Los hongos ectomicorrízicos, lazos vivientes que conectan y nutren a los árboles en la naturaleza

Interciencia
ISSN: 0378-1844
[email protected]
Asociación Interciencia
Venezuela
Pérez Moreno, Jesús; Read, David J.
Los hongos ectomicorrízicos, lazos vivientes que conectan y nutren a los árboles en la naturaleza
Interciencia, vol. 29, núm. 5, mayo, 2004, pp. 239-247
Asociación Interciencia
Caracas, Venezuela
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LOS HONGOS ECTOMICORRÍZICOS,
LAZOS VIVIENTES QUE CONECTAN Y NUTREN
A LOS ÁRBOLES EN LA NATURALEZA
JESÚS PÉREZ-MORENO y DAVID J. READ
na de las relaciones más
importantes entre plantas y microorganismos
es la micorriza. Este término, acuñado
por Frank (1885), es utilizado para describir diversos tipos de simbiosis que se
establecen entre las raíces de las plantas
y ciertos grupos de hongos. El principal
beneficio para ambos simbiontes micorrízicos es el intercambio de nutrientes
(Read y Pérez-Moreno, 2003). Los hongos que establecen esta simbiosis reciben carbono de las plantas hospederas y
las plantas reciben principalmente fósforo y nitrógeno a través de las hifas asociadas. Las plantas micorrízicas en algunas ocasiones pueden adquirir también
protección en contra de organismos patógenos por factores distintos al de una
nutrición mineral incrementada (Smith y
Read, 1997). A pesar de que la relación
micorrízica incluye parasitismo en un
extremo y mutualismo en el otro, debido
a que frecuentemente ambos simbiontes
resultan beneficiados, usualmente esta
simbiosis ha sido considerada mutualista
(Johnson et al., 1997).
Se ha postulado que la
micorriza jugó un papel crucial en la invasión, asi como en la subsecuente colonización de las primeras plantas en los
habitats terrestres (Read, 1998; Wilkinson, 2001; Brundett, 2002). La ocurrencia fósil de hongos micorrízicos arbus-
culares reportada por Remy et al. (1994)
y Taylor et al. (1995), que incluye arbúsculos, hifas y esporas fúngicas provenientes del Devónico temprano, hace
400 millones de años, cuando las plantas
iniciaron la invasión terrestre, ha apoyado esta teoría. Actualmente las asociaciones micorrízicas se encuentran distribuidas en todos los ecosistemas terrestres. Existe asimismo un reconocimiento
de la importancia de la micorriza tanto
en el funcionamiento como en el mantenimiento de dichos ecosistemas, principalmente en las regiones boreales y templadas (Grime et al., 1987; Allen, 1993;
Heijden et al., 1998), y tropicales (Pérez
Moreno y Ferrera-Cerrato, 1997; Moyersoen et al., 1998a, b, 2001; Newbery et
al., 2000).
Actualmente se reconocen siete tipos de simbiosis micorrízicas:
arbuscular, ectomicorriza, ectendomicorriza, arbutoide, monotropoide, ericoide
y de orquídeas (Smith y Read, 1997).
Uno de los más importantes tipos de
asociaciones micorrízicas, desde el punto
de vista ecológico y biogeográfico, es la
ectomicorriza, término propuesto por Peyronel et al. (1969). En esta simbiosis el
hongo asociado cubre las raíces cortas,
formando un manto o vaina. Las hifas
crecen de este manto hacia afuera en el
substrato y hacia dentro entre los espacios intersticiales de la células corticales
de la raíz, formando un complejo sistema intercelular denominado “red de
Hartig” sin que exista generalmente penetración intracelular en las plantas asociadas (Smith y Read, 1997). Las estructuras diagnósticas de la ectomicorriza
son i) el manto fúngico, ii) la red de
Hartig, y iii) el micelio externo vegetativo que emerge a partir de las raíces.
En el presente trabajo
se analizan, bajo el enfoque ecofisiológico, diversos aspectos de la simbiosis
ectomicorrízica (ECM). Se presenta primero un análisis de la distribución de
la simbiosis ECM y posteriormente se
discute la importancia del micelio externo. Recientemente se ha llegado a
estimar i) que 1m de raíz colonizada
puede estar asociada con hasta 8km de
micelio externo ECM (Smith y Read,
1997), y ii) que en 3m2 de suelo forestal puede existir suficiente micelio
ectomicorrízico como para darle una
vuelta al planeta entero por el Ecuador
(Leake, 2003). Una de las propiedades
más importantes de dicho micelio ECM
es su habilidad para conectar plantas en
la naturaleza, por lo que se presenta
una reseña del conocimiento actual de
esta función. Finalmente, se discute detalladamente la importancia del micelio
ECM en el reciclaje de nutrientes a
partir de substratos orgánicos naturales
existentes en los bosques.
PALABRAS CLAVES / Bosques / Ecofisiología / Micelio Externo / Nutrientes / Simbiosis Ectomicorrízica /
Recibido: 17/12/2003. Modificado: 22/03/2004. Aceptado: 29/03/2004.
