ABUNDANCIA DE IMAGOS DE Lymanopoda schmidti (LEPIDOPTERA: NYMPHALIDAE: SATYRINAE) EN UN GRADIENTE DE DISTURBIO Paola Marcela Triviño-Cruz1; Liz Alejandra Ávila-Rodríguez2; Guillaume Quenet2; Florian Câtel2; Edicson Alfonso Parra-Sanchez2 1. Facultad de Ciencias-Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá; Asociación Colombiana para la Lepidopterología/Colombia [email protected], 2Facultad de Ciencias-Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá/Colombia. RESUMEN. Esta investigación se realizó en el complejo de páramos Guerrero, Cordillera Oriental de Colombia, donde habita la especie Lymanopoda schmidti, restringida a este sector. El objetivo fue estimar la relación entre variables de la vegetación y variables demográficas de los imagos de L. schmidti. Para esto, se utilizó el método de captura-marca-recaptura en parches de Chuquea sp. en un gradiente de disturbio. No se encontró correlación entre la cantidad de imagos y una alta diversidad florística ó un parche extenso pero homogéneo. La abundancia de L. schmidti no solo depende de Chusquea sp. sino de la presencia de coberturas arbustivas y arbóreas que brindan condiciones adecuadas a la mariposa en términos de conectividad y recursos para refugio o forrajeo. Las actividades agropecuarias que se realizan en la zona alteran la estructura y distribución de la vegetación y son la mayor amenaza para el hábitat de L. schmidti. Palabras clave: Páramo, Lymanopoda, Vegetación, Chusquea, Conservación. Abundance of Lymanopoda schmidti (Lepidoptera: Nymphalidae: Satyrinae) in an altitudinal and disturbance gradient ABSTRACT. This research project was carried out in the Páramos de Guerrero complex, located in the Cordillera Oriental of Colombia, where is founded the specie Lymanopoda schmidti, restricted to this sector. The objective was to estimate the relationship between vegetation and demographic variables of L. schmidti imago. For this purpose, capture-mark-recapture technique was carried out in patches of Chusquea sp. within a disturbance gradient. There is no correlation between an increase of butterfly imago and a high floristic diversity or an extensive homogeneous patch. The abundance of L. schmidti not only depends of Chusquea sp. but of the availability of bushes and trees covers to provide adequate conditions for the butterfly, in terms of connectivity and resources for shelter and foraging. Hence, L. schmidti habitat is threatened by changes in the structure and distribution of vegetation which are caused by farming and livestock, main activities in these mountains. Key words: Páramo, Lymanopoda, Vegetation, Chusquea, Conservation. Introducción El género Lymanopoda es exclusivo de ecosistemas andinos. Las especies de este género se caracterizan por tener como planta hospedera a especies del género Chusquea (Pyrcz, 2004). Lymanopoda schmidti es una especie endémica del complejo de páramos Guerrero, el cual se ubica en la cordillera oriental de Colombia, al norte del departamento de Cundinamarca, ocupa una franja altitudinal entre los 3200 y 3780 m. Se encuentra, en su totalidad en territorio de la Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca CAR y abastece la represa hídrica de Neusa y los acueductos de Zipaquirá, Cogua, Tausa y parte de Bogotá (Rangel, 2000). Este complejo de páramo ha perdido cerca de 70% de su cobertura natural, a causa de actividades antrópicas como la minería, pastoreo intensivo de ganado y siembras de cultivos de papa (Morales et al., 2007). La cuchilla del Tablazo representa la parte sur del complejo de páramo Guerrero (Morales et al., 2007) y actualmente presenta una seria diminución en su cobertura vegetal nativa (cerca del 90%) causada, principalmente, por la siembra de cultivos de papa en la zona. Es por ello que el objetivo de esta investigación fue estimar la relación entre variables de la vegetación de parches en los que hay presencia de chusque y rasgos demográficos de los imagos de L. schmidti en la cuchilla del Tablazo, así como calcular la vagilidad de los individuos capturados. 