Descripción de la helmintofauna asociada a tres especies

Descripción de la helmintofauna asociada a tres
especies de murciélagos (Chiroptera: Mormoopidae)
en el municipio de Apazapan, Veracruz.
TESIS QUE PRESENTA EMILIO CLARKE CRESPO
PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS
Xalapa, Veracruz, México 2008
AGRADECIMIENTOS
Quiero agradecer a:
CONACyT, por la oportunidad que me brindo para llevar a cabo mis
estudios de Maestría en Ciencias en el Instituto de Ecología, A. C.
Al Dr. Miguel Rubio Godoy quien fungió como mi director de tesis.
Gracias por tus consejos, comentarios y sugerencias, pero sobretodo muchas
gracias por tu amistad.
Al Dr. Gerardo Pérez Ponce de León, por su ayuda con la identificación
de las especies de helmintos encontradas y por todos los comentarios,
correcciones y sugerencias que realizó sobre el documento escrito.
Al Dr. Alberto González Romero y a la Dra. Maria del Carmen
Guzmán Cornejo, quien como miembros del comité tutorial contribuyeron con
sus observaciones al enriquecimiento del trabajo.
Al Dr. Salvador Montiel Ortega, quien con sus comentarios y
observaciones contribuyo al mejoramiento substancial de la tesis.
Al Dr. Antonio Guillen Servent y al Dr. Romeo A. Saldaña Vásquez,
quines apoyaron a este estudio con su amplia experiencia y conocimientos en
lo referente a los murciélagos.
Al Dr. Gerardo Pérez Ponce de León, al Dr. Luís García Prieto, a la M.
en C. Berenit Mendoza Garfias y al M. en C. Jorge Falcón Ordaz.
Integrantes del Laboratorio de Helmintología de la U. N. A. M. por su ayuda en
la identificación y microscopia de las especies de helmintos.
A todos los investigadores que con sus cursos contribuyeron
determinantemente en mi formación: Dr. Sergio A. Guevara, Dra. Simoneta
Negrete Yankelevich, Dra. Maria Luisa Martínez, Dr. Carlos Montaña
Carubelli, Dr. Oscar Briones Villareal, Dr. Klaus Mehltreter, Dra.
Guadalupe Williams Linera, Fis. Rosario Landgrave, Dr. Roger E. Guevara
Hernández, Dr. Miguel Rubio Godoy, Dr. José G. García Franco, Dr. Juan
Francisco Ornelas, Dra. Gabriela Vázquez, Dr. Juan Carlos Serio Silva, Dr.
Gonzalo Castillo Campos, Dra. Carla Gutiérrez Rodríguez, Dr. Oscar Ríos
Cárdenas, Dra. Sonia Gallina Tessaro, Dr. Alberto González Romero, Dr.
Carlos A. López González, Dr. Mircea Hidalgo Mihart, Dr. Joaquin Bello
Gutierrez, Dr. Jorge Nocedal Moreno, M. en C. Gustavo Aguirre León, Biol.
Rolando G. González Trapaga, Biol. Karina Magdalena Grajales Tam.
Al Personal del Psgrado: Dr. Carlos Fragoso, Sra. Esther León, L.A.E.
Alejandra Valencia, L.R.I. Araceli Toga Moreno, Sr. Enrique Salinas, L. I.
Mónica Enríquez por su guía y ayuda con los tramites y procedimientos a lo
largo de mi estancia en el INECOL.
A la toda la generación 2006 del INECOL A. C. principalmente a
Claudia N. Moreno Arzate y Gabriela Mendoza Correón.
Al Dr. Carlos Alberto López González por sus consejos y su amistad.
A mi familia: Mama (Aidé Aremí Crespo Campos), Papa (Emilio E.
Clarke Terrazas), Hermano (Erick Clarke Crespo), Abuelos, Tíos, Primos y
sobrinos.
A mis Amigos: Luis Gerardo Bernadac Villegas, Sergio A. López
Montoya, Leonel A. Chacón Rodríguez, Mirza P. Fiero Nuñez, Lilia
Gabriela Santiago, Claudia N. Moreno Arzate, Carlos A. López González,
Gabriela Mendoza Correón, Mayra Huerta Moran, Marichu Garay, Adriana
Rodríguez Martínez, Enrique D. García Mendoza, Tania Ruvalcaba de
Luna, Adriana Moreno Martínez, Rocío Cortes, Daniel Aguirre Fey,
Monserrat Vidal Álvarez, Melissa López Vela, Scarlett Hernández
Villaseñor.
ÍNDICE
Resumen General de la Tesis
Capítulo I.
1. Introducción general………………………………………………………………..1
1.1. Parásitos…………………………………………………………………..1
1.2. Helmintos………………………………………………………………….2
1.2.1. Platelmintos……………………………………………………..4
1.2.2. Nemátodos……………………………………………………...6
1.2.3. Acantocéfalos…………………………………………………...7
1.2.4. Ecología de Helmintos…………………………………………8
1.2.4.1. Estudios de poblaciones…………………………….8
1.2.4.2. Estudios de comunidades………………………….10
1.3. Hospederos………………………………………………………………14
1.4. Relación Parásito-Hospedero………………………………………….21
1.5. Objetivos…………………………………………………………………26
1.6. Métodos…………………………………………………………………..27
1.6.1. Descripción del área de muestreo…………………………..27
1.6.2. Captura de los hospederos…………………………………..28
1.7. Bibliografía……………………………………………………………….30
Capítulo II. Helmintofauna asociada a tres especies de murciélagos
(Chiroptera: Mormoopidae) en el municipio de Apazapan, Veracruz.
2.1 Resumen………………………………………………………………….41
2.2. Introducción…………………………………………………………...…42
2.3. Métodos…………………………………………………………………..44
2.3.1. Sacrificio y disección de los hospederos…………………...44
2.3.2. Preparación del material helmintológico……………………45
2.3.3. Análisis de datos………………………………………………47
2.4. Resultados……………………………………………………………….47
2.5. Discusión…………………………………………………………………55
2.6. Bibliografía……………………………………………………………….62
Capítulo III. Descripción de las comunidades de helmintos y su relación
con
algunos
atributos
físicos
de
tres
especies
de
murciélagos
(Chiroptera: Mormoopidae) en el Municipio de Apazapan, Veracruz.
3.1. Resumen…………………………………………………………………67
3.2. Introducción……………………………………………………………...68
3.3. Métodos…………………………………………………………………..70
3.3.1. Comunidades………………………………………………….70
3.3.1.1. Componente de Comunidad….……………………70
3.3.1.2. Infracomunidades…………………………………...71
3.3.2. Atributos y efectos negativos del parasitismo……………...71
3.4. Resultados……………………………………………………………….72
3.4.1. Componente de comunidad……………………………........73
3.4.2. Infracomunidades…………………………………..…………77
3.4.3. Atributos del hospedero y Efectos Negativos de los
parásitos……………………………………………………………….78
3.5. Discusión…………………………………………………………………79
3.6. Bibliografía……………………………………………………………….84
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Mapa de distribución de Mormoops megalophylla……………………19
Figura 2. Mapa de distribución geográfica de Pteronotus davyi………………..20
Figura 3. Ubicación del área de estudio…………………………..………………27
Figura 4. Mapa de los municipios de Jalcomulco y Agazapan, Veracruz…..…27
Figura 5. Imágenes de los individuos de las cuatro especies de murciélagos al
momento de salir de la cueva…………………………………………………...….28
Figura 6. Ochoterenatema labda…………………………………………………..49
Figura 7. Maxbraunium tubiporum………………………………………………...50
Figura 8. Vampirolepis elongatus………………………………………………….51
Figura 9. Capillaria sp……………………………………………………………… 52
Figura 10. Linustrongylus pteronoti……………………………………………….53
Figura 11. Molineidae gen. sp……………………………………………………...54
Figura 12. Curva de Acumulación de especies de helmintos para Mormoops
megalophylla………………………………………………………………………….72
Figura 13. Curva de Acumulación de especies de helmintos para Pteronotus
davyi ………………………………………..…………………………………………73
Figura 14. Curva de Acumulación de especies de helmintos para Pteronotus
personatus…………………………………….………………………………………73
Figura 15. Abundancia de las especies de helmintos por comunidad de
hospedero……………………………………………………………………………..76
Figura 16. Árbol filogenético de la Familia Mormoopidae……………………….82
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Listado de los registros helmintológicos en las especies de
murciélagos estudiadas hasta 2007…………………………………………….....15
Cuadro 2. Parámetros ecológicos calculados por especie de helminto
encontrado en cada especie de murciélago………………………………………54
Cuadro 3. Índices de agregación (cociente de varianza entre media, V/M ratio)
calculados para cada especie de helminto por especie de hospedero……….55
Cuadro 4. Índices de diversidad calculados para cada una de las comunidades
componentes de helmintos de mormópidos………………………………………75
Cuadro 5. Matriz de similitud de las comunidades de helmintos de las tres
especies de mormópidos. En el triángulo superior se encuentra el índice de
Morisita y en el triángulo inferior el índice de Jaccard………………………….. 77
Cuadro 6. Valores que resumen la Infracomunidad de helmintos asociadas a
las tres especies de murciélagos…………………………………………………. 77
Cuadro 7. Número de hembras y machos capturados por especie de
murciélago, y los valores de las pruebas de Mann-Whitney que relaciona la
carga parasitaria y el sexo de cada especie de murciélago…………………….79
Cuadro 8. Valores de la correlación de Spearman para la carga parasitaria con
los diferentes atributos físicos de los hospederos………………………………. 79
RESUMEN GENERAL DE LA TESIS
Los murciélagos representan una cuarta parte de la diversidad total de la
Clase Mammalia. Actualmente de las 137 especies de murciélagos registradas
para México, sólo existen registros helmintológicos para 16 de ellas. Para este
estudio, se seleccionaron tres especies de murciélagos de la Familia
Mormoopidae: Mormoops megalophylla, Pteronotus davyi y Pteronotus
personatus. Se identificaron las especies de helmintos encontradas, se
calcularon los valores de infección (prevalencia, abundancia, intensidad de
infección) para cada especie de helminto. Además, se describió a las
infracomunidades utilizando el índice de diversidad de Brillouin y los
componentes de comunidad, utilizando el índice de diversidad de Hill.
Para evaluar el posible impacto de las infecciones sobre los hospederos,
se realizaron correlaciones no paramétricas entre la carga parasitaria con
algunos atributos del hospedero (sexo, tamaño y peso). De la misma manera
se realizaron correlaciones no paramétricas entre la carga parasitaria y algunos
índices de condición corporal (el índice K y el índice de peso muerto)
calculados para los murciélagos, para intentar evidenciar el posible efecto
negativo que los parásitos por definición, ejercen sobre los hospederos.
Se registró un total de seis especies de helmintos a nivel intestinal en los
individuos de las tres especies estudiadas (N=135). Del total de helmintos
encontrados (N=1331) el 72% correspondió a individuos de dos especies de
tremátodos: Ochoterenatrena labda y Maxbraunium tubiporum; el 21% del total
correspondió a tres especies de nemátodos: Capillaria sp., lLynustrongylus
pteronoti y una especie que representa un nuevo taxón y cuya identificación
taxonómica está pendiente, y el 7% del total de helmintos correspondió a una
especie de céstodo: Vampirolepis elongatus.
Las especies de helmintos encontradas en este estudio se asociaron
principalmente a los hábitos alimentarios de los hospederos y representaron el
primer registro para México de M. megalophylla y P. personatus. De la misma
manera, todas las especies de helmintos, a excepción del céstodo
Vampirolepis elongatus representan el primer registro para el estado de
Veracruz.
El componente de comunidad de helmintos más diverso (N1 = 3.44) se
encontro asociado a M. megalophylla (n=77), al presentar una mayor riqueza
de especies (S = 6) y una menor dominancia (λ = 0.457). El componente de
comunidad asociado a P. personatus (n = 26) resultó ser el menos diverso (N1
= 1.25) debido a que se encontró una menor riqueza de especies (S = 2) y
una mayor dominancia (λ = 0.889).
El sexo y la estacionalidad aparentemente no presentan ningún efecto
sobre la carga parasitaria de estas especies, al no encontrar diferencias
significativas en la prevalencia y abundancia en machos o en hembras, así
como si los individuos fueron capturados en lluvias o en secas. En lo referente
al tamaño (peso y longitud) en general, no se encontró relación significativa con
la carga parasitaria. Sin embargo, en M. megalophylla se encontró una relación
positiva y significativa, que señala que mientras más grandes sean los
murciélagos mayor cantidad de helmintos presentan.
En la evaluación de la condición corporal de los murciélagos con
respecto a su carga parasitaria, de manera general tampoco se encontró
ninguna relación significativa. Sin embargo, en la correlación entre el índice de
peso muerto y la carga parasitaria de M. megalophylla se encontró una relación
positiva y significativa, que al contrario de evidenciar un efecto negativo,
pareciera
sugerir
que
mientras mejor
condición
corporal
tengan los
murciélagos, mayor será su carga parasitaria.
Los estudios sobre la helmintofauna asociada a los murciélagos son
escasos, siendo la gran mayoría de ellos taxonómicos. Este estudio es uno de
los pocos en México, en los que se ha revisado un número considerable de
individuos, bajo una perspectiva de comunidades. Los estudios sobre
helmintofauna en los diferentes hospederos representan una necesidad
encaminada al conocimiento de la biodiversidad.
Capítulo I.
1. INTRODUCCIÓN GENERAL
1.1. Parásitos
Tradicionalmente se ha considerado a la competencia y a la depredación
como las interacciones ecológicas más importantes que determinan la
estructura de una comunidad (Poulin, 2000). Sin embargo, ahora se ha
generado evidencia que revela la importancia que pudieran tener los parásitos
dentro de los ecosistemas, al influir en la dinámica poblacional de sus
hospederos (Dobson y Hudson, 1986; Minchella y Scott, 1991).
El parasitismo es una relación ecológica anisoespecífica (entre distintas
especies) en la que el parásito es dependiente metabólicamente de su
hospedero, pudiéndole provocar un daño. Aunque el parasitismo suele tener
una implicación trófica, el parásito también obtiene otros beneficios de su
hospedero como protección y hábitat (Poulin y Morand, 2000, Bush et al.,
2001).
Los parásitos no constituyen un grupo monofilético. Más bien,
representan un conjunto de organismos que pertenecen a distintos linajes, en
los cuales, el parasitismo ha evolucionado de manera independiente (Poulin y
Morand, 2004). Los organismos que recurren al parasitismo son variados y
comprenden plantas, hongos, virus, bacterias, protozoarios helmintos y
artrópodos. Bush et al. (2001) sugieren que aproximadamente el 50% de las
especies de plantas y animales recurren a esta estrategia de vida, por lo
menos, durante alguna etapa de su vida.
