Dispersión de Semillas y Patrones Espaciales en Árboles Tropicales

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BIOLOGÍA DE LA
PLoS
Dispersión de Semillas y Patrón
Espacial en Árboles Tropicales
Tristram G. Seidler1, Joshua B. Plotkin2*
1 Natural Environment Research Council Centre for Population Biology, Imperial College, Ascot, Berkshire, Reino Unido, 2 Department of Biology, University of
Pennsylvania, Philadelphia, Pennsylvania, Estados Unidos de América
Las teorías de la diversidad de árboles tropicales enfatizan la limitación de la dispersión como un mecanismo potencial para
separar especies en el espacio y reducir la exclusión competitiva. Comparamos las morfologías de dispersión, los tamaños
de los frutos y las distribuciones espaciales de 561 especies de árboles dentro de una parcela de 50 hectáreas de bosque
tropical primario en Malasia peninsular. Demostramos aquí que el alcance y la escala de la agregación espacial
concomitante está correlacionada con el modo de dispersión de las semillas. Esta relación es válida tanto para los arbolitos
como para los árboles maduros. Los contrastes filogenéticamente independientes confirman que la relación entre la
dispersión y el patrón espacial es significativa incluso después de controlar la ascendencia común entre especies.
Encontramos los mismos resultados cualitativos para una parcela de bosque tropical de 50 hectáreas en Panamá. Nuestros
resultados proporcionan una amplia evidencia empírica de la importancia del modo de dispersión en el establecimiento
de la estructura comunitaria a largo plazo de los bosques tropicales.
Citación: Seidler TG, Plotkin JB (2006) Dispersión de semillas y patrón espacial en árboles tropicales. PLoS Biol 4(11): e344. DOI: 10.1371/journal.pbio.
0040344
Introducción
Las comunidades de árboles de los bosques tropicales se
encuentran entre las más ricas en especies de la Tierra. Aunque
el mantenimiento de la diversidad sigue siendo un problema
central en la ecología[1], el trabajo teórico ha puesto de relieve
la agregación de conspecific como un mecanismo para reducir
la exclusión competitiva y promover la diversidad[2,3]. De hecho,
los bosques tropicales exhiben una amplia agregación de árboles
a escalas que van desde unos pocos metros hasta unos pocos
cientos de metros[4-6]. La causa de la agrupación de conspecific
sigue siendo poco clara[7], y se ha atribuido de diversas maneras
a la variación desigual del hábitat[5,8], a la dispersión limitada
de las semillas[9], o a procesos neutros que no tienen en cuenta
las características de las especies-specific[10]. Aquí
demostramos que las morfologías de dispersión están
fuertemente correlacionadas con las distribuciones espaciales
de cientos de especies de árboles y
, por lo tanto, con la
estructura comunitaria de los bosques tropicales.
Las especies de árboles tropicales varían en su capacidad de
dispersar semillas. Se sabe que la dispersión limitada
causa
agregación espacial entre semillas y plántulas de árboles
pioneros[11]. Si los patrones espaciales producidos por la
dispersión limitada persisten o no más allá de la etapa de las
plántulas es menos conocido, aparte de la evidencia anecdótica o
los estudios limitados a unas pocas especies[4,6,7]. Establecer un
vínculo entre los mecanismos de dispersión y los patrones
espaciales a nivel de la comunidad ayudaría a cerrar la brecha en
el ' 'bucle demográfico'' que separa las observaciones de la
dispersión limitada de semillas de las consecuencias a largo
plazo de la dispersión para las poblaciones de árboles[7,12,13].
La agregación espacial inducida por la dispersión local podría
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verse reforzada por asociaciones con hábitats irregulares[14] o
podría verse perturbada por una mortalidad dependiente de la
densidad debida a la depredación[15,16]. Sin embargo,
planteamos la hipótesis de que los árboles de una especie con
dispersión limitada de semillas se agruparán estrechamente en el
espacio, mientras que una especie con un mecanismo para la
dispersión de semillas a larga distancia exhibirá menos
agrupamiento o incluso aleatoriedad espacial.
Para examinar esta hipótesis, analizamos los mecanismos de
dispersión y las distribuciones espaciales de los árboles dentro
de una parcela de 50 hectáreas de bosque tropical de tierras bajas
en Malasia peninsular (ver Materiales y Métodos). El censo incluye
todos los
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árboles de más de 1 cm de diámetro a la altura del pecho,
mapeados con una precisión de 1 m[17]. Dividimos estas especies
en síndromes de dispersión primaria, basados en su anatomía y
morfología del fruto, y preguntamos si los síndromes de
dispersión se correlacionan con las distribuciones espaciales.
