Alteraciones de indicadores biológicos de Gambusia puncticulata

CENTRO DE INVESTIGACIONES MARINAS
UNIVERSIDAD DE LA HABANA
Alteraciones de indicadores biológicos de
Gambusia puncticulata (Poey, 1854) en
sitios muy contaminados del río Almendares
Tesis presentada en opción al Título Académico de Master en
Biología Marina y Acuicultura con mención en Ecología Marina.
Autora: Lic. Yureidy Cabrera Páez
Tutores: Dra. Consuelo Aguilar Betancourt
Dr. Gaspar González Sansón
Ciudad de La Habana
2007
Alteraciones de indicadores biológicos de
Gambusia puncticulata (Poey, 1854) en
sitios muy contaminados del río Almendares
Tesis presentada en opción al Título Académico de Master en
Biología Marina y Acuicultura con mención en Ecología Marina.
Autora: Lic. Yureidy Cabrera Páez
Tutores: Dra. Consuelo Aguilar Betancourt
Dr. Gaspar González Sansón
Ciudad de La Habana
2007
A mi abuela,
por iluminar mi
camino.
AGRADECIMIENTOS
A mis tutores Coqui y Gaspar por guiarme, una vez más en el camino de la ciencia, por
sus consejos, por su tiempo, por su atención y comprensión en todo momento, por
corregir mis errores, por su confianza e ímpetu para hacer de este trabajo algo súper.
A Ivet por ser la mejor pescadora, por ser la compañera fiel de esas largas caminatas
para realizar el muestreo, por su apoyo en el arduo trabajo de laboratorio y en la
bibliografía, en fin, por su ayuda sin límite.
A Oyaima por su gran disposición en ayudar y procesar miles de muestras, sin su ayuda
hubiera sido casi imposible hoy haber podido terminar.
A Aidita, Madelin, Olivia, Anmari, Kiki y Alexei por su colaboración, porque sin su ayuda
no hubiera sido posible la realización de este trabajo.
A Jose por escucharme, por la información brindada, por todas las molestias
ocasionadas.
A Yuriem y Hanaina (las Minervas) por poder contar con ellas y brindarme su ayuda en
todo momento.
A Luis e Iván por todas las molestias ocasionadas y por nunca decir “no” cuando se les
necesita.
A esas personitas de gran corazón, por hacer este sueño realidad plasmando en papel,
toda la información obtenida.
A los profesores de la maestría por su comprensión y por enseñarme; a mis
compañeros de aula por soportarme durante los meses de clase; a mis amigos por estar
siempre a mi lado.
A Desi por hacerme creer que en la vida los sueños son importantes, por apoyarme en
los momentos más críticos, por su esfuerzo en mantener viva una llama de felicidad
cuando esta parece desvanecerse.
A la personita que más quiero en el mundo, porque a pesar de la distancia que nos
separa siempre está muy cerca de mi, por su cariño incondicional, por sus palabras, por
decirme que la “hora más oscura es justo la de antes del amanecer” aún cuando yo no
pueda ver la salida del sol.
A mis padres por guiarme en la vida, por hacer de mí una persona de bien, por
enseñarme que el triunfo está en el sacrificio. A mi mamá por estar siempre a mi lado. A
mi papá por enseñarme a apreciar las cosas más importantes y aceptar los fracasos.
A todos, los que de una forma u otra han tenido que ver con la realización de esta tesis:
¡MUCHAS GRACIAS!
RESUMEN
Se realizó una investigación con el objetivo de evaluar las alteraciones de los
procesos biológicos en los peces que viven en sitios muy contaminados. Se
aplicó una metodología basada en los efectos acumulativos de agentes
estresantes múltiples a nivel de individuo en la especie Gambusia
puncticulata (Poey, 1854). Este estudio se efectuó en tres sitios del río
Almendares: El Rodeo, considerado como sitio de referencia, y dos sitios
altamente contaminados, el Bosque de La Habana y el Puente 23.
Se
encontró un incremento en el largo y el peso de las hembras, y en el factor
de condición para ambos sexos en los sitios más impactados. Este resultado
se atribuye a la mayor disponibilidad de alimento debido a la eutrofización. El
índice gonadosomático, el índice de fecundidad específica y el número de
embriones por hembra, tuvieron valores significativamente más altos en el
sitio de referencia. El largo relativo del gonopodio no mostró diferencia
significativa entre sitios. A partir de los indicadores reproductivos analizados,
se puede concluir que la reproducción de G. puncticulata se encuentra
comprometida en las zonas más contaminadas del río.
El índice
hepatosomático, presentó valores más altos en las hembras provenientes de
los sitios más contaminados. Las diferencias encontradas para δ13C y δ15N
entre los sitios contaminados y el de referencia sugieren que las fuentes de
alimento no son las mismas. La metodología empleada permitió verificar la
existencia de alteraciones notables de varios procesos biológicos en peces
que fueron colectados en sitios con un grado alto de contaminación.
Índice
ÍNDICE
1
2
3
4
5
6
7
8
9
INTRODUCCIÓN ......................................................................................................... 1
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA ..................................................................................... 6
2.1. Río Almendares ..................................................................................................... 6
2.2.
Familia Poeciliidae................................................................................................. 7
2.2.1.
Aspectos generales......................................................................................... 7
2.2.2.
Gambusia puncticulata ................................................................................ 11
2.3. Factores reguladores y agentes estresantes .......................................................... 13
2.3.1.
Depredación ................................................................................................. 13
2.3.2.
Factores ambientales.................................................................................... 14
2.3.3.
Factores antropogénicos............................................................................... 17
2.4. Índices morfométricos y organosomáticos .......................................................... 21
MATERIALES Y MÉTODOS .................................................................................... 26
3.1
Zona de estudio. ................................................................................................... 26
3.2
Método de muestreo y procesamiento de las muestras en el laboratorio............ 32
3.3
Análisis de los datos y procesamiento estadístico. .............................................. 34
RESULTADOS............................................................................................................ 37
4.1
Factores abióticos................................................................................................. 37
4.2
Aspectos biológicos ............................................................................................. 39
4.2.1.
Características generales.............................................................................. 39
Identificación y descripción de los estadios de desarrollo de los embriones......... 40
4.2.2.
4.3
Comparación entre los sitios de muestreo ........................................................... 43
4.3.1.
Pesos y tallas ............................................................................................... 43
4.3.2.
Factor de condición e índice hepatosomático .............................................. 46
4.3.3.
Reproducción ............................................................................................... 49
4.3.4.
Alimentación................................................................................................ 53
4.3.5.
Cociente de isótopos estables....................................................................... 55
DISCUSIÓN ................................................................................................................ 57
5.1
Factores abióticos................................................................................................. 57
5.2
Biología de la especie seleccionada..................................................................... 58
5.3
Indicadores morfológicos y reproducción .......................................................... 59
5.4
Alimentación e isótopos estables ......................................................................... 63
5.5
Análisis conjunto de los indicadores.................................................................... 67
CONCLUSIONES ....................................................................................................... 69
RECOMENDACIONES.............................................................................................. 71
BIBLIOGRAFÍA ......................................................................................................... 72
ANEXOS ..................................................................................................................... 96
Introducción
1
1
INTRODUCCIÓN
El agua constituye un recurso fundamental insustituible para la vida, soporte de
especies y poblaciones específicas, además de ser una vía de intercambio entre
diferentes ecosistemas; es, de una manera resumida, el sistema sanguíneo de la
naturaleza. El agua es uno de los elementos reguladores del equilibrio del
sistema natural global. Debido a lo planteado anteriormente es que debemos
ser conscientes de su escasez, del deterioro de los ecosistemas ligados al agua,
y en particular de la contaminación y pérdida de calidad de nuestros ríos
(Bengoa, 1987).
Los peces de agua dulce se encuentran hoy amenazados por la continua
agresión del medio. En primer lugar los vertimientos de residuales, tanto
domésticos como industriales, que contaminan las aguas, provocando la muerte
de las poblaciones existentes. Estas, además, están limitadas por la disminución
de las fuentes de agua, por la falta de precipitaciones y por el excesivo uso de
esta agua en la agricultura, la industria y en la población (Garcés, 1997).
Evaluar y estimar los efectos de la actividad humana sobre el ecosistema
acuático es una tarea compleja. La naturaleza de los agentes estresantes es
muy diversa, los mecanismos de acción son poco conocidos y existe en muchos
casos interacción entre varios factores. Este es uno de los sistemas naturales
más impactados producto de los continuos vertimientos de contaminantes
ambientales. Debido a esto, han sido propuestos un gran número de
bioindicadores y pruebas a organismos para la evaluación de ecotoxicidad de
compuestos antropogénicos en ambientes acuáticos (Nunes et al., 2005).
Existen varias razones para considerar a los peces como organismos útiles para
medir la degradación ambiental, incluyendo el hecho de que la ictiofauna actúa
como integradora de los impactos directos e indirectos sobre el ecosistema
2
Introducción
acuático (Faush et al., 1990; Munkittrick et al., 2000; Chapman, 2002).
Un
enfoque
de
metodológico
para
utilizar
los
peces
como
indicadores
contaminación, fue desarrollado recientemente en aguas costeras de Ciudad de
La Habana (Aguilar, 2005; Aguilar et al., 2004; 2007; en prensa). La
contaminación de las aguas induce cambios patológicos en los peces, los cuales
son utilizados como bioindicadores (Smith y Stratton, 1986). Estos dan la medida
de la interacción entre el sistema biológico y los agentes ambientales, los cuales
pueden ser químicos, físicos o biológicos (Rendón-von Osten et al., 2005).
Actualmente se llevan a cabo estudios referentes a la actividad reproductiva de
algunas especies de la familia Poeciliidae. Esta pudiera estar comprometida
debido a la presencia de varios compuestos tóxicos en el ambiente acuático,
muchos de los cuales se consideran perturbadores de la actividad endocrina
(Bresch, 1982). Tales sustancias han sido objeto de gran preocupación en la
comunidad científica, por sus efectos sobre el desarrollo reproductivo y sobre la
fecundidad en las poblaciones de peces (Arcand-Hoy y Benson, 1998).
Las especies que se incluyen dentro del género Gambusia descritas para Cuba,
son de gran importancia por el hecho de ser un componente valioso de la
ictiofauna dulceacuícola nativa y constituir controles naturales de los mosquitos
transmisores de enfermedades. Estos peces larvívoros se utilizan como
biorreguladores de larvas de mosquito en Cuba (Hernández-Contreras et al.,
2004). Sin embargo, actualmente no se ha encontrado ningún estudio que haga
mención de los efectos del impacto ambiental en la biología de los mismos.
Algunas de las especies que se incluyen dentro del género Gambusia han sido
utilizadas frecuentemente como modelo para estudiar los procesos básicos
(reproducción, crecimiento y reclutamiento, entre otros) en los ríos (Botsford et
al., 1987; Yan, 1986; Vondracek et al., 1988; Cabral y Marquez, 1999;
Downhower et al., 2000; Baber y Babbit, 2004; Dadda et al., 2005).
3
Introducción
El río Almendares es el más grande de Ciudad de La Habana. La actividad
humana adyacente al mismo ejerce un impacto significativo sobre este. Los
problemas principales que afectan la calidad de sus aguas son los vertimientos
históricos de aguas sin tratar que le llegan a través de los arroyos y drenajes de
industrias, hospitales y escuelas. Esto ha generado una fuerte contaminación
orgánica con concentraciones muy bajas de oxígeno disuelto, alta turbidez y
contenidos
elevados
de
compuestos
nitrogenados
(Hernández,
2004).
Numerosos autores han reportado el impacto negativo de las descargas de este
río sobre la zona costera, especialmente en época de lluvia (Aguilar y GonzálezSansón, 2002; Hernández-Hernández, 2004;
Aguilar, 2005; Cabrera-Páez,
2005).
La zona más contaminada del río corresponde al Parque Metropolitano de La
Habana, PMH, (Anexo 1). Actualmente, el PMH constituye uno de los proyectos
urbanísticos que pretende desarrollar el gobierno, con vista a realizar un
saneamiento ambiental y crear un centro de esparcimiento y disfrute
(Hernández, 2004). Es por ello, que la investigación del estado actual de la
ictiofauna dulceacuícola que habita en este río, constituye un tema apropiado y
novedoso para evaluar el impacto humano, basándose en los efectos
observados en los peces.
Para lograr esto, se propone la siguiente hipótesis:
Los individuos de Gambusia puncticulata que viven en las zonas del río
Almendares más degradadas por una contaminación crónica de origen mixto,
presentan alteraciones en los procesos biológicos que pueden ser detectadas
mediante un conjunto de indicadores morfológicos y reproductivos.
Introducción
4
Para la verificación de esta hipótesis, se definieron los siguientes objetivos:
Objetivo general:
Evaluar las alteraciones de los procesos biológicos en los peces que viven en
sitios muy contaminados, aplicando una metodología basada en la detección de
los efectos acumulativos de agentes estresantes múltiples a nivel de individuo.
Objetivos específicos:
¾ Determinar las variaciones de índices morfométricos y organosomáticos
seleccionados en la especie Gambusia puncticulata, con un análisis
comparativo entre sitios con distinto grado de afectación a lo largo del río
Almendares.
¾ Describir los estadios embrionarios de la especie Gambusia puncticulata y
realizar un análisis comparativo de la fecundidad y el tamaño de los
embriones entre sitios con distinto grado de afectación a lo largo del río
Almendares.
¾ Analizar la variación en el cociente de isótopos estables (δ15N y δ13C) de
la especie Gambusia puncticulata en tres sitios con distinto grado de
afectación a lo largo del río Almendares.
Introducción
5
La novedad de este trabajo radica en que los resultados de la investigación
constituyen un aporte muy significativo al conocimiento de la biología de la
especie Gambusia puncticulata. Se determinan varios aspectos nuevos para la
ciencia. Entre estos se incluye la descripción por primera vez de los estadios de
desarrollo embrionario y un análisis de la variación de indicadores morfológicos y
reproductivos seleccionados, en relación con el impacto humano.
Otro aspecto novedoso desde el punto de vista teórico y práctico, es la
utilización, por primera vez en un ambiente dulceacuícola cubano, de una
metodología para la detección del impacto ambiental, basada en los efectos
observados en organismos indicadores. Se debe destacar que este enfoque
incluye la aplicación de la técnica de isótopos estables, para este tipo de estudio,
por primera vez en este ambiente en nuestro país.