1
Por su ubicación en el hospedero, los parásitos de animales se pueden
clasificar
de
manera
general en
ectoparásitos y endoparásitos. Los
ectoparásitos son organismos que habitan en el exterior del hospedero como
los
artrópodos
y
algunos
gusanos
monogéneos;
mientras
que
los
endoparásitos son organismos que habitan en el interior del hospedero como lo
hacen los virus, las bacterias, los protozoarios y la mayoría de los helmintos.
Otra
clasificación
general
de
los parásitos,
ocurre
por
su
tamaño,
clasificándolos en micro y macroparásitos. Los primeros, como su nombre lo
sugiere son microscópicos (virus, bacterias y protozoarios), mientras que los
segundos son de mayor tamaño (helmintos y artrópodos) (Bush et al., 2001).
Así como existen diferentes tipos de parásitos, también existen distintos
tipos de hospederos. Los hospederos definitivos son los organismos en donde
los parásitos alcanzan su madurez sexual. Parásitos como monogéneos,
algunos nemátodos y artrópodos, sólo requieren del hospedero definitivo para
completar su ciclo de vida: a esto se le llama ciclo de vida directo. Los ciclos de
vida indirectos ocurren cuando un parásito requiere más de un hospedero
(hospederos intermediarios) para completar alguna etapa de desarrollo
morfológico, sin alcanzar la madurez sexual (Bush et al., 2001).
1.2. Helmintos
El termino “helminto” se utiliza para referirse a especies animales de
cuerpo largo y blando (gusanos) que parasitan a otros organismos. En general
los helmintos involucran a tres grupos distintos de invertebrados: los
platelmintos o gusanos planos, los nemátodos o gusanos redondos, y los
acantocéfalos o gusanos espinosos (Poulin y Morand, 2004).
2
Los estudios helmintológicos reportados a la fecha sobre fauna silvestre
han demostrado que la mayoría de los vertebrados están parasitados por al
menos una especie de helminto. Por ello, se piensa que los parásitos
representan una buena porción de la biodiversidad del planeta (Poulin y
Morand, 2000; Poulin y Morand, 2004; Thomás y Guégan, 2005).
México reúne características que le permiten ser uno de los países
biológicamente más diversos. Una de esas características es la de poseer una
topografía compleja y la convergencia de dos grandes regiones biogeográficas:
la neártica y la neotropical, con lo que se espera que al igual que como ocurre
con el resto de los seres vivos, la diversidad de helmintos se vea favorecida.
Sin embargo, a la fecha no existen estudios suficientes que lo demuestren
(Lamothe-Argumedo et al., 1997).
En México el estudio de helmintos en vertebrados comenzó hace
aproximadamente 70 años. Hasta el año 2001, se reporta la descripción de
1632 especies alojadas en 947 especies de vertebrados, representando sólo el
20% de la diversidad helmintológica estimada para el territorio nacional (PérezPonce de León y García-Prieto, 2001).
Del total de especies reportadas en vertebrados, 814 han sido descritas
en peces, 249 en mamíferos, 237 en reptiles y anfibios y 223 en aves (PérezPonce de León y García-Prieto, 2001). Esta variación en la riqueza de
helmintos se puede explicar por dos causas principales: la primera es un sesgo
en el muestreo, ya que entre los vertebrados, los peces representan el grupo
que ha sido más estudiado por investigadores dedicados a esta área del
conocimiento; y la segunda es que simplemente los hospederos no albergan la
3
misma diversidad helmintológica (Poulin y Morand, 2000; Pérez-Ponce de León
y García-Prieto, 2001; Poulin y Morand, 2004). Se ha considerado que entre los
factores más influyentes en la determinación de la presencia y abundancia de
helmintos en distintos hospederos, se encuentran varios atributos como los
hábitos alimentarios, la estructura social, el tamaño corporal, la edad, el
entorno de los hospederos, entre otros (Poulin y Morand, 2000; Simková et al.,
2001; Poulin y Morand, 2004).
Con base en Bush et al. (2001), a continuación se describen las
características morfológicas y la clasificación general de los tres grupos de
helmintos más comunes: Platelmintos, Nemátodos y Acantocéfalos.
1.2.1. Platelmintos
Los platelmintos o gusanos planos, son un grupo muy diverso que
incluye tanto organismos de vida libre como parásitos de muchas especies de
vertebrados
y
de
algunos
invertebrados.
Son
gusanos
aplanados
dorsoventralmente, que en general no presentan una segmentación en el
cuerpo, salvo por los céstodos en los se aprecia una segmentación superficial.
Cada segmento (proglótido) de un céstodo contiene un juego sexual completo
por lo que en lugar de actuar como un individuo se comporta más como una
colonia de subunidades independientes. Además, no presentan celoma o
peritoneo como ocurre en los organismos con una verdadera segmentación.
Los platelmintos no cuentan con aparato circulatorio ni respiratorio, pueden o
no presentar un aparato digestivo completo y la base de su sistema
osmoregulatorio y excretor es el protonefridio. La mayoría de las especies son
monoicas aunque también las hay dioicas.
4
Debido a la enorme diversidad del Phylum Platyhelmintes, las especies
parásitas se encuentran dentro de la Subsuperclase Neodermata, que a su vez
se subdivide en dos Clases: Udonellidea y Cercomeridea. La Clase Udonellidea
incluye a un pequeño número de parásitos de peces marinos que utiliza a los
copépodos como hospederos intermediarios; anteriormente se incluían junto
con los monogéneos.
La Clase Cercomeridea incluye a cuatro Infraclases: Aspidobotrea,
Digena, Monogenea y Cestodaria. La Infraclase Aspidobotrea incluye a
endoparásitos de moluscos y algunos peces. La Infraclase Digenea también
conocida como Trematoda (tremátodos), incluye a una gran variedad de
parásitos de vertebrados. Usualmente este grupo posee un par de órganos
fijadores: un acetábulo ventral y una ventosa oral, aunque hay algunos que
poseen más ventosas accesorias en la región ventral. Usualmente tienen ciclos
de vida indirectos llegando a necesitar hasta cuatro hospederos intermediarios.
La Infraclase Monogenea incluye organismos que en su mayoría son
ectoparásitos de peces tanto marinos como de agua dulce. Están equipados
con un órgano de fijación, llamado haptor, en la región posterior, que los
caracteriza.
Dentro de la Infraclase Cestodaria tenemos dos Cohortes: Gyrocotylidea
y Cestoidea. Los gyrocotylidos son platelmintos hermafroditas que no cuentan
con un intestino, son parásitos de peces cartilaginosos primitivos. La Cohorte
Cestoidea a su vez se subdivide en dos Subcohortes: Amphilinidea y
Eucestoda. Los amphilinidos son gusanos planos sin segmentación y ciclo de
vida indirecto que habitan en la cavidad celómica de peces y tortugas en todos
5
los continentes excepto la Antártica. La Subcohorte Eucestoda contiene a
gusanos planos parásitos que habitan exclusivamente en el intestino o en
conductos relacionados, de distintos grupos de vertebrados. En su mayoría son
monoicos, cuentan con ciclos de vida complicados que involucran a dos o tres
hospederos intermediarios y carecen de tubo digestivo.
1.2.2. Nemátodos
Los nemátodos, también conocidos como gusanos redondos, cuentan
con aproximadamente 20 000 especies descritas en el mundo, lo que los sitúa
como el tercer Phylum con mayor riqueza de especies en el reino animal. La
mayoría de los nemátodos son de vida libre. Son típicamente dioicos y es
común observar un cierto grado de dimorfismo sexual. Son organismos
pseudocelomados y cuentan con una simetría bilateral. Una vez alcanzada la
madurez, el crecimiento ocurre por un aumento en el tamaño de sus células y
no en el número de las mismas. Los nemátodos cuentan con un aparato
digestivo, excretor, reproductor y sistema nervioso. Los sistemas respiratorio y
circulatorio no se desarrollan en este grupo. El cuerpo de los nemátodos es
cilíndrico estrechándose conforme se acerca a los extremos.
Los nemátodos parásitos de animales se distribuyen en dos Clases:
Rhabditea y Enoplea. La mayoría de los gusanos parásitos se encuentran
dentro de la Clase Rhabditea, que se subdivide en siete Órdenes: Rhabditida,
Strongylida, Oxyurida, Ascaridida, Spirurida, Drilonematida y Rhigonematida.
El Orden Rhabditea, está constituido principalmente por helmintos que
habitan en los pulmones de reptiles y anfibios. Son especies hermafroditas,
donde los órganos sexuales masculinos maduran antes que los femeninos. El
6
Orden Strongylida, se caracteriza por la presencia de una bursa copulatoria en
la región posterior de los machos y la mayoría de los integrantes de este Orden
presentan ciclo de vida directo. El Orden Oxyurida, también incluye especies
con ciclos de vida directos, habitando en la región posterior del intestino de sus
hospederos. El Orden Ascaridida, está constituido por parásitos comunes en el
tracto digestivo (principalmente el intestino delgado) de todos los vertebrados
en el mundo. El Orden Spirurida, representa el grupo de nemátodos más
diverso en cuanto a morfología y hábitos se refiere. Los órdenes Drilonematida
y Rhigonematida, son los menos comunes de este phylum.
La Clase Enoplea a su vez se subdivide en cuatro órdenes:
Dioctophymatida, Mermithida, Muspiceida y Trichurida. Los más importantes
son los triquiúridos que son los más infecciosos y los dioctofimátidos que son
los nemátodos más largos. El Orden Trichurida se caracteriza por la presencia
de una estructura esofágica conocida como sticosoma, que es un conjunto de
células glandulares que rodean al esófago. Cuenta con tres géneros
importantes: Trichuris, Capillaria y Trichinella; los tres son cosmopolitas y
parásitos de todos los grupos de vertebrados, principalmente de mamíferos. El
Orden Dioctophymatida se caracteriza por la producción de huevos acorazados
con dos opérculos polares y siempre utilizan oligoquetos como hospederos
intermediarios.
1.2.3. Acantocéfalos
Los acantocéfalos, también conocidos como gusanos espinosos, son un
pequeño grupo de parásitos de vertebrados. Se han descrito aproximadamente
1100 especies en el mundo. Los adultos usualmente presentan coloraciones
7
blancas o colores cremosos; algunas especies pueden llegar a medir hasta 60
cm. La característica más conspicua es la probóscide retráctil, que cuenta con
un número y forma variable de ganchos. Son dioicos y presentan dimorfismo
sexual. No cuentan con una boca, intestino o un sistema circulatorio
convencional. Sólo una Familia presenta sistema excretor. Y sus ciclos de vida
son indirectos utilizando a algún artrópodo como hospedero intermediario.
El
Phylum
Acanthocephala
Archiacanthocephala
(subdividida
se
en
subdivide
cuatro
en
Órdenes:
cuatro
Clases:
Moniliformida,
Gigantorhynchida, Oligantorhynchida y Apororhynchida), Paleacanthocephala
(subdividida
en
dos
Órdenes:
Echinorhynchida
y
Polymorphida),
Euacanthocephala (subdividida en dos Órdenes: Gyracanthocephalida y
Quadrigyridae) y Polyacanthocephala (un Orden: Polycanthirhynchida). Todos
son parásitos de vertebrados y utilizan a distintas especies de artrópodos como
hospederos intermediarios.
1.2.4. Ecología de Helmintos
La ecología de los parásitos puede estudiarse a partir de dos enfoques.
El primero es la autoecología, que se encarga del estudio de los organismos
individuales o de las especies y sus poblaciones. El segundo es la sinecología,
que se encarga del estudio de diferentes organismos que habitan en un mismo
lugar, y se dirige al estudio de las comunidades (Bush et al., 2001).
1.2.4.1. Estudios de Poblaciones
Una población de parásitos, por definición, comprende todos los
individuos de una sola especie de parásito en un mismo lugar y tiempo. Sin
embargo, existen tres diferentes niveles para abordar un estudio de
8
poblaciones de parásitos. El primero es el de infrapoblación, que incluye a
todos los individuos de una especie particular de parásito en un hospedero
individual en un tiempo determinado. El segundo es el de población
componente, que se refiere a todos los individuos que se encuentren en un
estadío de desarrollo particular en un mismo lugar y tiempo. Finalmente, el
tercer nivel es el de suprapoblación, que incluye a todas las fases de desarrollo
de una especie de parásito en particular en un mismo lugar y tiempo (Bush et
al., 1997).
Para la descripción de poblaciones de parásitos en los hospederos se
utilizan parámetros como prevalencia, abundancia e intensidad de infección. La
prevalencia es el porcentaje de hospederos infectados con uno o más
individuos de una especie de parásito en particular. Representa una medida
sencilla de presencia/ausencia de alguna especie de parásito en una muestra
de hospederos, a los que clasifica en dos grupos: infectados y no infectados.
Se calcula dividiendo el número de hospederos infectado por al menos un
individuo de una especie de parásito entre el total de hospederos examinados
(Bush et al., 1997).
La abundancia corresponde al número de individuos de una especie de
parásito particular presente en una población de hospederos, sin importar sí
hay o no individuos infectados. Se calcula dividiendo el total de individuos de
una sola especie de parásito entre el número total de hospederos muestreados,
incluyendo aquellos que no estén infectados. La intensidad de infección
representa el número de individuos de una especie particular de parásito, que
se encuentra infectando a una sola especie de hospedero. Se calcula
9
dividiendo el número total de individuos de una especie de parásito específica
entre los hospederos infectados por dicho parásito (Bush et al., 1997).
La abundancia y la intensidad son parámetros que representan una
medida de la densidad de las poblaciones de parásitos. Éstos difieren entre sí,
siendo que en la intensidad no pueden existir valores de cero, ya que para
calcularlo únicamente se considera a la subpoblación de individuos infectados,
mientras que para la abundancia se toma en cuenta a todos los individuos de
una población, estén infectados o no, y por lo tanto sí pueden existir valores de
cero (Bush et al., 1997).
Algunos estudios han demostrado que la distribución de los helmintos en
una población de hospederos es altamente agregada o sobredispersa. La
distribución de los helmintos en una población revela varios aspectos de su
ecología, evolución y epidemiología (Galvani, 2003). Para conocer la
distribución de los parásitos en los hospederos se utilizan varios índices, como
el de relación varianza-media, tambien llamado coeficiente de dispersión (Bush
et al., 2001).
1.2.4.2. Estudios de Comunidades
Desde el punto de vista ecológico, una comunidad está constituida por
los organismos de todas las especies que interactúan en un área determinada.
Sin embargo, las barreras que delimitan dicha comunidad son artificiales y
están delimitadas por el investigador (Bush et al., 2001).
Por definición, una comunidad de parásitos incluye a todas las
supraploblaciones de parásitos en el hospedero de interés (Bush et al., 1997
Bush et al., 2001). Tomando en cuenta esta definición, un estudio estricto de
10
comunidades de parásitos resulta prácticamente imposible, por la necesidad de
incluir a todos los distintos estadios de desarrollo que las diferentes especies
pudieran presentar (Esch et al., 1990; Bush et al., 2001). Sin embargo, existen
diferentes niveles que hacen posible el estudio de las comunidades de
parásitos.
