Traducido del afrikáans al español - www.onlinedoctranslator.com Avances Ambientales 8 (2022) 100204 Listas de contenidos disponibles enCienciaDirecta Avances Ambientales revista Página de inicio:www.sciencedirect.com/journal/environmental-advances Fitorremediación de metales pesados tóxicos porbrasicáceasplantas: un enfoque bioquímico y fisiológico Gabriel Antonio Bortoloti*, Daniel Barón* Laboratorio de Fisiología y Bioquímica Vegetal, Centro de Ciencias Naturales (CCN), Universidad Federal de São Carlos (UFSCar), campus Lagoa do Sino Po. Box-094, 18290- 000 Buri, Estado de São Paulo, Brasil INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN Palabras clave: La contaminación de suelos y cuerpos de agua por metales pesados (HM) tóxicos como cadmio (Cd), cromo (Cr), mercurio (Hg), arsénico brasicáceas (As), plomo (Pb) y zinc (Zn), es un problema ambiental importante. inquietud. Fitorremediación por género botánicobrasicáceassurge Rutas de fitorremediación Modelos de plantas Fisiología de las plantas Lo último Metal pesado tóxico como una técnica importante, en la que se utilizan plantas para descontaminar estas áreas.brasicáceasspp. se reportan como potenciales fitorremediadores e hiperacumuladores nuestro objetivo fue dilucidar el uso potencial fisiológico y bioquímico de diferentes especies pertenecientes al género Brassica para biorremediar y tolerar los efectos nocivos de estos contaminantes ambientales sobre su metabolismo. Ya que estas especies presentan procesos de fitorremediación eficientes, tales como fitovolatilización, fitoestabilización y fitoextracción. Estas especies también tienen procesos fisiológicos que ayudan a la absorción, translocación y acumulación de HM tóxicos en orgánulos celulares de baja actividad, además de un mecanismo de defensa enzimático y no enzimático eficiente que atenúa el daño oxidativo inducido por la sobreproducción de especies reactivas de oxígeno. (ROS). Además de los mecanismos enzimáticos y no enzimáticos, nuestra revisión también es un esfuerzo por recopilar la información dispersa sobre otras técnicas de asistencia a la fitorremediación, como el uso de agentes quelantes y acidificantes, la selección de cultivares tolerantes y la ingeniería genética. Si bien se reportan técnicas para el manejo y disposición de la biomasa obtenida luego del proceso de fitorremediación, este tema aún carece de estudios que presenten un consenso respecto a qué técnicas son más seguras, eficientes y económicamente viables. Fitorremediación de HM tóxicos por este tema aún carece de estudios que presenten un consenso sobre qué técnicas son más seguras, más eficientes y económicamente viables. Fitorremediación de HM tóxicos por este tema aún carece de estudios que presenten un consenso sobre qué técnicas son más seguras, más eficientes y económicamente viables. Fitorremediación de HM tóxicos porbrasicáceasespecie es, una técnica promisoria, sin embargo, la necesidad de más estudios encaminados a técnicas agronómicas que ayuden en la producción de biomasa vegetal alta, tolerancia y estructuración de la red de hiperacumulación de estos contaminantes, de modo que su aplicabilidad y factibilidad pueda ser utilizada para áreas más grandes ( zonas de cultivo). CCA CI CK Dhar DTPA mi SED EDTA mih FM Fo vf Abreviatura Automóvil club británico ALA AMF Asolamente Ácido acético δ-aminolevulinato Hongos micorrízicos arbusculares Tasa fotosintética neta Ascorbato APX peroxidasa Como un Ácido ascórbico HACHA auxina BAF BR California GATO CAX Factor de bioacumulación brasinoesteroide Ácido cítrico Georgia catalasa GPOX Proteínas intercambiadoras de cationes Capacidad de intercambio de cationes CO2concentración en la cámara subestomática Citoquininas Dehidroascorbato reductasa Ácido dietilentriaminopentaacético Transpiración Ácido etilendiaminosuccínico Ácido etilendiaminotetraacético Potencial redox Máxima fluorescencia Fluorescencia inicial variable de fluorescencia giberelina Peróxido de glutation * Autor correspondiente. Correos electrónicos:[email protected] (GA Bortoloti),[email protected] (D. Barón). https://doi.org/10.1016/j.envadv.2022.100204 Recibido el 14 de diciembre de 2021; Recibido en forma revisada el 12 de febrero de 2022; Aceptado el 24 de febrero de 2022 Disponible en Internet el 25 de febrero de 2022 2666-7657 / © 2022 El (los) autor(es). (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/). Publicado por Elsevier Ltd. Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY-NC-ND GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 GRAMO Glutatión reductasa biodisponibilidad en la solución del suelo y puede promover la secreción de ácidos orgánicos ( gramos conductancia estomática Wang et al., 2017) y biosurfactantes (Araújo et al., 2019). Después de la absorción, estos metales Glutatión reducido pueden ser translocados por los vasos del xilema a los órganos de las células vegetales para su Glutatión s-transferasa Peróxido de hidrógeno desarrollo o almacenamiento.Rubio et al., 2020). Metales pesados pueden ayudar en la translocación de estos iones metálicos a las partes aéreas de las ácido indolacético plantas, como metalotioneínas (MT), glutationes (Shah y Daverey, 2020) y fitoquelatinas jazmonato (PC). Las PC se informan como tioles de bajo peso molecular responsables del transporte Ácido málico de iones metálicos desde el complejo PC-metal al almacenamiento (Mohamed et al., 2012 Monodehidroascorbato reductasa Metalotioneínas ). A menudo, las especies de plantas almacenan estos iones tóxicos en los órganos de las Ácido oxálico vacuolas (Pinto et al., 2014). AlgunosbrasicáceasLas especies tienen una alta capacidad Fitoquelatinas para almacenar estos iones, y se les conoce como 'hiperacumuladores' (Chaudhry et al., Promotores de crecimiento vegetal 2020). Aunque se informa que algunas brasicáceas son hiperacumuladoras, las altas Reguladores del crecimiento concentraciones de HM tóxicos perjudican el metabolismo de la planta.Du et al., 2020). GSH GST H2O2 HM AIA SÍ MAMÁ MDAR MT OA PC PGP brasicáceasLas especies también son capaces de sintetizar algunas sustancias que células vegetales que causan menos daño a los procesos bioquímicos, como en las reguladores de crecimiento VAINA vegetal Peroxidasa OPP PSI PSII qA qB ROS polifenol oxidasa Fotosistema I Fotosistema II Quinona A La literatura indica que los HM tóxicos pueden afectar la absorción de nutrientes en Brassica junceayBrassica rapa(nabo), principalmente debido a la competencia por los sitios comunes de unión enzimática, según lo informado por Feigl et al. (2016). Además, se informa que las concentraciones de metales tóxicos Quinona B pueden dañar la estructura celular (Amari et al., 2017), estado hídrico de la planta ( Especies reactivas de oxígeno Sabir et al., 2020), intercambio de gases fotosintéticos y foliares (Ayyaz et al., 2020; CÉSPED Superóxido dismutasa Mancilla-Leytón et al., 2016). Sin embargo, varios estudios de investigación ejército de reserva Ácido tartárico muestran quebrasicáceastienen un interesante y eficiente mecanismo de defensa factor de translocación antioxidante enzimático y no enzimático, capaz de atenuar los efectos nocivos de índice de tolerancia las especies reactivas de oxígeno (ROS), generadas por el exceso de concentración TF TI de HM tóxicos (Dawood y Azooz, 2019;Rathika et al., 2021). 1. Introducción Las principales enzimas del sistema de defensa enzimático incluyen; superóxido dismutasa (SOD), catalasa (CAT), ascorbato peroxidasa (APX), peroxidasa (POD), glutatión peroxidasa (GPOX) y polifenol oxidasa (PPO), glutatión reductasa (GR), glutatión s-transferasa (GST), deshidroascorbato reductasa (DHAR) y monodehidroascorbato reductasa (MDAR) (Soares et al., 2019). El sistema enzimático actúa como primera línea de defensa antioxidante; sin embargo, en condiciones de estrés prolongado pueden utilizarse otros mecanismos no enzimáticos, como la síntesis de ácido ascórbico (AsA), glutatión reducido (GSH),α-tocoferol, carotenoides, poliaminas, flavonoides, fenoles y prolinas (Gill et al., 2011;Yan et al., 2016). Además, varios estudios apuntan a manejar técnicas que puedan mejorar la tolerancia a metales tóxicos en elbrasicáceas género (Rizwan et al., 2016). La contaminación del suelo y de los cuerpos de agua se ha convertido constantemente en una amenaza grave, debido al aumento de los niveles de metales pesados (HM) que se producen a partir de la actividad industrial humana (Sarwar et al., 2017;Singh et al., 2021). Los HM, como el cadmio (Cd), el cromo (Cr), el mercurio (Hg), el arsénico (As), el plomo (Pb) y el zinc (Zn), no son biodegradables y pueden persistir en el medio ambiente durante períodos prolongados; hacer que los suelos no sean aptos para el cultivo (Shah y Daverey, 2020). Además, algunos metales son altamente tóxicos para los humanos, incluso en concentraciones de iones traza, como Cd y Pb (Rizwan et al., 2018). La literatura indica varias técnicas de remediación disponibles para suelos contaminados, tales como vitrificación, lavado con ácido, remoción de suelo y fitorremediación ( Rostami y Azhdarpoor, 2019). Las técnicas más efectivas parabrasicáceasLa fitorremediación son el uso de La fitorremediación es una biotecnología amigable con el medio ambiente, capaz de preservar las características físicas del suelo y altamente rentable, en comparación con otras técnicas de remediación (Shah y Daverey, 2020). La literatura informa sobre varios modelos de cultivos y técnicas para calcular la rentabilidad de la fitorremediación; algunos autores informan una mayor eficiencia y menores costos financieros involucrados en la eliminación de metales pesados tóxicos del suelo (As, Cd y Pb), en comparación con otras técnicas de remediación. Para más detalles, recomendamos leer (Wan et al. 2016), donde se aclara más el «Cálculo de la relación coste-beneficio de la tecnología de fitorremediación para suelos contaminados con metales pesados». Varias especies de plantas pertenecientes a