6
Revisión Bibliográfica
2
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
2.1. Río Almendares
La Ciudad de La Habana es el principal centro político, administrativo,
económico y cultural del país. En esta ciudad se concentra el 34% de la
producción industrial de todo el país. Dada la pequeña extensión de su territorio
no se tienen grandes cuencas hidrográficas. Existe un total de 10 cuencas
hidrográficas principales, las cuales drenan sus aguas hacia la costa norte, la
mayor de ellas corresponde al río Almendares. Este río presenta una extensión
de 402. 02 km2 el cual desemboca directamente a la costa, al oeste de la bahía
de La Habana (DIP Almendares, 2003). De los 402.02 km2 que tiene el área de
la cuenca, el 52.8% pertenece a la Provincia de Ciudad de La Habana y el
47.14% a La Habana (INRH, 2000).
La contaminación de ríos, arroyos, embalses, zonas costeras y bahías
constituye una realidad en el entorno cubano. El río Almendares es el ejemplo
más elocuente por atravesar la Ciudad de La Habana (Cepero, 2000). Este
mismo autor plantea que a esa corriente fluvial se arrojan diariamente unos
19315 m3 de desechos de los cuales, el 80% son urbanos y el resto sólidos y
desperdicios fabriles (Anexo 2). En el informe del INRH (2000) se plasman
valores elevados de coliformes totales y fecales a lo largo del río y la principal
afectación de esta corriente de agua son los residuos domésticos. Además, el
contenido de fósforo y nitrógeno presentaron valores altos, lo que indica la
eutrofización
del
cauce,
problema
que
puede
contribuir
a
deteriorar
considerablemente la calidad del agua.
A lo largo del Almendares existe un gradiente de contaminación que va desde la
zona más alta, donde se vierten aguas residuales generadas por más de 30
fuentes contaminantes como industrias agropecuarias, metalúrgicas y viviendas.
Estos contaminantes son arrastrados hasta las zonas más bajas del río donde
se intensifica la contaminación de las aguas con más vertimientos domésticos e
Revisión Bibliográfica
7
industriales, siendo esta última la más agresiva para el ecosistema. En esta
zona el río recibe la descarga de alrededor de 60 fuentes contaminantes (INRH,
2000). El aporte de aguas albañales constituye el 70% de las descargas al río y
los focos contaminantes industriales de residuales un 30% del total (PMH, 2001).
Los Índices de Calidad del Agua calculados para las aguas del río, corresponden
con una situación deficiente para las aguas del sector entre el Puente de 23 y la
desembocadura de este, y pésima en el caso de los sedimentos. En el año
2004 se ejecutó el proyecto de dragado del río Almendares, con la finalidad del
saneamiento y la limpieza del mismo (Hernández, 2004).
2.2. Familia Poeciliidae
Las especies dentro de la familia Poeciliidae son importantes en las
investigaciones de diferentes campos, como la genética, oncología, ecología y
en la biología del desarrollo (Meffe y Snelson, 1993). Esto se debe a que los
pecílidos responden fácil y rápidamente a las diferentes condiciones ambientales
con cambios genotípicos (Reznick et al., 1990) y fenotípicos (Rodd et al., 1997).
Se han realizado muchos estudios para entender como los pecílidos responden
a varios factores ecológicos, particularmente la depredación (Downhower et al.,
2000), los factores abióticos (Brown- Peterson y Peterson, 1990) y la estabilidad
ambiental (Stearns, 1983).
2.2.1.
Aspectos generales.
En la gran mayoría de los pecílidos, los machos son usualmente más pequeños
que las hembras. Muchos argumentos han sido propuestos para dar explicación
a este pronunciado dimorfismo en la talla (Bisazza, 1993), pero en la actualidad
esto todavía no está claro (Pilastro et al., 2006). Estudios realizados por
Danniels y Felley (1992) demostraron que las hembras presentan un patrón de
crecimiento continuo con una variación estacional. Estos mismos autores
Revisión Bibliográfica
8
observaron que el crecimiento era bajo en los meses fríos y que se
incrementaba paulatinamente durante el verano. Vargas (1993) reporta que el
máximo crecimiento para la especie Gambusia holbrooki, ocurre a finales de la
primavera cuando se incrementa la temperatura y la disponibilidad de alimento.
Los machos no presentan este patrón, debido a que el crecimiento está
relacionado con la madurez sexual. El crecimiento disminuye después que el
gonopodio está completamente formado (Krumholz, 1948; Hughes, 1985;
Vondracek et al., 1988).
Experimentos realizados por Cabral et al. (1998) demostraron que la mortalidad
de machos es mayor después del reclutamiento, comparado con las hembras.
Los machos, como son de pequeña talla, pueden presentar una alta
susceptibilidad
a los factores ambientales, así como a la disminución de
recursos, hambruna, incremento de la densidad de individuos (Krumholz, 1948)
e hipoxia (Cech et al., 1985).
La edad de la maduración está determinada tanto por los genes como por los
factores ambientales (por ejemplo la temperatura). Es importante destacar que
las poblaciones de hembras maduras tardías, se caracterizan por tener tallas
grandes y producen una mayor descendencia que aquellas hembras de
maduración temprana (Downhower et al., 2000). Estos autores observaron que
las hembras de reservorios estables, producen una pequeña camada
comparadas con hembras de reservorios fluctuantes.
Sohn (1977) demuestra que en la especie Gambusia manni la presencia de
machos adultos retrasan la madurez de los machos juveniles y lo básico de este
efecto inhibitorio se debe a la interacción social. Francis y Barlow (1993)
plantean que las interacciones sexuales tienen cierta influencia sobre el
crecimiento y la maduración en los peces. Lutnesky y Adkins (2003) encontraron
que el crecimiento y la talla del ovario de la hembra juvenil de Gambusia affinis,
es menor cuando la misma se halla en presencia de hembras adultas. Smith y
Revisión Bibliográfica
9
Sargent (en prensa) sugirieron que la inhibición del crecimiento y la reproducción
está químicamente mediada.
Los peces de la familia Poeciliidae presentan una gran variedad de adaptaciones
reproductivas. Los machos presentan un órgano intromitente espinoso, que no
es más que la modificación de la aleta anal llamado gonopodio. Este órgano,
generalmente, está armado con ganchos y garras y es controlado por un grupo
complejo de huesos y músculos con determinadas funciones, que permiten
introducirlo en la hembra (Constantz, 1989).
Las hembras tienen la capacidad de almacenar el esperma en el tracto
reproductivo por varios meses (Constantz, 1989). El esperma es almacenado en
los plieges del revestimiento de las paredes del ovario y el gonoducto (Kallman,
1975), por lo cual se cree que el ovario sea una zona favorable para la
supervivencia del esperma. Tal vez el ovario contribuya a proteger el esperma
almacenado (Constantz, 1989).
Las hembras presentan ovarios pares que están fusionados en un órgano largo,
el cual está moderadamente vascularizado y dorsalmente suspendido en la
cavidad del cuerpo (Wourms, 1981). En presencia de huevos o embriones esta
estructura
se distiende ocupando gran parte de la cavidad peritoneal. La
fertilización y el desarrollo de los embriones ocurren dentro del folículo ovárico.
Todos los embriones se desarrollan dentro de este folículo excepto en la especie
Tomeurus gracilis (Constantz, 1989).
En áreas templadas y subtropicales, el rendimiento reproductivo de las hembras
disminuye en el otoño e invierno (Rosen y Bailey, 1963). Las hembras de
temperatura cálida y constante pueden reproducirse a lo largo de todo el año
(Burns, 1985). Nordlie (2000) durante su estudio con la especie G. holbrooki,
capturó hembras maduras en todos los meses del año. Meffe (1991) encontró
este mismo patrón para esta especie en aguas cálidas, sin embargo, en otras
10
Revisión Bibliográfica
poblaciones la reproducción está reducida a los meses de abril y septiembre.
Esto sugiere que el período reproductivo varía en función de la temperatura del
ambiente (Nordlie, 2000).
La fecundidad y la talla del embrión está en función de la talla de la madre
(Reznick, 1981); la nueva generación que presenta una talla grande produce
embriones grandes y bien desarrollados (Fernández-Delgado y Rossomanno,
1997). La máxima fecundidad de G. holbrooki ocurre en julio, cuando las
hembras son más grandes (Vargas y Sostoa, 1996). El período de gestación
descrito para esta especie fluctúa entre los 21 y 35 días, dependiendo de la
temperatura, estación y localidad (Fernández-Delgado, 1989). Experimentos
realizados por Krumholz (1948) en el laboratorio, indican la presencia de un
número igual de machos y de hembras dentro del ovario y al nacer.
Sin
embargo,
una
en
poblaciones
naturales
en
muchos
pecílidos
existe
desproporcionalidad, presentando un gran número de hembras (Snelson, 1989).
Los pecílidos son reconocidos como un grupo monofilético basado en el modo
de reproducción vivípara y la presencia de un gonopodio formado por los radios
3, 4 y 5 de la aleta anal (Ghedotti, 2000). La viviparidad, es una estrategia
reproductiva usada por estos peces (Wourms et al., 1988; Koya et al., 2000).
Muchos autores han propuesto ventajas de la viviparidad en peces, dentro de las
que se encuentran: la protección de los embriones en desarrollo (Thibault y
Schultz, 1978), dispersión de los embriones en mejores hábitats (Constantz,
1989), transferencia pasiva de inmunidad (Lombardi, 1996) y el potencial para la
transferencia de nutrientes de la madre al embrión en desarrollo (Blackburn,
1992).
11
Revisión Bibliográfica
2.2.2.
Gambusia puncticulata
La especie Gambusia puncticulata,
conocida en Cuba con el nombre de
guajacón del Caribe, se incluye dentro del orden Cyprinodontiformes, familia
Poeciliidae. Está muy bien distribuida por toda la isla de Cuba, Isla de Pinos,
Jamaica, Islas Caimán y Bahamas (Lee et al., 1983; Alayo, 1973; Fink, 1971).
Es una especie muy abundante y se puede encontrar en agua dulce, salobre,
salada y en áreas inundadas (tierras bajas).
El patrón de coloración de esta especie varía en correspondencia con el lugar
donde habitan y con el sexo, aunque existen rasgos generales que pueden
permanecer en las distintas poblaciones de esta especie. Gambusia puncticulata
presenta un color pardo claro en la región dorsal y más claro en la región
ventral. El borde del labio es pardo oscuro; con una barra oscura suborbital.
Presentan una fila irregular de puntos en el cuerpo, que varia de bastante
prominente en peces de Bahamas a casi ausentes en algunos de Cuba y
Jamaica. Estos puntos negros no son del mismo tamaño y ni de la misma
intensidad de color. Usualmente son 10 puntos, que están repartidos
irregularmente a los lados del cuerpo (Alayo, 1973).
La aleta caudal y dorsal tienen 2 ó 3 filas irregulares de puntos negros. Otras
aletas son incoloras, aunque la aleta anal es algunas veces oscura (Fink, 1971).
Gambusia puncticulata presenta pigmentación alrededor de la aleta anal; esta
pigmentación es casi permanente en las especies cubanas. Los individuos de
esta especie pueden presentar una aleta dorsal y caudal que varia de coloración
de amarillo-naranja a rojo ladrillo, en el caso de los machos; las hembras
presentan un punto en la región anal (Greenfield y Wildrick, 1984).
12
Revisión Bibliográfica
En general, esta especie se caracteriza por ser de tamaño pequeño, que varía
en un rango de 12.20 a 27.42 mm y de 17.60 a 51.32 mm de largo estándar, en
machos y hembras maduras respectivamente (Abney y Rakocinski, 2004). Son
peces típicamente depredadores y muy voraces. Usualmente comen en la
superficie
y
la
dieta
está
constituida
por
pequeños
invertebrados,
fundamentalmente insectos y sus larvas, peces (incluyéndose los juveniles de la
misma especie) y se han encontrado restos de materia vegetal (Poey, 1854;
Fink, 1971).
Gambusia puncticulata
es heterosexual y su fecundación es interna. Los
machos se caracterizan por presentar un órgano intromitente, gonopodio, que
introducen en las hembras (Constantz, 1989; Ghedotti, 2000). Esta especie
comienza a manifestar evidencias de dimorfismo sexual (desarrollo del
gonopodio y punto grávido en las hembras) alrededor de la cuarta semana de
vida. La diferenciación sexual en al caso de los machos termina cerca de la
semana seis de vida (Ponce de León, 2007). En las hembras el período de
gestación es cercano a los 24 días y paren entre 10 y 40 alevines en cada
nacimiento. La maduración sexual de estos se alcanza después de los 3 ó 4
meses de nacido (Wischnath, 1993). Se caracterizan por ser lecitotróficas y no
presentan superfetación (Abney y Rakocinski, 2004; Ponce de León, 2007). La
longitud promedio de los alevines para esta especie es de 9.33 mm.
En general, la especie Gambusia puncticulata comparte el área con Gambusia
punctata. Esta última puede ser uno de los mayores competidores de Gambusia
puncticulata (Garman, 1896; Straskraba et al., 1969).
Esta especie ha sido estudiada de forma incompleta. La mayoría de la
bibliografía consultada sobre la especie está enfocada a la sistemática y muy
pocos autores hacen referencia a aspectos biológicos y ecológicos. No se
encontró ningún trabajo que aborde el tema del impacto humano sobre la
especie.
13
Revisión Bibliográfica
2.3. Factores reguladores y agentes estresantes
2.3.1. Depredación
La depredación constituye un regulador importante del tamaño de las
poblaciones animales (Smith y Reay, 1991). La depredación de los adultos
frecuentemente favorece la reducción de la talla para alcanzar la madurez y por
consiguiente la talla de los descendientes (Reznick et al., 1996). Aparejado a
esto ocurre un incremento de la fecundidad y del esfuerzo reproductivo producto
de una disminución del tiempo de generación (Stearns, 1992).
Los pecílidos hembras, durante la preñez sufren cambios en la masa corporal,
forma, coloración, situación hormonal y/o condiciones físicas (James y Johnston,
1998). Esto sugiere que los cambios aumenten el riesgo de la depredación,
quizás porque son más visibles a los depredadores (Britton y Moser, 1982;
Magnhagen, 1991). Además, las hembras grávidas son mucho menos ágiles que
el resto de los individuos, lo cual contribuye a incrementar su depredación. Se
han llevado a cabo experimentos en los machos de las especies Gambusia
affinis y G. hubbsi
y se ha observado que en ambos casos exhiben un
gonopodio grande en poblaciones libres de depredadores. Esto sugiere que la
talla del gonopodio es reflejo de un balance evolutivo entre una selección sexual
antes del apareamiento, que favorece a los individuos que presentan
gonopodios grandes y una selección natural por la vía de la depredación, que
favorece a aquellos con gonopodio de pequeña talla (Langerhans et al., 2005).