Resulta
dos
La variación en la morfología de las semillas y los frutos se
debe en parte a la selección de las capacidades de dispersión[18].
Alas y plumas, así como fleshy, tejidos jugosos y nutritivos, han
surgido muchas veces a través de un amplio rango
taxonómico[19], y se originan en una variedad de capas
histológicas de la testa, el pericarpio y tejidos adyacentes.
Asignamos cada una de las 561 especies estudiadas a uno de los
siete síndromes de dispersión, sobre la base de los datos de las
colecciones de field, los especímenes de herbario y las
descripciones publicadas en flora[20-24]. Los siete síndromes
de dispersión son: balístico , gravedad, giro, viento, animal
(tamaño de fruta pequeño), animal (fruta mediana) y animal (fruta
grande) (Tabla 1).
Con el fin de cuantificar el grado global de agregación
espacial para cada especie, se realizó un proceso de puntos de
conglomerados de Poisson para la distribución observada de los
individuos de conspecific en la parcela (ver Materiales
y
Métodos). El proceso del cluster de Poisson, y este método de
los parámetros de fitting en particular, reproduce fielmente los
patrones espaciales cualitativos de la mayoría de las especies[5].
Como resultado de fitting un proceso de cluster de Poisson, para
cada especie obtuvimos un promedio ''tamaño del cluster,'' r, que
quantifies el diámetro típico de un conspecific
Editor Académico: Ran Nathan, Universidad Hebrea de Jerusalén, Israel
Recibida el 10 de abril de 2006; aceptada el 14 de agosto de 2006; publicada el 17 de
octubre de 2006
DOI: 10.1371/journal.pbio.0040344
Derechos de autor: 2006 Seidler y Plotkin. Este es un artículo de acceso abierto
distribuido bajo los términos de la Licencia de Reconocimiento Creative Commons,
que permite el uso, distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio,
siempre y cuando se acredite el autor y la fuente originales.
Abreviaturas: BCI, Isla Barro Colorado; df, grados de libertad
* A quién debe dirigirse
[email protected]
la
correspondencia.
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Correo
electrónico:
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racimo de árboles.
Los valores pequeños de r indican
agrupaciones espaciales estrechas;
grandes valores indican conglomerados más difusos
(Figura 1).
La Figura 2 muestra l a relación entre la dispersión de sindroma y el tamaño del conglomerado r para nuestras 561
especies de estudio. Las especies dispersas balísticamente
exhiben los valores r más pequeños, es decir, las distribuciones
espaciales más agregadas, seguidas de las especies dispersas por
gravedad, giro, viento y animales. Entre las especies dispersas
por los animales, el grado de agrupación espacial depende del
diámetro del fruto. Las especies con frutos de menos de 2 cm de
diámetro son más agregadas que aquellas con frutos de 2-5 cm de
diámetro; y las especies con frutos de más de 5 cm de diámetro
muestran la menor concentración espacial (Figura 2).
En general, existe una gran relación entre el tamaño de los
cúmulos espaciales y el síndrome de dispersión en nuestras 561
especies estudiadas (Kruskal-Wallis, grados de libertad[df] ¼ 6, v2
¼
64.3, p , 10 6). Además de este análisis general de varianza, se
compararon los tamaños de conglomerados espaciales entre pares
de síndromes
o entre grupos de síndromes. Cada una de estas comparaciones se
realizó bajo dos supuestos diferentes sobre las relaciones
entre especies: first, tratamos a la especie en estudio como
independiente, y en segundo lugar, controlamos las relaciones
filogenéticas entre las especies [25] (ver Materiales y Métodos).
Al controlar la filogenia, podemos interrogar la relación entre el
patrón de agregación y el mecanismo de dispersión, a la vez que
evitamos el problema potencial de la pseudo-replicación entre
especies que comparten un antepasado común. Aunque los
contrastes filogenéticos no pueden descartar la posibilidad de
que un tercer rasgo (como la estatura) explique la variación tanto
en el síndrome de dispersión como en el tamaño de los
conglomerados espaciales, dicho análisis controla los rasgos de
evolución neutra determinados por el patrón de ascendencia entre
especies.
Las especies dispersas por animales exhiben tamaños de
conglomerados más grandes que las especies no dispersas por los
animales
(Wilcoxon
signrank
test,
p.............................................................................................
.....................................................................................................
