See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.net/publication/23666624 Long-latency evoked potentials and mnemonic processing of faces and words Article in Revista de neurologia · December 2008 Source: PubMed CITATIONS READS 3 378 2 authors, including: Ela Isabel Olivares Universidad Autónoma de Madrid 34 PUBLICATIONS 450 CITATIONS SEE PROFILE Some of the authors of this publication are also working on these related projects: Neural source reconstruction of evoked potentials related to face-identity processing View project All content following this page was uploaded by Ela Isabel Olivares on 07 March 2015. The user has requested enhancement of the downloaded file. ORIGINAL Potenciales evocados de larga latencia y procesamiento mnésico de caras y palabras E.I. Olivares-Carreño, J. Iglesias-Dorado POTENCIALES EVOCADOS DE LARGA LATENCIA Y PROCESAMIENTO MNÉSICO DE CARAS Y PALABRAS Resumen. Introducción. Los potenciales evocados son marcadores electrofisiológicos en tiempo real de operaciones cognitivas y, en particular, de procesos mnésicos. La onda N400 se ha estudiado tradicionalmente para caracterizar los procesos de memoria de material verbal. Para investigar la existencia de procesos de memoria específicos de cada dominio de información, se investigan análogos funcionales de esta onda durante el procesamiento de estímulos no verbales, como las caras. Objetivo. Mediante un diseño intrasujeto, se compararon la onda N400 verbal clásica y su análogo funcional durante el procesamiento de caras en una tarea de preactivación contextual adaptada al dominio visual de las caras. Sujetos y métodos. Tras varias sesiones de aprendizaje de un conjunto de caras, se realizó una sesión de registro de potenciales evocados para analizar los efectos de la presentación de incongruencias estructurales en estos estímulos y compararlos, en cuanto a su distribución topográfica y generadores neurales, con los observados en la tarea clásica de N400 verbal. Resultados. Se constató la existencia de una onda N400 verbal con una distribución centroparietal (ligeramente derecha), y se diferenció esta respuesta de otra onda negativa obtenida durante el procesamiento de incongruencias faciales en el mismo grupo de participantes, con una localización predominantemente occipital y generadores neurales diferenciados. Conclusiones. Estos resultados apoyan la hipótesis de la especificidad de los mecanismos neurales implicados en el procesamiento mnésico de caras y palabras, en congruencia con los modelos neurocognitivos que proponen la independencia o modularidad de los procesos de memoria en diferentes dominios de información. [REV NEUROL 2008; 47: 624-30] Palabras clave. Actividad eléctrica cerebral. N400. Potenciales evocados. Preactivación. Priming. Reconocimiento de caras. sLORETA. INTRODUCCIÓN En las últimas décadas ha existido un incremento notable de los estudios electrofisiológicos que han tenido como objetivo investigar los mecanismos neurales implicados en el procesamiento de caras. Una de las estrategias experimentales utilizadas más frecuentemente ha sido comparar la actividad eléctrica cerebral provocada por las caras con la generada por estímulos de distintas categorías visuales. Así, se han definido respuestas negativas registradas con máxima amplitud en las regiones temporales del cuero cabelludo, como son los potenciales evocados (ERP) N170 y N250 (este último altamente sensible a la repetición de caras en cortos intervalos temporales), los cuales se consideran marcadores electrofisiológicos de los procesos de categorización de las caras como estímulos visuales específicos y de los procesos de acceso a las representaciones en la memoria a largo plazo (MLP), respectivamente [1-6]. Otra estrategia en la búsqueda de marcadores electrofisiológicos específicos del procesamiento de caras ha consistido en trasladar el estudio de ERP relacionados originalmente con el procesamiento cognitivo de material verbal a su estudio en relación con el reconocimiento de caras [7-14]. Así, una gran parte Aceptado tras revisión externa: 10.10.08. Departamento de Psicología Biológica y de la Salud. Facultad de Psicología. Universidad Autónoma de Madrid. Madrid, España. Correspondencia: Dra. Ela I. Olivares. Departamento de Psicología Biológica y de la Salud. Facultad de Psicología. Universidad Autónoma de Madrid. Campus de Cantoblanco. E-28049 Madrid. Fax: +34 914 975 215. E-mail: [email protected] Trabajo financiado por el Ministerio de Educación y Ciencia de España (proyecto de investigación SEJ 2006-07089/PSIC), la Fundação BIAL de Portugal (Fellowship Programme 63/04) y el programa UAM-Grupo Santander (CEAL/2006). © 2008, REVISTA DE NEUROLOGÍA 624 de la investigación psicofisiológica sobre reconocimiento de caras y el procesamiento del contenido de sus representaciones en la MLP se ha llevado a cabo utilizando como estímulos caras famosas o familiares en tareas experimentales que han analizado respuestas cerebrales de polaridad negativa de larga latencia, del tipo N400, como marcadores de los mecanismos subyacentes a la activación y recuperación de la información asociada a las caras conocidas. La onda N400 ha despertado tradicionalmente gran interés como un índice de