Capítulo XI. FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE
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Capítulo XI. FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) María Ana Tovar-Hernández y Beatriz Yáñez-Rivera Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 Ilustración: Modificada de Fitzhugh & Rouse, 1999. 215 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) 1. GENERALIDADES Información taxonómica Reino Animalia Phylum Annelida Lamarck, 1809 Clase Polychaeta Grube, 1850 Orden Sabellida Latreille, 1825 Familia Sabellidae Latreille, 1825 Nombre científico Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 Sinónimos: Ninguno. Nombres comunes Español: gusano plumero, flor de mar. Inglés: feather duster worm, sea flower. Determinación: NA. Colecciones de referencia Los Angeles County Museum of Natural History, Polychaeta Annelida Collection (LACM). Descripción de la especie (basada en la descripción original). Especie de cuerpo pequeño (1.5 mm de largo y 0.20 mm de ancho), esbelto y con la mitad posterior expandida ligeramente en forma de bolsa o saco (ilustración de portada). Corona branquial sin pigmentación o con los lóbulos branquiales, la región proximal de los radiolos y las pínulas más proximales de color pardo o rojo. Pared corporal con pigmentación rojiza en el collar, setígero 1 y a lo largo de los márgenes del surco fecal en el tórax. Cojinetes ventrales opacos. Setígero 8 blanco cuando está lleno de espermatozoides. Resto del cuerpo translúcido. Corona branquial de 0.5 mm de largo, con dos pares de radiolos. Radiolos con puntas filamentosas, tan largas como las pínulas. Cada radiolo tiene de 4–6 pares de pínulas, todas terminando a la misma distancia que los radiolos. Los cilios pinulares están dispuestos en una hilera frontal, en dos hileras latero-frontales y en una hilera frontal. El esqueleto branquial está presente en los lóbulos branquiales, en los radiolos y en las pínulas. Cada esqueleto radiolar tiene dos hileras longitudinales de células de la base radiolar hasta el tercer par proximal de pínulas, el resto del radiolo presenta una hilera simple de células. Los lóbulos branquiales están fusionados medio-dorsalmente. Labios dorsales erectos, aguzados, seis veces más largos que anchos. Labios ventrales ausentes. Márgenes ventrales de los lóbulos branquiales con salientes basales ventrales. Anillo peristomial posterior completamente separado medio-dorsalmente. Los lóbulos ventrales del collar triangulares tienen las puntas redondeadas, extendiéndose 216 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) ligeramente más allá del margen dorsal del collar. Margen ventral del collar con una ligera incisión. Tórax más largo que el abdomen. Tórax formado por ocho segmentos y abdomen con tres segmentos. Setígeros 1–4 tan largos como el segmento del collar. Setígero 5 dos veces más largo que los setígeros anteriores. Setígeros 6 y 7 mucho más largos que anchos, dos veces más largos que el setígero 5. Setígero 8 ligeramente más largo que el 7. Setígeros 9–11 más anchos que largos. Cojinetes glandulares ventrales poco desarrollados en los setígeros 2–5, 9–11. Tórax con 2–3 notosetas superiores por fascículo, alargadas con un limbo delgado. Notosetas inferiores más cortas que las setas superiores, limbos ligeramente más anchos en la base, 1 por fascículo. Neuropodios abdominales de los setígeros 9–11 con setas cortas, con limbo delgado, dos o tres por fascículo. Uncinos torácicos en setígeros 2–6 aciculares con diente principal y con un par de dientes largos laterales, seguidos por una serie de dientes pequeños, pecho desvanecido ligeramente, manubrio grueso, 3–4 uncinos por torus. Uncinos torácicos en setígeros 7–8 aviculares, sin diente principal, dientes distales del mismo tamaño, dispuestos a lo largo de una superficie plana y delgada, cada uncino con 22 hileras de dientes, cinco dientes por hileras, pecho bien desarrollado, manubrio de tamaño medio, 23 y 19 uncinos por torus en setígeros 7 y 8. Setas acompañantes en setígeros 26, uno por torus. Uncinos abdominales aciculares con diente principal y un par de dientes laterales grandes, seguidos por varias hileras irregulares de dientes pequeños. Pigidio ligeramente más largo que el setígero 11 con el margen posterior redondeado. Ano medio-ventral. Usos de la especie Ninguno. 2. DISTRIBUCIÓN 2.1 Distribución original La distribución original de Terebrasabella heterouncinata corresponde a Sudáfrica, Playa Seaforth, Simonstown (34° 12’ S, 18° 27’ E) (Fitzhugh & Rouse, 1999), Port Nolloth (29° 14’S, 16° 52’ E), Port Elizabeth (33° 58’ S, 25° 36’ E) (Ruck & Cook, 1998) (Figura 1). 2.1.2 Profundidad En Sudáfrica la especie se distribuye en la zona de intermarea y submareal, entre 1 y 2 m de profundidad (Fitzhugh & Rouse, 1999). 2.2 Distribución como especie invasora en México No existen registros oficiales de la introducción de T. heterouncinata en el país, aunque cabe esperar que su distribución se extienda a México porque hay informes del envío de abulón rojo Haliotis rufescens proveniente de California e infestado con T. heterouncinata a granjas de Ensenada, Baja California, México (Culver et al. 1997; Kuris & Culver, 1999). De acuerdo con la Carta Nacional Pesquera (DOF, 2006), las granjas de abulón rojo y azul (H. fulgens) en México son 217 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) intensivas y están limitadas a la costa occidental de la Península de Baja California (Figura 2). Figura 1. Distribución original de T. heterouncinata. 2.2.1 Localización geográfica de las localidades NA. 2.2.2 Profundidad NA. Figura 2. Distribución del cultivo de abulón rojo Haliotis rufescens y azul H. fulgens en México. 