El nivel más elemental y ampliamente estudiado es el de la
infracomunidad, que Bush y Holmes (1986) definieron como el conjunto de
infrapoblaciones de parásitos en un solo individuo. El siguiente nivel es el de
comunidad componente, que comprende al conjunto de infrapoblaciones de
parásitos, asociadas a una especie de hospedero en una localidad. El último
nivel para el estudio de las comunidades de parásitos, es el de comunidad
compuesta, que se define como el conjunto de infracomunidades dentro de una
comunidad de hospederos en una localidad determinada (Esch et al., 1990;
Bush et al., 1997; Bush et al., 2001).
Independientemente del nivel que se elija, básicamente existen dos tipos
de
estudios
sobre
comunidades
de
parásitos,
los
cuales
no
son
necesariamente excluyentes. El primero es el descriptivo que incluye un listado
de las especies presentes en la comunidad, alguna medida de varianza de la
riqueza de especies, así como alguna medida de la abundancia media de cada
especie de parásito. Este es el tipo de estudio más común en la literatura. El
segundo tipo es el mecánico, que intenta explicar la organización o la
estructura de la comunidad en cuestión, utilizando a las infracomunidades
como
réplicas,
manejando
generalmente
variables
bióticas
como
la
11
competencia y la depredación para poder explicar la presencia o ausencia de
alguna especie de parásito en particular (Bush et al., 2001).
Una
forma
sencilla de
describir
una comunidad
ecológica
es
simplemente contar las especies presentes en ella (riqueza de especies). Sin
embargo, con este enfoque se pierde el sentido de la abundancia relativa de
cada una de las especies (Begon et al., 1996). La diversidad de especies es
una característica única a nivel de comunidad, como una expresión de su
estructura. Las medidas de diversidad más útiles son las que incorporan el
número de especies (la riqueza) y la distribución de los individuos entre las
especies (equidad). Una comunidad se considera más diversa (compleja)
mientras mayor riqueza y equidad tenga (Brower et al., 1997; Moreno 2001).
La mayoría de los métodos propuestos para evaluar la diversidad de
especies, se refieren a la diversidad dentro de las comunidades (diversidad
alfa). Se dividen en métodos basados en la cuantificación del número de
especies presentes (riqueza) y en métodos basados en la estructura de la
comunidad (e.g. abundancia relativa de los individuos, biomasa, cobertura)
(Moreno, 2001).
Una forma sencilla de evaluar la riqueza específica a nivel de
comunidad, es mediante las curvas de acumulación de especies, que además
funcionan como una medida del esfuerzo de muestreo. En las curvas de
acumulación de especies, inicialmente la incorporación de nuevas especies al
inventario es rápida, por lo tanto la pendiente de la curva es pronunciada. A
medida que las especies van siendo registradas la pendiente tiende a disminuir
12
hasta llegar a cero, cuando se alcanza el número total de especies presentes
en una comunidad (Moreno, 2001; Jiménez-Valverde y Hortal 2003).
Para estimar la diversidad alfa, tenemos los índices de abundancia
proporcional, que son aquellos que toman en cuenta el valor de importancia de
cada especie y el número total de especies de la comunidad. Se dividen en
índices de dominancia e índices de equidad. Los índices de dominancia toman
en cuenta la representatividad de las especies con mayor valor de importancia,
sin evaluar la contribución del resto de las especies (índice de Simpson (λ) y
Serie o Números de Hill (N0, N1 y N2)). Los índices de equidad, se basan en la
uniformidad de la distribución de las especies (índice de Shannon-Wiener (H’) y
el índice de Brillouin (HB)) (Moreno, 2001).
Los índices de diversidad de Simpson y Shannon-Wiener, son los más
utilizados en la literatura (Moreno, 2001). Ambos se utilizan para calcular la
serie de diversidad de Hill. Aunque este índice es de los menos utilizados,
constituye uno de los índices de diversidad más claros y sencillos de interpretar
a nivel ecológico, ya que proporciona sus valores en unidad de especies y no
en proporciones o rangos (Brower et al, 1997). Finalmente, en esta tesis se
presenta el índice de Brillouin (HB), pues esto permitió comparar los resultados
de este estudio con los datos de otras investigaciones.
La diversidad beta representa la tasa de cambio o reemplazo en la
composición entre diferentes comunidades que integran un paisaje. Una de las
formas de medirla es mediante los índices de similitud basados en la
presencia/ausencia de especies (cualitativos) como el índice de Jaccard (I j) o
bien considerando la abundancia relativa de cada especie (cuantitativos) como
13
el índice de Morisita-Horn (IM-H). Como su nombre lo indica, los índices de
similitud sirven para comparar comunidades y determinar qué tan parecidas
son entre sí, con respecto a su diversidad (Brower et al., 1997; Moreno, 2001).
1.3. Hospederos
La Clase Mammalia está compuesta por 26 Órdenes incluyendo
animales tan diversos como primates, roedores, ungulados, marsupiales,
cetáceos, murciélagos, entre otros (Martin et al., 2000). Los murciélagos
representan una cuarta parte de la diversidad total, siendo el segundo Orden
más abundante de la Clase, únicamente superado por el Orden Rodentia en
número de especies (Altringham, 1996; Medellín et al., 2000; LaVal, 2004).
Los murciélagos pertenecen al Orden Chiroptera, que literalmente
significa “manos aladas”, haciendo referencia a la característica más notoria de
estos mamíferos capaces de volar (Altringham, 1996; Martin et al., 2000). Son
reconocidos por presentar amplias distribuciones geográficas, una enorme
diversidad de hábitos alimentarios, y una larga historia evolutiva (70 – 100
millones de años) (Altringham, 1996; Medellín et al., 2000; Neuweiler, 2000;
Nogueira y Peracchi 2001; Gorresen y Willing, 2004). Por estas razones se
cree que estos animales pudieran llegar a albergar una gran diversidad y
abundancia de helmintos (Cuartas-Calle y Muñoz-Arango, 1999; Nogueira et
al., 2001; Guzmán, 2000; Guzmán-Cornejo et al., 2003; Esteban et al., 2006).
Sin embargo, a la fecha se han realizado pocos estudios parasitológicos en
murciélagos, cubriendo algunas localidades y pocos individuos (Esteban et al.,
2006).
14
Los quirópteros están representados a nivel mundial por cerca de 1000
especies pertenecientes a 18 Familias (Altringham, 1996): de éstas, 137
especies se encuentran en México, agrupadas en ocho Familias (Medellín et
al., 1997). A la fecha, sólo existen registros helmintológicos para 16 especies
de murciélagos pertenecientes a cinco Familias, en localidades de 12 estados
de la República Mexicana (Pérez-Ponce de León et al., 1996; LamotheArgumedo et al., 1997; Guzmán-Cornejo et al., 2003) (Cuadro 1).
Cuadro 1. Listado de los registros helmintológicos en las especies de murciélagos estudiadas
hasta 2007.
Familia Phyllostomidae
Artibeus jamaicensis
Nematoda
Especie
Localidad
Estado
Referencia
Litomosoides sp
Bahía de Chamela y
Cueva Puz Oxkutzcab
Jalisco,
Yucatán
Bidigiticauda vivipara
Cueva Puz Oxkutzcab
Yucatán
Cheiropteronema
globocephala
Chichén-itza y Cueva
Puz Oxkutzcab
Cestoda
Yucatán
Chitwood,
1938
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996;
Pérez-Ponce de
León et al., 1996;
Chitwood,
1938
Chitwood,
1938
Especie
Localidad
Estado
Referencia
Vampirolepis elongatus
Bahía de Chamela
Jalisco
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996
Estado
Guerrero
Jalisco
Referencia
Caballero-Deloya,
1971
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996
Estado
Veracruz
Referencia
García-Prieto, 1986
Estado
Referencia
Artibeus lituratus
Especie
Bidigiticauda vivipara
Litomosoides sp.
Nematoda
Localidad
Teloloapan
Bahía de Chamela
Artibeus phaeotis
Cestoda
Especie
Vampirolepis artibei
Localidad
Los Tuxtlas
Artibeus toltecus
Especie
Nematoda
Localidad
15
Litomosoides brasiliensis
Lago de Catemaco
Veracruz
LamotheArgumedo et al.,
1997
Estado
San Luis
Potosí
Referencia
CaballeroCaballero, 1944
Estado
Colima
Referencia
García-Márquez,
1985
García-Vargas,
1995; GarcíaVargas et al., 1996;
Pérez-Ponce de
León, 1996
Carollia perspicillata
Especie
Litomosoides carolliae
Nematoda
Localidad
Tamazunchale
Desmodus rotundus
Especie
Biacantha sp.
Biacantha desmoda
Nematoda
Localidad
----Bahía de Chamela
Jalisco
Nematoda
Localidad
Bahía de Chamela
Estado
Jalisco
Glossophaga soricina
Especie
Linustrongylus pteronoti
Litomosoides hamletti
Cueva Xkyc,
Calcehtok
Yucatán
Referencia
García-Vargas,
1995; GarcíaVargas et al., 1996;
Pérez-Ponce de
León, 1996
Chitwood,
1938
Macrotes mexicanus
Especie
Litomosoides
leonilavazquezae
Especie
Limatulum Oklahomense
Limatulum aberrans
Nematoda
Localidad
Chapa
Estado
Guerrero
Referencia
CaballeroCaballero,
1939
Trematoda
Localidad
Cuicatlán
Estado
Oaxaca
Cuicatlán
Oaxaca
Referencia
CaballeroCaballero y Bravo,
1950
CaballeroCaballero y Bravo,
1950
Nematoda
Localidad
Cueva Xmahit, Tekak
Estado
Yucatán
Referencia
Chitwood,
1938
Trematoda
Localidad
Tizimin y Tekax
Estado
Yucatán
Referencia
Chitwood,
1938
Nematoda
Localidad
Motozintla
Estado
Chiapas
Referencia
CaballeroCaballero
1951
Estado
Referencia
Micronycteris megalotis
Especie
Capillaria sp.
Especie
Anenterotrema auritum
Trachops coffini
Especie
Tricholeiperia leiperi
Familia Emballonuridae
Balantiopteryx ochiterenai
Trematoda
Especie
Localidad
16
Prosthodendrium
paeminosum
Prosthodendrium
ochoterenai
Izúcar de Matamoros
Puebla
Izúcar de Matamoros
Puebla
Nematoda
Izúcar de Matamoros
Puebla
CaballeroCaballero, 1943
Especie
Vampirolepis elongatus
Cestoda
Localidad
Bahía de Chamela
Estado
Jalisco
Referencia
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996;
Pérez-Ponce de
León et al., 1996
Capillaria sp.
Nematoda
Bahía de Chamela
Jalisco
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996;
Pérez-Ponce de
León et al., 1996
Especie
Limatulum gastroides
Trematoda
Localidad
Bahía de Chamela
Estado
Jalisco
Maxbraunium tubiporum
Tezontepec
Referencia
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996;
Pérez-Ponce de
León et al., 1996
CaballeroCaballero y
Zerecero, 1942
Rictularia nana
CaballeroCaballero, 1943
CaballeroCaballero, 1943
Familia Mormoopidae
Pteronotus davyi
Pteronotus parnellii
Capillaria sp.
Nematoda
Chamela
Hidalgo
Jalisco
Especie
Websternema parnelli
Localidad
Bahía de Chamela
Estado
Jalisco
Pterothomix sp.
Bahía de Chamela
Jalisco
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996;
Pérez-Ponce de
León et al., 1996
Referencia
García-Vargas,
1995;
García-Vargas et
al., 1996;
Pérez-Ponce de
León et al., 1996
García-Vargas;
1995;
García-Vargas et
al., 1996
Pérez-Ponce de
León et al., 1996
Familia Vespertilionidae
Lasiurus cinereus
Especie
Prosthodendrium
Trematoda
Localidad
General Anaya
Estado
Distrito Federal
Referencia
Caballero-
17
sacabrum
Paralechithodendrium
macnabi
Ciudad de México
Distrito federal
Caballero, 1943
CaballeroCaballero y
Zerecero, 1951
Tadarida brasiliensis
Especie
Urotrema scabridum
Trematoda
Localidad
Acolman
Estado
Estado de
México
Estado de
México
Referencia
CaballeroCaballero, 1942
CaballeroCaballero y
Zerecero, 1942
Lamothe et al.,
1996
CaballeroCaballero, 1940,
1943
CaballeroCaballero, 1940
CaballeroCaballero, 1940
Parallintoshius tadaridae
Acolman
Paralecithodendrium
naviculum
Ochoterenatrema labda
Atzcapotzalco
Distrito Federal
Chapultepec
Distrito Federal
Plagiorchis vespertilionis
Chapultepec
Distrito Federal
Limatulum oklahomense
Chapultepec
Distrito Federal
Dicrocoelium rileyi
Concepción del Oro,
Cueva de la boca,
Río Salado,
Zapotitlán
Nombre de Dios
Río Salado,
Zapotitlan, Cueva de
la boca, Nombre de
Dios
Concepción del Oro,
Río Salado,
Zapotitlan, Nombre
de Dios, Cueva de la
boca
Nematoda
Zacatecas,
Nuevo León
Puebla y
Durango
Guzmán-Cornejo et
al., 2003
Puebla, Nuevo
Leon, Durango
Guzmán-Cornejo et
al., 2003
Zacatecas,
Nuevo León
Puebla,
Durango
Guzmán-Cornejo et
al., 2003
Urotrema scabridum
Ochoterenatrema labda
Especie
Localidad
Estado
Referencia
Parallintoshius tadaridae
Chapultepec
Distrito
Federal
Tadaridanema delicatus
Río Salado, Zapotitlan,
Cueva de la boca,
Nombre de Dios y
Concepción del Oro
Cestoda
Localidad
Cueva de la boca,
Concepción del Oro,
Río Salado, Zapotitlan
Puebla,
Nuevo León,
Durango y
Zacatecas
CaballeroCaballero y
Zerecero, 1943
Guzmán-Cornejo et
al., 2003
Especie
Vampirolepis sp.
