163 Rev Biomed 1997; 8:163-170. Revisión Importancia de las moscas como vectores potenciales de enfermedades diarreicas en humanos. Pablo C. Manrique-Saide, Hugo Delfín-González. Departamento de Zoología, Colección Entomológica Regional, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Yucatán, Mérida, Yucatán, México. RESUMEN. El papel de las moscas en la transmisión de enfermedades diarreicas, en particular Musca domestica, no es claro, aun cuando existe evidencia de que son portadoras de una gran variedad de patógenos para el hombre. La presente revisión recapitula la información de los últimos 50 años en cuanto a posibles mecanismos de transmisión, principales patógenos aislados, discusión de las evidencias de incriminación de las moscas como vectoras, aspectos importantes de los diferentes mecanismos de control que han sido utilizados y antecedentes de estos aspectos en México. Palabras clave: Musca domestica, moscas, vector, enfermedades diarreicas. SUMMARY. Role of flies as vectors of diarrhoeal diseases in people. The role of flies, particularly Musca domestica, in the transmission of diarrhoeal diseases is not clear even though there is evidence that they are carriers of a wide range of humans pathogens. The present review summarises the information produced during the last 50 years in relation to the potential mechanisms of transmission, main pathogens isolated from flies, a discussion of the evidence incriminating these insects, important features of the different control mechanisms implemented and the antecedents of these topics in Mexico. Key words: Musca domestica, flies, vector, diarrhoeal diseases. Solicitud de sobretiros: Hugo Delfín-González. Departamento de Zoología, Colección Entomológica Regional, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Yucatán. Km. 15.5 Carr. Mérida-Xmatkuil, Apdo. postal 4-116, Itzimná, Mérida, Yucatán, México. Recibido el 3/Feb./1997. Aceptado para publicación el 14/Marzo/1997. Vol. 8/No. 3/Julio-Septiembre, 1997 164 PC Manrique-Saide, H Delfín-González. INTRODUCCION. Las enfermedades causantes de diarrea son la mayor causa de mortalidad y morbilidad en todo el mundo. Se estima que el número promedio de episodios de diarrea en niños menores de cinco años es de mil millones al año, de los cuales 3.3 millones resultan fatales (1). La fuente de origen de estas infecciones se relaciona principalmente con niveles bajos de higiene, sanidad y la contaminación de comida. Estudios de laboratorio han demostrado que en la mosca común (Musca domestica) pueden hallarse más de 100 agentes infecciosos para el hombre y los animales (2-3), principalmente aquellos causantes de diarrea. Más aún, estudios epidemiológicos y entomológicos recientes han demostrado que las moscas pueden tener algún papel en la transmisión de estas últimas, en particular de shigellosis o disentería (4-6). De existir alguna relación entre las moscas y la transmisión de diarrea, la mosca representa una amenaza a la población humana. Es por eso, que aun cuando puedan tener un papel exlusivamente potencial, el control de moscas debería ser considerado otra medida de prevención para la diarrea en los tratados o referencias especializadas, más aún cuando en algunas ocasiones ni siquiera se les menciona como una posible ruta de transmisión (7-8). Musca domestica como vector de agentes patógenos La mosca común vive en contacto cercano con el hombre. Esto se conoce como sinantropía. Las razones para esta coexistencia en la biocenosis artificial humana son claras: las etapas inmaduras del ciclo de vida del insecto se desarrollan en materia orgánica en proceso de fermentación (basura, heces, carroña o drenajes) y los adultos se alimentan de las mismas fuentes, todas comúnmente presentes en los asentamientos humanos. Estos hábitos, aunados a que las moscas presentan un comportamiento endofílico, alternación constante entre heces-comida y una gran capacidad de vuelo y dispersión, les confiere la capacidad de funcioRevista Biomédica nar como vectores mecánicos potenciales de organismos patógenos (3). Existen tres formas en las cuales las moscas pueden transmitir patógenos: i) a través de su superficie corporal (patas, partes bucales), ya que están cubiertas de espinas y cerdas en las cuales el material contaminado puede ser atrapado y transportado, ii) por regurgitación de comida como preludio al alimentarse, ya que es común que una pequeña gota de la comida más reciente sea vomitada sobre el substrato, puede ser una ruta importante de infección para patógenos pequeños y, iii) por ingestión y defecación de patógenos como una de las vías potenciales más importantes, ya que el agente infeccioso es protegido mientras se encuentra en el aparato digestivo del insecto y mantenido por períodos de tiempo mayores que en las rutas anteriores (9). Muchos de los agentes infecciosos pueden sobrevivir y reproducirse en las