218 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) 2.3 Distribución como especie invasora en otros países Terebrasabella heterouncinata se registra como especie introducida en Cayucos, California, Estados Unidos de América (Oakes & Fields, 1996); Goleta y Bodega Bay, California, Estados Unidos de América (Fitzhugh & Rouse, 1999) y en Puerto Montt, Chile (Moreno et al. 2006) (Figura 3). Figura 3. Distribución de T. heterouncinata como especie invasora. 3. AMBIENTE 3.1 Clima Como especie nativa se distribuye en clima templado. La distribución como especie invasora es en clima templado (California, Estados Unidos y Puerto Montt, Chile). 3.2 Tipo de ambiente Terebrasabella heterouncinata es una especie que se distribuye en ambientes costeros. 3.2.1 Como especie nativa En Sudáfrica, T. heterouncinata es un comensal obligado que habita en galerías de conchas de moluscos marinos gasterópodos vivos de la zona intermareal: Haliotis midae, Burnupena papyracea, Burnupena spp., Turbo sarmaticus, T. cidaris, Patella miniata, P. longicosta, P. oculus, P. barbara, P. compressa, Argobuccinum pustulosum, Oxystele tigrina y O. sinensis (Fitzhugh & Rouse, 1999). 3.2.2 Como especie invasora Es un comensal obligado que habita en galerías de conchas del abulón rojo (H. rufescens)(Figura 4A–B) (Fitzhugh & Rouse, 1999). 219 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) Figura 4. Galerías de T. heterouncinata en las conchas del abulón rojo H. rufescens. A) Concha vista en rayos X, B) corte transversal de la concha. Modificada: Fitzhugh & Rouse, 1999. 3.3 Tipo de vegetación NA. 3.4 Hábitat La especie se distribuye en las costas de Sudáfrica como especie nativa (Fitzhugh & Rouse, 1999). Como especie invasora se encuentra en granjas de abulón rojo en California (Culver et al. 1997). 4. HISTORIA NATURAL DE LA ESPECIE 4.1 Abundancia o tamaño poblacional Terebrasabella heterouncinata es un poliqueto sabélido comensal del abulón Haliotis midae, cuyos individuos pueden alcanzar una intensidad media de 0.25 a 18 tubos/cm2 de concha en poblaciones de Sudáfrica (Ruck & Cook, 1998). 4.2 Condiciones óptimas para el crecimiento En Sudáfrica, T. heterouncinata crece en granjas de abulón con exceso de materia orgánica en suspensión, básicamente restos del alimento formulado AbfeedTM y restos de algas gigantes (Ecklonia maxima) (Gray, 2003), a una temperatura entre 12.5–16.5 °C (Simon et al. 2004, 2005b). En California, las tasas más altas de infestación se presentan a los 18 °C mientras que a 15 °C las infestaciones son ligeras o moderadas. 4.3 Forma y mecanismos de dispersión y propagación Terebrasabella heterouncinata es un comensal obligado, estratega K, que utiliza como vector las conchas de abulones H. midae y H. rufescens principalmente, dentro de su galería o habitáculo que se encuentra inmerso en la concha. La larva tiene capacidad de reptar para establecerse en un nuevo sitio dentro del hospedero e inclusive sobrevivir por algún tiempo en la columna de 220 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) agua para luego infestar nuevos hospederos (Culver et al. 1997; Ruck & Cook, 1998; Ruck, 2000). Los adultos son sedentarios, de talla pequeña, longevos, sin signos de envejecimiento, con una alta tasa de fecundidad independiente de la edad (hasta 3.5 veces mayor que la presente en abulones silvestres), iteróparos (reproducción semi-continua a lo largo de su vida) e incubación de embriones dentro de su tubo, lo que contribuye significativamente en su capacidad para infestar exitosamente los abulones cultivados (Simon et al. 2005a). 4.4 Conducta La especie presenta cuidado de larvas, mismas que protege e incuba dentro del tubo (Fitzhugh & Rouse, 1999). Periodo de actividad: Desconocido. 4.5 Reproducción Ciclo reproductivo La especie es hermafrodita simultánea. La espermiogénesis ocurre en el setígero 8 y la ovogénesis en los setígeros 9 y 10 (Fitzhugh & Rouse, 1999). Las espermátidas se desarrollan en grupos de ocho células en el celoma; los espermatozoides presentan un núcleo alargado (2.8 µ largo), un acrosoma pequeño y cónico (1.2 µ largo), tres mitocondrias y un flagelo de 83 µ de largo (Simon & Rouse, 2005). Los óvulos miden de 100–240 µ de diámetro (Gray, 2003). Terebrasabella heterouncinata es iterópara, se reproduce semi-continuamente; el adulto hermafrodita libera los gametos masculinos y femeninos al mismo tiempo dentro del tubo. Hay fecundación cruzada y autofecundación. En el caso de presentar fecundación cruzada, el esperma viaja a través del surco fecal hacia la parte anterior de la corona para después ser liberado en la columna de agua. El esperma es atrapado por otro individuo y dirigido hacia la espermateca para su almacenaje (ducto ciego en la parte ventral de la corona, cerca del área bucal) (Simon & Rouse, 2005). Los óvulos son fertilizados e incubados dentro del tubo (intratubular) (Figura 5A). Los huevos se desarrollan hasta larva dentro del tubo (Figura 5B). Cada tubo parental comúnmente presenta entre 1 y 3 embriones y 1 o 2 larvas en varios estadios de desarrollo (Fitzhugh & Rouse, 1999). Los embriones miden 240 µ de largo y 130 µ de ancho y se localizan generalmente en la parte proximal del tubo. El primer estadio larvario se caracteriza por presentar un ligero alargamiento en el eje antero-posterior y carecer de cilios, setas y sin segmentación aparente. El segundo estadio larvario se caracteriza por presentar cuatro segmentos diferenciables ventralmente pero aún carece de cilios y setas. El tercer estadio larvario se caracteriza por presentar cinco setígeros, notosetas torácicas, una prototroca delgada en el extremo anterior y una prominente neurotroca que se extiende de la prototroca hasta el pigidio. El cuarto estadio se caracteriza por ser más alargado y delgado, con uncinos neuropodiales desarrollándose y por presentar una clara diferenciación de los