procesamiento semántico durante tareas de comprensión lingüística [15]. Esta onda se observó inicialmente utilizando como estímulos palabras escritas, concretamente ante palabras semánticamente incongruentes que se presentan al final de oraciones cuyo cierre es altamente conocido (por ejemplo: El gato quería cazar un ‘submarino’). La presencia de la N400 ante una palabra final de oración incongruente como estímulo parece ser consecuencia de una falta de preactivación (priming) semántica y se considera un indicador del grado de inhibición necesaria de los contenidos inicialmente preactivados o facilitados cuando aparece dicho estímulo (target) no esperado (es decir, no preactivado) [16]. Dada la utilidad de este componente para reflejar la organización funcional de la memoria verbal, cobra especial interés la investigación de un componente análogo que puede reflejar los mecanismos asociativos relativos a la memoria de caras familiares como parte de un sistema neural distribuido especializado en el procesamiento de información facial. En estudios previos, se ha observado una onda similar a la N400 en relación con el reconocimiento de caras empleando una tarea de emparejamiento cara-rasgos faciales con caras naturales conocidas [14] y con caras ‘artificiales’ (representaciones digitales realistas elaboradas a partir de catálogos de rasgos) que fueron aprendidas en situación de laboratorio [17-19]. En estos estudios se presentaba una cara incompleta que creaba un REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630 POTENCIALES EVOCADOS Y MEMORIA DE CARAS Completamiento congruente 50% XXXXXX Responda Señal de aviso Fijación visual Cara contexto Completamiento incongruente 50% 500 ms 500 ms 1.500 ms Figura 1. Tarea de emparejamiento cara-rasgos para el registro de potenciales evocados. contexto estructural y generaba expectativas sobre los rasgos ausentes (Fig. 1). En estos trabajos se han utilizado caras artificiales para minimizar la influencia de la información verbal/semántica asociada a las caras conocidas, no específica del dominio visual facial [20], de modo que para su reconocimiento los participantes sólo tengan que hacer uso de mecanismos cognitivos relativos a las descripciones estructurales que poseen de las caras y que los efectos psicofisiológicos resultantes puedan reflejar, por tanto, operaciones neurocognitivas selectivas ante este tipo de información (visual facial). OBJETIVOS En este estudio se ha utilizado una tarea de emparejamiento cara-rasgos y caras artificiales para comparar los ERP de larga latencia modulados durante el procesamiento de caras con los ERP correspondientes al procesamiento de palabras en una tarea clásica de N400 con oraciones. De forma novedosa, se ha querido comparar las distribuciones topográficas en el cuero cabelludo de dos respuestas eléctricas cerebrales asociadas a la preactivación contextual en caras y palabras (es decir, la onda N400 verbal y su análoga ante caras) en un mismo grupo de participantes. Se ha utilizado un diseño intrasujeto para comparar respuestas de tipo N400 ante caras y palabras en un estudio reciente [21]. Sin embargo, en este estudio se emplearon caras no familiares que se presentaban a los participantes suprimiendo parte de la información visual facial (rasgos externos) en una tarea de emparejamiento, de modo que el procesamiento estudiado pudo corresponder fundamentalmente al procesamiento de incongruencias en relación con procesos de memoria a corto plazo y sin que los participantes dispusieran de toda la información relevante de la cara. Además, el diseño experimental en este caso incluyó una tercera condición experimental (emoción), con lo que el procesamiento de la identidad de la cara pudo estar influenciado por el procesamiento de la expresión emocional. En el presente estudio, el aprendizaje de caras durante varias sesiones de entrenamiento mediante un procedimiento original [19] nos permite en buena medida la familiarización con las caras y estudiar el procesamiento de la información relativa a las representaciones visuales de caras en la MLP cuando la información REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630 de tipo verbal (o de otro tipo) tiene escasa o ninguna influencia bajo condiciones experimentales estrictamente controladas. Asumimos como hipótesis de partida la existencia de diferentes distribuciones topográficas de la actividad eléctrica cerebral durante el procesamiento mnésico de caras y de palabras, en calidad de marcadores de la activación de diferentes mecanismos neurales y módulos cognitivos independientes para el procesamiento de cada uno de estos distintos dominios de información. Para probar esta hipótesis, se analizaron las distribuciones topográficas y se estimaron los generadores neurales a partir de una comparación de las soluciones inversas relativas a las condiciones de incongruencia correspondientes a los dos tipos de estímulos empleados mediante el método sLORETA (standardized low resolution brain electromagnetic tomography) [22]. SUJETOS Y MÉTODOS En este estudio han participado de forma voluntaria 12 adultos sanos diestros (seis mujeres y seis varones), con una edad promedio de 30 años (rango: 24-38 años) y un nivel de