RIUT-AAA-spa-2014-Caracterización y análisis acústico de los

CARACTERIZACIÓN Y ANÁLISIS ACÚSTICO DE LOS ANUROS DE LA ESTACIÓN
FORESTAL BAJO CALIMA (UNIVERSIDAD DEL TOLIMA)
GLORIA TATIANA TORO SÁNCHEZ
Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar por el título de
Biólogo
Director:
MANUEL HERNANDO BERNAL BAUTISTA
Doctor en Ciencias-Biología
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA
FACULTAD DE CIENCIAS
PROGRAMA DE BIOLOGÍA
IBAGUÉ – TOLIMA
2014
1
2
3
DEDICATORIA
A mi mamá… Por ella es lo que soy hoy en día, este triunfo es de las dos, gracias por
apoyarme.
A mi hermana Katherine, por su apoyo y cariño.
A mi sobrino Juan Andrés, a quien adoro y me motiva para seguir adelante.
4
AGRADECIMIENTOS
La autora de este trabajo agradece a las siguientes personas por:
Al profesor Manuel H. Bernal, por su apoyo y colaboración para la realización de esta
tesis.
A Diego Páramo, por su comprensión, paciencia y amor, dándome ánimos de fuerza y
valor para seguir adelante.
A Ricardo Medina por su gran colaboración para la realización del proyecto y asistencia
en campo.
A Johan Romero por su ayuda en campo y fotografía.
A Sigifredo Clavijo por su ayuda en la determinación de los individuos.
A James Herrán y Juan Sebastián Forero por sus aportes fotográficos.
A mis amigas Karen González, Cynthia Ortega, Diana Rojas y Diana Arévalo por su
amistad incondicional.
Al Grupo de Investigación en Herpetología, Eco-Fisiología & Etología de la
Universidad del Tolima, por su apoyo en el desarrollo de este trabajo.
A los docentes Omar Melo, Fernando Fernández y Milena Navarro por su disposición y
colaboración para la salida de campo en el Centro Forestal Tropical Bajo Calima de la
Universidad del Tolima.
A la facultad de Ingeniería Forestal por el permiso para realizar la tesis en el Centro
Forestal Tropical Bajo Calima.
5
Al Fondo de Investigaciones de la Universidad del Tolima, por la financiación del
proyecto titulado “Caracterización y análisis acústico de los anuros de la Estación
Forestal Bajo Calima (Universidad del Tolima)”
6
CONTENIDO
INTRODUCCIÓN ............................................................................................................ 1
1.
PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ................................................................. 3
2.
OBJETIVOS ......................................................................................................... 4
2.1.
OBJETIVO GENERAL .......................................................................................... 4
2.2.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS ................................................................................ 4
3.
MARCO TEÓRICO ............................................................................................... 5
3.1.
LOS ANUROS ...................................................................................................... 5
3.2.
VOCALIZACIÓN EN ANUROS............................................................................. 6
3.3.
REPERTORIOS VOCALES DE RANAS Y SAPOS ............................................ 13
3.4.
EVOLUCIÓN DE LA ESTRUCTURA DEL CANTO ............................................ 15
3.5.
FACTORES QUE AFECTAN LA VOCALIZACIÓN ............................................. 16
4.
METODOLOGÍA................................................................................................. 17
4.1.
ÁREA DE ESTUDIO ........................................................................................... 17
4.2.
MÉTODO DE MUESTREO................................................................................. 18
4.3.
ANÁLISIS DE DATOS ........................................................................................ 19
7
5.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN ........................................................................... 21
5.1.
CARACTERIZACIÓN ACÚSTICA ...................................................................... 23
5.2.
COMPARACIÓN DE LOS PARÁMETROS ACÚSTICOS .................................. 25
5.3.
DESCRIPCIÓN DE LOS CANTOS ..................................................................... 26
5.3.1.
Familia Centrolenidae ................................................................................. 27
5.3.2.
Familia Craugastoridae ............................................................................... 29
5.3.3.
Familia Dendrobatidae ................................................................................ 33
5.3.4.
Familia Eleutherodactylidae ........................................................................ 41
5.3.5.
Familia Hylidae ............................................................................................ 45
5.3.6.
Familia Leptodactylidae ............................................................................... 49
5.4.
ANÁLISIS DE SIMILARIDAD DE LOS CANTOS PARA LAS DOCE ESPECIES
DE ANFIBIOS ............................................................................................................... 57
5.5.
GUÍA DE CAMPO DE LOS ANUROS DE LA ESTACIÓN FORESTAL TROPICAL
BAJO CALIMA .............................................................................................................. 60
6.
CONCLUSIONES ............................................................................................... 61
RECOMENDACIONES ................................................................................................. 62
REFERENCIAS ............................................................................................................ 63
ANEXOS ....................................................................................................................... 71
8
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Oscilograma (A) y espectrograma (B) del canto de Silverstoneia nubicola (C),
donde se observan tres cantos de dos notas. (D) canto pulsado de Epipedobates
boulengeri, frecuencia dominante (E), frecuencia fundamental (F) y armónicos (G). ..... 8
Figura 2. Representación esquemática de un anuro que muestra las estructuras
involucradas en la vocalización. ...................................................................................... 9
Figura 3. Músculos del tronco de un macho implicados en la producción del canto. ... 10
Figura 4. Tipos de sacos vocales. (A) Saco medio subgular (B) Saco bilobulado subgular
(C) Saco pareado subgular (D) Saco pareado lateral. .................................................. 12
Figura 5. Diferentes tipos de sacos vocales. (A) Dendropsophus microcephalus (B)
Trachycephalus coriaceus (C) Rana virgatipes (D) Hyla meridionalis. .......................... 13
Figura 6. Ubicación del Centro Forestal Tropical Bajo Calima ..................................... 17
Figura 7. Curva de acumulación de los anuros encontrados en la Estación Forestal. . 22
Figura 8. Curva de acumulación de cantos escuchados. ............................................. 23
Figura 9. Macho de T. spinosa. .................................................................................... 27
Figura 10. Oscilograma y espectrograma del canto de T. spinosa. .............................. 28
Figura 11. Macho de C. raniformis. .............................................................................. 29
Figura 12. Oscilograma y espectrograma del canto de C. raniformis .......................... 30
Figura 13. Macho de P. achatinus. ............................................................................... 31
Figura 14. Oscilograma y espectrograma del canto de P. achatinus. .......................... 32
Figura 15. Macho de A. minutus. .................................................................................. 33
Figura 16. Oscilograma y espectrograma de A. minutus. ............................................. 34
Figura 17. Macho de E. boulengeri............................................................................... 35
Figura 18. Oscilograma y espectrograma de E. boulengeri.......................................... 36
Figura 19. Macho de P. cf. aurotaenia.......................................................................... 37
Figura 20. Oscilograma y espectrograma de P. cf. aurotaenia. .................................... 38
Figura 21. Macho de S. nubicola. ................................................................................. 39
Figura 22. Oscilograma y espectrograma de S. nubicola. ............................................ 40
Figura 23. Macho de D. gularis. ................................................................................... 41
Figura 24. Oscilograma y espectrograma de D. gularis................................................ 42
9
Figura 25. Macho de D. tinker. ..................................................................................... 43
Figura 26. Oscilograma y espectrograma de D. tinker. ................................................ 44
Figura 27. Macho de A. psilopygion. ............................................................................ 45
Figura 28. Oscilograma y espectrograma de A. psilopygion. ....................................... 46
Figura 29. Macho de S. phaeota. ................................................................................. 47
Figura 30. Oscilograma y espectrograma de S. phaeota ............................................. 48
Figura 31. Macho de L. fragilis. .................................................................................... 49
Figura 32. Oscilograma y espectrograma de L. fragilis . .............................................. 50
Figura 33. Comparación de los oscilogramas de los cantos pulsados uniformes de
repetición múltiple. ........................................................................................................ 51
Figura 34. Comparación de los espectrogramas de los cantos pulsados uniformes de
repetición múltiple. ........................................................................................................ 52
Figura 35. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-uniformes de repetición
múltiple. ......................................................................................................................... 53
Figura 36. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-uniformes de repetición
múltiple. ......................................................................................................................... 53
Figura 37. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-pulsados de una nota de
repetición múltiple. ........................................................................................................ 54
Figura 38. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-pulsados de una nota
de repetición múltiple. ................................................................................................... 55
Figura 39. Comparación de los oscilogramas de los cantos de dos notas no-pulsados de
repetición múltiple. ........................................................................................................ 56
Figura 40. Comparación de los espectrogramas de los cantos de dos notas no-pulsados
de repetición múltiple. ................................................................................................... 56
Figura 41. Análisis de similitud para los cantos de las 12 especies de anuros. ........... 58
Figura 42. Árbol resumen a nivel de familia y subfamilia de anuros de Pyron y Wiens
(2011). ........................................................................................................................... 59
10
RESUMEN
En los anuros la vocalización desempeña un papel fundamental para el reconocimiento
taxonómico, por esta razón es esencial tener estos registros acústicos. El objetivo de
este estudio fue identificar las especies de anuros de la Estación Forestal Bajo Calima,
caracterizarlas acústicamente y difundir esta información a través de la elaboración de
una guía de campo. Para esto, se realizaron curvas de acumulación de especies y de
cantos por especie, y se analizaron parámetros acústicos tales como: duración del canto,
notas por canto, duración de la nota, número de pulsos por nota, duración del pulso,
