Fitorremediación como una alternativa para el tratamiento

Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
1
FITORREMEDIACIÓN COMO UNA ALTERNATIVA PARA EL TRATAMIENTO DE
SUELOS CONTAMINADOS
Muñoz Castellanos LN, Nevárez Moorillón GV, Ballinas Casarrubias ML y Peralta Pérez MR*
Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Autónoma de Chihuahua. Circuito No. 1, Nuevo Campus Universitario; Chihuahua,
Chih., México. C.P. 31125, Apartado Postal 669 y 1542-C
Autor de correspondencia: * [email protected]
La contaminación en suelos es un problema que se ha incrementado con el paso del tiempo, actualmente
se pueden encontrar contaminantes tanto de tipo orgánico como inorgánico. Las mezclas que se presentan
en ellos, aunado a la complejidad de la matriz de un suelo, provoca que los tratamientos físico-químicos
convencionales resulten muy caros y poco convenientes para aplicarse a terrenos extensos. Por tal motivo,
la aplicación de plantas y los microorganismos asociados a su rizósfera ha surgido como alternativa
interesante y más económica. Las plantas presentan diversas estrategias para limpiar un suelo que
dependerán del tipo de contaminante presente en el lugar; de este modo se identifican cinco procesos:
fitoextracción, fitoestabilización, fitodegradación, fitovolatilización y rizodegradación. En este último, la
planta y los microorganismos asociados a la rizósfera llevan a cabo el proceso de degradación
estableciendo complejas interacciones que aparentemente están mediadas por los exudados que liberan las
raíces de las plantas. Aún existe poco conocimiento respecto a los mecanismos que intervienen en la
producción de dichos exudados, así como de los mecanismos enzimáticos involucrados. En la medida en
que este conocimiento aumente, será posible la exitosa aplicación de la fitorremediación a sitios
contaminados.
Palabras clave: fitorremediación, rizósfera, exudados
The Soil pollution is a serious environmental problem that has increased over time; contaminants present
nowadays can be organic and inorganic molecules. The conventional physical-chemical soil
decontamination treatments are very expensive and inconvenient to apply to large areas, because soils are
usually contaminated with mixtures of pollutants and the soil matrix is very complex. Therefore the
application of plants and their associated rhizosphere microorganisms has emerged as an interesting and
cheaper alternative. Plants have different strategies to clean a soil, and the plant response that will depend
on the type of contaminant present on the site. There are five different processes: phytoextraction,
phytostabilization, phytodegradation, phytovolatilization and rhizodegradation. In rhizodegradation, the
plant and rhizosphere microorganisms establish a complex interaction for degradation of contaminants.
That appears to be mediated by exudates released by plant roots. There is still a lack of knowledge on the
mechanisms involved in the production of exudates and enzyme mechanisms involved. The increase in
this knowledge will make possible the successful application of phytoremediation to contaminated sites.
Index words: phytoremediation, rhizosphere, exudates
Recibido: Abril 25 de 2010. Aceptado: Julio 1 de 2010
INTRODUCCIÓN
El suelo es un recurso natural importante,
destaca su papel como medio filtrante durante la
©Red CIB
recarga del manto acuífero y constituye el
escenario donde ocurren los ciclos biogeoquímicos, hidrológicos y las redes tróficas; es el
espacio donde se realizan las actividades
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
agrícolas y ganaderas además de constituir el
soporte para el crecimiento de la vegetación28. Es
un sistema muy complejo en donde influyen las
condiciones ambientales e interactúan factores
físicos, químicos y biológicos3 para determinar
el hábitat de una gran variedad de organismos,
que incluye desde pequeños protozoarios hasta
especies de plantas superiores.
El crecimiento de la población humana y sus
actividades han provocado un aumento
dramático en la liberación de químicos de origen
antropogénico a los suelos. Los compuestos
contaminantes liberados pueden ser orgánicos
como el tricoloroetileno (TCE), herbicidas como
la atrazina, explosivos como el trinitrotolueno
(TNT), metil-terbutil-eter (MTBE), BPC e
hidrocarburos del petróleo como aceites,
gasolina, benceno, tolueno e hidrocarburos
aromáticos
policíclicos
(HAP)26.