instrucción universitario o preuniversitario. Emparejamiento cara-rasgos Para esta tarea se han utilizado como estímulos 40 caras artificiales empleadas en los estudios previos citados (véase, por ejemplo, [19], donde se describe detalladamente el proceso de construcción de las caras a partir de rasgos caucásicos escaneados procedentes de un catálogo utilizado en estudios criminalísticos, así como el procedimiento utilizado para el aprendizaje de las caras por parte de los participantes). La familiarización con estas caras tuvo lugar a lo largo de seis sesiones, a razón de dos sesiones por día. Cada sesión, que duraba aproximadamente 30 minutos, constaba de una fase de estudio y de una fase de prueba. Durante la fase de estudio, cada participante observaba durante un minuto las 40 caras presentadas de forma individual en una pantalla de ordenador. Su tarea en esta fase consistía en memorizar cada cara como si fuera un nuevo rostro que debía conocer, evitando hacer asociaciones de tipo verbal o semántico (es decir, poner etiquetas nominales, ubicar en categorías profesionales o buscar parecidos en la vida real). El orden de presentación de estas 40 caras variaba de sesión a sesión, y en cada una de ellas, tras la presentación de las primeras 20 caras, aparecía la palabra ‘descanso’ para evitar sobrecargas atencionales. La fase de prueba, presentada cinco minutos después de la fase de estudio, consistía en una tarea de discriminación de rasgos. En ella, cada una de las 40 caras previamente estudiadas se presentaba de manera incompleta, es decir, sin los ojos ni las cejas. Simultáneamente, debajo de cada cara incompleta se mostraban dos combinaciones de ojos y cejas numeradas para que el participante decidiera cuál de ellas era la correcta, según la fase de estudio previa. Una vez hecha la selección, la combinación escogida mediante las teclas numéricas 1 ó 2 del teclado se colocaba automáticamente sobre la cara presentada, completándola. El participante podía cambiar entonces su elección si no estaba conforme con ella. El fin del ensayo lo determinaba él mismo al presionar nuevamente la barra espaciadora para la presentación de la siguiente cara. Una señal acústica del ordenador indicaba que la elección definitiva era incorrecta, mientras que la ausencia de sonido indicaba una elección correcta. Así, cada participante recibía un feedback de la respuesta en cada ensayo. La presentación de estos estímulos y el resumen de la sesión mostrado al participante (porcentaje de aciertos y errores) se realizaron con programas informáticos elaborados ad hoc para estas tareas. Para analizar el rendimiento conductual, se utilizó la medida d’ de la teoría de detección de señales [23], que evalúa la capacidad de discriminación del sujeto entre dos categorías de estímulos presentadas dentro de una misma secuencia de estimulación. Para ello se empleó la fórmula d’ = 0,6 log {[PA (1-PFA)] / [PFA (1-PA)]}, según [24], en la que PA es la probabilidad de aciertos (en este estudio, por ejemplo, decir que la cara congruente lo es), y PFA, la de falsas alarmas (por ejemplo, decir que una cara con rasgos incorrectos es una cara congruente). Esta medida se calculó en cada sesión de aprendizaje para evaluar su progresión. En la sesión de registro de potenciales evocados, que tuvo lugar una semana después de la última sesión de aprendizaje, se aplicaron una tarea de 625 E.I. OLIVARES-CARREÑO, ET AL Figura 2. Potenciales evocados (gran promedio de 12 sujetos) obtenidos ante las caras completas (segundo estímulo en cada ensayo) congruentes e incongruentes. Figura 3. Potenciales evocados (gran promedio de 12 sujetos) obtenidos ante la última palabra de las oraciones de la tarea clásica de N400 verbal con los completamientos congruentes e incongruentes. emparejamiento cara-rasgos y una tarea de emparejamiento verbal (el orden de realización de las dos tareas varió de un sujeto a otro). las derivaciones mencionadas) y el tipo de completamiento (congruente e incongruente). Se aplicó la corrección de Greenhouse-Geisser a los grados de libertad para controlar el error de tipo I de medidas repetidas en los casos necesarios [25]. Por último, y con el fin de comparar el procesamiento de caras con el de palabras, en la ventana temporal donde se obtuvo la mayor amplitud de negatividad en las dos tareas se calcularon los valores de amplitud de la diferencia entre condiciones (incongruentes menos congruentes). Con estos valores se realizó un ANOVA de medidas repetidas, en el que se tomó como factores el tipo de estímulo (palabras frente a caras) y el electrodo (las 20 derivaciones). El análisis comparativo de generadores neurales se realizó con sLORETA [22], una versión mejorada del método original LORETA [26] para la localización de generadores neurales de la actividad eléctrica cerebral registrada en el cuero cabelludo. Tarea de emparejamiento cara-rasgos Tras haberse repasado las caras, se aplicó una tarea de emparejamiento. Cada cara contexto se presentaba cuatro veces de manera incompleta (sin ojos ni cejas). En la mitad de los ensayos (80), cada cara contexto se presentaba durante 500 ms y, posteriormente, se completaba con los rasgos correctos. En la otra mitad de los ensayos, la cara