frecuencia pico y rango de la frecuencia dominante. Se encontraron 23 especies de
anuros en la Estación Forestal Bajo Calima, pero sólo a 12 se les logró el registro
acústico. Los parámetros acústicos que presentaron la mayor variabilidad intraespecífica fueron la duración de la nota (CV% 47,6) y la duración del canto (CV% 32,1),
mientras que la frecuencia pico (CV% 2,1) presentó la menor variación, lo que demuestra
su gran utilidad para el reconocimiento taxonómico de una especie. Adicionalmente, de
manera general, las especies más cercanas filogenéticamente presentaron mayores
índices de similaridad de sus parámetros acústicos. Finalmente, a través de este trabajo
se logró realizar una guía de campo de los anuros de la Estación Forestal Bajo Calima,
la cual se encuentra en proceso de edición para su posterior publicación.
Palabras claves: Anuros, vocalización, Bajo Calima, parámetros acústicos, relaciones
acústicas.
11
ABSTRACT
Anuran vocalization is a crucial trait for taxonomic identification; therefore, it’s essential
to have these acoustic records. The aim of this study was to characterize the anurans
from the Bajo Calima forest station, analyze their calls, and make a field guide. For this,
accumulation species and call curves were performed. The acoustic parameters studied
were: call duration, notes per call, note duration, number of pulses per note, pulse
duration, peak frequency and the dominant frequency range. 23 anuran species were
found, but only in 12 species was possible the acoustic record. The parameters that
showed the highest intraspecific variability were the duration of the note (CV 47.6 %) and
the call duration (CV 32.1 %), whereas the spectral peak frequency (CV 2.1 % ) had the
less variation, demonstrating that is very useful for the taxonomic recognition of a species.
Additionally, in a general way, the species most closely related phylogenetically were also
the most acoustically related. Finally, it was possible to make a field guide to the frogs
from the Bajo Calima forest station, which is currently being edited to be published.
Keywords: Anuran, vocalization, Bajo Calima, acoustic parameters, acoustic relations.
12
INTRODUCCIÓN
Colombia es considerado uno de los países con mayor biodiversidad en el mundo, ésta
condición puede darse debido a su posición geográfica intertropical, además de estar
bañado por dos océanos y surcado por tres cadenas montañosas que crean una gran
variedad de hábitats (Montealegre, 2003). Esta complejidad climática y topográfica del
país determina sus grandes regiones naturales (Hilty & Brown, 1986; Chávez & Arango,
1998). El departamento del Valle del Cauca cuenta con una gran variedad de zonas de
vida, esta variedad de hábitats le confiere la capacidad de albergar una gran cantidad de
especies, principalmente anfibios. De acuerdo a exploraciones preliminares, se estima
que pueden haber alrededor de 168 especies, representadas principalmente por anuros,
con el 91.36% (159 especies) (Castro-Herrera & Vargas-Salinas, 2008). Dentro de esta
región se encuentra la zona del Bajo Calima, una Estación Forestal de la Universidad del
Tolima ubicada en el municipio de Buenaventura, departamento del Valle del Cauca, la
cual ha sido ampliamente resaltada en términos de su diversidad biológica (CastroHerrera & Vargas-Salinas, 2008).
Los anuros tienen actividad predominantemente nocturna y dependen de la
comunicación acústica para su reproducción (Wells, 2007), siendo los machos los únicos
capaces de vocalizar en la mayoría de las especies. En 50 años de estudios basados en
la comunicación acústica en anuros, se ha encontrado que la principal fuerza que ha
modelado la evolución de la producción de sonido es la selección sexual (Ryan, 1991;
Rand, 2001; Wells 2007). El estudio de la vocalización en ensambles de anuros ha
permitido corroborar la importancia de los cantos como mecanismo de aislamiento, ya
que se ha observado que cada especie tiene un canto típico que la caracteriza e identifica
de las demás (Bernal, Montealegre & Páez, 2004). Desafortunadamente, la mayoría de
los estudios con los que se sustentan estas afirmaciones se han realizado en menos del
1% de las especies conocidas (Wells & Schwartz, 2007).
1
La comunicación animal es un fenómeno biológico que cumple funciones como mantener
unidos a los grupos sociales o permitir la interacción intra e interespecífica (Bradbury &
Vehrencamp, 1998), de manera que procesos como la reproducción no podrían llevarse
a cabo sin la comunicación entre los sexos. Es por esta razón que surge la necesidad de
identificar los tipos y cantidad de información que se transmite, y de esta forma se puede
contribuir con la conservación de especies en peligro (Bradbury & Vehrencamp, 1998).
La producción de sonido es una forma de comunicación animal que funciona
fundamentalmente para advertir la presencia de un individuo a otros de su misma especie
(Bradbury & Vehrencamp, 1998). El estudio de estas señales sonoras en los diferentes
grupos de animales ha dado lugar al desarrollo de la Bioacústica, que consiste en el
estudio de la comunicación de los animales a través de señales sonoras (Tubaro, 1999),
y es utilizada como herramienta en sistemática, conservación y en manejos de
poblaciones naturales, además de contribuir al diagnóstico de nuevas especies, observar
procesos de especiación y de selección sexual (Tubaro, 1999). También, grabar y
documentar el repertorio vocal de los anuros puede servir para detectar e identificar
especies de anuros, convirtiéndose así en una herramienta útil para el monitoreo de las
especies (Angulo, 2006).
En el presente trabajo se realizó la caracterización y análisis acústico de los anuros
presentes en la estación forestal Bajo Calima, con el propósito de contribuir al
conocimiento de los anfibios de la región, además para elaborar la primera guía de
campo de anuros encontrados en la Estación Forestal Bajo Calima, de la Universidad del
Tolima.
2
1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA
Las investigaciones en anuros son muy importantes, ya que estos son considerados
como excelentes indicadores de la calidad ambiental, además de desempeñar múltiples
papeles funcionales dentro de los ecosistemas acuáticos y terrestres (Blaustein & Wake,
1990; Stebbins & Cohen, 1995). Un aspecto fundamental en los anuros es su conspicua
comunicación acústica, particularmente importante para lograr su reproducción,
actuando como un eficiente mecanismo de aislamiento, en la organización social y en el
comportamiento territorial (Schwartz & Wells, 1984; Wells, 1988; Bastos & Haddad, 1995;
Grafe, 1996; Given, 1999).
A pesar de lo anterior, las investigaciones en la Estación Forestal en este grupo de
vertebrados y, aún más, sobre bioacústica son casi nulas. Se conoce de la existencia de
algunos trabajos publicados con registros de las especies que se pueden encontrar en
esa zona, es el caso del realizado por Lynch (1999), el cual presentó una lista y clave
taxonómica para las ranas del género Eleutherodactylus, y el trabajo de Castro-Herrea y
Vargas-Salinas (2008), quienes realizaron un listado de los anfibios y reptiles del Valle
del cauca. Aunque estos trabajos son muy importantes, no culminan en un análisis
bioacústico o en una colección de sonidos. Es por esta razón que este proyecto planea
hacer una caracterización y análisis acústico de los anuros encontrados en la estación
forestal Bajo Calima (Valle del Cauca), de la Universidad del Tolima.
3
2. OBJETIVOS
2.1.
OBJETIVO GENERAL
Caracterizar y analizar acústicamente los anuros de la estación forestal Bajo Calima de
la Universidad del Tolima.
2.2.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
a. Identificar las especies de anuros que se encuentran en la estación forestal Bajo
Calima con sus respectivos registros acústicos.
b. Describir las características temporales y espectrales de los cantos de las
especies de anuros presentes en la Estación Forestal Bajo Calima.
c. Analizar los cantos de las especies de estudio de acuerdo con sus cercanías
filogenéticas y acústicas.
d. Elaborar una guía de campo con los anuros de la Estación Forestal Bajo Calima.
4
3. MARCO TEÓRICO
3.1.
LOS ANUROS
Este orden incluye 55 familias (Frost, 2014), entre los que se encuentran las ranas y
sapos. Se caracterizan por presentar un cuerpo compacto con una pelvis
especializadamente alargada para el salto, la cabeza es grande y deprimida con una
boca ancha y grandes membranas timpánicas en la mayoría de los géneros. En algunas
especies el rostro suele ser inusualmente afilado y puede estar provisto de osificaciones
dérmicas, o puede permanecer romo y subcutáneamente estar invadido por hueso
(Curtis, 2006).
Los anuros se caracterizan por tener una piel sin escamas epidérmicas y provistas de
glándulas que mantienen la piel húmeda y evitan la excesiva desecación. De esta forma
la piel cumple una función respiratoria, pues permite el intercambio de gases a través de
ella. En algunas especies estas glándulas producen sustancias de sabores
desagradables o tóxicos que protegen al animal de los depredadores (Parker & Haswell,
1987).
La mayoría de los anuros tienen dos fases en su ciclo vital: una en el agua y otra en la
tierra (de allí su nombre, amphi y bios que significa “doble vida”). La fecundación es
externa (excepto en algunos grupos); presentan un huevo mesolecítico carente de
membrana extra embrionaria y de una cáscara impermeable, los cuales son depositados
en el agua, y al eclosionar emergen los renacuajos que empiezan la transformación y
metamorfosis que los convertirán en ranas adultas. Esta estrategia reproductiva es muy
generalizada entre los anfibios, no obstante existen algunas especies que han
perfeccionado mecanismos y estrategias reproductivas como el desarrollo directo, en el
cual no se presentan estadíos larvales acuáticos. En su lugar, los huevos son
depositados en substratos húmedos y el desarrollo embrionario se realiza dentro del
huevo, naciendo una rana igual a sus progenitores (Curtis, 2006). El otro caso son las
5
ranas marsupiales, pertenecientes al género Gastrotheca. En estas especies las
hembras presentan una bolsa en la espalda donde los huevos son introducidos en el
momento de la fecundación y allí se desarrollan, para luego salir de la bolsa pequeñas
ranas idénticas a sus progenitores (Curtis, 2006).
3.2.
VOCALIZACIÓN EN ANUROS
La vocalización en los anuros permite examinar algunas preguntas de la biología del
comportamiento y la neuroetología que incluyen las bases para la atracción sexual, la
categorización de las señales sociales y los mecanismos de la comunicación vocal
(Kelley et al., 2001).
En los anuros, como en muchos otros animales, las vocalizaciones tienen funciones
fundamentalmente de atracción a la pareja y de advertencia territorial. Estos cantos son
muy diversos y varían de especie a especie y aún dentro de una misma especie se
pueden encontrar diferentes tipos de llamados usados en diferentes situaciones
(Gerhardt, 1994). El hecho de que cada especie tenga su canto característico, hace que
el estudio de las vocalizaciones sea importante desde el punto de vista taxonómico y
como ayuda para identificar el sexo del individuo, ya que por lo general son los machos
los que realizan estas vocalizaciones (Bernal et al., 2004). Las vocalizaciones implican
un alto costo energético para el macho y un mayor riesgo de depredación al atraer a
depredadores (Bernal et al., 2004).
El canto se define como la unidad funcional de las vocalizaciones y las notas como las
subunidades de este (Duellman & Trueb, 1994). Para estudiar las vocalizaciones
producidas por los anuros es necesario analizar los diferentes patrones acústicos tanto
temporales como espectrales. El análisis de estos parámetros se realiza por medio de
programas computarizados especiales, los cuales muestran una representación visual
de los cantos por medio de oscilogramas y espectrogramas (Montealegre, 2003) (Figura
1).
6
Figura 1. Oscilograma (A) y espectrograma (B) del canto de Silverstoneia nubicola (C),
donde se observan tres cantos de dos notas. (D) canto pulsado de Epipedobates
boulengeri, frecuencia dominante (E), frecuencia fundamental (F) y armónicos (G).
Fuente: El autor
Dentro de las vocalizaciones de los anuros se estudian varios parámetros (Montealegre,
2003):