La depredación intensa sobre los estadios juveniles puede atentar contra una
abundante descendencia (Haynes y Cashner, 1995). El incremento de la
disponibilidad del alimento puede favorecer la densidad de juveniles, cuando la
población está sujeta a una presión alta de depredación (Downhower et al.,
2000).
Revisión Bibliográfica
14
Un mediador importante de la dinámica de la población es la intensidad del
canibalismo afectando una clase de talla (Benoit et al., 1998). El canibalismo
muestra una relación positiva con la densidad (Hecht y Appelbaum, 1988) e
inversa a la disponibilidad de alimento (Hecht y Piennar, 1993). La tasa de
canibalismo puede ser reducida por el uso del refugio en aquellas partes donde
los organismos son vulnerables, como una medida de barrera espacial (Blake et
al., 1994). Estudios realizados para la especie G. affinis demuestran que al
disminuir la cantidad de refugios el tamaño de la población se hace menor. Por
esto, la dinámica de la población de la especie puede estar regulada por la
reproducción y el canibalismo (Benoit et al., 2001).
2.3.2.
Factores ambientales
La estacionalidad y las variaciones anuales en los factores ambientales puede
afectar la distribución de la energía para el mantenimiento, crecimiento y
reproducción (Ware, 1985). Son numerosos los estudios que examinan el efecto
de la temperatura y la disponibilidad del alimento en la tasa de crecimiento y
reproducción en los peces (Brett y Groves, 1979; Wootton, 1985). En general, la
tasa de crecimiento en peces aumenta con el incremento de la temperatura,
hasta un valor a partir del cual comienza a disminuir, cuando la temperatura se
acerca a niveles letales. Además, el crecimiento aumenta con el incremento del
consumo de alimento (Vondracek et al., 1988).
La fecundidad está correlacionada con la talla de la hembra (Wootton, 1985) y
puede incrementarse con el aumento de la temperatura y con la disponibilidad
de alimento. Un aumento de la temperatura favorece el incremento de la
producción de descendientes, incrementa la talla de los juveniles, aumenta el
esfuerzo reproductivo y permite la disminución de la edad de maduración. La
temperatura no es el único factor que afecta la talla y la madurez en las
poblaciones naturales. Specziar (2004) plantea que la talla de la hembra, la
temperatura del agua y los niveles de comida antes del proceso de
vitelogénesis, pueden afectar la fecundidad en Gambusia sp. Las temperaturas
15
Revisión Bibliográfica
altas intensifican los requisitos fisiológicos necesarios para sobrevivir en el
ambiente (Haney y Walsh, 2003). Los cambios agudos en la temperatura del
cuerpo pueden, sin embargo, provocar una reducción en la función fisiológica
(Hammill et al., 2004).
Numerosos estudios han demostrado que la temperatura y la salinidad son los
factores físico-químicos principales que pueden actuar individualmente o en
combinación para influir en la estructura de la comunidad (Yoshikawa et al.,
1993), fisiología (Claireaux y Lagardere, 1999) y el patrón de distribución de
animales acuáticos (Stauffer y Boltz, 1994).
Estudios fisiológicos en especies del
género Gambusia sugieren que estos
animales son muy tolerantes a valores extremos de salinidad y de temperatura
(Meffe et al., 1995; Nordlie y Mirandi, 1996). El valor máximo de temperatura
crítica registrada para la especie G. yucatana es de 42.4ºC (Heath et al., 1993),
para G. holbrooki es de 40.1ºC (Meffe et al., 1995) y para G. affinis es de 43.5ºC
(Otto, 1973).
La mayoría de las especies dentro de la familia Poeciliidae son consideradas
eurihalinas (Meffe y Snelson, 1993). Existen especies que exhiben tolerancias a
condiciones hipersalinas
(Haney
y Walsh, 2003). Dentro de este grupo se
incluye la especie Poecilia reticulata con una tolerancia de 43ppt (Arai et al.,
1998) y a Gambusia yucatana con un valor de por lo menos 34ppt (Carter,
1981). Se ha reportado un límite superior de tolerancia a la salinidad para G.
holbrooki , de sólo 25 ppt (Haney y Walsh, 2003).
Observaciones en el campo realizadas por Keup y Baylis (1964) encontraron
individuos de G. affinis abundantes en aguas de salinidad baja, generalmente
menor de 150/00. Renfro (1959) concluyó que los niveles de salinidad letal para
esta misma especie estuvieron entre los 15 y 240/00. Ambos estudios son
compatibles con los resultados obtenidos para la especie G. holbrooki (Nordlie y
Revisión Bibliográfica
Mirandi, 1996). Swanson et al. (1996) plantean que G. holbrooki
16
tiene la
capacidad de tolerar un amplio rango de temperatura y salinidad, así como bajos
niveles de oxigeno disuelto. Otros autores como Ahuja’s (1964), Al-Daham y
Bhatti (1977) y Chervinski (1983) demostraron que la población de G. affinis
muestra un 50% de supervivencia para salinidades entre 20 y 500/00.
La salinidad es uno de los factores ambientales más importantes en los peces.
Esta ejerce un efecto notable sobre los procesos vitales como la supervivencia,
transformación de comida, crecimiento embriogénico y de la cría (Holliday,
1969). Es importante destacar que tanto la temperatura como la salinidad
afectan el metabolismo. En estudios realizados con la especie Limia
melanonotata se observó una disminución en la tasa metabólica cuando la
salinidad es alta. Este proceso quizás este relacionado con la reducción de la
permeabilidad del oxígeno bajo condiciones hipersalinas. La disminución del
metabolismo reduce significativamente los gastos energéticos al incrementarse
la salinidad. Esto constituye una respuesta efectiva ya que aumenta el tiempo de
vida del animal. (Haney y Walsh, 2003).
La temperatura y el fotoperíodo son los factores externos más importantes en el
control de la función testicular (Borg et al., 1987). La respuesta de los peces
teleósteos al fotoperíodo presenta una amplia variación en las distintas especies
(Fraile et al., 1994). Se demostró experimentalmente que el fotoperíodo largo
acelera la cronología de la reproducción en Gambusia sp (Cech et al., 1992).
Observaciones realizadas en el campo y a nivel de laboratorio muestran que la
reproducción de G. holbrooki ocurre cuando la duración de la luz del día excede
valores entre las 11 y 13 horas (Haynes y Cashner, 1995).
Revisión Bibliográfica
17
Muchas especies necesitan de fotoperíodos largos para obtener una adecuada
espermatogénesis (Billard et al., 1982), pero para otras especies como Fundulus
heteroclitus (Burger, 1939) y Gasterosteus aculeatus (Borg et al., 1987) el
fotoperíodo constituye un factor estimulante de este proceso. En la especie
Triturus marmoratus, un fotoperíodo largo estimula la proliferación de células
germinales y la meiosis, pero no tiene un efecto sobre la espermiogénesis (Fraile
et al., 1989; Fraile et al., 1994).
El desarrollo de las gónadas en pecílidos tropicales puede estar comprometido
no sólo por el fotoperíodo y la temperatura, sino también por la concentración de
oxígeno disuelto, cambios en los niveles de agua, estimulación acústica por la
lluvia, conductividad, suministro de comida y densidad de la población (Lam,
1983). Estudios realizados por Stearns (1983), muestran que Gambusia sp
presenta una variación en el patrón del ciclo de vida, el cual está correlacionado
con la variación en la estabilidad ambiental de cada reservorio. De hecho,
Downhower et al. (2000) plantean que peces que se hallan en reservorios
estables tienden a ser más pequeños y producen camadas más pequeñas, que
aquellos que habitan en reservorios fluctuantes.
2.3.3. Factores antropogénicos
Los bioindicadores permiten dar la medida de la interacción entre el sistema
biológico y los factores ambientales, los cuales pueden ser químicos, físicos o
biológicos (Rendón- von Osten et al., 2005). Ham et al. (1997) consideran que
el enfoque basado en los bioindicadores consiste en medir un grupo de
respuestas y efectos que abarcan un rango de escalas temporales y biológicas,
para evaluar los efectos subletales. Estos pueden ser usados para proveer un
alerta temprano y obtener información sobre las causas posibles. Este enfoque
no requiere conocer los tipos de agentes estresantes existentes y puede ser
aplicado de manera efectiva en los casos donde los agentes estresantes son
Revisión Bibliográfica
18
complejos o mal conocidos, como es el caso de la mezcla de contaminantes
(Aguilar, 2005).
Es muy extensa la bibliografía sobre los efectos subletales de impactos de
origen humano sobre los peces a nivel de individuo. Los efectos subletales son
aquellos que ocurren en concentraciones o dosis de las sustancias
contaminantes por debajo de los que producen muerte directa (Rand, 1985).
Según Newman (2001), algunos efectos subletales pueden tener consecuencias
letales en un contexto ecológico, donde las especies deben competir con otros,
evitar la depredación o enfrentarse a otros agentes estresantes.
Los peces se utilizan actualmente, como indicadores de la exposición a
contaminantes (Smith y Stratton, 1986). Los pecílidos son utilizados como
especies indicadoras de sustancias con actividad endocrina, especialmente
compuestos androgénicos (Ogino et al., 2004). Muchos químicos que el hombre
introduce en el ambiente, tienen la capacidad de interferir con el sistema
endocrino, actuando como “disruptores” endocrinos (Kavlock et al., 1996;
Gillette, 2000). Además de activar las hormonas, tienen el potencial para
interferir en los eventos de crecimiento, reproducción y desarrollo de los
organismos (Colborn et al., 1993). Sin embargo, la extensión del impacto de
estos compuestos sobre los caracteres sexuales y la capacidad reproductiva de
la población está poco estudiada (Toft et al., 2003).
Se ha observado que las hembras expuestas a residuales de molinos de pulpa
exhiben una masculinización de la aleta anal, una conducta reproductiva
masculina y son de talla pequeña. Bortone y Cody (1999) tomaron muestras en
diferentes sitios y observaron que las hembras estaban menos masculinizadas a
medida que se alejaban del sitio de descarga. Aunque la masculinización en
Gambusia es atípica, está puede ocurrir en poblaciones naturales, lo cual sería
muy ventajoso para su supervivencia en ambientes estresados. Sin embargo,
19
Revisión Bibliográfica
existen muchos individuos de este género que habitan en ambientes estresados
y no existe la masculinización de las hembras (Howell et al., 1980).
Los machos que habitan en las zonas afectadas por descargas de molino de
pulpa, presentan testis agrandados (desarrollo precoz de los caracteres
secundarios) y una conducta sexual precoz. Individuos de ambos sexos se
caracterizan, sin embargo, por no prestar atención a la conducta posicional, por
presentar un incremento en el peso del hígado y una variación alta en las
concentraciones de esteroides (Howell et al., 1980; Krotzer, 1990; Park et al.,
2001; Toft et al., 2004). Estas evidencias sugieren que algún químico no
identificado o la combinación de estos, asociados a la descarga de residuales,
ejerce un efecto androgénico sobre la población (Howell et al., 1980).
Hembras normales de G. affinis expuestas a andrógenos se caracterizaron por
presentar gonopodio, lo que hace suponer que tal vez este tipo de hormona
estimule el desarrollo de esta estructura (Angus et al., 2001). Lo mismo fue
encontrado por Yan (1986) para la especie G. heterochir. Como las hembras
normales no presentan gonopodio, la presencia de la aleta anal elongada en
estas se usa como bioindicador de la exposición a andrógenos ambientales
(Angus et al., 2005). Los andrógenos en el agua reducen la talla de la hembra de
G. holbrooki e inhiben
el desarrollo de los ovarios. El hecho, de que se
encuentre una baja proporción de hembras preñadas en aguas contaminadas,
sugiere que la reproducción está afectada adversamente (Toft et al., 2005). Son
pocos los estudios sobre la identificación y la evaluación de los efectos
androgénicos en el ambiente natural (Sone et al., 2005). En peces expuestos a
contaminantes, Toft et al. (2003) encontraron que los machos presentaban una
reducción en la producción de esperma, una disminución de la talla del
gonopodio y una disminución de los niveles de testosterona.
20
Revisión Bibliográfica
Muchos estudios muestran que el gonopodio de peces pecílidos, sirve como un
bioindicador morfológico sensible a la exposición de químicos estrógenicos en el
ambiente, durante el período de maduración sexual. Los químicos estrogénicos
inhiben el crecimiento testicular (Dreze et al., 2000; Angus et al., 2005), reducen
la síntesis de esteroides por los testis (Govoroun et al., 2001) y como resultado
se inhibe el desarrollo del gonopodio (Angus et al., 2001). Doyle y Lim (2002)
demostraron que los machos de G. holbrooki expuestos a 17β- estradiol en el
agua durante el desarrollo, puede reducir el largo del gonopodio y la actividad
sexual. Un estudio realizado en Australia, con la especie G. holbrooki, arrojó
que el gonopodio disminuye su talla en los machos que se encuentran en aguas
albañales y en aguas contaminadas con sustancias que perturban la regulación
endocrina (Batty y Lim, 1999).
Culley y Ferguson (1969), plantean que los peces del género Gambusia son muy
resistentes a una amplia variedad de insecticidas organofosforados y
organoclorados.
Chaisuksant
et
al.
(1998),
observó
que
compuestos
organofosforados y organoclorados en concentraciones del 5% pueden causar
un 50% de la reducción de la tasa de crecimiento en la especie G. affinis.
Bodammer (1993), demostró que estas sustancias pueden afectar los embriones
y el desarrollo larval de los peces. De hecho, estos compuestos inducen
anomalías en el desarrollo, en la morfología y en el esqueleto (Davis, 1997). Se
encontró un incremento en el tamaño del hígado y una alta incidencia de
deformaciones en la larva de la especie Zoarces viviparus
expuesta a
compuestos de este tipo (Strand et al., 2004).