moscas durante dos semanas después de la exposición (10-11) y aunque el número de organismos necesarios para la transmisión es difícil de encontrar bajo condiciones naturales en moscas, las bacterias depositadas en la comida, aun en pequeños números, pueden multiplicarse hasta alcanzar la concentración necesaria para producir infección en humanos. Los virus y protozoarios depositados en la comida, pueden no multiplicarse, pero la dosis infectiva es baja y entonces la infección puede presentarse (8). Es importante distinguir entre el aislamiento del patógeno y su virtual transmisión. La flora microbiana podría reflejar sólo la presencia de organismos particulares en cierto ambiente, así que las moscas sólo estarían fungiendo como indicadores de presencia o ausencia en vez de estar transmitiendo a los microorganismos (12). Teniendo en consideración lo anterior, el hallazgo de un microorganismo en las moscas no es suficiente evidencia para demostrar que está funcionando como vector. Además, y de acuerdo a los criterios formales para la incriminación de vectores, es necesario demostrar que existe transmisión, consistencia en la transmisión y relación poblacional (13). 165 Moscas en la transmisión de enfermedades diarreicas. Cincuenta años de evidencia: de los 40 a los 80. La incriminación de las moscas como vectores se ha hecho principalmente por el aislamiento de agentes patógenos a través de cualquiera de las rutas mencionadas y a partir de la relación de los picos estacionales de la abundancia de moscas y prevalencia de enfermedades diarreicas. Históricamente, las primeras observaciones fueron hechas durante la Primera y Segunda Guerras Mundiales. Las operaciones militares en áreas tropicales y subtropicales revivieron consideraciones acerca de las moscas como vectores de enfermedades diarreicas. Con la disponibilidad del DDT durante la Segunda Guerra Mundial, el control de moscas con efectos en el curso de epidemias fueron por primera vez registrados (14). La disentería fue entonces, escogida como un modelo de transmisión mecánica por las moscas. Los primeros estudios para tratar de esclarecer el papel de las moscas en la transmision de disentería, mostraron una relación en la reducción del número de moscas y la incidencia de casos de shigellosis (15-16). De manera paralela, el hallazgo del virus de la polio en heces humanas y la evidencia posterior de la infección comprobada de chimpancés con virus de polio por comida contaminada por moscas, enfatizó el posible papel de las moscas en la transmisión de enfermedades. Ya para mediados de los años cincuenta, gran número de observaciones y experimentos relacionaban a las moscas y cerca de 30 agentes patógenos incluyendo Shigella, Salmonella y Chlamydia trachomatis, entre otros (17). No obstante, la atención sobre las moscas como vectores potenciales aparentemente fue menos enfática durante la década de los años sesenta y principios de los setenta. Merecen especial atención los trabajos de Greenberg (18) que expuso a voluntarios a comida previamente contaminada por moscas, y demostró la transmisión directa de Salmonella; los trabajos de Gupta y colaboradores (19) con una larga lista de huevos y quistes de macroparásitos aislados de moscas. Una previamente identificada, pero reiterada relación entre el número de moscas y morbilidad por diarrea demostrada por Kumar y colaboradores (20). En contraste, a partir de la creación del Programa para el Control de Enfermedades Diarreicas (CDD) de la Organización Mundial de la Salud (página Web OMS) en 1978, el interés por la transmisión potencial de diarrea por las moscas inició de nuevo en la década de los años 80. Con técnicas más avanzadas, múltiples organismos fueron aislados de moscas incluyendo Campylobacter, Escherichia coli, Vibrio cholerae, Vibrio parahaemolyticus, Entamoeba hystolica, Giardia duodenalis y algunos helmintos (21-28). Durante los últimos diez años, el papel de las moscas en la transmisión de enfermedades oportunísticas ha sido el principal foco de atención. Las moscas han sido relacionadas en hospitales con la transmisión de Klebsiella, Candida y Toxoplasma gondii (29-30). Esto adquiere particular relevancia en pacientes que sufren padecimientos que deprimen el sistema inmune y que corren riesgo de fatales consecuencias en el mismo interior de los hospitales y, más aún, las moscas han mostrado que pueden dispersar estos patógenos en los alrededores (29). Otro medio de incriminación ha sido la asociación entre la eliminación o control de las moscas y la desaparición del organismo patógeno en poblaciones humanas o la reducción de los casos de enfermedades causados por este último en la población. La mejor evidencia que se tiene es para Shigella (disentería bacteriana). La infeción en humanos puede ocurrir después de la ingestión de pequeños números de estos organismos que sean transmitidos por moscas. La evidencia experimental que soporta dichas observaciones surgió de programas de control llevados a cabo en el sur de los Estados Unidos de Norteamérica después de la introducción del DDT en los años 50. Se encontró que una reducción en la prevalencia se daba posteriormente a la reducción de la densidad de moscas (15-16). Evidencia mucho más firme se originó de una intervención de "cross over" recientemente llevada a cabo en Israel. Después de la apliVol. 