Jesús Pérez-Moreno. Doctor en Ciencias, Sheffield University, Inglaterra. Profesor Investigador, Colegio de Postgraduados, Texcoco, México. Dirección: Microbiología, Edafología-IRENAT, Colegio de Postgraduados,
Km 36.5 carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Estado de México, CP56230, México. e-mail: [email protected]
David J. Read. Doctor en Ciencias, Hull University, Inglaterra. Profesor, Sheffield University,
Inglaterra. Vicepresident and Biological Secretary, Royal Society, Londres, Inglaterra. e-mail: [email protected]
MAY 2004, VOL. 29 Nº 5
0378-1844/04/05/239-09 $ 3. 00/0
239
TABLA I
FAMILIAS Y GÉNEROS DE SIMBIONTES TROPICALES FORMADORES
DE ECTOMICORRIZA Y MICOBIONTES CONOCIDOS*
Fitobiontes
Leguminosae
Acacia, Afzelia Aldinia, Anthonota,
Aphanocalyx, Berlinia, Brachystegia,
Didolotia, Eperua, Gilbertiodendron,
Inga, Instia, Isoberlinia, Julbernardia,
Macrolobium, Microberlinia,
Monopetalanthus, Ormosia,
Paraberlinia, Paramacrolobium,
Pericopsis, Tetraberlinia
Casuarinaceae
Casuarina, Allocasuarina
Dipterocarpaceae
Anisoptera, Dipterocarpus,
Dryobalanopus, Hopea, Marquesia,
Monotes, Shorea, Vateria
Euphorbiaceae
Uapaca
Fagaceae
Castaneopsis, Quercus, Lithocarpus,
Pasania
Micobiontes
Amanita, Cantharellus, Gyrodon, Gyroporus,
Inocybe, Lactarius, Porphyrellus, Russula,
Scleroderma, Sclerogaster, Strobilomyces,
Xerocomus
Amanita, Elaphomyces, Hysterangium,
Laccaria, Paxillus, Pisolithus, Scleroderma,
Thelephora
Amanita, Boletus, Cantharellus, Cenococcum,
Geastrum, Lactarius, Russula, Scleroderma
Amanita, Austrogautieria, Boletellus,
Cantharellus, Coltricia, Elasmomyces,
Lactarius, Pulveroboletus, Russula,
Scleroderma, Tubosaeta, Xerocomus
Boletus, Boletellus, Gyroporus, Leccinum,
Tylopilus
Gnetaceae
Gnetum
nr
Myrtaceae
Campomanesia, Eucalyptus, Eugenia,
Melaleuca, Tristania
Cenococcum, Hebeloma, Laccaria, Pisolithus,
Scleroderma, Setchelliogaster,
Nyctaginaceae
Neea, Pisonia, Torrubia
nr
Polygonaceae
Coccoloba
Cantharellus
Pinaceae
Pinus
Amanita, Boletus, Coltricia, Gyroporus,
Hebeloma, Lycoperdon, Pisolithus, Rhizopogon,
Scleroderma, Suillus, Thelephora, Tylopilus
Proteaceae
Faurea
nr
Sapotaceae
Glycoxylon
nr
Sapindaceae
Allophyllus, Nephelium
nr
*Recopilado principalmente de Mikola (1980), Högberg (1982), Janos (1983, 1985), Alexander y
Högberg (1986), Högberg y Pearce (1986), Thoen y Ducousso (1989), Cabrera et al. (1990),
Muchovej et al. (1990), Smits (1992), Green y Newbery (2001a, b), Lee (1990), Theodorou y Redell
(1991), Lee et al. (1997), Moyersoen et al. (1998a, b), Pérez-Moreno (1998), Newbery et al. (2000),
Founoune et al. (2002), Onguene y Kuyper (2002), Verbeken y Buyck (2002), Watling et al. (2002),
Brearley et al. (2003). nr: no reportados.
Distribución de la Simbiosis
Ectomicorrízica
La simbiosis ECM se establece principalmente entre angiospermas
y gimnospermas leñosas por una parte, y
240
hongos principalmente del grupo de los
Basidiomycetes y Ascomycetes por la otra,
tanto en regiones tropicales (Tabla I) como
templadas y boreales (Tabla II). Esta simbiosis es característica de grupos importantes de árboles y arbustos, incluyendo
notablemente Pinaceae, Cupressaceae, Fagaceae, Betulaceae y Salicaceae (Malloch
et al., 1980). La mayoría de las especies
de árboles dominantes en los bosques templados boreales y australes del globo forman ectomicorrizas. Grandes zonas del hemisferio norte se encuentran cubiertas por
pináceas con ECM, principalmente de los
géneros Abies, Larix, Pinus y Picea. En
zonas más cercanas al ecuador se encuentran Cedrus, Juniperus y Quercus. Algunas
angiospermas de estas zonas como Alnus,
Betula, Carpinus, Carya, Castanea, Fagus,
Ostrya, Populus, Quercus, Tylia y Salix
también establecen ECM (Harley y Smith,
1983; Smith y Read, 1997). La distribución geográfica de estos fitobiontes forma
una franja que va desde Japón, a través de
Eurasia, hasta Norteamérica; incluye en el
continente asiático zonas del Himalaya,
China, Indonesia y Australia. En el continente americano es de importancia notar
también que todas las especies de
Nothofagus de Sudamérica son ECM obligadas (Meyer, 1973; Palfner, 2001).
