> Son los helechos una alternativa en la alimentaci¶on? L e t ic ia P D e p a rta m e n t A p d o . e -m a c h e c o ayL u o d e B io lo g ¶ ³a P o s t a l 5 5 -5 3 5 a il: p a c h e c o c ¶ ³a B a , D ivis 0 9 3 4 0 @xa n u Introducci¶ on El hombre ha utilizado a los helechos desde tiempos remotos como alimento, medicina y ornamento. Como fuente alimenticia Copeland (1942) cita a Diplazium esculentum (= Callipteris esculenta) que se consume en diversas regiones de Malasia y ¶ areas adyacentes. Las plantas se recolectan de las poblaciones silvestres de la especie y con frecuencia se comercializan, pero nunca en cantidad su¯ciente para satisfacer la demanda. u t is t a R o d r ¶ ³g u e z i¶o n d e C.B .S . U A M-I M¶ e xic o , D . F. m .u a m .m x te son algo menos que suculentas; las partes subterr¶ aneas (rizoma o tallo) son ¯brosas, huecas, escamosas o le~ nosas. Y como buen helecho no tienen °ores, semillas o frutos. Uno de los helechos m¶ as utilizados como fuente alimenticia es Pteridium aquilinum, \braken", que presenta una distribuci¶ on casi cosmopolita. Sin embargo las hojas maduras de este helecho y otros se citan como carcin¶ ogenas o venenosas. De algunos, como Cystopteris fragilis se sabe que contiene el \aceite de almendras amargas" (cianuro). A pesar de esto, algunos helechos se usan como alimento en todo el mundo. Diplazium esculentum, com¶ unmente llamada \pac¶ o", crece formando grandes grupos y sus hojas miden hasta un metro de altura. La parte inferior, o basal de las hojas madura completamente, mientras que el ¶ apice permanece enrollado; esto es de aproximadamente un dec¶³metro de longitud, es jugoso y tierno. Los ¶ apices son recolectados, cocinados y consumidos. Para obtener una planta con las condiciones adecuadas para ser aprovechada deben pasar dos o tres a~ nos, antes de que produzca su¯cientes hojas grandes. Su cultivo es f¶ acil y barato. Blake (1942) menciona que los habitantes del condado Aroostook, en Maine cerca de los l¶³mites con Canad¶ a, han consumido las prefoliaciones j¶ ovenes de Pteretis nodulosa (nombre mal aplicado a Matteuccia struthiopteris). Las prefoliaciones se obtienen de plantas que crecen en los bosques de Maine, en donde se cortan mientras est¶ an verdes y tiernas y se consumen como vegetales. Los helechos son perecederos, por lo tanto, deben ser consumidos en el t¶ermino de pocas horas despu¶es de que han sido cosechados o pierden su delicado sabor. Usualmente, se colocan las prefoliaciones a hervir en agua ligeramente salada hasta que est¶ an suaves y puedan ser atravesadas con un tenedor. El sabor es similar al del esp¶ arrago (Jones, 1987). Las especies del g¶enero Ceratopteris con frecuencia se consumen, tienen la ventaja de ser plantas anuales que pueden propagarse f¶acilmente y alcanzar r¶ apidamente la madurez. En Filipinas se come u ¶nicamente por los habitantes del Valle Cagayan, donde son recolectadas y vendidas en los mercados. Las plantas se encuentran com¶ unmente en lugares abiertos y h¶ umedos, desde la regi¶on de Malaya hasta Madagascar, Jap¶on y Nueva Guinea (Copeland, 1942). En M¶exico, generalmente se encuentran en charcas, arroyos, aguas estancadas, zanjas o pantanos. C. thalictroides y C. pteridoides viven de manera silvestre en el sureste del pa¶³s. Esta u ¶ltima especie a veces se usa para decorar acuarios de agua dulce. Seg¶ un Wile (1979), los helechos no han sido, hasta ahora, ampliamente utilizados como fuente alimenticia. Witham (1972) menciona que \No se ven muy bien para ser consumidos". En la mayor¶³a de las especies los tallos son le~ nosos o resistentes, frecuentemente