Estudios realizados por Parks et al. (2005), sugieren que los compuestos
perclorados no reducen la fecundidad. Por el contrario, estas sustancias
estimulan el crecimiento, la masa de huevos, la fecundidad y el índice
gonadosomático (Park et al., 2006). Bradford et al. (en prensa) encontraron, sin
embargo, que individuos de G. holbrooki expuestos durante 30 días a este tipo
de compuestos, presentaron perturbaciones histológicas en las tiroides. La tasa
Revisión Bibliográfica
21
de crecimiento de Gambusia sp puede verse afectada en individuos expuestos a
concentraciones de 0.3µmolL-1 de halobenzenos (Chaisuksant et al., 1998).
Rendon-Von Osten et al. (2005) mostraron una alta mortalidad, de la especie G.
yucatana, durante las primeras 24 horas de exposición al carbofuran (pesticida).
Estos autores han reportado, que este compuesto inhibe significativamente la
actividad enzimática en el músculo y en la cabeza.
La relación entre exposición directa y efectos teratogénicos son muy difíciles de
establecer en el campo, particularmente a partir de la especificidad en la
respuesta a contaminantes y a la combinación de los efectos producto de la
mezcla de varios contaminantes (Strand et al., 2004).
2.4.
Índices morfométricos y organosomáticos
El largo y el peso son usados comúnmente para evaluar los efectos de las
pruebas químicas sobre la talla del pez adulto y de los juveniles (Woltering,
1984). Chaisuksant et al. (1998) plantean que el peso de los organismos es
mucho más sensible a los efectos tóxicos que el largo. Toft et al. (2004)
observaron una disminución de la talla y del peso en hembras de Gambusia sp
que habitan en lugares contaminados. Otros métodos, como son los análisis del
índice hepatosomático y el uso de variables fisiológicas, los modelos
bioenergéticos y las medidas de los componentes macromoleculares (DNA, RNA
y proteínas) pueden ser usados para evaluar los cambios subletales en los
organismos (Bulow, 1987).
La exposición a contaminantes puede provocar un estrés determinado sobre la
fisiología y la morfología de los peces, que se puede reflejar en una variación de
los índices organosomáticos y morfométricos (Arcand-Hoy y Metcalefe, 1999).
Para medir cambios morfológicos y fisiológicos que caracterizan el estrés en los
peces se han utilizado varios índices, entre los que se puede citar: el factor de
condición (FC), el índice hepatosomático (IHS), el índice viscerosomático (IVS),
22
Revisión Bibliográfica
y el gonadosomático (IGS), entre otros. Los indicadores morfofisiológicos como
el FC, IGS, IHS y de adiposidad mesenterial ofrecen una buena información
sobre la actividad funcional del organismo (Bustamante et al., 1994).
Estudios citológicos e histológicos de los efectos de concentraciones subletales
de algunos pesticidas en la trucha por Braunbeck (1994)
indican que la
exposición a bajas concentraciones de tóxicos causa alteraciones en el hígado
de los peces. Varios estudios sugieren que quizás exista una relación causal
entre el agrandamiento del hígado y la exposición a contaminantes como los
hidrocarburos poliaromáticos (PAHs) y los compuestos organoclorados, pero los
procesos que originan esta relación no están aún esclarecidos (Van Der Oost et
al., 2003).
Kime (1998) plantea que la alteración de la morfología del hígado y de la
actividad enzimática constituyen una respuesta típica en peces expuestos a
contaminantes, ya que el hígado es el órgano principal de desintoxicación. El
hígado incrementa su tamaño como respuesta no específica a tóxicos. Este
cambio está inducido por el aumento de la demanda sobre la actividad
enzimática en este órgano (Toft et al., 2003). El hígado de los peces constituye
el mayor sitio de almacenamiento, biotransformación y excreción de pesticidas;
es el primer órgano que entra en contacto con los contaminantes que se hallen
en la comida. Un cambio histológico en este órgano fue escogido como criterio
para determinar la acción subletal del deltametrin (Cengiz y Unlu, en prensa).
Toft et al. (2004) observaron un incremento del tamaño del hígado en peces de
ambos sexos provenientes de aguas contaminadas, lo cual pudiera deberse al
aumento de la demanda de las enzimas de detoxificadoras o al incremento de la
producción de vitelogenina (proteína del vitelo). La inducción de la síntesis de
vitelogenina en peces expuestos a descargas de molinos de pulpa para procesar
el papel, es causada por los compuestos estrogénicos presentes en los
residuales (Mellanen et al., 1999). El incremento de la actividad funcional del
Revisión Bibliográfica
23
hígado en la elaboración de sustancias, trae consigo un notable aumento de su
masa, principalmente en las hembras durante el proceso de síntesis de
ovovitelinas y lípidos para los oocitos. Esto hace que el IHS sea más elevado en
peces maduros que los que se encuentran en reposo sexual, ya sean peces
adultos o juveniles (Bustamante et al., 1994). El IHS se define como el peso del
hígado entre el peso del animal multiplicado por 100. Es recomendable el uso
del peso sin vísceras porque esto reduce la variabilidad provocada por las
variaciones en la llenura del estómago, el desarrollo de la gónada o la cantidad
de grasa mesenterial (Munkittrick et al., 2000).
Algunos autores han encontrado un incremento en el IHS como respuesta a la
contaminación (Porter y Janz, 2003), pero en otros casos la relación hallada es
inversa (Tricklebank et al., 2002). Lo mismo ha ocurrido con el FC (Porter y
Janz, 2003). Según Goede y Barton (1990), el IHS puede aumentar o disminuir
como respuesta a agentes estresantes de diversa índole. Estos autores citan
referencias donde el índice disminuye a consecuencia de una mayor acidez en
el agua, contaminantes no específicos, manipulación en la acuicultura y cambios
en las corrientes de agua. Por otra parte citan trabajos donde el IHS se eleva
como respuesta a la contaminación o exposición a sustancias tóxicas de tipo
variado (Aguilar, 2005).
Los índices de condición, particularmente, los índices representativos del pez
completo pueden ser usados para describir las consecuencias de las
alteraciones bioquímicas y fisiológicas de los cambios observados en los
individuos y la población (Shuter, 1990). Entre los índices relativos a la condición
utilizados con más frecuencia se encuentra el factor de condición, definido como
la relación entre el peso del animal y su largo elevado al cubo. Indicadores muy
relacionados con el anterior son la relación largo-peso y el índice de peso
relativo (Geode y Barton, 1990).
Revisión Bibliográfica
24
Experimentos realizados por Vargas y Sostoa (1996) obtuvieron que el FC
disminuye en el período de diciembre a abril principalmente en los machos de G.
holbrooki, tal vez debido a las condiciones adversas del ambiente y a la baja
reserva de grasa. El valor máximo de condición para G. holbrooki ocurre en
junio lo cual coincide con las altas temperaturas, con el incremento de las presas
y cuando el período reproductivo es alto. El FC disminuye en julio, coincidiendo
con una reducción en la disponibilidad de comida (Vargas, 1993).
En otras situaciones, también se ha encontrado una disminución del IGS como
resultado de la exposición a agentes estresantes de diversa índole (Tricklebank
et al., 2002), mientras que Alberto et al, (2005) encontraron un aumento del IGS
y del FC relativo de una especie de pez, en áreas contaminadas de un río en
Brasil. El IGS se define como el peso de la gónada entre el peso del animal
multiplicado por 100. Por las mismas razones que se indicaron para el IHS, es
recomendable utilizar el peso sin vísceras en el cálculo. Este índice puede
resultar equívoco como indicador de alteraciones en la reproducción (Aguilar,
2005). Se ha consignado reiteradamente una disminución del IGS como
respuesta a descargas de molino de pulpa de madera en los cuales se usan
blanqueadores (Singh y Canario, 2004), aunque no siempre se encuentra esta
disminución del peso de la gónada (Sepúlveda et al., 2004), lo que indica que
posiblemente la respuesta sea diferente y acorde con las características de la
especie (Aguilar, 2005). Estudios realizados con sustancias percloradas
mostraron que estas no reducen la fecundidad, por el contrario, se encontró un
efecto ligeramente estimulatorio sobre el IGS, la masa de los huevos y la
fecundidad (Park et al., 2006).
Una cuestión importante es que los índices organosomáticos y el factor de
condición pueden variar de acuerdo a la energía disponible para los animales y
su distribución de acuerdo al metabolismo. De esta manera el sexo, la estación
del año, el estado reproductivo y la disponibilidad y calidad del alimento pueden
ser factores que introduzcan cambios notables en el valor de los índices e
Revisión Bibliográfica
25
incremente la variabilidad natural de fondo sobre la cual hay que detectar
diferencias debidas al impacto humano (Bustamante et al., 2001; Aguilar, 2005).
La fecundidad se determina en las hembras preñadas y se define como el
número de embriones en el ovario. Para expresar la fecundidad se ha utilizado el
índice de fecundidad ajustada. Este se define como el número de embriones
transportados por la hembra entre el largo estándar de la misma (Haynes y
Cashner, 1995
El fotoperíodo parece ser el factor principal que influye sobre la variación
estacional de la fecundidad a nivel de población. El porcentaje de hembras
grávidas y el índice ajustado de la fecundidad aumenta cuando el fotoperíodo es
más largo (Cabral y Marques, 1999). Según Haynes y Cashner (1995), el ciclo
reproductivo de las poblaciones de Gambusia sp es influido notablemente por
las fluctuaciones estacionales del fotoperíodo y no tanto por las variaciones de la
temperatura.
Materiales y métodos
3
26
MATERIALES Y MÉTODOS
3.1
Zona de estudio.
La investigación se realizó sobre poblaciones naturales de peces en tres sitios
diferentes a lo largo del río Almendares (Figura 1). Las capturas se hicieron con
una frecuencia mensual, en el período comprendido entre julio del 2006 y junio
del 2007. A continuación, se hace una descripción detallada de cada sitio de
muestreo.
Figura 1. Mapa representativo de la zona de estudio con los tres sitios de
muestreos. E1: Puente 23, E2: Bosque de La Habana, E3: Rodeo.
27
Materiales y métodos
-
Puente 23
Este sitio se encuentra justo debajo del puente de la calle 23 (Figura 2), a una
distancia aproximada de 2.04 Km con respecto a la desembocadura del río
(INRH, 2002). El relieve de la zona es regular y forma una pendiente poco
pronunciada entre sus márgenes y el lecho. La profundidad es aproximadamente
de 2 m y el fondo se encuentra desprovisto de vegetación. El sedimento está
constituido por cieno orgánico de color gris oscuro y olor fétido. La transparencia
es muy baja (20 cm) debido a la alta turbidez provocada por la suspensión de
sólidos en el agua (Hernández, 2004).
En esta área habitan especies de plantas acuáticas como Eichhornia crassipes
(Mart.) Solms. Las especies de peces
más representativas son: Gambusia
puncticulata (Poey, 1854), Dormitator maculatus (Bloch, 1790), Oreochromis
aureus y Chlaria spp.
Figura 2. Sitio de muestreo correspondiente al Puente 23.
28
Materiales y métodos
Este lugar se caracteriza por presentar un gran desarrollo urbanístico
(Hernández, 2004). Existen trabajos que demuestran el deterioro considerable
de la calidad del agua en esta zona. Las aguas se caracterizan por presentar
valores altos de nitrógeno, fósforo, coliformes totales y fecales. La presencia de
estos compuestos en las aguas indican un estado eutrófico del río (INRH, 2002).
Hernández (2004) reportó la presencia de hidrocarburos, grasas y aceites en
esta área. Este mismo autor hace referencia a los sedimentos, los cuales
presentan una alta contaminación orgánica manifestada por los altos valores de
carbón
orgánico,
descomposición.
fundamentalmente
típico
Además,
cobre,
de
sedimentos
contaminados
y
en
activa
se detectaron niveles de metales pesados,
plomo, zinc, manganeso, bario y aluminio que
exceden los reportes internacionales para sedimentos de ríos no contaminados y
que son productos de una fuente de contaminación antropogénica.
- Bosque de La Habana
Este sitio presenta un caudal de 4.11 m3/s y se encuentra a una distancia de
3.50 Km con respecto a la desembocadura del río (Figura 3). El fondo
es
fangoso, con gran cubrimiento de materia orgánica en descomposición y
desprovisto de vegetación (Hernández, 2004). Sus aguas se caracterizan por
presentar altos valores de amonio, nitrito, nitrato, coliformes fecales y totales, los
cuales varían en dependencia de la estación, proporcionándole al área una
ligera eutrofización (INRH, 2000).
Estudios realizados en los sedimentos
mostraron la presencia de metales pesados como el cobre, plomo y zinc,
clásicos indicadores de contaminación antropogénica (Hernández, 2004).
Una de las características que más se destaca en esta zona es la gran
diversidad florística terrestre, representada por numerosas especies. Muchas de
estas especies son abundantes, lo que le confiere a dicho lugar valores
ecoturísticos y de importancia como refugio de la fauna dentro del ambiente
urbanizado de la ciudad (Hernández, 2004). Se encuentra, además, la especie
Materiales y métodos
29
acuática Eichhornia crassipes (Hernández, 2004). Las especies de peces más
representativas son: Oreochromis aureus, Gambusia puncticulata, Girardinus
falcatus (Eigenmann, 1903) y Limia vittata (Guichenot, 1853), entre otros.
Figura 3. Sitio de muestreo correspondiente al Bosque de La Habana.
- Sitio de referencia, El Rodeo
Este sitio se encuentra a unos 200 metros aguas abajo de la presa “Ejército
Rebelde”. A este lugar llega materia orgánica, bacterias y nutrientes proveniente
de la parte alta de la cuenca. Esto favorece la presencia de condiciones de
eutrofización, con altos contenidos de nitrógeno y fósforo, lo que trae como
consecuencia la presencia de algas y vegetación acuática superior (INRH,
2000).
Materiales y métodos
30
Esta zona tiene aproximadamente 729 m2 de área, y se caracteriza por presentar
un relieve fundamentalmente llano (Figura 4). Es utilizada, en la mayoría de las
veces, con fines recreativos (Vázquez, 2006).
Figura 4. Sitio de muestreo correspondiente al Rodeo.
La vegetación es predominantemente herbácea con parches de pequeños
bosques de bambú y algunos árboles de poca envergadura. El fondo del
aliviadero es fangoso de manera general y la corriente de agua es bastante
tranquila. En esta área abundan las plantas acuáticas como Cabomba furcata J.
A. & J. H. Schultes, que cubre aproximadamente el 90% del área de muestreo,
Pistia stratiotes L. y Echhiornia crassipes, siendo las gramíneas las que bordean
los contornos de este aliviadero. Los peces más comunes son Limia vittata,
Gambusia puncticulata, Gambusia punctata (Poey, 1854) y Oreochromis aureus
(Steindachner, 1864).