.......... Esta relación es significant incluso después de controlar
las relaciones filogenéticas entre las especies estudiadas (p ¼
0.002). Especies animales dispersas con frutos . Los
racimos de 5 cm de diámetro son más grandes que los de las
especies dispersas de animales con frutos de ,2 cm de diámetro
(p ¼
0,0007), una relación que también se conserva bajo contrastes
filogenéticos independientes (p ¼ 0,001). Las especies dispersas
por gravedad exhiben tamaños de racimo más grandes que las
especies dispersas balísticamente (p ¼ 0.03), pero esta tendencia
no pudo ser probada cuando se controló la filogenia debido a la
escasez de contrastes independientes.
El tamaño de los frutos también está relacionado con la
distribución espacial de los árboles. Entre las especies dispersas
por animales, existe una correlación débil pero positiva entre el
diámetro del fruto y el tamaño del racimo r (n ¼ 425 especies,
Spearman r ¼ 0.13, p ¼ 0.022). Esta correlación permanece
significant incluso después de controlar las relaciones
filogenéticas (n ¼ 143 contrastes, r ¼ 0.18, p ¼
0.032). Entre las especies no dispersas por los animales, el
diámetro del fruto también está correlacionado con el tamaño del
racimo (n ¼ 78 especies, r ¼ 0.33, p ¼
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0,0039), y esta correlación sigue siendo significant después del
control de la filogenia (n ¼ 39 contrastes, r ¼ 0,39, p ¼ 0,014).
Además del tamaño medio del cluster r, podemos cuantificar
la agregación sobre un rango de escalas espaciales usando la
medida del segundo momento llamada k[26] de Ripley. Para cada
especie, la estadística k(d) quantifies el número medio de
conspecifics dentro de una distancia d de un árbol focal, dividido
por la densidad de conspecifics en l a parcela. Si los individuos
se distribuyen al azar, entonces el valor esperado de k(d) es pd2.
Informamos de la
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estadística sin dimensiones K(d) ¼ k(d)/(pd2). K(d) excede la
unidad cuando una especie es más agregada que aleatoria en la
escala de distancia d; K(d) es menor que la unidad cuando una
especie es más regular que aleatoria.
En comparación con el tamaño medio del conglomerado r, la
estadística K(d) puede proporcionar una descripción más
detallada de la relación entre el mecanismo de dispersión y el
patrón espacial. Las curvas K(d) dentro de cada síndrome de
dispersión (Figura 3) son consistentes con los resultados
obtenidos usando el tamaño medio del conglomerado r (Figura
2). La figura 3 revela además que la agregación a pequeña escala
(d 75 m) está más fuertemente correlacionada con el síndrome
de dispersión que la agregación a gran escala. A escalas
espaciales muy grandes (d 200 m), los patrones espaciales ya no
están correlacionados con los síndromes de dispersión. Este
resultado sugiere que cualquiera que sea la agregación a gran
escala que se presente, es probable que sea causada por factores
distintos de la dispersión, como las asociaciones con hábitats
irregulares. Este resultado es consistente con la escala de
variación topográfica de nuestra parcela de estudio[5]. Para
examinar la generalidad de nuestros resultados en los trópicos
del nuevo y viejo mundo, también hemos analizado los patrones
espaciales y los modos de dispersión en la parcela de 50 hectáreas
en la Isla de Barro Colorado (BCI), Panamá[27-29]. Existen
diferencias sustanciales en el floral y en los ensamblajes
faunísticos de ICB y Pasoh, lo que podría inducir diferencias en
la relación entre la dispersión y los patrones espaciales. Sin
embargo, encontramos resultados cualitativamente similares en
el ICB: las especies dispersas balísticamente son las más
agregadas (media r ¼ 49,0 m), seguidas por las especies
dispersas por el viento (media r ¼ 65,2 m), las especies
dispersadas por mamíferos (media r
¼ 112,6 m), y especies dispersas de aves y murciélagos (media
r ¼ 146,8 m). La relación entre el modo de dispersión y el patrón
espacial en BCI es significant (Kruskal-Wallis, df ¼ 3, v2 9.32,
p ¼ 0.025) pero más débil que en Pasoh, lo que se debe en parte al
reducido número de especies. Al igual que en Pasoh, las especies
dispersas en el ICB son más difusas que las especies que carecen
de dispersión animal primaria (p ¼ 0.003).
dispersión creciente (Figura 1) ilustra varios puntos
importantes relacionados con la historia natural de la
dispersión de semillas en árboles tropicales. Las especies
dispersas que producen frutos pequeños exhiben racimos más
apretados que las que producen frutos más grandes, un resultado
que apoya la hipótesis de que las especies más grandes.