Los
contaminantes también pueden ser compuestos
inorgánicos, estos son elementos naturales en la
corteza terrestre liberados al ambiente por
actividades humanas como la minería, industria,
agricultura y actividades militares.
Tradicionalmente se usan métodos fisicoquímicos como primera opción para limpiar
suelos fuertemente contaminados, estas opciones
son caras y generalmente poco adecuadas para
grandes extensiones de terreno en donde los
contaminantes se encuentran en concentraciones
relativamente bajas y dispersos superficialmente8. Una alternativa es la fitorremediación
que se define como el uso de plantas y los
microorganismos asociados a su rizósfera para
remediar matrices contaminadas (suelos,
residuos, sedimentos, agua y aire) mediante la
extracción, transformación, degradación y/o
estabilización de contaminantes orgánicos e
inorgánicos22,23. La fitorremediación es una
manera efectiva y hasta 10 veces más económica
que otros métodos físicos o químicos para la
remoción de contaminantes peligrosos de un
suelo29, además de que constituye una de las
pocas opciones para el tratamiento de sitios
contaminados con metales pesados. El objetivo
de este trabajo es revisar los principales
mecanismos involucrados en la fitorremediación
de compuestos orgánicos e inorgánicos.
©Red CIB
2
Las plantas y su rizósfera
Las plantas pueden ser tolerantes o resistentes
a la presencia de contaminantes. La tolerancia se
refiere a la capacidad de hacer frente a un
compuesto tóxico por medio de las propiedades
intrínsecas de la propia planta, mientras que la
resistencia consiste en la capacidad para
sobrevivir a la presencia de los contaminantes
tóxicos a través de mecanismos de
detoxificación producidos en respuesta directa al
contaminante.
Dado que la fitorremediación es una técnica
basada no sólo en el aprovechamiento de la
capacidad de ciertas plantas sino también de los
microorganismos asociados a sus raíces para
acumular y/o estabilizar este tipo de
contaminantes4, es fundamental el estudio de la
rizósfera que se refiere a la región del suelo que
se extiende 1-3 mm alrededor de las raíces y se
encuentra bajo la influencia física y fisiológica
de la raíz de las plantas3,10,14,19. En la Figura 1
puede observarse una fotografía de la raíz y
muestra la zona de la rizósfera.
Figura 1. Vista microscópica de la raíz de una planta
y la zona que conforma la rizósfera7.
En la rizósfera la actividad microbiana se
incrementa considerablemente; hay una gran
variedad de estudios referentes a esta zona y al
respecto algunos autores13 señalan que tan sólo
en un gramo (peso seco) de suelo rizosférico se
puede presentar un conteo aproximado de 108
bacterias, 106 actinomicetos y 105 hongos. La
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
presencia de tan elevado conteo microbiano se
ha atribuido a la diversidad de moléculas
presentes en los exudados que las plantas liberan
hacia la rizósfera, los compuestos químicos de
dichos exudados puede detener a un organismo o
atraer a otro2.
Algunas de las más complejas interacciones
químicas, físicas y biológicas que experimentan
las plantas en la tierra ocurren entre las raíces y
su rizósfera2. Esta zona representa una frontera
dinámica entre las raíces y microbios patógenos
y benéficos, invertebrados y sistemas de raíces
competidoras. Las mismas señales químicas
pueden provocar respuestas distintas a partir de
diferentes receptores. Sin embargo y a pesar de
su importancia, los mecanismos usados por las
raíces para interpretar las innumerables señales
de otras raíces, microbios del suelo e
invertebrados en la rizósfera es desconocido. Los
exudados de las raíces se dividen en dos clases
de compuestos:
1) Compuestos de bajo peso molecular
(aminoácidos, ácidos orgánicos, azúcares,
compuesto fenólicos, entre otros).
2) Compuestos de elevado peso molecular
(proteínas y mucílago), que frecuentemente
constituyen una gran proporción en masa de
los exudados.
Tabla 1. Algunos azúcares presentes en exudados de
plantas.
