Artículo Invitado

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Los modelos de nicho ecológico en la herpetología
ibérica: pasado, presente y futuro
Neftalí Sillero1, A. Márcia Barbosa2,3, Fernando Martínez-Freiría4 & Raimundo Real5
CICGE, Centro de Investigação em Ciências Geo-Espaciais. Universidade do Porto. Faculdade de Ciências. Rua do Campo Alegre,
687. 4169-007 Porto. Portugal. C.e.: [email protected]
2
Cátedra "Rui Nabeiro"- Biodiversidade, CIBIO - Universidade de Évora. 7004-516 Évora. Portugal.
3
Department of Life Sciences, Imperial College London, Silwood Park Campus, Ascot (Berkshire) SL5 7PY. Reino Unido.
4
Pazos de Reis – Circos, 26. 36715 Tui. España.
5
Grupo de Biogeografía, Diversidad y Conservación. Departamento de Biología Animal. Facultad de Ciencias. Universidad de Málaga.
29071 Málaga. España.
1
Fecha de aceptación: 16 de setiembre de 2010.
Key words: ecological niche models, Iberian Peninsula, Mediterranean, amphibians, reptiles.
PRIMERA PARTE
Introducción a la modelación ecológica
¿Qué son los modelos de nicho ecológico?
Los modelos de nicho ecológico (MNE)
son aproximaciones empíricas o matemáticas
al nicho ecológico de una especie (ver las
siguientes revisiones: Guisan & Zimmermann, 2000;
Austin, 2002; Rushton et al., 2004; Guisan & Thuiller,
Araújo et al., 2006).
Pueden también ser relacionados con tendencias en la abundancia de las
especies (Araújo & Williams, 2000; Real et al., 2009)
o con su probabilidad de persistencia en
determinadas áreas (Araújo & Williams, 2000).
Los MNE se han hecho populares debido a la
necesidad de eficiencia en el diseño e implementación de la gestión de conservación
(Bulluck et al., 2006).
2005; Araújo & Guisan, 2006; Guisan et al., 2006;
Peterson, 2006; Austin, 2007; Jiménez-Valverde et al.,
2008; Morin & Lechowicz, 2008).
El objetivo primordial de los MNE es relacionar diferentes
tipos de variables ecogeográficas (ambientales, topográficas, humanas) con la distribución de las especies, esto es, identificar las
variables que limitan y definen dicho nicho.
El resultado final de un MNE puede ser una
representación espacial de los hábitats favorables a la presencia de una especie (Guisan &
Zimmermann, 2000). Los MNE pueden predecir hábitats idóneos en áreas poco muestreadas (Engler et al., 2004) o en el futuro, según
cambios previsibles en el entorno (e.g. Shugart,
1990; Sykes et al., 1996; Teixeira & Arntzen, 2002;
¿Qué es el nicho ecológico?
Ha habido varias definiciones de nicho
ecológico a lo largo del tiempo. La primera se
debe a Grinnell (1917), que entendió el nicho
ecológico como una subdivisión del hábitat
conteniendo las condiciones ambientales que
permiten a los individuos de una especie
sobrevivir y reproducirse. Este concepto está
basado en variables por las que las especies no
compiten (variables climáticas o scenopoetic
según Soberón, 2007; ver también Hirzel & Le Gay,
2008; Wiens et al., 2009). Por otro lado, Elton
(1927) hizo hincapié en el papel funcional de
una especie en una comunidad, en especial su
posición en la cadena alimentaria, en función
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
de variables que pueden ser consumidas por
las especies (variables de nutrientes o bionómicas según Soberón, 2007). Finalmente,
Hutchinson (1957) definió matemáticamente los nichos fundamental y realizado
(Figura 1). El nicho fundamental es un volumen de n dimensiones dentro del espacio
ambiental donde una especie puede mantener una población viable y persistir a lo largo
del tiempo, sin inmigración. Cada dimensión
es una variable ambiental que influye sobre el
nicho. El nicho realizado es una parte del
nicho fundamental donde la especie no es
excluida por competición. La principal diferencia entre los conceptos de nicho de
Grinnell y Elton frente al de Hutchinson es
que los primeros usaron el término nicho
para referirse a lugares en el ambiente con
capacidad para albergar especies; por el contrario, para Hutchison, las especies, y no el
ambiente, tienen nichos.
A estos dos conceptos -ver también Caja
de texto 1- hay que agregar otros dos muy
importantes: la teoría de fuente-sumidero
(Pulliam, 1988; Pulliam, 2000) y la limitación en
la dispersión (Holt, 2003). En el primer caso,
las poblaciones pueden ocupar hábitats no
favorables (sumideros) debido a procesos de
inmigración desde otras poblaciones próximas (fuentes). Aunque los individuos mueren
por las condiciones desfavorables, son sustituidos por nuevos inmigrantes. Aquí, el
nicho realizado es mayor que el fundamental,
pues la especie consigue ocupar hábitats
inadecuados y no contenidos en el nicho fundamental (Pulliam, 1988; Pulliam, 2000). En el
segundo caso, la especie está ausente de hábitats favorables por razones históricas o por
limitaciones intrínsecas en su capacidad de
dispersión (Holt, 2003), esto es, la especie no
consigue acceder (dispersar) a dichos hábitats.
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Figura 1. La forma más fácil de visualizar los diferentes
nichos ecológicos es el diagrama BAM (Biótico, Abiótico,
Movimiento; ver Soberón & Peterson, 2005; Soberón, 2007), que
representa el espacio geográfico dividido en los tres principales factores que limitan la distribución de una especie:
abióticos (A), bióticos (B), e históricos o de dispersión
(M). El hábitat sólo es adecuado para la especie dentro de
la zona común a los tres factores. Dicha área representa el
nicho ocupado (NO; sensu Pearson, 2006); la parte común a
A y M, el nicho de Grinnell (NG); el espacio común a A
y B, el nicho de Elton (NE); y todo el área de A es el nicho
fundamental de Hutchinson (NF). La especie consigue
sobrevivir en aquellas regiones climáticamente favorables,
a las que logra dispersar y en las que no hay interacciones
bióticas que la excluyan. Las regiones que no cumplan
alguna de estas condiciones no son idóneas para la presencia de la especie.
Tipos de modelos de nicho ecológico
Los MNE pueden clasificarse en mecanicistas
(explicativos) o estadísticos/correlativos (predictivos). Los MNE mecanicistas basan sus predicciones en relaciones de causa-efecto entre las variables y la distribución de la especie, por lo que tienen más significado ecológico. Para esto, utilizan
variables en que se demuestra (por ejemplo
mediante experimentos) que afectan directamen-
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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
Caja 1: Otros conceptos de nicho ecológico
Guisan & Thuiller (2005) sustituyeron el concepto de
nicho realizado por el de nicho potencial, que es la parte
del nicho fundamental disponible para las especies: algunas
partes no están disponibles porque no existen todas las
posibles combinaciones de variables en el ambiente. De
forma similar, Colwell & Rangel (2009) y Soberón &
Nakamura (2009) consideraron que hay tres nichos diferentes: el fundamental, el potencial, es decir, la parte existente
del nicho fundamental, y el nicho realizado. Finalmente,
Pearson (2007) introdujo el concepto del nicho ocupado,
donde la distribuciones de las especies están limitadas por
factores geográficos, históricos, y bióticos (capacidad de
dispersión, competencia, depredación, parasitismo, simbiosis). Hutchinson (1957) consideraba que el nicho realizado
estaba limitado sólo por competencia con otras especies.
te a la supervivencia de la especie, como la temperatura o la humedad. Los MNE estadísticos se
basan en correlaciones significativas entre la distribución de la especie y las variables que no tienen necesariamente un efecto directo sobre ella,
como la altitud o la latitud, pero que resumen el
efecto de diversos factores más directos; además
son más sencillas de medir (Guisan & Zimmermann,
2000). Estos modelos suelen ser más precisos y
pueden tener también un componente explicativo: más allá de proporcionar simplemente una
predicción de las distribuciones geográficas, pueden reflejar aspectos relevantes de la biología e
historia natural de las especies, sugiriendo factores ecológicos subyacentes (e.g. Peterson & Cohoon,
1999) -ver Caja de texto 2-.