¼
Discusión
Aunque estudios anteriores han utilizado datos de caída de
semillas y censos repetidos para examinar las consecuencias de
la dispersión para la distribución de las plántulas[11,30], tal
enfoque no es factible en las escalas de tiempo necesarias para
estudiar poblaciones de árboles más maduros. En contraste, aquí
hemos aprovechado la variación en los mecanismos de
dispersión sobre una amplia gama de especies filogenéticas para
interrogar la relación entre la capacidad de dispersión y la
agrupación espacial . Los tamaños estimados de los racimos,
apoyados por las curvas k de Ripley, indican que los síndromes
de dispersión con u n mayor potencial para el transporte de
semillas a larga distancia resultan en tamaños de racimos más
grandes. La mayoría de estas correlaciones permanecen en
significant incluso cuando se controla la filogenia, lo que indica
que la relación entre la dispersión y el patrón espacial no es
probablemente un efecto secundario de la variación en otros
rasgos de especies en evolución neutral. Además, es poco
probable que esta relación sea causada por la covariación de la
estatura del árbol, porque la estatura no muestra correlación
con el patrón espacial (Figuras S2 y S3).
La secuencia de patrones espaciales a lo largo del eje de
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Dispersión y Patrón Espacial
Tabla 1. La definición de los síndromes de dispersión utilizados en este estudio y las características de las especies dentro de cada síndrome
de dispersión
Dispersión
Síndrome de
Morfología de la
fruta
Fruta o Semilla Número
Número
Rasgo Relevante de especies de Genera
a la Dispersión
Balística
Gravedad
Cápsula explosiva
Tuerca, alas ausentes
Giros
Tuerca de mariposa
Viento
Cápsula, cápsula,
tuerca de mariposa
Berry, drupe,
o cápsula
Berry, drupe,
o cápsula
Berry, drupe,
o cápsula
oArilo
ausente
reducido
28 dispersión por
dispersor de
semillas
28
dispersión por
dispersor de
semillas
Semilla o fruta
diminuta;
con
plumas o alas
Pulpa o arilo
comestible
Pulpa o arilo
comestible
Pulpa o arilo
comestible
Animal ,2 cm
Animal 2-5 cm
Animal 5 cm
Número
de Familias
Diámetro del fruto, número de árboles Tamaño
del racimo
Eje
largo (mm)
por Especie
sigma; (m)
16
24
9
14
1
7
19.5 6 3.5
82.0 6 23.4
636 6 155
1,144 6 424
31.1 6 4.7
47.4 6 4.9
29
10
5
107.6 6 15.2
872 6 228
54.5 6 6.2
19
17
11
80.4 6 16.3
300 6 99
64.5 6 13.4
209
97
43
13.3 6 0.35
506 6 56
99.3 6 7.7
177
84
35
32.7 6 0.72
527 6 74
120.6 6 10.6
87
41
20
96.9 6 6.0
312 6 53
157.8 6 17.0
Las especies dispersas por los animales se subdividen en tres grupos en función del diámetro del fruto. Los síndromes de balística, gravedad, giro y viento dependen de medios mecánicos para la
dispersión primaria. Muchas especies dispersas por gravedad y giro son dispersadas por los dispersores de semillas de animales, ya sea incidentalmente o a través del almacenamiento en caché.
La tabla indica el número de especies, géneros y familias dentro de cada categoría de dispersión primaria; la media de 6 1 error estándar de diámetros de fruta; la media de 6 1 error estándar de
abundancia de especies; y la media de 6 1 tamaño de conglomerado de error estándar.
DOI: 10.1371/journal.pbio.0040344.t001
los pájaros y
mamíferos corporales comen frutos más
grandes[18,31], tienen un rango de distribución más grande[32], y
pueden llevar semillas a distancias más largas que los pájaros y
mamíferos pequeños. Hemos visto que las especies dispersas por
el viento típicamente exhiben conglomerados más apretados
que las especies dispersas por los animales (Figura 1). Esta
tendencia puede
ser explicado en parte por el influence del dosel del bosque
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en la velocidad del viento. Aunque los vientos fuertes pueden
ocurrir en Pasoh, la mayoría de las semillas caen a través del dosel
del bosque , donde el movimiento del aire está restringido[33].