Materiales y métodos
31
En general, la zona más alta del río (Rodeo) presenta una contaminación dada
fundamentalmente por materia orgánica, mientras que en el Puente de 23 y el
Bosque de La Habana es de naturaleza orgánica e industrial. Por lo que a lo
largo del río Almendares se observa claramente un gradiente de contaminación,
que va aumentando hacia la parte más baja del río. Esto está en
correspondencia con los valores de oxígeno disuelto, los cuales tienden a
disminuir hacia la desembocadura (Figura 5), por el contrario, los valores de
DBO5 aumentan (IECHAV, 2005).
Figura 5. Valores medios del oxígeno disuelto (mg/L) y DBO5 (mg/L) en varios
puntos a lo largo del río Almendares (Basado en IECHAV, 2005).
Materiales y métodos
3.2
32
Método de muestreo y procesamiento de las muestras en el
laboratorio.
Factores abióticos
Se tomaron 44 muestras de agua repartidas equitativamente en todos los sitios y
a lo largo del periodo de muestreo. A las mismas se les determinó la
concentración de amonio, nitrito y fosfato utilizando el método de Indofenol azul
(APHA, 1992), el método de reducción con Griess (Valderrama, 1995) y el
método de reducción con acomplejante de ácido ascórbico (FAO, 1975),
respectivamente. Se determinó en cada sitio la temperatura y la salinidad.
Se analizó el patrón de precipitaciones mensual para los años 2000-2007 a partir
de la información suministrada por la estación meteorológica de Casablanca.
Análisis biológico
Para este análisis se seleccionó la especie Gambusia puncticulata (Figura 6), la
cual presenta características variables en cuanto a su abundancia, hábitos
alimentarios y aspectos reproductivos (marcado dimorfismo sexual). Es por esto
que se consideró como una especie indicadora principal para determinar el
grado de impacto humano en los sitios estudiados.
Figura 6. Foto de la hembra (izquierda) y del macho (derecha) de la especie
Gambusia puncticulata.
33
Materiales y métodos
Los peces fueron capturados empleando jamos de malla plástica tejida, con una
abertura de 1mm. Las capturas se realizaron desde las márgenes del río. Los
individuos fueron trasladados vivos al laboratorio donde fueron sacrificados. Los
especímenes fueron medidos (longitud total, LT
y longitud estándar, LS)
utilizando un ictiómetro graduado (mm) y pesados (peso húmedo total) en una
balanza analítica Denver de 1mg de precisión. Mediante la observación
macroscópica del pez se determinó su sexo. Posteriormente, se le hizo la
disección a cada ejemplar hembra para extraerle las vísceras. Se obtuvo el peso
húmedo total sin vísceras (PSV), el peso de la gónada (PG) y el peso del hígado
(PH). En los machos no se realizó la disección para preservar el gonopodio y en
el caso de los juveniles debido al tamaño muy pequeño de las vísceras.
Los ejemplares fueron conservados en formol al 4% para su análisis posterior.
Seguidamente, se determinó en los peces machos el largo total del gonopodio
(LG), utilizando un micrómetro ocular. Esta medida equivale al largo del radio 4
de la aleta anal modificada. En el caso de las hembras preñadas se determinó el
número de embriones (NE) y el peso de cada uno por separado. Se clasificaron,
además, según el grado de desarrollo de los mismos, siguiendo una escala
original que es una modificación de la propuesta por Haynes (1995) para
Gambusia affinis. Se utilizó un microscopio estereoscópico Van Guard acoplado
a una cámara fotográfica digital Nikon, para el análisis del gonopodio y de los
embriones.
Como consecuencia de las diferencias encontradas entre sitios para otras
variables investigadas, se decidió hacer un muestreo preliminar del contenido
estomacal. Para ello se escogieron 35 machos de cada sitio, que se habían
conservado en formol durante la primera parte del estudio, distribuidos
equitativamente a lo largo del año y se les extrajo el estómago. El contenido
estomacal se revisó mediante un microscopio estereoscópico. Cada entidad
alimentaria encontrada se clasificó hasta el taxón más bajo posible y se
fotografió para referencias posteriores.
34
Materiales y métodos
Para la investigación de los isótopos estables se colectaron peces en el mes de
mayo del 2007 y fueron conservados en etanol al 70%. Las muestras fueron
secadas en una estufa a 50 °C durante 48 horas y luego se redujeron a polvo
fino con un mortero. Una alícuota de 200 µg fue tomada de cada muestra y
empacada en una copa de estaño de 3 x 5 mm. Las muestras se
combustionaron a gas,
utilizando un analizador elemental Thermoquest NC
2500 y los gases fueron enviados mediante un flujo continuo de helio a un
espectrómetro de masa para cocientes de isótopos, Finnigan MAT Delta Plus,
ubicado en el laboratorio de isótopos estables en la naturaleza, de la
Universidad de New Brunswick, Canadá. La precisión y exactitud del método se
comprobó mediante réplicas de estándares comerciales de isótopos (Agencia
Internacional de Energía Atómica). Los cocientes de isótopos se expresaron
como sigue:
δX = [ ( R muestra / R estándar ) – 1 ] * 1000
Donde:
X = 13C ó 15N
3.3
y
R = 13C / 12C ó
15
N / 14N
Análisis de los datos y procesamiento estadístico.
Se calcularon los siguientes índices morfométricos y organosomáticos:
Factor de condición: FC= PT/LT3 (PSV/LT3 en las hembras)
Índice hepatosomático: IHS= (PH/PSV) x 100
Índice gonadosomático: IGS= (PG/PSV) x 100
Índice de fecundidad específica: IFE= NE/PSV
Largo relativo del gonopodio: LRG= (LG/LT) x 100
Materiales y métodos
35
La utilización del peso sin vísceras para el cálculo es recomendable, porque
disminuye la variabilidad de los índices, al eliminar las fluctuaciones debidas al
desarrollo gonadal, la llenura del estómago y la abundancia de grasas
mesenteriales, entre otros factores.
El análisis de los Índices y otras variables se realizó agrupando los individuos
según clases de talla (<23; 23-25; 25-27; 27-29; 29-31; 31-33; >33) o peso (<0.3;
0.3-0.5; 0.5-0.7; 0.7-0.9; >0.9) de acuerdo a cada caso. Esto permite disminuir la
variabilidad del material, incrementa la potencia de las comparaciones entre
sitios y permite dilucidar mejor la naturaleza de los cambios observados. Esto
tiene gran valor metodológico porque ilustra la necesidad de controlar los
factores naturales que puedan influir en la variación de cualquier índice y
enmascarar los efectos de alteraciones ambientales.
Para expresar la composición de la dieta, se utilizó el método de frecuencia de
ocurrencia (Fi) definido por Rosecchi y Novaze (1987) como:
Fi = 100* fi /n
Donde:
fi : Número de estómagos donde la entidad i fue encontrado.
n: Total de estómagos analizados.
Muchas de las entidades alimentarias analizadas eran muy pequeñas, estaban
parcialmente digeridas y muy fragmentadas. Por este motivo se utilizó el método
de frecuencia de ocurrencia para expresar los resultados obtenidos.
36
Materiales y métodos
Para determinar la significación estadística de las diferencias observadas se
seleccionó como método estándar, el análisis de varianza paramétrico de
efectos fijos (ANOVA). En los casos
en que se encontraron diferencias
significativas se aplicó la prueba de comparaciones múltiples de StudentNewman-Keuls (SNK). Previo a la aplicación de los análisis se determinó la no
existencia de desviaciones importantes de la normalidad y la homogeneidad de
varianza, siguiendo los criterios de
Zar (1996) y Underwood (1997).
Se
transformaron los datos en los casos donde se comprobó que existía una
distribución asimétrica o un desvío muy grande de la homogeneidad de varianza
de los valores de la variable analizada. En estos casos, los análisis de varianza
se realizaron sobre los datos transformados. Se utilizó el coeficiente de
correlación por rangos de Spearman para el análisis de la similitud en la
composición de la dieta entre sitios de muestreo. En todos los casos se fijó un
nivel de significación de 0.05. Para el procesamiento de los datos obtenidos se
empleó el programa Microsoft Excel y STATISTICA 6.0 para Windows (Statsoft,
1995).
37
Resultados
4
RESULTADOS
4.1
Factores abióticos
Al analizar los factores abióticos se encontraron diferencias significativas en
cuanto a las concentraciones de nutrientes al comparar los sitios (Figura 7). El
Bosque y el Puente 23 presentaron valores de concentración de nitrógeno
(F2,40= 10.7, p<0.001), fósforo (F2,40= 6.87, p= 0.002) y amonio (F2,40= 20.2,
p<0.001) más altos que el Rodeo.
50
a
a
Concentración de nutrientes (Mmol/l)
40
30
20
a
a
a
10
a
b
b b
0
Bosque
Puente 23
Rodeo
Figura 7. Valores medios y error estándar de la media de la concentración de
nutrientes en los tres sitios de muestreo. Letras iguales indican que no existe
diferencia significativa según la prueba SNK.
P-PO4
N-NH4
N-NO2
La temperatura medida entre los sitios no tuvo una variación notable. Las
diferencias relevantes estuvieron relacionadas con los cambios estacionales,
cuyos valores oscilaron entre 27-29 °C en el mes de agosto y entre 23-25 °C en
38
Resultados
enero. No sé observó influencia de las aguas de mar en el sitio de muestreo
(Puente 23), que está más cerca a la desembocadura, en todos los casos la
salinidad presentó un valor de 0 0/00.
Al analizar las precipitaciones en diferentes años observamos algunas
variaciones, siendo más representativas en los años 2000-2001, 2001-2002,
2005-2006 (Figura 8). Nuestro año de muestreo se corresponde con la etapa del
2006-2007 donde la precipitación anual se mantuvo con un valor intermedio. Los
meses de mayor lluvia son junio, agosto y diciembre.
2001-2002
1200
900
600
300
0
mm
mm
2000-2001
1200
900
600
300
0
j a s o n d e f m a m j
j a s o n d e f m a m j
Total anual: 1775 mm
Total anual: 3320 mm
2003-2004
1200
900
600
300
0
mm
mm
2002-2003
1200
900
600
300
0
j
j a s o n d e f m a m j
a s o n d e f m a m j
Total anual: 1213 mm
Total anual: 511 mm
2005-2006
1200
900
600
300
0
mm
mm
2004-2005
j
a s
o n d
e
f m a m
1200
900
600
300
0
j
j
a s o n d e
f m a m j
Total anual: 1445 mm
Total anual: 872 mm
mm
2006-2007
1200
900
600
300
0
j
a s
o n d e
f m a m
j
Total anual: 893 mm
Figura 8. Precipitaciones mensuales en la estación meteorológica de
Casablanca en los años 2000-2007.
39
Resultados
4.2
Aspectos biológicos
4.2.1.
Características generales
Se analizaron 2980 ejemplares, de los cuales 616 fueron hembras, 958 machos
y 1406 indeterminados (Tabla 1). Los individuos indeterminados son aquellos
cuyo sexo no está definido o desarrollado. Se incluyen en esta categoría, los
juveniles y los animales que por su talla podrían ser hembras pero cuyo sexo no
puede ser definido con seguridad.
Tabla 1. Estadígrafos principales de la especie según el sexo de los individuos
analizados. N: Número total; E.E: Error estándar; Mín: Valor mínimo; Máx: Valor
máximo; LT: Largo Total; LE: Largo estándar; PT: Peso Total; NE: Número de
embriones; PME: Peso medio de los embriones; LG: Largo total del gonopodio.
N
Media
Mín
Máx
33.40
27.95
0.67
13.50
0.005
E.E.
HEMBRAS
0.23
0.21
0.02
0.53
0.0001
LT (mm)
LE (mm)
PT (g)
NE
PME (g)
616
616
616
616
412
23
18
0.16
1
0.00009
53
47
2.68
112
0.01
LT (mm)
LE (mm)
PT (g)
LG (mm)
958
958
958
958
27.58
22.58
0.30
3.40
MACHOS
0.12
0.10
0.004
0.01
19
14
0.10
2.1
40
34
0.81
4.8
LT (mm)
LE (mm)
PT (g)
1406
1406
1406
21.66
17.55
0.18
INDETERMINADOS
0.11
0.098
0.003
11
9
0.03
47
38
1.3
Se evidencia que las hembras son de mayor talla y peso corporal. Estas
presentan una gran variabilidad en cuanto a la cantidad de embriones que
pueden llevar durante la preñez. En los machos se observa también una
variabilidad alta en correspondencia con el largo del gonopodio.
Resultados
4.2.2.
40
Identificación y descripción de los estadios de desarrollo de los
embriones
Se identificaron 10 estadios de desarrollo, incluyendo óvulos y embriones, los
cuales se describen a continuación:
Estadio 1: Óvulos pequeños de color blanco, distribuidos por todo el ovario y
empaquetados frecuentemente en una masa vitelina (Figura 9A).
Estadio 2: Óvulos completamente llenos de vitelo, se observa una coloración
amarilla dorada translúcida y gotas de grasa dispersas uniformemente sobre la
superficie del vitelo (Figura 9B).
Estadio 3: El embrión aparece como una cápsula pequeña blanca sobre la
superficie del vitelo y se presentan gotas de grasa colapsadas bajo el mismo
(Figura 9C).
Estadio 4: El embrión se presenta como una línea blanca en el centro de la
cápsula con una longitud muy cercana a la mitad del diámetro del vitelo (Figura
9D).
Estadio 5: Aparece una abertura óptica en el embrión y puede tener o no
pigmentación en el ojo (Figura 9E).
Estadio 6: El embrión presenta un ojo que no está completamente pigmentado,
la cabeza es más grande en comparación con el resto del cuerpo. Se observa un
brote de las aletas caudal y pectoral. En muchos casos existe una pigmentación
en la región dorsal y en la cabeza (Figura 9F).
41
Resultados
Estadio 7: El embrión presenta el ojo completamente formado pero sin alcanzar
su talla máxima. La región de la cabeza y la del tronco están bien
proporcionadas. Presenta una pigmentación dorsal y a veces lateral. Se puede
observar un brote de las aletas anal y dorsal. La aleta caudal con pequeños
radios en formación. Generalmente, el hocico está enterrado en el vitelo hasta
los ojos (Figura 9G).