La existencia de una correlación entre una
variable y la distribución de una especie no
implica una relación de causa-efecto. La interpretación explicativa de los MNE debe hacerse,
por tanto, con precaución, ya que el efecto causal de una variable sobre la especie puede ser
enmascarado por los efectos de otras variables no
causales correlacionadas con ella (MacNally, 2000).
De hecho, Kerney (2006) opina que sólo los
MNE mecanicistas pueden predecir el nicho de
una especie, pues son los únicos capaces de establecer dichas relaciones causa-efecto. Muchos
autores creen que los MNE mecanicistas
deben asentarse sobre una base teórica previa
(e.g. MacNally, 2000), que raramente está disponible. Si no hay un conocimiento suficiente sobre
la especie para señalar los condicionantes directos de su distribución, los MNE correlativos
basados en relaciones estadísticas pueden ser
muy útiles, siempre que se tengan en cuenta las
limitaciones subyacentes a los métodos utilizados para su construcción (MacNally, 2000).
Métodos de modelación correlativa
De entre los métodos de modelación correlativa de la distribución de las especies se pueden distinguir tres grupos principales: métodos
de presencia/ausencia, de perfil, y de sólo presencia. Los primeros relacionan una variable
dependiente binaria (es decir, con tan sólo dos
valores posibles, como presencia y ausencia, uno
y cero) con una serie de variables independientes, de forma que inducen las condiciones por
las que una especie está presente en vez de
ausente. En esta clase de métodos se incluyen
los modelos lineales generalizados (GLM),
Caja 2: Otras formas y criterios para clasificar los MNE
Stoms et al. (1992), por ejemplo, propusieron una división en
modelos deductivos e inductivos, basada en el método conceptual utilizado para definir la relación especie-ambiente.
Los modelos deductivos se basan en la opinión de expertos
sobre los requisitos ecológicos de una especie para deducir
cuáles serán las áreas adecuadas en el territorio analizado.
Son más subjetivos y su uso está limitado a las pocas especies
y hábitats cuya interrelación sea suficientemente conocida
(Araújo et al., 2005). Los modelos inductivos caracterizan
ambientalmente, utilizando análisis estadísticos, el área de
distribución de la especie para inferir sus preferencias ecológicas. Entonces, con un proceso deductivo más objetivo, se
extrapolan éstas al territorio analizado (Pereira & Itami, 1991;
Aspinall & Matthews, 1994; Woodward & Cramer, 1996).
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como son el análisis discriminante (Lachenbruch,
1975), la regresión logística (Hosmer & Lemeshow,
1989) y la función de favorabilidad (Real et al.,
2006); y los modelos aditivos generalizados
(GAM; Hastie & Tibshirani, 1990), que son más
complejos y se ajustan mejor a los datos, pero
por eso pueden ser menos generalizables.
Los métodos de perfil comparan las condiciones ambientales en las zonas de presencia
observada con las condiciones disponibles en el
área de estudio, perfilando las condiciones de
presencia frente a un fondo. Entre estos métodos se cuentan el análisis factorial de nicho ecológico (ENFA: Perrin, 1984; Hirzel et al., 2002); el
modelo de máxima entropía (Maxent: Phillips et
al., 2004); y el algoritmo genético para la producción de conjuntos de reglas (GARP:
Stockwell & Noble, 1992). La designación de estos
métodos como de "sólo presencia" es incorrecta, pues utilizan también los datos ambientales
procedentes de ausencias, que están incluidas
en el llamado fondo o background (e.g. Phillips
et al., 2009), de donde a veces se seleccionan
pseudoausencias (e.g. Chefaoui & Lobo, 2008).
La modelación de datos de sólo presencia se
puede hacer, por ejemplo, con análisis de superposición (Brito et al., 1999; Arntzen & Teixeira, 2006),
que superpone las presencias de la especie a los
mapas de las variables para derivar el rango de
condiciones ambientales bajo las cuales la especie puede vivir. El modelo de envoltura multidimensional (MDE) utilizado en el programa
BIOCLIM (Busby, 1991) y los modelos HABITAT (Walker & Cocks, 1991) y DOMAIN
(Carpenter et al., 1993) son también ejemplos de
métodos basados solamente en la localización de
las presencias. Otra forma de analizar exclusivamente datos de presencia es utilizar modelos
binarios como la regresión logística para confrontar, en lugar de presencias y ausencias, las
presencias de una especie (o variedad subespecí-
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fica) frente a las presencias de otra (Romero & Real,
1996; Brito & Crespo, 2002; Arntzen & Alexandrino,
2004; Real et al., 2005; Arntzen & Espregueira Themudo,
2008) -ver Caja de texto 3-.
Algunos datos de ausencia pueden corresponder, en realidad, a presencias que no fueron
registradas por diversas causas, en particular por
muestreo insuficiente o inexistente. Si el muestreo no es demasiado deficiente o espacialmente
sesgado (Reese et al., 2005), la inclusión de los datos
de ausencia puede mejorar la calidad de los
MNE (ver apartado “¿Qué nicho representan los
MNE?”), al incluir información sobre localidades que son menos adecuadas para las especies
(Hirzel et al., 2001), debido a restricciones históricas
(e.g. antiguas barreras a la dispersión), bióticas
(competencia, depredación) o humanas (Guisan
& Zimmermann, 2000; Anderson et al., 2002). Incluso
cuando los datos incluyen falsas ausencias, éstas
pueden estar relacionadas con una baja abunCaja 3: Otros métodos de modelación
Hay métodos más complejos, como los bosques aleatorios
(Random Forests), los árboles de clasificación y regresión
(CART), las curvas de regresión adaptativas multivariadas
(MARS) y las redes neuronales artificiales (ANN). Moisen
& Frescino (2002) compararon la eficacia de varios métodos
para modelar la distribución de datos simulados y datos
reales sobre variables forestales. Los MNE construidos utilizando técnicas más complejas obtuvieron mejores resultados con los datos simulados, pero para los datos reales la
diferencia no fue apreciable y un simple modelo lineal funcionó prácticamente igual de bien que los MNE más complejos. Métodos más sofisticados y complejos pueden describir la distribución de las especies con más exactitud,
pero producen MNE más difíciles de interpretar desde un
punto de vista ecológico y no aportan información inteligible sobre cuáles son los condicionantes de la distribución
de las especies, una información que también puede ser
valiosa desde el punto de vista de la biología de la conservación. Un compromiso entre complejidad e inteligibilidad
puede ser deseable en MNE destinados a su aplicación en
conservación y manejo.
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dancia local de la especie, y su inclusión puede
mejorar la relación entre las predicciones de los
MNE y la abundancia de las especies (Real et al.,
2009; Barbosa et al., 2009). Si el objetivo es obtener
el nicho fundamental de la especie, la utilización
de datos de ausencia puede tener un efecto indeseado, al excluir áreas ambientales favorables
donde la especie no ocurre debido a restricciones
históricas o a interacciones bióticas. Si el objetivo es una aproximación a su nicho realizado y los
datos son, en general de buena calidad, es necesario incluir explícitamente las ausencias, aunque no todas estén correctamente registradas.
La aplicación de métodos de perfil o de
sólo presencia puede ser más aconsejable en
el caso de datos de distribución muy escasos
o dispersos, como los basados en colecciones
de museos o de herbarios (e.g. Elith et al., 2006)
o en muestras identificadas a través de análisis moleculares (e.g. Real et al., 2005). Los
MNE de presencia/ausencia basados en atlas
de distribución han sido ampliamente utilizados con éxito y han mostrado buena relación con datos independientes de abundancia de las especies (Real et al., 2009) y buena
capacidad de extrapolación, tanto a un área
geográfica contigua (Barbosa et al., 2009) como
a una escala de resolución más fina (Barbosa et al.,
2010). Para poder modelar presencias y
ausencias con datos aún más fiables, sería
útil publicar información sobre zonas que
han sido muestreadas pero donde no se ha
encontrado la especie buscada.