labrasicáceasgénero son tolerantes a los efectos tóxicos de los HM y, en consecuencia, son de interés para su uso en fitorremediación (Kaur et al., 2017).brasicáceasespecies pueden realizar la fitorremediación de HM a través de mecanismos fisiológicos, como la fitovolatilización (Kumari et al., 2020), fitoestabilización ( Kumar Yadav et al., 2018), y fitoextracción (Sarwar et al., 2017). reguladores del crecimiento vegetal (PGR), promotores del crecimiento vegetal (PGP), agentes quelantes y acidificantes, y métodos genéticos y de fitomejoramiento (Rizwan et al., 2016;Sarwar et al., 2017). Es importante señalar que luego de la acumulación de contaminantes, la biomasa vegetal obtenida se desecha adecuadamente para evitar contaminaciones secundarias (Rizwan et al., 2018). Aunque muchos investigadores han analizado la eliminación de contaminantes ambientales mediante procesos de fitorremediación, los mecanismos de eliminación y la tolerancia aún no se han evaluado exhaustivamente. En esta extensa revisión, presentamos y discutimos los avances actuales con respecto a la fitorremediación de HM tóxicos porbrasicáceasspp., con énfasis en los procesos bioquímicos vegetales y en las estrategias fisiológicas que presentan las plantas de este género para biorremediar y tolerar los efectos nocivos de estos contaminantes ambientales sobre su metabolismo. Desde un punto de vista holístico y crítico, sacamos a la luz datos experimentales recientes (en su mayoría publicados en los últimos 10 años, en revistas de relevancia internacional), basados en una búsqueda continua de términos de indexación, como i) 'fitorremediación'; ii) ' brasicáceas'; iii) 'metales pesados'; iv) 'metales tóxicos'; iv) 'efectos fisiológicos'; vi) 'estrés oxidativo'; vii) 'hiperacumulación'; viii) 'especies reactivas de oxígeno'; ix) 'crecimiento vegetativo'; yx) 'translocación. Nuestro objetivo fue dilucidar el potencial fisiológico y bioquímico, en cuanto al uso de diferentes especies pertenecientes al génerobrasicáceaspara la fitorremediación de varios HM tóxicos. En bajas concentraciones, ciertos HM son esenciales para el desarrollo de las plantas y su ciclo de vida, por ejemplo, Zn, importante para la actividad de varias enzimas, como la superóxido dismutasa, y el níquel (Ni), componente de la enzima ureasa, responsable, importante para el metabolismo de la urea. en plantas (Taiz et al., 2015). Sin embargo, las altas concentraciones de estos HM esenciales y otros HM no esenciales (p. ej., Cd) son tóxicos para las plantas y pueden afectar los procesos bioquímicos y morfofisiológicos (Thakur et al., 2016). La absorción iónica de las raíces está influenciada por los HM. 2 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 medioambiente (Shah y Daverey, 2020). La fitorremediación se lleva a cabo por diferentes vías fisiológicas de las plantas, como la fitovolatilización, la fitoestabilización o la fitoextracción (HIGO. 1) (Sarwar et al., 2017). Un breve contexto de la contaminación por metales pesados tóxicos y la fitorremediación La intensificación de las actividades antrópicas relacionadas con la minería, la industrialización, la agricultura, la urbanización y sus procesos de transporte, la construcción civil y la disposición incorrecta de desechos, ha contribuido a la contaminación de suelos, ríos y aguas subterráneas por metales pesados. Estos contaminantes incluyen Cd, Cr, Hg, As, Pb y Zn (Sarwar et al., 2017). Además, otros procesos naturales, como las erupciones volcánicas y la meteorización de las rocas, contribuyen al aumento de las concentraciones de MP en los agroecosistemas (tabla 1). (Shah y Daverey, 2020). Para más detalles, recomendamos leermerian (1984)'Introducción a la química ambiental y los ciclos globales del cromo, níquel, cobalto, berilio, arsénico, cadmio y selenio, y sus derivados' y Alí et al. (2019)'Química ambiental y ecotoxicología de metales pesados peligrosos: persistencia ambiental, toxicidad y bioacumulación'. 3.1. Estrategias de fitorremediación: fitovolatilización La fitovolatilización se refiere a la capacidad de las especies de plantas para absorber y convertir los contaminantes en formas menos tóxicas y volátiles y, posteriormente, liberarlos a la atmósfera a través de la transpiración de las plantas.Kumari et al., 2020). Esta técnica se utiliza para contaminantes inorgánicos como Hg, selenio (Se) y As (Kumar Yadav et al., 2018). De acuerdo aMoreno et al. (2008), después de suministrar diferentes concentraciones de Hg en condiciones hidropónicas,B. junceaacumuló este HM tóxico en su sistema radicular y luego lo liberó al ambiente externo (alrededor de la raíz) en forma de vapor (Hg0). En estoB. chinensis, misma especie vegetal, la literatura también indica que existe una acumulación de Se en las raíces y su posterior liberación en la rizosfera (Wang et al., 2022). Debido a la naturaleza no biodegradable de estos HM, pueden persistir en el Los procesos de oxidación-reducción, tanto para el Hg como para el Se, suelo durante muchos años y la contaminación a largo plazo conduce a la ocurren en la región de la rizosfera, en la que se produce la formación de formas degradación de la microbiota y la fertilidad del suelo (Shah y Daverey, 2020). Los volátiles y menos tóxicas, como la conversión de Hg bivalente2+a Hg0, que se HM como Cd, Pb, Cr y As son altamente tóxicos para los animales y pueden tener produce a partir de la relación comensal entre varias bacterias (que viven tanto en posibles implicaciones para la salud humana; ya que son cancerígenos y nocivos el suelo como en el agua) resistentes a estos contaminantes (Moreno et al., 2008). para los sistemas nervioso y endocrino, incluso en bajas concentraciones (Rizwan En ambientes acuáticos, los estudios demostraron que algunas algas et al., 2018). Sin embargo, la literatura reporta algunas técnicas para la (dependiendo o no de la luz), comoEuglenapueden ayudar a las raíces de las descontaminación ambiental de estos metales potencialmente tóxicos, como la plantas con los procesos de reducción y conversión de HM (Inviernos et al., 2017). fitorremediación (Cameselle y Gouveia, 2019). Aunque algunos autores indican que la estrategia de fitovolatilización no contribuye a un aumento significativo de las concentraciones de contaminantes atmosféricos, la literatura la reporta como una técnica “contradictoria”. Esto se debe a que transfiere el HM tóxico del sustrato a la atmósfera, sin control sobre su migración a otras áreas (Cristaldi et al., 2017). Luego de este proceso de volatilización, los HM tóxicos liberados y dispersos en la atmósfera pueden precipitar y volver a contaminar el ambiente; por lo tanto, se considera una técnica con 'efectos temporales' (Sarwar et al., 2017). Ciertas especies de plantas son potencialmente tolerantes a los efectos tóxicos de los HM, estos incluyen el girasol (Helianthus annusL.) (Rizwan et al., 2016), sorgo [Sorgo bicolor(L.) Moench] (Feng et al., 2018), maíz (zea maysL.) (Rizwan et al., 2017), y plantas de la familia botánica Brassicaceae, especialmente las pertenecientes al génerobrasicáceas, que es un modelo interesante para la fitorremediación (Kaur et al., 2017). La fitorremediación es una técnica de descontaminación ambiental realizada en el lugarutilizando especies de plantas para minimizar los efectos tóxicos de los contaminantes en el agua, el suelo y el aire. Esta biotecnología ha surgido como una opción alternativa para la descontaminación ambiental, ya que se diferencia 3.2. Estrategias de fitorremediación: fitoestabilización de los métodos de remediación físico-químicos. Dichas técnicas incluyen la La fitoestabilización o fitoinmovilización es la reducción de la movilidad y/o biodisponibilidad de las MP en el suelo, ya sea por sorción, precipitación, complejación o alteración de la valencia del metal en la rizósfera (Alí; Khan y Sajad, 2013). Esta técnica es eficiente para suelos contaminados con Pb, As, Cd, Cr, Cu y Zn (Kumar Yadav et al., 2018). vitrificación (altas temperaturas), el lavado con ácido y la remoción del suelo del área, todas las cuales tienen costos asociados más altos y afectan la fertilidad del suelo y la biodiversidad (Yan et al., 2019). Sin embargo, la técnica de fitorremediación tiene algunas limitaciones, como el lento crecimiento de las plantas y baja producción de materia seca, mayor tiempo de proceso para una remediación efectiva, además de daños bioquímicos y morfofisiológicos y, debido a estas condiciones, faltan estudios sobre la aplicabilidad. de fitorremediación en áreas de cultivo ( Farraji et al., 2016;Sarwar et al., 2017). De acuerdo aVisconti et al. (2020), los suelos con antecedentes de actividad minera generalmente tienen altas concentraciones de As, Cd, Pb y Zn; y esoB. junceamuestra una alta eficiencia en la fitoestabilización de As, Cd y Pb. Los mismos autores analizaron el 'Factor de Translocación' (FT), postulado como la 3. Estrategias de fitorremediación relación entre la cantidad de iones tóxicos HMs trasladados del suelo a los brotes. Aunque todos los metales evaluados tuvieron un TF<1.0,B. junceaespecies La literatura indica que las vías de fitorremediación se llevan a cabo por diferentes mecanismos fisiológicos, que ayudan a las plantas a remediar metales y/o mitigar los efectos tóxicos dañinos en el medio ambiente. tuvieron una mayor acumulación de Zn en los brotes. Estos autores observaron que la TF de Zn fue superior a los valores de As, Cd y Pb. De esta forma, las plantas con valores más bajos de TF (TF< 1.0) tienen menos capacidad para translocar HM de las raíces a los brotes, y pueden ser más eficientes en la fitoinmovilización de HM en la rizosfera (Feigl et al., 2016). tabla 1 Fuentes globales de metales pesados (cromo, níquel, arsenio y cadmio) en el medio ambiente. Fuente cr Ni Como Discos compactos Emisiones volcánicas pequeña pequeña 1,0% 1,0% meteorización de rocas 15,0% 15,0% 16,0% 4,0% y suelos Emisión de general 3,0% 2,0% 17,0% Es importante tener en cuenta que, a