También diversos árboles tropicales y subtropicales en América,
Africa, Asia y Australia pueden formar
ECM (Pérez-Moreno, 1998; Moyersoen et
al., 1998a, b, 2001; Founoune et al.,
2002; Onguene y Kuyper, 2002;). En los
trópicos se han reportado al menos 49
géneros, distribuidos en 13 familias, capaces de formar ECM (Tabla I). En términos generales el tipo de micorriza dominante en las regiones tropicales es la
micorriza arbuscular (MA). Esta simbiosis se ha encontrado en árboles, arbustos
y plantas herbáceas de todas las regiones
tropicales exploradas en el mundo (Smith
and Read, 1997). Parece ser que en los
trópicos húmedos, específicamente la
micorriza vesículo-arbuscular formada por
los miembros de Glomineae, dentro de
Glomeromycota (Schüßler et al., 2001),
es más común que la MA estricta formada por Gigasporineae (Sieverding, 1991).
La simbiosis ECM, a pesar de no ser un
elemento tan dominante en los trópicos
como en las regiones templadas y
boreales, cuando se encuentra presente es,
frecuentemente, el tipo de micorriza dominante. La ECM ha sido estudiada en el
trópico principalmente i) en vastas áreas
del sureste asiático, dominadas por miembros de Dipterocarpaceae, primordialmente en Indonesia (Smits, 1992) y Malasia
(Lee et al., 1997; Watling et al., 2002), y
ii) en Africa Central (Green y Newbery,
2001 a, b) y Occidental (Newbery et al.,
1997), donde es localmente abundante
con leguminosas cesalpinoides de la tribu
Amersthieae (Moyersoen et al., 1998b;
Verbeken y Buyck, 2002). Adicionalmente, la simbiosis también ha sido registrada
en el neótropico (Singer y Araujo, 1979;
MAY 2004, VOL. 29 Nº 5
TABLA II
GÉNEROS TÍPICOS DE MICOBIONTES Y FITOBIONTES
DE ZONAS TEMPLADAS Y BOREALES INVOLUCRADAS
EN SIMBIOSIS ECTOMICORRÍZICAS*
Micobiontes
Basidiomycotina
Alpova, Amanita, Astraeus, Boletus
Cantharellus, Cortinarius, Entoloma
Gastroboletus, Gauteria, Gomphidius,
Hebeloma, Hygrophorus,
Hymenogaster, Hysterangium, Inocybe,
Laccaria, Lactarius, Leccinum,
Martellia, Paxillus, Pisolithus,
Rhizopogon, Rozites, Russula,
Scleroderma, Suillus, Tylopilus,
Tricholoma, Xerocomus
Fitobiontes
Abies, Alnus, Betula Corylus, Eucalyptus,
Fagus, Larix, Picea, Pinus, Populus,
Pseudotsuga, Quercus, Salix, Tsuga
Ascomycotina
Balsamia, Elaphomyces, Genea,
Geopora, Helvella, Hydnotria,
Sphaerosporella, Tuber
Abies, Betula, Corylus, Eucalyptus, Fagus,
Larix, Pinus, Populus, Pseudotsuga, Quercus,
Salix, Tsuga,
Zygomycotina
Endogone
Eucalyptus, Pinus, Pseudotsuga
Deuteromycotina
Cenococcum
Abies, Larix, Pinus, Polygonum, Pseudotsuga
* Basado principalmente en Harley y Smith (1983), Miller (1983, 1984), Castellano y Molina (1989),
y Smith y Read (1997).
Henkel et al., 2002). Finalmente, la ECM
también es abundante en áreas tropicales,
dominadas por especies, nativas o introducidas, de Pinus, Eucalyptus, Casuarina
y Acacia. Los últimos tres géneros establecen en dichas regiones tanto ECM
como MA (Mikola, 1980; Brundett et al.,
1996; Founoune et al., 2002; Tawarayaa
et al., 2003). Incluso en Leptospermum se
han observado simultáneamente en el
mismo ápice radical infecciones de ECM
y MA (Janos, 1983), tal y como ocurre
en Eucalyptus (Chen et al., 2000).
A la fecha se ha estimado que existen más de 5000 especies de
hongos ECM, de los cuales alrededor
del 90% son Basidiomycetes (Malloch et
al., 1980; Molina et al., 1992). Dentro
de este grupo familias enteras tales
como Amanitaceae, Russulaceae, Paxillaceae, Boletaceae y Strobilomycetaceae
parecen haber evolucionado como micobiontes. En contraste, en otros casos
sólo ciertos géneros dentro de algunas
familias son capaces de establecer relaciones ECM (Smith y Read, 1997). De
manera similar que para el caso de plantas ECM, se considera que algunas especies fúngicas, tales como Pisolithus
tinctorius (Pers.) Cooker, tienen la habilidad de formar simbiosis ECM con una
gran cantidad de plantas, típicamente incluyendo especies vegetales adscritas incluso a diferentes familias. En contraste,
otras especies fúngicas se asocian con
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un restringido número de especies vegetales adscritas a un género o una familia, por ejemplo Suillus restringida a
Pinaceae (Molina et al., 1992).