Estado
Nuevo León,
Zacatecas y
Puebla
Referencia
Guzmán-Cornejo et
al., 2003
Trematoda
Localidad
Chichén-itzá
Estado
Yucatán
Parabascus yucatanenses
Chichén-itzá
Yucatán
Paralecithodendrium
emollidum
Ochoterenatrema labda
Cueva Xictli, Tlalpan
Distrito
Federal
Distrito
Referencia
Chitwood,
1938
Chitwood,
1938
CaballeroCaballero, 1943
Caballero-
Familia Natalidae
Natalus mexicanus
Especie
Anenterotrema singulare
Cueva Xictli, Tlalpan y
18
Alcoman
Cueva Xictli, Tlalpan
Urotrema scabridum
Plagiorchis muris
Limatulum oklahomense
Cueva Xictli, Tlalpan y
Alcoman
Acolman
Nematoda
Localidad
Tlalpan
Especie
Capillaria martinezi
Federal
Distrito
Federal
Distrito
Federal
Estado de
México
Caballero, 1943
CaballeroCaballero, 1942
CaballeroCaballero, 1943
CaballeroCaballero, 1943
Referencia
CaballeroCaballero, 1942
CaballeroCaballero, 1942
Chitwood,
1983
Chitwood,
1938
Chitwood,
1938
Allintoshius tadaridae
Tlalpan
Trichleiperia cargiensis
Chichén-itzá
Estado
Distrito
Federal
Distrito
Federal
Yucatán
Seuratum cancellatum
Chichén-itzá
Yucatán
Tricholeiperia abditus
Chichén-itzá
Yucatán
Para este estudio, se seleccionaron tres especies de murciélagos de la
Familia Mormoopidae, abundantes y simpátricas en el municipio de Apazapan
en el estado de Veracruz, México: Mormoops megalophylla, Pteronotus davyi y
Pteronotus personatus.
Mormoops megalophylla (murciélago cara
de fantasma) es un murciélago de color café
rojizo y pequeño. Presenta un amplio rostro,
respingado con orejas redondeadas que se
conectan por dos pliegues por encima del rostro.
Es el mormópido más grande, cuenta con un
peso promedio de 14.9 ± 1.2 g y una longitud del
antebrazo de 55.8 ± 1.4 mm (Smotherman y
Guillén-Servent,
2008).
Es
una
Figura 1. Mapa de distribución
de Mormoops megalophylla
especie
insectívora, que se alimenta exclusivamente de polillas de gran tamaño, por lo
que es un veloz y hábil volador, que se desplaza a grandes elevaciones. Habita
en regiones húmedas, semiáridas y áridas por debajo de los 3000 m. s. n. m.
19
desde el suroeste de Texas y Arizona hasta el este de Honduras, el Salvador y
las regiones costeras del Caribe, Colombia y Venezuela (Figura 1) (Rezsutek y
Cameron; 1993)
Pteronotus davyi (murciélago de espalda desnuda) es el mormópido más
pequeño, contando con un peso promedio de 7.4 ± 1.1 g y una longitud del
antebrazo promedio de 44.0 ± 2.0 mm (Smotherman y Guillén-Servent, 2008).
Se distingue de los otros mormópidos por presentar las membranas alares
unidas en la línea media dorsal, dándole al murciélago la apariencia de tener la
espalda desnuda. Presenta un
pelaje de color café oscuro, casi
negro.
Habita
en
bosques
tropicales deciduos húmedos o
secos, a bajas elevaciones a lo
largo
Sonora
Figura 2. Mapa de distribución geográfica de
Pteronotus davyi
Costa
del
y
Rica
neotrópico
desde
Tamaulipas,
hasta
y
en
Colombia
extendiéndose por toda la costa venezolana (Figura 2). Se alimenta de dípteros
y lepidópteros (Adams, 1989).
Pteronotus personatus, cuenta con un peso promedio de 7.4 ± 1.2 g y
una longitud de antebrazo promedio de 42.7 ± 1.2 mm (Smotherman y GuillenServent, 2008). P. personatus es reconocido por ser uno de los nodos basales
del género (Van Den Bussche y Weyandt, 2003). P. personatus es un
murciélago insectívoro como todos los miembros de la Familia Mormoopidae.
Sin embargo, no se cuenta con estudios que describan la ecología o
20
comportamiento de este mamífero. Recientemente, Smotherman y GuillénServent (2008) por observaciones realizadas en esta especie comparan su
comportamiento de forrajeo con Noctilio albiventris, un murciélago de la Familia
Noctilionidae, que busca peces próximos a la superficie de los cuerpos de
agua.
Todos los mormópidos son cavernícolas y comparten las cuevas entre
sí, formando grupos ecológicos de pequeños murciélagos, en su mayoría
insectívoros, llegando a constituir colonias de hasta 500 000 individuos
(Altringham, 1996).
1.4 Relación Parásito-Hospedero
El conocimiento de la relación parásito-hospedero se basa en la premisa
que el parásito afecta directa o indirectamente la adecuación del hospedero
(Combes, 1997). Sin embargo, algunos estudios no han podido demostrar que
los parásitos pueden afectar la condición física o la supervivencia de los
hospederos silvestres (Smith and Cox 1972; Bennett et al.1988; Weatherhead y
Bennett 1992; Davidar y Morton 1993, Korpimäki et al. 1995; Shutler et al.
1996; Dawson y Bortolotti, 2000).
Los hospederos representan el ambiente de los parásitos, ya que en
ellos pueden desarrollar sus actividades vitales. Así como ocurre con los
organismos de vida libre en su ambiente físico, los parásitos están adaptados
para ocupar ciertos espacios que proporciona un hospedero. Esta analogía
ecológica entre los organismos de vida libre y los parásitos, termina cuando los
parásitos son sometidos a los mecanismos de defensa de su “ambiente”. Los
parásitos se enfrentan a una serie de factores destructores como la presencia
21
de anticuerpos, componentes del complemento, citotoxinas o enzimas
lisosomales. Así pues, la capacidad adaptativa del parásito para evadir o
resistir la respuesta de defensa de su hospedero, representa la clave de su
éxito como individuo y como especie (Atias, 1998).
Los hospederos presentan una serie de atributos que los hacen más o
menos propensos al parasitismo. Dentro de estos atributos contamos con
muchos aspectos propios de la especie como el comportamiento alimentario,
la estructura social, áreas de distribución, áreas de actividad, migración, e
historia evolutiva. Además a nivel individual, existen otros atributos que
determinan al parasitismo como la edad, el tamaño, el sexo, aspectos
genéticos individuales y el estado nutricional (Poulin y Morand, 2000; 2004). En
esta investigación se seleccionaron tres atributos de los murciélagos para
evaluar si afectaban la carga parasitaria: la especie, el tamaño y el sexo.
La riqueza y la abundancia de helmintos y en general de parásitos,
pareciera ser más similar entre hospederos relacionados filogenéticamente
(Canaris y Kinsella, 2007; Klimplel et al. 2007; Yoder y Coggins, 2007). Por
ejemplo, Klimplel et al. (2007), concluyen que la composición y abundancia de
parásitos en dos especies de roedores del género Apodemos son muy
similares a partir de sus dietas y requerimientos ambientales. Yoder y Coggins
(2007) evaluaron la helmintofauna de cinco especies de anfibios simpátricos
(tres anuros y dos salamandras), donde los tres anuros estuvieron parasitados
por tres nemátodos del mismo género, que además utilizan al mismo grupo de
invertebrados como hospederos intermediarios. Sin embargo, Canaris y Kinella
(2007)
encontraron varias diferencias en la helmintofauna asociada a tres
22
especies simpátricas de aves marinas, del suborden Charadrii, en Alaska. Las
variaciones encontradas en la composición y abundancia de helmintos fueron
explicadas por las marcadas diferencias en la biología de cada una de estas
especies.
Watve y Sukumar (1995) correlacionaron varios atributos ecológicos del
hospedero con la riqueza y abundancia de parásitos en 12 especies de
mamíferos. Estos atributos fueron la densidad, el tamaño corporal, las áreas de
actividad, la estructura social, la complejidad anatómica, la dieta, la filogenia y
la presión de depredación de los hospederos. Sin embargo, ellos únicamente
encontraron correlación significativa entre la diversidad y la abundancia de los
parásitos con la presión de depredación y la complejidad anatómica. No se
encontró relación positiva entre la carga parasitaria y el tamaño corporal de los
hospederos, contrario a lo encontrado por Price y Clansy (1983), Bell y Burt
(1991) y Yoder y Coggins (2007).
Soliman et al. (2001), estudiaron los parásitos de las ratas de una zona
rural en Egipto. Encontraron que la prevalencia y abundancia de parásitos
estaba directamente relacionada con el sexo, el tamaño corporal y la estructura
poblacional de los hospederos. Se reportó una mayor abundancia de parásitos
en los machos, lo que probablemente se debió a que éstos tienen un mayor
ámbito hogareño y entran en contacto directo con otros machos durante
actividades de competencia. La carga parasitaria de las ratas también mostró
una tendencia de aumento asociada con la talla del hospedero. Existen varias
posibles explicaciones al respecto. Watve y Sukumar (1995) mencionan que el
ámbito hogareño tiende a aumentar conforme aumenta el tamaño del animal, lo
23
que indirectamente facilita el contacto con los parásitos. Otra posible
explicación a este respecto es que a mayor tamaño del hospedero mayor es el
espacio que tienen los parásitos, para colonizarlo (Watve y Sukumar, 1995,
Hawlena et al., 2006; Soliman et al. 2001).
El parasitismo sustenta su éxito en el traspaso de parásitos de un
hospedero a otro. La transmisión no es posible si el parásito no ha alcanzado
un determinado estado de desarrollo, conocido como estadio infectivo. Al lugar
de ingreso del patógeno en el hospedero se le conoce como vía de infección y
el modo o las circunstancias por las que ingresa mecanismos de infección. La
localización en un determinado sistema u órgano, donde el parásito se instala
se conoce como hábitat (Atias, 1998).
Se habla de infección parasitaria cuando un hospedero alberga
parásitos. Sin embargo a menudo el hospedero no sufre daño. Si el hospedero
presenta signos o síntomas como consecuencia del parasitismo, se habla
entonces de enfermedad parasitaria (Atias, 1998).
Existen pocos estudios que abordan los posibles efectos negativos que
el parasitismo ejerce sobre la fauna silvestre (McCallum y Dodson, 1993;
Suzán et al., 2000, Hakkarainen et al., 2007). Dichos efectos se han logrado
evidenciar principalmente en especies domésticas o cultivadas (Coyne y Smith,
1994; Fox, 1997; Matthee et al., 2000; Forbes et al., 2000 Stein et al., 2002;
Irving et al., 2006). En estos casos se ha observado que una alta abundancia
de parásitos no necesariamente llega a ocasionar la muerte directa del
hospedero. Más bien producen efectos subclínicos como la reducción en el
consumo de alimento o en una deficiencia en la asimilación del alimento, lo que
24
altera la conducta, reduciendo la adecuación del animal parasitado (Suzán et
al., 2000).
Hamilton y Zuk (1982) fueron los primeros en presentar evidencia del
efecto negativo de los parásitos en poblaciones animales silvestres. Ellos
proponen que los parásitos actúan como una fuerza evolutiva, dirigiendo la
selección sexual de sus hospederos. Sugieren que las hembras seleccionan a
los machos más sanos y vigorosos, como garantía del éxito de su progenie. El
buen estado de salud de los animales usualmente se refleja en pelajes y
plumajes brillantes y abundantes, además de tallas adecuadas para cada
especie (Hamilton y Zuk, 1982; Suzán et al., 2000).
Whiteman y Parker (2004), encontraron que los gavilanes no territoriales
de las Islas Galápagos, presentaban mayores cargas parasitarias y peor
condición corporal que los gavilanes territoriales. Ellos mencionan que los
ectoparásitos que se encontraban infectando a estas aves pudieron estar
deteriorando su salud y su condición física, al alimentarse directamente de su
sangre, y al actuar como vectores de algunas especies de helmintos; además
de provocar un deterioro en las plumas y con esto comprometer su calidad de
vuelo y su termorregulación; lo que resulta en una reducción de la
supervivencia y capacidad competitiva.
25
1.5. OBJETIVOS
Objetivo General:

Describir la helmintofauna asociada a tres especies simpátricas de
murciélagos en el municipio de Apazapan, Veracruz.
Objetivos Particulares:
Capitulo II

Conocer las especies de helmintos asociadas a las tres especies de
mormópidos, en el municipio de Apazapan, Veracruz.

Calcular los parámetros ecológicos de la infección provocada por cada
especie de helminto en las tres especies de hospederos, en el municipio
de Apazapan, Veracruz.
Capitulo III

Describir las infracomunidades de helmintos asociadas a las tres
especies de mormópidos, en el municipio de Apazapan, Veracruz.

Describir el componente de comunidad de helmintos asociado a cada
una de las tres especies de murciélagos en el municipio de Apazapan,
Veracruz.

Evaluar la relación de tres atributos de los murciélagos con su carga
parasitaria.

Evaluar el posible efecto negativo de la carga parasitaria sobre la
condición física de los murciélagos.
26
1.6. MÉTODOS
1.6.1. Descripción del área de muestreo
Este estudio se llevó a cabo
en el
municipio de Apazapan,
Veracruz, ubicado a 19° 19’ latitud
norte y 96° 43’ longitud oeste, en la
Figura 3. Ubicación del área de estudio.
zona
central
del
estado
de
Veracruz (Figura 3). Cuenta con una superficie de 60.8 km², representando el
0.09% de la superficie total del estado. La temperatura promedio anual
corresponde a los 25.5 °C y la precipitación media anual varía entre los 1200 y
1500 mm. Esta región presenta dos épocas bien marcadas, la época seca de
diciembre a mayo, y la época lluviosa de junio a noviembre.
La flora es rica y cuenta con aproximadamente 1200 especies de plantas
agrupadas en seis comunidades vegetales diferentes: la selva baja caducifolia;
la selva mediana subcaducifolia; selva mediana subperennifolia; el palmar; el
encinar; y los cultivos. Los cultivos constituyen la mayor parte de la superficie
de esta región (Figura 4).
Figura 4. Mapa de los municipios de Jalcomulco y Apazapan, Veracruz, con sus formaciones
vegetales y la ubicación aproximada de la cueva donde se llevó a cabo el estudio.
27
1.6.2. Captura de los hospederos
Los individuos de las tres especies de quirópteros estudiadas
(Mormoops megalophylla, Pteronotus personatus y Pteronotus davyi) fueron
capturados en una cueva ubicada en el municipio de Apazapan (19° 35’ 62” N y
96° 69’ 93” O) en el estado de Veracruz (Figura 4). Dichas especies, comparten
refugio con una cuarta especie: Pteronotus parnellii. En esta cueva se estima
que existen aproximadamente 100 000 individuos (Guillén-Servent com. pers.),
siendo la especie más abundante M. megalophylla seguida de P. davyi y P.
personatus. Pteronotus parnellii, es la especie menos abundante, razón por la
cual no se incluyó en este estudio. Los animales se capturaron utilizando una
red de golpeo de 60 cm de diámetro X 120 cm de largo, justo antes del
anochecer cuando los murciélagos abandonaron la cueva para alimentarse
(Figura 5).
Figura 5. Imágenes de los individuos de las cuatro especies de murciélagos al momento de
salir de la cueva ubicada en el municipio de Apazapan, Veracruz.
Mormoops megalophylla, P. davyi y P. personatus son especies
monoéstricas, y sólo se reproducen durante los meses de enero y febrero,
produciendo una sola cría por hembra al año (Herd, 1983; Adams, 1989;
Rezsutek y Cameron, 1993). Por esta razón, los meses seleccionados para el
28
muestreo fueron abril (cubriendo el nacimiento de las crías), agosto (después
de la lactancia), y octubre (cubriendo el inicio de la adultez de los individuos y
el inicio del nuevo ciclo anual). Para este estudio se realizaron un total de
cuatro muestreos; tres muestreos en abril, agosto y octubre de 2007 y un
cuarto en abril de 2008.