contexto se completaba de manera incorrecta o incongruente (con rasgos que no le correspondían). La cara completa (correcta o incorrecta) también permanecía en la pantalla durante 500 ms. Los participantes tenían que determinar si el completamiento era correcto (tecla izquierda del ratón) o incorrecto (tecla derecha del ratón). Tarea de emparejamiento verbal En la misma sesión de registro, los participantes realizaron la tarea clásica de N400 verbal con 120 oraciones de seis palabras presentadas cada una durante 250 ms, con un intervalo entre ellas de 750 ms (el 50% de las oraciones terminaba con una palabra semánticamente incongruente). Las oraciones se crearon en el laboratorio, teniendo en cuenta que trataran sobre contenidos semánticos comunes (por ejemplo, ‘El avión aterrizó en la pista’ como cierre congruente o ‘La manzana es una sabrosa máquina’ como cierre incongruente). De forma previa al experimento, se comprobó la eficacia de las oraciones en causar el efecto N400 verbal en una muestra de estudiantes universitarios. Para el registro del electroencefalograma (EEG), se empleó el electroencefalógrafo digital Medicid 3-E (Neuronic, S.A.) y la información se almacenó en el disco duro del ordenador para el análisis de los datos fuera de línea. La adquisición de datos electrofisiológicos se realizó con electrodos de disco (Ag/AgCl) colocados en 20 derivaciones (19 del sistema international 10/20 más Oz), utilizando como referencia el lóbulo de ambas orejas. La impedancia de los electrodos se mantuvo siempre por debajo de los 5 kΩ. El electrooculograma (EOG) se recogió con una derivación bipolar. Las señales se filtraron con un pasabanda entre 0,05 y 30 Hz (con caída 3 dB/octava). En cada ensayo se tomaron 256 muestras de actividad EEG digitalizada, lo que significó un tiempo total por ensayo de 1,02 s (4 ms de período de muestreo). Se inspeccionó cada segmento del EEG visualmente, y se rechazaron y no se incluyeron en la promediación posterior aquéllos que tuvieron fluctuaciones de voltaje de ±100 μV y, sobre todo, de mayor amplitud en los canales de EOG. Los datos conductuales se evaluaron a través del índice de discriminación d’ de la teoría de detección de señales. Para el análisis estadístico de los resultados, se obtuvieron (por individuo y derivación) los valores promedio de amplitud de los ERP en las ventanas temporales donde se observaron las diferencias entre las condiciones experimentales, valores a los que se les sustrajo el valor promedio de amplitud de la ventana preestímulo de 150 ms. Se realizó un análisis de varianza (ANOVA) para las caras y otro para las palabras con estos valores, tomando como factores principales el electrodo (con 20 niveles, correspondientes a 626 RESULTADOS Datos conductuales El valor promedio de d’ en cada una de las seis sesiones de aprendizaje fue: 0,31, 0,97, 1,26, 1,47, 1,58 y 1,76. Este valor se incrementó progresiva y significativamente de sesión a sesión (F(1,4) = 34,53; p = 0,004). En la sesión de registro de ERP, el índice d’ fue de 1,51, similar estadísticamente al obtenido en la última sesión de aprendizaje (F(11) = 0,96; p > 0,05). Estos valores indican un incremento en la familiaridad de los participantes con las caras durante las sesiones de aprendizaje, a la vez que una eficiente discriminación entre estímulos congruentes e incongruentes durante el registro de ERP. En la tarea de emparejamiento verbal, el índice d’ fue de 2,5, lo que indica un nivel elevado de discriminación de oraciones congruentes e incongruentes. Datos electrofisiológicos Tarea de emparejamiento cara-rasgos La figura 2 muestra el gran promedio de los potenciales evocados obtenidos de los 12 sujetos en la tarea de emparejamiento cara-rasgos para rasgos congruentes (correspondientes a la cara memorizada) e incongruentes (no pertenecientes a la cara aprendida). Las ondas observadas en ambas condiciones fueron muy similares hasta los 280 ms, como reveló el ANOVA de medidas repetidas. A partir de los 280 ms y hasta los 520 ms, se observa una marcada negatividad asociada a los completamientos incongruentes en la mayoría de los electrodos. Esta diferencia es más evidente en los emplazamientos occipitales, centroparietales de la línea media y temporales posteriores. El ANOVA realizado indicó estas diferencias de amplitud (tipo de completamiento: F(1,11) = 15,71; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 20,78; p < 0,05; interacción entre los efectos principales: F(19, 209) = 9,92; p < 0,05). Existe también una positividad tardía entre los 520 y 760 ms, que es más marcada para los completamientos incongruentes (tipo de completamiento: F(1,11) = 9,81; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 9,2; p < 0,05; interacción entre los efectos principales: F(19, 209) = 2, 90; p < 0,05). El EOG resultó similar en ambas condiciones. REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630 POTENCIALES EVOCADOS Y MEMORIA DE CARAS Comparación de las distribuciones topográficas observadas en las dos tareas Para comparar la distribución topográfica de los efectos de incongruencia observados en las dos tareas, se obtuvieron los ERP resultantes de la diferencia entre las dos condiciones de completamiento (incongruentes