Canto: es la reunión de señales acústicas producidas en una secuencia. Este
puede ser una nota simple, una serie de notas idénticas, o grupos de notas que
tienen diferentes características acústicas.

Duración del canto: es el tiempo transcurrido desde el inicio hasta el final de un
canto, puede ser medido en milisegundos o en segundos.

Tasa de cantos: es la producción de cantos por unidad de tiempo, por ejemplo
en minutos.

Nota: unidad individual de sonido continúa acústicamente, determinada por una
vibración cuya frecuencia fundamental es constante.

Duración de la nota: es el tiempo transcurrido desde el inicio hasta el final de la
nota, es medido en milisegundos y en segundos.

Pulsos: picos presentes en la amplitud de una nota, visualizados a través de
incrementos y disminuciones en el oscilograma.

Subpulsos: picos presentes en los pulsos.
7

Notas por canto: es el número de notas por canto.

Pulsos por nota: es el número de pulsos en una nota.

Pulsos por canto: es el número de pulsos en un canto.

Frecuencia dominante o pico: es la frecuencia con mayor energía.

Frecuencia espectral: es el tono del canto medido en Hertz (Hz).

Armónicos: múltiplos de la frecuencia fundamental, medido en Hertz (Hz).
En un oscilograma se realizan mediciones temporales, es una representación de la
amplitud de la señal y del tiempo. Por su parte, el espectrograma es una representación
espectral que incluye la dimensión temporal, es decir una serie de espectros sucesivos
dispuestos a través del tiempo (Bradbury & Vehrencamp, 1998). Muchas señales en la
comunicación de los anuros muestran patrones más complejos en la amplitud de la señal
y las modulaciones en la amplitud resultan de la interacción entre componentes
espectrales armónicamente relacionados de la vocalización (Narins, Feng, Fay & Popper,
2007). Entre los parámetros temporales se encuentran la duración del canto, número de
notas/pulsos por canto, intervalo entre cantos, periodo de pulsos y duración del pulso
(Angulo, Rueda, Rodríguez & La Marca, 2006). Los pulsos junto con la tasa de repetición
de pulsos constituyen la principal señal temporal que permite a algunos anuros
discriminar cantos con-específicos y hetero-específicos (Gerhardt, 2001). Uno de los
parámetros analizados en los espectrogramas es la frecuencia dominante o frecuencia
pico, esta es la frecuencia con la mayor cantidad de energía y está relacionada inversa
y significativamente con el tamaño corporal (Bernal & Guzmán, 1999), además de ser el
parámetro básico analizado en los espectrogramas. Igualmente, en el dominio espectral
se analiza la frecuencia fundamental (Ewing, 1989) y los armónicos, que son múltiplos
de la frecuencia fundamental y son elementos útiles y comúnmente utilizados para la
descripción de un canto (Duellman & Trueb, 1994).
El mecanismo básico para la producción de sonido en la mayoría de los anuros es
relativamente similar. Durante el ciclo respiratorio el aire es empujado hacia los pulmones
por presión positiva de los músculos de la cavidad bucal (Gans, 1973), luego el aire es
forzado desde los pulmones por contracción de los músculos de la región torácica y
8
indirectamente a la vía opuesta del oído en una dirección que conecta los dos oídos
internamente (Duellman & Trueb, 1994).
La potencia para la producción del sonido es proporcionado principalmente por la
contracción de dos pares de amplias hojas musculares que rodean la mayor parte de las
cavidades torácica y abdominal (Wells, 2007). La capa externa está compuesta del
músculo oblicuo externo y la capa interna por el músculo oblicuo interno, o como es
llamado por otros autores el músculo transverso (Duellman & Trueb, 1994). Estos
músculos presentan dimorfismo sexual, siendo mucho mayor en los machos que en las
hembras. Los músculos de los machos presentan muchas adaptaciones morfológicas y
bioquímicas para la producción de las vocalizaciones, incluyendo fibras musculares
altamente aeróbicas, altas concentraciones de mitocondrias, enzimas aeróbicas, una
fuerte vascularización y un amplio suministro de sustratos energéticos (Wells, 2007)
(Figura 3).
Figura 3. Músculos del tronco de un macho implicados en la producción del canto.
Fuente: Wells (2007)
10
El aparato laríngeo de los anuros se encuentra entre los pulmones y la cavidad bucal,
por lo tanto está implicado tanto en la respiración como en la producción de sonido
(Wells, 2007). Tanto el aparato laríngeo como los músculos de la laringe son mucho más
grandes en los machos que en las hembras (McClelland, Wilczynski & Ryan, 1990;
McClelland, Wilczynski & Rand, 1998; Boyd, Wissing, Heinsz & Prins, 1999). El aparato
productor de sonido consta de dos cartílagos aritenoides, que se articulan para formar
un sistema cerrado en forma de cúpula que alberga la estructura de las cuerdas vocales.
Las cuerdas vocales se activan solamente cuando los cartílagos aritenoides se separan
para permitir el paso de aire a través de la laringe (Wells, 2007).
La mayoría de los anuros tienen sacos vocales que se inflan durante la vocalización, los
cuales están conectados a la cavidad bucal a través de aberturas en la base de la boca,
las cuales varían en tamaño y van desde rendijas estrechas hasta agujeros
considerables. Las vibraciones producidas por la laringe se transmiten a través de la
cavidad bucal a un saco vocal lleno de aire, que a su vez produce el sonido al medio
externo (Wells, 2007).
La función de los sacos vocales puede estar relacionada con variables distintas a la
intensidad y potencia del canto, como la direccionalidad del sonido, el ahorro de energía
o simplemente añadir una señal visual al canto (Wells, 2007). Las especies de rana sin
sacos vocales sólo pueden ser escuchadas en un radio de unos pocos metros, mientras
que algunas especies con sacos vocales se pueden escuchar a más de 1 km de
distancia. Existen cuatro tipos de sacos vocales, los más comunes son los sacos
subgulares, pueden ser medios o bilobulados y los otros dos tipos consisten en un par
de sacos ubicados en los extremos o debajo de la barbilla (Figura 4. y Figura 5. Diferentes
tipos de sacos vocales. (A) Dendropsophus microcephalus (B) Trachycephalus coriaceus
(C) Rana virgatipes (D) Hyla meridionalis) (Duellman & Trueb, 1994).
11
Figura 4. Tipos de sacos vocales. (A) Saco medio subgular (B) Saco bilobulado subgular
(C) Saco pareado subgular (D) Saco pareado lateral.
Fuente: Modificado de Boza, s.f. por el autor
12
Figura 5. Diferentes tipos de sacos vocales. (A) Dendropsophus microcephalus (B)
Trachycephalus coriaceus (C) Rana virgatipes (D) Hyla meridionalis.
Fuente: Imagen (A) y (B) Boza, s.f. (C) Bunnell, s.f. (D) Delon (2006)
3.3.
REPERTORIOS VOCALES DE RANAS Y SAPOS
La anurofauna se caracteriza por presentar una alta tasa de cantos, de forma individual
o en forma de coros. En la estructura de los coros los machos líderes son los que
13
comienzan el canto (Paillete, 1976). Los sonidos producidos por los anuros se pueden
clasificar con base al contexto en el que son emitidos, como se indica a continuación:
3.3.1. Canto de liberación: Este tipo de canto es realizado cuando un individuo no
receptivo es amplexado por un macho, suele ser poco intenso y acompañado por una
vibración corporal, aunque en algunos casos sólo se presenta la vibración corporal. Este
tipo de canto ha sido descrito en Hylidos, Ránidos, Bufónidos, Leptodactylidos,
Pelobátidos, Pipidos, Discoglóssidos y Bombinatóridos (Bogert, 1960; Capranica, 1968;
Castellano, Giacoma & Dujsebayeva, 2000).
3.3.2. Canto de agresividad: Este canto es usado durante la interacción agonística entre
machos, aunque algunos clados de anuros carecen de este tipo de canto (muchos sapos
del género Rhinella) (Narins et al., 2007). Este canto se puede encontrar en algunos
machos que defienden sus territorios de otros machos y por lo general tienen distintivas
vocalizaciones agresivas. Se han aplicado varios términos para este tipo de canto, por
ejemplo Bogert (1960) se refiere a todos los cantos de agresividad como los cantos
territoriales, mientras que Salthe y Mecham (1974) utilizan el término de canto territorial
para los que figuran en las interacciones de largo alcance y canto de agresividad para
los que se presentan en encuentros a corta distancia.
3.3.3. Canto de angustia: Este tipo de canto es emitido al ser atacados por un presunto
depredador (Bogert, 1960). Muchos cantos de este tipo han sido descritos después de la
descripción dada por Bogert (1960), pero su función sigue siendo poco clara.
Posiblemente sirve para advertir a los demás del peligro o asustar al depredador para
escapar.
3.3.4. Canto de advertencia: Este tipo de vocalización suele ser el más conocido, ya que
es en el que se han concentrado la mayoría de los estudios (Capranica, 1968). Este tipo
de canto es usado para atraer parejas de la misma especie, además de repeler la
presencia de competidores dentro del territorio y ayudar a mantener el espacio entre
14
cantos individuales. En algunas especies puede subdividirse en tres diferentes tipos de
canto: canto de cortejo, el cual es típico de una especie y es un mecanismo importante
de aislamiento pre-copula; el canto territorial, que se observa en especies y poblaciones
con épocas de reproducción prolongadas; y el canto de encuentro entre macho y hembra
(Duellman & Trueb, 1994; Narins et al., 2007; Littlejohn, 2001; Wells, 2007).
3.4.
EVOLUCIÓN DE LA ESTRUCTURA DEL CANTO
Cada especie tiene un canto que es distinto en una o más características de las especies
que están estrechamente relacionadas y de acuerdo a esto, las hembras prefieren los
cantos de sus con-específicos a los de sus heteroespecíficos (Wells, 2007). Desde hace
tiempo se ha reconocido que los cantos de especies que están estrechamente
relacionadas a menudo comparten ciertas características estructurales básicas,
presumiblemente debido a que estas características han sido heredadas de un ancestro
en común (Gerhardt, 2001; Gerhardt & Huber, 2002). Estas similitudes en la estructura
del canto han sido utilizadas para inferir relaciones filogenéticas entre las especies o para
ubicar las especies dentro de un género (Cocroft, 1994).
Un análisis filogenético del canto de las ranas del género Pseudacris reveló una
congruencia considerable entre la filogenia y la estructura del canto. Cocroft (1994)
encontró que Pseudacris cruciferas, una especie que a menudo ha sido situada en el
género Hyla, parece ser un miembro basal del clado Pseudacris, una interpretación
consistente con el trabajo de electroforesis hecho por Hedges (1986).
Otro grupo que se ha investigado en detalle es el género neotropical Physalaemus. Los
miembros de este género tienen cantos modulados con frecuencia similares con una
estructura armónica pronunciada. Estos varían en la duración y en la forma del canto. La
mayoría de las especies producen un silbido con notas simples o dobles, pero algunos
añaden otros componentes al canto (Ryan & Drewes, 1990).
15
3.5.
FACTORES QUE AFECTAN LA VOCALIZACIÓN
Factores abióticos como la luz y la temperatura pueden influir significativamente en la
actividad vocal (Cardoso & Haddad, 1992). La estructura del hábitat también afecta la
transmisión de señales, modelando los cantos para alcanzar mayores distancias
(Sanabria, Quiroga & Acosta, 2007).
Los anuros son animales ectotermos, por tanto, su fisiología se ve afectada por la
temperatura del ambiente (Wells, 2007). Debido a que algunas especies se reproducen
en un intervalo relativamente amplio de temperatura, algunas propiedades de los cantos
pueden variar significativamente dentro y entre individuos. Las propiedades más
afectadas son las características temporales tales como el pulso, la frecuencia, la
duración de los pulsos y los cantos. (Lewis & Narins, 1999).
Algunas propiedades acústicas del canto de advertencia pueden cambiar con la
temperatura (Pough, Andrews, Cadle, Savitzky & Wells, 1998), de esta forma cuando la
temperatura aumenta, la tasa de repetición del canto aumenta y la duración de los
elementos del mismo disminuyen (Schneider, 1968). Adicionalmente, se ha encontrado
que la tasa de repetición, el tono, las frecuencias espectrales y la frecuencia de repetición
de una nota, tienen una correlación positiva con la temperatura, mientras que la duración
del canto posee una correlación negativa (Duellman & Trueb, 1994).
Las lluvias se encuentran directamente relacionadas con la actividad vocal de algunos
anuros, ya que el inicio de la temporada de lluvias también da inicio a la temporada de
reproducción (Montealegre, 2003), de modo que los machos vocalizan en coros muy
densos, con frecuencias espectrales y tasas de repetición altas (Ramírez, 1999).
El hábitat es un factor importante en la producción de sonidos en los anuros, éste puede
influir en la eficiencia de la comunicación, ya que la humedad y la densidad de la
vegetación son factores muy importantes en la transmisión del sonido (Konishi, 1970).
Esto puede inducir a los anuros a que sus frecuencias de producción de cantos varíen
(Wells, 2007).
16
4.2.
MÉTODO DE MUESTREO
Para este trabajo se realizaron cinco muestreos, ejecutados durante los meses de abril
y noviembre del año 2013, en época seca y de lluvia. Cada muestreo, a excepción del
cuarto, estaba comprendido por cinco salidas diurnas y nocturnas entre las 9:00 las 22:00
horas. En el cuarto muestreo se realizaron nueve salidas diurnas y nocturnas en el mismo
horario de las anteriores.
La metodología de campo utilizada para la captura de los ejemplares fue la propuesta
por Crump y Scott (1994), Muestreo de Encuentro Visual (MEV) y reconocimiento
acústico, con el fin de determinar la riqueza de anuros de la zona. El muestreo MEV fue
intencional e intensivo, se realizó por medio de recorridos diurnos y nocturnos,
detectando las vocalizaciones para la captura de machos y para obtener los registros
vocales. Para cada animal capturado se especificaron características morfológicas y
acústicas, teniendo en cuenta la hora de captura, presencia de cuerpos de agua, el tipo
de sustrato donde se encontraba, temperatura del ambiente, condiciones climáticas y
humedad relativa, a través de altímetros, termómetros e higrómetros, respectivamente.
Dichos registros fueron tomados debido a que factores como la temperatura pueden
afectar la actividad vocal de los anuros (Lewis & Narins, 1999). Después de realizada la
grabación, los individuos fueron capturados para su identificación taxonómica y se
realizó el registro fotográfico. Posteriormente se sacrificó un individuo por especie, según
el protocolo de McDiarmid (1994), el cual se describe a continuación:

Se anestesió con etanol al 10%, hasta evidenciar inmovilidad en el animal.

Se colocó en una bandeja con una toalla remojada en formol analítico al 10% por
24 horas.

Se etiquetó el individuo y se pasó a un recipiente con formol analítico al 10% por
15 días.

Se lavó con agua destilada por dos horas.

Se colocaron los individuos en etanol 70% por tres días.

Finalmente, se conservaron los individuos en etanol al 70% limpio.
18
La identificación de las especies se basó en los caracteres morfológicos externos
presentes en los individuos capturados, al compararlos con las diagnosis descriptivas
para los mismos (Lynch, 1999) y con la ayuda de profesor John D. Lynch. Posteriormente
un individuo de cada especie fue ingresado en la Colección Zoológica de la Universidad
del Tolima.
4.2.1. Caracterización acústica: Una vez localizados los animales focales, se grabó
mínimo un canto por individuo, y de 1 a 3 individuos por cada especie, a una distancia
entre 0,5 y 2 metros, con un micrófono unidireccional Rhode conectado a una grabadora
profesional TASCAM DR-100. Las características tanto temporales como espectrales de
las vocalizaciones fueron analizadas por medio del software RavenPRO 1.4, a una
frecuencia de muestreo de 44,1 KHz y una resolución de 16 bits. Los parámetros
temporales considerados fueron: duración del canto, notas por canto, duración de la nota,
número de pulsos por notas y duración del pulso, fueron medidos en el oscilograma
proporcionado por el Raven, mientras que la tasa de canto fue determinado por el número
de cantos en un minuto de grabación. Los parámetros espectrales estudiados fueron
frecuencia dominante y frecuencia pico.
4.3.
ANÁLISIS DE DATOS
4.3.1. Diversidad de anuros: Una vez identificados los individuos se realizaron curvas de
acumulación de especies con el fin de comparar los valores esperados de diversidad con
los obtenidos en campo, teniendo en cuenta estimadores no paramétricos como CHAO
1, JACK 1, JACK 2 y Bootstrap. Los análisis fueron realizados mediante el programa
EstimateS 6.0, el cual toma los datos provenientes de un sistema de muestreo
estandarizado, aleatoriza toda la información y realiza cálculos del número de especies
observado y esperado, utilizando estimadores y considerando las desviaciones estándar
provenientes del proceso de aleatorización (Villareal, Álvarez, Córdoba, Escobar, Fagua,
Gast, Mendoza, Ospina & Umaña, 2004).
19
4.3.2. Parámetros acústicos: Los análisis estadísticos para los datos acústicos fueron
principalmente de tipo descriptivo, teniendo en cuenta registros tales como el promedio,
la desviación estándar (SD) y el rango. Adicionalmente, se utilizó el coeficiente de
variación para determinar el grado de variabilidad de los parámetros temporales y
espectrales.
4.3.3. Análisis de similitud para los parámetros acústicos: Se utilizó el índice de similitud
cualitativo de Jaccard, con un coeficiente de apareamiento simple, con el fin de
determinar el grado de similitud entre los cantos. Para esto se realizó una matriz de datos
con presencia o ausencia para las características acústicas como: tipo de canto, número
de notas, cantos con subpulsos, cantos con menos de 50 pulsos o más de 50 pulsos y
el rango de la frecuencia. Posteriormente, se realizó un dendrograma clásico por medio
del paquete de análisis PAST, con el fin de obtener las relaciones acústicas entre las
especies. Teniendo en cuenta que todos siguen el criterio que entre mayor sea la
semejanza en los parámetros acústicos, mayor es la similitud entre las especies.
4.3.4. Guía de campo de anuros: Para la elaboración de la guía de campo se tuvo en
cuenta las descripciones taxonómicas de cada una de las especies encontradas en este
trabajo, además aspectos básicos como el hábitat y estado de conservación según la
Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN).
20
5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la Estación Forestal Tropical Bajo Calima se identificaron 23 especies de anuros, de
las cuales sólo a 12 fue posible observar vocalizando y analizar sus cantos (Tabla 1).
Tabla 1. Listado de las especies de anuros hallados y caracterizadas acústicamente en
la Estación Forestal Bajo Calima.
Familia
Bufonidae
Centrolenidae
Craugastoridae
Especie
Eleutherodactylidae
Hylidae
Leptodactylidae
Ranidae
Vocalización
Rhinella marina
Linnaeus, 1758
Rhinella alata
Thominot, 1884
Rhinella margaritifera
Laurenti, 1768
Sachatamia ilex
Savage, 1967
Teratohyla spinosa
Taylor, 1949
x
Craugastor raniformis
Boulenger, 1896
x
Craugastor fitzingeri
Schmidt, 1857
Pristimantis achatinus
Boulenger, 1898
Pristimantis latidiscus
Boulenger, 1898
Pristimantis caprifer
Pristimantis gaigei
Lynch, 1977
Lynch, Ruiz-Carranza, and
Ardila-Robayo, 1994
Dunn, 1931
Andinobates minutus
Shreve, 1935
x
Epipedobates boulengeri
Barbour, 1909
x
Phyllobates aurotaenia
Boulenger, 1913
x
Silverstoneia nubicola
Dunn, 1924
x
Diasporus gularis
Boulenger, 1898
x
Diasporus tinker
Lynch, 2001
x
Agalychnis psilopygion
Cannatella, 1980
x
Smilisca phaeota
Cope, 1862
x
Leptodactylus fragilis
Leptodactylus
rhodomerus
Lithobates vaillanti
Brocchi, 1877
x
Pristimantis labiosus
Dendrobatidae
Autor
Heyer, 2005
Brocchi, 1877
21
x
De acuerdo con estudios preliminares en esta zona, Lynch (1999) reporta 11 especies
de Eleutherodactylus para el Bajo Calima y, Castro-Herrera y Vargas-Salinas (2008),
reportan 67 especies de anuros para la parte de la región Pacífica. Para determinar si
las especies encontradas y los cantos escuchados en la Estación Forestal eran
representativos a la zona de muestreo, se realizó una curva de acumulación de las
especies (Figura 7.) y una curva de acumulación de los cantos escuchados (Figura 8.).
Figura 7. Curva de acumulación de las especies de anuros encontrados en la Estación
Forestal.
30
Número de Especies
25
20
15
10
5
0
1
2
3
4
5
6
7
8
S Mean (runs)
Jack 2 Mean
9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
Dias de Muestreo
Chao 2 Mean
Jack 1 Mean
Bootstrap Mean
Fuente: El autor
Al ser la curva de acumulación de los anuros encontrados asintótica, y los valores de los
estimadores usados cercanos a los observados, la eficacia del muestreo fue alta. El
porcentaje de representatividad del muestreo fue del 100%, indicando que el muestreo
obtuvo una buena aproximación de los anuros presentes en esta zona.
22
Figura 8. Curva de acumulación de los cantos de las especies registradas.
16
Número de Cantos
14
12
10
8
6
4
2
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
Días de Muestreo
S Mean (runs)
Chao 2 Mean
Jack 2 Mean
Bootstrap Mean
Jack 1 Mean
Fuente: El autor
De acuerdo con los cantos escuchados por especie durante todo el muestreo, y a la
curva de acumulación, se tiene un porcentaje de representatividad de 100%, lo cual
indica que se obtuvo una muy buena muestra de los cantos para las especies de esta
zona.
5.1.
CARACTERIZACIÓN ACÚSTICA
La descripción acústica para las 12 especies a las que se realizó el registro acústico, de
las 23 especies que en total se encontraron, se presenta a continuación en la tabla 2.
23
Tabla 2. Parámetros acústicos analizados para los anuros grabados en la Estación Forestal Tropical Bajo Calima Hz:
Hertz, s: Segundos, CV%: Porcentaje del coeficiente de variación.
