochaeris ; Eberhardt et al. 2013 , 2015 ).
La variación en la susceptibilidad a la enfermedad puede deberse a factores extrínsecos, como cambios temporales y geográficos en
la prevalencia de patógenos, pero también puede ser el resultado de cambios intrínsecos en la inmunidad del huésped, así como
interacciones entre estos elementos. Esta variabilidad en la magnitud y la eficiencia de la capacidad de respuesta inmunitaria del huésped
puede tener una base genética ( Kubinak & Potts 2012 ) y/o puede atribuirse al equilibrio entre los beneficios obvios de generar una
respuesta inmunitaria y los costos de hacerlo, un factor comercial . off que también media las interacciones entre la inmunidad y otras
actividades costosas como la reproducción ( Demas et al. 2012 , Fig. 3). En este contexto, el papel de los genes del Complejo Mayor de
Histocompatibilidad (MHC) en el reconocimiento inmunológico, así como las fuerzas que impulsan los niveles extremadamente altos de
polimorfismo que caracterizan estos loci (es decir, la selección de patógenos, Doherty & Zinkernagel 1975 ) se han estudiado en tres
especies argentinas. de roedores subterráneos, el tuco-tuco patagónico C. haigi , el tuco-tuco colonial C. sociabilis ( Hambuch & Lacey
2002 ), y el tuco-tuco talas ( C. talarum ; Cutrera & Lacey 2006 , Cutrera et al. 2011 , 2012 , 2014). Aquí, sin embargo, nos enfocamos
en estudios que han evaluado los costos de la inmunidad y las ventajas y desventajas que involucran la función inmunológica que son
mediadas por estos costos, así como los conocimientos críticos que estos análisis han generado sobre la función del sistema inmunológico
en poblaciones naturales de mamíferos. .
Costos de la inmunidad
La inmunidad, al igual que otros procesos fisiológicos, requiere energía para activarse y mantenerse en el tiempo. En consecuencia,
se espera que la defensa inmunológica confiera tanto beneficios de aptitud en forma de resistencia contra infecciones por patógenos como
costos sustanciales, que pueden ser energéticos y/o nutricionales, entre otros ( Lochmiller & Deerenberg 2000 , Hasselquist & Nilsson
2012 ). Como resultado, se espera que la variabilidad en las estrategias inmunitarias surja de las compensaciones entre la asignación de
recursos a la inmunidad frente a otros procesos costosos ( Sheldon & Verhulst 1996 ). Si bien esta dinámica hace imprescindible estimar
los costos metabólicos directos de los diferentes componentes del sistema inmunológico, pocos estudios han explorado este tema en
mamíferos de Argentina (Cutrera et al. 2010 ; Merlo et al. 2014a ). Una excepción son los análisis de C. talarum , en los que se evaluaron
las consecuencias energéticas de desencadenar una respuesta inmunitaria utilizando un nuevo antígeno no patógeno (glóbulos rojos de
oveja, SRBC) para activar la respuesta inmunitaria adaptativa ( Cutrera et al. 2010).). Estos autores informaron un aumento significativo
en el consumo de oxígeno entre los animales inmunodeficientes (inyectados con SRBC) en comparación con los animales de control; este
aumento en el consumo de oxígeno corresponde a un aumento del 15% en el gasto energético diario (GDE) de un tuco-tuco, lo cual es
un cambio sustancial que puede tener impactos significativos en la condición corporal de los individuos silvestres. Entre los componentes
de la inmunidad, la inflamación, que se desencadena principalmente por la entrada de microorganismos o daño tisular, se considera
asociada a un gran gasto energético derivado de la producción de linfocitos necesarios para este tipo de respuesta adaptativa mediada por
células ( Klasing & Leshchinsky 1999 ). Para probar esta suposición, Merlo et al. (2014a)utilizó una inyección subcutánea de
fitohemaglutinina (PHA) para inducir una respuesta inflamatoria en C. talarum . La PHA es una lectina vegetal que se usa ampliamente
en estudios ecológicos porque permite evaluar los costos de la inflamación sin desencadenar costos adicionales asociados con la
replicación del patógeno y el daño tisular del huésped ( Martin et al. 2006c ). Los resultados de tuco-tucos ( Merlo et al. 2014b ) indican
que, contrario a lo que se ha demostrado para las aves ( Martin et al. 2006), la PHA desencadena respuestas inmunitarias tanto innatas
como adaptativas (presencia de linfocitos, neutrófilos, eosinófilos y macrófagos en el lugar de la inyección). Esta respuesta inflamatoria
local, sin embargo, no está asociada con un mayor consumo de oxígeno, lo que indica que un desafío inmunitario no siempre puede
resultar en un gasto energético detectable. ( Merlo et al. 2014a ).