segmentos. El quinto estadio larvario se caracteriza por ser fusiforme, 650 µ de largo y 120 µ de ancho, cinco segmentos torácicos, prostomio redondeado y sin rudimentos branquiales (Fitzhugh 221 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) & Rouse, 1999). La larva en el quinto estadio repta dentro del tubo parental hasta salir de él y establecerse en otro sitio dentro del mismo hospedero (eventualmente se establece en un nuevo hospedero circundante) (Figura 5C). Una vez que la larva se establece, ésta secreta una cápsula mucosa y en 24 h el hospedero comienza a depositar una concha necrosa que cubre la cápsula mucosa formando así la nueva galería. A los dos días del establecimiento aparecen dos lóbulos dorsales en el prostomio de la larva y a los siete días del establecimiento se forma el juvenil a 18°C (Culver et al. 1997), diferenciado por la presencia de una corona branquial funcional (Figura 5D), un surco fecal parcialmente diferenciado, 6–7 setígeros, 260 µ de largo y una corona de 70 µ (Fitzhugh & Rouse, 1999). La primera reproducción de T. heterouncinata ocurre entre los tres y cuatro meses (Simon et al. 2002). Los adultos pueden vivir hasta 40 meses (Simon et al. 2005a). Figura 5. Ciclo reproductivo de T. heterouncinata. Ilustración modificada de Culver et al. 1997. Duración de la vida reproductiva Terebrasabella heterouncinata es una especie longeva, iterópara semi-continua, en la que la tasa de fecundidad se mantiene constante a lo largo de la vida del gusano, que puede ser mayor a cuatro años (Simon et al. 2005a). Edad de la primera reproducción La primera reproducción de T. heterouncinata ocurre entre los tres y cuatro meses de edad (Ruck & Cook, 1998; Finley et al. 2001; Simon et al. 2002). Etapas del ciclo Se reconocen las siguientes etapas: 1) larva con un ligero alargamiento en el eje antero-posterior, carece de cilios, setas y sin segmentación aparente; 2) larva con cuatro segmentos diferenciables en la parte ventral pero aún carece de cilios y setas; 3) larva con cinco setígeros, notosetas torácicas, una prototroca delgada en el extremo anterior y una neurotroca prominente 222 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) que se extiende de la prototroca hasta el pigidio; 4) larva más alargada y delgada, con uncinos neuropodiales en formación y con una diferenciación clara de los segmentos; 5) larva fusiforme de 650 µ de largo y 120 µ de ancho, cinco segmentos torácicos, prostomio redondeado y sin rudimentos branquiales; 6) juveniles con una corona branquial funcional (Figura 2D), surco fecal diferenciado, 6–7 setígeros, corona de 70 µ de largo y cuerpo de 260 µ de largo; 7) adultos con 8 segmentos torácicos y 3 abdominales, corona branquial con dos pares de radiolos, setígero 8 blanco (lleno de esperma) y ovarios en los segmentos 9 y 10 rosa brillante (Fitzhugh & Rouse, 1999). Reproducción asexual Desconocida. Reproducción sexual Terebrasabella heterouncinata es una especie hermafrodita simultánea, produce tanto gametos femeninos como masculinos al mismo tiempo, espermatozoides en el setígero 8 y ovocitos en los setígeros 9-10 (Fitzhugh & Rouse, 1999). La reproducción sexual se conforma de las siguientes etapas: a) Producción de gametos: las espermátidas en varios estadios de desarrollo están presentes en el celoma del segmento reproductivo macho. La espermiogenésis ocurre en clusters o paquetes de ocho espermátidas. Las espermátidas están conectadas con un citóforo pequeño (puente citoplasmático). Las espermátidas tardías están fusionadas al puente citoplasmático en toda su longitud. Los espermatozoides maduros sólo se encuentran en el ducto que corre alrededor del segmento macho que abre en el surco fecal (Simon & Rouse, 2005). La especie produce hasta 10 óvulos por evento reproductivo (Culver et al. 1997; Fitzhugh & Rouse, 1999; Simon et al. 2002; Gray, 2003). b) Liberación de gametos: los óvulos son liberados dentro del tubo del gusano. Por su parte, la morfología de los espermatozoides es propia de organismos que liberan los gametos masculinos dentro del tubo (liberación intratubular). c) Fecundación: la fecundación ocurre dentro del tubo (fecundación intratubular) y presenta autofecundación de manera natural. Los individuos presentan un órgano especializado en la captura de espermatozoides (espermateca) de la columna de agua para luego transportarlos hacia el interior del tubo, donde esperan los óvulos para ser fecundados (Simon & Rouse, 2005). d) Tipo larvario e incubación: presenta tres larvas por individuo que son incubadas dentro del tubo (Culver et al. 1997) o hasta 21 crías (óvulos y larvas) por evento (Simon et al. 2005a). e) Establecimiento: en el último estadio de desarrollo, la larva se desplaza libremente por el tubo parental por medio del movimiento de las bandas ciliadas hasta salir de él y establecerse en otro sitio dentro del mismo hospedero, y eventualmente, se establece en un nuevo hospedero circundante (Fitzhugh & Rouse, 1999). El asentamiento larvario en los 223 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) abulones cultivados en Sudáfrica no está influenciado por el tipo de alimento disponible en los estanques pero existen al menos dos señales en el hospedero que lo inducen. Las heces que el abulón excreta a través de los poros respiratorios, pueden ser una señal que induzca el establecimiento, ya que las larvas del sabélido se establecen con mayor frecuencia alrededor de los poros respiratorios del abulón que en otras regiones de la concha y en esta zona las heces representan una mayor abundancia de alimento (Gray & Kaiser, 2007). La otra señal factible es el modo de crecimiento de la concha y su composición, ya que las larvas del sabélidos se establecen en la capa nacarada de la concha aunque no se ha estudiado si las diferencias químicas o físicas entre la capa prismática pueden ser detectadas por los sabélidos (Gray & Kaiser, 2007). 