Especie
(Individuos
analizados)
(Número de
cantos)
Parámetros acústicos
Media ± Desviación estándar(D.S)
(Rango)
CV%
Rango
Frecuencia
Dominante
(Hz)
Frecuencia
pico (Hz)
CV%
0,004 ± 0,001
(0,002 - 0,006)
25
4651,28096,5
6603,5 ± 180,3
(6373,8-6890,6)
2,7
-
-
-
1378,12756,2
2041,7 ± 261,7
(1550,1-2411,7)
12,8
18,2 ± 5,7
(9-27)
31,3
0,044 ± 0,003
(0,039-0,049)
6,8
1187,53617,6
1478,3 ± 247,4
(1343,8-2239,5)
16,7
5,2
-
-
-
-
2584-3100,8
2895,7 ± 80,5
(2756,2-3000)
2,7
15,5
11
-
-
-
-
2928,53962,1
3445,3 ± 147,9
(3100,8-3789,8)
4,2
2,525 ± 0,548
(1,601-3,53)
21,7
1,5
85,1 ± 20,2
(52-120)
23,5
0,008 ± 0,001
(0,006-0,011)
12,5
4478,95684,8
5073,2 ± 219,9
(4823,4-5340,2)
4,3
0,189 ± 0,020
(0,133-0,238)
10,5
36
-
-
-
-
861,3-1378,1
1154,4 ± 79,1
(1033,6-1205,9)
6,8
0,042 ±0,020
(0,026-0,056)
47,6
0,062 ± 0,010
(0,042-0,093)
18,7
-
-
-
-
1550,4-3273
6,8
16,1
2029,0 ± 139,2
(1722,7-2239,5)
6,164 ± 0,802
(4,83-7,394)
13,0
2,6
85,6 ± 9,5
(66-100)
11,1
0,046 ± 0,006
(0,033-0,051)
13,0
3273,03962,1
3655,9 ± 75,9
(3617,6-3789,8)
2,1
0,047 ± 0,006
(0,031-0,059)
12,7
0,063 ± 0,007
(0,047-0,059)
20,1
-
-
-
-
4006,2 ± 128,8
(3617,6-4306,6)
3,2
11,1
3445,34478,9
0,370 ± 0,067
(0,245-0,521)
18,1
0,435 ± 0,067
(0,306-0,521)
2
-
-
-
-
344,5-1894,9
15,4
1378,1 ± 130,2
(1205,9-1550,4)
0,091 ± 0,014
(0,062-0,132)
15,3
2,1
4,2 ± 0,7
(3-6)
16,6
0,006 ± 0,001
(0,004-0,009)
16,6
5857,06718,4
6316,4 ± 145,4
(6029,3-6546,1)
Duración
del canto
(s)
CV
%
Notas
por
canto
CV
%
Duración
de la nota
(s)
CV%
Tasa de
Canto
(1 min)
Número de
pulsos por
nota
Andinobates
minutus (2)(15)
Agalychnis
psilopygion
(9)(54)
Craugastor
raniformis (3)(18)
Diasporus gularis
(4)(77)
Diasporus tinker
(9)(191)
1,021 ± 0,068
(0,897-1,165)
6,6
1
1
1,021 ± 0,068
(0,897-1,165)
6,6
1,5
0,056 ± 0,013
(0,029-0,089)
23,2
1
1
0,056 ± 0,013
(0,029-0,089)
23,2
1,261 ± 0,395
(0,626-1,878)
31,3
1
1
1,261 ± 0,395
(0,626-1,878)
0,111 ± 0,018
(0,087-0,164)
16,2
1
1
0,058 ± 0,009
(0,036-0,081)
15,5
1
Epipedobates
boulengeri (3)(20)
Leptodactylus
fragilis (1)(144)
2,525 ± 0,548
(1,601-3,53)
21,7
0,189 ± 0,020
(0,133-0,238)
Pristimantis
achatinus
(4)(293)
CV%
Duración del
pulso (s)
126,1 ± 8,084
(112-141)
6,4
0,8
-
31,3
1,4
0,111 ± 0,018
(0,087-0,164)
16,2
1
0,058 ± 0,009
(0,036-0,081)
1
1
10,5
1
1
0,138 ± 0,013
(0,109-0,175)
9,4
2
2
Phyllobates cf
aurotaenia (3)(11)
6,164 ± 0,802
(4,83-7,394)
13,0
1
1
Silverstoneia
nubicola (1)(121)
0,151 ± 0,008
(0,133-0,18)
5,2
2
2
Smillisca phaeota
(5)(23)
0,903 ± 0,290
(0,290-1,171)
32,1
Teratohyla
spinosa (2)(30)
0,091 ± 0,014
(0,062-0,132)
15,3
2
1
2
1
24
9,4
2,3
5.2.
COMPARACIÓN DE LOS PARÁMETROS ACÚSTICOS
Al analizar los datos de los diferentes parámetros acústicos temporales y espectrales
(Tabla 2), se puede apreciar que hay variables que presentan mayor variación que otras.
Dentro de los parámetros temporales, la duración de la nota, la duración del canto, la
tasa de emisión de cantos y el número de pulsos por nota, son caracteres que muestran
los coeficientes de variación más altos. Estos tipos de caracteres se ven muy afectados
por variables de tipo ambiental y comportamental, por lo tanto, no serían recomendables
para ser usados en estudios taxonómicos ni filogenéticos.
La especie con la mayor variación intraespecífica con respecto a la duración del canto
fue Smillisca phaeota (CV% 32,1). Esta especie puede emitir cantos de una o dos notas,
alterando de esta forma la duración de su canto, seguida por Craugastor raniformis (CV%
31,3). Para el caso de la especies que emiten una sola nota en su canto, los valores de
la duración de la nota van a ser iguales a la duración del canto, así Craugastor raniformis
presenta un coeficiente de variación de 31,3%, seguida por Agalychnis psilopygion con
un CV% de 23,2; y la especie Pristimantis achatinus, que emite dos notas en su canto,
la primera nota presenta una mayor variación (CV% 47,6) que la segunda nota. Con
respecto al número de pulsos por nota, Craugastor raniformis fue la especie con mayor
variación (CV% 31,3), seguida por Epipedobates boulengeri (CV% 23,5). La especie que
presentó mayor variación para la duración de pulsos fue Andinobates minutus (CV% 25).
La tasa de emisión de cantos presentó una alta variación inter e intraespecífica, de esta
forma se encontró que hay animales que emiten un canto en un minuto, mientras que
otros pueden emitir hasta 36 cantos en este mismo tiempo. Esta alta tasa de llamados
se da principalmente en especies que presentan cantos de una o dos notas cortas, como
en Leptodactylus fragilis con 36 cantos en un minuto, y en Silverstoneia nubicola con 20
cantos de dos notas por minuto.
Los parámetros espectrales presentaron los coeficientes de variación más bajos; entre
estos, el que menor variación intraespecífica presentó fue la frecuencia pico, y la especie
con el coeficiente de variación más bajo fue P. cf. aurotaenia (CV% 2,1), seguida por T.
25
spinosa (CV% 2,3) y A. minutus (CV% 2,7). Estos caracteres no se ven afectados por
variables ambientales ni comportamentales, por lo tanto son más estables. Además, la
frecuencia de emisión de un sonido está relacionada con la vibración de las cuerdas
vocales y demás órganos relacionados con la emisión de sonidos en los anuros (Pough
et al., 1998; Bradbury & Vehrencamp, 1998). Estos órganos no generan
grandes
diferencias acústicas para los animales pertenecientes a una misma especie que
presenten tamaños corporales semejantes, aunque si para animales de diferentes
especies (Bernal et al., 2004). De acuerdo a esto, el tamaño corporal es una variable que
se relaciona inversa y significativamente con la frecuencia (Bernal y Guzmán, 1999),
encontrando que las especies más pequeñas son las que presentan las frecuencias más
altas (Bernal et al., 2004). Así, la especie que presentó la frecuencia pico más alta fue
A. minutus con 6603,5 Hz, seguida por T. spinosa (6316,4 Hz) y E. boulengeri (5073,2
Hz) las especies con los menores tamaños, a diferencia de L. fragilis (1154,4 Hz) y S.
phaeota (1378,1 Hz), que presentaron las frecuencias pico más bajas.
5.3.
DESCRIPCIÓN DE LOS CANTOS
A continuación se hace una descripción detallada de los cantos para cada una de las
especies encontradas en la estación forestal Bajo Calima, con comentarios sobre su
microhábitat.
26
5.3.1. Familia Centrolenidae
Teratohyla spinosa (Taylor, 1949)
Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 7 de la noche, sobre los arboles
entre 1,5 y 5 metros de altura, siempre cerca a los cuerpos de agua, y cuando llovía, los
individuos cantaban en solitario o formaban agregaciones para cantar sobre los árboles.
Dos machos fueron encontrados vocalizando (Figura 9.) (CZUT 712) (N 3° 57' 23,6'' W
76° 59' 38,31''). Temperatura registrada: 26,7°C. Humedad relativa: 90%.
Figura 9. Macho de T. spinosa.
Fuente: Herrán (2013)
27
El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos no-uniformes, entre
3 a 6 pulsos/nota, con un promedio y una desviación estándar de 4,2 ± 0,7. El canto
tiene una duración de 0,061 a 0,132 s (promedio: 0,091 ± 0,014), y su frecuencia oscila
entre los 5857,0 y 6718,4 Hz. Además no presenta armónicos (Figura 10.).
Figura 10. Oscilograma y espectrograma del canto de T. spinosa.
Fuente: El autor
28
5.3.2. Familia Craugastoridae