menos congruentes) (Fig. 4). Seguidamente, a partir de las ondas de la diferencia (a partir de ahora, ERPD), se crearon mapas topográficos que representan la distribución de la amplitud promedio cada 100 ms desde el período preestímulo hasta el final de las ondas positivas tardías (Fig. 5). A continuación, se describen los resultados en cada ventana temporal (la descripción se basa en valores de voltaje concretos por emplazamiento que no se incluyen en el texto, pero que están a disposición del lector interesado). Tarea de emparejamiento cara-rasgos Figura 4. Ondas resultantes de restar los potenciales evocados obtenidos en las condiciones congruentes de los obtenidos en las condiciones incongruentes (es decir, incongruentes menos congruentes). A partir de estas diferencias se construyeron los mapas de amplitud promedio cada 100 ms, desde los –148 ms (momentos previos a la estimulación) hasta los 852 ms (final de la ventana total analizada). En la primera ventana de tiempo (–148/–48 ms), que comprende la mayor parte del período preestímulo, se observa que los valores más negativos de amplitud corresponden a los emplazamientos parietales Pz, P3 y P4. Estos mismos sitios son los más positivos en la siguiente ventana (–48/52 ms), que comprende parte del período preestímulo y el inicio del completamiento de la cara. En la tercera ventana (52/152 ms), los emplazamientos más positivos son Pz, O2 y Oz. La cuarta ventana (152/252) tiene como emplazamientos más positivos a T4, Fp1 y Fp2. En las dos siguientes ventanas (de 252/452 ms), que incluyen el inicio y pico de amplitud de la onda negativa de la incongruencia, los emplazamientos más negativos son O1, O2 y Oz. En la séptima ventana (452/552 ms), que incluye los momentos donde comienza a aparecer la positividad tardía asociada a las caras incongruentes para algunas derivaciones, se destacan O1, Oz y Fp1 con los mayores valores absolutos: los occipitales con los más negativos y el frontopolar con el más positivo. En la octava ventana (552/652 ms), donde la positividad es máxima, se destacan Cz, F3 y Fz. En las dos últimas ventanas, los mayores valores positivos corresponden a Cz, F3 y Pz. Tarea de emparejamiento verbal En la primera ventana de tiempo (–148/–48 ms), que incluye la mayor parte del período preestímulo, se observa una negatividad que tiene sus mayores valores en las derivaciones C3, F7 y Cz. En la segunda ventana de tiempo (–48/52 ms), que comprende parte del período preestímulo y el inicio de la estimulación, se observa una positividad con valores más altos en los emplazamientos F7, T3 y Fp1. En la tercera ventana (52/152 ms), se observa una negatividad que Figura 5. Se representan 20 mapas de voltaje correspondientes a 20 ventanas toma sus mayores valores en Cz, C3 y Pz. En la siguiente ventana de tiempo de 100 ms, cada una para representar la distribución topográfica de (152/252 ms), la negatividad es mayor en Cz, Fp1 y F7. En la quinta los efectos obtenidos en la tarea N400 de caras (10 mapas de la parte superior) y ventana (252/352 ms), donde queda comprendido el inicio de la neen N400 de palabras (10 mapas de la parte inferior). A la derecha de cada mapa gatividad asociada a las palabras incongruentes, los tres sitios más se muestra la escala con los valores de voltaje asociados a cada color del mapa: negativos son Cz, Pz y C4. En la siguiente ventana (352/452 ms), el amarillo corresponde a los más positivos, y el azul claro a los más negativos. que comprende la región de tiempo donde la negatividad asociada a las palabras incongruentes alcanza su valor máximo, los emplazamientos más negativos son Pz, P4 y C4. En la séptima ventana (452/552 ms), que incluye el inicio en algunos emplazamientos de la positiTarea de emparejamiento verbal vidad asociada a las palabras incongruentes, los emplazamientos más positivos son Fz, F3 y Cz. En la octava ventana (552/652 ms), donde la positiviLa figura 3 muestra el gran promedio de los potenciales obtenidos de los 12 dad asociada a las palabras incongruentes toma su valor máximo, los emplaparticipantes en la tarea de N400 provocados por los dos tipos de completazamientos con mayores valores son Cz, Fz y P3. En las dos últimas ventanas miento (congruente e incongruente) de las oraciones. Los ERP correspon(652/752 y 752/852 ms), donde se mantiene esta positividad, los emplazadientes a ambas condiciones fueron similares hasta los 240 ms. A partir de mientos con mayores valores absolutos son P3, T5 y Cz, y P3, Cz y Pz, resentonces comenzaron a diferenciarse, lo que puso de relieve una marcada nepectivamente. gatividad (N400) en relación con los completamientos incongruentes, que se Con el propósito de comparar las diferencias en la distribución topográfimantuvo hasta los 480 ms. Como en el caso de las caras, también se observó ca de los efectos de las incongruencias en las tareas analizadas, se tomaron una positividad tardía de mayor amplitud ante los completamientos inconlos valores medios de amplitud de los ERPD individuales correspondientes gruentes desde los 480 ms hasta los 720 ms. El ANOVA de medidas repetidas a la ventana de tiempo comprendida entre 286 y 526 ms, que indicaba la confirmó estas diferencias significativas. Para la primera ventana