peludos, las hojas generalmen- Por lo que se re¯ere a las caracter¶³sticas nutritivas de los helechos, Bushway & Wilson (1982) citaron los an¶ alisis bromatol¶ ogicos llevados a cabo en prefoliaciones verdes de Matteuccia struthiopteris var. pensylvanica, \ostrich fern". Esta especie se distribuye desde Newfoundland hasta Alaska y de Dakota a Missouri y el oeste de Virginia, en Estados Unidos (Gibbons, 1979). La composici¶on nutritiva de estas plantas fue investigada por Bushway & Wilson (1982), sus resultados se muestran en el Cuadro 1. 5 6 ContactoS 42, 5{10 (2001) Cuadro 1. An¶alisis bromatol¶ogicos aproximados y composici¶ on vitam¶³nica de prefoliaciones frescas (Bushway et al., 1982). An¶alisis Humedad Grasa Fibra cruda Prote¶³na cruda Carbohidratos totales %a 87.10 0.49 1.12 4.23 3.06 Vitaminab Ribo°avina Tiamina Vitamina C Vitamina A Contenido de vitaminac 0.15-1.24 0.018-0.024 19.00-32.69 21.75-27.09 a Cada valor representa la media de dos muestras de dos diferentes localidades. Los valores son presentados como intervalos, ya que las prefoliaciones fueron cosechadas de dos diferentes localidades. Cuatro de cinco muestras para cada localidad fueron analizadas. c Los valores para niacina, ribo°avina y tiamina est¶ an en mg/100 g de peso seco. Para vitamina A, los valores est¶ an en UI/100g de peso seco. b Watt & Merril (1980) encontraron que el porcentaje de prote¶³na que se presenta en el follaje de los helechos es aproximadamente el doble que el de la remolacha verde, la acelga suiza y la espinaca. Un an¶ alisis preliminar del contenido de amino¶acidos indica que las prefoliaciones tienen bajas concentraciones de metionina y alto contenido de ¶acido asp¶ artico y leucina. Los l¶³pidos, la ¯bra cruda y el contenido de humedad de las prefoliaciones se compara favorablemente con los que se encuentran en la remolacha verde, br¶ ocoli, la espinaca, la acelga suiza y la coli°or, pero el contenido de cenizas es dos a tres veces m¶ as alto (Watt & Merril, 1980). Los datos relativos al contenido de vitaminas presentes en las prefoliaciones var¶³an de acuerdo con las localidades de donde provienen las plantas. Los an¶ alisis muestran que ¶estas contienen altas concentraciones de niacina y bajas concentraciones de vitamina A. El contenido de tiamina, ribo°avina y vitamina C es similar al que se presentaron en otros vegetales verdes. Por lo que respecta a los ¶acidos grasos presentes en las prefoliaciones, ¶estas contienen un alto porcentaje de ¶ acidos insaturados. Los ¶acidos palm¶³tico (25.7%), linoleico (18.4%) y linol¶enico (26.7%) presentaron las concentraciones m¶as altas, seguidos por los ¶ acidos est¶earico (4.2%), oleico (8.7%) y 13docosenoico (8.1). No se detectaron ¶acidos grasos de cadenas m¶ as largas que C:24. El contenido de sodio de las prefoliaciones es bajo y similar al de los esp¶arragos. Se encontraron cantidades traza de boro, cobre, hierro, manganeso y zinc (Watt & Merrill, 1980). Seg¶ un los datos citados en Anonymus (1980), una porci¶ on de 100 g de prefoliaciones secas proporcionar¶ an aproximadamente 25, 13, 2, 46 y 71% de la Ingesta Permisible Recomendada (RDA) para niacina, ribo°avina, tiamina, vitamina C y vitamina A, respectivamente. Una cantidad similar de prefoliaciones proporcionar¶ a 10% o m¶ as de RDA para magnesio, hierro y f¶ osforo. No se han establecido RDA para muchos de los microelementos, aunque ingestas m¶³nimas diarias han sido reconocidas (Anonymus, 1980). Basados en estos datos podemos inferir que 100 g de prefoliaciones proporciona 25% de cromo, 11% de cobre y 10% de manganeso requerido en una base