Estudios de campo han
estimado que 10 a 15% de la producción total de los fotosintatos de los árboles en los bosques es transferido a
los simbiontes fúngicos (Vogt et al.,
1991). A pesar de este elevado costo
energético, en los bosques naturales
templados
la
presencia
de
los
micobiontes es obligada, lo que es indicativo de la relevancia de dicha simbiosis para el mantenimiento de estos sistemas (Brundett, 1991). Se ha considerado que una de las principales razones
de esta presencia obligada es que la ectomicorriza es responsable de gran parte de la absorción de nutrientes en árboles de bosques en donde es dominante la simbiosis (Vogt et al., 1982). Además se ha postulado que dicha simbiosis proporciona a los fitobiontes mayor
captación de agua y fitohormonas, así
como protección contra patógenos
(Marks y Kozlowski, 1973; Harley y
Smith, 1983; Smith y Read, 1997) e incremento en la longevidad de las raíces
(Marshall y Perry, 1987). Esta estrecha
relación entre simbiontes origina frecuentemente una dependencia de las
plantas asociadas, siendo entonces la
ectomicorriza usualmente una relación
obligada. Géneros completos de árboles
como Abies, Betula, Pinus, Picea,
Fagus y Quercus (Tabla II), que cubren
extensas áreas del planeta, no sobrevivirían en condiciones naturales en ausencia de la simbiosis ECM (Meyer, 1973;
Smith y Read, 1997).
El Micelio Externo Ectomicorrízico
Los componentes estructurales de la simbiosis ECM incluyen i) las raíces modificadas, que contienen tejidos vegetales y fúngicos, ii)
las estructuras fúngicas reproductivas, y
iii) el micelio externo que incluye hifas
absorbentes, cordones miceliales y rizomorfos (Brundett et al., 1996; Söderström, 1992).
El micelio externo es
uno de los más importantes componentes
en el funcionamiento de la simbiosis
ECM debido a su habilidad para i) absorber y transportar nutrientes minerales
(Finlay y Read, 1986a, b; Read et al.,
1985) y orgánicos (Bending y Read,
1995; Pérez-Moreno y Read, 2000,
2001a, b) del suelo, jugando debido a
este último atributo un papel comparable
desde el punto de vista ecológico al de
los hongos saprófitos (Read y Pérez-Moreno, 2003); ii) iniciar asociaciones
ECM al contactar hospederos jóvenes
(Brownlee et al., 1983; Fleming, 1985;
Green y Newbery 2001a, b); iii) funcionar como propágulo fúngico, al ser separado (por modificaciones físicas en los
suelos) de los árboles asociados (Read et
al., 1985; Newton y Pigott, 1991); iv)
iniciar la formación de cuerpos fructíferos como primordios; y v) conectar árboles de la misma o diferente especie en
la naturaleza (Simard et al., 1997), como se discute en el siguiente apartado
de este artículo.
Debido a su habilidad
para movilizar nutrientes del suelo, el
micelio externo ECM es una de las estructuras biológicas más fascinantes,
dado que constituye un lazo vital entre
las raíces (y por ende las plantas) y el
suelo. A pesar de este hecho, como fue
señalado por Read (1992), la estructura,
función y hasta la presencia de este
componente han sido frecuentemente ignoradas. La principal razón de este hecho pudiera ser que, comparado con los
otros componentes de la simbiosis ECM,
el micelio externo es la parte más difícil
de examinar y manipular experimentalmente de un modo no destructivo. Una
de las posibilidades para superar esta limitación, es utilizar el acercamiento al
microcosmos. Este enfoque consiste básicamente en la utilización de cámaras
de observación transparentes, las cuales
pueden contener una variedad de mate-
241
TABLA III
COMPUESTOS TRANSFERIDOS ENTRE LAS ESPECIES VEGETALES
A TRAVÉS DEL MICELIO ECTOMICORRÍZICO
Dirección de la transferencia
Isótopo
CO2 y 14CO2
Fuente
13
Transferencia bidireccional de C con ganancia neta por Pseudotsuga de Betula.
La ganancia representa 6% de la toma de isótopo de C por fotosíntesis.
Simard et al. (1997)*
13
Transferencia bidireccional de C entre Fagus y Picea, sin evidencia de transferencia
neta.
Ek et al. (1996)
15
El hongo Scleroderma citrinum transfirió 15N a árboles Fagus y Picea conectados.
Ek et al. (1996)
15
El micelio externo del hongo Paxillus involutus transfirió 15N a Alnus y a Picea.
También las plántulas de Alnus transfirieron 15N a Pinus.
Arnebrandt et al. (1993)
14
14
C fue transferido inter- e intraespecíficamente en tres especies de Pinus a 20cm·h-1.
El movimiento fue controlado por los gradientes de concentración.
Finlay y Read (1986a)
32
Unidireccional, entre el hongo Suillus bovinus y Pinus hospederas.
La transferencia de 32P a través de cordones miceliales, ocurrió a más de 40cm.
Finlay y Read (1986b)
14
Transferencia de 14C de plantas donantes a receptoras y a la totalidad de la red
micelial. Se evaluaron diez diferentes combinaciones de plantas.
Read et al. (1985)
14
C02
Transferencia de 14C de las plantas más viejas a las más jóvenes, principalmente
a las raíces micorrízicas recientemente formadas.
Brownlee et al. (1983)
3
H 20
Transferencia de 3H20 a traves de rizomorfos a velocidades similares a las de xilema, de
una fuente externa a plantas interconectadas vía el micelio micorrízico de Suillus bovinus.
Duddrige et al. (1980)
CO2
NH4Cl
NH4Cl
C02
P –ortofosfato
C02
* Este registro evidenció la transferencia de carbono en condiciones de campo.
riales que incluyen suelos naturales, turba o “substratos inertes” (con muy bajos
contenidos de nutrientes), y en las cuales se colocan las plantas micorrizadas
(Read, 1992).