ESPECIE
AZÚCARES
Sorghum bicolor
(L.) Moench
Fructosa, glucosa,
galactosa,maltosa
Maclura pomifera
Glucosa xilosa, maltosa
Lolium perenne
Manosa, arabinosa,
glucosa,
Se ha determinado que las plantas pueden
exudar el 35% de los compuestos de carbono
fotosintetizados, lo que representa claramente un
elevado costo de carbono para la planta17; la
Tabla 1 enumera algunos de los azúcares más
importantes que frecuentemente forman parte de
los exudados de las plantas. Los compuestos
fotosintetizados secretados como exudados de
©Red CIB
3
las raíces varían de acuerdo al tipo de suelo, la
edad y estado fisiológico de la planta así como
de la disponibilidad de nutrientes; sin embargo,
las funciones de muchos de ellos no han sido
determinadas.
Las raíces de las plantas también liberan
oxígeno, que proporciona las condiciones de
óxido-reducción adecuadas para la proliferación
y sobrevivencia de diversos microorganismos18.
Se asume que muchos microorganismos son
atraídos por los exudados de las raíces de las
plantas a través del ambiente rico en carbono que
éstas proporcionan, las raíces inician un
“diálogo”
con
los
microorganismos
proporcionando señales de reconocimiento con
lo cual inicia la colonización. Las interacciones
microorganismo-planta mediadas por exudados
pueden ser tanto positivas como negativas;
dentro de las positivas tenemos:
1) Fijación de nitrógeno.
2) Incremento de la tolerancia al estrés biótico
y abiótico.
3) Proporcionan ventajas directas e indirectas a
las rizobacterias que promueven el
crecimiento de las plantas.
4) Algunas bacterias pueden encontrarse en
biopelículas o producir antibióticos
operando como controles de patógenos, o
degradando los compuestos producidos por
microorganismos o plantas en los suelos
con efectos alelopáticos o autotóxicos.
Entre los efectos negativos puede mencionarse
que algunas bacterias de la rizósfera afectan la
salud y sobrevivencia de las plantas por la
infección de patógenos o parásitos. Las señales
químicas secretadas por plantas y microbios
determina si la interacción entre ellos es benéfica
o perjudicial, pero la colonización de las raíces
es importante como un primer paso tanto para la
infección de patógenos del suelo como para
establecer
asociaciones
benéficas
con
microorganismos.
Algunos autores25 mencionan que es
importante estudiar las bases de las interacciones
de las plantas y sus microorganismos para poder
entender y proponer sistemas de remediación de
los suelos en donde, como ya se mencionó, los
exudados son el conector del complejo sistema
planta-microorganismo-contaminante y esto abre
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
la posibilidad a sistemas de raíces colonizados
con bioinoculantes más eficaces para la
fitorremediación. Se ha especulado acerca de que
cambios químicos en la composición del suelo
provoca cambios en la composición de los
exudados, afectando por lo tanto a la
composición de la microbiota del suelo o la
actividad de ésta; de tal forma que su actividad
podría incrementar las tasas de conversión de los
contaminantes tóxicos.
Se ha encontrado que para lograr una
fitorremediación existosa es muy importante
proponer una adecuada combinación plantamicroorganismo9.
La
composición
multicomponente de los exudados de las raíces
determina la complejidad y variación en la
biodegradación de los contaminantes en la
rizósfera25, esto incluye:
1) Estimular el número de microorganismos y
su actividad.
2) Inducir enzimas catabólicas microbianas.
3) Proveer cosustratos a los microorganismos
para la degradación de contaminantes
4) Modificar las condiciones del suelo para
dejar biodisponibles a los contaminantes.
5) Participación directa de las enzimas de la
planta liberadas por las raíces para la
transformación y degradación de los
contaminantes.
El impacto substancial de los exudados
dependerá del contaminante presente.