Cuando están disponibles datos de abundancia, éstos también se pueden modelar
(e.g. Anadón et al. 2010). La abundancia aporta
más información que la simple presencia o
ausencia, pero también contiene más ruido y
es más difícil de medir, por lo que raramente
está disponible. Los datos de abundancia se
pueden analizar con modelos lineales genera-
lizados que asuman una distribución de
Poisson, adecuada para datos de conteos, o
una distribución negativa binomial, adecuada
cuando hay sobredispersión de estos datos
(i.e., cuando la varianza es mayor que la
media). Cuando los datos contienen muchos
más ceros de lo que sería de esperar según
cualquiera de estas dos distribuciones, se pueden utilizar modelos con exceso de ceros
(zero-inflated models) (Zuur et al., 2009).
¿Qué nicho representan los MNE?
No todos los MNE representan el mismo
nicho: el resultado varía en función del método
y las variables empleadas (Soberón & Nakamura,
2009; Figuras 1 y 2). Es aceptado mayoritariamente que los MNE mecanicistas predicen el
nicho fundamental (Pearson & Dawson, 2003;
Kearney & Porter, 2004; Kearney & Porter, 2009; Rödder
y los MNE correlativos identifican el
nicho realizado, ya que las presencias son determinadas por factores abióticos y bióticos (Pearson
et al., 2009)
& Dawson, 2003; Araújo & Guisan, 2005; Guisan &
Thuiller, 2005; Soberón & Peterson, 2005; Kearney, 2006;
Morin & Lechowicz, 2008; Pearman et al., 2008; Colwell
& Rangel, 2009; Lobo et al., 2010).
Dentro de los
MNE correlativos, los calculados con datos de
presencia/ausencia representan la probabilidad
de encontrar la especie en una determinada porción del área de estudio, esto es, la distribución
de hábitats adecuados y ocupados por la especie
(Guisan & Zimmermann, 2000; Pearson, 2007). Los calculados sólo con presencias proporcionan un
índice indicativo de la idoneidad de los hábitats
(Hirzel et al., 2002; Pearson, 2007), sin implicar necesariamente la presencia de la especie. Dicho de
otro modo, los MNE correlativos son sensibles a
la topología de las presencias (sus posiciones geográficas y las relaciones entre ellas). Sin embargo,
no todos los autores reconocen que los MNE
predicen el nicho ecológico. Para Kearney (2006),
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el nicho es un concepto mecánico, no descriptivo. En ese sentido, los MNE correlativos modelan únicamente hábitats; por el contrario, los
mecanicistas modelan los nichos, al ser los únicos que establecen una relación mecánica entre
el modelo y la especie. Kearney (2006) considera
que el nicho está determinado por aquellos factores que permiten a una especie sobrevivir, lo
que implica una relación mecánica entre la especie y dichos factores, mientras que el hábitat es
simplemente el lugar donde habita la especie.
Jiménez-Valverde et al. (2008) y Lobo (2008)
defienden también que los MNE correlativos
predicen hábitats y no nichos: si las ausencias de
las especies son tomadas en áreas excluidas debido a factores bióticos, se calcula la distribución
realizada; si son extraídas de áreas excluidas por
factores exclusivamente abióticos, se calcula la
distribución potencial. Sin embargo, estas “distribuciones” no corresponderían a los nichos realizado y fundamental, respectivamente. Godsoe
(2010) va más allá al demostrar matemáticamente
que el nicho es imposible de ser calculado: lo
único que se puede determinar es si el conjunto
de variables utilizadas para calcular un MNE
pertenece o no al nicho.
¿Qué pasos, conceptuales y prácticos, se
deben seguir al modelar y qué situacio nes deben ser evitadas?
El primer paso para modelar la distribución de una especie es decidir cuáles son los
motivos del trabajo (conocer su distribución
potencial, sus factores limitantes) y los parámetros de modelación más adecuados (datos
corológicos, ambientales, área de estudio,
método de modelación, resolución espacial).
Una vez decididos los objetivos de la modelación, hay que reunir las citas corológicas (es
decir, de localización) de la especie y crear una
base de datos, por ejemplo a partir de atlas de
7
distribución (Sillero et al., 2009), colecciones de
museos (Brito et al., 2008), o muestreos sistemáticos (Hirzel & Guisan, 2002; Martínez-Freiría et al., 2008;
Sillero, 2009). Dichos muestreos pueden estar
orientados para establecer tan sólo la presencia
de la especie en determinadas áreas (MartínezFreiría et al., 2008), o para registrar también su
ausencia (Anadón et al., 2006). La distribución espacial de las ausencias determina el tipo de nicho
ecológico predicho y, por tanto, puede modificar
de forma importante el resultado de los modelos
(Figura 2). Es esencial igualmente que la base de
datos no tenga errores geográficos (Sillero et al.,
2005). Aunque el MNE sea producido con una
resolución espacial baja, es recomendable que las
citas de la especie sean tomadas con un GPS. De
esta forma se minimiza la posibilidad de errores
en las coordenadas geográficas, y se permite a la
vez el uso de los mismos datos en MNE de distinta resolución espacial (Carretero et al., 2008;
Kaliontzopoulou et al., 2009).
Las citas corológicas deben ser independientes entre sí, esto es, no deben estar autocorrelacionadas espacialmente (Koenig, 1999; Dormann,
2007; Dormann et al., 2007). Esta condición sólo se
puede cumplir en muestreos sistemáticos. La
autocorrelación del esfuerzo de muestreo debe
ser homogénea. Así, la distribución de las citas
debe corresponder lo máximo posible a la distribución real, o por lo menos, a la observada en el
campo. Por ejemplo, la distribución de una especie puede tener registros fuertemente agrupados
y también fragmentados. Esta variación en el
nivel de agrupamiento observada en la muestra
debe tener una correspondencia con la realidad.
Diseñar muestreos adecuados con un esfuerzo
homogéneo es la mejor manera de minimizar los
problemas de autocorrelación de los datos.
El tamaño de muestra influye en los resultados de los MNE (Hirzel & Guisan, 2002;
McPherson et al., 2004; Pearson et al., 2007; Wisz et al.,
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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
Figura 2. La idea de idoneidad o no de un hábitat corresponde en realidad a un gradiente (Soberón, 2010): en un
extremo estarían situados aquellos hábitats extremadamente favorables; en el otro, aquellos completamente desfavorables, donde la especie simplemente no consigue
sobrevivir. La posición que ocupa la especie en dicho gradiente depende de la intensidad con que actúan los factores del clima, la dispersión y las interacciones bióticas. En
hábitats con un clima desfavorable, la especie puede
sobrevivir durante algún tiempo si hay inmigración y no
hay especies competidoras. Por contra, la especie puede
estar ausente de un área de clima favorable si es excluida
por otras especies o si hay barreras geográficas que no le
permiten acceder. Las situaciones intermedias representan
poblaciones reducidas que se mantienen a pesar de las
condiciones del clima y la presencia de interacciones bióticas. Ver abreviaturas en Figura 1.
2008).
La precisión de los MNE aumenta con
el tamaño de muestra, primero de forma sustancial, y estabilizándose después hasta alcanzar la asíntota (Stockwell & Peterson, 2002).
Arntzen & Teixeira (2006) estudiaron la variación del número de citas en Chioglossa lusitanica
a lo largo de la historia y su efecto en los MNE:
a partir de un número mínimo de citas, los
MNE no mejoraron sensiblemente. Hay un
tamaño mínimo de muestra por debajo del
cual no es posible calcular un MNE, que
depende del método de modelación utilizado.
El tipo de algoritmo de modelación depende del tipo de citas corológicas. No todos los
métodos son equivalentes ni sirven para todas
las situaciones. Si se quiere hacer un MNE
mecanicista, el conocimiento sobre la biología
y fisiología de la especie debe ser extenso
(Kearney & Porter, 2004; Kearney & Porter, 2009). Si se
hace un MNE correlativo, los datos corológicos
disponibles van a determinar el tipo de método
de modelación que se puede emplear. Si se consiguen datos de presencia y de ausencia, se pueden aplicar una serie de métodos como GLM o
GAM; si sólo tenemos datos de presencia, se
puede aplicar métodos de perfil como Maxent
(Phillips et al., 2004; Phillips et al., 2006), ENFA
(Hirzel et al., 2002) o GARP (Stockwell & Noble,
1992), o métodos de sólo presencia como BIOCLIM (Busby, 1991), HABITAT (Walker & Cocks,
1991) o DOMAIN (Carpenter et al., 1993). En
cualquier caso, siempre se obtendrá una aproximación a un nicho ecológico diferente (Soberón
& Nakamura, 2009). Es más, dependiendo de la
posición de las ausencias en el diagrama BAM
(Figura 1), esto es, de qué factor proceden, el
MNE será también diferente (Lobo et al., 2010) ver Caja de texto 4-.