Se ha demostrado que
el micelio ECM puede persistir en el
tiempo y expanderse en el espacio al
producir extensas hifas de larga longevidad en los suelos forestales (Duddridge,
1986; Dahlberg y Stenlid, 1994; Dahlberg, 1997; Bonello et al., 1998). Algunas veces individuos simples (o ‘genets’)
de hongos ECM pueden ser muy grandes en tamaño; el más grande fue reportado por Bonello et al. (1998). Estos autores reportaron un individuo de Suillus
pungens Thiers et Smith en un bosque
de Pinus muricata D. Don que cubría un
área de al menos 300m2 con un diámetro
potencial de 40m. Grandes diámetros, de
hasta 20m, también han sido estimados
en individuos de Suillus bovinus y
Suillus variegatus, mientras que individuos de Laccaria laccata pueden alcanzar diámetros de hasta 12,5m (Dahlberg
y Stenlid, 1990, 1994; Barr et al., 1994;
Dahlberg, 1997). Anderson et al. (1998)
reportaron que los individuos de una especie australiana de Pisolithus se extendían hasta 30m a lo largo de una cerca
paralela a la carretera y Sawyer et al.
(1999) encontró que Cortinarius rotundisporus (Clel and Cheel) Horak and
Wood, en tres sitios de muestreo en bosque esclerófilo, también en Australia,
produjo individuos con un diámetro de 9
242
a 30m. Las tasas de crecimiento de los
Basidiomycetes ECM (por ejemplo alrededor de 0,5m/año, reportadas por Read,
1992) sugieren que estos individuos con
un gran diámetro crecieron en los bosques por muchos años, por ejemplo hasta 80 años para alcanzar dimensiones de
40m.
Lazos Micorrízicos, Redes que
conectan Árboles en la Naturaleza
Estudios desarrollados
las últimas décadas han demostrado convincentemente que una de las funciones
más importantes del micelio ECM es su
capacidad para conectar árboles de la
misma o de diferentes especies. Asociaciones con un micelio micorrízico funcional han sido demostradas en Alnus,
Betula, Larix, Picea, Pinus y Pseudotsuga interconectados por hongos ECM que
pertenecen a los géneros Amanita,
Paxillus, Pisolithus, Scleroderma, Suillus
y Thelephora.
En la década de los 60,
Woods y Brock (1964) y Woods (1970)
llevaron a cabo investigaciones en bosques mixtos y de pinos y demostraron la
transferencia de ciertos radioisótopos entre diferentes especies de árboles y arbustos en esos ecosistemas. Cuando el
“maple rojo” (Acer rubrum L.) fue la especie “donante”, existió transferencia de
32
P y 45Ca a las hojas de 19 de las 30
posibles plantas “receptoras”. Cuando
una especie de encino (Quercus marilan-
dica Muench.) o Carya pallida fueron
las especies donantes, más del 50% de
las 569 posibles plantas receptoras, ubicadas a distancias de 1 a 52m recibieron
45
Ca, 32P, 86Rb o 35S. En ambos casos los
autores consideraron que los puentes micorrízicos podían ser la causa probable
de la transferencia de isótopos. Debido a
que los géneros Acer, Carya y Quercus
han sido tradicionalmente considerados
como ECM (Harley y Smith, 1983;
Smith y Read, 1997) estos trabajos pioneros en condiciones de campo, tienen
un importante valor histórico.
Fue en la decada de los
80 cuando las primeras evidencias concluyentes de interconexiones funcionales
entre plantas ECM fueron presentadas
por investigadores de la Universidad de
Sheffield en Inglaterra (Duddrige et al.,
1980; Brownlee et al., 1983; Read et al.,
1985; Finlay y Read, 1986a, b). A partir
de entonces utilizando isótopos se ha demostrado que el micelio externo ECM
tiene la capacidad de movilizar agua,
carbono, fósforo y nitrógeno en plantas
interconectadas (Tabla III).
La transferencia de agua,
a traves de rizomorfos, en plantas interconectadas fue reportada por Duddrige et al. (1980). Las velocidades de
transporte de agua fueron similares a
aquellas reportadas para xilema, sugiriendo fuertemente una alta conductividad hidraúlica en los rizomorfos. Estudios microscópicos en estas estructuras
demostraron la presencia de dos tipos de
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a mayor cantidad de luz recibida, menor
la transferencia neta. Esto indica que
bajo condiciones de campo las relaciones fuente-demanda regulan la transferencia de carbono. Newman (1988) y
Read (1997) consideraron que el hecho
que el carbono pueda pasar de plantas
bien iluminadas a plantas sombreadas,
como se muestra en la investigación de
Simard et al. (1997), influye la dinámica
del ecosistema, reduciendo la dominancia competitiva por algunas plantas y
promoviendo la coexistencia y la diversidad de otras especies. Asimismo, Onguene y Kuyper (2002) reportaron que
las redes miceliales de ECM juegan un
importante papel en la supervivencia de
árboles tropicales de los géneros Brachystegia, Afzelia, Paraberlinia y Tetraberlinia. Bajo esta óptica, la ECM es
un importante factor que promueve así
la biodiversidad vegetal en los ecosistemas.