4.6 Alimentación Terebrasabella heterouncinata es filtrador de materia en suspensión, tanto de partículas bióticas (fitoplancton y bacterias de vida libre) como abióticas. En las granjas de Sudáfrica, T. heterouncinata filtra las heces de abulón que son excretadas por los poros respiratorios y restos del alimento formulado (AbfeedTM) así como restos de las algas gigantes Ecklonia maxima (Chalmers, 2002). El alimento formulado tiene mayor contenido de proteína y energía que el alga, y el tamaño de las particulas es más adecuado para ser ingeridas por el sabélido (Simon et al. 2002). Además, el sabélido tiene capacidad para seleccionar o rechazar algunas partículas, ya que algunas partículas seleccionadas son depositadas en la entrada de la galería y cementadas con mucus para formar una extensión del tubo (Ruck, 2000). 4.7 Longevidad Los individuos de T. heterouncinata son longevos, pueden sobrevivir hasta 40 meses en las granjas de abulón y carecen de síntomas de envejecimiento, ya que la tasa de fecundidad se mantiene constante a lo largo de la vida del gusano (Simon et al. 2005a). 4.8 Interacciones ecológicas A) Asociaciones Terebrasabella heterouncinata es un comensal obligado poligénico, capaz de infestar diferentes especies de moluscos (abulones, caracoles y lapas). Destaca, entre ellas, la asociación con los abulones porque es una plaga que ha ocasionado pérdidas económicas significativas a la acuicultura. La concha del abulón consiste de dos capas calcáreas: una capa prismática que se localiza en la parte externa de la concha (que produce un crecimiento normal o lineal) y una capa nacarada en la capa interna. La larva de T. heterouncinata se establece en la capa nacarada y el abulón comienza a depositar una capa delgada de nacar sobre la cubierta mucosa de la larva para reparar la concha, lo que da por resultado la formación de un tubo con una apertura anterior que permite que el gusano extienda su corona branquial hacia la superficie con la cual se alimenta y respira. La presencia del gusano interrumpe el crecimiento lineal y provoca que el crecimiento de la concha sea vertical (Kuris & Culver, 1999). La intensidad de infestación deter224 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) mina el grado de afectación a la concha. Si los niveles de infestación son bajos (menores a 20 gusanos establecidos en un tiempo), el crecimiento lineal sólo es interrumpido brevemente y las conchas parecen normales. Si los niveles de infestación son de moderados a altos, entonces hay más reparaciones que hacer a la concha, retrasando el crecimiento lineal por más tiempo. Esto produce un crecimiento externo y la concha adquiere una forma de domo (Culver et al. 1997; Culver & Kuris, 2000). Bajo estas circunstancias, la concha infestada se torna débil y muy quebradiza. La formación de los poros respiratorios tambien se ve afectada en abulones con alta tasa de infestación ya que se bloquean debido a la presencia de los gusanos o al excesivo depósito de nacar (Oakes & Fields, 1996). B) Competencia El abulón también es susceptible a la presencia de especies de poliquetos espiónidos de los géneros Polydora y Boccardia que perforan sus conchas (Blake & Evan, 1972). En las granjas de Sudáfrica, los abulones también son infestados con varias especies de Polydora, que son mucho más grandes (entre 10–15 mm de longitud) que T. heterouncinata y pueden competir con ellos por espacio, aunque la densidad de las especies de Polydora es baja (de 1–4 individuos por bloque de concha) y no existe correlación entre la densidad de las especies de Polydora con los sabélidos (Simon et al. 2005b). C) Depredación No se conocen depredadores naturales de T. heterouncinata en su área de distribución nativa ni en las zonas invadidas (Kuris & Culver, 1999). 4.9 Estado en que se encuentran las poblaciones en México Desconocido. 5. ANTECEDENTES DE LA INTRODUCCIÓN O INVASIÓN 5.1 Historia de la introducción o invasión A mediados de la década de los ochentas la industria de la acuicultura en California (Estados Unidos) comenzó la importación de abulón Haliotis midae proveniente de Sudáfrica para su cultivo. A inicios de los 90’s se detectó una plaga que ocasionaba una deformación de los poros respiratorios, producía conchas quebradizas y ocasionaba un crecimiento del abulón rojo H. rufescens muy lento o inclusive, su muerte antes de alcanzar la talla comercial (Culver et al. 1997). El causante fue un poliqueto sabélido cuyo género y especie eran desconocidos para la ciencia. Posteriormente, la especie fue descrita como Terebrasabella heterouncinata (Fitzhugh & Rouse, 1994) y se corroboró que fue introducida inadvertidamente a California en la importación de abulón H. midae proveniente de Sudáfrica (Kuris & Culver, 1999). En ese tiempo las granjas de abulón de California dependían de un número reducido de productores de larva, lo que ocasio225 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) nó que la especie se dispersara rápidamente a todas las granjas de California en 1995 (Moore et al. 2007). Dentro de las granjas cohabitan otras especies de moluscos, mismas que T. heterouncinata también logró infestar: Tegula spp., y Lottia spp. (Culver & Kuris, 2000). Fuera de las granjas, T. heterouncinata viajó como larva en el agua de descarga de las granjas y logró establecerse en la zona intermareal, donde la infestación se limitó al área inmediata de descarga (<100 m de línea de costa), pero como la infestación fue detectada en una etapa temprana, la erradicación comenzó a las pocas semanas de su detección (Culver & Kuris, 2000). Fuera de la zona de granjas, la especie se ha detectado en acuarios públicos e instalaciones educativas que adquirieron animales infestados (Moore et al. 2007). Fuera del territorio estadounidense, se tienen informes en los que se registró el envió de abulón rojo H. rufescens proveniente de California e infestado con T. heterouncinata a granjas de Ensenada, Baja California, México, y Puerto Montt, Chile (Culver et al. 1997; Kuris & Culver, 1999). En México no existen registros oficiales de la presencia de T. heterouncinata pero en Chile la plaga se registró en 2006 (Moreno et al. 2006). 