Existen diferencias en la forma de trabajar de
cada método. Por ejemplo, ENFA no puede trabajar con variables categóricas: tienen que ser
transformadas en continuas previamente. Los
MNE obtenidos con GLM, GAM, GARP y
Maxent pueden ser proyectados a otras áreas de
estudio o a otros conjuntos de variables. ENFA,
por el contrario, no permite la proyección del
MNE. Todos los métodos aquí expuestos son
afectados por la correlación entre variables, a
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
excepción de ENFA, que previamente las transforma en una serie de factores no correlacionados de forma similar a los ejes de un análisis de
componentes principales (Hirzel et al., 2002). La
capacidad de muchos métodos para discriminar
entre presencias y ausencias puede ser evaluada,
por ejemplo, a través del estadístico AUC (el
área bajo la curva de la gráfica receiver operating
characteristic o ROC). Lobo et al. (2008) son desfavorables al uso del AUC, ya que puede variar
con la prevalencia (proporción entre ausencias y
presencias). Sin embargo, el AUC aumenta con
al tamaño del área de estudio, por lo que no es
recomendable para comparar MNE de diferentes áreas (VanDerWal et al., 2009). ENFA no permite calcular el AUC por limitaciones metodológicas, lo que dificulta la comparación con otros
métodos y algoritmos de modelación. En algunos casos (GLM, GAM, ENFA), el resultado es
único, pues no hay un proceso aleatorio asociado (e.g. Arntzen, 2006; Espregueira Themudo &
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Caja 4: Clasificación de tipos de ausencias según Lobo et al. (2010)
Contingentes, que corresponden a zonas climáticamente
adecuadas pero que no pueden ser ocupadas por varios
motivos; ambientales, cuando es el clima el responsable de
la no idoneidad del hábitat; y metodológicas, cuando se
deben a errores en los muestreos. Las ausencias contingentes están fuera del nicho realizado pero dentro del fundamental; las ambientales están fuera de ambos nichos; y las
metodológicas, dentro de los dos nichos (Lobo et al., 2010).
Estas últimas son muy importantes en especies de anfibios
y reptiles, debido a la dificultad para asegurar con plena
confianza que una especie está ausente de un lugar cuando
no ha sido detectada. Es por ello que los MNE de sólo
presencias y de perfil son mayoritariamente usados en herpetología. A modo de comparación, y sólo para la
Península Ibérica y Norte de África, fueron publicados en
los últimos tres años 10 artículos en que se utilizaron
métodos de perfil (Brito et al., 2008; Carretero et al., 2008;
Kaliontzopoulou et al., 2008; Martínez-Freiría et al., 2008; Santos et al.,
2009; Martínez-Freiría et al., 2009; Ribeiro et al., 2009; Sillero, 2009;
Sillero et al., 2009; Sillero, 2010),
frente a tres artículos con
MNE de presencia/ausencia (Arntzen & Espregueira Themudo,
2008; Real et al., 2008; Real et al., 2010).
Arntzen, 2007; Soares & Brito, 2007; Arntzen &
Espregueira Themudo, 2008; Santos et al., 2006; Ribeiro
et al., 2009; Santos et al., 2009; Sillero et al., 2009).
Sin
embargo, Maxent produce cada vez un MNE
diferente, requiriendo el cálculo de varias réplicas (e.g. Martínez-Freiría et al., 2008; Martínez-Freiría
et al., 2009; Sillero, 2009; Sillero, 2010) y un MNE
final medio (ensemble model: Araújo & New, 2007).
En conclusión, cada método de modelación
tiene sus particularidades que deben ser tenidas
en cuenta antes de emprender cualquier proyecto de modelación.
El siguiente paso es la selección de variables
que supuestamente influyen y limitan la distribución. Esta selección es un proceso subjetivo y
depende de la relevancia ecológica para la especie y de su disponibilidad (consultar Sillero &
Tarroso (2010) para fuentes de datos ambientales
en Internet), sobre todo en formato espacial. Los
MNE no son necesariamente espaciales. Es más,
en algunos métodos (e.g. regresión logística) el
último paso es la espacialización del MNE, que
no es más que una fórmula matemática que relaciona varias variables. Sólo cuando las variables
están disponibles en un formato incorporable en
un Sistema de Información Geográfica (SIG),
el MNE puede ser representado en el espacio
(e.g. Brito & Crespo, 2002). Las variables no deben
estar correlacionadas (Keitt et al., 2002; Diniz-Filho
et al., 2003; Betts et al., 2006; Segurado et al., 2006) - ver
apartado “¿Cuándo es un problema la multicolinealidad?”-: al menos, se debe eliminar una
variable de cada par de variables que tengan una
correlación muy alta, por ejemplo superior a un
70-75% (e.g. Martínez-Freiría et al., 2008). Sin
embargo, no se puede saber si se está eliminando la variable causal (si es una de las dos) o la
variable correlacionada. La utilización de un
gran número de variables puede aumentar el
10
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
riesgo de sobreparametrización del modelo, es
decir, de incluir variables cuya relación con la
especie se deba al azar y que sólo predigan bien
la distribución en el área analizada. Es importante también tener en cuenta que los factores
que determinan el nicho ecológico se expresan
en los MNE de distinta forma en función de la
escala: los factores históricos y abióticos (clima)
son más relevantes en escalas pequeñas (es decir,
en extensiones grandes) y los bióticos en escalas
grandes, más locales (Peterson, 2006).
Una vez que las variables están seleccionadas,
debemos comprobar que el área de estudio es la
adecuada. Éste es un paso importante, aunque
raramente se tiene en cuenta, y debería decidirse
al inicio del proceso, junto con los objetivos del
trabajo. El área de estudio debería incluir toda la
valencia ecológica de la especie: si el área es
demasiado pequeña, ciertos rangos de las variables pueden quedar excluidos de los análisis, originando resultados incorrectos. Sin embargo,
Thuiller et al. (2004) no encontraron diferencias
entre MNE cuando reducían el tamaño de las
áreas, sino tan sólo cuando proyectaban el MNE
de menor tamaño fuera de sus límites geográficos (véase también Barbosa et al., 2009). Además, no
siempre están disponibles datos de distribución
o de variables predictoras para toda el área de
ocurrencia de una especie. Albert & Thuiller
(2008) recomiendan no utilizar áreas grandes si la
distribución de la especie es pequeña. Stockwell
& Peterson (2002) proponen dividir las áreas,
pues los MNE reaccionan de forma distinta a los
diferentes tamaños de muestra, lo que demuestra que la respuesta de las especies a las variables
ambientales no es uniforme en toda el área de
estudio. Otros autores consideran que la definición de las áreas de estudio debe responder a criterios biogeográficos (Sillero et al., 2009).
Posiblemente, el método más adecuado es comprobar que las curvas de respuesta de las variables
no estén truncadas (Guisan & Thuiller, 2005). Si la
curva está truncada, el área de estudio debe ser
aumentada (siendo necesario volver a medir la
correlación entre las variables) hasta tener una
curva normal. En cualquier caso, se debe evitar
que el área de estudio responda a criterios políticos como divisiones nacionales (e.g. Brito et al.,
1996; Teixeira et al., 2001; Teixeira & Arntzen, 2002;
Arntzen, 2006; Arntzen & Teixeira, 2006),
aunque
muchas veces la disponibilidad de los datos está
limitada por estas fronteras.
Los MNE asumen un equilibrio entre la
especie y el ambiente, es decir, que la especie
ocupa todos los hábitats favorables que están disponibles y está ausente de todos los hábitats desfavorables (Araújo & Pearson, 2005; Wiens et al., 2009).