diferencia de otras técnicas de fitorremediación, la fitoestabilización no pretende remediar los contaminantes del Autor suelo, sino mejorar la acumulación o precipitación de MP en la rizosfera para reducir la contaminación de las aguas subterráneas (Mahar et al., 2016). Adaptado de merian (1984) 3.3. Estrategias de fitorremediación: fitoextracción 17,0% mineral y metal La literatura señala a la fitoextracción como la estrategia de fitorremediación producción Emisión de metal 60,0% 30,0% 14,0% 17,0% más importante, debido a la capacidad de las especies vegetales de captar, transportar y acumular HM tóxicos en estructuras aéreas, especialmente en utilizar Otras emisiones 22,0% 53,0% 52,0% 58,0% órganos de cosecha (Sheoran y Poonia, 2016). La eficiencia de 3 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 HIGO. 1.Representación esquemática de las estrategias de fitorremediación de metales pesados tóxicos utilizadas porbrasicáceasespecies: fitovolatilización, fitoextracción y fitoestabilización. la fitoextracción depende de la morfología de la planta y aspectos fisicoquímicos del iones en comparación con suelos arenosos), humedad del suelo, potencial redox suelo, como el pH, la capacidad de intercambio catiónico (CIC), el potencial de (Eh), la capacidad de intercambio catiónico (CEC) y el pH. La literatura reporta que oxirreducción, la textura y la biodisponibilidad de HM (Alí; Khan y Sajad, 2013). el pH es el factor más importante para la biodisponibilidad y absorción de estos iones por parte de las raíces (Shah y Daverey, 2020). Generalmente, con una Las especies de plantas utilizadas para la fitoextracción deben tener características específicas, como alta tasa de crecimiento, producción de biomasa, procesos fáciles de disminución en el pH, hay un aumento en la biodisponibilidad de HM en la cultivo y cosecha, capacidad de hiperacumulación de HM tóxicos, valores más altos de TF solución del suelo, debido a la desorción de estos iones de las superficies de los y tolerancia a los efectos tóxicos generados por la absorción de contaminantes (Cristaldi coloides (Sheoran y Poonia, 2016)Xue et al. (2012). observó que la absorción de et al., 2017;Mahar et al., 2016). VariosbrasicáceasLos cultivos se presentan como HM tóxicos enB. pekinensissiguió el orden de Cd>zinc>Ni>cobre>Pb, y enB. potenciales fitoextractores de MPs (Tabla 2). oleraceaera Zn>Ni>Discos compactos>cobre>Pb. Los autores concluyeron que, aunque la concentración de Pb era 170 veces mayor que la de Cd, la absorción de metales por parte de las plantas depende principalmente de su biodisponibilidad. 4. Captación iónica de metales pesados Algunos HM pueden ser esenciales para el crecimiento y el ciclo de vida de las Inicialmente, para que se produzca la absorción iónica por los transportadores de plantas, principalmente porque están relacionados con funciones metabólicas. Por proteínas del plasmalema en las raíces, los elementos químicos deben penetrar en la ejemplo, la activación enzimática por iones Zn y manganeso (Mn), y la presencia de interfaz suelo-raíz a través del simplasto (plasmodesmos) y/o a través del apoplasto Ni en la enzima ureasa, que es responsable de la homeostasis de la urea celular ( (entre los espacios libres de la pared celular) (Liu et al., 2011). Además de la Taiz et al., 2015). Sin embargo, cantidades tóxicas de metales esenciales y otros biodisponibilidad en la solución del suelo, la literatura informa que otros factores metales no esenciales, como el Cd, pueden ser perjudiciales para algunos también influyen en la absorción de HM por las plantas, como la toxicidad de los metales procesos morfofisiológicos y bioquímicos de las plantas (Thakur et al., 2016). La (Naser et al., 2018), y el uso de otras estrategias metabólicas; por ejemplo, la asociación absorción de estos iones por las plantas ocurre con iones ligeramente solubles en con microorganismos. la solución del suelo (Marschner, 2011; Shah y Daverey, 2020) 4.1. Ácidos orgánicos La biodisponibilidad de los metales tóxicos para las plantas está relacionada con factores asociados al suelo, como la textura (los suelos arcillosos retienen más HM tóxicos Los ácidos orgánicos pueden ser liberados por microorganismos asociados con las raíces de las plantas (por ejemplo, bacterias) y juegan un papel importante en el Tabla 2 secuestro, absorción, transporte y tolerancia de HM. Ejemplos de ácidos orgánicos que Especies potenciales fitoextractores de metales pesados de labrasicáceasgénero. ayudan a aumentar la biodisponibilidad de los HM son el ácido glucónico, el ácido Especies Metal pesado Autores tartárico, el ácido cítrico, el ácido húmico, el ácido málico y el ácido oxálico (Shah y Brassica napusl zinc Belouchrani et al. (2016) Zaheer et al. (2015) Zhang; Xiao y Wu (2020) Zhang et al. (2018) Chaudry et al. (2020) Du et al. (2020) chibo; Batty y Bartlett (2013) Feigl et al. (2015) Gurajala et al. (2019) Irfan; Ahmad y Hayat (2014) NavarroLeón et al. (2020) Rodríguez-Vila et al. (2014) Chen et al. (2020) Daverey, 2020). En general, estos ácidos pueden unirse a los iones HM en la solución del cobre Discos compactos Brassica junceal zinc cobre Discos compactos Ni suelo, formar reacciones de complejación y volverse más disponibles para la absorción por las raíces.Wang et al., 2017). Además, estos compuestos acidifican el medio y solubilizan fracciones no lábiles de HM, proporcionando una mayor disponibilidad de iones metálicos en la solución del suelo (Shahid et al., 2017). Afshan et al. (2015)observado en estudios previos que la absorción y acumulación de Cr en las raíces y brotes deB. napus(las plantas de canola) aumentaron proporcionalmente a las diferentes dosis de Cr suministradas a las plantas. Según estos autores, la aplicación de ácido cítrico proporcionó una mayor captación de Cr en comparación con los controles. Así, los autores concluyeron USTED Brassica rapal Discos compactos zinc Navarro-León et al. (2020) Navarro-León et al. (2019) que la mayor absorción de Cr porB. napusestá relacionado con la inducción del aumento de la biomasa vegetal, proporcionada por la acción de 4 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 como azufre (S), nitrógeno (N) u oxígeno (O) (Ozyigit et al., 2020). La molécula quelante cede su ion con menor actividad química, para formar un complejo unido a otro ion HM; reduciendo así su potencial fitotoxicidad. Las plantas con mayor potencial para la fitorremediación pueden sintetizar algunas moléculas y/o polipéptidos importantes, incluyendo metalotioneínas, glutationes y fitoquelatinas que ayudarán en la absorción y transporte de HM (Shah y Daverey, 2020). ácido cítrico; lo que sugiere una mayor acumulación y tolerancia a los iones Cr. Además, la disminución del pH del suelo (aumento de la biodisponibilidad de iones en la solución del suelo) promueve cambios en las características morfológicas de las raíces, como volumen, área superficial y diámetro promedio. 4.2. Biosurfactantes 5.1.1. Metalotioneínas (MT) Los biosurfactantes son metabolitos secundarios producidos por Las metalotioneínas (MTs) son polipéptidos formados por un alto contenido de cisteína y se originan a partir de la activación del sistema antioxidante, regulación de metaloenzimas y transcripción génica; se forman al unirse con iones metálicos, como Cu, Cd y Zn. Los MT de las plantas son una defensa natural y se clasifican en cuatro tipos, con distintos patrones de expresión temporal y espacial. el tipo 1MONTEel gen es más abundante en raíces que en partes aéreas; el tipo 2MONTEel gen se expresa más en los tejidos aéreos; el tipo 3MONTEel gen se expresa en altos niveles en hojas o frutos en la etapa de maduración; y el tipo 4MONTEEl gen está restringido al desarrollo seminífero (Yu et al., 2019). La col china (Brassica campestrisL.var.chinensis) plántulas cultivadas bajo diferentes dosis de Cd y Cu mostraron que la expresión de laBcMT1fue inducido tanto por Cd como por Cu, mientras que el BcMT2El gen fue inducido solo por el microorganismos, principalmente por bacterias, comoPseudomonas aeruginosa, Bacillus subtilis yLactobacillusespecies. Estos organismos ayudan a la desorción de iones tóxicos HMs presentes en la matriz del suelo, lo que mejora la solubilización, movilización y biodisponibilidad de estos iones para las plantas (Shah y Daverey, 2020). Las principales clases de biosurfactantes incluyen glicolípidos, lipopéptidos, fosfolípidos, ácidos grasos, lipoproteínas y compuestos poliméricos particulares. Araújo et al., 2019). PreviamenteMa et al. (2015)inoculadopsicobactersp. SRS8 en B. juncea(mostaza marrón) plántulas cultivadas en suelos contaminados con Zn, Ni y Fe; estos autores reportaron variación en la movilidad de estos metales en el suelo y partes aéreas. Los autores concluyeron que, independientemente de la inoculación, hubo una disminución en la concentración de los tres contaminantes en el suelo, justificado por el hecho de queB. junceaes una planta con potencial fitoextractor. suministro de Cd (lv et al. 2013). Estos autores concluyeron que las proteínas MT1 Sin embargo, en los tratamientos con inoculación radicular, hubo una mayor reducción en las concentraciones de Ni y Zn, en comparación con el testigo no inoculado. Estos resultados sugieren que la simbiosis entre y MT2 están relacionadas con la tolerancia o intolerancia a la acumulación de Cd B. junceay pueden producirse bacterias, lo que hace que la absorción de Ni y Zn sea más otros orgánulos. en las plantas, principalmente por la quelación que realizan en el citoplasma; lo que evita que estos HMs interactúen con los componentes citoplasmáticos y/u Por otro lado, las proteínas MTs están relacionadas con la tolerancia y eficiente. Estos autores también concluyeron que la disminución en la absorción de Fe en plantas inoculadas conpsicobactersp. SRS8 en comparación con el control no inoculado, acumulación de Cu en los brotes. Los iones Cu están relacionados con funciones posiblemente se debió a las altas