5.2 Motivos o causas de la introducción Terebrasabella heterouncinata fue introducida accidentalmente como endobionte de abulón H. midae a granjas de California (Estados Unidos), que fue importado desde África a mediados de la década de los ochenta (Kuris & Culver, 1999). 5.3 Mecanismos de invasión Terebrasabella heterouncinata es una especie comensal obligada de moluscos gasterópodos, cuya larva emerge de una cámara de incubación en el tubo del adulto y por medio de movimientos reptantes, puede establecerse en la misma concha del abulón o inclusive migrar a otros abulones o gasterópodos aledaños, por lo que la transmisión no necesariamente requiere contacto directo entre animales infestados con no infectados (Kuris & Culver, 1999). La larva también puede dispersarse si es removida del tubo parental. Esto ocurre en sistemas que usan aireación o cuando el flujo de agua continuo se incrementa, porque suspende las larvas en la columna de agua. La larva, al asentarse, secreta un tubo mucoso que el abulón cubre con material de la concha, resultando un tubo con una base sellada y una apertura anterior hacia la superficie de la concha. El tiempo de generación es corto y el crecimiento de la población es rápido. Carece de depredadores y presenta baja competencia intra e inter-específica y tiene una alta capacidad para infestar otros hospederos disponibles. La densidad en el hospedero es muy alta en zonas con altos niveles de oxígeno y abundante materia particulada, como lo son las granjas, lo que en estos sitios le permite alcanzar altas tasas de infestación. 5.4 Rutas de introducción y dispersión de la especie Terebrasabella heterouncinata fue trasladado como fauna endobionte de conchas de abulón H. midae importado desde Sudáfrica hacia California. En California logró infestar al abulón rojo H. rufescens y este después fue trasladado inadvertidamente en lotes de abulón importado a granjas de Chile y México (sin confirmar). 226 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) 5.5 Tolerancia al medio ambiente La especie presenta cierta tolerancia a los choques osmóticos: mientras que las larvas mueren en segundos bajo una exposición directa en agua dulce, los adultos en sus habitáculos tardan hasta dos horas en morir pero las larvas que se encuentran en las cámaras de incubación permanecen viables (Culver et al. 1997). Otro estudio demostró que tanto los adultos como las larvas contenidas en las cámaras de incubación de fragmentos de conchas que son removidos de los estanques de cultivo permanecen vivos hasta 8 horas en agua dulce (Moore et al. 2007). Los sabélidos son capaces de infestar gasterópodos susceptibles a salinidades tan bajas como 20 ups pero a 17 ups la larva deja de reptar o inclusive muere (Culver et al. 1997). La temperatura puede ser letal o subletal para algún estadio particular del sabélido (adulto, juvenil, larva o huevos) pero, dependiendo de la especie de abulón, ésta también puede ser letal o sub-letal para el abulón en granjas de Sufáfrica: así, mientras que el abulón verde H. fulgens es tolerante a temperaturas de 28 °C durante 48 h, los sabélidos adultos mueren por encima de los 29 °C por un tiempo de exposición entre 24 y 48 h (Leighton, 1998). Por su parte, el abulón rosa, H. corrugata, es tolerante a temperaturas entre 28-30 °C y todos los estadios del gusano mueren a 28°C durante un tiempo de exposición de 24 h (Leighton, 1998), aunque este intervalo de temperatura está por debajo del límite fisiológico termal para H. fulgens y para H. corrugata (pero es un intervalo intolerable para H. midae). Temperaturas entre 11 y 19 °C son ideales para H. midae pero temperaturas por debajo o per encima de ese intervalo estresan al abulón y su tasa de crecimiento decrece (Ruck, 2000). 5.6 Antecedentes de la invasión en otros países En Chile, T. heterouncinata ha sido registrada únicamente en granjas de cultivo de abulón (Moreno et al. 2006). 6. IMPACTOS 6.1 Efectos sobre la flora y fauna nativa Experimentos de laboratorio demuestran que varias especies de gasterópodos nativos de la zona intermareal son susceptibles a ser infestados por T. hererouncinata: las lapas Lottia digitalis, L. gigantea, L. limatula, L. pelta, L. strigatella y Macclintockia scabra; la fisurela Fissurella volcano; los abulones Haliotis corrugata, H. cracheroddi, H. fulgens y H. rufescens; los tróquidos Calliostoma annulatum, C. canaliculatum, C. ligatum, Norrisia norrisi, Tegula brunnea, T. montereyi y T. pulligo; las crepídulas Crepidula adunca y C. nummaria (Kuris & Culver, 1999). El sabélido también es capaz de infestar al turbínido Tegula funebralis de vida silvestre (Culver & Kuris, 2000; Moore et al. 2007). 6.2 Impacto ecológico a nivel ecosistema Desconocido. 227 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) 6.3 Impacto económico Industria acuícola No se tienen cifras, pero el daño ocasionado por las infestaciones de T. heterouncinata en California fue suficiente para que varias granjas quedaran en bancarrota (Cohen, 2002). 6.4 Impacto sobre la salud ocasionado por la presencia de la especie invasora Desconocido. 