Las especies dispersas por giro se dispersan ocasionalmente a lo
largo de largas distancias debido a los fuertes vientos. Pero tales
frutas típicamente tienen un levantamiento limitado, debido a la alta
masa.
con respecto a la superficie de trabajo[34] (figura S1). Las especies
en nuestro
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Dispersión y Patrón Espacial
Figura 1. Ejemplos de poblaciones arbóreas mapeadas de cuatro especies en la parcela forestal de Pasoh
de 50 ha
Arriba a la izquierda, Baccaurea racemosa (animal dispersado; n ¼ 1,228, r ¼ 146.5 m); abajo a la izquierda, Neobalanocarpus heimii (dispersión por
gravedad; n ¼ 3,334, r ¼ 86.7 m); arriba a la derecha, Shorea leprosula (giro disperso; n ¼ 2,154, r ¼ 33.1 m); abajo a la derecha, Croton argyratus
(dispersión balística; n ¼ 1,248, r ¼ 27.9 m). DOI: 10.1371/journal.pbio.0040344.g001
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Dispersión y Patrón Espacial
inconvenientes. El más importante de ellos es nuestra tosca
caracterización del"mecanismo de dispersión" en unas cuantas
categorías simples. Los mecanismos de dispersión, por no hablar
de los núcleos, son ciertamente más variados de lo que nuestras
diversas categorías pueden cuantificar. Además, el importante
concepto de limitación del reclutamiento[9] es más complejo
que el mecanismo de dispersión por sí solo,
e incluye las
limitaciones de la especie -specific en fecundidad y
establecimiento que nuestro análisis ha ignorado. Por lo tanto,
nuestros resultados se limitan a la relación entre los modos
morfológicos de distribución de propágulos y los patrones
espaciales resultantes de los árboles. La posibilidad sigue siendo,
por supuesto, que otros rasgos covariables con el modo de
dispersión y pueden ser responsables de las correlaciones que
hemos observado.
Aunque no podemos separar los efectos de la distribución
diferencial de propágulos de los de los establecimientos
diferenciales, podemos al menos analizar las distribuciones
espaciales de árboles maduros bien establecidos. El conjunto de
datos completo de Pasoh, analizado anteriormente, incluye
árboles jóvenes de muchas especies. Sin embargo, cuando
repetimos nuestro análisis de patrones espaciales restringidos
sólo a árboles maduros -es decir, tallos de más de 5 cm de
diámetro[42]- nos encontramos con la misma relación cualitativa
¼
entre los síndromes de dispersión y las distribuciones
espaciales
(Figura 4), que todavía es
altamente significant (Kruskal-Wallis, df ¼ 6,
46.7, p , 10 6).
v2
Figura 2. La Relación entre el Síndrome de Dispersión y el Síndrome
Espacial
Agregación de 561 especies de árboles en Pasoh, Malasia
La figura muestra el error estándar medio de 6 1 del tamaño del
conglomerado espacial
r) para las especies arbóreas de cada uno de los siete síndromes de
dispersión.
agregación espacial, r, que es el grado general de
agrupamiento[5] en lugar de sólo el patrón local[4]. Sin
embargo, nuestro análisis confirms La observación de Hubbell
de que las especies en el BCI dispersas por aves o murciélagos
exhiben las más difusas
patrones.
En comparación con los estudios de datos de caída de semillas
para un número limitado de especies tratables, nuestro estudio se
ve reforzado por el gran número y amplitud filogenética de
especies analizadas. Sin embargo, la escala de nuestro análisis
implica varios aspectos importantes
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La categoría de dispersión por gravedad a menudo experimenta
una dispersión secundaria desde el suelo después de la caída de la
fruta. ¿Por qué, entonces, son estas especies más estrechamente
agregadas que las especies primarias dispersas por animales?