concentraciones de Ni biodisponible, y la competencia catalíticas y estructurales en el crecimiento y desarrollo de las plantas; por lo entre Ni y Fe por un sitio de unión específico puede causar una disminución en la tanto, es necesaria una mayor absorción y acumulación para mantener el absorción de Fe por parte de las plantas. equilibrio entre la expresión de la proteína MT y la disponibilidad del metal para la planta. Esta relación posiblemente se deba a la sobreexpresión de estas proteínas Por lo tanto, estos informes científicos anteriores nos permiten especular que las plantas adoptan diferentes estrategias de fitorremediación para absorber diferentes y, en consecuencia, a un aumento del Cu complejado, lo que reduce la actividad de tipos de iones HM. Después de la absorción de estos contaminantes, los iones pueden estos iones libres en el citoplasma (Lv et al., 2013). Con respecto aB. napusplántulas expuestas a As,Pan et al. (2018) encontraron trasladarse a diferentes órganos de las células vegetales. resultados similares en la expresión de laMONTEgenes familiares bajo As3+ disponibilidad, en la que elBnaMT3Cgen ayudó a inducir mejores respuestas al estrés generado por HM. Por lo tanto, el enfoque actual nos permite especular que la estimulación delMONTEla expresión génica de la familia está relacionada con el tipo de absorción de iones HM por parte de las raíces; y su capacidad para tolerar y/o acumular As, para lograr el 'equilibrio' entre la expresión proteica y la biodisponibilidad del metal. 5. Translocación de iones de metales tóxicos El mecanismo integral que subyace a la translocación de HM tóxico es de mayor interés para la fitorremediación. Este mecanismo incluye la fitovolatilización y la fitoextracción, las cuales requieren la transferencia de iones HM de las raíces a los brotes de las plantas (Rubio et al., 2020). La relación entre la cantidad de HM tóxicos que se mueven de las raíces a los brotes se describe porChen et al. (2020)como el 'Factor de Translocación' (TF) (Fórmula 1). TF = Brote Cmetal/Craíz de metal 5.1.2. Glutatión y Fitoquelatinas El glutatión es una molécula que contiene tripéptidos tioles, cuya formación es catalizada por las enzimas γ-glutamilcisteína sintasa y glutatión sintasa. Estas enzimas juegan un papel importante en la homeostasis redox, a través de acciones contra el daño oxidativo generado por los metales pesados (Buchanan et al., 2015). En general, el glutatión es un precursor de las fitoquelatinas y juega un papel importante, junto con los agentes quelantes, en la desintoxicación de los radicales libres generados por la presencia de HM tóxicos dentro de las células (Ozyigit et al., 2020). En el informe deZlobin et al. (2017), los autores revelaron que los iones Cu reaccionaron rápidamente con el glutatión enB. napus. En este mismo estudio, los autores observaron que el glutatión jugó un papel pequeño en la quelación de Zn en raíces de canola, probablemente porque este ión tiene otras moléculas quelantes más eficientes, por ejemplo, las fitoquelatinas ( Haydon et al., 2012). Las fitoquelatinas (PC) están compuestas por los aminoácidos glutamato, cisteína y glicina. Son sintetizados por la enzima fitoquelatina sintasa, donde la expresión génica (PCgenes) se expresa constitutivamente; por lo tanto, se presenta mayor expresión en presencia de HMs, como As, Cd, Cu, Hg, Pb y Zn (Filiz et al., 2019). La literatura informa que las PC reducen las concentraciones de iones HM libres en el citosol, al transportar los complejos PC-metal a las vacuolas (Mohamed et al., 2012). Además, las PC tienen una gran capacidad para (1) En un estudio reciente,Du et al. (2020)proporcionó Zn y Cd a 21 diferentes B. junceacultivares y evaluaron la TF de estos metales en la planta. Los autores reportaron un valor más alto de TF para Zn (TF>1,0) que Cd (TF = 0,83). Los resultados sugieren que, para las especies de plantas estudiadas, la translocación de Cd de raíces a brotes es más restringida. Por lo tanto, B. junceapuede presentar una eficiencia satisfactoria para la fitorremediación de Zn en comparación con Cd. Además,Chaudry et al. (2020)también encontraron valores de TF superiores a 1.0 para diferentes dosificaciones de Zn enB. junceaplantas (160 y 40 mg de Zn/L), lo que indica que las partes aéreas de las plantas acumularon más Zn que las raíces. Se sabe que las plantas pueden sintetizar metabolitos que promueven la translocación de estos HM a las partes aéreas, estos incluyen quelantes, metalotioneínas, glutatión y fitoquelatinas (Pinto et al., 2014). 5.1. quelación La actividad quelante consiste en unir un ion que tiene al menos dos átomos de unión a una molécula con diferentes átomos disponibles para unirse, 5 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 valores inferiores a 1,0 (TI<1.0) indican una reducción en la producción de biomasa vegetal y sugieren que las plantas están bajo condiciones de estrés. Por otro lado, valores de TI mayores a 1.0 (TI>1.0) indican un aumento en la producción de biomasa y pueden hiperacumular HM sin afectar el desarrollo de la planta (Belouchrani et al., 2016). La literatura señala que varias especies de plantas tienen estas características y, por lo tanto, son potenciales fitorremediadores hiperacumuladores. estimulante de la actividad enzimática antioxidante (Yousefi et al., 2018). De acuerdo asol et al. (2020), Cd indujo la producción de PC en repollo de Malasia (Brassica parachinensisvariedadLvbao-701) plántulas, principalmente en la región de la raíz. Otro estudio informó recientemente que el suministro de Pb enB. junceael cultivo de plántulas aumentó proporcionalmente el contenido de PC en raíces y hojas con suministro de Pb (Agnihotri y Seth, 2020); los autores sugieren que la exposición a HM estimula la síntesis de PC. Después de la quelación, los HM pueden compartimentarse en partes inactivas de las células de la raíz o exportarse Las especies de plantas candidatas capaces de hiperacumular iones tóxicos HMs son aquellas pertenecientes a laAlysum, Thlaspi,yBerkheyagéneros Sin al brote, a través de los vasos del xilema.Pinto et al., 2014). embargo, la mayor desventaja del uso de estos géneros para la fitorremediación es la baja tasa de crecimiento y la baja producción de biomasa, condiciones que 6. Compartimentación de metales pesados deberían revertirse en especies potenciales de fitorremediación. Por otro lado, el uso de especies pertenecientes albrasicáceasgénero se considera promisorio, no solo para la fitorremediación sino también para la hiperacumulación de metales Generalmente, los iones tóxicos de HM se almacenan en partes/orgánulos donde causan menos daño a los procesos celulares esenciales, por ejemplo, en tóxicos. Esto se debe a que tienen tasas de crecimiento más rápidas, mayor tejidos vegetales como la epidermis, tricomas, cutículas y vacuolas. Las vacuolas producción de biomasa y toleran los efectos tóxicos de los metales pesados ( representan alrededor del 60 al 95% del volumen de las células epidérmicas y Thakur et al., 2016). parenquimatosas, y se señalan como el principal sitio de almacenamiento de HM. Belouchrani et al. (2016)llevó a cabo un ensayo que aplicó diferentes dosis de Zn aB. napusplántulas; informaron que hubo una fluctuación en los valores de TI, lo que indica que las plantas sufrieron algún tipo de estrés. Sin embargo, entre los 8ely los 12elsemana, los valores de TI para todos los tratamientos fueron superiores a 1,0. Estos resultados ayudaron a los autores a confirmar la hipótesis de queB. napuses un hiperacumulador de ZnDhiman et al. (2016). también corroboró el potencial de hiperacumulación de esta misma especie con Zn, reportando queB. napusacumuló aproximadamente el 95% del Zn disponible en el suelo. Taiz et al., 2015). La deposición de iones HM tóxicos en las vacuolas de raíces o brotes puede considerarse una estrategia interesante inducida por las plantas, ya que este orgánulo tiene una actividad metabólica limitada.Shah y Daverey, 2020). La literatura informa que los iones metálicos son secuestrados por la vacuola después de la quelación y mediados porA B Ctipo (Cassette de encuadernación ATP) proteínas transportadoras ubicadas en las membranas de las vacuolas. ÉlA B C los transportadores pertenecen a una familia de numerosas proteínas transportadoras, cuyos miembros son responsables de secuestrar varios sustratos en las vacuolas utilizando la energía de hidrólisis del ATP; por lo tanto, estos transportadores no dependen del gradiente electroquímico primario (Huang et al., 8. Efectos de los metales pesados tóxicos sobre el metabolismo primario de 2021). brasicáceasespecies Los estudios deHuang et al. (2021)mostró que la presencia de iones Cd indujo una expresión significativa deBcABCC1yBcABCC2en brasicáceaslas especies pueden acumular concentraciones de HM en partes no B. campestrisvariedadchinensis(mostaza de campo).En consecuencia, se metabólicas de las plantas y, en consecuencia, aliviar o prevenir los efectos tóxicos sobre observaron incrementos en el secuestro del complejo PC-Cd en vacuolas, lo que el crecimiento y el metabolismo de las plantas. Sin embargo, las altas concentraciones de sugiere la presencia de HM como estímulo para estrategias de fitorremediación HM pueden inhibir el crecimiento de las plantas, principalmente al afectar la absorción de para mitigar los efectos tóxicos de las HM. En resumen, algunas especies de nutrientes, limitar el desarrollo celular y reducir la asimilación fotosintética.Du et al., 2020 plantas expresan características que les confieren una mayor capacidad de ;Redondo-Gómez et al., 2010). absorción, acumulación y defensa frente a iones tóxicos HM en altas concentraciones. Estas especies de plantas se describen como 8.1. Efecto de los metales pesados tóxicos en la absorción iónica de la planta 'hiperacumuladoras' (Chaudhry et al., 2020). La presencia de HM tóxicos puede afectar la absorción de nutrientes por parte de las 7. Hiperacumulación de plantas