6.5 Prevención y detección temprana Sector acuícola En el caso de México, es necesario canalizar la información de la especie invasora a los Consejos Estatales de Sanidad Acuícola, quienes a su vez difundirán la información entre los productores y cooperativistas de las granjas de abulón del país con el propósito de informar y capacitar al personal para la detección de la especie invasora. Red internacional de especies invasoras El sector académico, a través del investigador especialista en el grupo, deberá informar al Grupo de Especialistas en Especies Invasoras (ISSG por sus siglas en inglés) sobre nuevas apariciones con el propósito de integrar la información en la Base de Datos Global de Especies Invasoras (GISD por sus siglas en inglés). Acuarios, instituciones educativas y laboratorios de investigación El abulón cultivado no sólo se vende en restaurantes, mercados de productos vivos y distribuidores de productos marinos, sino también a acuarios, instituciones educativas y laboratorios de investigación, por lo que es necesario canalizar también la información en estos sectores con el propósito de alertar sobre la posible introducción de la especie invasora. Detección temprana En los cultivos de abulón es común que las conchas sean examinadas periódicamente. Aunque los tubos de T. heterouncinata son visibles a simple vista en la concha del abulón, se recomienda corroborar la identificación del sabélido bajo el microscopio, ya que otros poliquetos espiónidos también pueden infestar la concha del abulón y su identificación podría confundirse. A continuación se enlistan algunas recomendaciones de acuerdo a Culver et al. (1997): a) Las larvas de T. heterouncinata se establecen hacia ambos lados de los labios internos de la concha, por lo que las infestaciones son fácilmente reconocibles si se voltean las conchas y se revisa el margen interno. En caso de estar infestadas, los tubos se ven como marcas blancas de 5 mm de largo, perpendiculares al margen de la concha. Si se desliza un dedo por la superficie interna de la concha se pueden sentir las galerías. b) Si se sumerge la concha en agua marina y se observa bajo la lupa o microscopio, se verán coronas branquiales expuestas fuera de las galerías si el abulón está infestado pero si el 228 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) gusano se retrae dentro de la galería, únicamente se verán las aperturas de los tubos. c) Otro método útil para la detección de la plaga es la fragmentación de la concha con martillo y cincel para buscar tubos, huevos, larvas y adultos de T. heterouncinata entre los restos. d) Si las conchas fueron fijadas en formol éstas se pueden disolver en ácido nítrico para remover el carbonato de calcio sin dañar la matriz proteínica. En caso de estar infestada, los sabélidos contenidos en ella se podrán ver sin que el ácido los destruya. Una vez confirmada la detección de T. heterouncinata, se recomendará dar aviso de las nuevas apariciones, preferentemente documentadas con fotografía digital y/o toma de muestras para su envío al sector académico local quienes, a su vez, informarán al Consejo Estatal de Sanidad Acuícola, a la delegación de la SEMARNAT en el estado involucrado, así como a la CONABIO. 6.6 Manejo y control La Ley de Pesca (DOF, 1992) y su reglamento (reformada por decreto el 8 enero 2001), la NOM– 010–PESC–1993 (DOF, 1994a) y la NOM–011–PESC–1993 (DOF, 1994b) plantean los lineamientos que regulan la actividad acuícola de las especies con potencial de cultivo, en este caso del abulón. La Carta Nacional Pesquera (DOF, 2006) recomienda el fomento y la promoción del cultivo intensivo de abulón en tanques para acelerar la recuperación de las poblaciones naturales. Para reducir el impacto ocasionado por la plaga de T. heterouncinata en el cultivo de abulón, se deben tomar las siguientes medidas de sanidad acuícola: limpieza de los tanques (materia orgánica particulada y alimento no aprovechado por el abulón) para reducir la productividad del sabélido (Clayden, 2000 en Simon et al. 2004); remoción de fragmentos del abulón infestados, que suelen ser quebradizos y al desprenderse caen al fondo de los estanques o de los barriles e inclusive en los conductos, por lo que es necesaria su remoción del sistema; en la reducción de la densidad del stock del abulón que permite un menor contacto físico entre individuos para reducir la tasa de transmisión y en utilizar charolas suspendidas los tanques para limitar la dispersión de los sabélidos dentro de un solo tanque (Ruck, 2000). También se ha utilizado una ultrasonda en las cavidades de los abulones contaminados para reducir las poblaciones de T. heterouncinata (Loubser & Dormehl, 2000). Con un tratamiento entre 1 y 10 minutos con la ultrasonda basta para matar todos los huevos y juveniles del sabélido y dañando las coronas branquiales de una alta proporción de adultos. Britz et al. (2005) sugirieron que la ubicación de la espermateca de T. heterouncinata la hace vulnerable al tratamiento con la ultrasonda. La espermateca mide tan solo 100 µ de largo y puede estar ubicada en el tejido que es destruido por la ultrasonda, de tal forma que si la espermateca es destruida, el gusano no podría fertilizar los óvulos hasta que se forme una nueva espermateca y se recolecte más esperma. Henderson (2006) también mostró la eficacia de la ultrasonda para reducir el índice reproductivo de T. heterouncinata a más del 50% sesenta días después de la aplicación del tratamiento, y destruyendo completamente las coronas branquiales, ocasionando una in229 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) habilidad temporal para alimentarse, ya que los gusanos tienen una alta capacidad de regeneración; sin embargo, una vez que se recuperan vuelven a ser fecundos. 