Mecanismos de fitorremediación aplicables a los
suelos
Sanderman (1994) llamó a las plantas “hígados
verdes” debido a su versatilidad para degradar
y/o biotransformar contaminantes. En el caso de
los contaminantes orgánicos, la meta de la
fitorremediación es mineralizarlos a moléculas
como CO2, NO3 y NH4. Estos pueden ser
fitorremediados mediante su transporte a
diferentes tejidos de la planta para su posterior
volatilización, pueden ser completa o
parcialmente
degradados
o
bien,
ser
transformados a metabolitos menos fitotóxicos y
permanecer en la planta. Como se mencionó en
la sección anterior, otra posibilidad es acelerar el
metabolismo como consecuencia de la liberación
©Red CIB
4
de exudados y enzimas que estimulan la
actividad microbiana en la rizósfera21,22.
Por su parte, los contaminantes inorgánicos no
se degradan, así que su remediación presenta
ciertos problemas técnicos. La fitorremediación
de contaminantes elementales, como metales y
metaloides, implica: (i) la absorción del catión u
oxianión tóxico, seguida de su translocación
hacia tejidos aéreos de la planta para su posterior
cosecha; (ii) la transformación del elemento a
una especie química menos tóxica; (iii) la
acumulación del elemento en las raíces para
evitar su lixiviación; (iv) la disminución en la
solubilidad del elemento y, por consiguiente en
su movilidad y biodisponibilidad, por la
liberación de exudados de las raíces22.
Las principales características de diferentes
mecanismos de fitorremediación mostrados en la
Figura 2 se describen a continuación:
Fitoextracción. Implica el uso de plantas
capaces de acumular y concentrar moléculas
potencialmente tóxicas en sus partes aéreas, con
el fin de eliminarlos del sitio contaminado por
medio de prácticas agrícolas tradicionales. Se
aplica a sitios contaminados con metales,
elementos radioactivos y fenoles.
En los últimos años se ha encontrado que
ciertas plantas, conocidas como hiperacumuladoras, crecen y se desarrollan en suelos
contaminados con iones metálicos. Estas plantas
son capaces de acumular, concentrar y tolerar
altas concentraciones de metales pesados
presentes en los suelos5, sin embargo su
capacidad de acumulación puede verse limitada
debido a que muchas de ellas tienden a ser
específicas para el contaminante sobre el que
actúan15. De forma general, las plantas
hiperacumuladoras
deben
poseer
ciertas
características para cumplir con su función de
acumular metales pesados en sus partes aéreas4,5:
(i) capacidad para tolerar altas concentraciones
de metales en sus células; (ii) alta capacidad de
translocación de contaminantes desde las raíces a
la parte aérea; (iii) rápida tasa de captación de
los elementos contaminantes. Es importante
señalar que la transferencia de un metal tóxico
del suelo al tallo de las plantas terrestres
superiores es típicamente baja si se compara con
la translocación de macronutrientes1.
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
5
Figura 2. Mecanismos de fitorremediación aplicables a metales pesados (Modificado de Pilon-Smits, 2005).
Las interacciones entre planta y organismos
rizosféricos, que incrementan la solubilidad y
movilidad de los metales en el suelo así como el
metabolismo de los iones metálicos en las
plantas, ayudan a disminuir la toxicidad de los
metales pesados y son factores que influyen en la
captación de metales29.
Es deseable que las plantas tengan una gran
área en brotes y raíces para transferir grandes
cantidades de metales pesados que se acumulen
en la parte aérea. Los metales son removidos al
remover la planta, así que la biomasa puede ser
usada para producir energía o bien, se seca y se
confina apropiadamente, en cualquiera de los
dos casos disminuye mucho el volumen que
debe ser tratado.
Estos procesos suelen ser muy tardados y una
posible vía para acelerar el proceso de limpieza
del suelo en plantas no hiperacumuladoras es
adicionar agentes quelantes que “inducen” la
acumulación del metal en las plantas.
Hay algunos estudios que demuestran que la
colonización micorrízica conduce a una mayor
acumulación de metales pesados, sugiriendo que
es crucial la elección correcta de la planta y los
microorganismos rizosféricos propuestos para un
proceso de fitorremediación.
©Red CIB
Fitoestabilización. Se aplica a suelos
contaminados con metales, metaloides y fenoles.