Sin embargo, es muy difícil que esta condición
se cumpla. Si una especie está aún en expansión,
sus registros corológicos no representan toda la
amplitud de su nicho ecológico, y el MNE no
podrá identificar todas las áreas potencialmente
favorables. Una solución es aumentar el tamaño
del área de estudio; otra es dividir la muestra en
varios grupos que simulen la dispersión y calcular los respectivos MNE sobre la misma área
(Sillero, 2010): si los MNE son similares, se pueden considerar robustos. También es posible
reducir la muestra de citas corológicas a localidades de reproducción comprobada (Ficetola et al.,
2008; Ficetola et al., 2009), que corresponden a
poblaciones asentadas y no a individuos en dispersión (y por tanto, en desequilibrio). Sin
embargo, en el caso de especies introducidas, el
mejor método puede ser modelar la distribución
en su área original y proyectar el MNE al área de
introducción (Ficetola et al., 2007; Pearman et al. 2008;
Beaumont et al., 2009; Rödder & Lötters, 2009).
Ya con el método de modelación definido,
reunidos los datos corológicos de la especie,
seleccionadas las variables no correlacionadas y
el área de estudio, podemos calcular el MNE.
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
Aunque cada método proporciona un tipo de
información diferente, ésta debe estar compuesta básicamente de tres ítems: el mapa del
MNE (siempre y cuando éste sea espacial), la
importancia con la que cada variable contribuye al MNE, y un valor que permita medir la
precisión del MNE. El mapa representa los
hábitats favorables para la especie, y normalmente sus valores son continuos, acotados
entre cero (hábitat completamente desfavorable) y uno (hábitat completamente favorable).
En los modelos de perfiles, este resultado suele
recibir el nombre de mapa de idoneidad del
hábitat (habitat suitability map o HSM; Hirzel
et al., 2002). Sin embargo, en algunos casos, es de
interés convertir el mapa de probabilidad o de
idoneidad del hábitat en un mapa de distribución, sólo con valores de "presente" y "ausente". Para ello, hay que elegir un umbral dentro
de los valores continuos del HSM, el cual distinguirá los hábitats desfavorables (por debajo
del umbral) de los favorables (por encima). La
elección de un umbral determinado depende
del investigador en función de los objetivos del
modelo (ver para una revisión Liu et al., 2005).
¿Cuándo e s un proble
ma la multico
problema
multi co linealidad?
line alidad?
La multicolinealidad en los MNE se presenta cuando varias variables predictoras
están relacionadas entre sí por una combinación lineal, de forma que la influencia de cada
una de ellas en la distribución de la especie no
puede distinguirse, al solaparse unas con
otras. Estrictamente hablando, este fenómeno se presenta cuando la correlación entre las
variables es 1, en cuyo caso la inclusión de
una de estas variables aporta ya todo el poder
predictivo del conjunto de ellas. Sin embargo, el poder explicativo queda aún sin determinar, porque se corre el riesgo de atribuirle
11
el poder causal a esa variable cuando en realidad la que afecta a la especie puede ser una de
las que se excluyó del MNE.
Cuando existe correlación entre las variables pero ésta es menor de uno, la exclusión
de variables correlacionadas produce 1) una
disminución en la capacidad predictiva del
MNE mayor cuanto menor es la correlación
entre variables, y 2) una pérdida del poder
explicativo de la variable mantenida en el
MNE mayor cuanto mayor es la correlación.
Por consiguiente, en MNE correlativos, la eliminación de variables altamente correlacionadas simplifica los MNE con poca pérdida
de capacidad predictiva. Sin embargo, estos
MNE pueden verse seriamente afectados si
no se incluyen todas las variables hipotéticamente relevantes aún cuando estén, y precisamente porque están, correlacionadas.
Por ejemplo, Cartron et al. (2000) puntualizaron que si algunas de las relaciones entre
variables son negativas, existe la posibilidad de
que el efecto que esté operando sobre las variables se encuentre amortiguado por otro mecanismo más fuerte, debido a las interrelaciones
entre ellas. Así, en un sistema con tres variables, si dos de las correlaciones son positivas y
la otra negativa, las relaciones predichas puede
que no sean todas observadas en las relaciones
entre cada par de variables, ya que hay efectos
operando en direcciones diferentes. Si una
especie, por ejemplo, se ve favorecida por las
temperaturas y las precipitaciones elevadas,
pero éstas están correlacionadas negativamente
en el territorio analizado (i.e., la precipitación
es más alta donde la temperatura es más baja),
el efecto de cada una de ellas estará amortiguado por el efecto de la otra; sólo la inclusión de
las dos variables correlacionadas en el mismo
MNE permitirá detectar el verdadero efecto de
cada una de ellas.
12
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
¿Qué es realmente validar un modelo de
nicho ecológico?
Los MNE obtenidos de forma inductiva a
partir de la distribución observada de una especie
siguen ciertas reglas que garantizan su concordancia con ésta y, por lo tanto, no requieren de
validación respecto a los datos de partida del
MNE. En cambio, es posible validar si los MNE
siguen siendo correctos para otros conjuntos de
datos corológicos similares, en otras áreas geográficas, en otro tiempo, o para determinar otros
parámetros poblacionales de las especies. Los
MNE deben ser validados, por tanto, con datos
distintos a los que sirvieron para elaborarlos y de
acuerdo con, y específicamente para, el propósito
para el que se construyeron. Por ejemplo, la validación de los MNE elaborados para ser transferidos al futuro, como los que pronostican la distribución de las especies bajo distintos escenarios de
cambio climático (e.g. Araújo & Pearson, 2005; Araújo
et al., 2006; Araújo et al., 2008; Sillero, 2010), no puede
ser realizada en el tiempo presente.
Se puede determinar, eso sí, si los MNE son
al menos espacialmente transferibles dentro del
área analizada. Para ello se puede dividir el
territorio en una subárea de recalibración y otra
de pseudovalidación del MNE. El MNE general, obtenido con los datos de toda el área de
estudio, se puede recalibrar en la primera subárea para comprobar después si funciona igual
de bien en la segunda. Las dos subáreas se pueden definir de forma aleatoria o aplicando la
expresión propuesta por Fielding & Bell (1997):
[1+(p-1)1/2]-1,
donde p es el número de variables predictoras del
MNE. El grado de concordancia entre los resultados de recalibración y pseudovalidación se
puede estimar mediante la comparación de sus
respectivos valores de Kappa (Cohen, 1960), sensi-
bilidad, especificidad, tasa de clasificación
correcta y AUC (Fielding & Bell, 1997; Manel et al.,
2001). Pero hay que tener en cuenta que una
coherencia insatisfactoria entre recalibración y
pseudovalidación no implica que el MNE recalibrado sea incorrecto, y menos aún que el MNE
basado en el área completa sea incorrecto. Sólo
indicaría que los factores que actúan predominantemente en el área de recalibración difieren
de los que lo hacen en el área de pseudovalidación. El MNE a utilizar deberá ser, en cualquier
caso, el aplicado a toda el área analizada, ya que
suelen funcionar mejor que los basados en un
subconjunto de datos (e.g. Barbosa et al., 2009).
¿De verdad se está modelando el nicho
ecológico o se puede intentar superar el
concepto del nicho al modelar?
Los procesos ambientales son intrínsecamente complejos y varían con la escala tanto espacial
como temporal. Esta complejidad es basada con
frecuencia en la definición de leyes o asunciones
sobre el funcionamiento de estos procesos,
expresadas frecuentemente bajo la forma de relaciones matemáticas o lógicas, que constituyen el
centro de los MNE. Los MNE mecanicistas,
como los correlativos, parten de la aceptación de
unas relaciones previas entre las especies y los factores que se supone que dirigen su distribución.
Es necesaria, por tanto, una idealización considerable para describir las distribuciones de especies con MNE mecanicistas.