Para contar con tamaño de muestra representativo de la población de
parásitos que permitiera calcular de forma confiable su prevalencia, abundancia
e intensidad de infección (Jovani y Tella, 2006), en cada muestreo se
capturaron 15-20 individuos por cada especie de quiróptero.
29
1.7. BIBLIOGRAFÍA
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40
Capítulo II.
2. Helmintofauna asociada a tres especies de murciélagos (Chiroptera:
Mormoopidae) en el municipio de Apazapan, Veracruz.
2.1 RESUMEN
Las grandes distribuciones geográficas, la amplia variedad de hábitos
alimentarios y la larga historia evolutiva de los murciélagos, hace suponer que
éstos pudieran ser hospederos de una gran diversidad y abundancia de
helmintos. Sin embargo, de las 133 especies de murciélagos registradas para
México, sólo 16 de ellas han sido estudiadas desde éste punto de vista. Este
estudio se llevó a cabo con tres miembros de la Familia Mormoopide
(Mormoops megalophylla, Pteronotus davyi y P. personatus), en la región
central del estado de Veracruz. En total se registraron seis especies de
helmintos, todos ellos parásitos intestinales: tres especies de nemátodos
(Capillaria sp., Linustrongylus pteronoti y Mollineidae n. gen. n. sp.), dos
especies de tremátodos (Ochoterenatrema labda y Maxbraunium tubiporum), y
una especie de céstodo (Vampirolepis elongatus). Los Tremátodos fueron el
grupo de helmintos más abundante. Estos registros representan los primeros
en México para M. megalophylla y P. personatus. Además, todas las especies
de helmintos excepto V. elongatus fueron registradas por primera vez para el
estado de Veracruz.
41
2.2. INTRODUCCIÓN
Los quirópteros representan un cuarto de la riqueza total de la Clase
Mammalia, superados únicamente en este rubro por los roedores. Son
reconocidos por presentar amplias distribuciones geográficas, una amplia
variedad de hábitos alimentarios y una larga historia evolutiva (70 – 100
millones de años) (Altringham, 1996; Medellín et al., 2000; Neuweiler, 2000;
Nogueira y Peracchi 2001; Gorresen y Willing, 2004). Lo anterior hace suponer
que estos hospederos pueden llegar a albergar una gran diversidad y
abundancia de helmintos (Cuartas-Calle y Muñoz-Arango, 1999; Nogueira et
al., 2001; Guzmán, 2000; Guzmán-Cornejo et al., 2003; Esteban et al., 2006).
Sin embargo, de manera general son pocos los estudios parasitológicos en
murciélagos y en la actualidad, muchas especies de quirópteros aún no han
sido estudiadas desde éste punto de vista y otras sólo lo han sido, en
localidades muy puntuales y considerando un reducido número de individuos
(Esteban et al., 2006).
México cuenta con al menos el 15% de las especies de los quirópteros
registrados a nivel mundial (Ramírez-Pulido y Castro-Campillo, 1993). De las
133 especies existentes en nuestro país, 16 de ellas han sido estudiadas desde
el punto de vista helmintológico, totalizando a la fecha 52 registros aislados de
helmintos para murciélagos mexicanos (Pérez-Ponce de León et al., 1996;
Lamothe-Argumedo, 1997; Guzmán, 2000). La Familia Phyllostomidae es la
que cuenta con una mayor cantidad de registros (Chitwood, 1938; CaballeroCaballero, 1939; Caballero-Caballero, 1944; Caballero-Caballero y Bravo,
1950; García-Márquez, 1985; García-Vargas et al., 1996 Lamothe-Argumedo et
42
al., 1997), seguida por las Familias Vespertilionidae, Natalidae, Mormoopidae y
Emballonuridae (Chitwood,1938; Caballero, 1940; Caballero, 1942a; Caballero,
1942b; Caballero, 1943a; 1943c; Caballero y Zerecero, 1951; Lamothe et al,
1996; Guzmán, 2000).
La Familia Mormoopidae está constituida por dos géneros y ocho
especies de murciélagos Neotropicales: Mormoops megalophylla, M. blainvillii,
Pteronotus parnellii, P. personatus, P. davyi, P. gymnonotus, P. macleayii y P.
quadridens (Smotherman y Guillén-Servent, 2008). De éstas, cinco están
reportadas para México (Mormoops megalophylla, Pteronotus parnellii, P.
davyi, P. gymnonotus y P. personatus ) (Medellín et al., 1997). Tres de esas
especies, fueron seleccionadas para este estudio: Mormoops megalophylla
(murciélago cara de fantasma), Pteronotus davyi (murciélago de espalda
denuda),
y
Pteronotus
personatus.
Estas
especies
se
alimentan
exclusivamente de insectos y habitan en regiones húmedas, semiáridas y
áridas por debajo de los 3000 m. s. n. m. desde Sonora y Tamaulipas, hasta
Centro y Sudamérica (Herd, 1983; Adams, 1989; Rezsutek, y Cameron, 1993).
Los registros helmintológicos en Mormoops megalophylla y Pteronotus
personatus, dentro de nuestro país son nulos (Colección Nacional de
Helmintos, 2007). Jameson (1959) en Estados Unidos de Norteamérica registró
una especie de tremátodo (Plagiorchis sp.) y una especie de nemátodo no
identificada en M. megalophylla. Para P. davyi sólo se cuenta con el registro del
céstodo Vampirolepis elongatus en la región
de Chamela, Jalisco (García-
Vargas et al., 1996).
43
El mormópido que cuenta con una mayor cantidad de registros
helmintológicos en nuestro país es Pteronotus parnellii. Caballero-Caballero y
Zerecero (1942) registraron la presencia del tremátodo Maxbraunium tubiporum
en Tezontepec, Hidalgo; mientras que García-Vargas et al. (1996) registraron la
presencia del tremátodo Limatulum gastroides y los nemátodos Websternema
parnellii y Capillaria sp. en la región de Chamela, Jalisco. A pesar de que P.
parnellii comparte el refugio con las especies seleccionadas, no fue estudiado
por presentar abundancias muy bajas.
Este estudio representa los primeros registros helmintológicos de las
tres especies de mormópidos en la región central del estado de Veracruz.
Asimismo, se presenta los parámetros ecológicos de las infecciones producidas
por cada especie de helminto en las poblaciones de hospederos analizadas.
2.3. MÉTODOS
Los detalles sobre el área de estudio y la captura de los murciélagos se
describen ampliamente en la sección de metodología del capítulo I.
2.2.1. Sacrificio y disección de los hospederos.
Después de capturados, los murciélagos fueron sacrificados utilizando
una cámara de cloroformo. Una vez muertos, se procedió a registrar los
atributos físicos de los hospederos individuales (longitud del cuerpo, longitud de
la cola, antebrazo y peso), además de su sexo.
La disección comenzó con una incisión longitudinal en el esófago y
terminó en el ano. Se recuperó cada uno de los órganos de la cavidad corporal,
mismos que fueron colocados en una caja de Petri, para ser revisados de
manera individual. La caja de Petri contenía solución salina al 9% lo que evitó
44
la desecación de los helmintos, facilitó el proceso de búsqueda y evitó la
confusión de la localización exacta de los gusanos (Hanson et al., 1982;
Nogueira et al., 2002; Guzmán-Cornejo et al., 2003; McAllister et al., 2005).
2.3.2. Preparación del material helmintológico
Una vez obtenido el material helmintológico, éste se procesó para su
identificación. El primer paso consistió en la fijación, que varió dependiendo del
grupo de helmintos (Lamothe-Argumedo, 1997):

Nemátodos. Estos parásitos se fijaron con dos técnicas diferentes, para
escoger los individuos que hubiesen quedado mejor preparados para
posteriormente observar sus estructuras internas:
o Los nemátodos se depositaron en un recipiente con unas gotas
de solución salina al 9%, donde se les vertió alcohol al 70%
caliente.
o En una caja de Petri de vidrio con solución salina al 9% se
depositaron los nemátodos y con la ayuda de un mechero se
calentó la base de la caja. El calor permitió que los nemátodos se
relajaran y murieran estirados.

Platelmintos.
o Tremátodos y céstodos. Una vez retirados los gusanos del
hospedero, éstos se colocaron en solución salina al 9%, para que
se relajaran. Se hicieron cambios de solución salina, para
remover el tejido o alimento de los hospederos que venía
adherido a los gusanos. Una vez limpios se depositaron de nuevo
45
en solución salina al 9%, donde se les vertió ácido acético
hirviendo, para que finalmente murieran y se fijasen estirados.
El segundo paso en el proceso de preparación del material
helmintológico es la tinción, que al igual que la fijación fue dependiente del
grupo de helmintos con el que se trabajó (Lamothe-Argumedo, 1997):

Nemátodos. No requieren de una técnica de tinción, estos organismos
sólo fueron aclarados con glicerina (2/3 Glicerina y 1/3 Alcohol). Esto
permite que los órganos internos de los animales puedan ser vistos al
microscopio y así poder ser identificados.

Platelmintos.
o Tremátodos. Se tiñeron con paracarmín de Meyer y hematoxilina
de Erlich. Ambas técnicas, tiñeron distintos caracteres y en
conjunto permitieron la identificación de las especies.
o Céstodos. Se tiñeron con paracarmín de Meyer, con lo que
adquirieron una coloración rojiza, lo que permitió distinguir
estructuras internas fundamentales para su identificación.
Los céstodos y tremátodos, después de la tinción, fueron colocados
entre cubre y portaobjetos con bálsamo de Canadá para así conservar los
ejemplares mediante una preparación permanente. Las especies fueron
identificadas utilizando claves taxonómicas y literatura especializada, contando
con la ayuda de los taxónomos del Laboratorio de Helmintología en el Instituto
de Biología de la UNAM.
Para los céstodos se utilizó el microscopio electrónico de barrido (MEB),
con el fin de observar mejor las estructuras del escólex y así poder realizar la
46
identificación. Para preparar a los céstodos, éstos se deshidrataron en
concentraciones crecientes de alcohol, partiendo del 70% hasta llegar al
absoluto. De ahí se montaron en la platina para ser recubiertos por oro.
Finalmente se montaron en el microscopio.
2.3.3. Análisis de Datos
Para la descripción de las poblaciones de helmintos, éstos se contaron
para poder calcular los parámetros ecológicos de prevalencia, abundancia e
intensidad de infección (Bush et al., 1997), utilizando el programa Quantitative
Parasitology 3.0 (Rózsa et al., 2000).
Se calculó la relación varianza-media, tambien llamado coeficiente de
dispersión (Bush et al., 2001) para conocer el grado de agregación o
sobredispersión de las especies de helmintos. La mayor o menor agregación
en la distribución está inversamente relacionado con la prevalencia y la
abundancia (Poulin, 1993).
2.4. RESULTADOS
Se registró un total de seis especies de helmintos a nivel intestinal en los
individuos (N = 135) de las tres especies de murciélagos estudiadas. Del total
de helmintos encontrados (N = 1331) el 72% fueron tremátodos, el 21%
nemátodos y el 7% céstodos.
En Mormoops megalophylla (n = 77) se registraron dos tremátodos de la
Familia Lecitodendriidae: Ochoterenatrena labda y Maxbraunium tubiporum; un
céstodo de la Familia Hymenolepididae: Vampirolepis elongatus; y tres
nemátodos, uno perteneciente a la Familia Capillaridae: Capillaria sp., y dos
trichostrongílidos pertenecientes a la Familia Molineidae: Lynustrongylus
47
pteronoti, y una especie que representa un nuevo taxón y cuya identificación
taxonómica esta pendiente y escapa de los objetivos del presente trabajo.
En Pteronotus davyi (n=32) se encontraron tres especies: un tremátodo
perteneciente a la Familia Lecitodendriidae: O. labda; un céstodo perteneciente
a la Familia Hymenolepididae: V. elongatus; y un nemátodo perteneciente a la
Familia Capillaridae: Capillaria sp.
En P. personatus (n=26) se encontraron sólo dos especies: un
tremátodo de la Familia Lecitodendriidae: M. tubiporum; y un nemátodo
perteneciente a la Familia Capillaridae: Capillaria sp.
A continuación se presenta una breve descripción de cada una de las
especies encontradas, resaltando las características más importantes que
permitieron lograr su determinación taxonómica.
Ochoterenatrema labda Caballero-Caballero, 1943
Phylum: Platyhelminthes
Clase: Trematoda
Orden: Plagiorchiiformes
Familia Letcithodendriidae
Hospedero: Mormoops megalophylla y Pteronotus davyi.
Localización: Intestino delgado y grueso
Descripción:
El
género
Ochoterenatrema,
fue
establecido
por
Caballero-Caballero en 1943 para incluir a especies de tremátodos que
parasitan murciélagos. Estos organismos, cuando vivos, son blanquecinos y se
caracterizan por la presencia de una ventosa oral subterminal y una
pseudobolsa o falsa bolsa del cirro. El poro genital se encuentra al lado
48
izquierdo del acetábulo y la vesícula excretora tiene forma de V (Guzmán,
2000).
Estos organismos presentan un cuerpo esférico sin espinas, con una
ventosa oral anterior redondeada, un esófago y ciegos cortos. Cuentan con dos
testículos grandes y redondos, dispuestos en posición simétrica. El ovario se
encuentra ubicado entre el acetábulo y el testículo derecho. El útero presenta
asas gruesas y contiene a los huevos, que son de un color amarillento y
ocupan la parte posterior del cuerpo. Presentan una falsa bolsa del cirro en la
parte anterior del acetábulo, por debajo de los ciegos. El poro genital se
localiza al lado izquierdo y las glándulas vitelógenas forman masas irregulares
en la parte superior del animal (Guzmán, 2000) (Figura 6).
A
B
Figura 6. Ochoterenatema labda. A. Ejemplar grávido, vista ventral. B. vista dorsal
Maxbraunium tubiporum Braun, 1900; Caballero-Caballero y Zerecero, 1942
Phylum: Platyhelminthes
Clase: Trematoda
Orden: Plagiorchiidae
Familia Letcithodendriidae
49
Hospedero: Mormoops megalophylla y Pteronotus personatus.
Localización: Intestino delgado y grueso
Descripción: Son parásitos intestinales de murciélagos, presentan un
cuerpo oval provisto con espinas. Cuentan con una ventosa oral subterminal,
grande y musculosa que ocupa casi todo el ancho del cuerpo. Presentan una
faringe muy muscularizada y no presentan un esófago. El acetábulo cuenta con
aproximadamente las mismas dimensiones que la ventosa oral, ubicándose en
la línea media transversal del cuerpo, desviado un poco hacia la derecha, entre
el ovario y los testículos que son redondos y simétricos. La bolsa del cirro es
muy larga y se encuentra localizada transversalmente entre la faringe y el
acetábulo. El poro genital desemboca por encima de la faringe. El ovario se
encuentra ubicado a la derecha del acetábulo. Las glándulas vitelógenas se
extienden a los lados del cuerpo desde la región de la bolsa del cirro a los
testículos y la vesícula excretora (Caballero-Caballero y Zerecero, 1942)
(Figura 7).