Figura 1. Enfoques en el estudio de la movilización de N y P por el micelio externo de los
hongos ectomicorrízicos. El grosor de las flechas es indicador de la cantidad de estudios desarrollados en ese nivel particular de complejidad. Modificado de Read y Pérez-Moreno (2003).
células, unas de menor diámetro con
contenido protoplásmico y otras de mayor diámetro carentes del mismo. El primer tipo de células se encontró siempre
rodeando a las segundas, tanto en
rizomorfos naturales como en aquellos
sintetizados en laboratorio. Estos cordones hifales fueron entonces considerados
como extensiones funcionales de los sistemas radicales.
La transferencia de carbono ha sido reportada en Pinus, Fagus
y Alnus por Brownlee et al. (1983),
Read et al. (1985), Finlay y Read
(1986a), Read (1991), Arnebrandt et al.
(1993) y Ek et al. (1996). Esta transferencia puede ocurrir inter- e intraespecíficamente y es influenciada por relaciones fuente-demanda.
La transferencia de fósforo en pinos interconectados por micelio ECM fue reportada por Finlay y
Read (1986b) y Read (1991). Estos autores demostraron que es el micelio externo ECM, más que las raíces, el responsable de la absorbción y el transporte de
fósforo, y que una de las más importantes funciones de la red micelial es absorber y transportar este elemento de
fuentes externas y “parches” ricos en el
mismo a plantas interconectadas y vainas ECM.
La transferencia de nitrógeno ha sido reportada en abetos interconectados con Fagus o Alnus, de
fuentes externas a raíces micorrízicas y
hojas de plántulas en los fitobiontes aso-
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ciados (Arnebrandt et al., 1993; Ek et
al., 1996). En el caso de Fagus con Picea, 94% del 15N recuperado fue transferido a Fagus, probablemente debido a
que este se encontraba en un estadío
fisiológicamente más activo que Picea
(Ek et al., 1996). En el caso de Alnus
con Picea, el árbol fijador de nitrógeno
transfirió 15N a el pino a través del micelio externo ECM (Arnebrandt et al.,
1993).
Más recientemente, Simard et al. (1997) demostraron que la
transferencia de carbono puede ocurrir
de manera bidireccional, en condiciones
de campo, entre el “abedul del papel”
(Betula papyrifera Marsch.) y los abetos
(Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco).
La ganancia neta de carbono del abeto
en comparación al abedul, representó según estos autores 6% de la fijación de
carbono efectuada mediante fotosíntesis.
Plántulas de cedro (Thuja plicata D.
Don), un árbol que presenta micorriza
arbuscular que también fue evaluado, careció de ECM mientras que el abedul y
el abeto tuvieron siete morfotipos ECM
en común, los cuales colonizaban al menos 90% de sus raíces cortas. Por estas
razones, estos autores concluyeron que
la transferencia de carbono fue primariamente a través de sus conexiones ECM.
Uno de los más interesantes descubrimientos de esta investigación, como fue
señalado por Read (1997), fue que la
magnitud de la transferencia neta fue influenciada por el sombreado del abedul;
Transferencia de Nutrientes de
Substratos Orgánicos Naturales
Más de un siglo de investigaciones en el estudio de la simbiosis ectomicorrízica ha demostrado de
manera concluyente su importancia en la
transferencia de nutrientes del suelo a
las plantas asociadas, principalmente en
ecosistemas templados, boreales y tropicales. Sin embargo, la información generada hasta ahora, en su gran mayoría, ha
estado relacionado con la movilización
de nutrientes, principalmente en forma
mineral (Smith y Read, 1997). Si bien
es cierto que este acercamiento ha tenido una extraordinaria precisión, sería necesario reconocer que uno de los grandes retos a la fecha es tratar de comprender la movilización de nutrientes
efectuada por el micelio externo ectomicorrízico, en escenarios más realistas
(Figura 1), es decir a partir de los substratos orgánicos naturales, que son los
que se encuentran en los ecosistemas
donde prospera dicha simbiosis (Read y
Pérez-Moreno, 2003).