Implica la disminución de la movilidad del
contaminante por su acumulación en raíces o
precipitación en la rizósfera, esto puede lograrse
a través del establecimiento de una cubierta
vegetal. El principal objetivo de este proceso es
concentrar
ciertos
metales
pesados
y
contaminantes orgánicos en la raíz de las plantas,
reduciendo así la movilidad de los contaminantes
y previniendo su migración hacia zonas más
profundas del suelo y cuerpos de agua
subterráneos24. Un componente importante en
este proceso es el efecto de la rizósfera, ya que
en ella pueden suceder mecanismos bióticos y
abióticos que aumentan la precipitación y
conversión de los metales pesados a formas
insolubles.
Entre las características que debe presentar una
planta para que pueda emplearse con fines de
fitoestabilización, se encuentran: (i) el desarrollo
de un sistema radicular extenso, (ii) proveer una
buena cobertura en el suelo, (iii) tolerancia a los
metales tóxicos presentes e, idealmente, (iv)
inmovilizar los contaminantes en la rizósfera17.
Fitodegradación. Este proceso se refiere a la
destrucción de contaminantes orgánicos como
hidrocarburos, explosivos y agroquímicos a
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
través de su absorción, translocación y
metabolismo de la planta.
El contaminante debe ingresar a los tejidos de
la planta y ahí ocurre el proceso de degradación
a través de tres etapas identificadas20:
I. Transformación. Se llevan a cabo reacciones
de oxidación, reducción e hidrólisis de tal forma
que se modifica la estructura original de las
moléculas orgánicas volviéndose más solubles
en agua.
II. Conjugación. Durante esta etapa las
moléculas tóxicas modificadas se unen a
proteínas,
péptidos,
aminoácidos
o
carbohidratos. Con esto disminuye la toxicidad
del contaminante y aumenta aún más su
hidrofilicidad, de esta manera se incrementa la
movilidad de los contaminantes.
III. Compartimentalización. Las moléculas que
incrementaron su polaridad se almacenan en las
vacuolas.
Durante estas etapas intervienen varias
enzimas, algunas de ellas de carácter
inducible6,11,15. En las hojas de ciertas especies,
como el álamo, se ha demostrado la presencia de
enzimas de conjugación como la glutation Stransferasa (GST), que intervienen en procesos
celulares de detoxificación y cataliza la
conjugación de xenobióticos o sus metabolitos
con glutation12.
A pesar de los múltiples esfuerzos para
comprender los complejos procesos de la
fitodegradación, aún se sabe poco acerca de la
relación de los sistemas enzimáticos con los
contaminantes tóxicos y el papel específico que
juegan las enzimas en los diferentes tejidos para
llegar a un proceso exitoso de fitodegradación es
poco conocido. En la medida en que aumente el
conocimiento sobre el papel que juegan las
enzimas de las plantas en la degradación de
hidrocarburos, será posible aumentar la
capacidad de fitorremediación.
Fitovolatilización. Consiste en la liberación a
la atmósfera de iones metálicos y compuestos
orgánicos volátiles a través de su absorción,
translocación y evapo-transpiración de la planta;
y aplica cuando los suelos están contaminados
con hidrocarburos volátiles o con metales.
En este mecanismo, una vez que el
contaminante entra en la planta se libera hacia la
©Red CIB
6
atmósfera a través de los estomas17. La
fitovolatilización es un mecanismo que implica
una serie de limitaciones pues existe la
posibilidad de que, en muchos casos, los
compuestos volatilizados en su forma original o
como complejos organo-metálicos, puedan
permanecer intactos en el aire y después de un
periodo regresar al suelo sin solucionarse el
problema inicial. Además es muy difícil
controlar los procesos cuantificando las tasas de
transpiración de las plantas, y capturar los
compuestos liberados a la atmósfera representa
retos económicos y técnicos muy difíciles de
vencer.
Rizodegradación. Este mecanismo se refiere a
la degradación de contaminantes orgánicos por
acción de interacciones planta-microorganismos
en la región de la rizósfera; principalmente
puede aplicarse cuando los sitios se encuentran
contaminados con hidrocarburos y bifenilos
policlorados.