Los estudios que manipulan la disponibilidad de recursos han tendido a confirmar que activar y mantener el sistema inmunológico
es energéticamente costoso. Sin embargo, la interpretación de estos resultados es un desafío debido al efecto que tiene la restricción de
alimentos en el estado general; los efectos informados de la manipulación de alimentos sobre la inmunidad pueden, en cambio, reflejar
impactos más generales sobre la condición individual (el llamado “círculo vicioso”, ver Beldomenico & Begon 2010). Para explorar esta
dinámica, Merlo et al. (2016a) evaluaron el efecto de las manipulaciones de la dieta sobre el estado nutricional, la magnitud de la
respuesta inflamatoria a la PHA y otros múltiples parámetros inmunitarios (p. ej., capacidad de matar bacterias, anticuerpos naturales y
perfil de leucocitos) en C. talarum. Los individuos bajo restricción alimentaria mostraron un estado nutricional alterado, así como un
aumento de los niveles de estrés (mayor proporción de neutrófilos: linfocitos) y una marcada reducción en la respuesta inflamatoria a la
PHA en comparación con los individuos alimentados ad libitum. Sin embargo, la suplementación con metionina no afectó ninguno de
los parámetros analizados y las cargas de endoparásitos no se vieron afectadas por ningún tratamiento. Estos hallazgos respaldan la
afirmación de que la insuficiencia alimentaria puede modular la respuesta inmunológica a través de la falta de nutrientes esenciales
adecuados, a través del combustible metabólico y las reservas energéticas, o mediante los efectos perjudiciales del estrés causado por la
limitación de nutrientes.
Aunque los estudios iniciales de respuesta a PHA ( Merlo et al. 2014a ) no informaron un costo energético asociado sustancial en C.
talarum , la respuesta a PHA implicó demandas nutricionales pronunciadas; esto contrasta con lo que se ha encontrado con respecto a los
requisitos nutricionales de la respuesta de anticuerpos adaptativos a SRBC en esta especie. La respuesta de anticuerpos contra SRBC
( Cutrera et al. 2010 ) no varió en magnitud entre los animales sometidos a restricción alimentaria leve versus severa ( Schleich et al.
2015).), lo que sugiere que los procesos energéticamente exigentes no siempre se ven más comprometidos durante los períodos de
deficiencia de nutrientes que los procesos con costos energéticos más bajos. No obstante, la limitación de nutrientes puede ser uno de los
factores ambientales más importantes que afectan la inmunocompetencia y, por lo tanto, la resistencia a las enfermedades. Por
ejemplo, Agostini et al. (2017) utilizaron un enfoque experimental para evaluar los efectos recíprocos del estado nutricional y el
parasitismo en dos grupos de monos capuchinos negros ( Sapajus nigritus) del Parque Nacional Iguazú en Misiones, Argentina. La
disponibilidad de alimentos se manipuló proporcionando plátanos a los monos, y la carga de parásitos se modificó aplicando
medicamentos antiparasitarios a individuos seleccionados. Aunque no se detectó ningún efecto de los medicamentos antiparasitarios
sobre la condición física, las cargas de parásitos disminuyeron en respuesta a los altos niveles de disponibilidad de alimentos, lo que
respalda la predicción de la hipótesis del "círculo vicioso" ( Beldomenico & Begon 2010 ) de que el estado nutricional debería afectar la
dinámica de los parásitos. y por lo tanto, la condición física.