Entre otras cosas, un MNE mecanicista
requiere aceptar una mecánica sobre la que
basarlo. Este enfoque está basado en la mecánica
newtoniana, puesta en entredicho desde principios del siglo XX por la mecánica cuántica, formulada en base a fenómenos subatómicos. Los
fenómenos vivos también están sometidos a
incertidumbre, uno de los pilares de la mecánica
cuántica. Dicha incertidumbre no procede sola-
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
mente de la imposibilidad de determinar todos
los factores implicados en el proceso, sino de la
imposibilidad de determinar el resultado final
del proceso aún cuando todos los factores relevantes sean controlados. Los distintos grados de
coherencia entre fenómenos se traducen matemáticamente en correlaciones. Los MNE correlativos pueden así representar la coherencia entre
los fenómenos naturales de forma más adecuada
que los mecanicistas newtonianos. Además, los
seres vivos no sólo responden a las condiciones
ambientales, sino que éstas también están en
gran medida condicionadas por la acción de los
seres vivos. La formulación clásica de la lógica y
la matemática no está bien equipada para atender esta formulación sobre los sistemas físicos y
menos aún sobre los sistemas vivos y la relación
entre ambos. Una interpretación más realista de
los complejos sistemas ecológicos y biológicos
puede venir de la aplicación de la lógica difusa.
La lógica difusa o borrosa forma parte de la
lógica polivalente, que admite múltiples valores
de verdad, pero además tiene en cuenta que estos
valores son imprecisos. La lógica difusa y sus
aplicaciones tienen su origen en la teoría de conjuntos borrosos propuesta por Zadeh (1965),
quien estableció que un conjunto borroso se
caracteriza por una función de pertenencia que
asigna a cada objeto del conjunto un grado de
pertenencia que oscila (con valores continuos)
entre cero y uno. La necesidad de los conjuntos
borrosos surge en aquellas situaciones en las que
resulta difícil determinar la pertenencia o no de
un elemento a un conjunto. Los conjuntos clásicos son un caso particular de conjuntos borrosos
en los que sólo están permitidos dos grados de
pertenencia (0 y 1). La lógica difusa ha sido utilizada para predecir la distribución de especies
(Robertson et al. 2004), para detectar áreas favorables para las especies (Real et al., 2005; 2008; 2009),
para realizar análisis de carencias en la protección
13
de la biodiversidad basados en modelos de distribución (Estrada et al., 2007, 2008; Real et al., 2006b) o
para evaluar el impacto del cambio climático en
la distribución de las especies (Levinsky et al., 2007;
Real et al., 2010).
La teoría de la complejidad también puede
utilizarse en la interpretación de los MNE. La
historia y los factores ecológicos, junto a la respuesta idiosincrática de cada especie a ellos,
determinan la configuración actual de la distribución de las especies. Estos factores delimitan
dinámicamente las respuestas biogeográficas de la
biodiversidad en el tiempo y en el espacio. En
este tipo de escenario complejo, las distribuciones
serían la respuesta geográfica de las especies en
función de los factores pasados y presentes que
actúan en un área concreta. La interpretación de
los MNE como el grado de pertenencia de cada
localidad al conjunto borroso de áreas favorables
para una especie permite obtener una medida de
hasta qué punto la especie ha sido influenciada
hacia cada localidad por los distintos factores.
SEGUNDA PARTE
La modelación ecológica de la
herpetofauna ibérica
No sólo es posible modelar la distribución de
las especies. De hecho, se puede modelar cualquier otro tipo de variable, como la riqueza específica, morfología o diversidad genética. En esta
segunda parte, se revisan los trabajos donde se
modelan las distribuciones de las especies y otras
variables en la Península Ibérica.
Identificación del nicho ecológico
Una de las aplicaciones más importantes de
los MNE es la identificación del nicho ecológico
de las especies. Existen diversos trabajos cuyo
objetivo específico es identificar la distribución
potencial de las especies y las variables que las
14
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
determinan, tanto en Portugal (Brito et al., 1996; SáSousa, 2000; Teixeira et al., 2001; Teixeira & Ferrand,
2002),
como en España (Real et al., 2005; Anadón
et al., 2006; Román et al., 2006). De todos estos trabajos, Brito et al. (1996) es el primero de modelación de nicho ecológico en la Península Ibérica,
y utilizó la regresión logística para calcular la distribución potencial de L. schreiberi en Portugal.
Siguiendo metodologías similares, Sá-Sousa
(2000) y Teixeira et al. (2001) analizaron respectivamente la biogeografía de Podarcis hispanica y
Chioglossa lusitanica en Portugal. Sá-Sousa (2000)
separó las dos formas de P. hispanica (tipo 1 y
tipo 2), confirmando que sus distribuciones son
parapátricas y que ambas están influenciadas por
factores diferentes. Teixeira et al. (2001) calcularon un MNE de C. lusitanica sobre Portugal y lo
proyectaron a España. Éste es, por tanto, el primer estudio de modelación de herpetofauna a
nivel ibérico. Al igual que Sá-Sousa (2000), Real
et al. (2005) utilizaron la regresión logística para
distinguir los nichos de dos especies crípticas y
de distribución parapátrica: Discoglossus galganoi
y D. jeanneae. Anadón et al. (2006) y Román
et al. (2006) dan ejemplos de aplicaciones de
modelación a nivel local: ambos trabajos utilizaron GLM, el primero para Testudo graeca en la
región de Murcia; el segundo para Podarcis
carbonelli en Doñana, aunque sin desarrollar la
componente espacial del MNE.
Identificación de patrones de distribu ción: corotipos
La modelación ecológica también se utiliza
para identificar patrones comunes de distribución o corotipos - es decir, patrones de distribución característicos, a menudo compartidos por
varias especies y significativamente distintos de
los demás. Los corotipos pueden ser determinados a partir las distribuciones observadas de
diversos taxones (e.g. Real et al., 1992) o modelando
previamente su distribución (e.g. Sillero et al, 2009).
Sillero et al. (2009) analizaron la biogeografía de la
herpetofauna ibérica, e identificaron siete corotipos para anfibios y siete para reptiles a partir de la
clasificación de una matriz de presencias/ausencias calculada mediante modelos ENFA y variables ambientales obtenidas a partir de imágenes
de satélite. Los corotipos separaron a las especies
de afinidad atlántica y mediterránea. Por último,
Flores et al. (2004) y Real et al. (2008) utilizaron la
modelación ecológica para caracterizar ambientalmente corotipos identificados previamente a
partir de las distribuciones observadas.
Identificación de otros patrones bio geográficos
Los MNE también pueden ser utilizados
para estudiar e identificar otros patrones biogeográficos como pueden ser las variaciones espaciales en la morfología y la genética de las especies.
La gran mayoría de las especies presentan diferencias geográficas en los rasgos morfológicos
como respuesta a la variación de las presiones
selectivas de los ambientes en los que viven
(Stearns & Hoekstra, 2000; West-Eberhard, 2003), tanto
bióticas (e.g. depredación, competencia), como
abióticas (e.g. temperatura, precipitación). El
estudio de la variación geográfica en los rasgos
fenotípicos ha sido un tema muy recurrente
durante la última mitad del siglo XX (ver Thorpe,
1987) y, en la actualidad, ha resurgido bajo un
nuevo enfoque debido al uso de los SIG y los
MNE. En el ámbito ibérico, existen dos trabajos
que tratan la variación geográfica en la morfología de las víboras ibéricas y que usan los MNE
como método de estudio: Brito et al. (2008) estudiaron la variación morfológica de V. latastei a lo
largo de toda su área de distribución, y
Martínez-Freiría et al. (2009) estudiaron la variación y convergencia morfológica de V. aspis y
V. latastei en toda su área de contacto del Noreste
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
peninsular y, a menor escala, en la zona de contacto del Alto Ebro (Norte de España). Ambos
trabajos emplearon la misma metodología: combinaron la geo-estadística y los Sistemas de
Información Geográfica (SIG) para obtener
patrones uni- y multivariados de variación geográfica en la morfología y, posteriormente, usaron los MNE para estudiar las correlaciones existentes entre estos patrones y variables ambientales como la precipitación o la temperatura.
Tomović et al. (2010) estudiaron la variación
morfológica de V. ammodytes en su área de distribución europea usando la misma metodología
que Brito et al. (2008) y Martínez-Freiría et al.