plantas. La literatura informa que uno de los posibles mecanismos responsables de la desregulación de la captación está relacionado con la competencia por los sitios de unión La capacidad de un fitorremediador de plantas para hiperacumular uno o más iones HM tóxicos difiere entre especies e incluso poblaciones y ecotipos de la misma especie. Generalmente, esta característica depende de tres factores: (i) alta capacidad de absorción de HM tóxicos en concentraciones de 100 a 1000 veces mayores que las encontradas en especies no hiperacumuladoras; (ii) los iones HM tóxicos se translocan de las raíces a los brotes, y con compartimentación, especialmente en las hojas y otras partes destinadas a la cosecha; y (iii) una mayor capacidad de defensa frente a la fitotoxicidad de estos iones en su metabolismo (Rascio y NavariIzzo, 2011). Estos tres factores se pueden expresar como el 'Factor de bioacumulación' (BAF) y el 'Índice de tolerancia' (TI) (Chaudhry et al., 2020). BAF se define como la cantidad de HM acumulado en la raíz y partes aéreas de las plantas en relación con la concentración de este metal disponible en el suelo (Fórmula 2) (Chaudhry et al., 2020). Por lo tanto, este factor establece la eficiencia de una planta para acumular MP; y en consecuencia, valores BAF superiores a 1,0 (BAF>1.0) son indicativos de que la planta es una especie hiperacumuladora (Audet y Charest, 2007). BAF = Cbrote o raíz de metal/Suelo de metal enzimática comunes entre los HM y los rayos iónicos de los nutrientes minerales. Esto sugiere que existe una relación antagónica entre los iones, debido a la competencia por B. junceayB. rapatransportadores de proteínas del plasmalema (Feigl et al., 2016). Se aplicaron diferentes dosis de Cd, Cu y otros HM tóxicos a B. napusplántulas con contenido disminuido de potasio (K), Fe, Zn y Mn, para dilucidar la hipótesis de interferencia (dosis-respuesta) (Mwamba et al., 2016). De acuerdo aJiang et al. (2004), las concentraciones de iones K y P en las raíces fueron significativamente mayores en elB. juncea sometidos a niveles más altos de Cd (170 mg.kg-1); posiblemente debido a que las altas dosis de Cd alteran la permeabilidad del plasmalema y facilitan la absorción de nutrientes. Por otro lado, Amari et al. (2014)observó una disminución en la absorción de iones K en esta misma especie (B. juncea) cuando se somete a estrés de Ni, probablemente debido a las alteraciones metabólicas y la reducción de la actividad ATPasa que este metal puede generar; en consecuencia, disminuyendo la producción de energía necesaria para la absorción de este nutriente. Además de los problemas nutricionales, la desregulación iónica en las plantas provoca cambios estructurales en las células. (2) TI se define como la capacidad de una planta para crecer, desarrollarse y 8.2. Efectos de los metales pesados tóxicos en la estructura celular de las plantas tolerar altas concentraciones de HM cuando se expone a largos períodos en suelo contaminado (Chaudhry et al., 2020). Este índice establecido por la relación entre Los iones tóxicos de HM que se unen a los componentes de la pared celular inducen la longitud de la planta y la biomasa de raíces y brotes expuestos y no expuestos cambios en sus propiedades, especialmente en aquellos que interfieren con otros (testigo) a HMs (Audet y Charest, 2007). En general, TI mecanismos fisiológicos, como la división y elongación celular.Amari et al. 6 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 contenido de clorofila cuando se somete a estrés de Cd y U enB. juncea plántulas Aunque la literatura reporta que el Cd afecta los pigmentos fotosintéticos,Navarro-León et al. (2019)observó queB. rapaplantas sometidas a la técnica de mutagénesis TILLING (Orientación de lesiones locales inducidas en genomas) con elHMA4(transportadores de Cd y Zn), no mostró diferencias entre clorofilaay clorofilabconcentración en comparación con el tratamiento de control. Las concentraciones de HM en los cloroplastos también pueden dañar el fotosistema II (PSII) y, en consecuencia, la fluorescencia de la clorofila (Sharmila et al., 2017). 2017). La literatura reporta que el plasmalema, como primer componente celular en entrar en contacto con los iones HM, tiene su funcionalidad severamente afectada, en cuanto a su composición lipídica (Gill et al., 2015). También se reporta que los HM inducen la peroxidación lipídica de las capas presentes en las células, lo que altera considerablemente la estructura de las membranas, y las actividades enzimáticas y de transporte (Rashid et al., 2021). Alí et al. (2013)informaron que el Cd inducía la elongación de la deformación de los cloroplastos de las membranas de los tilacoides; y aumentó el número de cuerpos lipídicos en la membrana del citoplasma a través de la peroxidación lipídica. Cambios ultraestructurales enB. napusse observaron plántulas en diferentes partes de las células como dosis-respuesta a Cr; estos incluyeron la 8.4.1. Efectos de los metales pesados tóxicos sobre la fluorescencia de la clorofila ruptura del mesófilo y las células de la raíz y la extravasación del contenido celular, además de la desaparición de diferentes orgánulos (Gill et al., 2015). Como se La evaluación de la fluorescencia de la clorofila proporciona datos importantes informó, los efectos sobre la estructura celular afectan el estado hídrico de varias sobre el funcionamiento del aparato fotosintético, por lo que, en condiciones de plantas, debido a cambios en la estructura del complejo mesófilo y estomático. estrés provocadas por la perturbación y/o bloqueo del transporte de electrones fotosintéticos, dará lugar a un aumento de la fluorescencia (Navarro-León et al., 2019). La literatura informa sobre el uso rutinario de metodologías de 8.3. Efecto de los metales pesados tóxicos en el estado del agua de la planta cuantificación de fluorescencia que evalúan la fluorescencia inicial (Fo), la fluorescencia máxima (Fm), la fluorescencia variable (Fv = Fm-Fo) y el rendimiento El estado hídrico de las plantas depende del equilibrio entre la transpiración del agua y la presencia de ciertos iones HM tóxicos, cuya concentración afecta la cuántico máximo para la fotoquímica primaria (ΦPo = Fv / Fm) que indica el hidratación de las plantas al afectar la absorción de agua y cambiar la funcionamiento del PSIIen vivo(Farooq et al., 2021). conductancia estomática (Amari et al., 2014). La disminución de la tasa de En el estudio realizado porAyyaz et al. (2020),B. napuslas plantas fueron tratadas con diferentes dosis de Cr. A partir del análisis de la fluorescencia de la clorofila, los autores observaron que la presencia de Cr redujo la fluorescencia inicial (Fo) y la fluorescencia máxima (Fm), además de la reducción en la transferencia de electrones al sitio del receptor PSII, lo que indujo cambios en la tasa de reducción. de quinona A (QA); y en consecuencia, redujo el flujo de electrones al Fotosistema I (PSI)Zhang y Liu (2018). observado enB. junceaplántulas, ese exceso de metal tóxico de cesio (Cs) disminuyó significativamente los parámetros de fluorescencia de la clorofila, lo que indica que este metal daña las hojas de PSII y atenúa la tasa de conversión de energía. Según estos autores, Cs bloquea el transporte de electrones desde QAa quinona B (QB) y disminuye la liberación de oxígeno en el centro de reacción del PSII. crecimiento de la planta generada por la presencia de HM tóxicos da como resultado hojas más pequeñas y, en consecuencia, una menor área de su principal órgano transpirador (Sabir et al., 2020). Estos autores informan queB. napuslas plantas expuestas a Cd mostraron una menor tasa de transpiración y una menor producción de biomasa en los brotes. Además, la presencia de iones HM en las células puede afectar el equilibrio osmótico. Mahamud et al. (2018)informaron que el estrés por Cd resultó en una reducción del contenido de agua (RWC) deB. juncea. Se encontraron resultados similares en B. junceaexpuesto a Cr (Mahmud et al., 2017). En un artículo publicado anteriormente,Amari et al. (2014)observó que, bajo altas concentraciones de Ni,B. juncealas plantas mostraron una drástica reducción en el contenido de agua de las hojas. Esto puede deberse a que los iones tóxicos HMs alteraron y/o dañaron la osmorregulación celular del sistema radicular y, en consecuencia, se redujo el contenido de agua en los tejidos vegetales (Amari et al., 2017). 8.5. Efectos de los metales pesados tóxicos en el crecimiento de las plantas La exposición a HM tóxicos provoca disminución en el crecimiento de las 8.4. Efecto de los metales pesados tóxicos en el intercambio gaseoso de las hojas de las plantas y plantas, principalmente por el daño que ocasiona al aparato fotosintético (Ayyaz et el metabolismo fotosintético al., 2020;Rizwan et al., 2018)Du et al. (2020). evaluaron la respuesta de crecimiento de diferentesB. junceaplántulas de cultivar expuestas a diferentes Zn y Cd; El contenido total de clorofila y la reducción de la conductancia estomática, causada por la presencia de concentraciones de iones tóxicos HM, afecta observaron que la concentración de HM tóxicos afectó el crecimiento de las directamente al CO2asimilación por las plantas (Amari et al., 2014). La literatura plantas, la producción de biomasa y una reducción en la longitud de los brotes y reporta que los iones HM tóxicos inducen cambios en la actividad de la ribulosa-1, raíces. Estudios recientes indican queB. napuslas plantas están expuestas a estrés 5-bifosfato carboxilasa/oxigenasa (RuBisCO), responsable de la fijación de carbono debido a la reducción de la producción de biomasa vegetal, pero no en el número durante las reacciones dependientes de la luz (primera etapa de la fotosíntesis) ( de hojas (Ayyaz et al., 2020). Estos autores concluyeron que la menor producción Mancilla-Leytón et al., 2016). Documentos anteriores demostraron que de biomasa está relacionada con el daño en el aparato fotosintético. B. junceaLas plántulas expuestas a Ni