Hasta épocas recientes
la capacidad de los hongos ECM para
mobilizar y reciclar nutrientes de la
materia orgánica del suelo había recibido poca atención (Smith y Read, 1997;
Read y Pérez-Moreno, 2003). Paradójicamente, sin embargo, la posibilidad de
que estos simbiontes pudieran estar involucrados en los procesos de transferencia de nutrientes de substratos orgánicos naturales a las plantas fue reconocida por el pionero de los estudios micorrízicos, y creador del vocablo “micorriza”, A. B. Frank, quien propuso
(Frank, 1894), en lo que es conocida
243
TABLA IV
MOVILIZACIÓN NUTRIMENTAL A PARTIR DE DIFERENTES SUSTRATOS ORGÁNICOS NATURALES POR EL MICELIO
DE HONGOS ECTOMICORRÍZICOS CRECIENDO EN ASOCIACIÓN CON PLANTAS HOSPEDERAS
Tipo de sustrato
Movilización (%)
N
P
Tiempo
(días)
Combinación planta-hongo
ectomicorrízico
Referencia
Materiales Vegetales en Descomposición
Mantillo de abeto
32
33
365
Pseudotsuga menziesii-masas hifales
micorrízicas de Histerangium setchelli
(Entry et al., 1991)
Mantillo de abeto
16
19
365
Testigo (sin planta hospedera)-masas hifales micorrízicas ausentes
(Entry et al., 1991)
MHF de pino
23
22
120
Pinus sylvestri-Suillus bovinus
(Bending y Read, 1995)
MHF de pino
13
3
120
P. sylvestri-Thelephora terrestris
(Bending y Read, 1995)
MHF de pino
5
0
120
Testigo (sin planta hospedera)-hongo micorrízico ausente
(Bending y Read, 1995)
MHF de abedul
0
40
90
Betula pendula-Paxillus involutus
(Pérez-Moreno y Read, 2000)
MHF de pino
1
35
90
B. pendula-P. involutus
(Pérez-Moreno y Read, 2000)
MHF de Fagus
14
37
90
B pendula-P. involutus
(Pérez-Moreno y Read, 2000)
MHF de pino
25
63
90
Betula pendula-P. sylvestris
conectados por P.involutus
(Pérez-Moreno y Read, inédito)
MHF de abedul
25
54
90
Betula pendula-P. sylvestris
conectados por P. involutus
(Pérez-Moreno y Read, inédito)
Polen de pino
76
97
115
B. pendula-P. involutus
(Pérez-Moreno y Read, 2001a)
Polen de pino
42
35
115
Testigo (plantas de B. pendula no
micorrizadas)-hongo micorrízico ausente
(Pérez-Moreno y Read, 2001a)
Nematodos
68
65
150
B. pendula-P. involutus
(Pérez-Moreno y Read, 2001b)
Nematodos
37
25
150
Testigo (plantas de B. pendula no
micorrizadas)-hongo micorrízico ausente
(Pérez-Moreno y Read, 2001b)
Polen
Necromasa de Animales
MHF: Material del horizonte de fermentación del suelo forestal.
como la “Teoría del Nitrógeno Orgánico” que el papel primario de la simbiosis ECM era facilitar la transferencia de
nitrógeno de la materia orgánica del suelo a las raíces de las plantas (Frank,
1885).
Desafortunadamente, durante los dos primeros tercios del siglo
XX esta idea recibió muy poca atención
experimental y no fue sino hasta los 80
que diversos investigadores demostraron
que los hongos ECM producen una amplia variedad de enzimas capaces de degradar substratos que constituyen parte de
los materiales orgánicos del suelo (Leake
y Read, 1997). Mientras que el potencial
de tal función fue revelado primero en
estudios que usaron cultivos monoxénicos
de hongos crecidos en la presencia de
compuestos puros tales como proteínas
(Abuzinadah y Read, 1986a, b) y fosfatos
orgánicos (Dighton, 1983; Hilger y
Krause, 1989; Antibus et al., 1992), el
énfasis actualmente se ha movido a escenarios más realistas en los cuales los
hongos son crecidos en asociación con
sus árboles hospederos y provistos con
244
substratos en la forma en la cual es probable que los encuentren en la naturaleza.
Éstos han incluido i) materiales en descomposición colectados en los horizontes
de fermentación (Pérez-Moreno y Read,
2000), ii) polen (Pérez-Moreno y Read,
2001a), que es un substrato depositado
anualmente en grandes cantidades de manera estacional, y iii) fauna del suelo
(Klironomos y Hart, 2001; Pérez-Moreno
y Read 2001b) a manera de necromasa
con un alto contenido nutritivo.
A pesar de que la comprensión de la movilización de nutrientes
a partir de substratos orgánicos naturales
recién se inicia, los estudios efectuados a
la fecha (Tabla IV) sugieren que la naturaleza distintiva de los tipos de substratos
determina importantes diferencias en estos procesos. Los materiales vegetales en
descomposición muestran considerable
variabilidad en su grado de movilización.
Dependiendo de la combinación plantahongo éstos varían respectivamente entre
0 y 32% de las cantidades originales en
el caso de nitrógeno y entre 3 y 63% en
el de fósforo (Tabla IV). En algunas oca-
siones una combinación planta-hongo
puede proporcionar acceso preferencial a
un nutriente específico contenido en los
substratos orgánicos naturales. Por ejemplo Paxillus involutus asociado con Betula pendula mobilizó 35% del fósforo
orginalmente presente en material de horizontes de fermentación de bosque de pinos, pero solo 1% de su nitrógeno total
(Pérez-Moreno y Read, 2000). En contraste, en otro estudio, Bending y Read
(1995) demostraron que Thelephora terrestris (Ehrh) asociado con Pinus sylvestris fue capaz de remover 13% del nitrógeno originalmente presente en materiales de horizontes de fermentación de
bosque de pinos pero solo 3% de su fósforo total. Si esta preferencia es un atributo de la relación planta-hongo o, más
específicamente, si es una característica
fisiológica de la cepa micorrízica involucrada, es algo que permanece por ser explorado.
En todos los casos hasta
ahora reportados, las cantidades de nutrientes removidas de materiales vegetales en descomposición por sistemas mi-
MAY 2004, VOL. 29 Nº 5
corrízicos fueron menores que aquellas
removidas a partir de substratos orgánicos naturales mejor definidos, como polen y animales del suelo. El polen ha
mostrado las tasas de movilización más
altas reportadas a la fecha, siendo respectivamente de 76 y 97% del nitrógeno
y fósforo totales originalmente contenidos en el substrato (Pérez-Moreno y
Read, 2001a). Los nematodos del suelo,
en los cuales pueden existir tasas de movilización de 68 y 65% respectivamente
de los mismos nutrientes, también constituyen una fuente más lábil de nitrógeno y fósforo que el material vegetal en
descomposición.