Estadio 8:
El embrión se caracteriza por presentar el ojo de mayor tamaño
pero sin alcanzar el tamaño completo. Presenta una pigmentación dorsal
moderada y también a todo lo largo de la línea lateral. La aleta caudal puede
estar flexionada sobre la cabeza o alrededor del extremo del hocico, y son
visibles los radios en la aleta pectoral. Se observa un saco vitelino que es aún
relativamente grande (Figura 9H).
Estadio 9:
El embrión presenta el ojo completamente formado. Se presentan
radios pequeños en la aleta anal y dorsal. El embrión es de mayor talla y el saco
vitelino, si está presente, es pequeño e irregular (Figura 9I).
Estadio 10: Generalmente el saco vitelino está completamente absorbido,
aunque en muchos casos puede quedar un remanente del mismo. Las aletas
pectorales son grandes y se presentan escamas por todo el cuerpo. Este
embrión se asemeja a un adulto pequeño (Figura 9J).
Resultados
42
Figura 9. Estadios de desarrollo de los embriones de la especie Gambusia
puncticulata. A: Estadio 1 (20X). B: Estadio 2 (25X). C: Estadio 3 (25X). D:
Estadio 4 (30X). E: Estadio 5 (25X). F: Estadio 6 (30X). G: Estadio 7 (20X). H:
Estadio 8 (20X). I: Estadio 9 (25X). J: Estadio 10 (20X).
43
Resultados
4.3
Comparación entre los sitios de muestreo
4.3.1.
Pesos y tallas
Al analizar la distribución de frecuencia de las tallas de los individuos, para
hembras, machos e indeterminados se observó claramente que en todos los
casos se cumple una distribución unimodal que se aleja poco de la normal
(Figura 10).
Figura 10. Frecuencias de tallas, calculadas para cada sexo en los tres sitios de
muestreo.
44
Resultados
El análisis de varianza permitió verificar la existencia de interacción significativa
entre sitios y sexos con respecto al largo total (F4,
2971
= 12.177, p<0.001). La
prueba de comparaciones múltiples (Figura 11) indica que las hembras de los
sitios Bosque y Puente 23 son mayores que las hembras del Rodeo. Los
machos tienen tallas medias similares en todos los sitios y son significativamente
menores que las hembras. Los indeterminados tampoco difieren entre sitios y
presentan tallas más pequeñas que los individuos con sexo definido.
Figura 11. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) de la longitud total
(LT) para cada sexo en los tres sitios de muestreo. Letras iguales indican que no
existe diferencia significativa según la prueba SNK.
Puente 23
Bosq Hab
Rodeo
Resultados
45
El análisis de varianza permitió verificar la existencia de interacción significativa
(F4, 2971 = 23.830, p<0.001) entre sitios para cada sexo. En el Rodeo predominan
las hembras de menor peso con respecto a los restantes sitios de muestreo
(Figura 12). No se encontraron diferencias significativas para los pesos de los
machos e indeterminados entre sitios.
Figura 12. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del peso total (PT)
para cada sexo en los tres sitios de muestreo. Letras iguales indican que no
existe diferencia significativa según la prueba SNK.
Puente 23
Bosq Hab
Rodeo
Resultados
4.3.2.
46
Factor de condición e índice hepatosomático
Al analizar el factor de condición (FC) para las hembras se encontró que existe
una interacción significativa entre sitios y clases de peso (F8,737=2.62, p=0.008).
Según los resultados de la prueba SNK, los valores medios observados del
factor de condición para las hembras mostraron una tendencia a ser mayores en
los lugares de mayor contaminación (Figura 13).
Figura 13. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del factor de condición
(FC) para las hembras en los tres sitios de muestreo para cada clase de peso
sin víscera. Letras iguales indican que no existe diferencia significativa según la
prueba SNK.
Puente 23
Bosq Hab
Rodeo
Las hembras del Rodeo se caracterizan por presentar un patrón muy similar del
FC en todas las clases de peso de los individuos, no siendo así en los otros dos
sitios donde se observa un incremento a medida que aumenta la talla de los
ejemplares. Esto se refleja en que los índices, para grupos homogéneos de la
SNK, no son compartidos en las dos clases de peso mayores.
Resultados
47
Al analizar el factor de condición para los machos se encontraron diferencias
significativas entre lugares (F2,943=17.009, p<0.001) y entre clases de peso
(F4,943=4.154, p<0.001) por separado. No se encontró interacción significativa
entre estos factores (F8,943=0.0019, p=0.910) . Dado que el enfoque de nuestro
trabajo está dirigido a investigar diferencias entre los sitios estudiados, sólo se
presentan los análisis correspondientes a los mismos. Según la prueba SNK, el
valor medio calculado del factor de condición en los machos resultó
significativamente menor en el Rodeo (Figura 14).
Figura 14. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del factor de condición
(FC), utilizando el peso total, para los machos en los tres sitios de muestreo.
Letras iguales indican que no existe diferencia significativa según la prueba
SNK.
Resultados
48
No se encontró interacción significativa entre lugares y clases de peso
(F8,447=1.46, p=0.17) al analizar el índice hepatosomático.
Los factores por
separado, no mostraron diferencias significativas entre clases de peso
(F4,447=1.21, p=0.31) pero sí entre lugares (F2,447=12.99, p<0.001). Las hembras
del Rodeo presentaron valores más bajos que las hembras de los restantes
lugares (Figura 15).
Figura 15. Valores medios
e intervalo de confianza (0.95) del índice
hepatosomático (IHS) para las hembras en los tres sitios de muestreo. Letras
iguales indican que no existe diferencia significativa según la prueba SNK.
Resultados
4.3.3.
49
Reproducción
Al analizar el índice gonadosomático, se encontró que no existe una interacción
significativa entre lugares y clases de peso (F8,581=0.82, p=0.58). Sólo se
encontraron diferencias significativas entre lugares (F2,581 =23.62, p<0.001) y
entre clases de peso (F4,581=36.14, p<0.001) por separado. Al aplicar la prueba
de comparaciones múltiples obtuvimos que la zona más contaminada, Puente
23, presentó los valores más bajos (Figura 16).
Figura 16. Valores medios
e intervalo de confianza (0.95) del índice
gonadosomático (IGS) para las hembras en los tres sitios de muestreo. Letras
iguales indican que no existe diferencia significativa según la prueba SNK.
Resultados
50
Al analizar el índice de fecundidad específica se encontró que hay interacción
significativa (F8,600=3.33, p<0.001) entre lugares y clases de peso. La prueba
SNK (Figura 17) indica claramente que el valor del índice de fecundidad
específica es significativamente menor en los sitios más contaminados (Puente
23 y Bosque de La Habana) con respecto al sitio de referencia (Rodeo) en las
dos clases de peso más altas. Las hembras menores presentan valores medios
de IFE muy similares entre sitios.
Figura 17. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del índice de
fecundidad específica (IFE) en los tres sitios de muestreo para cada clase de
peso. Letras iguales indican que no existe diferencia significativa según la
prueba SNK.
Puente 23
Bosq Hab
Rodeo
El ANOVA para el número de embriones entre lugares y clases de peso
demostró la existencia de una interacción significativa entre los mismos
(F8,600=13.98, p<0.001). Existe una tendencia evidente a ser mayor el número de
embriones a medida que el tamaño de la hembra es mayor en los tres sitios.
Resultados
51
Además se encontró que el número de embriones en el Rodeo es
significativamente mayor con respecto a los sitios más contaminados en las
clases de peso mayores (Figura 18).
Figura. 18. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del número de
embriones en los tres sitios de muestreo para cada clase de peso sin víscera.
Letras iguales indican que no existe diferencia significativa según la prueba
SNK.
Puente 23
Bosq Hab
Rodeo
Se observó un incremento en el valor del estadio medio (F4,600=14.79, p<0.001) y
del peso medio de los embriones (F4,395=7.09, p<0.001) a medida que aumenta
la talla de la hembra (Figura 19 y 20) . No se encontró interacción significativa
con los sitios, ni diferencia entre estos últimos.
Resultados
52
Figura 19. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del estadio medio de
desarrollo de los embriones por clase de peso. Letras iguales indican que no
existe diferencia significativa según la prueba SNK.
Figura 20. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del peso medio de los
embriones por clase de peso. Letras iguales indican que no existe diferencia
significativa según la prueba SNK.
53
Resultados
Al analizar el largo relativo del gonopodio se encontró que existe una interacción
significativa entre lugares y clases de talla (F12,937=1.94, p=0.03) La prueba SNK
definió grupos de medias que se superponen notablemente y no permiten
delimitar una tendencia clara que sugiera diferencias entre sitios.
Lo único
evidente en estos resultados es que el gonopodio es relativamente más corto en
peces de mayor talla (Figura 21).
Figura 21. Valores medios e intervalo de confianza (0.95) del largo relativo del
gonopodio (mm) para las 7 clases de largo total.
Puente 23
4.3.4.
Bosq Hab
Rodeo
Alimentación
Los componentes de la dieta observados durante el análisis del contenido estomacal
fueron agrupados en 7 categorías. En estas se incluyen una amplia gama de
organismos, porque su clasificación hasta taxones más bajos es prácticamente
imposible debido a la fragmentación o grado alto de digestión en que se encuentran.
Cada categoría se considera como una entidad individual a lo largo de la
investigación.
54
Resultados
La entidad más frecuente en los estómagos analizados corresponde a “insectos”
en el sitio Rodeo y Bosque de La Habana. En el Puente 23 se encontró con
mayor frecuencia la entidad “otros NI”, la cual incluye un grupo de organismos
que no pudieron ser identificados. Se presentaron entidades que sólo fueron
observadas en sitios específicos como es el caso de un pez de la Familia
Poeciliidae visto en un estómago de un individuo del Rodeo. Lo mismo sucede
con la entidad “crustáceos”. Se observó una mayor representación de la entidad
“larvas de insectos” en el Rodeo y va disminuyendo en el caso del Bosque de La
Habana hasta desaparecer en el Puente 23. La
entidad “plantas” sólo fue
observada en Puente 23 y en el Bosque de La Habana (Figura 22). Al analizar
los datos en conjunto se encontraron diferencias en la composición de la dieta
de los individuos en las tres zonas de estudio.
Otros NI
7
7
crustáceo
6
6
pez
(Poeciliidae)
5
5
4
4
3
3
2
2
1
1
planta
insectos
larvas de
insectos
materia
orgánica NII
0
20
40
60
0
20
40
60
0
20
40
60
80
Figura 22. Análisis comparativo de la composición de la dieta, según el método
frecuencial, en los tres sitios de muestreos. Rodeo (izquierda), Bosque de La
Habana (centro) y Puente 23 (derecha). NI: No identificados
55
Resultados
Al calcular los coeficientes de correlación de Spearman entre pares de sitios
estudiados, se obtuvieron valores no significativos en los pares Rodeo-Puente
23 (Rs=0.56, p=0.190) y Rodeo-Bosque (Rs=0.71, p=0.074), mientras que el
valor fue alto y significativo entre el Puente 23 y el Bosque (Rs=0.93, p=0.002).
Esto indica que existe una gran similitud en el orden de importancia de las
entidades alimentarias entre el Puente 23 y el Bosque de La Habana, ambos
sitios difieren del Rodeo.
4.3.5. Cociente de isótopos estables
El valor del δ15N está alrededor de 16 para ambos sexos en el Rodeo. En los
sitios más contaminados como el Puente 23 y el Bosque de La Habana este
valor se encuentra alrededor de 8. En cuanto al δ13C se observaron valores de
alrededor de -25.6 para el caso de las hembras de Rodeo, mientras que el resto
de los casos presentaron valores entre -24 y -22.5 aproximadamente (Figura
23).
18
Ro-m
Ro-f
16
14
10
delta
15
N
12
Bo-m
Bo-f
8
P23-m
P23-f
6
4
2
0
-26.5
-26
-25.5
-25
-24.5
-24
-23.5
-23
-22.5
-22
13
delta C
Figura 23. Valores medios del δ13C y δ15N de machos y hembras de la especie
Gambusia puncticulata en los tres sitios de muestreo. Ro-f: hembras del Rodeo;
Ro-m: machos del Rodeo; Bo-f: hembras del Bosque de La Habana; Bo-m:
machos del Bosque de La Habana; P23-m: machos del Puente 23; P23-f:
hembras del Puente 23.
Resultados
56
Al realizar el ANOVA se encontró que el valor δ15N no presentó diferencias
significativas entre sexos (F1,26=4.13, p=0.052) y sí con respecto al lugar
(F2,26=591.55, p<0.001). La prueba de comparaciones múltiples (SNK) arrojó que
esta diferencia es significativamente mayor, para ambos sexos, en el Rodeo en
comparación con los otros dos sitios. Existe una tendencia muy evidente según
los resultados obtenidos y se debe a que los individuos de las zonas
contaminadas presentan menor valor de δ15N.
Las diferencias entre sitios (F2,26=9.85, p<0.001) para los valores medios de δ13C
evidenciaron una tendencia bastante clara. Las medias de δ13C fueron
significativamente mayores en los sitios de mayor contaminación (Puente 23 y
Bosque de La Habana). El sitio de referencia (Rodeo) presentó un valor
relativamente más empobrecido dado fundamentalmente por las hembras de
este lugar. Se encontró que existen diferencias en cuanto al sexo (F1,26=6.44,
p=0.02) en los valores medios de δ13C. Los machos presentaron los valores
mayores.
Discusión
5
57
DISCUSIÓN
5.1
Factores abióticos
A partir de los resultados obtenidos en esta investigación, se corrobora que la
calidad de agua del Río Almendares se deteriora progresivamente a lo largo de
su recorrido. Esto está en correspondencia con lo consignado por (IECHAV,
2005) que encontró una disminución del oxigeno disuelto y un aumento de la
DBO5 en la parte más baja del río. En los sitios que se consideraron como muy
contaminados para este trabajo (Puente 23 y Bosque de La Habana) se
encontraron valores de nitritos, fosfatos y amonio significativamente más altos
que los medidos en el sitio considerado como referencia (Rodeo).
Esto
constituye una evidencia de la eutrofización en los sitios más impactados, lo cual
coincide con lo reportado por INRH (2000). La eutrofización puede estar dada en
gran medida por las descargas de residuales que aportan aguas ricas en materia
orgánica al río a lo largo de todo su recorrido. Los aportes de las fuentes
contaminantes del Rodeo, sin embargo, son más escasos.