Figura 7. Maxbraunium tubiporum (10x). Vista ventral.
50
Vampirolepis elongatus Rego, 1962
Phylum: Platyhelminthes
Clase: Cestoda
Orden: Cyclophyllidea
Familia Hymenolepididae
Hospedero: Mormoops megalophylla y Pteronotus davyi.
Localización: Intestino grueso
Descripción: Poseen un cuerpo aplanado dorsoventralmente en el que
se distinguen claramente las tres regiones características de los céstodos: el
escólex, el cuello y el estróbilo (García-Vargas, 1995). El escólex es de forma
triangular, posee cuatro ventosas musculosas y desnudas, cuenta con un
rostelo protráctil armado con una corona simple de 26 a 32 ganchos dentro de
un saco llamado receptáculo rostelar. Cada gancho tiene forma de “Y”. los
gusanos, cuentan con un cuello delgado, alargado y con los bordes lisos. El
estróbilo, está formado por numerosos segmentos de forma trapezoidal que se
van ensanchando conforme se alejan del cuello. Cada uno de los segmentos
maduros presentan un juego de aparatos reproductores de ambos sexos, los
cuales desembocan en la parte central del proglótido (García-Vargas, 1995)
(Figura 8).
A
B
C
Figura 8. Imágenes con Microscopia Electrónica de Barrido (MEB) del escolex de Vampirolepis
elongatus.
51
Capillaria sp.
Phylum: Nematoda
Clase: Adenophorea
Orden: Enoplida
Familia: Capillariidae
Hospedero: Mormoops megalophylla, Pteronotus davyi y P. personatus.
Localización: Intestino delgado y grueso
Descripción: Son parásitos del tubo digestivo de aves y mamíferos, que
se caracterizan por presentar huevos sin capsulas especiales, además de que
los machos no presentan alae caudal. Cuentan con unas proyecciones
lobulares en la región caudal. Presentan una funda de la espícula que puede
ser espinosa o lisa (Moravec, 1982) (Figura 9).
A
B
Figura 9. Capillaria sp., A. Región caudal. B. Región cefálica.
Linustrongylus pteronoti Vaucher y Durette-Desset, 1986
Phylum: Nematoda
Clase: Secernentea
Orden: Strongylida
Familia: Molineidae
Hospedero: Mormoops megalophylla
Localización: Intestino delgado
52
Descripción: Son nemátodos de cuerpo pequeño, delgado y curvo;
cuando están vivos tienen una coloración rojiza y se vuelven pardos al morir.
Tienen un juego de ocho ganchos simples dentro de una prolongación cuticular
ubicada en la región anterior llamada vesícula cefálica. La boca es terminal y
simple, rodeada por tres labios, uno dorsal y dos ventrolaterales. El aparato
digestivo se compone de un esófago muscular claviforme que se conecta a un
intestino largo, un poco más ancho que el esófago y se adelgaza conforme se
acerca a la región posterior, desembocando en un ano subterminal en las
hembras o en la cloaca en los machos (García-Vargas, 1995) (Figura 10).
A
B
C
Figura 10. Linustrongylus pteronoti. A, Cuerpo completo. B región caudal. C. Región cefálica.
Molineidae gen. sp.
Phylum: Nematoda
Clase: Secernentea
Orden: Strongylida
Familia: Molineidae
Hospedero: Mormoops megalophylla
Localización: Intestino grueso
53
D
B
A
C
Figura 11 Molineidae gen. sp. A. Región cefálica de la hembra. B. región caudal de la hembra.
Región caudal del macho y D. Región cefálica del macho.
Caracterización de las infecciones
El nemátodo Capillaria sp. es el único taxón compartido por las tres
especies de murciélagos, así como la especie más prevalente en M.
megalophylla y en P. davyi. En P. personatus la especie de helminto que
alcanzó los mayores niveles de prevalencia, abundancia e intensidad de
infección fue el tremátodo Maxbraunium tubiporum. El tremátodo que obtuvo
los mayores niveles de abundancia e intensidad promedio tanto en M.
megalophylla como en P. davyi fue O. labda (cuadro 2).
Cuadro 2. Parámetros ecológicos calculados por especie de helminto encontrado en cada especie de
murciélago.
Mormoops megalophylla
Pteronotus davyi
Pteronotus personatus
P
I
A
P
I
A
P
I
A
Tremátodos
Ochoterenatrema labda
23.3
23.1
5.4
21.8
13
2.8
Maxbraunium tubiporum
6.4
14
0.9
61.5
24.1
12.8
Céstodos
Vampirolepis elongatus
14.2
7.9
1.1
6.3
2
0.1
Nemátodos
Capillaria sp.
33.3
6.8
2.4
34.4
4
1.3
15.4
6
0.9
Linustrongylus pteronoti
5.1
2.5
0.1
Mollineidae n. gen. n. sp.
1.3
6
0.07
Parámetros: P= prevalencia; I= intensidad de infección; A= abundancia
En todos los casos, las especies de helmintos encontradas en cada
hospedero mostraron valores del cociente de varianza-media (V/M ratio) <1,
mostrando así la sobredispersión característica de todas las especies de
parásitos (Cuadro 3).
54
Cuadro 3. Índices de agregación (cociente de varianza entre media, V/M ratio) calculados para cada
especie de helminto por especie de hospedero.
Mormoops
Pteronotus davyi
Pteronotus
megalophylla
(n=32)
personatus
(n=77)
(n=26)
Tremátodos
Ochoterenatrema labda
32
25.3
Maxbraunium tubiporum
10.3
37
Céstodos
Vampirolepis elongatus
11.6
2.4
Nemátodos
Capillaria sp.
10.7
4.2
11.7
Linustrongylus pteronoti
3.3
Molineidae n. gen. n. sp.
6.0
-
2.5. DISCUSIÓN
Este estudio representa el primer registro en la región central del estado
de
Veracruz
para
las
seis
especies
de
helmintos
encontradas:
Ochoterenatrema labda, Maxbraunium tubiporum, Vampirolepis elongatus,
Capillaria sp., Linustrongylus pteronoti y una especie de nemátodo nueva.
También consistió en el primer registro de todas las especies para el estado de
Veracruz, excepto para V. elongatus, registrado previamente en la región de los
Tuxtlas (García-Prieto, 1986).
Todas las especies de helmintos fueron encontradas parasitando el
intestino de sus huéspedes. La mayoría de los estudios en murciélagos
reportan a los helmintos en la región intestinal (Nogueira et al., 2001; Shimalov
et al., 2002; Lunaschi, 2002). Sin embargo, Guzmán-Cornejo et al. (2003)
reportan la presencia de una especie de tremátodo en la vesícula y los
conductos biliares y McAllister et al. (2005) en el estómago.
El género Ochoterenatrema fue propuesto por Caballero y Caballero
(1943) para incluir tremátodos intestinales encontrados en Tadarida brasiliensis
en el bosque de Chapultepec en México, D. F. y en Natalus mexicanus en la
cueva de Xictli, Tlalpan, México D. F. y en el convento de Acolman, Hidalgo. En
55
varios estudios con murciélagos posteriores al de Caballero y Caballero (1943),
se ha registrado a Ochoterenatrema labda. La mayoría de ellos ha sido en
Tadarida brasiliensis en distintas localidades de la región Neártica de
Norteamérica como Carlsbad Caverns, National Park en Nuevo México (Cain,
1966); en tres condados del estado de Florida en Estados Unidos de
Norteamérica (Alachua County, Marion County, Polk County) (Foster y Mertins,
1991); en la Cueva de San Bartolo y la Cueva de la Boca en el estado de
Nuevo León (Díaz-Moreno, 1977, Guzmán-Cornejo et al., 2003); en Nombre de
Dios, Durango; Río Salado, Puebla y Concepción del Oro, Zacatecas (GuzmánCornejo et al., 2003). En la región Neotropical del continente, O. labda se ha
registrado únicamente en Myotis nigricans nigricans en la región del canal de
Panamá (Caballero y Caballero, 1969) y con base en este estudio, ahora en M.
megalophylla y en P. davyi en la región central de Veracruz.
En este estudio se registró una prevalencia de infección de 23.37% para
O. labda (18 hospederos infectados/77 hospederos revisados) en Mormoops
megalophylla, mientras que en Pteronotus davyi fue de 21.85% (7/32). En
Tadarida brasiliensis se han registrado prevalencias de infección de O. labda
de 28.6% (6/21) en Carlsbad Caverns (Cain, 1966), 3% (1/33) en Alachua
County, 29% (2/7) en Marion County, y 33% (1/3) (Foster y Mertins, 1991). En
México se han registrado prevalencias de 61.3% (18/31) en Nombre de Dios,
Durango, 33.3% (4/12) en Río Salado, Puebla, 29.62% (8/27) en Cueva de la
Boca, Nuevo León y 7.1% (2/28) en Concepción del Oro, Zacatecas (GuzmánCornejo et al., 2003).
56
El tremátodo Maxbraunium tubiporum fue descrito por Braun (1900), con
el nombre de Distomum tubiporum, que posteriormente cambió a Distoma
tubiporum (Stiles y Hassall, 1908). El siguiente registro de esta especie fue con
el nombre de Distomum tubiporum (Viana, 1924), seguido de Limatulum
tubiporum (Northuo, 1928), y finalmente Distomua tubiporum (Stiles y Nolan,
1931). Caballero y Caballero y Zerecero (1942) redescriben a esta especie con
el nombre de Maxbraunium tubiporum. Este tremátodo se ha encontrado
previamente en el intestino de Vespertilio sp. en Brasil y Chilonycteris
rubiginosa mexicana en el Rancho San Isidro, Tezontepec, Hidalgo, México.
En este estudio Maxbraunium tubiporum se registró por primera vez en
Mormoops megalophylla y en Pteronotus personatus. En M. megalophylla se
encontró con una prevalencia de 9.1% (7/77) y con una abundancia promedio
de 0.91 gusanos por murciélago analizado. En P. personatus este tremátodo
resultó ser más común ya que el 61.5% (16/26) de la muestra se encontró
parasitada por este parásito, con una abundancia promedio de 12.8 gusanos
por murciélago analizado.
El género Vampirolepis incluye en su mayoría a especies de céstodos
que parasitan murciélagos, aunque también hay algunos que parasitan aves
(García-Vargas, 1995). Vampirolepis elongatus es uno de los siete céstodos
registrados para los murciélagos Neotropicales (Zdzitowiecki y Rutkowska,
1980). En México este estudio representa el tercer registro de esta especie.
Los registros previos son en la región de Los Tuxtlas, Veracruz, como
Vampirolepis artibei por García-Prieto (1986) y el segundo registro de esta
especie, ya con su nombre actual, se estableció para la región de Chamela,
57
Jalisco en A. jamaicensis y P. davyi por García-Vargas (1995). Esta especie ha
sido registrada en países como Brasil, Cuba, Paraguay y Perú; en el intestino
de
murciélagos
como
Erophylla
sezekorni,
Glossophaga
soricina,
Phyllostomum hastatus, Molosus rufus, Artibeus lituratus, A. planorostris, A.
fuliginosus, Tadarida brasiliensis y Vampirops lineatus (García-Vargas, 1995).
Vampirolepis elongatus en Erophylla sezekorni sezekorni en las Villas,
Cuba presentó una prevalencia de 23.33% (7/30) (Zdzitowiecki y Rutkowska,
1980). En México, Guzmán-Cornejo et al. (2003) lo registraron en Tadarida
brasiliensis en varias localidades, con una prevalencia de 16.66% (2/12) en Río
Salado, Puebla, 3.70% (1/27) en Cueva de la Boca, Nuevo León y 7.14% (2/28)
en Concepción del Oro, Zacatecas. En este estudio se registra por primera vez
en Mormoops megallophylla con una prevalencia de 14.28% (11/77) y por
segunda ocasión en Pteronotus davyi con una prevalencia de 6.25% (2/32).
Los nemátodos del género Capillaria han sido registrados como
parásitos comunes de peces, reptiles, anfibios, aves y mamíferos en todo el
mundo (Moravec, 1982). Sólo existen tres registros de este género en
murciélagos mexicanos. Chitwood (1983) reporta una hembra de Capillaria sp.
en el intestino de Miconycteris megalotis mexicana en la cueva de Xmahit en
Tekax, Yucatán. García-Vargas (1995) registra a una especie del género
Capillaria en el intestino de Pteronotus davyi y de P. parnellii en la región de
Chamela, Jalisco.
En este estudio se registra una especie del género Capillaria por primera
vez en Mormoops megalophylla y en P. personatus con una prevalencia de
58
36.36% (28/77) y 15.38% (2/26) respectivamente. En Pteronotus davyi se
registro con una prevalencia de 34.4% (11/32).
El nemátodo Linustrongylus pteronoti, es un tricostrogílido que ha sido
previamente registrado en Glossophaga soricina en la región de Chamela,
Jalisco, donde se estableció el segundo registro a nivel mundial y el primero en
México (García-Vargas, 1995). Este género fue creado por Vaucher y DuretteDesset (1986) para albergar ejemplares colectados en el intestino delgado de
los murciélagos Pteronotus parnellii y Pteronotus davyi en Nicaragua. En este
estudio L. peronoti se registra por segunda ocasión en México y por tercera vez
en el mundo en Mormoops megalophylla, con una prevalencia de 5.2% y una
abundancia promedio de 0.13 gusanos por murciélago estudiado.
Otro tricostrongílido encontrado en este estudio representa una nueva
especie, que aún no se ha descrito, ya que de la muestra de 77 individuos de
Mormoops megalophylla, sólo se encontraron seis individuos en un murciélago,
de los cuales cinco fueron hembras. Por ello se requiere recolectar un mayor
número de ejemplares para realizar un estudio morfológico más detallado que
permita realizar la descripción de la especie.
Ambos tricostongílidos pertenecen a la Familia Molineidae del Orden
Strongylida. Son parásitos dioicos, relativamente comunes en todos los grupos
de vertebrados excepto en los peces. Presentan ciclos de vida directos. La
infección se produce por la ingestión de una larva en su tercera etapa de
desarrollo, que al momento de entrar al organismo cambia a su cuarta etapa,
llegando posteriormente al adulto (Bush et al., 2001).