mostraron una disminución significativa en Sin embargo,Belouchrani et al. (2016)observó queB. napuslas plantas sujetas a la tasa fotosintética neta (Asolamente), conductancia estomática (gramos), transpiración (mi), y compañía2concentración en la cámara subestomática (CI) ( Zn aumentaron la altura del tallo y la longitud de la raíz, proporcionalmente al Amari et al., 2014). Además, datos similares (reducción degramosenAsolamente) fue aumento de la dosis de Zn. La productividad de la biomasa también progresó en informado porSabir et al. (2020)donde presentaronB. napusplantas al estrés función de la disponibilidad del metal, alcanzando un valor mínimo en el generado por Cd. tratamiento de mayor dosificación de Zn, y un máximo en el tratamiento control. La promoción del crecimiento de las plantas cuando se exponen a dosis subletales Los iones tóxicos de HM pueden causar modificaciones estructurales y ultraestructurales significativas de la maquinaria fotosintética.Ayyaz et al., 2020). de metales tóxicos nos lleva a suponer que existe un efecto de 'hormesis' en estas Estos HM pueden, por ejemplo, reemplazar el magnesio (Mg2+) presentes en las condiciones experimentales. Es decir, algunas concentraciones de 'metales moléculas de clorofila, volviéndose inadecuadas para la fotosíntesis, debido al tóxicos', como el Zn, pueden estimular el desarrollo de las plantas. Además, las estado de excitación inestable que interfiere con la resonancia y la transferencia plantas poseen un mecanismo de defensa antioxidante basado en la actividad de de energía desde las antenas-pigmento hacia los centros de reacción; esto enzimas y otros compuestos no enzimáticos que ayudan a atenuar el estrés que generará rupturas en la cadena de transporte de electrones y perjudicará el generan los metales tóxicos en los tejidos vegetales (Soares et al., 2019). metabolismo fotosintético (Souri et al., 2019). La presencia de iones HM tóxicos también puede inhibir la biosíntesis de clorofila, al limitar la síntesis de su precursor, el aminoácido δ-aminolevulinato (ALA), e interferir con el contenido de pigmentos fotosintéticos.Parmar; Kumari y Sharma, 2013). De acuerdo aChen et al. (2020)yTamalli et al. (2014), hay una disminución en el total 9. Mecanismos de defensa antioxidante de las plantas Las especies reactivas de oxígeno (ROS) son productos naturales generados por varios procesos bioquímicos de plantas aeróbicas, como el oxígeno singulete (producción de1O2por PSII O2), anión superóxido (O2• -por PSI y PSII), 7 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 peróxido de hidrógeno (H2O2), hidroxilo (HO-)y peroxilo (HO- 2 ), y prolinas. La literatura informa que los sistemas no enzimáticos operan la defensa O•2-por las mitocondrias. Además, el estrés abiótico, como las altas antioxidante de eliminación de ROS a largo plazo (Yan et al., 2016) Sharmila et al. concentraciones de metales tóxicos, estimula la sobreproducción de ROS en los (2017). observó queB. juncealas plántulas expuestas a Cd mostraron un aumento organismos vegetales, lo que puede alterar el equilibrio redox y la muerte celular. de tres a seis veces en los niveles de prolina; un osmoprotector y antioxidante que Rizwan et al., 2018). Sin embargo, las plantas han desarrollado estrategias para la ayuda a proteger varios componentes celulares (ej.: ácidos nucleicos). Resultados desintoxicación de ROS utilizando un eficiente sistema de defensa antioxidante similares fueron encontrados porAhmed et al. (2021), también observaron un enzimático y no enzimático.Tabla 3) (Buchanan et al., 2015). aumento en el contenido de prolina, especialmente entre los 30 y 90 días después de la aplicación del tratamiento con Cd. Dawood y Azooz (2019)informó que el brócoli (Brassica oleracea 9.1. Sistema enzimático de eliminación de ros L.var.itálica) las plántulas expuestas a tungsteno metálico (W) en diferentes dosis mostraron sobreproducción de ROS (Dawood y Azooz, 2019). Estos mismos autores identificaron un aumento en la producción de AsA, αtocoferol, fenoles y flavonoides hasta una dosis de 50 mg de W kg-1 Los sistemas de eliminación de ROS enzimáticos incluyen SOD, CAT, APX, POD, GPOX y PPO. SOD es la primera enzima activada por el mecanismo de defensa antioxidante de las plantas y actúa en la desintoxicación de ROS a partir de la dismutación de O• -al peróxido de hidrógeno (H2O2) y CAT, APX y 2 POD; posteriormente convirtiendo H2O2en H2O y O2(Soares et al., 2019). De acuerdo con la literatura, otras enzimas también ayudan a atenuar el estrés de ROS pero no participan directamente, estas incluyen GR, GST, DHAR y MDAR, que son enzimas antioxidantes del ciclo ascorbato-glutatión (Rizwan et al., 2018). Rathika et al. (2021)mostró queB. juncealas plántulas expuestas a Pb tuvieron aumentos en la concentración de ROS y actividad de las enzimas antioxidantes SOD, POD, CAT como mecanismo de defensa contra el estrés oxidativo. EnB. napusexpuesto a Pb,Bilal-Shakoor et al. (2014)informó un aumento en la concentración de H2O2y un aumento simultáneo de la actividad de las enzimas SOD, POD, CAT y APX. Sin embargo, niveles más altos de iones Pb disminuyeron la actividad enzimática.Farid et al. (2015). también reportaron un aumento en la producción de ROS enB. napus plántulas expuestas a diferentes concentraciones de Cd, con incrementos en la actividad de SOD, CAT, APX y POD en raíces y tejidos aéreos a concentraciones menos tóxicas de Cd. Por otro lado, niveles más altos de este metal tóxico disminuyeron la actividad enzimática. Yan et al. (2016)observó queB. napusexpuestos a concentraciones tóxicas traciones de Cd aumentaron el O2•producción en sus hojas y tuvo una del suelo. Otros autores, comoKaur et al. (2018)yAhmed et al. (2016), observó que B. juncealas plántulas expuestas a Cd mostraron sobreproducción de ROS y aumentaron la producción total de carbohidratos, antocianinas, flavonoides y polifenoles como mecanismo de defensa. Por lo tanto, la tolerancia debrasicáceas plantas a los efectos tóxicos de algunos metales está relacionada con su capacidad para inducir respuestas de defensa antioxidante a través de mecanismos enzimáticos y no enzimáticos. Mejora de la fitorremediación de metales pesados tóxicos En general, la literatura reporta que algunas técnicas mejoran las respuestas a los efectos oxidativos generados por los metales tóxicos (Rizwan et al., 2016). Aunque atractivo para resolver la contaminación del suelo por metales tóxicos, el enfoque de biorremediación tiene limitaciones; generalmente relacionado con el lento crecimiento de las plantas, baja producción de biomasa vegetal, reducida adaptación de las especies y/o intolerancia a ciertas condiciones o factores ambientales (Sarwar et al., 2017). En general, para minimizar estas limitaciones y garantizar la aplicación de fitorremediación a gran escala (áreas de cultivo), la literatura informa reguladores del crecimiento vegetal (PGR), promotores del crecimiento vegetal (PGP), agentes quelantes y acidificantes, y técnicas como ayudas para la selección de cultivares tolerantes. e ingeniería genética (Rizwan et sobreproducción de enzimas SOD, CAT y POD al inicio del estrés. En B. junceaplántulas, expuestas a estrés por Cd,Kaur et al. (2017)informaron al., 2016)Tabla 4. presenta una recopilación de los estudios más recientes sobre técnicas agronómicas que mejoran la fitorremediación de HM tóxicos. que el metal tóxico alteró el mecanismo de defensa antioxidante e inhibió las actividades de las enzimas SOD, POD, GST y PPO; mientras aumenta los niveles de CAT, APX, GPOX, DHAR y GR. Según estos autores, esto ocurre por la inhibición de la síntesis del primer grupo de enzimas generadas por concentraciones tóxicas de Cd. Sin embargo, las ROS en condiciones de estrés prolongado pueden ser insuficientes y, por lo tanto, las plantas utilizan otros mecanismos de defensa no enzimáticos. 10.1. Fitorremediación asistida por reguladores del crecimiento vegetal (PGRs) Los fitorreguladores (PGRs) son compuestos orgánicos de bajo impacto ambiental que se aplican de forma exógena a la planta; en bajas concentraciones, estos influyen en varios procesos biológicos de las plantas (Ali et al., 2013). De acuerdo con la literatura, los PGR como AsA, auxina (AX), brasinoesteroide (BR), citoquininas (CK), giberelina (GA) y jasmonato (JA) son ampliamente utilizados en la 9.2. Sistema de eliminación de ROS no enzimático investigación de fitorremediación de contaminantes (Chen et al., 2020). Los PGR juegan un papel importante en las vías de señalización bioquímica y la defensa de Los principales compuestos vegetales antioxidantes no enzimáticos incluyen las plantas contra el estrés por metales tóxicos, al regular la permeabilidad de la AsA, GSH, α-tocoferol, carotenoides, poliaminas, flavonoides, fenoles y membrana, estimular la actividad enzimática, los metabolitos secundarios y el crecimiento de las plantas.Rostami y Azhdarpoor, 2019;Sytar et al., 2019). Tabla 3 brasicáceasestrategias de especies para la desintoxicación de ROS utilizando un sistema de Los metabolitos de AsA, AX, CK y GA están relacionados con la regulación del ciclo de defensa antioxidante enzimático y no enzimático eficiente. Especies Pesado Resultados ascorbatoglutatión, la tasa de transpiración, la división celular, el crecimiento de las Autores plantas y el metabolismo de asimilación de nitrógeno; mientras que BRs, ET y JA metal B. juncea Pb Discos compactos estimulan el sistema antioxidante, atenúan los niveles de ROS, la peroxidación lipídica y Aumento de SOD, POD y CAT Aumento de CAT, APX, GPOX, DHAR y GR Aumento del nivel de prolina Aumento de la producción total de Rathika et al. (2021) Kaur et al. (2017) mejoran la fotosíntesis en plantas expuestas a estrés por HMs (Sytar et al., 2019). Existe Sharmila et al. (2017) defensa antioxidante y ayudar en la acumulación de metales tóxicos en los tejidos de las evidencia de que la aplicación exógena de reguladores de crecimiento durante la etapa inicial