Otro de los factores abióticos que pudieran afectar la biología de la especie es la
temperatura. Se ha reportado que un aumento de la temperatura provoca un
incremento en la tasa de crecimiento y la fecundidad en peces (Wootton, 1985;
Vondracek et al., 1988). En nuestro estudio, las diferencias de temperatura
observadas entre sitios son insignificantes y no se considera que las mismas
puedan tener una influencia sobre los indicadores analizados. Nuestro país
presenta temperaturas cálidas y relativamente constantes, lo que se reflejó en
las variaciones estacionales pequeñas que se observaron. Esta estabilidad
relativa en la temperatura favorece la presencia de hembras grávidas a lo largo
de todos los meses de investigación. Esto está en correspondencia con lo
encontrado por Burns (1985), Meffe (1991) y Nordlie (2000).
Discusión
58
La salinidad a su vez afecta el metabolismo de los peces (Holliday, 1969). Este
constituye uno de los factores ambientales que ejerce un efecto sobre los
procesos vitales como la supervivencia y crecimiento. Renfro (1959) concluyó
que la salinidad letal para Gambusia sp está entre los 15 y 240/00. En los tres
sitios estudiados, no se detectó salinidad, por lo que esta no constituye un factor
que afecta la biología de la especie en este caso.
Se ha reportado en la literatura (Lam, 1983), que el desarrollo en poecílidos
tropicales puede estar comprometido por la concentración de oxígeno disuelto,
cambios en los niveles de agua y estimulación acústica por la lluvia. Estas
variaciones se observan al ocurrir un cambio en el flujo de la corriente del río,
provocado por intensas precipitaciones. Considerando que durante el año de
investigación las precipitaciones no fueron notables (893 mm anuales), las
variaciones producidas por este factor no se consideran importantes.
5.2
Biología de la especie seleccionada
En la literatura el largo estándar es el más utilizado debido a que las
investigaciones presentan un enfoque taxonómico. Los valores medidos en esta
investigación se incluyen dentro de los rangos reportados por otros autores
(Fink, 1971; Alayo, 1973; Lee et al., 1983). En este trabajo los análisis de los
índices se realizaron utilizando el largo total del individuo, debido a que el error
del observador es mucho menor al determinar este. Esto brinda una mayor
precisión en las mediciones y por tanto una menor variabilidad en los índices
(Holden y Raitt, 1974).
En esta investigación se describen por primera vez los estadios de desarrollo
para la especie estudiada. Haynes (1995) describió para la especie Gambusia
affinis 11 estadios de desarrollo de los embriones y consideró esta clasificación
como válida para otras especies dentro del género. En términos generales, esto
Discusión
59
se cumple para la especie G. puncticulata, pero en esta investigacion se
observaron diferencias importantes que deben tomarse en consideración.
Haynes (1995) observó características fundamentales como el sistema portal, en
el estadio 6 y la formación del opérculo, en el estadio 8, características que no
se observaron durante este estudio. El autor mencionado, observó y describió un
estadio intermedio que se ubicaría entre el 1 y el 2 del presente estudio. En
nuestro caso este no fue observado, por lo que solo se consideran 10 estadios.
Una característica observada en el estadio final de la escala desarrollada
durante este trabajo, fue la presencia de un saco vitelino remanente en algunos
casos, la cual no fue vista por el autor antes citado en su estadio final.
5.3
Indicadores morfológicos y reproducción
El resultado más relevante en relación a los indicadores morfológicos es que las
hembras colectadas en los sitios contaminados (Bosque de La Habana y Puente
23) presentan, en general, valores significativamente mayores de talla, peso y
factor de condición. Esto pudiera estar relacionado con una mayor disponibilidad
de alimento en los sitios más afectados, dada fundamentalmente por la
eutrofización. Bustamante et al. (2001), asocian la variación del FC a cambios en
el ambiente, a la disponibilidad de alimentos, a la temperatura y a la época de
reproducción. Varios autores han señalado que los cambios en el factor de
condición pueden reflejar variaciones en le estado nutricional o en las reservas
de energIa de los peces (Lambert y Dutil, 1997; Grant et al., 1998; Grant y
Brown, 1999)
Breitburg (2002) plantea que los efectos del enriquecimiento por nutrientes y
eventualmente de la eutrofización dependen en gran medida del balance entre
dos aspectos, positivo (más alimento) y negativo (anoxia e incremento de
materia orgánica en suspensión) de estos procesos. Toft et al. (2004)
60
Discusión
observaron una disminución de la talla y del peso en hembras de Gambusia sp
en lugares contaminados por descargas de residuales de molinos de pulpa de
madera. Estudios de impacto del río Almendares sobre la zona costera mostró
que los individuos de la especie Stegastes partitus que habitaban cerca de la
desembocadura de este mismo río, presentaron las mayores tallas y pesos
(González-Sansón et al., 1997; Aguilar y González-Sansón, 2000; HernándezHernández, 2004; Aguilar, 2005).
Los valores altos del índice hepatosomático en las hembras de los sitios más
contaminados pudieran deberse a la naturaleza de la contaminación, la cual es
mucho más agresiva en estas partes del río. Varios autores (Kime, 1998; Porter
y Janz, 2003; Toft et al., 2003; Toft et al., 2004), han observado un incremento
del IHS como consecuencia de la exposición de los organismos a agentes
estresantes. Se ha demostrado que el hígado puede aumentar su tamaño en
presencia de determinado estrés, particularmente después que el pez ha sido
expuesto a la contaminación o a tóxicos específicos (Arcand-Hoy y Metcalfe,
1999). El incremento de este órgano puede deberse a la hiperplasia (aumento
en el número de células) o a la hipertrofia (aumento en el tamaño de las células)
como una respuesta adaptativa para ampliar la capacidad del hígado de
desintoxicarse de compuestos extraños (Addison, 1984).
Tricklebank et al. (2002), por el contrario, han encontrado que algunas fuentes
de contaminación pueden conllevar
a una reducción de este índice. Se ha
demostrado una reducción del IHS en peces expuestos a aguas ácidas (Lee et
al., 1983a) y a sustancias químicas por ejemplo el cloruro de cadmio (Pereira et
al., 1993).
Discusión
61
Resumiendo lo discutido hasta aquí, podemos plantear que los peces de ambos
sexos son más robustos y las hembras más grandes, en los sitios muy
contaminados del río Almendares (Puente 23 y Bosque de La Habana). La
causa más probable para esto es la gran eutrofización presente. En estos sitios,
además, el hígado presenta mayor tamaño, lo que puede ser evidencia de
contaminación química.
El índice gonadosomático se encuentra influenciado por factores ambientales
como son los cambios de fotoperíodo, temperatura, concentración de oxígeno
disuelto, niveles de agua, estimulación acústica por la lluvia, disponibilidad de
comida y densidad de la población (Lam, 1983; Burns, 1985). Adams el al.
(1982), han demostrado que este índice puede variar, además, con la época, el
aporte y la distribución de energía disponible para los peces, con el ciclo de vida
y con el sexo. En este estudio, el valor más bajo del IGS en el Puente 23 pudiera
deberse a que la contaminación de sus aguas es mucho más elevada por recibir
la descarga de todo el recorrido del río.
Se han reportado disminuciones del IGS en experimentos realizados con
distintos contaminantes sobre los peces (Mills et al., 2001). Algunos ejemplos
son el cadmio (Kime, 1995), el cloruro de cadmio (Pereira et al., 1993) y el
cloruro de mercurio (Dey y Bhattacharya, 1989). Varios autores reportan el
efecto negativo de los residuales de molinos de pulpa para papel en el IGS
(Munkittrick et al., 1994; Janz et al., 1997 y van den Heuvel et al., 2002).
Generalmente se asume que, valores del IGS más bajos que lo normal indican
un desvío de la energía que habitualmente se usa para el crecimiento de las
gónadas. Esta energía es utilizada para combatir un agente estresante de algún
tipo (Goede y Barton, 1990).
Discusión
62
La producción de huevos viables está entre los indicadores más sensibles a la
exposición de contaminantes (Suter et al., 1987). Las aguas de los sitios del
Puente 23 y el Bosque de la Habana están muy contaminadas, lo cual pudiera
contribuir a que la fecundidad específica y el número de embriones por hembra,
sea menor en estos sitios con relación al Rodeo. Esto coincide con lo planteado
por numerosos autores (Larsson et al., 1985; Hose et al., 1989; McMaster et al.,
1991; Adams et al., 1992; Van Der Kraak et al., 1992; Johnson et al., 1994;
Munkittrick et al., 1994; Kime, 1995; Janz et al., 1997; Guidetti et al., 2002).
Como ha sido señalado para los teleósteos en general (Wootton, 1998), en las
especies del género Gambusia la fecundidad está en función de la talla del pez
madre (Reznick, 1981; Wootton, 1985). Esto coincide con los resultados de la
presente investigación. No se ha encontrado, sin embargo, literatura que
documente el incremento del peso medio y el estadio medio de desarrollo de los
embriones al aumentar el peso de las hembras. Una explicación posible a este
resultado es que la proporción de embriones que alcanza el estadio final de
desarrollo es menor en las hembras más pequeñas. No obstante, se requiere de
una investigación más detallada para poder sacar conclusiones sobre este
aspecto.
Autores como Toft et al. (2003) y Batty y Lim (1999), utilizan el largo relativo del
gonopodio como indicador de la presencia de contaminantes en el agua. Estos
autores plantean que una disminución del largo del gonopodio se debe a una
alteración de la función endocrina cuando el pez está expuesto a determinados
compuestos en el agua. Estos resultados pudieran justificarse a partir de la
sensibilidad del gonopodio ante químicos presentes en el agua que actúan como
disruptores endocrinos. En esta investigación no se encontraron diferencias en
el tamaño del gonopodio al comparar entre sitios, por lo que no hay evidencia de
63
Discusión
la presencia de contaminantes hormonalmente activos que afecten de forma
directa al sistema endocrino en este sexo.
En resumen, el impacto a largo plazo de la contaminación ambiental trae
consigo un decremento en la fecundidad y en la supervivencia de los peces
(Wendelaar, 1997). El resultado neto será una reducción de la reserva
reproductiva de la población (Shuter, 1990). De ahí, la importancia de realizar
estos estudios. Existen evidencias de que la reproducción pudiera estar muy
afectada en las zonas más contaminadas del río Almendares (Puente 23 y
Bosque de la Habana). En estos sitios se encuentran los menores valores del
índice de fecundidad específica y del número de embriones. En el Puente de 23,
además,
se
observó
un
valor
significativamente
menor
del
índice
gonadosomático, lo cual puede ser una consecuencia de las condiciones
ambientales
degradadas.
A
largo
plazo,
estas
condiciones
pudieran
comprometer severamente la reproducción de la especie.
5.4
Alimentación e isótopos estables
El método de frecuencia de ocurrencia ofrece una información cualitativa del
espectro alimentario de la especie (Hyslop, 1980). González-Sansón y Aguilar
(1983), demostraron que este índice posibilita establecer comparaciones entre
dietas a través de coeficientes de afinidad que estén basados únicamente en las
diferencias del orden de importancia de las entidades y no de las diferencias
cuantitativas entre ellas.
El índice más apropiado en esta situación, es el
coeficiente de correlación por rangos de Spearman (Aguilar, 2005).
Discusión
64
Los hábitos alimentarios de la especie estudiada resultaron muy similares a lo
descrito por otros autores para otras especies del mismo género en diferentes
regiones. Esta especie es básicamente depredadora que se alimenta
principalmente de pequeños invertebrados, aunque en sus estómagos se han
encontrado peces y restos de materia vegetal (Fink, 1971; Specziár, 2004).
Según nuestros resultados, Gambusia puncticulata se pudiera considerar como
un depredador oportunista-generalista, debido a la gran variabilidad que
presenta en la composición de su dieta. Esto es consistente con lo encontrado
por Specziár (2004) para G. holbrooki. La dieta comprende desde artrópodos
terrestres (larvas y adultos) como entidad alimentaria fundamental, hasta la
fauna y plantas acuáticas como componentes secundarios. El microhabitat y la
alimentación de los guajacones están asociados a la superficie del agua (Werner
et al., 1978). Esto justifica la variedad de presas que capturan, tanto acuáticas
como terrestres (García-Berthhov, 1999).
Los tres sitios de estudios se caracterizaron por una vegetación abundante en la
ribera del río, lo cual permite el desarrollo de invertebrados terrestres en la zona.
Estos fueron frecuentemente encontrados en los estómagos analizados. Bruo y
Dozar (1997), plantearon que en zonas como estas existen muchos
invertebrados, principalmente insectos, que desarrollan gran parte de su ciclo
vital sobre el follaje de los árboles. Esto pudiera ser la causa de un incremento
en la abundancia de insectos en los estómagos de los peces analizados en esta
investigación.
En este estudio, se investigó solamente la dieta de los machos y este aspecto
tuvo un carácter preliminar. No obstante, se encontraron diferencias en la
composición del alimento natural entre los sitios más contaminados y el de
referencia. Es por ello que este factor debe ser tenido en cuenta a la hora de
65
Discusión
interpretar la respuesta biológica de los peces. Es importante que las
investigaciones en esta línea se amplíen en un futuro. Existen muchos trabajos
que hacen mención de las posibles variaciones temporales y espaciales de la
dieta de los peces (Crivelli y Boy, 1987; Morton et al., 1988; Rodríguez-Jiménez,
1989; Soto y Hurlbert, 1991; García-Berthov, 1999; Specziár, 2004). Sin
embargo, la mayor parte de las variaciones en los hábitos alimentarios
dependen del sexo, de la talla (Specziár, 2004) y de los cambios ontogénicos
(García-Berthov, 1999).
Los organismos acuáticos que viven en hábitats con gran influencia de aguas
albañales, están expuestos a un rango amplio de concentración de
contaminantes (orgánicos e inorgánicos) en el sistema natural. Muchos estudios
realizados en la especie Gambusia affinis
muestran una acumulación de
determinados contaminantes en los tejidos del pez (Barber et al., 2006). Este
mismo autor ha reportado valores altos de litio, arsénico, mercurio, calcio,
fósforo, azufre, y PCBs, entre otros. Esta bioacumulación se debe a la
adquisición de tóxicos a partir de la difusión e ingestión de alimento y sedimento.
Una línea futura de investigaciones pudiera estar enfocada a la determinación de
estos compuestos tóxicos en los organismos, a través de la trama alimentaria.