8/No. 3/Julio-Septiembre, 1997 166 PC Manrique-Saide, H Delfín-González. cación de un programa de control de moscas en bases militares se encontró que una reducción en el número de moscas llevó a una reducción significativa en el número de visitas clínicas por shigellosis y para seroconversión a anticuerpos para Shigella (y también para E. coli enterotoxigénica) (4). Medidas de control El control de mosca doméstica en ambientes rurales y urbanos tiene como objetivo reducir las poblaciones larvarias y adultas mediante sanidad ambiental y métodos químicos. La sanidad ambiental e higiene en los asentamientos humanos es normalmente recomendado como una medida fundamental de control a largo plazo (31-32). Sin embargo, promover la higiene doméstica depende de una educación extensiva y demanda una enorme inversión e infraestructura, tales como manejo, almacenaje, recolección y sistemas de tratamiento de residuos sólidos y líquidos. En muchas ocasiones puede ser muy difícil instrumentar sistemas sanitarios efectivos dada la enorme variedad y cantidad de sitios reproductivos probables, que cambian y constantemente se acumulan. El control químico normalmente comprende el tratamiento de los sitios reproductivos de las etapas preadultas y la aplicación de insecticidas de manera residual (sitios de reposo) y espacial, así como cebos y cordones envenenados para las fases adultas. El control residual es el más utilizado como estrategia de control para mosca doméstica y aunque puede dar buenos resultados, puede crear con rapidez resistencia en la mosca. La resistencia a insecticidas organoclorados y organofosforados está ampliamente demostrada en el mundo y la resistencia a piretroides ha empezado a detectarse en algunos sitios (32-33). Los cebos envenenados parecen ser poco populares, por su corta duración y el riesgo que su manejo implica. Sin embargo, han demostrado hasta un 90% de eficiencia en áreas rurales de la India (34). Dados los problemas asociados con el uso de insecticidas, se ha vuelto necesario el retomar otros métodos de control. El control biológico y Revista Biomédica genético se ha probado poco y los resultados son muy modestos (35). Trampas eléctricas con luz como atrayentes han sido muy promovidas (3637), aunque se ha demostrado que su eficiencia para reducir poblaciones de moscas es limitada (38, 32). Debido a todos los problemas que implican estos métodos de control, recientemente se ha retomado la atención en la utilización de trampas para moscas. Estudios en Israel a principios de los 60, demostraron que una trampa sencilla, utilizando atrayentes naturales (levadura o proteína animal) puestas en número suficientes y posiciones estratégicas, pueden ser altamente efectivas para reducir poblaciones de moscas hasta en un 50% en 48 horas, en áreas rurales (39-40). En fechas más recientes, estas trampas redujeron poblaciones en campos militares en Israel en un 64%, y fueron propuestas como una estrategia sostenible de control de moscas y shigellosis (4). Estos resultados despertaron la inquietud general sobre la importancia de las moscas y su control, para reducir la incidencia de enfermedades diarreicas en países en desarrollo (41-43). El caso de México En México, no sólo Musca domestica es considerada como vector potencial de enfermedades. Existen otras familias de dípteros (Anthomidae, Calliphoridae, Sarcophagidae, Sepsidae y Sphaeroceridae) que pudieran llegar a ser igualmente importantes. Desde el punto de vista de salud humana además de Musca domestica destacan Cochliomyia macellaria, Coproica ferruginata, C. vagans, Fannia canicularis, F. incisurata, Hydrotea dentipes, Ophyra aenescens, Palaeosepsis sp, Phaenicia sericata, Phormia regina, Sepsis punctum y S. biflexuosa (44-45). Todas estas especies son de amplia distribución (45-49). Para las especies de los género Fannia e Hydrotea, en México no se ha confirmado el aislamiento de patógenos. Para las otras especies, la única referencia de que se tiene conocimiento es el trabajo de Greenberg y co- 167 Moscas en la transmisión de enfermedades diarreicas. laboradores (44), que encontraron que el porcentaje de positividad para 12 tipos (sic) de Salmonella variaba entre el 20% y el 66% en las moscas colectadas en rastros. Ocho tipos fueron aislados de C. macellaria y cinco de M. domestica y P. regina, siendo Salmonella derby la de mayor prevalencia. En la más reciente revisión sobre enfermedades tropicales