Ha sido demostrado que,
además de la movilización de nutrientes
desde substratos orgánicos naturales por
los sistemas micorrízicos, una proporción
significativa de éstos es transferida a las
plantas asociadas. En los experimentos
llevados a cabo, frecuentemente grandes
proporciones de los nutrientes contenidos
en las plantas se derivaron originalmente
de los substratos orgánicos naturales (Pérez-Moreno y Read 2000, 2001a, b).
La habilidad saprofítica
por si misma, es capaz de movilizar ciertas cantidades de nutrientes a partir de
substratos orgánicos naturales, en ausencia de hongos micorrízicos (Tabla IV).
Sin embargo, este mecanismo, como ha
sido demostrado (Pérez-Moreno y Read,
2001a, b), es relativamente ineficiente en
términos de la transferencia de nutrientes
a las plantas, en parte porque los microorganismos saprófitos transfieren nutrientes en el suelo en todas direcciones desde
una fuente localizada, más que exclusivamente hacia las raíces de las plantas. En
contraste, el micelio de los hongos micorrízicos efectúa la translocación de nutrientes directamente a las raíces micorrízicas, conectadas a través de la extensa
red micelial sostenida por el carbono proporcionado por las plantas.
Klironomos y Hart (2001)
demostraron que una proporción importante
de nitrógeno derivado de collembolas fue
transferido al follaje de pinos creciendo en
asociación con Laccaria bicolor, mientras
que solo una pequeña parte del nitrógeno
fue transferida a estas plantas cuando estuvieron asociadas con Cenococcum geophilum. Esto enfatiza nuevamente la necesidad de reconocer que pueden ocurrir considerables diferencias en la capacidad de los
hongos micorrízicos para asegurar la movilización y transferencia de nutrientes desde
substratos orgánicos a las plantas.
El mantillo constituye
claramente una importante fuente potencial de nutrientes, tanto en bosques de
coníferas como en bosques deciduos.
Dado que cantidades similares de mate-
MAY 2004, VOL. 29 Nº 5
rial susceptible de descomposición son
conocidos de ser producidos en el reciclaje de los sistemas radicales en comparación con los producidos por la parte aérea, sería de interés considerar en el futuro el papel que juegan los sistemas ECM
en el reciclaje de este componente. Aquí,
la biomasa ECM por si misma debe contribuir significativamente al conjunto de
nutrientes potencialmente disponible para
movilización.
En el caso del polen,
aún cantidades de nutrientes mas modestas que las del mantillo, podrían tener relevancia ecológica significativa en ecosistemas extremadamente empobrecidos, tales como los bosques boreales, debido a
la alta efectividad de movilización de nutrientes reportada por los sistemas micorrízicos (Pérez-Moreno y Read, 2001a).
Por ejemplo, una lluvia de polen de 10g
de peso seco/m2/año (equivalente a
100kg/ha/año) originaría tasas de movilización micorrízicas de 228 y 39mg de N
y de P por m2/año, respectivamente. Estas
cantidades son equivalentes en el caso del
nitrógeno a cerca de una décima parte
(unos 2000mg/m2/año) de aquellas estimadas de ser movilizadas del mantillo, y
menos de una sexta parte (unos 200mg/
m2/año) en el caso del fósforo.
En el caso de los nematodos del suelo las cantidades potencialmente disponibles para la movilización
por parte de sistemas micorrízicos parecen relativamente modestas; sin embargo,
es importante considerar que los nematodos del suelo son solo un componente de
la fauna local. Si las tasas de movilización por los sistemas micorrízicos, observadas en este grupo, se demuestran ampliamente distribuidas en otros grupos de
fauna del suelo, cantidades significativas
tanto de nitrógeno como de fósforo podrían ser movilizadas de la mesofauna en
los bosques templados. Algún apoyo a
esta noción proviene del estudio en
Collembola efectuado por Klironomos y
Hart (2001), basado en evaluaciones de la
transferencia a las plantas, más que en la
pérdida en los nematodos. Aquí cabe señalar que el simbionte fúngico tiene la
habilidad de usar nutrientes de origen
animal para intercambiarlos por el carbono de los árboles hospederos. El hecho
de que los tipos particulares de substratos
orgánicos naturales estudiados son producidos en diferentes épocas del año, sugiere que bajo condiciones naturales algunos
de ellos estarán potencialmente disponibles para movilización por los sistemas
micorrízicos, en las diferentes estaciones
a través del año según los requerimentos
de las plantas. Los estudios en este sentido han sido escasos en áreas tropicales,
siendo actualmente un área muy original
de investigación. A pesar de esto, los resultados conocidos a la fecha indican que
las redes miceliales micorrízicas de hongos ECM juegan un importante papel en
la movilización de nutrientes de substratos orgánicos naturales a las plantas, en
los ecosistemas donde predomina la simbiosis.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a
Irene Johnson y Glyn Woods, del Animal
and Plant Sciences Department, Universtiy of Sheffield por su apoyo técnico, y a
Jonathan Leake por sus discusiones. Se
agradece también el apoyo del CONACYT a través del proyecto Biorecuperación de Suelos Contaminados con Metales Pesados Utilizando Plantas y sus Microorganismos Simbióticos.
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