761 Materiales y Método El estudio se realizó en la Cuchilla del Tablazo (Fig. 1a). Se seleccionaron siete parches entre los 3350 y 3440 m, con distancias entre ellos de entre 35 y 440 m y dentro de un gradiente de disturbio causado por actividades agropecuarias. Se estimo el grado de disturbio de 0 a 5, siendo 0 un sitio sin disturbio y 5 un sitio totalmente transformado. Los parches fueron georeferenciados mediante el programa Quantum GIS version 1.7 (Quantum GIS Development Team, 2007) (Fig. 1b). a) (b) Figura 1. a) Zona de estudio, Cuchilla del Tablazo, páramo de Guerrero, Subachoque, Cundinamarca (coordenadas: 18N 589268 UTM 553527, fuente cartográfica: IAvH 2007), b) Ubicación de los parches dentro de la zona de estudio (b). La estructura y la composición de la vegetación se evaluó utilizando el método línea intercepto (Gonzalez y Sanchez, 1985). El muestreo se realizó mediante 3 líneas paralelas de 20 m para cada parche (con excepción del sitio Cruz 2 en el que se usaron líneas de 10 m). Se registraron los individuos con altura superior a 20 cm, incluyendo árboles (> 5 m), arbustos (1–5 m), hierbas (0.2–0.7 m) y enredaderas. La cobertura se estimo tomando el diámetro mayor y menor del área que cubría el individuo (o individuos) y aproximado al área de un rombo (Rangel 1997). Se calculó la cobertura, densidad y frecuencia relativa de todas las especies asociadas a los parches de Chusquea sp.. Las colecciones botánicas se encuentran depositadas en el Herbario COL bajo la sigla Ávila-R. L. La diversidad de la vegetación se calculó mediante el Software libre PAST versión 2.12 (Hammer et al., 2001). En cada parche se calculó el índice de Simpson (D) y la dominancia. Se calculó el índice de valor de importancia (IVI) por estrato y especie y se realizaron diagramas estructurales por parche para conocer el aporte de cada estrato a la cobertura total del parche. Durante tres días se monitorearon individuos de L. schmidti usando el método capturamarca-recaptura (CMR). Los individuos se capturaron con redes entomológicas y se marcaron en la celda discal del ala posterior izquierda, usando un código de identificación que consistió en una letra para cada localidad de muestreo y un número consecutivo para cada mariposa (Fig. 2). 762 Adicionalmente, se registraron el sexo y el estado de los individuos. Para el análisis de los datos de sé uso el programa libre MARK versión 6.0 (White, 1999). Se estimo el número de individuos con el modelo POPAN (Schwarz y Arnason, 1996) derivado del modelo de Jolly-Seber (Seber, 1965; Jolly, 1965). Se consideró que en los tres días de capturas la mortalidad estaba muy cerca a cero y se probó que para todos los parches las hipótesis de supervivencia de un día a otro produjeron los modelos con menor AIC. Para las estimaciones de las tasas de emigración de parche a otro o de emigración total por parche se usó un modelo multi-estado (Brownie et al., 1993), en el cual cada estado del modelo representa un parche. Se calcularon los coeficientes de correlación de Pearson y Spearma (Rho) y entre las variables de vegetación y las variables relacionadas con los imagos mediante el programa R (R Development Core Team, 2011). Figura 2. Marca realizada a los individuos capturados. Resultados y Discusión Los parámetros poblacionales y las características de cada parche se resumen en el cuadro 1. Los parches presentan una dinámica de perturbación en donde los más disturbados comparten especies vegetales típicas de sitios intervenidos y difieren de la parches con influencia de bosque altoandino que tienen mayor proporción de especies arbustivas y arbóreas (Fernández y Hernández, 2007). El área de estudio se caracteriza por la dominancia de Chusquea lehmannii y Chusquea serrulata. En el estrato arbóreo dominan especies de Weinmannia, Miconia, Drymis, Oreopanax y Brunellia, típicas de bosques altoandinos. Dentro de los arbustos sobresalen Ageratina spp., Bucquetia glutinosa, Carex luridiformis, Fuchsia corymbiflora, Macleania rupestris y Miconia spp. En el estrato herbáceo dominan Digitalis purpurea y especies ruderales propias de áreas agrícolas en descanso (Rumex major, Poligonum capitatum y Solanum tuberosum). Dentro de las trepadoras sobresalen Rubus bogotensis, Munnozia senecionidis, Mikania laurifolia