Como ya se mencionó, estos sistemas
simbióticos son complejos y difíciles de
predecir. Se ha encontrado que básicamente se
encuentran mediados por la liberación de
exudados de las plantas que sirven como
atrayentes de microorganismos.
A su vez, los contaminantes pueden activar
genes relacionados con el estrés oxidativo de los
microorganismos rizosféricos. Los hongos dan
protección al estrés oxidativo provocado por los
radicales libres.
PERSPECTIVAS Y CONCLUSIONES
Los graves problemas de contaminación
existentes en los suelos requieren de tecnologías
efectivas y económicas que puedan aplicarse a
gran escala, de este modo la fitorremediación
surge como una alternativa interesante que
presenta numerosas ventajas. La enorme
versatilidad metabólica con que cuentan las
plantas, aunada a las complejas interacciones
que establecen con la rizósfera, confiere a esta
tecnología importantes ventajas entre las que
resalta la gran variedad de contaminantes para
los que puede ser aplicada. Sin embargo, hacen
falta estudios que clarifiquen tanto la manera en
que se presentan las interacciones plantas-
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
microorganismos rizosféricos, como el papel que
juegan las enzimas de ambos en los procesos de
fitorremediación.
En la medida en que este conocimiento se
incremente, será posible su aplicación a gran
escala de manera controlada y eficiente.
Agradecimientos
Este trabajo se realizó gracias al financiamiento
del proyecto con Clave CHIH-2009-C02127719, a través de la Convocatoria 2009-02 de
Fondos Mixtos CONACYT-Gobierno del Estado
de Chihuahua.
REFERENCIAS
1. Adriano, D. C. (1986). Trace elements in the
terrestrial environment. Springer, New York,
533 pp.
2. Bais H. P., Weir T. L., Perry L. G., Gilroy S. y
Vivanco J. M. (2006). The role of root
exudates in rhizosphere Interactions with
plants and other organisms. Annu. Rev. Plant
Biol. 57:233-266.
3. Barea, J.M.; Pozo, M. J.; Azcón, R. y AzcónAguilar, C. (2005). Microbial co-operation in
the rizosphere. J. of Experimental Botany, 56:
1761-1778.
4. Chaney, R. L.; Malik, M.; Li, Y. M.; Brown,
S. L.; Brewer, E. P.; Angle, J. S. y Baker, A.
JM. (1997). Phytoremediation of soils metals.
Current Opinion in Biotechnology, 8:279-284.
5. Clemens, S.; Palmgren, M. G. y Kramer, U.
(2002). A long way ahead: understanding and
engineering plant metal accumulation. Trends
in Plant Science, 7: 309-315.
6. Edwards, R. y Dixon D.P. (2005). Plants
glutathion
transferases.
Methods
in
enzymology. 401 : 169-186.
7. Esquivel, C. R. 2008. La otra cara de los
microbios: microorganismos que alimentan y
protegen a las plantas. (Consultado en 2010,
abril
7).
Disponible
en:
©Red CIB
7
http://www.correodelmaestro.com/anteriores/
2008/ febrero/2antealua%20141.htm
8. Garbisu, C. y Alkorta I. (2001).
Phytoextraction: a cost-effective plant-based
technology for the removal of metals from the
environment. Bioresource Technology, 77:
229-236.
9. Gaur A. y Adholeya A. (2004). Prospects of
arbuscular
mycorrhizal
fungi
in
phytorremediation
of
heavy
metal
contaminated soil. Current Science, 86 (4) :
528-534.
10. Glick, B. R. (1995). The enhancement of plant
growth by free-living bacteria. Canadian
Journal of Microbiology, 41: 109–117.
11. Günter, N. y Martinoia, E. (2002). Closter
roots an underground adaptation of survival in
extreme environment. Trends Plant Sci. 4 :
162-167.
12. Hartmann T.N., Fricker M.D., Rennenberg H.
y
Meyer A.J. (2003). Cell-specific
measurement of cytosolic glutathion in poplar
leaves. Plant, cell and Environment. 26 : 965975.