Fig. 3.
Resumen de investigaciones sobre inmunología ecológica en mamíferos de Argentina. Se indican los temas principales cubiertos por
esta revisión, así como las especies utilizadas para abordar cada uno de estos temas. La lista taxonómica de la derecha proporciona la
diversidad de mayor nivel (orden, familia) representada por estos estudios.
Compensaciones de la función inmune
crecimiento _ Los costes energéticos de montar y mantener una respuesta inmunitaria también pueden evaluarse indirectamente
determinando si la exposición al desafío inmunitario desencadena la reasignación de energía lejos de otros procesos fisiológicos costosos
como el crecimiento y la reproducción ( Derting & Compton 2003 ). A su vez, la magnitud y la eficacia de una respuesta inmunitaria
pueden verse afectadas negativamente por estos otros procesos. Por ejemplo, en especies sexualmente dimórficas, los miembros del sexo
más grande pueden invertir menos en la respuesta inmune, presumiblemente porque tienen que asignar más energía al crecimiento
( Fargallo et al. 2002 ; Chin et al. 2005 ). Además de una relación negativa entre estas demandas fisiológicas ( Fair et al. 1999), se espera
que la respuesta inmunitaria de los animales jóvenes sea inferior a la de los adultos debido a la inmadurez del sistema inmunitario. Sin
embargo, cuando los juveniles de C. talarum fueron desafiados con PHA, montaron una respuesta inflamatoria mayor que los adultos sin
diferencias en magnitud entre los sexos a pesar del marcado dimorfismo sexual en el tamaño corporal entre los adultos de esta especie
( Cutrera et al. 2014 ). Claramente, la energía de la respuesta inmune es más compleja de lo previsto originalmente y comprender las
consecuencias energéticas de tales respuestas requiere una mayor investigación de múltiples aspectos de la fisiología de un organismo
durante diferentes etapas de desarrollo y períodos de demandas energéticas variables.
reproducción _ La teoría de la historia de vida predice que los individuos ajustarán su inversión en la reproducción actual al nivel
en el que se maximiza la suma de la aptitud actual y futura ( Stearns 1992 ). Como consecuencia, las etapas reproductivas particularmente
costosas desde el punto de vista energético pueden deprimir la inmunocompetencia. En C. talarum , el aumento en el consumo de oxígeno
provocado por el desafío de los animales con SRBC fue menor para las hembras durante la temporada de reproducción en comparación
con la temporada de no reproducción. Curiosamente, los títulos de anticuerpos para las hembras no disminuyeron durante la temporada
de reproducción ( Cutrera et al. 2010 ), lo que sugiere que el trabajo futuro debería examinar el papel potencial del embarazo para facilitar
la producción de células Th-2 y la inmunidad humoral en esta especie (Cutrera et al. 2010 ). Sin embargo, cuando se evaluó la respuesta
inflamatoria inducida por PHA, no se encontraron diferencias en la inversión energética o en la magnitud de la respuesta de hinchazón
entre las temporadas reproductivas y no reproductivas o entre los sexos. Por lo tanto, en C. talarum , la respuesta inflamatoria parece ser
menos costosa que la respuesta inmunitaria adaptativa, por lo que la primera puede no estar sujeta a compensaciones significativas con
otros procesos que demandan energía, como la reproducción ( Merlo et al. 2014a). ).