6.7 Erradicación El impacto económico ocasionado a la industria del cultivo de abulón ocasionó que se hicieran diversos estudios para encontrar un método efectivo para erradicar la especie, incluyendo el uso de calor, pesticidas microencapsulados, control biológico, agentes químicos y métodos físicos, pero ninguno de ellos ha mostrado ser 100% efectivo: Tolerancia térmica El estudio de Leighton (1998) demuestra que la temperatura puede ser letal o subletal para algún estadio particular del sabélido (adulto, juvenil, larva o huevos) pero también puede ser letal o sub-letal para la especie cultivada de Sudáfrica. Así, mientras que el abulón verde H. fulgens es tolerante a temperaturas de 28 °C durante 48 h, los sabélidos adultos mueren por encima de los 29 °C por un tiempo de exposición entre 24 y 48 h (Leighton, 1998). Por su parte, el abulón rosa, H. corrugata, es tolerante a temperaturas entre 28 y 30 °C y todos los estadios del gusano mueren a 28 °C durante un tiempo de exposición de 24 h (Leighton, 1998), aunque este intervalo de temperatura está por debajo del límite fisiológico termal para H. fulgens y para H. corrugata (pero es un intervalo intolerable para H. midae). Temperaturas entre 11–19 °C son ideales para H. midae pero temperaturas por debajo o por encima de ese rango estresan al abulón y su tasa de crecimiento decrece (Ruck, 2000). Pesticidas microencapsulados Ruck (2000) utilizó tres métodos para microencapsular toxinas que podrían ser tomadas por los sabélidos: liposomas, aceite en gelatina y emulsiones de aceite. Los dos últimos tratamientos fueron consumidos por el sabélido pero éste carece de enzimas para digerir esos productos mientras que los liposomas fueron digeridos parcialmente por unos cuantos individuos. Shields et al. (1998) intentaron con sulfato de cobre encapsulado pero tampoco fue letal para los sabélidos. Control biológico Kuris & Culver (1999) recolectaron un número de depredadores potenciales del sabélido invasor incluyendo seis especies de peces nativas del Pacífico oriental (Hypsoblennius gilberti, Clinocottus analis, Girella nigricans, Citharichthys stigmaeus, Cymatogaster aggregata, Micrometrus minimus), una jaiba (Herbstia parvifrons), dos cangrejos ermitaños (Pagurus samuelis, Pagurus hirsutiusculus), tres camarones (Lysmata californica, Heptacarpus paludicola, Pandalus gurneyi), un isópodo (Cirolana harfordi), dos gusanos planos (Notocomplana acticola, Stylochus tripartitus) y una estrella de mar (Patiria miniata). Los sabélidos estuvieron expuestos a esos depredadores pero ninguno causó mortalidad (Kuris & Culver, 1999). 230 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) Agentes químicos El sabélido T. heterouncinata puede contraerse dentro de su galería cuando se siente amenazado. Este comportamiento lo hace resistente a los cambios en el ambiente, como los cambios de salinidad, deshidratación, anoxia o adición de vermicidas (Ruck, 2000). Trevelyan et al. (citado en Ruck, 2000) probaron diferentes agentes químicos pero no encontraron alguno que fuerta letal para el gusano sin afectar al abulón, ya que el abulón es más sensible que el sabélido, por lo que este método de erradicación tampoco fue efectivo. Métodos físicos Trevelyan et al. (1994) usaron plastilinas de bajo punto de fusión para cubrir la apertura de los tubos de los sabélidos. La superficie dorsal de la concha del abulón fue desinfectada porque asfixió los tubos y fue letal para todos los estadios de T. heterouncinata; sin embargo, es un método muy laborioso que ocasionó una alta mortalidad del abulón y, además, una vez que el abulón comienza nuevamente a crecer, éste es re-infestado por nuevos sabélidos (Ruck, 2000). Culver & Kuris (2000) detectaron una población establecida de T. heterouncinata en la zona de Cayucos, California, Estados Unidos en 1996. Para mitigar el impacto de esta plaga en el sitio y para prevenir y disminuir la dispersión geográfica de la especie, los autores propusieron un programa de erradicación basado en la teoría epidemiológica del umbral de transmisión, que consiste en la remoción del hospedero nativo dominante así como de la fuente de contaminación. Para ello, removieron 1.6 millones de individuos de caracol Tegula funebralis, colocaron un filtro en la granja para evitar la liberación de material infestado, retiraron todos los restos de conchas de abulón asociados a la granja y todos los animales de la zona de intermarea cercana a la zona de descarga de la granja también fueron removidos. En los siguientes dos años hicieron monitoreo y el programa de erradicación fue exitoso al no detectar parásitos en el habitat natural. Los costos ambientales fueron aparentemente mínimos, ya que el caracol turbínido recolonizó exitosamente el sitio (Culver & Kuris, 2000). Diversos factores han contribuído al éxito de este programa de erradicación estadounidense, entre los que destacan las características biológicas de la especie (principalmente la limitada habilidad de dispersión de la larva, la dependencia del gusano a vivir en la concha del gasterópodo) y la colaboración coordinada entre el sector privado, público, gubernamental y la comunidad científica, que han trabajado en conjunto para encontrar soluciones al problema a través del “Sabellid Erradication Programe” para eliminar la plaga del estado (Culver & Kuris, 2000). Experiencias similares deben tomarse en cuenta en México. 