temporal, presencia de estos efectos en las dos tareas, y se realizó un ANOVA de meque comprendía la negatividad, los resultados fueron: tipo de completamiendidas repetidas, tomando como factores principales el tipo de estímulo (pato: F(1,11) = 16,38; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 0,97; p = 0,5; interacción labras frente a caras) y el electrodo (las 20 derivaciones). El análisis mostró entre los efectos principales: F(19, 209) = 2,83; p < 0,05. En la segunda ventana que el factor tipo de estímulo no fue significativo, a diferencia del electrodo de tiempo (que comprendía la positividad), los resultados fueron: tipo de (F(19, 209) = 11,75; p < 0). La interacción entre ambos factores fue también completamiento: F(1,11) = 19,61; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 4,65; p < 0,05; significativa (F(19, 209) = 1,78; p < 0,027), lo que revela que las mayores aminteracción entre los efectos principales: F(19, 209) = 3,01; p < 0,05. El EOG plitudes difieren en su distribución en el cuero cabelludo en función de la taresultó similar en ambas condiciones. REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630 627 E.I. OLIVARES-CARREÑO, ET AL Análisis de generadores neurales mediante sLORETA Para determinar los generadores neurales correspondientes a cada tarea, se han comparado, en primer lugar, mediante pruebas t de permutaciones no paramétricas incluidas en el software sLORETA (versión 2008 0403) [22], las distribuciones topográficas de los ERP originales individuales de los completamientos incongruentes de caras y de palabras cada 4 ms. Las comparaciones entre distribuciones topográficas pericraneales de dos condiciones experimentales son un prerrequisito para determinar si éstas difieren y, si lo hacen, estos análisis también nos indican en qué intervalos de tiempo esta diferencia es significativa. En el presente estudio, según estos análisis, los dos tipos de completamiento mostraron diferencias significativas en sus distribuciones topográficas desde los 108 ms y hasta el final de la época. Seguidamente, se tomaron las medidas de densidad de corriente estandarizada estimada (soluciones inversas obtenidas con sLORETA relativas a la actividad eléctrica neuronal estandarizada) para determinar qué regiones cerebrales son las responsables de las diferencias significativas existentes entre las dos distribuciones topográficas pericraneales. Teniendo en cuenta los objetivos del presente estudio, este segundo análisis se realizó comparando la actividad generada en las latencias donde las ondas negativas de la incongruencia ante caras y palabras tuvieron su mayor amplitud, es decir, a los 416 ms (latencia del mayor valor de voltaje negativo en los ERPD ante caras) y a los 356 ms (latencia del mayor valor de voltaje negativo en los ERPD ante palabras). El análisis mostró que las diferencias se debían a una mayor activación para caras en la región parietal inferior y en el giro angular derechos, aunque la representación estadística de las diferencias entre regiones sugiere también que hay mayor activación para caras en gran parte del lóbulo temporal derecho (Fig. 7). DISCUSIÓN El valor progresivamente alto de la medida d’ [23,24] que obtuvieron los participantes a lo largo de las sesiones de entrenamiento permite concluir que todos alcanzaron un alto de grado de familiaridad con las caras, como indica el rendimiento (alto valor de d’) alcanzado en la tarea de emparejamiento cara-rasgos durante el registro de ERP. En la tarea de N400 verbal, los sujetos también demostraron una alta discriminación entre los completamientos congruentes e incongruentes de las oraciones. Los datos electrofisiológicos obtenidos en la tarea de N400 verbal confirman la existencia de una negatividad de tipo N400 asociada a las palabras que completan de manera incongruente las oraciones presentadas. Este efecto fue más marcado en los emplazamientos centroparietales, con cierta lateralización derecha, cuando se observan los datos de voltaje pericraneales. La distribución topográfica en el cuero cabelludo de esta negatividad es similar a la observada por Kutas y Hillyard [27] para la N400 ante palabras, e identificable con dicho componente [15]. En el caso de la tarea de emparejamiento cara-rasgos, los resultados electrofisiológicos confirman también la existencia de una negatividad asociada a los completamientos incongruentes de las caras con las que los participantes se habían familiarizado, lo que indica una ausencia de priming o facilitación contextual en relación con la estructura facial. Esta negatividad fue más pronunciada en emplazamientos pericraneales muy poste- 628 Caras Palabras Medias marginales estimadas rea. En la figura 6 se muestra el gráfico de perfil derivado del programa SPSS con el que se realizó el ANOVA, con los valores medios de la negatividad en función de la tarea. Puede observarse que los valores más negativos de amplitud de la negatividad en la tarea de caras corresponden a electrodos ubicados predominantemente en regiones muy posteriores en el cuero cabelludo, a saber, O1, O2, P3, P4, Oz, Pz y T6 (nombrados en orden de amplitud decreciente). En cambio, en la tarea de palabras, los electrodos con valores más negativos