Craugastor raniformis (Boulenger, 1896)
Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 6 de la tarde, sobre el sustrato
o troncos caídos al borde de carretera o dentro del bosque, todos los individuos fueron
escuchados vocalizando en solitario. Tres machos fueron encontrados vocalizando
(Figura 11.) (CZUT 598) (N 3° 57' 23,6'' W 76° 59' 38,31''). Temperatura registrada: 27°C.
Humedad relativa: 93%.
Figura 11. Macho de C. raniformis.
Fuente: Romero (2013)
29
El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos no-uniformes, de 9 a
27 pulsos/nota (promedio: 18,2 ± 5,7), y entre 9 a 16 subpulsos/pulso con una duración
de 0,626 a 1,878 s (promedio: 1,261 ± 0,395), y una frecuencia que oscila entre los
1187,5 y 3617,6 Hz, presenta dos armónicos (Figura 12. ). Este canto es similar al balar
de una oveja.
Figura 12. Oscilograma y espectrograma del canto de C. raniformis.
Fuente: El autor
30

Pristimantis achatinus (Boulenger, 1898)
Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 5 de la tarde, sobre el sustrato
o perchada a menos de 1 metro de altura en pequeños arbustos. Los individuos se
escucharon vocalizando en solitario. Cuatro machos fueron encontrados vocalizando
(Figura 13.) (CZUT 687) (N 3° 57' 22,2'' W 76° 59' 40,6''). Temperatura registrada: 27°C.
Humedad relativa: 100%.
Figura 13. Macho de P. achatinus.
Fuente: Romero (2013)
31
El canto de esta especie está conformado por dos notas de repetición múltiple, tiene una
duración 0,109 a 0,175 s (promedio: 0,138 ± 0,013). Su frecuencia dominante es de
1550,4 a 3273 Hz, no presenta armónicos (Figura 14.).
Figura 14. Oscilograma y espectrograma del canto de P. achatinus.
Fuente: El autor
32
5.3.3. Familia Dendrobatidae

Andinobates minutus (Shreve, 1935)
Esta especie se escuchaba vocalizando entre las 10 de la mañana y 5 de la tarde, sobre
el sustrato debajo de las raíces de los árboles o sobre la hojarasca, los individuos
vocalizaban a una distancia uno de otro de 5 a 10 metros. Dos machos fueron registrados
(Figura 15.) (CZUT 594) (N 3º 57' 19,3674" W 76º 59' 38,616"). Temperatura registrada:
30°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 15. Macho de A. minutus.
Fuente: Forero (2013)
33
El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos uniformes de
repetición múltiple entre 112 a 141 pulsos/nota (promedio: 126,1 ± 8,084), y una duración
de 0,897 a 1,165 s (promedio: 1,021±0,068), su frecuencia oscila entre los 4651,2 y
8096,5 Hz, presenta entre cuatro y cinco armónicos (Figura 16.). El canto es similar a
un zumbido (Buzz call).
Figura 16. Oscilograma y espectrograma de A. minutus.
Fuente: El autor
34

Epipedobates boulengeri (Barbour, 1909)
Esta especie se escuchaba vocalizando entre las 10 de la mañana y 5 de la tarde, sobre
el sustrato en la hojarasca o cerca de las raíces de los árboles. Tres machos fueron
encontrados vocalizando (Figura 17.) (CZUT 684) (N 3° 57' 22,2'' W 76° 59' 40,6'').
Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 17. Macho de E. boulengeri.
Fuente: Forero (2013)
35
El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos uniformes de
repetición múltiple entre 52 y 141 pulsos/nota (promedio: 85,1 ± 20,2), una duración del
canto de 1,601 a 3,53 s (promedio: 2,525 ± 0,548), su frecuencia oscila entre los 4478,9
y 5684,8 Hz, presenta tres armónicos (Figura 18.). Es similar a un zumbido (Buzz call).
Figura 18. Oscilograma y espectrograma de E. boulengeri.
Fuente: El autor
36

Phyllobates cf. aurotaenia (Boulenger, 1913)
Esta especie se escuchaba vocalizando entre las 11 de la mañana y una de la tarde, en
la hojarasca o debajo de las raíces de los árboles. Tres machos fueron encontrados
vocalizando (Figura 19.) (CZUT 628) (N 3º 57' 19,3674" W 76º 59' 38,616"). Temperatura
registrada: 30°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 19. Macho de P. cf. aurotaenia.
Fuente: El autor
37
El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos uniformes irregulares
de repetición múltiple entre 66 y 100 pulsos/nota (promedio: 85,6 ± 9,5), una duración
del canto de 4,83 a 7,394 s (promedio: 0,164 ± 0,802), su frecuencia oscila entre los
3273,0 y 3962,1 Hz, presenta entre siete y diez armónicos (Figura 20.). El canto es similar
a un trino (Trill call).
Figura 20. Oscilograma y espectrograma de P. cf. aurotaenia.
Fuente: El autor
38

Silverstoneia nubicola (Dunn, 1924)
Esta especie se escuchaba vocalizando a lo largo del todo el día hasta las 6 de la tarde,
sobre el sustrato en la hojarasca, entre los arbustos. Es muy frecuente escucharla cerca
de las casas que se encuentran en la zona, en los patios de dichas viviendas. Un macho
fue encontrado vocalizando (Figura 21.) (CZUT 699) (N 3º 57' 19,3674" W 76º 59'
38,616"). Temperatura registrada: 30°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 21. Macho de S. nubicola.
Fuente: Romero (2013)
39
El canto de esta especie está conformado por 2 notas de repetición múltiple, tiene una
duración de 0,035 a 0,235 s (promedio: 15 ± 0,03), se puede describir como un rápido
“peet-peet”, con un silencio entre nota y nota de aproximadamente 2 s. Su frecuencia
dominante varía entre 3273 y 4306,6 Hz. Este canto presenta un armónico (Figura 22.).
Figura 22. Oscilograma y espectrograma de S. nubicola.
Fuente: El autor
40
5.3.4. Familia Eleutherodactylidae