La respuesta está probablemente relacionada con el hecho de que
la dispersión secundaria de semillas que carecen de recompensas
secundarias es típicamente realizada por mamíferos, tales como
los roedores que depositan las semillas[35-37], que transportan
las semillas a distancias relativamente cortas[38]. Las especies
dispersas por gravedad y giro son los mástiles dominantes en
los bosques tropicales asiáticos[39]. Durante los eventos de
fructificación de mástiles, las semillas escapan
abrumadoramente a la depredación, ya sea por saciedad de
los depredadores[40] o por germinación rápida antes de la
llegada de los depredadores migratorios[41]. Por lo tanto, el
impacto en la agregación de la dispersión secundaria por parte
de los depredadores de semillas puede ser limitado, una
hipótesis que se apoya en nuestro análisis de los patrones
espaciales en dichas especies. En parte, nuestro findings
contradice los primeros estudios sobre el modo de dispersión y
el patrón espacial realizados por Hubbell[4]. Al comparar 30
especies de árboles en el ICB, Hubbell encontró que las especies
dispersas por los mamíferos eran las más agregadas y reducidas
por las especies dispersadas por el viento. En contraste, tanto en
el ICB como en Pasoh, encontramos que las especies dispersas
por el viento son más agregadas que las dispersas por los
mamíferos. Hay varias explicaciones metodológicas para la
discrepancia entre nuestros resultados y los de Hubbell. Aparte del
hecho de que hemos usado categorías de dispersión
potencialmente diferentes y analizado muchas más especies que
Hubbell, también hemos usado una métrica diferente de
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Dispersión y Patrón Espacial
La concordancia de nuestros resultados en las diferentes etapas
de la vida
sugiere que el modo de dispersión en sí mismo juega un papel en la
causa de las correlaciones observadas.
A pesar de sus limitaciones, nuestro s resultados ayudan a
proporcionar una base empírica para las teorías de la asamblea
comunitaria y la diversidad mediada por la variación en el modo
de dispersión. De acuerdo con modelos teóricos, la agrupación
espacial es reconocida como un mecanismo crítico para reducir
la exclusión competitiva y promover la diversidad. El efecto de
la agrupación en la diversidad depende de la escala. En escalas
espaciales pequeñas, la agrupación tiende a reducir la diversidad
local (alfa), mientras que en escalas más grandes, la dispersión
limitada conduce a una mayor rotación de especies.
Figura 3. La Estadística de Agregación Espacial, K(d), Evaluada en un rango
de
Distancias para especies de árboles en cuatro síndromes de
dispersión
En cada síndrome de dispersión, el gráfico muestra el valor medio K(d) 6
1 error estándar. Una especie se agrega a la distancia d si K(d) supera
unidad. Las líneas de puntos indican K(d) para una distribución espacial
aleatoria de Poisson. Todas las especies están fuertemente agregadas a
pequeñas escalas espaciales y débilmente agregadas a grandes escalas. En
las escalas espaciales d 75 m, cada uno de los
tiene un valor K(d) medio significativamente diferente (Wilcoxon p
, 0.008). A escalas espaciales mayores (d . 200m), la agregación espacial
no es
significativamente correlacionado con el síndrome de dispersión. (Los otros
tres
se omiten los síndromes de dispersión para
mayor claridad.) DOI:
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las grandes aves y los grandes mamíferos son los probables dispersores de
las aves de fruto grande.
especie (. 5 cm de diámetro). Debido a que no usamos el tamaño de la
semilla como criterio, los frutos grandes con semillas grandes no se
distinguen de los frutos grandes con semillas pequeñas, aunque estos
últimos a veces pueden ser dispersados por aves o mamíferos pequeños
incapaces de tragar frutos.
todo.
Figura 4. La relación entre el síndrome de dispersión y la agregación espacial
entre 425 especies de árboles tropicales, restringida sólo a árboles maduros
(diámetro
del
tallo.......................................................................................................
........................................................................................................)
La figura muestra el tamaño medio del conglomerado espacial r para las
especies arbóreas en cada uno de los siete síndromes de dispersión. Los
síndromes de dispersión están asociados significativamente con la
agregación espacial entre árboles maduros (Kruskal-Wallis, df ¼ 6, v2 ¼
46.7, p. 10 6).
DOI: 10.1371/journal.pbio.0040344.g004
aumentar la diversidad total (beta y gamma)[3]. La escala típica de
agrupamiento entre las especies de nuestro estudio (r ; 100 m) es
significantly menor que la escala de toda la parcela de Pasoh, y
por lo tanto esperamos que el agrupamiento actúe generalmente
para aumentar la diversidad de especies dentro de la parcela.
Además de separar especies en el espacio, la variación en el
síndrome de dispersión también puede mantener la diversidad al
imponer una compensación entre competencia y colonización,
como sugiere un gran cuerpo de literatura teórica[3,43,44].
Materiales y métodos
Data. Se estudiaron especies arbóreas dentro de la parcela de 50
hectáreas de dinámica forestal permanente en la Reserva Forestal de Pasoh,
ubicada en la Malasia peninsular (28589N, 1028179E). La reserva
contiene 2.450 ha de bosque protegido de tierras bajas dominado por
dipterocarpos, con unos 1.700 mm de precipitaciones al año. Todos los
árboles y arbustos independientes que excedían 1 cm de diámetro a la
altura del pecho fueron mapeados, medidos, y identified a la especie[17].