59
Las dos especies de tremátodos encontradas en este estudio (O.labda y
M. tubiporum) únicamente se han registrado en murciélagos insectívoros (Stiles
y Hassall, 1908; Viana, 1924; Northuo, 1928; Stiles y Nolan, 1931; Caballero y
Caballero y Zerecero, 1942; Caballero y Caballero, 1943; Cain, 1966;
Caballero-Caballero, 1969; Díaz-Moreno, 1977;
Foster y Mertins, 1991
Guzmán-Cornejo et al., 2003). Ambos tremátodos pertenecen a la Familia
Lecithodendriidae del Orden Plagiorchiidae. Los miembros de este Orden se
caracterizan por utilizar caracoles como primer hospedero intermediario e
insectos, básicamente dípteros, como segundo hospedero intermediario (Bush
et al., 2001). Asimismo, los únicos registros que existen del género Capillaria
son en murciélagos insectívoros (Chitwood, 1983; García-Vargas, 1995).
También se conoce que los miembros de la Familia Capillaridae utilizan
insectos como hospederos intermediarios (Bush et al., 2001), por lo que se
espera que la dieta de los murciélagos sea importante en la trasmisión de estas
especies de helmintos.
Vampirolepis elongatus se ha registrado tanto en especies insectívoras
como frugívoras.
Este céstodo pertenece a la Familia Cyclophyllidea, que
alberga a la mayoría de los céstodos encontrados en aves y mamíferos. Se
caracterizan por producir huevos que pueden ser transmitidos por varias
especies de insectos como moscas y algunas pulgas, por lo que la transmisión
puede ocurrir por vía oral o bien por la picadura de alguna pulga infectada.
Mormoops megalophylla, Pteronotus davyi y P. personatus, en general
se alimentan de dípteros y lepidópteros (Adams, 1989; Rezsutek y Cameron
1993). Observaciones del Dr. Guillén-Servent sobre las especies de
60
murciélagos en el sitio de muestreo, indican que las tres especies forrajean en
distintas áreas, lo que hace suponer que no consumen las mismas especies de
insectos. Esto podría explicar las diferencias en la presencia y abundancia de
helmintos en los tres mormópidos; sin embargo no existen estudios que
detallen la dieta ni los hábitos alimentarios de estos hospederos.
Los diferentes registros de Ochoterenatrema labda, Maxbraunium
tubiporum, Vampirolepis elongatus y Linustrongylus pteronoti en diferentes
estudios, sugieren que estas especies tienen una amplia distribución
geográfica, ya que en algunos casos van de Estados Unidos de Norteamérica a
México y en otros van de México a Brasil.
Las especies de helmintos encontradas en este estudio, representan un
nuevo registro para el estado de Veracruz, excepto para el céstodo
Vampirolepis elongatus. Mormoops megalophylla y Pteronotos personatus,
fueron dos especies de murciélagos que no habían sido estudiadas desde el
punto de vista parasitológico. Para Pteronotus davyi, ya existía un registro
previo en nuestro país.
Los estudios sobre la helmintofauna asociada a los murciélagos son
escasos. Este estudio es uno de los pocos en México, en los que se ha
revisado un número considerable de individuos, ya que en la mayoría de las
investigaciones, se han revisado pocos hospederos. Los estudios sobre
helmintofauna en los diferentes hospederos representa una necesidad para el
conocimiento de la biodiversidad.
61
2.6. BIBLIOGRAFÍA
Adams, J. 1989. Pteronotus davyi. Mammalian Species, 346, pp. 1-5.
Braun,
M.
1900.
Trematoden
der
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Anales
des
K.
K.
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Caballero y Caballero, E. 1939. A New Filariid from mexican bats. Trans. Am.
Micr. Soc., 58, pp. 456-458.
Caballero y Caballero, E. 1940. Algunos tremátodos intestinales de los
murciélagos de México. Anales del Instituto de Biología de la UNAM, 11,
pp. 215-223.
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66
Capítulo III.
3. Descripción de las comunidades de helmintos y su relación con
algunos atributos físicos de tres especies de murciélagos (CHIROPTERA:
MORMOOPIDAE) en el Municipio de Apazapan, Veracruz.
3.1 RESUMEN
Se examinaron las comunidades de helmintos y los posibles efectos
negativos que éstos pudieran estar ejerciendo sobre tres especies de
murciélagos de la Familia Mormoopidae (Mormoops megalophylla, Pteronotus
davyi y P. personatus), en la región central del estado de Veracruz. El
componente de comunidad de M. megalophylla (n = 77) fue el más diverso (N1
= 3.44), al estar constituido por seis especies de helmintos (dos tremátodos,
tres nemátodos y un céstodo) y presentar una menor dominancia (λ = 0.46). El
componente de comunidad menos diverso se encontró asociado a P.
personatus (N1 = 1.25) ya que presentó la menor riqueza de especies (N0 = 2)
y la mayor dominancia (λ = 0.89). La especie P. davyi (n = 32) presentó los
valores de de diversidad intermedios. El componente de comunidad más disímil
con respecto a las otros dos fue el asociado a P. personatus, ya que de las tres
especies es la que presenta los hábitos más diferentes. Las infracomunidades
más diversas de igual manera se encontraron asociadas a M. megalophylla. De
manera general no se pudieron evidenciar los efectos negativos que por
definición caracterizan al parasitismo.
67
3.2 INTRODUCCIÓN
Una comunidad es un ensamblaje de distintas poblaciones que
interactúan entre sí, constituyendo una unidad ecológica autosuficiente (Brower
et al., 1997). Las comunidades de helmintos pueden ser estudiadas desde
varios niveles jerárquicos. El más elemental es el de la infracomunidad, que
incluye a todas las infrapoblaciones de helmintos en un individuo de una
especie de hospedero dado. El siguiente nivel es el componente de comunidad,
constituida por el conjunto de infracomunidades de helmintos en un conjunto de
hospederos de la misma especie, en una localidad determinada. Finalmente, el
nivel más incluyente es la comunidad compuesta, integrada por el conjunto
infracomunidades presentes en un ecosistema (Esch et al., 1990; 1986; Bush
et al., 1997; Bolek y Coggins, 2003).
Existen varios estudios sobre helmintos asociados a murciélagos. La
gran mayoría de ellos comprenden nuevos registros, listados de especies y
descripciones de nuevas especies de helmintos. Sin embargo, aunque los
murciélagos son el segundo Orden más diverso de la Clase Mammalia y
presentan amplias distribuciones geográficas, los estudios sobre ecología de
helmintos (poblaciones y comunidades) son escasos (Coggins et al., 1982; Lotz
y Font 1985, 1991, 1994; Esteban et al., 2001; Nogueira et al., 2001).
Para este estudio descriptivo de comunidades (infracomunidad y
componente de comunidad) se seleccionaron a tres especies de la Familia
Mormoopidae (Mormoops megalophylla, Pteronotus davyi y Pteronotus
personatus) que ocurren de manera simpátrica en el municipio de Apazapan,
68
Veracruz. Las tres especies de murciélagos son insectívoras y comparten la
misma cueva durante todo el año.
En varios estudios se ha concluido que la dieta es un factor importante
para el ensamblaje de la comunidad de helmintos en murciélagos insectívoros
(Nogueira et al., 2001;Esteban et al., 2001). Asimismo, se sugiere que las
especies relacionadas filogenéticamente, presentan una fauna parasitaria
similar, debido a una herencia compartida (Muñoz et al. (2007). Canaris y
Kinsella (2007) sugieren que la estructura de la comunidad de los hospederos
influye directamente sobre su comunidad de helmintos, proponiendo que la
simpatría de los hospederos es una condición que favorece el intercambio
especies de helmintos, sobre todo cuando estos presentan ciclos de vida
directos y las especies son generalistas.
La teoría predice que la presencia o ausencia de las especies de
helmintos que conforman una comunidad está asociada con distintos atributos
del hospedero. Algunos ejemplos de estos atributos son la especie, la dieta, la
talla, el peso y/o el comportamiento. En este estudio únicamente se evaluarán
tres atributos: la especie, el tamaño (longitud y peso) y el sexo.
Por otra parte, existen pocos estudios que abordan los posibles efectos
negativos que el parasitismo ejerce sobre la fauna silvestre (McCallum y
Dodson, 1993; Suzán et al., 2000, Hakkarainen et al., 2007). Dichos efectos se
han logrado evidenciar principalmente en especies domésticas o cultivadas
(Coyne y Smith, 1994; Fox, 1997; Matthee et al., 2000; Forbes et al., 2000
Stein et al., 2002; Irving et al., 2006), donde se ha observado que una alta
abundancia de parásitos no necesariamente llega a ocasionar la muerte directa
69
del hospedero. Más bien produce efectos subclínicos como la reducción en el
consumo de alimento o una deficiencia en la asimilación del alimento, lo que
altera la conducta, reduciendo la adecuación del animal parasitado (Suzán et
al., 2000).
3.3. MÉTODOS
Los detalles sobre el área de estudio y la captura de los murciélagos se
describen ampliamente en la sección de metodología del capitulo I. Asimismo,
el sacrificio de los hospederos, la obtención del material helmintológico, el
procesamiento y su identificación se describen ampliamente en el capitulo II.
3.3.1. Comunidades
3.3.1.1. Componente de Comunidad
Para conocer si el esfuerzo de muestreo fue el adecuado para cada una
de las especies de mormópidos, se obtuvieron las curvas de acumulación de
especies utilizando el índice de diversidad de Chao 2, calculado por el
programa EstimateS (Colwell, 1997). Este índice es reconocido como el
estimador menos sesgado para muestras pequeñas.
Para describir al componente de comunidad se calculó la serie de diversidad de
Hill (N0, N1 y N2) que utiliza como base los índices de diversidad de ShannonWienner (H’) y el índice de Simpson (λ).
Para comparar la diversidad (índice de
Shannon-Wienner) de parásitos entre especies de quirópteros se aplico una prueba de
t de Hutchenson (Moreno, 2001) mediante el programa PAST (Hammer et al. 2001).
Los índices de Jaccard (Ij) y Morisita-Horn (IM-H) fueron calculados para conocer el
grado de similitud de las comunidades de helmintos entre sí; estos índices se
calcularon con el programa Ecological Methodology (Krebs, 2000).
70
3.3.1.2. Infracomunidades
Para describir las infracomunidades se utilizaron los promedios de los
índices de diversidad de Brillouin (HB) (Moreno, 2001), de la abundancia, de la
riqueza y de la equidad.
3.3.2. Atributos y efectos negativos del parasitismo
Con los atributos físicos de los hospederos se realizaron correlaciones
no paramétricas con la carga parasitaria. La carga parasitaria se definió como
el total de parásitos individuales en un hospedero. Para calcularla se sumaron
todos los helmintos encontrados en cada murciélago. Para comparar la carga
parasitaria entre sexos, se realizó una prueba de Mann-Whitney para cada
especie de murciélago. Para evaluar la asociación entre la carga parasitaria y
el peso o longitud del hospedero se aplicaron pruebas de correlación de rangos
de Spearman.
Para evaluar la condición corporal de los hospederos se calcularon dos
índices. El índice de peso muerto que consistió en la diferencia entre el peso
del individuo y el peso del cuerpo sin los órganos de la cavidad abdominal
(Irivine et al., 2006). El otro índice fue un coeficiente de condición corporal (k)
calculado mediante la siguiente formula: K= (100*Peso en gr)/ (longitud del
individuo en cm)3 (Lemly y Esch, 1984). Estos índices de condición corporal
también se relacionaron con la carga parasitaria mediante correlaciones de
rangos de Spearman.
3.4 RESULTADOS
En este estudio se revisaron 135 murciélagos, en los que se encontró un
total de 1331 parásitos, pertenecientes a seis especies de helmintos (dos
71
tremátodos, tres nemátodos y un céstodo). Se revisaron todos los órganos de
la cavidad abdominal de los murciélagos, y sin excepción todos los helmintos
se encontraron en alguna parte del intestino.
Los tamaños de muestra resultaron ser adecuados según lo revelaron
las curvas de acumulación de especies, dado que los intervalos de confianza
calculadas para cada una de las curvas, no predicen el reclutamiento de
ninguna especie de helminto más. Se revisaron 77 individuos de Mormoops
megalophylla (Figura 12), 32 individuos de Pteronotus davyi (Figura 13) y 26
individuos de Pteronotus personatus (Figura 14).
Mormoops megalophylla
No. de especies de Helmintos
12
10
8
6
4
2
0
0
10
20
30
40
50
60
70
80
No. de Hospederos
Figura 12. Curva de Acumulación de especies de Helmintos para Mormoops megalophylla con
sus intervalos de confianza al 95%
72
No. de especies de
Helmintos
Pteronotus davyi
8
7
6
5
4
3
2
1
0
0
5
10
15
20
25
30
35
No. de Hospederos
Figura 13. Curva de Acumulación de especies de Helmintos para Pteronotus davyi con sus
intervalos de confianza al 95%
Pteronotus personatus
No. de especies de
Helmintos
5
4
3
2
1
0
-2
3
8
13
18
23
28
No. de Hospederos
Figura 14. Curva de Acumulación de especies de Helmintos para Pteronotus personatus con
sus intervalos de confianza al 95%
3.4.1. Componente de comunidad
El componente de comunidad de Mormoops megalophylla (n= 77),
estuvo
constituido
por
seis
especies
de
helmintos:
dos
tremátodos
(Ochoterenatrema labda y Maxbraunium tubiporum), tres nemátodos (Capilaria
sp., Linustrongylus pteronoti y Molineidae n. gen. n. sp.) y un céstodo
(Vampirolepis elongatus). El 61% de los hospederos revisados fue parasitado
por al menos una especie de helminto, con una abundancia promedio de 12.8
73
gusanos por hospedero. Los tremátodos fueron el grupo más abundante al
contar con el 62.2 % de la abundancia total, seguida de los nemátodos (26.6
%) y los céstodos (11.1 %). Todas las especies de helmintos fueron
encontradas durante todos los muestreos, excepto los nemátodos de la Familia
Molineidae que fueron encontrados únicamente durante el muestreo de
octubre.
En Pteronotus davyi (n=32) el componente de comunidad se encontró
constituido por tres especies de helmintos: un tremátodo (Ochoterenatrema
labda), un nemátodo (Capillaria sp.) y un céstodo (Vampirolepis elongatus). El
53.1% de los hospederos estuvo parasitado por al menos una especie de
helminto, contando con una abundancia promedio de 4.3 gusanos por
hospedero. Los tremátodos fueron los más abundantes al contar con el 65.7%
de la abundancia total de helmintos, seguidos de los nemátodos (31.4%) y los
céstodos (2.8%).
En Pteronotus personatus (n=26), el componente de comunidad estuvo
constituido por dos especies de helmintos, un tremátodo (Maxbraunium
tubiporum) y un nemátodo (Capillaria sp). El 65% de los hospederos estuvo
parasitado por al menos una especie de helminto. Los tremátodos
representaron el 92.7% de la abundancia total de helmintos.
Todos los helmintos encontrados en los mormópidos fueron adultos.
Tanto para P. davyi como para P. personatus, las especies de helmintos se
registraron indistintamente en todos los muestreos.