Infecciones parasitarias . Las infecciones parasitarias existentes pueden mejorar o suprimir la respuesta inmune a un nuevo desafío
( Page et al. 2006 ). El efecto negativo del parasitismo en la respuesta inmunitaria puede reflejar la competencia por los recursos del
huésped por parte de diferentes patógenos o un empobrecimiento general de la condición del huésped ( Cox 2001 ). Alternativamente,
los procesos inmunitarios desencadenados por desafíos simultáneos podrían interactuar directamente a través de la inmunodepresión
inducida por parásitos o efectos sinérgicos o antagónicos en diferentes vías inmunitarias ( Cox 2001 ). Las interacciones entre diferentes
patógenos siguen siendo difíciles de entender, lo que probablemente explica por qué pocos estudios parasitológicos o ecológicos se han
centrado en más de un patógeno. Recientemente, sin embargo, Colombo et al. (2015a , b ) encontraron numerosas interacciones entre
muchos estados inmaduros de la garrapata Amblyomma triste y otros ectoparásitos de Akodon azarae , lo que sugiere que las
coinfecciones pueden ser importantes para la dinámica de las garrapatas. Merlo et al. (2016b) examinaron la influencia de múltiples
desafíos en la respuesta inmune en C. talarum al comparar los impactos de la comunidad de parásitos naturales más los de la infección
experimental con un coccidio ( Eimeria sp.) en la inflamación inducida por PHA y una variedad de condiciones inmunes. , nutrición y
parámetros de estrés. En esta especie, la respuesta inflamatoria desencadenada por PHA se vio afectada por la infección con Eimeria, ya
sea solo o junto con la infección por una serie de nematodos gastrointestinales. Sin embargo, con la excepción de la tasa de sedimentación
de eritrocitos y la magnitud de la hinchazón local (ambos indicadores de la inflamación), ningún otro parámetro fisiológico se vio afectado
por el parasitismo. Esto contrasta con los datos de capibara, en los que el parasitismo por Trypanosoma evansi se asoció con efectos
perjudiciales en la condición corporal del huésped, así como con parámetros bioquímicos y hematológicos alterados ( Eberhardt et al.
2017 ). En conjunto, estos hallazgos sugieren que el parasitismo es un factor clave que modula la respuesta inmune en al menos algunas
especies de mamíferos de Argentina.
Efectos de la historia de vida.
En una publicación seminal sobre inmunología ecológica, Lee (2006) propuso que el esfuerzo relativo gastado en las porciones
innatas o adaptativas del sistema inmunitario puede verse influido por la historia de vida de una especie. Específicamente, Lee
(2006) predijo que la magnitud relativa de la activación de cada una de estas porciones de la respuesta inmune debería estar relacionada
con el ritmo de vida de un organismo. Además, la tasa metabólica relativa de una especie puede imponer límites a los procesos sintéticos
involucrados en la respuesta inmune adaptativa ( Brown et al. 2004 ; Auer et al. 2018). Por lo tanto, se espera que las especies de "vida
lenta" con una esperanza de vida prolongada y una gran inversión en la descendencia muestren una inmunidad adaptativa más fuerte,
particularmente con respecto a la producción de anticuerpos, que es más lenta pero confiere "memoria" inmunológica contra infecciones
repetidas, que es más probable que ocurran. en especies longevas. Merlo et al. (2019) exploraron esta predicción utilizando estudios de C.
talarum que, entre los roedores, es una especie de vida lenta ( Antinuchi et al. 2007 ; Busch et al. 1989 ; Zenuto et al. 2001 , 2002a , b )
que está expuesta a una alta prevalencia de infecciones por un conjunto relativamente limitado de parásitos ( Rossin & Malizia
2002). Estos rasgos llevaron a Merlo et al (2019) a predecir que C. talarum debería depender más del componente adaptativo que del
innato de la inmunidad. Sin embargo, la inyección de animales con PHA (desencadena respuestas tanto innatas como adaptativas en tucotucos; Merlo et al. 2014b ) y SRBC (permite la estimación de la respuesta inmune adaptativa), reveló que las magnitudes y los costos
energéticos de cada porción de la respuesta inmune fueron similar; este resultado fue el mismo para los animales tratados con uno o
ambos desafíos, lo que sugiere la ausencia de una compensación energética o basada en recursos entre las respuestas desencadenadas por
PHA y SRBC ( Merlo et al. 2019 ).