y Jungia ferruginea. En total se hicieron 88 capturas, correspondientes a 51 individuos (43 machos, 8 hembras, proporción de sexo: 5,4 machos/hembra). Se presentaron 37 recapturas: 5 individuos fueron recapturados dos veces y 3 individuos fueron recapturados tres veces. La abundancia estimada de imagos en el área completa de estudio fue de 63 (±). La abundancia de imagos estimada por parche está positivamente correlacionada con la superficie del parche (Spearman, rho = 0,92, p = 0,003). Sin embargo, esta abundancia puede explicarse mejor por la presencia de coberturas que brinden condiciones adecuadas a la mariposa en términos de conectividad y recursos para su refugio o forrajeo, esto concuerda con el análisis estructural de la vegetación. El análisis estructural de la vegetación (Cuadro 1), indica que la estructura de los parches Potrero 1 y 2, y Cruz 1, es similar presentando coberturas arbustivas y de Chusquea sp. cercanas al 50%, y un porcentaje arbóreo cercano al 20 % (Fig. 3). Tractor 2, es similar al grupo anterior, 763 pero difiere por tener poca cobertura arbórea y estratos arbustivos y herbáceo abundantes (39 y 18% repectivamente). Por su parte, Tractor 1, se caracteriza por presentar la dominancia más alta de chusque de todos los parches (86%) y no presentar estrato arbóreo. Cruz 2, es el único parche dominado por el estrato herbáceo (36%), principalmente Digitalis purpurea, con una cobertura arbórea significativa dominado por W. tomentosa (33%). Por último, Tractor 3 presenta coberturas arbustivas y arbóreas cercanas al 20% y es el que presenta la mayor cobertura de trepadoras (12%). Cuadro 1: Características de los parches de la zona de estudio y parámetros poblacionales estimados. Tractor1 Tractor2 Tractor3 Cruz1 Cruz2 Potrero1 Potrero2 Disturbio 4 4 3 3 4 2 2 Superficie (m2) 300 390 1260 970 50 340 460 Riqueza 14 19 18 22 34 31 40 Dominancia 0.105 0.093 0.069 0.678 0.055 0.053 0.044 Simpson (D) 0.896 0.906 0.930 0.931 0.944 0.946 0.954 % Cobertura de Chusque spp. 86 38 41 53 23 46 50 % Cobertura Arbustiva 5 39 17 33 8 25 22 % Cobertura Herbácea 8 18 10 1 36 8 12 % Cobertura Arbórea 0 4 20 11 33 20 15 % Cobertura trepadoras 1 1 12 2 1 1 1 Tasa de emigración estimada 0,51 0,17 0,33 0,21 0,53 0,41 0,40 Densidad estimada de ≈0 0,021 0,013 0,030 ≈0 0,044 0,034 individuos residentes de L. schmidti Abundancia <2 8 16,6 28,9 <3 15 15,6 La correlación significativa entre la densidad de imagos de L. schmidti y la densidad total del estrato arbustivo (incluyendo chusque) (Spearman, rho = 0.77, p = 0,047) indica que la mariposa tiende a ser más abundante en chuscales asociados a otro tipo de vegetación y no en parches homogéneos de Chusquea. Aunque no hay correlación lineal entre ninguno de los estratos y la densidad de iamgos, esto no significa que estas variables no estén relacionadas de otra forma, por ejemplo una relación con tendencia bimodal en la que L. schmidti tenga un optimo para cada estrato. Sin embargo para probar esta hipótesis es necesario realizar muestreos más detallados en diferentes gradientes de coberturas. Aunque se encontró correlación entre la densidad de la mariposa y la diversidad del parche (Spearman, rho = 0.76, p = 0,049). Por ejemplo, Potrero 1 y Potrero 2, tienen la mayor diversidad y también presentan la mayor densidad de imagos de L. schmidti dentro de todos los parches, mientras que por el contrario el parche menos diverso, Tractor 1, presenta densidades cercanas a 0 (Cuadro 1). Sin embargo, una alta diversidad que no involucre los estratos más usados por la mariposa (arbustivo y arbóreo) no necesariamente implica un aumento en el número de individuos. Por ejemplo, aunque la diversidad de Cruz 1 y Cruz 2 es similar, la densidad de la mariposa es sustancialmente diferente en los dos parches (Cuadro 1). Esto puede estar relacionado con una distribución más equitativa en las coberturas arbustiva y arbórea en el parche Cruz 1. En el caso de Tractor 3, aunque es uno de los sitios más diversos se presenta una baja densidad de L. schmidti (Cuadro 1). En este ejemplo, la diversidad no se asocia con un buen estado de conservación sino con evento de disturbio que favoreció la