son Pz, P4, C4, P3, O2, Cz y C3 (nombrados en orden de amplitud decreciente), los cuales tienen, en su conjunto, una distribución más centroparietal en el cuero cabelludo. Figura 6. Perfil derivado del análisis de varianza de medidas repetidas para destacar la amplitud promedio de los potenciales de la diferencia en cada electrodo y en cada tarea en la ventana de tiempo 286-526 ms, que comprendía la negatividad asociada a incongruencias de caras y palabras. riores y similar a la descrita en estudios anteriores [14,17,19] en los que se han utilizado caras como estímulos. Se ha observado la generación de una onda positiva tardía consecutiva a la onda N400 en estudios previos cuando la incongruencia en la última palabra de las oraciones presentadas es, a la vez, de tipo semántico y de tipo físico [28]. Se ha relacionado este tipo de componente positivo tardío con la integración de información en la memoria de trabajo de los contenidos recientemente recuperados de la MLP y con un procesamiento más ‘elaborado’ para un rendimiento correcto [29,30]. Así, la mayor amplitud de una negatividad asociada a los completamientos incongruentes podría reflejar una mayor dificultad en el proceso de recuperación desde la MLP cuando las representaciones mnésicas son incompatibles con el contexto en que ellas se presentan; adicionalmente, la positividad consecutiva denotaría un proceso integrador también más difícil para este tipo de completamiento. En relación con el objetivo principal del presente estudio, el análisis comparativo de la distribución topográfica de las respuestas electrofisiológicas relacionadas con las incongruencias en los dominios verbal y facial nos permite afirmar que éstas parecen estar generadas por poblaciones neurales diferentes. Los posibles generadores neurales de ambas ondas, aun siendo diferentes, podrían, no obstante, realizar operaciones análogas, lo cual puede inferirse no sólo teniendo en cuenta la similitud estructural de las tareas en las que estos componentes aparecen, sino también la similitud de los perfiles electrofisiológicos obtenidos en ambos casos. El estudio de los posibles generadores neurales del potencial evocado N400 verbal a través del registro de ERP con electrodos intracraneales ha revelado que este componente negativo que se recoge en el cuero cabelludo puede generarse por grupos de neuronas situadas bilateralmente en el lóbulo temporal medial anterior, concretamente en el surco cola- REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630 POTENCIALES EVOCADOS Y MEMORIA DE CARAS dad incrementada ante las caras en el hemisferio derecho, concretamente en la región del lóbulo parietal inferior. En estudios de resonancia magnética funcional, la activación de la unión parietotemporal (como también se conoce esta región) derecha se ha identificado funcionalmente con una región implicada en el enganche atencional mediado por la relevancia del estímulo [40,41]. En estudios realizados con caras, la región parietal inferior derecha se ha asociado al reconocimiento de caras recientemente aprendidas [42], y se ha considerado el locus donde diferentes representaciones relaFigura 7. Representaciones 3D de las diferencias estadísticas (calculadas con el método tivas a caras se mantienen operativas para su comsLORETA) en la activación de regiones cerebrales ante caras y palabras incongruentes alrededor de los 400 ms. En color amarillo se muestran las regiones cerebrales donde la paración en la memoria de trabajo con la informaactividad ante caras incongruentes fue significativamente mayor (p < 0,05) que para palación recuperada desde la MLP [42,43]. En este esbras. En los colores naranja y rosa se muestran otras regiones activadas en mayor grado tudio, la mayor activación encontrada alrededor de ante caras que ante palabras, pero que no alcanzaron significación estadística. los 400 ms ante incongruencias en la estructura facial sugiere que esta región cortical puede estar contribuyendo al mantenimiento de la información teral y en el giro fusiforme anterior, una región del neocórtex configuracional de rasgos (‘memoria de trabajo visual facial’) anterior al hipocampo y muy cercana a la amígdala [31-33]. que facilita el reconocimiento. Esto puede revelar una mayor deEn cuanto a la distribución topográfica de la onda negativa manda atencional hacia aquellos estímulos que poseen un elevaante las caras, los datos obtenidos en este experimento permiten do significado psicobiológico, como son las caras. considerar a las regiones cerebrales posteriores como el tejido neocortical en el que pueden ubicarse los posibles generadores En conclusión, la principal aportación de este trabajo ha sido neurales de este efecto. Teniendo en cuenta que los estudios neu- mostrar que la distribución topográfica del efecto de incongruenroanatómicos de pacientes prosopagnósicos indican que las le- cia ante caras es diferente a la distribución topográfica de la siones están ubicadas con frecuencia en regiones occipitotempo- N400 registrada ante palabras. Aunque ambas respuestas aparerales, parece lógico suponer que los correlatos electrofisiológi- cen generadas en tareas muy similares, los emplazamientos pericos que representan los ERP de ciertas