Capillaria sp. fue la única especie de helminto compartida por las tres
especies de murciélagos. Mormpoops megalophylla y Pteronorus davyi
74
compartieron al tremátodo Ochoterenatrema labda y al céstodo, Vampirolepis
elongatus; mientras que M. megalophylla y P. personatus compartieron al
tremátodo
Maxbraunim
tubiporum.
Los
tricostrongílidos:
Linustrongylus
pteronoti y la especie nueva, fueron especies exclusivas de la comunidad de
helmintos de Mormoops megalophylla.
Los tremátodos en general fueron el grupo más abundante y
representaron el 72.4 % del total de la muestra, seguidos de los nemátodos con
el 20.7 % y los céstodos con el 6.8 %.
La riqueza de especies (N0) fue superior en Mormoops megalophylla
frente a Pteronotus davyi y a Pteronotus personatus. Los valores de los índices
de diversidad de Shannon-Wienner (H’) y La serie de Hill mostraron que la
comunidad de helmintos asociada a Mormoops megalophylla fue la más
diversa. La comunidad de helmintos que presentó una mayor dominancia fue la
asociada a P. personatus (λ= 0.889) (Cuadro 4).
Cuadro 4. Índices de diversidad calculados para cada una de las comunidades
componentes de helmintos de mormópidos
M. megallophylla
P. davyi
P. personatus
H’
Λ
1.781
1.069
0.322
0.457
0.627
0.889
Serie de Hill
N0(S)
N1
N2
6
3.44 2.741
3
2.10 1.882
2
1.25 1.124
En la figura 15 se puede observar claramente la dominancia por parte de
M. tubiporum en la comunidad asociada a P. personatus, además de una
mayor equidad en la comunidad de M. megalophylla.
75
Abundancia
No. de helmintos
700
600
V. elongatus
500
O. labda
400
M. tubiporum
300
Molineidae gen. Sp
200
L. pteronoti
100
Capillaria
0
M. megalophylla
P. davyi
P. personatus
Hospederos
Figura 15. Abundancia de las especies de helmintos por comunidad de hospedero.
La diversidad del componente de comunidad de helmintos asociada a M.
megalophylla fue significativamente superior a las comunidades presentes en
P. davyi y P. personatus (t= 10.16; P < 0.001; t = 25.3; P < 0.001,
respectivamente). A su vez, la diversidad de helmintos asociada a P. davyi fue
significativamente superior a la encontrada en P. personatus (t = 8.5; P <
0.001).
Las comunidades más similares entre sí con respecto a su composición
de especies y abundancia relativa de las mismas, fueron las asociadas a
Mormoops megalophylla y a Pteronotus davyi. La comunidad de helmintos más
disímil se encontró en el caso de Pteronotus personatus (cuadro 11).
Cuadro 5. Matriz de similitud de las comunidades de helmintos de las tres especies de
mormópidos. En el triángulo superior se encuentra el índice de Morisita y en el triángulo
inferior el índice de Jaccard.
M. megalophylla
P. davyi
P. personatus
M. megalophylla
--0.500
0.333
P. davyi
0.93
--0.333
P. personatus
0.46
0.42
---
76
3.4.2. Infracomunidades
Los valores que describen a las infracomuniades se presentan en el
cuadro 7. De los 77 individuos revisados de M. megalophylla, sólo 16 se
encontraron parasitados por dos o más especies de helmintos. En Pteronotus
davyi, de los 32 individuos revisados, sólo tres estuvieron parasitados por dos o
más especies de helmintos; mientras que en P. personatus de los 26
individuos, revisados sólo cuatro estuvieron parasitados por dos o más
especies de helmintos.
Cuadro 6. Valores que resumen la Infracomunidad de helmintos asociadas a las tres
especies de murciélagos.
Mormoops
Pteronotus
Pteronotus
megalophylla
davyi
personatus
(n=77)
(n=32)
(n=26)
Abundancia ± DE
10.14±15.44
4.37±8.74
15.76±24.2
Rango de Abundancia
0-71
0-46
0-82
Riqueza promedio ± DE
0.87±0.863
0.68±0.69
0.807±0.69
Rango de Riqueza
0-3
0-2
0-2
HB promedio ± DE
0.79±0.23
0.35±0.20
0.45±0.405
Rango de HB
0.159-1.04
0.12-0.49
0.08-0.861
Equidad promedio ± DE
0.80±0.14
0.51±0.24
0.69±0.20
DE = desviación estándar; HB= Índice de diversidad de Brillouin
Las infracomunidades de helmintos asociadas a M. megalophylla
presentaron los valores de diversidad más altos en relación a las otras dos
especies de mormópidos. Pteronotus personatus presentó los valores de
infracomunidades de helmintos menos diversos.
Del total de murciélagos muestreados (n = 135), el 40.7% no estuvo parasitado
por alguna especie de helminto, el 41.5% estuvo parasitado por una especie, el
14% estuvo parasitado por dos especies, el 3% estuvo parasitado por cuatro
especies y el 0.7% estuvo parasitada por cuatro especies.
77
El número promedio de especies de helmintos encontradas por
hospedero individual no presentó diferencias significativas entre las diferentes
especies de murciélagos: M. megalophylla y P. davyi (t=13.33; P=0.52); M.
megalophylla y P. personatus (t=15.33; P=0.691); y P. davyi y P. personatus
(t=2; P = 0.32).
3.4.3. Atributos del hospedero y Efectos Negativos de los parásitos
Las cargas parasitarias determinadas en Mormoops megalophylla en las
dos épocas (lluvias y secas) no presentaron diferencias significativas en la
prevalencia (x² = 0.173; p= 0.677) ni en la abundancia (t= 0.549; p= 0.58). Para
las otras especies de murciélagos no se realizó esta correlación, debido al
número reducido de individuos.
El sexo de los hospederos no se encontró relacionado significativamente
con la carga parasitaria (Cuadro 7).
Cuadro 7. Número de hembras y machos capturados por especie de murciélago, y
los valores de las pruebas de Mann-Whitney que relaciona la carga parasitaria y el
sexo de cada especie de murciélago.
Especie de Murciélago
Sexo
U
♂
♀
M. megalophylla
P. davyi
P. personatus
32
16
12
45
16
14
U=658.5; P=0.52
U=127; P=0.96
U=65.5; P=0.34
En general, las correlaciones de Spearman no presentaron una
asociación significativa entre los atributos físicos y los índices de condición
corporal de los murciélagos con las respectivas cargas parasitarias. Solo se
encontró una correlación positiva y significativa entre las cargas parasitarias de
cada murciélago con su longitud e índice de peso muerto en Mormoops
megalophyla (Cuadro 8).
78
Cuadro 8. Valores de la correlación de Spearman para la carga parasitaria con los diferentes
atributos físicos de los hospederos.
Peso
Longitud
IPM
K
Mormoops megalophylla
Rho=0.164
Rho=0.298
Rho=0.498
Rho=-0.175
Carga parasitaria
P=0.15
P=0.0093
P=<0001
P=0.12
P. davyi
Rho=-0.31
Rho=0.22
Rho=-0.291
Rho=-0.294
Carga parasitaria
P=0.082
P=0.217
P=0.104
P=0.102
P. personatus
Rho=0.206
Rho=0.204
Rho=-0.290
Carga Parasitaria
P= 0.30
P=0.367
P=0.14
IPM= índice de peso muerto y K= índice de condición corporal
Rho=-0.239
P=0.23
3.5 DISCUSIÓN
En las tres especies de murciélagos analizadas se encontró que las
curvas de acumulación de especies de helmintos llegan a una estabilidad,
donde los intervalos de confianza predicen el mismo valor que el índice de
Chao 2. Esto sugiere que el esfuerzo de muestreo fue suficiente para describir
adecuadamente las tres comunidades de helmintos.
Diferentes estudios señalan que en los murciélagos, los tremátodos son
el grupo de helmintos con mayor riqueza específica y abundancia (Cogins,
1988; Esteban et al., 2001; Nogueira et al. 2001). En este estudio, también se
encontró que la abundancia de los tremátodos en las tres especies de
murciélagos es superior a los otros grupos de helmintos encontrados.
Sin
embargo, con la riqueza no ocurre lo mismo, ya que en M. megalophylla se
encontró un mayor número de especies del grupo de los nemátodos, al
presentar tres especies, frente a las dos especies de tremátodos. Dos de las
tres especies de nemátodos se encontraron con baja prevalencia y abundancia,
únicamente durante la época de lluvias mientras que las dos especies de
tremátodos se encontraron regularmente durante todo el año. En P. davyi y P.
personatus sólo se registró la presencia de una especie de tremátodo en cada
uno.
79
Esteban et al. (2001), encontraron que cuatro de los cinco tremátodos
registrados en Pipistrellus pipistrellus (Vespertilionidae) en España pertenecen
a la misma Familia Letcithodendriidae y el único céstodo a la Familia
Hymenolepididae. De igual manera en este estudio, las dos especies de
tremátodos encontradas pertenecen a la Familia Letcithodendriidae y la única
especie de céstodo encontrada, a la Familia Hymenolepididae. Esto se podría
deber a que P. pipistrellus y los mormópidos, comparten hábitos alimentarios y
algunos rasgos físicos, como un tracto digestivo simple y las dimensiones
corporales semejantes.
El componente de comunidad de helmintos más diverso estuvo asociado
a M. megalophylla, que además de presentar una mayor riqueza (seis
especies), también presentó una mayor equidad en relación a P. davyi y P.
personatus, especies que presentaron una menor riqueza y una mayor
dominancia. Estas diferencias en la diversidad de helmintos en las especies de
mormópidos podrían deberse a los hábitos alimentarios y las estrategias de
forrajeo. Aún y cuando no existe información detallada sobre la ecología
alimentaría de los miembros de la Familia Mormoopidae, se sabe que todos
son insectívoros y se alimentan al vuelo (Herd, 1983; Adams, 1989; Rezsutek,
y Cameron, 1993; Smotherman y Guillén-Servent, 2008). Sin embargo, algunas
observaciones de estas especies de murciélagos en el área de estudio,
señalan que las tres especies tienen distintas estrategias y sitios de forrajeo,
sugiriendo que se pudieran estar alimentando de distintas especies de insectos
(Guillén-Servent com. pers.). Pteronotus personatus presenta una mayor
diferencia en sus hábitos alimentarios frente a P. davyi y M. megalophylla,
80
alimentándose exclusivamente de quironómidos sobrevolando cuerpos de
agua. Mormoops megalophylla se alimenta de lepidópteros en sitios abiertos y
a grandes elevaciones (Rezsutek y Cameron, 1993) y P. davyi se alimenta de
dípteros y lepidópteros en sitios con vegetación más densa y no tan elevados
(Adams, 1989).
Los componentes de comunidad de
helmintos más similares en términos
cualitativos y cuantitativos fueron los
encontrados en M. megalophylla y P.
personatus.
mencionan
Muñoz
que
la
et
al.
(2007)
composición
de
parásitos en especies filogenéticamente
Figura 16. Árbol filogenético de la
Familia Mormoopidae. Figura extraída de
Van Den Bussche y Weyandt (2003)
relacionadas
tienden
a
ser
más
similares entre sí, como resultado de
una herencia compartida. En base a las relaciones filogeneticas propestas para
la Familia Mormoopidae (Van Den Bussche y Weyandt, 2003; Figura 16).
Pteronotus parnellii y P. personatus conforman los primeros dos nodos básales
de la Familia; mientras que P. davyi es uno de los miembros de más reciente
radiación, que surge de un ancestro común hermano de P. personatus
(Smotherman y Guillen-Servent, 2008). Los resultados obtenidos en esta
investigación no apoyan lo sugerido por Muñoz et al. (2007).
En estudios con otros grupos de vertebrados (principalmente con peces),
se ha encontrado que la dieta de los hospederos en algunos casos es un factor
decisivo para la determinación de su riqueza y abundancia de helmintos (Bell y
81
Burt 1991; Simková et al., 2001; Nogueira et al., 2001; Poulin y Morand, 2004).
Todas las especies de helmintos encontradas en este estudio, excepto por los
nemátodos de la Familia Molineidae, utilizan a insectos, principalmente dípteros
y lepidópteros como hospederos intermediarios, apoyando la idea de que la
dieta de los murciélagos pudiera ser un factor decisivo para el ensamblaje de
sus comunidades de helmintos.
La estacionalidad parece no tener efecto sobre la carga parasitaria
asociada a M. megalophylla, al no encontrarse cambios significativos en la
prevalencia y abundancia de parásitos en los distintos muestreos. Además, la
mayoría de especies de helmintos se encontraron indistintamente, tanto en el
periodo de lluvias como en el de secas. Excepto por las dos especies de la
Familia Molineidae, que únicamente se encontraron en temporada de lluvias.
Sin embargo de los 77 individuos de M. megalophylla estudiados, sólo se
encontraron 10 individuos del nemátodo Linustrongylus pteronoti en cuatro
murciélagos y seis individuos de Molineidae n gen. n. sp en un murciélago.
En general, no se encontró relación significativa entre el peso y la
longitud de cada murciélago con su carga parasitaria, al igual que lo
encontraron Watve y Sukumar (1995) en 12 especies de mamíferos. Sin
embargo, si se encontró una relación positiva y significativa entre la longitud de
M. megalophylla y la carga parasitaria. Esta relación se podría deber a que un
mayor tamaño pudiera proporcionar una mayor cantidad de hábitat disponible
para los helmintos (Watve y Sukumar, 1995; Soliman et al. 2001). Además, los
individuos de mayores tallas suelen necesitar más alimento que los más
pequeños para satisfacer sus necesidades fisiológicas, por lo que también
82
presentan ámbitos hogareños más grandes. Estos aspectos, favorecen
indirectamente al parasitismo, ya que aumentan la posibilidad de contacto entre
el hospedero con el estadio infectivo (Watve y Sukumar, 1995, Hawlena et al.,
2006; Soliman et al. 2001; Poulin y Morand, 2001).
En la evaluación de la condición corporal de los murciélagos con
respecto a su carga parasitaria, de manera general tampoco se encontró
ninguna relación significativa. Sólo se encontró una correlación positiva
significativa entre el índice de peso muerto (IPM) y la carga parasitaria de M.
megalophylla, lo que también podría ser reflejo de que los murciélagos más
grandes tienen más parásitos por una mayor cantidad de hábitat, ya que el
índice de peso muerto es un reflejo del tamaño del animal en función de la
asimilación del alimento (Irivine et al., 2006).
Son muy pocos los trabajos que se han dedicado al estudio de las
comunidades de helmintos en murciélagos (Coggins 1988, Lotz y Font 1985,
1991, 1994; Esteban et al., 2001). Esta investigación representa uno de los
pocos estudios que han abordado la fauna helmintológica de murciélagos
desde una perspectiva estructural de la comunidad. Los estudios previos que
abordan el tema de parasitología en murciélagos son fundamentalmente
taxonómicos. Con ello se resalta la necesidad de continuar con el estudio de
los helmintos en los murciélagos y demás hospederos silvestres.
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