814 especies en 290 géneros y 78 familias
fueron identified, que
comprenden un total de casi
340.000 tallos. Las familias más
abundantes fueron Euphorbiaceae, Dipterocarpaceae y Annonaceae.
Los censos se llevaron a cabo en 1986-1987, 1990, 1995 y 1995.
2000. En el censo de 1995, que se utilizó en este estudio, 637 especies
estaban representadas por al menos 20 individuos en la parcela. No se
consideraron las especies con menos individuos. Pudimo s asignar
síndromes de dispersión a 561 de estas 637 especies.
Asignación de síndromes de dispersión. Las especies dispersas por los
animales son defined por tener partes comestibles que favorecen la
deglución o el consumo.
transporte de semillas durante o después de la alimentación de los
vertebrados. Los dispersores de animales varían en anchura de abertura y
otras características, afectando su elección de frutos[31] y las distancias a
las que transportan las semillas[45].
Dependiendo del análisis, utilizamos el diámetro de la fruta en el eje
más largo como una variable continua, o dividimos las especies dispersas
en animales
en tres grupos basados en el diámetro de la fruta (Tabla 1). Los
paseriformes son los dispersores más probables de frutos de la clase más
pequeña (2,2 cm de diámetro, a lo largo del eje más largo); las aves y los
mamíferos pequeños y medianos son los dispersores más probables de
frutos medianos (2-5 cm de diámetro); y
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Dispersión y Patrón Espacial
Entre las especies no dispersas por los animales, se encuentran cuatro
síndromes de dispersión: dispersión por viento, dispersión por giro,
dispersión por gravedad y dispersión balística (Tabla 1). Las especies que
tienen alas membranosas se dividen en dispersión por viento y giro,
basándose en la relación entre el volumen de propágulos (cm3) y el área
del ala (cm2), que es una estimación estándar de la carga del ala[34,46].
Las especies cuya carga alar inversa excede 100 veces el volumen de
propágulos son classified como dispersas por el viento; las demás
especies aladas son classified como dispersas por giro (Figura S1). Esta
distinción se aproxima a la distancia de dispersión basada en la carga
alar y el volumen del propágulo[46,47]. Todas las especies emplumadas
en este estudio tienen pequeños propágulos y se encuentran dispersas por
el viento.
Las especies dispersas balísticamente poseen cápsulas explosivamente
deshidratantes que lanzan las semillas a cierta distancia de la planta madre.
Las especies dispersas por gravedad son defined como aquellas que
carecen de cualquier mecanismo obvio de dispersión o recompensa por
dispersión.
Aunque muchas especies están sujetas a dispersión
secundaria por los animales o el agua, para el propósito de estos análisis
examinamos sólo la fase primaria de dispersión.
Estimación del tamaño espacial de los cúmulos. Un proceso de
conglomerados de Poisson consiste en centros de conglomerados
localizados al azar; alrededor de cada centro de conglomerados, los
árboles se colocan de acuerdo a una distribución gaussiana radialmente
simétrica. Para cada especie, el modelo de conglomerado es defined por dos
parámetros: q, la densidad de los centros de conglomerados, y r, donde 2r2
denota la distancia media cuadrada de un árbol desde el centro de su
conglomerado. Para una distribución espacial observada de una especie,
se eligieron q y r para mejorar la curva k de Ripley, como se describió
anteriormente[5]. Cuarenta y seis especies exhiben distribuciones
espaciales casi al azar, resultando en valores r mayores que el ancho de
la parcela de 50 ha, o valores q de fitted mayores que la densidad de árboles.
A estas especies se les asignó r ¼ 500 m, aunque la elección del límite
superior de r no afecta a los resultados de nuestros análisis (no
paramétricos). Los tamaños de los clusters de fitted r no son normales ni
homosexuales, por lo que utilizamos métodos no paramétricos en todos
nuestros análisis estadísticos.
Regresión filogenética. Las relaciones filogenéticas entre las 561
especies estudiadas se estimaron utilizando la base de datos Phylomatic
y las herramientas de ensamblaje[48]. Utilizamos el reciente árbol de
angiospermas de Soltis et al.[49], al que se han adherido árboles de
consenso estricto. El programa Phylomatic utiliza este árbol esqueleto
para construir un árbol completo de taxones de entrada, uniendo especies
no reconocidas a un nodo de género politómico y géneros no reconocidos
a un nodo de familia politómica. La filogenia utilizada aquí representa,
por lo tanto, la mejor estimación de la relación de los taxones basada en
un gran número de estudios de datos moleculares y morfología, con sus
clados terminales siendo sus consensos estrictos. Una versión NEXUS de
nuestro árbol taxonómico 561 está disponible bajo petición.