diaria (Bushway et al.). Desde el punto de vista nutritivo, las prefoliaciones son una buena fuente de vitaminas A y C. El contenido de vitamina es similar al citado para las papas, las cuales son reconocidas como una excelente fuente de vitamina C (Watt & Merrill, 1980). La cantidad de ¯bra de las prefoliaciones representa una proporci¶ on sustancial de los contenidos s¶ olidos y contribuir¶ a a la ingesta diaria de ¯bra. El bajo contenido de sodio har¶ a de las prefoliaciones una parte valiosa en la dieta de personas que requieren baja ingesta de sodio. Christensen (1995) menciona que se usan 30 diferentes especies de helechos en dos aldeas ind¶³genas en Sarawak, Malasia, 19 en la aldea de Nanga Sumpa y 18 en la aldea de Pa Dalih. En todos los casos se trata de plantas silvestres. Se observ¶ o que al menos una de las comidas consumidas al d¶³a incluye a estas plantas en el men¶ u. Las especies m¶ as populares son Stenochlaena palustris, Diplazium spp. y Nephrolepis spp. Von Aderkas (1983) describe el proceso de preparaci¶ on de las hojas j¶ ovenes de Mateuccia struthiopteris, para su consumo posterior, el cual es muy simple. Las escamas que protegen a las hojas j¶ ovenes, se eliminan por medio de un lavador rotatorio, posteriormente son blanqueados por unos cuantos minutos y enlatadas o congeladas en empaques de cart¶on. >Son los helechos una alternativa en la alimentaci¶ on? Leticia Pacheco y Luc¶³a Bautista Rodr¶³guez 7 Resultados Los resultados se muestran en el Cuadro 2. La porci¶ on comestible de las especies trabajadas, se estima en 0.82% dado que se eliminan raices y tallos y se considera que estos vegetales pueden ser consumidos en fresco. F ig . 1 . Diplaz iu m lonchophyllu m. T e x o lo , V e r. F o to L. Pa c he c o . Con base en los datos antes expuestos se propuso investigar la e¯ciencia nutricional de las hojas maduras de otras especies de helechos. Las especies seleccionadas fueron Diplazium lonchophyllum Kunze (Fig. 1) y D. expansum Willd., debido a que son especies ampliamente distribuidas en M¶exico y Latinoam¶erica. Ambas especies son una buena fuente de vitamina C. Este hecho es importante, ya que dicha vitamina trabaja como antioxidante, al igual que la vitamina A y es recomendable su consumo para evitar enfermedades. El porcentaje de grasas y carbohidratos es bajo, lo que los hace un alimento que no proporciona un exceso de calor¶³as, ya que las grasas aportan 9 calor¶³as por gramo. En el ¶ ambito internacional se propone que su consumo total nunca debe ser mayor del 30% de las calor¶³as totales, aunque en el Instituto Nacional de Nutrici¶ on Salvador Zubir¶ an se aconseja un m¶ aximo del 25% de las calor¶³as totales. Por otro lado, se pueden comparar favorablemente con vegetales comestibles m¶ as usuales como lo son la acelga y la espinaca en cuanto al contenido de calcio, que aunque en las especies analizadas no representa una cantidad considerable, puede sustituir a los vegetales antes mencionados. Materiales y M¶ etodos El material estudiado, fue recolectado en el Estado de Veracruz y Oaxaca, M¶exico. Los ejemplares de respaldo se depositaron en el Herbario Metropolitano \Dr. Ram¶on Riba y Nava Esparza" (UAMIZ) y son: Diplazium lonchophyllum Kunze (S. Mendoza 3), D. expansum Willd. (S. Mendoza 1, 2). Para el consumo humano, se requieren m¶ as de 40 micronutrimentos, pero una dieta variada que incluya distintos productos vegetales, como en este caso, que se propone a los helechos, se tendr¶ an y en su¯ciente cantidad. Las plantas se mantuvieron en condiciones de invernadero hasta su cosecha y an¶alisis. Se llevaron a cabo