Diasporus gularis (Boulenger, 1898)
Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 5 de la tarde, tanto en bosques
primarios, como en zonas perturbadas, y se podría considerar como una especie común
en esta zona. Los individuos se observaron vocalizando entre las hojas de los árboles o
arbustos. Cuatro machos fueron encontrados vocalizando (Figura 23.) (CZUT 705) (N 3°
57' 4,9'' W 77° 00' 39,6''). Temperatura registrada: 26°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 23. Macho de D. gularis.
Fuente: Romero (2013)
41
El canto de esta especie está conformado por una nota, tiene una duración de 0,087 a
0,164 s (promedio: 0,111 ± 0,018), se puede describir como un rápido “tuiiit”. Su
frecuencia dominante esta entre 2584 y 3100,8 Hz. Presenta entre dos y cuatro
armónicos (Figura 24.).
Figura 24. Oscilograma y espectrograma de D. gularis.
Fuente: El autor
42

Diasporus tinker (Lynch, 2001)
Esta especie, al igual que D. gularis, se escuchaba vocalizando después de las 5 de la
tarde, tanto en bosques primarios como en zonas perturbadas. Los individuos se
encuentran vocalizando entre las hojas o debajo de ellas, lo que dificulta su localización.
Siete machos fueron grabados (Figura 25.) (CZUT 707) (N 3° 57' 54,9'' W 77° 00' 39,6'').
Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 25. Macho de D. tinker.
Fuente: Romero (2013)
43
El canto de esta especie está conformado por una nota, tiene una duración entre 0,036
y 0,081 s (promedio: 0,058 ± 0,009), su sonido es muy similar al de D. gularis pero es un
poco más corto y con una frecuencia más alta. Su frecuencia dominante esta entre
2928,5 y 3962,1 Hz. No presenta armónicos (Figura 26.).
Figura 26. Oscilograma y espectrograma de D. tinker.
Fuente: El autor
44
5.3.5. Familia Hylidae

Agalychnis psilopygion (Cannatella, 1980)
Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 6 de la tarde, en el bosque sobre
arbustos a una distancia de 1 o 2 metros de los cuerpos de agua. Todos los individuos
se escucharon vocalizar a una distancia uno de otro de 0,5 y 1 metro. Nueve machos
fueron encontrados vocalizando (Figura 27) (CZUT 685) (N 3° 57' 21,1'' W 76° 59' 42,5'').
Temperatura registrada: 26,3°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 27. Macho de A. psilopygion.
Fuente: Romero (2013)
45
El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos no-uniformes
irregulares, con una duración de 0,029 a 0,089 s (promedio: 0,056 ± 0,013), su frecuencia
dominante esta entre 1378,1 y 2756,2 Hz. No presenta armónicos (Figura 28.).
Figura 28. Oscilograma y espectrograma de A. psilopygion.
Fuente: El autor
46

Smilisca phaeota (Cope, 1862)
Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 7 de la noche, dentro de charcas
temporales que se forman por la minería artesanal dentro de las zonas boscosas. Los
individuos se escucharon vocalizar en solitario y en forma de coros dentro de las charcas.
Cinco machos fueron encontrados vocalizando (Figura 29.) (CZUT 449) (N 3° 57' 21,1''
W 76° 59' 42,5''). Temperatura registrada: 26°C. Humedad relativa: 90%.
Figura 29. Macho de S. phaeota.
Fuente: Bernal (2012)
47
El canto de esta especie está conformado por una o dos notas pulsadas no uniformes
irregulares, tiene un rango de duración entre 0,290 y 1,171 s (promedio: 0,903 ± 0,290),
su frecuencia dominante esta entre 344,5 y 1894,9 Hz. El canto no presenta armónicos
(Figura 30).
Figura 30. Oscilograma y espectrograma de S. phaeota.
Fuente: El autor
48
5.3.6. Familia Leptodactylidae

Leptodactylus fragilis (Brocchi, 1877)
Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 7 de la noche, cerca de las
instalaciones del Centro Forestal en las canaletas del desagüe. Los individuos se
escuchan vocalizar en solitario y en forma de coros dentro de sus madrigueras. Un
macho fue encontrado vocalizando (Figura 31.) (CZUT 708) (N 3° 57' 23,6'' W 76° 59'
38,31''). Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 100%.
Figura 31. Macho de L. fragilis.
Fuente: Herrán (2013)
49
El canto de esta especie está conformado por una nota grave similar a un silbido, tiene
una duración entre 0,133 y 0,238 s (promedio: 0,189 ± 0,020), su frecuencia es modulada
con un rango entre 861,3 y 1378,1Hz. Canto sin armónicos (Figura 32.).
Figura 32. Oscilograma y espectrograma de L. fragilis
Fuente: El autor
50
.
A continuación, se propone una clasificación de los cantos para las diferentes especies,
de acuerdo con su composición estructural (Montealegre, 2003):

Cantos pulsados uniformes de repetición múltiple
En esta clasificación se encuentran los cantos de las especies A. minutus, E. boulengeri,
P. cf aurotaenia, todas pertenecientes a la familia Dendrobatidae. Los cantos de los tres
dendrobátidos son similares en cuanto a su estructura (Figura 33.), y las diferencias más
notables radican en la frecuencia en los cuales estos son emitidos (Figura 34.).
Figura 33. Comparación de los oscilogramas de los cantos pulsados uniformes de
repetición múltiple.
Fuente: El autor
51
Figura 34. Comparación de los espectrogramas de los cantos pulsados uniformes de
repetición múltiple.
Fuente: El autor

Cantos pulsados no-uniformes de repetición múltiple
Este tipo de canto es emitido por C. raniformis de la familia Craugastoridae, S. phaeota
y A. psilopygion de la familia Hylidae, y T. spinosa de la familia Centrolenidae. Su
estructura general es similar, pero difieren en parámetros temporales como la duración
del canto y número de pulsos (Figura 35.), y en parámetros espectrales como la
frecuencia de emisión del canto (Figura 36.).
52
Figura 35. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-uniformes de repetición
múltiple.
Fuente: El autor
Figura 36. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-uniformes de repetición
múltiple.
Fuente: El autor
53

Cantos no-pulsados de una nota de repetición múltiple.
Este tipo de canto es emitido por D. gularis y D. tinker de la familia Eleutherodactylidae,
y L. fragilis de la familia Leptodactylidae. Todos estos cantos están compuestos por una
nota corta, la cual se repite múltiples veces (Figura 37. y Figura 38.).
Figura 37. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-pulsados de una nota de
repetición múltiple.
Fuente: El autor
54
Figura 38. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-pulsados de una nota
de repetición múltiple.
Fuente: El autor