en México (51) sólo se hace una brevísima mención al papel de las moscas en la transmisión del cólera, al decir que durante los brotes uno de los mecanismos más frecuentes es la ingestión de alimentos contaminados por haber estado en contacto con agua, manos y moscas portadoras (52). Las experiencias de control de poblaciones de moscas en México son muy pocas. La información más abundante incluye sólo recomendaciones sobre educación sanitaria. Las recomendaciones van en el mismo sentido que las ya señaladas en el texto. El único caso del que se tiene conocimiento de la intención de controlar las poblaciones data de los años 60, cuando aumentó la población de estos insectos en la Piedad, Michoacán y alrededores del estado de Guanajuato (45). A manera de conclusión Desde hace 50 años, el hecho de que las moscas pueden ser vectores mecánicos es aceptado por la opinión pública. Sin embargo, a partir de la información expuesta, se puede obtener como conclusión que la situación está lejos de estar resuelta. Más bien parece que hay una tendencia a minimizar el papel de las moscas en la transmisión de enfermedades, en particular aquellas que causan diarrea. Es cierto que la cantidad de patógenos albergados por las moscas no es suficiente evidencia para concluir que están actuando como vectores, como tampoco suficiente para decir lo contrario. Aun cuando las moscas no resulten o sean la ruta principal de transmisión de patógenos causantes de diarrea, ¿es acaso el punto a discutir? Se sabe que hay muchas rutas posibles para la tranmisión de este tipo de enfermedades, y que uno de los métodos principales para su control inicia con la identificación de las rutas de transmisión y posteriormente, de acuerdo con las prioridades y recursos disponibles, se instrumentarán las intervenciones. Las intervenciones que implican la reducción del número de moscas han demostrado disminuciones del 40% en la incidencia de diarrea (53). Aunque algunos de los estudios tengan fallas metodológicas, ¿no sería conveniente repetir dichos estudios con mejores métodos y planeación? Por otra parte, se ha dicho también que el control de moscas en muchas ocasiones no es seguro para humanos y otros animales, ya que se hace principalmente mediante insecticidas. Métodos seguros y a largo plazo para el control de moscas son difíciles de alcanzar aunque sean exitosamente instrumentados, no constituyen una intervención que resulte positiva en términos de costo-efecto que pueda ser utilizada para programas nacionales de control de diarrea en países en desarrollo (8). Sin embargo, las intervenciones sugeridas para la prevención de la diarrea como promoción de higiene, distribución de agua potable y mejor sanidad tienen un costo aproximado de USD $1000 por cada muerte infantil evitada. Es por eso, que aun cuando estas intervenciones sean efectivas en algunas ocasiones (con excepción de vacunas y alimentación con pecho materno), la mayoría son a largo plazo y tienen un costo elevado (7). Aunque las moscas jueguen un papel menor en la transmisión de enfermedades diarreicas, un consejo sensato podría ser el uso de medidas específicas y sostenibles para el control de moscas, tales como remoción o tratamiento de desechos orgánicos, letrinas mejoradas en cuanto a su diseño, protección de la comida y niños del contacto con las moscas, trampas para moscas o uso de insecticidas en epidemias. Los resultados en tiempo y costo-efecto de estos métodos podrían incluso superar los otros métodos. De hecho el control de moscas debería de ser recomendado durante situaciones especiales como Vol. 8/No. 3/Julio-Septiembre, 1997 168 PC Manrique-Saide, H Delfín-González. hambrunas o campos de refugiados. La ausencia de evidencia sólida de que las moscas están actuando como vectores de patógenos para humanos no significa que no sean fuentes potenciales de transmisión. Lo que hace falta, de manera urgente, son estudios encaminados a determinar si realmente son vectores, para así poder estar listos a atacarlos como rutas de transmisión de diarrea. Ya sabemos que las enfermedades diarreicas matan más niños que cualquier otra enfermedad, entonces ¿no sería válido y apreciable cualquier esfuerzo para remediarlo? AGRADECIMIENTOS. Al Dr. Desmond Chavasse y al Dr. Jonathan Lines por sus comentarios al manuscrito. 9.- Crosskey RW, Lane RP. House-flies, blow-flies and their allies (calyptrate Diptera). En: Lane, R.P y R.W. Crosskey (eds.) Medical insects and arachnids. London: Chapman & Hall. 1993:403-428. 10.- Hawley JE, Penner LR, Wedberg SE, Kulp WL. The role of the house fly, Musca domestica, in the multiplication of certain enteric bacteria. Am J Trop Med 1951; 31:572582. 11.- Greenberg B, Kowalski JA, Klowden MJ. Factors affecting the transmission of Salmonella by flies: natural resistance to colonization and bacterial interference. 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