(2009), e identificaron tres grupos morfológicamente diferentes y sus requerimientos climáticos, usando Maxent. Además, Luiselli (2006) utilizó la regresión logística para investigar qué factores ambientales han llevado a dos especies de
serpientes “látigo” no cercanas filogenéticamente, Hierophis viridiflavus en Italia (Europa) y
Psammophis phillipsii en Nigeria (África), a converger morfológica y ecológicamente.
Al igual que ocurre con la morfología, el estudio de la variabilidad y estructuración genética
de las especies puede llevar a la identificación de
patrones geográficos (e.g. Alexandrino et al., 2004).
Sin embargo, sólo recientemente se ha reconocido la importancia de la componente geográfica
en los estudios típicos de filogeografía (ver Manel
et al., 2003; Kidd & Ritchie, 2006); este nuevo enfoque se conoce como “genética a escala del paisaje” (landscape genetics). A grandes rasgos, en estos
estudios se combinan los SIG y los MNE para
identificar patrones geográficos en la variación de
marcadores genéticos, delimitar grupos con similitudes genéticas, identificar rutas de interconectividad entre las diferentes poblaciones y estudiar
su relación con variables ecogeográficas (e.g. Spear
et al., 2005; Cushman et al., 2006). Sin embargo, no
existe ningún trabajo publicado que trate sobre
15
los herpetos ibéricos haciendo uso de la metodología empleada en este campo.
Alexandrino et al. (2004) combinan el estudio
de ambas variaciones morfológica y genética,
comparando los MNE obtenidos para
Chioglossa lusitanica (Teixeira et al. 2001) con mapas
de variación genética y fenética. Sin embargo,
este estudio compara la variación genética y
morfológica con los MNE para la especie pero
de manera descriptiva, sin investigar en profundidad los factores ambientales que pueden estar
relacionados con ambas variaciones geográficas.
Predicción de la riqueza potencial
La riqueza específica puede ser estimada también usando los MNE, a través de modelación
directa (Nogués-Bravo & Martínez-Rica, 2004; Araújo
et al., 2008) o a través del sumatorio de MNE individuales de especies (Soares & Brito, 2007; Estrada
et al., 2007; Estrada et al, 2008; Sillero et al., 2009). En
cualquier caso, la diferencia aritmética entre la
riqueza específica observada y la estimada muestra aquellas zonas donde puede haber un déficit
en el conocimiento, esto es, donde aún hay especies por citar (Sillero et al., 2009). De esta forma, la
modelación ecológica es una herramienta útil
para gestionar atlas corológicos y planificar muestreos (Loureiro & Sillero, 2010). Por otro lado, los
MNE permiten identificar los factores ambientales que influyen en la riqueza específica (Soares &
Brito, 2007; Araújo et al., 2008). Sin embargo, es necesario modelar por separado las especies de diferentes afinidades biogeográficas (ver Nogués-Bravo
& Martínez-Rica, 2004; Ribeiro et al., 2009).
Expansión de especies autóctonas e
invasoras
Los MNE pueden ser utilizados para identificar las áreas aún no ocupadas por especies en
expansión (e.g. Hyla merdionalis en Iberia: Sillero,
2009; Sillero, 2010) o invasoras (e.g. Rana catesbeia-
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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
na en Italia: Ficetola et al., 2007; Trachemys scripta
en Italia: Ficetola et al., 2009). Sillero (2009) y Sillero
(2010) desarrollaron MNE respectivamente a
escala local (Salamanca) y continental (Europa y
Norte de África), en los que observaron que
H. meridionalis ocupa casi todos los hábitats adecuados disponibles. Concluyeron que la especie
no podría expandirse mucho más y que es válido suponer que está en equilibrio con el ambiente. Los MNE han sido utilizados también para
modelar los corotipos de varias especies invasoras en Iberia, entre ellas la tortuga de Florida
Trachemys scripta, determinando los factores
ambientales y humanos más influyentes (Real
et al., 2008). La modelación de corotipos ayuda a
tomar medidas de conservación o manejo para
todo el conjunto de especies consideradas, a la
vez que permite determinar las áreas más proclives a las invasiones (Real et al., 2008).
Integración con datos moleculares
La "inflación taxonómica" (Isaac et al., 2004;
Harris & Froufe, 2005) de la que han sido protagonistas los anfibios y reptiles en los últimos años
ha llevado a la subdivisión de especies en varias
especies nuevas, cuyas citas corológicas no se
pueden diferenciar a posteriori. Además, muchas
de estas especies son crípticas (no se distinguen a
través de características morfológicas), imposibilitando la identificación correcta de citas incluso
después de su definición como especies. La distinción segura de especies crípticas exige frecuentemente análisis genéticos o moleculares que
pueden ser bastante costosos. En casos como
éstos, los MNE pueden ayudar a distinguir la
distribución de estas especies en base a las características que definen sus áreas de ocurrencia. A
partir de la identificación por análisis moleculares de una parte de los individuos, se pueden
construir MNE que permitan inferir a qué especie (D. galganoi y D. jeanneae en España: Real
o linaje genético (C. lusitanica en
Portugal: Arntzen & Alexandrino, 2004) pertenecerán los demás individuos dada su localización.
et al., 2005)
Identificación de zonas de contacto
Las zonas de contacto, principalmente las
que ocurren entre especies cercanas filogenéticamente, son muy importantes en el estudio de
procesos evolutivos (Hewitt, 1988). Estas zonas
suelen ocurrir en el límite de distribución de las
especies, en áreas de transición ambiental (o ecotonos), donde los factores ambientales (e.g. precipitación y temperatura) y ecológicos (e.g. competencia interespecífica) juegan un papel primordial en la distribución local y dinámica de
las poblaciones de las especies en contacto
(e.g. Martínez-Freiría et al., 2008; Martínez-Freiría et al.,
2010). Los MNE permiten identificar los requerimientos ambientales de las especies en contacto, la
respuesta de cada especie a la variación de éstos y
aquellas zonas donde las especies pueden potencialmente coexistir (áreas de potencial simpatría).
En el estudio de zonas de contacto, Brito &
Crespo (2002) usaron la regresión logística para
calcular por primera vez un único MNE para
dos especies a la vez, con el objetivo de identificar los requerimientos ambientales y las zonas de
simpatría entre Vipera latastei y V. seoanei en el
Norte de Portugal. Dado que las distribuciones
de ambas especies son parapátricas, los autores
calcularon sendos MNE donde los datos de presencia corresponden a las presencias de una especie, y los datos de ausencia a las presencias de la
otra especie. Espregueira Themudo & Arntzen
(2007) emplearon la misma metodología para
determinar los factores más importantes que
influyen en la distribución local (en la zona de
Caldas da Rainha, Portugal) de Triturus
marmoratus y T. pygmaeus. Sin embargo, sólo
calcularon un MNE (el de Triturus marmoratus).
Arntzen & Alexandrino (2004) utilizaron la
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
regresión logística como método de análisis de la
distribución de C. lusitanica en el norte de
Portugal y obtuvieron varios modelos que identificaron los factores ambientales más relacionados con la distribución de cada uno de los dos
grupos genéticamente diferenciados. Aunque no
representaron las probables zonas de contacto, sí
que señalaron aquellas variables ambientales en
las que las dos formas tienen una respuesta similar e identificaron un área de contacto y transición ecológica-morfológica para los dos grupos
(al norte del río Mondego, Portugal). MartínezFreiría et al. (2008) analizaron la distribución de
las tres especies de víboras ibéricas en su zona de
contacto del Alto Ebro (norte de España). Para
ello, utilizaron datos de presencias y Maxent,
con el que obtuvieron las respuestas de las especies a los factores ambientales y las áreas de
potencial ocurrencia y simpatría. Representando
y comparando la respuesta de las especies a
determinados factores ambientales comunes a
ellas, pudieron identificar aquéllos para los que
las especies presentan un patrón similar, y que
por tanto permiten la coexistencia; o diferente, y
que llevan a la segregación de hábitat.