an¶ alisis bromatol¶ogicos, en fresco y por duplicado para determinar cenizas, humedad, ¯bra cruda, grasas, prote¶³na cruda, carbohidratos totales, carbohidratos asimilables, minerales (calcio), vitamina C, vitamina A y almid¶on. En general, los vegetales verdes contienen una cantidad de ¯bra que puede ser ben¶e¯ca cuando se consume, ya que ayuda a la formaci¶ on del bolo fecal. La funci¶ on m¶ as importante es evitar la reabsorci¶ on de la bilis. El contenido de ¯bra encontrado en las especies investigadas, se considera favorable, aunque es menor que el citado para otros vegetales verdes. Para determinar la humedad se utiliz¶o el m¶etodo por desecaci¶ on en estufa de secado; la determinaci¶ on de cenizas se llev¶o a cabo con el m¶etodo de calcinaci¶ on; el de grasas por el m¶etodo de Soxhlet; para determinar la ¯bra cruda se utiliz¶o el m¶etodo de hidr¶ olisis; la prote¶³na cruda por el m¶etodo de Kjedahl. El calcio se obtuvo por el m¶etodo de calcinaci¶on y titulaci¶ on; la vitamina C por el m¶etodo volum¶etrico; la vitamina A por el m¶etodo colorim¶etrico. Los carbohidratos totales y asimilables se calcularon restando el porcentaje de prote¶³na, humedad, grasas y cenizas al 100%. Los carbohidratos asimilables se rest¶ o al 100%, el porcentaje de prote¶³na mas humedad, grasa, ceniza y ¯bra cruda. Para el almid¶ on se hizo cualitativamente por m¶etodos histoqu¶³micos. Si se comparan los resultados obtenidos para ambas especies con los que se tienen para otros vegetales consumidos por la poblaci¶ on mexicana, puede notarse que son aproximadamente proporcionales con los referidos para la espinaca, la acelga y el quelite, por lo que los hace un alimento alternativo. En las gr¶ a¯cas de barras se representan algunos de estos datos de manera comparativa. El almid¶ on contenido en los helechos puede encontrarse en gr¶ anulos o en polvo para elaborar una \harina" que puede ser humedecida con agua y ser comestible, al igual que para elaborar panes sin levadura (Kamminga, 1981). Este almid¶ on se encuentra, 8 ContactoS 42, 5{10 (2001) Cuadro 2.An¶alisis bromatol¶ogicos realizados a Diplazium lonchophyllum y D. expansum. Cada n¶ umero representa la media de los valores obtenidos An¶alisis D. expansum D. lonchophyllum Humedad (%) 85.617 74.21 Cenizas (%) 10.0632 23.05 Prote¶³na cruda (%) 0.6125 0.587 Vitamina C (mg/100g) 24.10 31.34 Vitamina A (U.I./g) 455.98 458.54 Grasas (%) 0.1429 0.1650 Carbohidratos totales (%) 3.5644 1.988 Carbohidratos asimilables (%) 2.58 1.135 Fibra cruda (%) 0.98 0.853 Calcio (mg/100g) 54.15 70.74 Almid¶on Presente Presente Gr¶a ¯c a 1 . C o mpa ra c i¶o n e ntre D. ex pans u m y D. lonchopyllu m c o ntra a c e lg a y e spina c a re spe c to a l c o nte nido de c a lc io y v ita mina C >Son los helechos una alternativa en la alimentaci¶ on? Leticia Pacheco y Luc¶³a Bautista Rodr¶³guez 9 Gr¶a ¯c a 1 . C o mpa ra c i¶o n e ntre D. ex pans u m y D. lonchopyllu m c o ntra a c e lg a y e spina c a re spe c to a l c o nte nido de g ra sa s y c a rbo hidra to s de preferencia, en la m¶edula de los rizomas o troncos de muchos helechos, el cual act¶ ua como una reserva de almacenamiento de carbohidratos para la planta. Entre las especies de las cuales se consumen sus rizomas o tallos se encuentran varias especies de los g¶eneros Cyathea y Dryopteris, as¶³ como Dicksonia antarctica, Marattia, Angiopteris, Blechnum indicum, Diplazium esculentum(= Callipteris esculenta), Drynaria quercifolia, Blechnum orientale, Lygodium microphyllum y Polypodium vulgare, entre otros (Jones, 1987). En cuanto al contenido de almid¶on, se encontraron grandes