del desarrollo de la planta puede ayudar a las plantas a mejorar su mecanismo de plantas.Nedjimi, 2021). B. junceaplántulas tratadas con AX y BR y sometidas a Cd y U carbohidratos, antocianinas, flavonoides y polifenoles Aumento B. napus Pb de la actividad SOD, POD, CAT y APX Discos compactos Aumente la actividad de SOD, CAT, APX y POD B. oleraceal variedaditálica W Aumento de AsA, α-tocoferol, fenoles y flavonoides estrés, mostró una mayor absorción y translocación de estos metales tóxicos (Chen et al., 2020). La aplicación exógena de BR estimuló una mayor producción de CAT y POD, y aumentó la absorción del contenido de Pb de Bilal-Shakoor et al. (2014) Farid et al. (2015) Dawood y Azooz (2019) B. junceaplántulas sin perjudicar su crecimiento (Soares et al., 2020) Por et al. (2016). mostró que la aplicación de JA aB. junceabajo estrés por Cd resultó en una mayor producción de GSH y protegió el 8 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 10.2. Fitorremediación asistida por promotores de crecimiento vegetal (PGPs) Tabla 4 Recopilación de los estudios más recientes de técnicas agronómicas que mejoran la fitorremediación de HM tóxicos por especies delbrasicáceasgénero. La fitorremediación asistida por promotores del crecimiento vegetal (PGPs) consiste en utilizar microorganismos capaces de colonizar la rizosfera y estimular Mejora de la fitorremediación de metales pesados tóxicos Especies B. juncea rieles Asistencia técnica CD y AX y BR Heavy Resultados metales potencialmente tóxicos, lo que los convierte en formas menos tóxicas ( Mayor captación y translocación de USTED el crecimiento y la nutrición de las plantas. Además, los PGP son degradadores de Autores Nedjimi, 2021;Rane et al., 2022). Estudios recientes reportan que las PGP son una Chen et al. (2020) herramienta biotecnológica para la fitorremediación, ya que estos metales pesados tóxicos Pb BR Pb BR Mayor producción de CAT y POD Aumentar la longitud del tallo y microorganismos del suelo secretan quelantes y ácidos orgánicos que disminuyen Soare et al. (2020) Kohli et al. (2018) el pH de la rizósfera y aumentan la biodisponibilidad de iones metálicos tóxicos para las plantas (Jing et al., 2014). Ma et al. (2015)demostró que la inoculación dePseudomonas libanensis TR1 yPseudomonas reactansPh3R3 enBrassica oxirrina tratados con metales tóxicos ayudaron significativamente al crecimiento de las plantas y la concentración de pigmentos fotosintéticos. La inoculación deSerraríaPRE01 y ArthrobacterPRE05 promueve la fitorremediación con vanadio (V) en B. juncea(Wang et al., 2020). La asociación de hongos micorrízicos arbusculares (AMF) ayudóBrassica indicapara reducir la peroxidación lipídica y H2O2producción, además de estimular la actividad de enzimas antioxidantes (Hashem et al., 2019). raíces, fotosintético contenido de pigmentos, Discos compactos Burkholdria SaMR10 y esfingomonas SAMR12 GSH, AsA y α-tocoferol. Raíz mejorada morfología Wang et al. (2019) (volumen, longitud, superficie) y la captación de Cd. Discos compactos California Mayor biomasa producción y estimulando el B. napusplántulas expuestas a metales Cd, Pb y Zn y fueron inocu- Mahmud et al. (2018) ulado conEnterobactersp. yKlebsiellaspp. mostró un mayor crecimiento de las plantas, una mayor producción de ácido indolacético (IAA) y una mayor absorción enzimas antioxidantes de metales tóxicos (Jing et al., 2014). El uso defusariumsp. CBRF44 y Penicillium actividades cr MAMÁ estimulado enzimáticos y no spp. CBRF65 aumentó la producción de biomasa enB. napusy mejora de la Mahmud et al. (2017) absorción de Pb y Cd en suelos contaminados (Shi et al., 2017). Los hallazgos de enzimático Wang et al. (2019)indicó que las inoculaciones deBurkholdria SaMR10 y antioxidantes esfingomonasSaMR12 enB. juncealas plantas mejoraron la morfología de las actividad, y aumento en el fotosintético raíces (volumen, longitud, área de superficie) y la absorción de Cd. La literatura reporta el uso de agentes quelantes y acidificantes como otra herramienta que mejora la absorción y translocación de metales tóxicos de las raíces a las hojas. contenido de pigmentos CD y zinc EDTA y biomasa vegetal. Guo et al. (2019) 10.3. Fitorremediación asistida por agentes quelantes y acidificantes Mayor tolerancia a estrés oxidativo, y más pesado rieles acumulación. Bhuiyan et al. (2011a) con la biodisponibilidad y la tasa de acceso de las raíces a estos iones metálicos. El Aumento de biomasa Shi et al. (2017) Mayor que biodisponibilidad de metales tóxicos en la rizosfera CD y Pb B. napus Pb y Discos compactos cobre plantas mutantes en el cajero automático3 fusariumspp. yPenicillium spp. California producción y La absorción de metales tóxicos por las plantas está directamente relacionada uso de agentes quelantes y acidificantes, tales como ácido etilendiaminotetraacético (EDTA), ácido dietilentriaminopentaacético (DTPA), ácido etilendiaminosuccínico (EDDS), ácido acético (AA), ácido cítrico (CA), ácido oxálico (OA), ácido málico ( MA), y el ácido tartárico (TA) afecta la solubilidad de los metales y la absorción por la planta; principalmente por acidificación de la absorción de metales pesados Mayor captación y acumulación de rizosfera (Rathore et al., 2019). Además, la acción quelante de estos compuestos Zaheer et al. (2015) ayuda en la translocación de estos metales tóxicos desde las raíces a las partes metales pesados y aéreas de las plantas (Rostami y Azhdarpoor, 2019). alivió lo tóxico La literatura reporta que la aplicación de CA exógena juega un papel efectos de este metal. Discos compactos EDTA Mejorando la red tasa fotosintética, importante en la fitorremediación de metales tóxicos porbrasicáceasespecies; Farid et al. (2015) ayudar a la fitoextracción y aumentar la tolerancia al estrés a través de la regulación positiva del sistema de defensa antioxidante (Mahmud et al., 2018). CA intercambio de gases de hoja, y antioxidante proporcionó una mayor absorción de Cr enB. napusy atenuó los efectos oxidativos actividad de las enzimas B. rapa CD y zinc plantas mutantes Aumentado HMA4 Navarro-León produccion de et al. (2019) sobre el metabolismo de las plantas (Afshan et al., 2015)Zaheer et al. (2015). observaron que la CA proporcionó mayor absorción y acumulación de Cu en los fotosintético tejidos deB. napusplantas y aliviaba los efectos tóxicos de este metal. Es más, contenido de pigmentos Mahmud et al. (2018)informó que la aplicación de CA enB. junceaexpuestos a Cd, y más pesado resultó en una mayor producción de biomasa y menos daño oxidativo, acumulación de metales Discos compactos plantas mutantes CAX1 Mejoró la captación y atenuado el ROS principalmente al estimular las actividades de las enzimas antioxidantes (APX, Navarro-León MDHAR, GR y CAT). et al. (2020) La aplicación de ácidos orgánicos en suelos contaminados por Cd mejoró la absorción de Cd porB. napusplantas, principalmente al aumentar la movilidad de estos iones metálicos en la rizosfera (Qiao et al., 2020) Mahmud et al. (2017). observó que la aplicación exógena de ácido málico en B. junceaplántulas expuestas a Cr, estimularon la actividad de antioxidantes enzimáticos (APX, MDHAR, DHAR, GR y CAT) y compuestos no enzimáticos (AsA y GSH); lo que proporcionó un aumento en el contenido de pigmentos fotosintéticos y biomasa vegetal. estructura del cloroplasto contra la acción oxidativa de los HM tóxicos. La aplicación de 24-epibrasinolida (BR) junto con JA enB. juncealas plántulas aumentaron la longitud de los brotes y las raíces, el contenido de pigmentos fotosintéticos, GSH, AsA, α-tocoferol, CAT, POD, GR, DHAR y GST; incluso cuando se exponen a concentraciones tóxicas de Pb ( Kohli et al., 2018). Además de los fitorreguladores, los promotores del crecimiento vegetal (PGP) también pueden estimular el metabolismo de las plantas contra los efectos De acuerdo aGuo et al. (2019), la aplicación de EDTA solo y combinado con CA y OA, en suelos contaminados con Cd y Zn, tuvo tóxicos. 9 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 mayor biodisponibilidad de metales tóxicos en la rizósfera; debido a la Otras investigaciones de genorremediación se informan enBhuiyan et al. complejación de estos iones y, en consecuencia, a una mayor acumulación de (2011a); quien introdujo elen el cajero automático3gen (Cassette de estos contaminantes en las raíces y partes aéreas deB. juncea. Además, la encuadernación ATPfamilia de transportadores) enB. junceaplántulas y aplicación de EDTA aumentó el crecimiento deB. napusexpuestos a Cd, y mejoró la observaron mayor tolerancia a los estreses oxidativos generados por Cd y Pb, y tasa fotosintética neta, el intercambio de gases de la hoja y la actividad enzimática mayor acumulación de estos metales. En otro estudio,Bhuiyan et al. (2011b) introdujo el YCF1genes transportadores deSaccharomyces cerevisiaedentroB. antioxidante (Farid et al., 2015). juncea plantas y observaron que las plantas transgénicas mostraron mayor tolerancia y mayor acumulación de Cd y Pb. La biomasa vegetal obtenida tras el 10.4. Fitorremediación asistida por selección de cultivares tolerantes proceso de fitoextracción está altamente contaminada por metales tóxicos y, por Varias vías de hiperacumulación están disponibles entre las especies de plantas del mismo género y difieren según los metales tóxicos y las concentraciones a las que están expuestas las especies de plantas (Rascio y Navari-Izzo, 2011). La literatura reporta que la selección debrasicáceas cultivares tolerantes a metales tóxicos es interesante para la efectividad de la fitorremediación (Rizwan et al., 2018)Gill et al. (2015). evaluó la tolerancia de cuatro diferentesB. napuscultivares a Cr (ZS758, Zheda 619, ZY50 y Zheda 622); informaron que el cultivar 'ZS758' fue más tolerante a los efectos de metales tóxicos, ya que mostró mayor efectividad en la defensa antioxidante enzimática y no enzimática en comparación con los otros cultivares. tanto, su eliminación se realiza correctamente para evitar la recontaminación ambiental. 