Implicaciones para la salud animal . Beldomenico y Begon (2016) definieron la salud de un animal salvaje como el “estado de
equilibrio entre los factores estresantes (incluidos los parásitos) y la red reguladora fisiológica del huésped (incluida la respuesta al estrés
y la función inmunitaria)”. En este contexto, la evaluación de índices genéricos de la salud de los animales salvajes en sus hábitats
naturales no solo aumenta nuestro conocimiento de su historia natural, sino que también proporciona la información necesaria para
evaluar las interacciones entre factores extrínsecos (es decir, estacionales) e intrínsecos (es decir, genéticos, neurales, endocrinos). )
factores que afectan la respuesta inmune. Entre los ecoinmunólogos, ha habido una tendencia creciente a utilizar múltiples ensayos
funcionales para estimar la fuerza combinada de las diferentes porciones del sistema inmunitario.Adamo 2012 ). Otras medidas, como
los patrones de comportamiento o los representantes de la condición fisiológica, pueden ayudar a estimar la resistencia a la
enfermedad. Uno de los primeros estudios de un mamífero de Argentina para medir múltiples parámetros bioquímicos y fisiológicos
(recuento de células sanguíneas, fracciones de proteínas séricas y masa del bazo) y relacionar estos parámetros con diferencias en sexo,
condición corporal, estado de preñez y estación fue realizado en carpinchos de vida libre ( Eberhardt et al. 2015 ). En cautiverio, los
capibaras con restricción de alimentos mostraron una peor condición corporal, un mayor recuento de eosinófilos y un menor recuento de
helmintos que los animales de control ( Eberhardt et al. 2013).). Por el contrario, entre los animales de vida libre, la condición corporal
se asoció negativamente con los recuentos de eosinófilos. Estas comparaciones subrayan la importancia de los datos fisiológicos de las
poblaciones silvestres como referencia para las manipulaciones experimentales realizadas en condiciones más controladas (es decir,
entornos en cautiverio).
Los análisis multivariados de los factores asociados con la prevalencia de estados inmaduros de la garrapata A. triste en uno de sus
principales huéspedes en Argentina, el roedor A. azarae ( Colombo et al. 2015a ), revelaron asociaciones significativas entre la carga de
larvas de garrapata y varios factores ambientales , incluida la presencia de ganado. Este resultado subraya la importancia de considerar
las implicaciones ecoepidemiológicas de las prácticas agrícolas humanas en la dinámica de parásitos como A. triste, que es el vector del
patógeno humano Rickettsia parkeri en el cono sur de América del Sur. Más recientemente, Merlo et al. (2018) exploró la influencia de
la condición del individuo C. talarumde la magnitud de la respuesta inflamatoria inducida por PHA. Sus resultados proporcionan
evidencia adicional de que el parasitismo, la condición reproductiva y los recuentos de leucocitos afectan la respuesta a este desafío, que
es una de las pruebas más utilizadas para evaluar la inmunocompetencia en especies silvestres de mamíferos.
En resumen, los estudios ecoinmunológicos realizados hasta la fecha en mamíferos argentinos han generado múltiples
conocimientos nuevos sobre los factores que dan forma a la variación en la respuesta inmune en especies silvestres en sus hábitats
naturales. Además, estos estudios han contribuido a mejorar las estrategias de conservación de las especies sujetas a amenazas de
enfermedades, como los monos aulladores marrones ( Alouatta guariba clamitans ) y la susceptibilidad a la fiebre amarilla ( Agostini et
al. 2014 ; Moreno et al. 2015 ). La aplicación de principios ecoinmunológicos también ha contribuido a un mayor conocimiento de la
dinámica huésped-parásito que involucra especies de interés para la salud pública, como las relaciones entre A. triste , que
transmite Rikettsia, y su huésped principal, el roedor A. azarae ( Colombo et al. 2015b ). Finalmente, estos estudios han proporcionado
información importante sobre el papel de las especies silvestres como vectores de enfermedades que afectan a los animales domésticos
( Marcoppido et al. 2010 ).