colonización de una gran 764 cantidad asteráceas trepadoras que dominan el borde exterior del parche y son típicas de ecosistemas altamente perturbados. La vagilidad de los individuos capturados (calculada como la línea recta entre los centros de dos parches) varió entre 45 y 494 m (n=13 180±120, mediana= 190 m). Se encontró una correlación entre la tasa de emigración y la cobertura de arbustos (Spearman, rho: -0.82, p: 0.034) lo que sugiere que la capacidad de vuelo de los individuos está relacionada con la cobertura de estrato arbóreo y arbustivo, así como con la conectividad de los parches de Chusquea . En este estudio, la vagilidad interdiaria llego a ser de más de 300 m, y en algunos casos ciertos individuos recorrieron grandes distancias en poco tiempo. Sin embargo, la escala del estudio no permite abarcar distancias suficientes para ver un efecto de la distancia sobre las tasas de emigración. Hay una alta proporción de machos que se dispersan (0.30), algunos de los cuales mostraron la capacidad recorrer amplias distancias (en promedio 190 m). La extensión de la zona de estudio parece ser reducida en comparación con la capacidad de dispersión de algunos machos. La especie hospedera de L. schmidti fue identificada por el especialista en el género, Dr. Diego Giraldo-Cañas como Chusquea aff. serulata. Sin embargo, la mariposa no sólo depende de la presencia de esta especie, sino de una proporción adecuada que incluya el estrato arbustivo y el arbóreo. Aunque el número de individuos está correlacionado con el tamaño del parche puede explicarse, también por la presencia de coberturas que brinden condiciones adecuadas a la mariposa en términos de conectividad y recursos para su refugio o su forrajeo. Agradecimientos A ACOLEP (Asociación Colombiana de Lepidopterología), en particular a Fancis Le Crom y Fredy Montero para el apoyo logístico y el conocimiento de la zona. A Rafael Moreno por sus consejos con el programa MARK. Y a Diego Giraldo-Cañas por la identificación de las especies de chusque. Literatura Citada Brownie, C., Hines J. E., Nichols, J. D., Pollock, K. H. and J. B. Hestbeck. 1993. Capturerecapture studies for multiple strata including non-Markovian transitions. Biometrics. 49: 1173-1187 Fernández, J. y M. Hernández. 2007. Catalogo de la flora vascular de la cuenca alta del rio Subachoque (Cundinamarca, Colombia). Caldasia, 29 (1). González, D. y J. Sánchez. 1985. Propiedades estadísticas del muestreo por línea lntercepto y cuadros cargados en la estimación de la cobertura y densidad vegetales. Revista Agraria Nueva Epoca-. 1(1) Hammer, Ø., Harper, D. A. T. and P. D. Ryan. 2001. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 1-9. http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm Jolly, G. M. 1965. Explicit estimates from capture–recapture data with both death and immigrationstochastic model. Biometrika: 52:225–247. Morales M., Otero, J., Van Der Hammen, T., Torres, A., Cadena, C., Pedraz, C., Rodríguez N., Franco C., Betancourth, J. C., Olaya, E., Posada, E. y L. Cárdenas. 2007. Atlas de páramos de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, D. C. 208 p. 765 Pyrcz, T. W. 2004. Pronophiline butterflies of the highlands of Chachapoyas in northern Peru: faunal survey, diversity and distribution patterns (Lepidoptera, Nymphalidae, Satyrinae). Genus 15: 455-622. Quantum Gis Development Team. 2011. Quantum GIS Geographic Information System. Open Source Geospatial Foundation Project. http://qgis.osgeo.org R Development Core Team. 2011, R: A Language and Environment for Statistical Computing, R Foundation for Statistical Computing, http://www.R-project.org, ISBN 3-900051-07-0. Rangel, O. (Ed.). 2000 Colombia Diversidad Biotica III. La región Paramuna. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Seber, G. A. F. 1965. A note on the multiple recapture census. Biometrika 52, 249–259. Schwarz, C. J. and A. N. Arnason. 1996. A general methodology for the analysis of open-model capture recapture experiments. Biometrics 52: 860-873. White, G. C. and P. Burnham. 1999. Program MARK: survival estimation from population of marked animal. Bird Study 46 (supplement): 120-138 20. 766