Se realizaron contrastes filogenéticamente independientes según el
método de Pagel[25] implementado en el análisis comparativo por el
programa de contrastes independientes[50]. Los grados de libertad
para las politomías no resueltas se calcularon según el método de
Purvis[51], resultando en pruebas conservadoras de la hipótesis evolutiva.
En todos los casos, la variable dependiente fue el tamaño del conglomerado
r. Los contrastes continuos se calcularon utilizando la longitud del fruto
como variable independiente. Los contrastes binarios se calcularon
utilizando pares de categorías de dispersión. En lugar de calcular los
contrastes para todos los pares de síndromes de dispersión, comparamos
grupos de síndromes; por ejemplo, ''animal- dispersado'' versus ' 'no
animal-dispersado''. ’’
Datos del ICB. También estudiamos especies arbóreas dentro de la
parcela de 50 hectáreas de dinámica forestal permanente en el ICB[2729], censada en 1995. Nuestro análisis incluye 209 especies representadas
por al menos 20 individuos en la parcela, cuyos síndromes de dispersión
han sido caracterizados recientemente[52,53]. Los síndromes de
dispersión de las especies de ICB son classified en las categorías balística,
de viento, de pájaro/murciélago o de mamífero. (El mamífero tiene
prioridad en los casos de mecanismos múltiples, aunque esta elección
no afecta a nuestros resultados.) Estos classifications no incluyen
información sobre el diámetro del fruto o la carga alar.
según la relación entre la elevación producida por el tamaño relativo de las
alas y el tamaño absoluto del propágulo. El eje y estima la carga recíproca
de las alas. Nosotros define Dispersión por giro (triángulos sólidos
invertidos) como y , 100x (elevación débil y un propágulo grande), y
dispersión por viento (triángulos abiertos) cuando y...
100x
(elevación fuerte y un pequeño propágulo; línea defines y ¼ 100x). Varias
especies con penachos o penachos en lugar de alas no fueron incluidas en
este análisis y fueron categorizadas como dispersas por el viento.
Información de apoyo
Figura S1. Área de Ala y Volumen de Propágulo para Tropical Alado
Especies
arbóreas
El volumen se utiliza aquí como un proxy para la masa. Las especies con
propágulos alados son classified en forma de viento o giro-dispersados
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DOI: 10.1371/journal.pbio.0040344.sg001 (456 KB EPS).
Figura S2. El tamaño espacial del conglomerado r no está correlacionado
con la estatura de los árboles en todas las especies estudiadas (p ¼
0.9146)
DOI: 10.1371/journal.pbio.0040344.sg002 (585 KB EPS).
Figura S3. El tamaño de los grupos espaciales r no está correlacionado con
la estatura de los árboles entre especies dispersas por mecanismos bióticos
o abióticos (Dispersión biótica, p ¼ 0.5098; Dispersión abiótica, p ¼
0.2324).
DOI: 10.1371/journal.pbio.0040344.sg003 (541 KB EPS).
Agradecimientos
Forest y el Smithsonian Institution's Center for Tropical Forest Science
para acceder a los conjuntos de datos de Pasoh y BCI. Agradecemos a Joe
Wright por compartir datos sobre los modos de dispersión en BCI. Estamos
en deuda con Peter Ashton y William Bossert por sus aportes
conceptuales. También agradecemos a Andy Purvis, Ran Nathan,
Charles Godfray, Mark Rees, Jack Putz, Kristina Stinson y dos revisores
anónimos por sus comentarios sobre el manuscrito.
Contribuciones de los autores. TGS y JBP concibieron y diseñaron
los experimentos. TGS y JBP realizaron los experimentos. TGS y JBP
analizaron los datos. TGS y JBP escribieron el artículo.
Financiación. TGS fue apoyado en parte por la Conservation, Food
and Health Foundation; JBP fue apoyado en parte por el Burroughs
Wellcome Fund y el William F. Milton Fund.
Intereses en pugna. Los autores han declarado que no existen
intereses opuestos.
Agradecemos a Abdul-Razak Mohammed Ali, de Forest Research
Instituto de Malasia para obtener permiso para recolectar especímenes en
Pasoh
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