6.8 Análisis de riesgo Etapa 1. ¿Califica la especie para ser evaluada? Sí. Justificación: la especie T. hetereouncinata no es nativa en la costa del Pacífico mexicano y no está establecida en el país pero es capaz de expandirse rápidamente debido a sus características biológicas: es hermafrodita simultánea capaz de autofecundarse, es una especie longeva con reproducción semi231 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) continua, no presenta signos de envejecimiento, tiene una alta tasa de fecundidad independiente de la edad, incuba sus embriones dentro del tubo, el crecimiento de la población es rápido (Culver et al. 1997, Fitzhugh & Rouse, 1999, Simon et al. 2002, Gray, 2003, Simon et al. 2005a), carece de depredadores (Culver et al. 1997), es un comensal obligado poligénico capaz de infestar hospederos nativos disponibles (Kuris & Culver, 1999), tiene baja competencia intra e interespecífica (Simon et al. 2005b), es tolerante a cambios de temperatura (Leighton, 1998) y crece en zonas con altos niveles de oxígeno y abundante materia particulada, como lo son las granjas (Chalmers, 2002). Análisis de incertidumbre: muy cierto. Etapa 2. ¿Cuál es la probabilidad de que la especie se establezca y se expanda? Puntuación: 100. Justificación: la especie se estableció en ambientes similares a los encontrados en su área natural de distribución (granjas de abulón y zona intermareal). Los registros de la especie T. heterouncinata fuera del área de distribución natural (Sudáfrica) se limitan a California, Estados Unidos (Culver et al. 1997) y a Chile (Moreno et al. 2006). No existen registros oficiales de la introducción de T. heterouncinata en el país, aunque cabe esperar que su distribución se extienda a México porque hay informes en los que se registró el envio de abulón rojo Haliotis rufescens proveniente de California e infestado con T. heterouncinata a granjas de Ensenada, Baja California, México (Culver et al. 1997; Kuris & Culver, 1999). Las granjas de abulón rojo y azul (H. fulgens) en México son intensivas y están limitadas a la costa occidental de la Península de Baja California: Ensenada, Eréndira e Isla Cedros en Baja California Norte y Punta Eugenia, La Bocana, Bahía Tortugas y Natividad en Baja California Sur. Además, la costa occidental de Baja California presenta una variedad de hospederos susceptibles en la zona intermareal y submareal, brindando diversos medios para el establecimiento del sabélido. Análisis de incertidumbre: muy cierto. Etapa 3. ¿Cuáles son las consecuencias negativas si se establece la especie (demostradas y percibidas)? y ¿Cumple con la definición de especie invasora? Puntuación: 100, por lo tanto la especie T. heterouncinata es considerada como invasora potencial. Justificación: no existen registros de que T. heterouncinata haya causado algún impacto ambiental; sin embargo, ha logrado infestar varias especies de gasterópodos nativos de la zona intermareal en California, Estados Unidos (Kuris & Culver, 1999; Culver & Kuris, 2000; Moore et al. 2007) y el daño ocasionado por las infestaciones de T. heterouncinata fue suficiente para que varias granjas de abulón de California, Estados Unidos, quedarán en bancarrota (Cohen, 2002). Análisis de incertidumbre: muy cierto. 232 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) Etapa 4. ¿Cuáles son los beneficios de la introducción (demostradas e intangibles)? Puntuación: -60. Justificación: no existe ningún uso de la especie T. heterouncinata (Culver et al. 2007). Análisis de incertidumbre: muy cierto. Etapa 5. Combinación de puntuaciones de las etapas 2 a la 4. Etapa 2 Etapa 3 Etapa 4 Potencial de Impacto Impacto establecimiento negativo benéfico 100 100 -60 Puntuación total Clasificación 140 33 Etapa 6. Combinación de puntuaciones de las etapas 2 a la 4. La especie presentó una puntuación total de 140 con una clasificación de 33, que es el límite superior para considerar la prohibición de acceso de la especie así como la entrada restringida (rechazada). Sin embargo, debido a las características propias de la especie, su “rechazo” es operativamente inviable porque la identificación de la especie requiere ser corroborada por un especialista y no existe ningún interés particular en favorecer su introducción. Por este motivo, resulta imprescindible establecer un programa de detección en todas las granjas de abulón del país. 7. AGRADECIMIENTOS Esta investigación recibió apoyo de la CONABIO para ejecutar el proyecto GN002 “Poliquetos invasores (Annelida: Polychaeta) del Puerto de Mazatlán, Sinaloa”. La DGAPA-UNAM proporcionó una beca posdoctoral a María Ana Tovar-Hernández en el periodo 2008-2010 para realizar una estancia de investigación en el Laboratorio de Invertebrados Bentónicos del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán de la que se deriva este estudio. Agradecemos a la Dra. Nuria Méndez Ubach las facilidades concedidas para la realización de las etapas de esta investigación; y a la Biól. Maribel Castillo Cruz (Dirección de Evaluación de Proyectos de la CONABIO), por atender con prontitud las dudas y las peticiones del proyecto GN002. Se agradece al Ing. Carlos Urías Espinoza (Presidente del CESASIN) y al M. en C. Julio Cabanillas (Coordinador de Proyectos y Programas del CESASIN) el apoyo logístico brindado para visitar las granjas de la zona norte y centro del estado de Sinaloa. Un reconocimiento especial 233 FICHA TÉCNICA Y ANÁLISIS DE RIESGO DE Terebrasabella heterouncinata Fitzhugh & Rouse, 1999 (Polychaeta: Sabellidae) merecen los inspectores de sanidad acuícola, quienes nos acompañaron en los recorridos por las granjas y nos proporcionaron información valiosa: MVZ. Ángel Corral Gastélum (sector Ahome), Biól. Eduardo Espinosa (sector Guasave norte), Biól. Jesús Ramón Zúñiga (sector Guasave sur), Biól. David Sánchez Gutiérrez (sector Angostura), Biól. Silvia Montes (sector Navolato) y Biól. Alejo Gálvez (sector El Dorado). 8. BIBLIOGRAFÍA Blake, J. A. & Evan, J. W. 1972. Polydora and related genera as borer in mollusk shells and other calcareous substrates. Veliger. 15(3): 235–249. Britz, P., Chalmers, R., Gray, M., Henderson, R., Kaiser, H., Simon, C. & Winter, M. 2005. Final research report. Investigations into the biology of Terebrasabella heterouncinata, a problematic Polychaete sabellid living on Haliotis midae. 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