operaciones relacionadas craneales donde aparecen con mayor amplitud son diferentes. En con el reconocimiento de la composición visual de un rostro se el caso de N400 verbal, se destacan los emplazamientos centrohagan más evidentes en estas regiones. Las cortezas occipitales parietales (con cierta lateralización derecha) y, en el caso del forman parte de un sistema de conexiones corticocorticales or- efecto ante caras, son más negativos los emplazamientos occipiganizado jerárquicamente y relacionado con los mecanismos de tales. Estos resultados indican que en ambas respuestas psicofireconocimiento de patrones visuales (también llamado vía ven- siológicas están implicados generadores neurales diferentes, los tral visual) [34-37]. Se ha propuesto que, en el caso de la percep- cuales parecen estar realizando operaciones análogas en diferención y el reconocimiento de caras, estas estructuras ‘visuales tes dominios de información. La estimación comparativa de getempranas’ llevan a cabo los procesos de percepción y codifica- neradores neurales con sLORETA indica que existen diferencias ción de los elementos faciales [38]. El estudio mediante electro- en el grado de activación que presentan determinadas regiones dos intracraneales de generadores de potenciales evocados rela- cerebrales cuando se procesan estímulos faciales y verbales incionados con el procesamiento de caras ha permitido identificar congruentes. Futuros estudios mediante registros de alta densialgunos generadores de esta actividad en estructuras basales oc- dad y la metodología apropiada para la estimación de generadocipitotemporales, como el giro fusiforme y el giro lingual (pro- res neurales permitirán determinar en qué medida los mecanisbablemente las áreas de Brodmann extraestriadas 19 y 37) [39]. mos cerebrales implicados en el procesamiento de ambos tipos El estudio mediante sLORETA de los generadores neurales de estímulos difieren enteramente o se solapan de forma parcial. implicados en la generación de estos efectos nos permite afirmar La N400 ante caras, al igual que la N400 verbal, es una resque las distribuciones topográficas de caras y de palabras difie- puesta psicofisiológica que parece reflejar lazos asociativos en ren en la mayor parte de la ventana estudiada. Una vez calcula- la memoria a largo plazo. La caracterización de la primera codas sus soluciones inversas, el análisis comparativo indica que, mo un componente análogo funcionalmente a la clásica N400, al menos en el intervalo de tiempo en el que se produce la mayor pero específico del dominio visual facial, puede considerarse diferencia entre los ERP congruentes e incongruentes correspon- una evidencia notable de la especificidad de los mecanismos cedientes a los dos tipos de estímulos analizados, existe una activi- rebrales responsables del procesamiento de caras. BIBLIOGRAFÍA 1. Bentin S, Allison T, Puce A, Perez E, McCarthy G. Electrophysiological studies of face perception in humans. J Cogn Neurosci 1996; 8: 551-65. 2. Bentin S, Golland Y, Flevaris A, Robertson LC, Moscovitch M. Processing the trees and the forest during initial stages of face perception: electrophysiological evidence. J Cogn Neurosci 2006; 18: 1406-21. 3. Boehm SG, Sommer W. Neural correlates of intentional and incidental recognition of famous faces. 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Evoked potentials are real-time electrophysiological markers of cognitive operations and especially mnemonic processes. The N400 wave has traditionally been studied to characterise the processes involved in memorising verbal material. To investigate the existence of specific memory processes for each information domain, functional analogues of this wave were examined during the processing of non-verbal stimuli, such as faces. Aim. Using an inter-subject design, the classic verbal N400 wave was compared with its functional analogue during the processing of faces in a contextual preactivation task adapted to the visual domain of faces. Subjects and methods. After several sessions dedicated to learning a set of faces, another evoked potential recording session was held in order to analyse the effects of the existence of structural inconsistencies in these stimuli and to compare them, with regard to their topographic distribution and neural generators, with those observed in the classic verbal N400 task. Results. A verbal N400 wave was observed with a (slightly right) centroparietal distribution, and this response was distinguished from another negative wave obtained during the processing of facial inconsistencies in the same group of participants, with a predominantly occipital localisation and differentiated neural generators. Conclusions. These findings support the hypothesis of the specificity of the neural mechanisms involved in the mnemonic processing of faces and words, which is in line with the neurocognitive models that suggest the independence or modularity of memory processes in different domains of information. [REV NEUROL 2008; 47: 624-30] Key words. Electrical brain activity. Evoked potentials. Face recognition. N400. Preactivation. Priming. sLORETA. 630 View publication stats REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630