cantidades de ¶este tanto en el raquis como en la l¶ amina de Diplazium lonchophyllum y D. expansum. Conclusiones Desde el punto de vista nutritivo, estos helechos son una buena fuente de vitaminas A y C. El contenido de ambas es similar al de otros vegetales verdes. El contenido de ¯bra representa una proporci¶ on sustancial de los contenidos s¶olidos y contribuir¶ a a la ingesta diaria de ¯bra, as¶³ como el contenido de calcio, que es una parte valiosa en la dieta de los mexicanos. Diplazium expansum y D. lonchophyllum son entonces comparables en calidad nutritiva a muchos otros vegetales verdes de consumo frecuente y pueden ser acompa~ nados de otros alimentos que proporcionen la cantidad de prote¶³nas y vitaminas necesarias para el organismo. Agradecimientos Las autoras agradecen a la Dra. Edith Ponce Alquicira la asesor¶³a en la determinaci¶ on de grasas y vitamina A, al igual que el pr¶estamo del equipo para su realizaci¶ on. Al Sr. Jorge Lodigiani la digitalizaci¶ on de las im¶ agenes. Al Sr. Sergio Mendoza Moci~ no, la recolecci¶ on del material en el campo. A los M. en C. Adolfo Espejo Serna y Ana Rosa L¶ opez-Ferrari, las sugerencias al manuscrito. Literatura citada 1. Anonymus. 1980. Recommended Dietary Allowances. 9th ed. National Research Council, Washington, D. C. 2. Blake, S. F. 1942. The ostrich fern as an edible plant. Amer. Fern J. 32: 61-68. 3. Bushway, A. A. & A. M. Wilson. 1982. The Nutrient Composition of Fresh Fiddlehead Greens. J. of Food Science. 47: 666-667. 4. Christensen, H. 1995. Uses of ferns in Sarawak. Pteridophyte Symposium Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, Surrey, England. (Abstract). 5. Copeland, E. B. 1942. Edible ferns. Amer. Fern J. 32: 121-126. 10 ContactoS 42, 5{10 (2001) 6. Gibbons, E. 1979. Handbook of edible wild plants. Donning, Va. Beach, Norfolk, VA 7. Jones, D. L. 1987. Encyclopaedia of Ferns. An Introduction to Ferns, their Structure, Biology, Economic Importance, Cultivation and Propagation. Timber Press. Portland, Oregon. 8. Kamminga, J. 1981. The Bevelled Pounder: an aboriginal stone tool type from souththern Queensland. Proc. Roy. Soc. Qld. 92: 31-35, pl.1-3. 10. Watt, B. K. & A. L. Merril. 1980. Composition of foods USDA. Agr. Handbook No. 8. U.S. Govt. Prtg. O®., Washington, D. C. 11. Wile, M. L. 1979. The economic uses and associated folklore of ferns and fern allies. The Botanical Review. 44: 491-528. 12. Witham, H. 1972. Ferns of San Diego Country. John Peter Dexter Mem. Publications. 9. Von Aderkas, P. 1983. Economic History of Ostrich Fern, Mateuccia struthiopteris, The Edible Fiddlehead. Economic Botany. 38: 14-23. Sig ni¯c a do s de div e rsa s fra se s ma te m¶a tic a s: (a ) C la ra me nte : Pue de de mo stra rse e n me dio d¶ ³a . (b) Se o mite n lo s de ta lle s: El a uto r no pudo e sta ble c e r e l re sulta do . (c ) U n idio ta : C ua lq uie ra c o n me no r c o mpe te nc ia ma te m tic a q ue y o . (d) N o e s dif¶ ³c il: Es muy dif¶ ³c il. (e ) Pue de v e rse f¶a c ilme nte q ue : Es fa lso q ue . (f) U na prue ba e le g a nte : U na e x plic a c i¶o n q ue e l a uto r pudo e nte nde r. (g ) U na prue ba e le g a nte : U na prue ba triv ia l. (h) Inte re sa nte : A burrido . (i) U n g e nio : C ua lq uie ra m¶a s listo q ue y o . (j) Obv ia me nte : Pue de mo stra rse e n tre s p¶a g ina s. (k ) Se me ja nte me nte : Po de mo s de mo stra rlo pe ro e sta mo s muy c a nsa do s. (l) Sin p¶e rdida de g e ne ra lida d: Pro ba re mo s e l c a so m¶a s f¶a c il. (m) U n re sulta do bie n c o no c ido : U n re sulta do c uy a re fe re nc ia no pudimo s e nc o ntra r. cs