Determinación del estado de conserva ción de las especies
Los MNE pueden ser utilizados para inferir el
estado de conservación de las especies, identificar
los posibles factores de amenaza y proponer
medidas de gestión. El trabajo más antiguo en
este área es el realizado por Brito et al. (1999) sobre
la identificación de áreas prioritarias para la conservación, delimitación de áreas con elevado riesgo de extinción, evaluación del grado de protección y definición de una estrategia de conservación para L. schreiberi en Portugal. Los autores
combinaron los resultados obtenidos en trabajos
previos (MNE, Brito et al., 1996; selección de hábitats,
Brito et al., 1998), junto con otras variables como la
17
red de áreas protegidas en Portugal, la densidad
detectada y datos electroforéticos de las aloenzimas de la especie. De forma similar, Teixeira &
Ferrand (2002) identificaron áreas importantes
para la conservación de la diversidad genética de
C. lusitanica mediante la combinación de 1)
MNE para las condiciones actuales, usando
regresión logística (Teixeira et al., 1996; Teixeira et al.,
2001), análisis discriminantes, árboles de clasificación y análisis de superposición; 2) MNE para los
años 2050 y 2080, usando regresión logística y
análisis discriminante (Teixeira & Arntzen, 2002); y 3)
análisis de la variación geográfica de datos moleculares (Alexandrino et al., 2004). Santos et al. (2006) y
Santos et al. (2009) utilizaron ENFA para identificar los factores bióticos y abióticos que intervienen en la distribución de V. latastei y C. austriaca
en la Península Ibérica, respectivamente, y evaluar
el estado de conservación de ambas especies.
Santos et al. (2006) constataron como V. latastei,
pese a que debería estar presente en prácticamente toda la Iberia Mediterránea dada su gran adaptabilidad ambiental, está relegada a las zonas
montañosas por causa de las actividades humanas. Santos et al. (2009) combinaron MNE de
C. austriaca en Iberia a escala regional, junto con
un análisis a escala más local de las poblaciones
aisladas del sur peninsular (realizado mediante
muestreos intensivos), para inferir por qué esta
especie presenta poblaciones aisladas con bajos
efectivos poblacionales en la mitad sur peninsular.
Los análisis de riqueza específica son de gran
importancia a la hora de determinar las áreas que
deben ser protegidas e intentar preservar el
mayor número de taxones posible (Soares & Brito,
2007). Por ejemplo, Rey Benayas et al. (2006) evaluó el posible impacto de las futuras infraestructuras en España sobre la diversidad herpetofaunística española. Estrada et al. (2007) y Estrada
et al. (2008) usaron MNE restringidos a
Andalucía para comprobar el grado de concor-
18
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
dancia entre la red de espacios protegidos y las
áreas importantes para los anfibios y los reptiles,
en función de su riqueza, rareza, endemicidad y
vulnerabilidad. Desde otro punto de vista, aunque parecido al anterior, destaca el reciente trabajo de Ribeiro et al. (2009), que usaron MNE para
evaluar el impacto de las actividades humanas
sobre la diversidad de reptiles en Cataluña. Los
autores correlacionaron las diferencias entre la
riqueza observada y la riqueza potencial (calculada a partir de MNE de 25 especies de reptiles
catalanes) con los diferentes usos del suelo: aquellas áreas de uso agrícola resultaron las menos
favorables a los reptiles, al tener las mayores diferencias entre ambas riquezas (Ribeiro et al, 2009).
Predicción de problemas de conserva ción futuros
La disponibilidad actual de datos climáticos
para varios escenarios futuros de cambio climático (e.g. WorldClim: www.worldclim.org/futdown.htm) ha multiplicado los estudios que
predicen la respuesta de los organismos a este
proceso. Debido a la gran dependencia de anfibios y reptiles frente a las condiciones ambientales, estos estudios pueden ser una herramienta
valiosa para identificar la vulnerabilidad de estas
especies al cambio climático y desarrollar medidas eficaces de conservación.
En la Península Ibérica, los primeros en realizar un MNE de predicción del área de distribución de una especie para el futuro fueron Teixeira
& Arntzen (2002), en su estudio de C. lusitanica
para España y Portugal. Utilizaron como métodos de modelación la regresión logística y el análisis discriminante, y como variables climáticas
las condiciones presentes y las predicciones del
IPCC (International Panel for Climate Change)
del año 2001, en el que se preveían incrementos
en los valores de temperatura para el mes de julio
de 2 y 3º C en 2050 y 2080, respectivamente.
Aunque el cambio climático no supone simplemente un aumento de la temperatura, en el año
2002 no había suficiente información sobre
cómo la precipitación y otras variables serían
alteradas. Araújo et al. (2006) utilizaron los
MNE, mediante la combinación de GLM,
GAM, árboles de clasificación y redes neuronales artificiales, para determinar el efecto que
puede tener el cambio climático (datos de
WorldClim para los años 2020 y 2050 a una
resolución de 50x50 km) sobre la distribución
de anfibios y reptiles europeos (Península Ibérica
incluida). De forma similar, Carvalho et al.
(2010) modelaron la distribución de 37 especies
ibéricas endémicas o casi-endémicas (15 anfibios
y 22 reptiles) para las condiciones climáticas
actuales y los proyectaron para las condiciones
futuras de los años 2020, 2050 y 2080. Este trabajo utilizó una escala más fina (10x10 km) y
combinó varios métodos de MNE como
Maxent, GLM, GAM, árboles de clasificación,
redes neuronales artificiales, Generalized Boosting
Models (GBM), bosques aleatorios, análisis discriminantes mixtos, y MARS.
Consideraciones finales: el futuro de los
modelos de nicho ecológico en la
Península Ibérica
La modelación ecológica es una herramienta
muy importante en estudios de biogeografía y
ecología, y no cabe duda de su gran utilidad en
especies de anfibios y reptiles. La modelación del
nicho ecológico en la Península Ibérica tiene casi
20 años de desarrollo. Muchas son las líneas abiertas: modelación de la riqueza específica (Sillero et al.,
2009; Ribeiro et al., 2009); status de conservación
(Santos et al., 2006; Santos et al., 2009); cambio climático (Carvalho et al., 2010; Sillero, 2010); zonas híbridas
(Martínez-Freiría et al., 2008; Martínez-Freiría et al., 2010);
expansión de especies autóctonas (Sillero, 2009;
Sillero, 2010). Sin embargo, hay otras áreas de estu-
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2010) 21
dio donde no hay trabajos publicados: genética a
escala del paisaje; idoneidad y establecimiento de
áreas protegidas; nuevos métodos de modelación;
modelación a escala local (resolución <1x1 km);
expansión de especies introducidas e invasoras;
modelación en escenarios climáticos del pasado.
Esto muestra claramente el mucho camino aún
por andar que tiene por delante la modelación
ecológica en la Península Ibérica.
Además, el modelado de nicho ecológico de
los anfibios y reptiles ibéricos es un escenario
óptimo para la realización de trabajos que aborden muy diversos temas de ecología, biogeografía y conservación. Esto es debido a: 1) la gran
riqueza de especies, subespecies y/o variedades
de anfibios y reptiles, muchos de ellos autóctonos o ibero-africanismos; 2) los amplios gradientes ambientales existentes en la Península Ibérica,
que facilitan la utilización y caracterización del
nicho; 3) la particular historia biogeográfica de la
Península Ibérica y del Norte de África; y 4) la
19
ocupación humana de este área desde hace miles
de años, lo que ha modificado no pocos patrones de distribución. En particular, puede resultar
especialmente relevante el desarrollo de estudios
que aborden conjuntamente la distribución de
especies con herramientas genéticas; estudios de
variaciones morfológicas; y análisis de modelado
del nicho. Con estas tres herramientas se pueden
abordar numerosos aspectos relacionados con la
especiación, la diferenciación de nicho, o la
expansión de áreas de distribución, que trascienden el interés puramente herpetológico.
A GRADE
CIMIENT
OSS: Gracias en primer lugar a
GRA DEC
IMIEN TO
X. Santos, por invitarnos a escribir esta revisión y confiar en
nosotros hasta el final. NS y AMB tienen sendas becas postdoctorales (SFRH/BPD/26666/2006 y SFRH/BPD/
40387/2007) de la Fundação para a Ciência e a Tecnologia
(FCT, Portugal) cofinanciadas por el Fondo Social
Europeo. La Cátedra 'Rui Nabeiro' - Biodiversidad es
financiada por Delta Cafés.
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