11. Oportunidades de gestión en la disposición de biomasa de plantas contaminadas A partir de la fitoextracción, se espera que los HM tóxicos se transfieran a la biomasa vegetal aérea y, por lo tanto, sus concentraciones se reduzcan en el medio ambiente (Rizwan et al., 2018). Sin embargo, el manejo y disposición de los residuos vegetales enriquecidos con componentes tóxicos debe realizarse adecuadamente, para evitar la recontaminación ambiental ( Gong et al., 2018). Gill et al. (2011)evaluó la respuesta de cincoB. junceacultivares (Alankar, Varuna, Pusa Bold, Sakha y RH30) al estrés generado por Cd y observaron menos reducciones en la producción de biomasa, la tasa de asimilación neta (NAR) y una mayor actividad antioxidante en el cultivar 'Alankar'Farooq et al. (2021). evaluó dosB. napuscultivares (ZS758 y ZD622) expuestos a As y concluyó que, el cultivar 'ZS758' mostró mayor tolerancia a la toxicidad por metales; posiblemente dependiendo de una coordinación de defensa multinivel eficiente, aunque el estrés oxidativo resultó en un daño extenso en ambos. Por lo tanto, el uso de cultivares más tolerantes a los HM tóxicos puede ser una alternativa útil en la fitorremediación. La selección de cultivares tolerantes arroja una luz crítica relacionada con la ingeniería genética, para lograr la transgénesis de plantas con mayor potencial fitorremediador. Algunos estudios apuntan a técnicas que pueden ser utilizadas en el tratamiento y disposición de biomasa contaminada; tales como incineración de biomasa, lixiviación de metales pesados de diferentes agentes solubilizantes (H2 O, hidróxido de sodio o ácidos acético, nítrico, sulfúrico o clorhídrico), compostaje (con control de concentraciones de metales tóxicos), combustión, producción de biocombustibles y pirólisis. De acuerdo aRizwan et al. (2018), la incineración es una técnica alternativa eficiente, ya que reduce el volumen de biomasa hasta en un 99%, generando cenizas o cenizas volantesGong et al. (2018). informa que los metales tóxicos pueden estabilizarse en residuos de biomasa después de la pirólisis, además de la conversión de residuos vegetales en biocarbón. La biomasa hidrolizada deB. napuscultivado en suelos contaminados con metales tóxicos permite una producción satisfactoria de bioetanol (Dhiman et al., 2016). Si bien la literatura presenta algunas alternativas para la disposición de la biomasa contaminada obtenida, es necesario realizar más estudios (temas) en el área; para 10.5. Fitorremediación asistida por enfoques de ingeniería genética evaluar qué técnica es más sostenible ambientalmente, genera menos residuos tóxicos y mitiga el riesgo de recontaminación. En las últimas décadas, la literatura reporta que los avances biotecnológicos se han destacado a través de la comprensión y manipulación de genes relacionados con la fitorremediación (Kumar et al., 2015). De acuerdo aRai et al. (2020), la 12. Conclusiones y perspectivas de futuro superación de las limitaciones de la fitorremediación a través de la ingeniería genética puede denominarse “genorremediación”. Los mecanismos genéticos abordados en la fitorremediación se investigan a partir de la sobreexpresión de La contaminación de suelos y cuerpos de agua por HM tóxicos es una genes relacionados con la quelación y el transporte de iones metálicos tóxicos, la preocupación ambiental importante. La fitorremediación surge como una técnica reducción del daño oxidativo en el metabolismo de las plantas y el aumento de la importante para solucionar este problema, en la que se utilizan plantas para la producción de biomasa (Bilal-Shakoor et al., 2014;Kumar et al., 2015). eliminación sostenible de HMs tóxicos. En esta extensa revisión, hemos arrojado luz sobre los procesos bioquímicos y las estrategias fisiológicas con respecto al potencial debrasicáceasespecies para fitoestabilizar/fitovolatizar y/o fitoextraer, Varios estudios tuvieron como objetivo seleccionar nuevos genotipos de plantas capaces de absorber y tolerar concentraciones más altas de metales traslocar e hiperacumular concentraciones tóxicas de iones HMs en orgánulos tóxicos utilizando diferentes técnicas biomoleculares. En este sentido,Navarro- celulares de baja actividad.brasicáceasespecies muestran potencial León et al. (2019)investigó el papel de laHMA4gen, un candidato a transportador fitorremediadores debido a que poseen procesos fisiológicos eficientes para las de Cd y Zn con intolerancia a la toxicidad por Cd en plantas mutantes deB. rapa ( estrategias de fitorremediación y un mecanismo de defensa enzimático y no BraA.hma4a-3); y observaron que estos mutantes producían menor biomasa, enzimático eficiente y atenúa los daños oxidativos generados por los HM tóxicos mayor producción de pigmentos fotosintéticos y mayor acumulación de Cd en las en el metabolismo, el cual es inducido por la formación de especies reactivas de partes aéreas, lo que puede explicarse por la mayor producción de PC que oxígeno. atenúan los efectos tóxicos del metal. La literatura muestra que los genes Además de los mecanismos de defensa enzimáticos y no enzimáticos, la literatura actual reporta el abordaje de otras técnicas auxiliares de fitorremediación; que puede ser potencialmente utilizado enbrasicáceas especies. Estos incluyen PGR y PGP, agentes quelantes y acidificantes, selección de cultivares tolerantes e ingeniería genética. Si bien se reportan técnicas de manejo y disposición de biomasa luego del proceso de fitorremediación, este tema carece de consenso entre técnicas seguras/ seguras, eficiencia y factibilidad económica. Fitorremediación de HM tóxicos porbrasicáceasespecie es una técnica relacionados con las proteínas CAXs (intercambiadores de cationes) también pueden mejorar la fitorremediación. Las proteínas CAXs son transportadores antiportadores ubicados en el plasmalema de los orgánulos, juegan un papel fundamental en el Ca2+ homeostasis, y poseen características potencialmente interesantes para la fitorremediación de Cd; ya que ambos elementos tienen características físicas similares y compiten entre sí por los canales iónicos (Pittman y Hirschi, 2016)Navarro-León et al. (2020). evaluó tresB. rapamutantes para el CAX1transportador obtenido por TILLING y sometido a esfuerzo de Cd; concluyeron que mejoró la absorción y atenuó las ROS provocadas por Cd. prometedora, sin embargo, la literatura actual reporta la necesidad de futuros estudios dirigidos a técnicas agronómicas que ayuden en la producción de alta biomasa vegetal, tolerancia y estructuración de la red de hiperacumulación. 10 GA Bortoloti y D. Barón Avances Ambientales 8 (2022) 100204 Belouchrani, AS, Mameri, N., Abdi, N., Grib, H., Lounici, H., Drouiche, N., 2016. de estos contaminantes, de manera que su aplicabilidad y factibilidad pueda ser aprovechada Fitorremediación de suelos contaminados con Zn utilizando Canola (Brassica napus L). Ecol. Ing. 95, 43–49.https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2016.06.064. para áreas más grandes (áreas de cultivo). Bhuiyan, MSU, Min, SR, Jeong, WJ, Sultana, S., Choi, KS, Lee, Y., Liu, JR, 2011a. La sobreexpresión de AtATM3 en Brassica juncea confiere una mayor tolerancia y acumulación de Declaración de contribución de autoría CRediT metales pesados. Célula vegetal. Culto de órganos de tejidos. 107, 69–77.https: // doi. org/10.1007/ s11240-011-9958-y. Gabriel Antonio Bortoloti:Conceptualización, Investigación, Redacción: borrador original, Redacción: revisión y edición, Visualización, Adquisición de fondos.Daniel Barón:Conceptualización, Redacción - borrador original, Redacción - revisión y edición, Visualización, Supervisión, Adquisición de fondos. Bhuiyan, MSU, Min, SR, Jeong, WJ, Sultana, S., Choi, KS, Song, WY, Lee, Y., Declaración de Conflicto de Intereses Buchanan, BB, Gruissem, W., Jones, 2015. En:Bioquímica y biología molecular de plantas. John wiley e hijos. Cameselle, C., Gouveia, S., 2019. Fitorremediación de suelo mixto contaminado mejorada con corriente eléctrica. J. Peligro. Mate. 361, 95–102.https://doi.org/ 10.1016 / j.jhazmat.2018.08.062. 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Mostaza Brassica juncea eficiencia para la acumulación, tolerancia y translocación de zinc de suelos contaminados con metales. Biocatal. agricola Biotecnología. 23, 101489 https:// doi.org/10.1016/j.bcab.2019.101489. Expresiones de gratitud Chen, L., Long, C., Wang, D., Yang, J., 2020. Fitorremediación de cadmio (Cd) y Suelos contaminados con uranio (U) por Brassica juncea L. mejorados con la aplicación exógena de reguladores del crecimiento vegetal. Quimiosfera 242, 125112.https://doi.org/ 10.1016 / j.chemosphere.2019.125112. Los autores agradecen el apoyo de la Fundación de Apoyo a la Investigación del Estado de São Paulo (FAPESP) para financiar este estudio (Proceso n.◦2020/03414-4). Los autores agradecen los valiosos aportes y críticas científicas del Profesor Daniel Schwantes (Pontificia Universidad de Chile - Departamento de Ciencias Vegetales). Chigbo, C., Batty, L., Bartlett, R., 2013. Interacciones de cobre y pireno en Potencial de fitorremediación de Brassica juncea en suelos co-contaminados con cobrepireno. Chemosphere 90, 2542–2548.https://doi.org/10.1016/j. quimiosfera.2012.11.007. Cristaldi, A., Conti, GO, Jho, EH, Zuccarello, P., Grasso, A., Copat, C., Ferrante, M., 2017. Fitorremediación de suelos contaminados por metales pesados y HAPs. Una breve reseña. Reinar. Tecnología innovador 8, 309–326.https://doi.org/10.1016/j. eti.2017.08.002. Referencias Dawood, MFA, Azooz, MM, 2019. Efectos dependientes de la concentración del tungstato en germinación, crecimiento, enzimas relacionadas con la lignificación, antioxidantes y especies Afshan, S., Ali, S., Bharwana, SA, Rizwan, M., Farid, M., Abbas, F., Ibrahim, M., reactivas de oxígeno en brócoli (Brassica oleracea var. italica L.). Reinar. ciencia contaminar Res. 26, Mehmood, MA, Abbasi, GH, 2015. 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