Las diferencias encontradas para δ13C entre los sitios contaminados y el sitio de
referencia sugieren que las fuentes de alimento no son las mismas. Esto está en
correspondencia con las diferencias que existen entre las características
geomorfológicas y ecológicas de los sitios. No obstante, se necesita una
investigación más detallada para verificar si existe una relación entre el hábitat y
las marcas isotópicas en los peces y dilucidar los procesos que intervienen en la
misma. Se encontró evidencia de que la fuente de alimentación en los machos
puede ser diferente a la de las hembras. Esto refuerza la idea de que se
Discusión
66
necesita un estudio más amplio de la alimentación en esta especie que permita
interpretar estas y otras diferencias encontradas.
Las diferencias observadas en los valores de δ15N entre sitios indican que las
fuentes de nitrógeno en el sitio de referencia están enriquecidas en comparación
con los sitios de mayor contaminación. Esto no coincide con lo planteado por
numerosos autores que han encontrado que las descargas de aguas albañales
tienen mayores valores de δ15N que otras fuentes de nitrógeno (Heaton, 1986;
Macko y Ostrom, 1994; Heikoop et al., 2000). Cabana y Rasmussen (1996)
consignan que los peces en ríos y lagos afectados por descargas de aguas
albañales tienen valores más altos de δ15N que los que se desarrollan en aguas
prístinas. Por otra parte, algunos estudios realizados en las zonas costeras,
reflejan una disminución de los valores de δ15N asociada a la contaminación con
aguas de albañal (Rau et al., 1981). Aguilar (2005) plantea la posibilidad de que
ciertos tipos de aguas de albañal puedan tener valores relativos de δ15N
menores. Esto podría estar asociado con el proceso de tratamiento de las aguas
(Gaston y Suthers, 2004) o por la influencia de fuentes diversas de nitrógeno.
Lo más importante en este caso, sin embargo, es la existencia de fuentes de
nitrógeno diferentes en los sitios contaminados con respecto al sitio de
referencia. Es posible que otras actividades humanas, como la agricultura y la
ganadería realicen aportes significativos de sustancias nitrogenadas en el sitio
del Rodeo y que estas tengan valores de δ15N elevados. Asociados a estas
fuentes de nitrógeno diferentes, pueden existir cargas contaminantes de
naturaleza diversa, por lo que este resultado indica la necesidad de una
investigación más minuciosa de las características del impacto humano en cada
sitio. Otra causa posible de las diferencias observadas es que los organismos
autótrofos tengan marcas isotópicas diferentes para el nitrógeno en los sitios
estudiados.
Discusión
67
Nuestro trabajo constituye una primera aproximación al conocimiento de los
hábitos alimentarios de esta especie y su posible variación por la acción de
factores naturales y antrópicos. No obstante, se necesita verificar y ampliar los
estudios relacionados con esta temática. Se necesita de un análisis más
detallado de la variación natural de las marcas isotópicas (entre años, épocas, y
varios sitios de referencia) así como, de una investigación más amplia de la dieta
natural de esta especie.
5.5
Análisis conjunto de los indicadores
La metodología empleada requiere de una valoración integral de todos los
indicadores considerados en el estudio. Esto permite una validación de
los
resultados obtenidos para cada indicador por separado y refuerza la evidencia
de que un factor específico pueda explicar las alteraciones observadas (p.e.
eutrofización, alteración endocrina, etc.). Al valorar en conjunto un grupo de
indicadores, se tiene una idea mejor de la afectación que esta produciendo el
impacto humano.
El análisis conjunto de todos los indicadores investigados (Tabla 2) evidencia
alteraciones notables de varios procesos biológicos en peces que fueron
colectados en sitios con un grado alto de contaminación. De esta forma, se
concluye que la metodología empleada permitió verificar la validez de la
hipótesis planteada.
68
Discusión
Tabla 2. Sumario de los indicadores biológicos y abióticos principales analizados
en la investigación. Los símbolos + y - indican la magnitud relativa de los
valores que presentaron diferencias significativas según el análisis estadístico.
El símbolo 0 indica que no hubo diferencias significativas. LT: Largo total; PT:
Peso total; FC: Factor de Condición; IHS: Índice hepatosomático.
INDICADOR
Factores abióticos
Indicadores
morfológicos y
organosomáticos
Indicadores
reproductivos
Isótopos estables
Rodeo
SITIOS
Bosq Hab
Puente 23
N-NO2
-
+
+
P-PO4
N-NH4
Salinidad
0
+
+
0
+
+
0
Temperatura
LT - Machos
LT- Hembras
LT - Indeterminados
PT - Machos
PT- Hembras
PT- Indeterminados
FC - Machos
FC - Hembras
IHS - Hembras
Índice gonadosomático
Índice fecundidad específica
Número de embriones
Estadio medio de los embriones
Peso medio de los embriones
Largo relativo del gonopodio
0
0
0
0
0
+
+
+
0
0
0
0
0
+
0
0
+
0
+
+
+
+
0
0
0
0
0
+
0
0
+
0
+
+
+
0
0
0
δ13C
-
+
+
15
+
-
-
δ N
Conclusiones
6
69
CONCLUSIONES
¾
Los peces de ambos sexos son más robustos y las hembras más grandes
en los sitios muy contaminados del río Almendares (Puente 23 y Bosque
de La Habana). La causa más probable para esto es la gran eutrofización
presente. Esta incrementa la disponibilidad del alimento y contribuye a
disminuir la competencia por el mismo. En estos sitios, además, el hígado
presenta mayor tamaño, lo que puede ser evidencia de contaminación
química que obliga a incrementar la actividad de desintoxicación de este
órgano.
¾
La escala macroscópica aplicada para clasificar los embriones mostró
gran consistencia en el número elevado de ejemplares examinados. Los
criterios utilizados para definir los estadios son precisos y permiten
distinguir los mismos con confiabilidad alta. Esta escala presenta
modificaciones importantes con respecto a otras escalas publicadas.
¾
La reproducción está afectada en las zonas más contaminadas (Puente
23 y Bosque de La Habana). En estos sitios se encuentran los menores
valores del índice de fecundidad específica y del número de embriones.
En el Puente de 23, además, se observó un valor significativamente
menor del índice gonadosomático. A largo plazo, estas afectaciones
pudieran comprometer severamente la reproducción de la especie.
Conclusiones
¾
70
Las diferencias encontradas para δ13C y δ15N entre los sitios
contaminados y el sitio de referencia sugieren que las fuentes de alimento
no son las mismas. Esto está en correspondencia con las diferencias que
existen entre las características geomorfológicas y ecológicas de los
sitios. También se encontró evidencia de que la fuente de alimentación en
los machos puede ser diferente a la de las hembras.
¾
La metodología empleada permitió verificar la existencia de alteraciones
notables de varios procesos biológicos en peces que fueron colectados
en sitios con un grado alto de contaminación.
71
Recomendaciones
7
RECOMENDACIONES
¾
Iniciar un programa de seguimiento de los efectos de la contaminación
en el río Almendares basado en la metodología utilizada en esta tesis.
Se deben incluir además, especies con hábitos bentónicos e
incrementar el muestreo para análisis de contenido estomacal e
isótopos estables.
¾
Extender este enfoque metodológico a otros ríos con niveles
diferentes de impacto humano y a la zona costera alrededor de la
desembocadura de los mismos, para detectar alteraciones en los
indicadores biológicos seleccionados.
¾
Desarrollar
investigaciones
experimentales
(bioensayos
y
mesocosmos) para determinar cuáles de los contaminantes más
importantes presentes en los ríos investigados son responsables de
las afectaciones detectadas en esta investigación y otras similares
que se ejecuten en el futuro.
Bibliografía
8
72
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Anexos
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ANEXOS
ANEXO 1: Mapa del río Almendares (comprende la zona del Parque Metropolitano de
La Habana) y la ubicación de los focos contaminantes que tributan a él (tomado del
PMH, 2001).
Anexos
ANEXO 2: Listado de Fuentes contaminantes por municipios en Ciudad de La
Habana y Provincia La Habana (IECHAV, 2005).
Playa
Cerro
Cervecería Pedro Marrero (La Tropical)
Terminal ómnibus urbanos Nuevo Cerro
Talleres "Juan Hidalgo"
Ciudad Deportiva
Fca. Compotas Osito.
Industria deportiva
Marmolera Lethirieng
ISCF Comdte. Manuel Fajardo
Taller Galvanizado Tony Fernández
Cervecera Miguel A Oramas (Polar)
Plaza
Terminal ómnibus urbanos Palatino
Fábrica de ómnibus "Claudio Argüelles"
Fca. de Bloques Andres Valdes
Astilleros Granma
Concretera Hermanas Giralt
Astilleros Chullima
Combinado Mártires del Corinthia
Otros Astilleros
Fca. Pinturas Vicente Chavez
Lavandería La Cubana
Fca. de tubos centro - Acero Gerardo A.
Zoológico de 26
Fca. de Camisas de pozos
10 de Octubre
Tejar "Hugo Camejo"
Torrefactora de Café
Cubana de Acero
Arroyo Naranjo
Talleres ciénaga
Metalmecánica Rep. Soc. Viet Nam
Fca de Metros Contadores
Hospital Higiene Mental
Terminal ómnibus Párraga
Hosp. Clínico - Quirúrgico Joaquín A.
Planta Elaboradora de Alimentos Tamara Bunke
Papelera Cubana
Parque Lenin
Marianao
Matadero sanitario Hnos Arafet
Fábrica de neumáticos “Benjamín Moreno”
Centro producción de minicomputadoras
Fábrica de Gas ” Mario Fortuny”
Fca. de pilas Yara
Recebera “Guillermo Granado “
IPUCE V I Lenin
Fábrica de Vinagre Deleite
Empresa Genética Bacuranao
Centro Porcino Villena Revolución
Hospital. Julio Trigo y Lebredo
Hospital Aballi
Cotorro
Empresa Genética Bacuranao
Fca. De Queso Crema Managua
Fca. De Baldosas y Multiblok
Teneria 9 de Abril
Base de Omnibus Urbanos Cotorro
Fca. De Tubos Centro Acero
Empresa Siderúrgica José Martí
Aceros Caribe
Transmetal
Inst. Tecnológico Gervasio Cabrera
Papelera Josué País
Cervecería Guido Pérez
Regeneradora de Aceite Sergio Glez.
Aceros Unidos
Anexos
ANEXO 2(cont.): Listado de Fuentes contaminantes por municipios en Ciudad de La
Habana y Provincia La Habana (IECHAV, 2005).
Cotorro (cont.)
Centro Producción Circuitos Impresos
Fca. De Neumático Conrado Piña
Empresa Nacional Acuicultura
Inst. Tecnológico Llia Ivanov
Inst. Tecnológico Luis Pasteur
Complejo Lácteo
Centro Mezcla de la Goma
Empresa Farmacéutica 8 de Marzo
Fca. De Yogurt Moralito
Fca. De Neumático J.A. Mella
Fundición de Tubos Casio Martínez
EIDE Mártires de Barbados
Escuela Especial Anton Makarenko
IPUE 8 de Octubre
Vertedero 1er. Anillo
Cebadero Porcino "Bejuco Colorado"
Centro Porcino CIMA
Boyeros
Escuela Pedagógica Salvador Allende
Fca. de Helados Coopelia
Matadero de Aves Camilo Cienfuegos.
Tnal de ómnibus urbanos La Fortuna
Fca. de conservas Taoro. C. Cienfuegos
Río Cristal
Fca. de muebles clínicos C. Cienfuegos
Hospital General Docente. Enrique Cabrera.
Fca. de cigarros Miguel Saavedra
Vertedero calle 100
Fca. de oxígeno Eduardo García
Base de camiones calle 100
Fca. de medias Miguel Arredondo
Laboratorio Julio Trigo 102
Fca Asbesto Cemento Armando Mestre
Matadero de Aves.
Hosp. Pediátrico Wilian Soler
Combinado alimenticio América Latina
Laboratorio Reinaldo Gutierrez
Zoológico Nacional
Fca. de cartón corrugado
Hosp. Julio Trigo
Planta elaboración de alimentos M. Ascunce
Hosp. Siquiátrico
Instituto de Hematología e inmunología
Planta de Gas Acetileno
Hosp. Psiquiátrico Gali García
Papelera René Bedia Morales
Centro operaciones Luis Felipe Almeida COLFA
EXPOCUBA
Fca. de Bouquets Suchel.
Inst. Tecnol. J. P. Carbó Cervia
Establecimiento Andres Cobas
Fca. de Equipo de refrigeración Dionisio Rodríguez
Talleres y Almacenes del SIME
Fca. de conservas José Martí
Establecimiento Paquito Rosales
Hosp. Pediátrico Leonor Perez
Fca de Pastas Alimenticias La Paciega
Fca. de Derivados del Cuero Luis Fernández
Fca. de Granitos Hnos Almejeiras
Fca. de Gomas René Bedias Morales
Laboratorio Julio Trigo 101
Fca. de Tejidos de Punto
Panificadora de Capdevilla
Fca de medias Andres Burguez
Aserrio de Marmol Arístides Viera
Inst. Tecnológico Julio A Mella
Anexos
ANEXO 2(cont.): Listado de Fuentes contaminantes por municipios en Ciudad de La
Habana y Provincia La Habana (IECHAV, 2005).
Boyeros (cont.)
Fca. Pintura Pedro Rodríguez
Bioterio Cubavet
Textilera Luis Gómez Wangüemert
Fca de toallas 1 de Enero
ISPETP
Aeropuerto José Martí
Inst. Des. Automotor
Combinado de Radio y Televisión
Inst. Tecnológico José Martí
Escuela de Becados Extranjeros
Laboratorio Cubavet
Instituto Tecnológico E. G. Delgado
Instituto Tecnológico Villena Revolución
Base de transporte Mulgoba
Base de ómnibus urbanos Stgo. de las Vegas.
Textilera El Vaquerito
Fca de Aluminio
Matadero de Aves Stgo de las Vegas
Hospital Rincón
Vaquerías
Jardin Botánico
Laboratorio de Labiofam
Granja Cunícula Juan Escutia
Convertidora de Papel Andrés Lujan
ro
Sanitario del SIDA
Fábrica de Fósforo
Provincia de La Habana
CENPALAB
Empresa de Flora y Fauna
Centro de Producción de Isótopos
Prefabricado
CENSA
Procesadora de Alimentos
ISCAH
Planta de Asfalto
Fca de Cerámica
Gran panel
Ind. Militar "Liberación"
Planta IMS
INCA