DIRECCIONES FUTURAS
Realizar una revisión sobre el desarrollo y grado de avance de una determinada disciplina científica es informativo por muchas
razones. Al evaluar el grado de comprensión actual de un tema, se pueden identificar preguntas y líneas de investigación que necesitan
un mayor desarrollo. Además, estos esfuerzos ayudan a reconocer el valor de disciplinas específicas, como el papel de la fisiología
ecológica en la comprensión de las respuestas individuales a las condiciones ambientales cambiantes y los impactos asociados sobre el
estado, la gestión y la conservación de la población. Como resultado, revisiones como esta nos permiten llevar a cabo una investigación
más sólida y contribuir a un mayor conocimiento de los métodos y herramientas necesarios para preservar la biodiversidad. En suma, la
revisión periódica de las disciplinas biológicas debería facilitar la ampliación del conocimiento científico, la conservación de nuestra
fauna,
Hasta la fecha, los estudios de la fisiología ecológica de los mamíferos argentinos se han centrado solo en un número limitado de
especies. No es sorprendente que la representación taxonómica sea particularmente limitada para temas conceptuales más nuevos, como
la inmunología ecológica. Sin embargo, incluso temas más establecidos, como la energía, se han explorado principalmente en roedores,
lo que probablemente refleja los desafíos asociados con el monitoreo de muchos linajes de mamíferos en sus hábitats naturales o el
establecimiento de esas especies en el laboratorio. Los estudios futuros se beneficiarán de la inclusión de una diversidad más amplia de
taxones de mamíferos como sujetos de estudio. Esta diversidad mejorada permitirá una mayor comparación entre especies, lo que
facilitará nuestra comprensión de los roles de la historia de vida, el hábitat y la filogenia en la fisiología ecológica.
Los estudios de campo y de laboratorio son complementarios y, juntos, permiten una comprensión más completa de los factores que
afectan la fisiología ecológica de los animales. Si bien no todas las especies de mamíferos son aptas para el alojamiento en cautiverio, se
puede hacer más para integrar los datos de las poblaciones de vida libre con la información obtenida en condiciones más
controladas. Tales esfuerzos son importantes porque generan información valiosa sobre el desempeño en ambos tipos de escenarios; los
contrastes entre conjuntos de datos son a menudo particularmente informativos con respecto a los factores que afectan los aspectos
fisiológicos y otros de la función del organismo.
En todos los entornos, el uso de múltiples biomarcadores es esencial para caracterizar el perfil fisiológico de un organismo. Esto
incluye la evaluación de la condición corporal, la salud y los parámetros de estrés, todos los cuales pueden influir en las respuestas
fisiológicas específicas discutidas aquí. Los estudios de mamíferos argentinos han comenzado a utilizar múltiples indicadores de
condición, reconociendo que su interdependencia refleja su papel como componentes reguladores de un sistema fisiológico único y
unificado. Instamos a que este esfuerzo se amplíe para mejorar nuestra comprensión de los diversos factores que impulsan la variación
observada en el uso de energía, la capacidad de respuesta inmunológica y la capacidad para hacer frente a situaciones estresantes entre
los miembros de los mamíferos de vida libre en sus hábitats naturales.
Expresiones de gratitud
Deseamos dedicar este aporte a la Dra. Cristina Busch, quien fundó el Laboratorio de Ecofisiología de la Universidad de Mar del
Plata. Agradecemos a todos los miembros del Laboratorio. Estamos muy agradecidos con los editores por invitarnos a participar en este
número especial de Mastozoología Noetropical y especialmente con Eileen A. Lacey por sus útiles comentarios sobre una versión anterior
del manuscrito.
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