13. Karthikeyan, R. y Kulakow, P. A. (2003). Soil
plant
microbe
interactions
in
phytoremediation. Advances in Biochemical
Engineering/Biotechnology, 78: 53-74.
14. Kennedy, A. C. (1998). The rhizosphere and
spermosphere. En: Sylvia D.M., Fuhrmann
J.J., Hartel P.G., Zuberer D.A. (Eds.).
Principles and applications of soil
microbiology. Upper Saddle River: 389–407
pp.
15. Khan, A.G. (2005). Role of soil microbes in
the rhizospheres of plants growing on trace
metal contaminated soils in Phytoremediation.
Journal of Trace Elements in Medicine and
Biology, 18: 355–364.
16. Khatisashvili G., Gordeziani M., Kvesitadze
G. y Korte F. (1997) Plant monooxygenases:
Participation
in
xenobiotic
oxidation.
Ecotoxycology and Environmental Safety. 36 :
118-122.
17. Kramer, U. (2005). Phytoremediation: novel
approaches to cleaning up polluted soils.
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
Current Opinion in Biotechnology, 16: 133141
18. Kuiper, I.; E.L. Lagendijk, G.V. Bloemberg,
B.J.J. Lugtenberg. (2004). Rhizoremediation:
a beneficial plant-microbe interaction.
Molecular Plant-Microbe Interactions, 17: 6–
15.
19. Linderman, R. G. (1992). Vesicular–
arbuscular mycorrhizae and soil microbial
interactions.
En:
Bethlenfalvay
G.J.,
Linderman R.G. (Eds.) Mycorrhizae in
sustainable agriculture. Editorial Amer Society
of Agronomy, 45–70 pp.
20. López-Martínez S, Gallegos-Martínez ME,
Pérez-Flores L.J. y Gutiérrez-Rojas M (2005).
Mecanismos de biorremediación de suelos
contaminados con moléculas orgánicas
xenobióticas. Rev. In. Cont. Ambient. 21(2)
91-100.
21. Macek, T.; Macková M. y Kás J. (2000).
Exploitation of plants for the removal of
organics in environmental remediation.
Biotechnology Advances, 18: 23-34.
22. Meagher, R.B. (2000). Phytoremediation of
toxic elemental and organic pollutants.
Current Opinion in Plant Biology, 3:153-162.
23. Mench, M., J.P. Schwitzguébel, P. Schroeder,
V. Bert, S. Gawronski, S. Gupta. (2009).
©Red CIB
8
Assessment of successful experiments and
limitations of phytotechnologies: contaminant
uptake, detoxification and sequestration, and
consequences for food safety. Env. Science
and Pollution Research, 16: 876–900.
24. Morikawa, H. y Erkin, O. C. (2003). Basic
processes in phytoremediation and some
applications to air pollution control.
Chemosphere, 52: 1553–1558
25. Muratova A., Goluvbev S., Wittenmayer L.,
Dmitrieva T., Bondarenkova A., Hirche F.,
Merbach W. y Turkovskaya O. (2009). Effect
of the polycyclic aromatic hydrocarbon
phenanthrene on root exudation of Sorghum
bicolor (L.) Moench. Environ Experimental
Botany 66:514-521
26. Pilon-Smits, E. (2005). Phytoremediation.
Annual Review of Plant Biology, 56: 15-39.
27. Sanderman H.J. (1994). Higher plant
metabolism of xenobiotics: the “green liver”
concept. Pharmacogenetics, 4: 225-241.
28. Saval
B.S. (1995) Acciones para la
remediación de suelos en México. Memorias
del Segundo minisimposio internacional sobre
contaminantes del agua y suelo: Instituto de
Ingenieria UNAM.
Toctli RICTB 2010, 1:3
Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
9
“El abuelo” Retrato tarahumara a lápiz
Por Marco Antonio Juárez-Aguilar
Toctli – Revista Internacional de Ciencia y Tecnología Biomédica
Es una publicación de Red CIB
ISSN 2007-3437
Red de Comunicación e Integración Biomédica
http://www.uacj.mx/ICB/RedCIB
Cd. Juárez, Chih., México 2010.
©Red CIB
Toctli RICTB 2010, 1:3