Cantos de dos notas no-pulsados de repetición múltiple
Este tipo de canto es emitido por P. achatinus de la familia Craugastoridae y S. nubicola
de la familia Dendrobatidae. Estos cantos presentan un intervalo entre nota y nota muy
corto y su tasa de canto es alta. (Figura 39. y Figura 40.).
55
Figura 39. Comparación de los oscilogramas de los cantos de dos notas no-pulsados
de repetición múltiple.
Fuente: El autor
Figura 40. Comparación de los espectrogramas de los cantos de dos notas no-pulsados
de repetición múltiple.
Fuente: El autor
56
5.4.
ANÁLISIS DE SIMILARIDAD DE LOS CANTOS PARA LAS DOCE ESPECIES
DE ANFIBIOS
Debido a que los anuros no aprenden sus cantos, se asume que sus vocalizaciones
generalmente tienen un fuerte componente genético (Gingras, Mohandesan, Boko y
Fitch, 2013). Varios estudios han analizado las propiedades acústicas de las señales
para inferir relaciones filogenéticas entre taxa, y en ocasiones han resultado en árboles
bien soportados (de Queiroz y Wimberger, 1993; Martins, 1996), lo que indica que existe
información filogenética en estos caracteres.
Se intenta realizar una aproximación filogenética a partir de los datos bioacústicos, de
acuerdo al agrupamiento formado con el índice de similitud de Jaccard, se observaron
dos grandes grupos (Figura 41), uno conformado por las especies con cantos pulsados
y el otro por la especies con cantos no pulsados. Los índices de afinidad más altos se
observaron entre las especies A. psilopygion y S. phaeota (0,73), ambas de la familia
Hylidae; A. minutus, con E. boulengeri y P. cf. aurotaenia (0,73), especies de la familia
Dendrobatidae; T. spinosa con C. raniformis (0,64) la primera de la familia Centrolenidae
y la segunda de la familia Craugastoridae; y finalmente D. gularis con D. tinker (0,6) de
la familia Eleutherodactylidae. De acuerdo a lo que se encontró, las especies que
presentan una mayor similaridad con respecto al análisis de similaridad, son las especies
que están dentro de la misma familia, y por lo tanto son las más relacionadas
filogenéticamente.
Ya que este trabajo no cuenta con análisis filogenéticos para las especies que fueron
analizadas, se compararon los resultados de similaridad de los cantos con árboles
filogenéticos a nivel de familias de anuros realizados por otros autores, con el fin de
comparar si las relaciones acústicas eran compatibles con las relaciones filogenéticas.
En la Figura 42., se muestra un árbol resumen del árbol filogenético realizado por Pyron
y Wiens (2011), el cual muestra las familias y subfamilias de 2871 especies de anfibios
y cuyos resultados concuerdan con estudios realizados anteriormente como Frost, Grant,
Faivovich,
Bain,
Haas…Wheeler, 2006; Roelants,
Biju…Bossuyt, 2007; Wiens, 2007, 2011.
57
Gower, Wilkinson,
Loader,
Figura 41. Análisis de similitud para los cantos de las 12 especies de anuros estudiadas.
Fuente: El autor
58
Figura 42. Árbol resumen a nivel de familia y subfamilia de anuros de Pyron y Wiens
(2011).
Fuente: Modificado de Pyron y Wiens (2011)
59
Al comparar los resultados obtenidos del análisis de similaridad de las características
acústicas y el árbol filogenético dado por Pyron y Wiens (2011), la mayoría de las
cercanías acústicas concuerdan con las cercanías ya establecidas molecularmente para
las familias. Es el caso para el grupo que se forma con las familias Hylidae, Centrolenidae
y Dendrobatidae, en los cuales tanto en el análisis acústico como en el árbol filogenético,
se produce una alta similaridad, y el mismo caso se da para las familias Craugastoridae
y Eleutherodactylidae. Esto permite la integración del componente acústico como
carácter taxonómico y filogenético, ya que puede ayudar en la determinación y
clasificación de especies similares.
5.5.
GUÍA DE CAMPO DE LOS ANUROS DE LA ESTACIÓN FORESTAL TROPICAL
BAJO CALIMA
Se elaboró una guía de campo (Anexo 1) con los 23 anuros encontrados en la estación
forestal Bajo Calima, la cual cuenta con la información básica para cada especie, su
descripción, hábitat y estado de conservación según la UICN. Esta guía de campo será
entregada en el centro forestal Bajo Calima, a representantes de la comunidad que se
encuentran en los alrededores de la estación y en la Facultad de Ingeniería Forestal de
la Universidad del Tolima, con el fin de socializar ante la comunidad esta información, ya
que una de las principales formas de conservación es a través de la educación ambiental.
Sin embargo, en este momento se están buscando los recursos económicos para la
publicación impresa de la cartilla.
60
6. CONCLUSIONES
Se encontraron 23 especies de anuros en la estación forestal Bajo Calima, de las cuales
se obtuvo el registro acústico de 12 especies.
Al realizar las comparaciones intra-específicas de los cantos, los parámetros temporales
como la duración de la nota y la duración del canto fueron los que presentaron la mayor
variación; y los parámetros espectrales, como la frecuencia pico, los de menor variación.
Las especies que están estrechamente relacionadas comparten características
estructurales básicas en sus cantos, lo cual es evidente en el análisis de similitud para
las características acústicas, en donde las especies que presentaron una mayor similitud
en cuanto a sus características acústicas, tanto temporales como espectrales, fueron las
más cercanas filogenéticamente.
La realización de la guía de campo “Anuros del centro foresta tropical Bajo Calima”
presenta ante la comunidad una herramienta de difusión sobre las diferentes especies
que se encuentran en la estación, además de ser una herramienta eficaz de
conservación.
61
RECOMENDACIONES
Incrementar el número de grabaciones por especie y realizar más muestreos en otros
transectos dentro de la Estación Forestal, con el objetivo de complementar la información
dada en este trabajo y ampliar la información de la anurofauna presente en la zona.
Analizar otros parámetros acústicos tales como la duración entre canto y canto, nota y
nota, pulso y pulso y la tasa de repetición de pulsos, ya que estos parámetros son
ampliamente utilizados para discriminar entre especies cercanas, además de permitir
inferir relaciones filogenéticas entre los taxones.
Utilizar de manera combinada herramientas morfológicas, acústicas y moleculares en las
especies analizadas, con el fin de contribuir a esclarecer relaciones evolutivas y permitir
el apoyo a estudios taxonómicos y filogenéticos.
.
62
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70
ANEXOS
71
Anuros del
Centro Forestal
Tropical Bajo Calima
Tatiana Toro Sánchez
Diego David Rubio Páramo
Manuel Hernando Bernal B.
1
Anuros del Centro Forestal Tropical Bajo Calima 2014.
Publicación Educativa sin ines de Lucro.
Textos:
Tatiana Toro
Diego Rubio Páramo
Manuel Hernando Bernal
Fotografía:
James Herrán
Johan A. Romero
Kristian Torres
Ilustraciones:
Johan A. Romero
Diseño e Impresión:
Colors Editores
Tatiana Toro Sánchez:
[email protected]
Diego David Rubio Páramo:
[email protected]
Manuel Hernando Bernal B.:
[email protected]
Foto portada:
Agalychnis psilopygion (James Herrán)
2
PRESENTACIÓN
Los anuros (ranas y sapos) son el grupo de vertebrados más
amenazado actualmente, debido al alto número de especies y
poblaciones que están desapareciendo de manera acelerada.
Los anuros son muy importantes en un ecosistema como
parte fundamental de las cadenas tróicas, pero también son
indicadores claves del estado ambiental, de tal manera que
su desaparición es una muestra de lo que está pasando con
la calidad de nuestro planeta, planeta que hay que cuidar
empezando con su biodiversidad.
Los anuros también son importantes en la cultura y las
actividades de la especie humana. Por ejemplo, sus cantos son
asociados con el inicio de las lluvias después de una época
de sequía, además tribus indígenas han extraído el veneno
de ranas venenosas para impregnarlo en los dardos de las
cerbatanas que utilizan para cazar a sus presas. De otra parte,
la industria farmacéutica utiliza las secreciones de los anuros
para la elaboración de medicamentos. Sin embargo, a pesar
de la notable importancia de las ranas y sapos, la expansión
de las ciudades, la contaminación y la utilización de grandes
extensiones de tierra para cultivos y ganadería, interieren
con el equilibrio de la naturaleza, y los anuros son una de las
principales víctimas de este desbalance.
Afortunadamente, en las últimas décadas este grupo de
animales ha capturado el interés del público general, por el
problema de supervivencia que enfrentan, y nosotros también
queremos contribuir con su conservación a través de su
conocimiento. En este sentido, este trabajo se desarrolló en la
estación forestal Bajo Calima de la Universidad del Tolima, ya
que es un área del Paciico Colombiano con un alto grado de
diversidad tanto de lora como de fauna, la cual es importante
divulgar para que a futuro se tomen medidas para su protección.
LOS AUTORES
3
4
AGRADECIMIENTOS
Los autores quieren agradecer de manera muy especial
a las siguientes personas e instituciones por el importante y
constante apoyo para la realización de este trabajo.
A la Dirección de proyección social de la Universidad del
Tolima, al Fondo de Investigaciones de la Universidad del Tolima,
a la facultad de Ingeniería Forestal y a la Facultad de Ciencias.
A los docentes de la facultad de ingeniería forestal Omar Melo,
Fernando Fernández y Milena Navarro, por su disposición y
colaboración para las salidas de campo en el Centro Forestal
Tropical Bajo Calima de la Universidad del Tolima, y al Grupo
de Investigación en Herpetología, Eco-Fisiología & Etología de la
Universidad del Tolima.
5
6
CONTENIDO
INTRODUCCIÓN
ÁREA DE ESTUDIO
GENERALIDADES SOBRE LOS ANFIBIOS
Las Salamandras
Las Cecilias
Los anuros
Reproducción
Vocalización
FACTORES QUE AMENAZAN LA SUPERVIVENCIA DE
LOS ANUROS
CARACTERES EXTERNOS DE ANUROS
LISTADO DE ESPECIES INCLUIDAS EN ESTA GUÍA
CÓMO ESTÁ ORGANIZADA CADA FICHA EN ESTA GUÍA
ANUROS DEL CENTRO FORESTAL BAJO CALIMA
Rhinella marina
Rhinella alata
Rhinella margaritifera
Espadarana callistomma
Teratohyla spinosa
Andinobates minutus
Epipedobates boulengeri
Phyllobates aurotaenia
Silverstoneia nubicola
Diasporus gularis
Diasporus tinker
Agalychnis psilopygion
Smilisca phaeota
Leptodactylus fragilis
Leptodactylus rhodomerus
Lithobates vaillanti
Pristimantis achatinus
Pristimantis latidiscus
Pristimantis caprifer
Pristimantis labiosus
Pristimantis gaigei
Craugastor raniformis
Craugastor itzingeri
LITERATURA CITADA
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INTRODUCCIÓN
Colombia es considerado uno de los países con mayor biodiversidad en
el mundo, gracias a su posición geográica intertropical y por estar bañado
por dos océanos y surcado por tres cadenas montañosas. Esta complejidad
climática y topográica del país determina sus grandes regiones naturales
(Hilty & Brown, 1986; Chávez & Arango, 1998). El Departamento del Valle
del Cauca cuenta con una gran variedad de zonas de vida, distribuidas desde la
línea del océano Pacíico, hasta el valle interandino del rio Cauca. Esta variedad
de hábitats le coniere la capacidad de albergar una gran cantidad de especies,
principalmente de anibios, que de acuerdo a exploraciones preliminares se
estiman alrededor de 168 especies, representadas principalmente por anuros,
con el 91,36% (159 especies) (Castro-Herrera & Vargas-Salinas, 2008).
El descubrimiento de nuevas especies de anibios en el territorio nacional
hace a Colombia uno de los países con la mayor diversidad de anibios a nivel
mundial (Rueda-Almonacid, Lynch & Amézquita, 2004). Sin embargo, existen
aún múltiples zonas sin estudiar que son potenciales para el descubrimiento
de nuevas especies y para ampliar los rangos de distribución de otras especies
de las cuales sólo se conocen en su localidad especíica. Estos estudios
son importantes para tomar medidas de conservación, ya que los anuros
desempeñan un papel fundamental en la dinámica ecológica, al hacer parte
de las cadenas tróicas, y por su importancia como controladores de plagas de
insectos.
Teniendo en cuenta el potencial biológico que presenta el Centro Forestal
Bajo Calima, al estar ubicado en unas de las zonas con mayor diversidad en el
mundo, esta guía de campo tiene como objetivo brindar una herramienta fácil
que permita una rápida identiicación de las especies de anuros presentes en
esta región del paciico colombiano.
9
ÁREA DE ESTUDIO
El centro Forestal Tropical Pedro Antonio Pineda “Bajo Calima” se
encuentra ubicado en el kilómetro 9 de la carretera que de Cali conduce a
Buenaventura (N 3° 57’ 23,6 ‘’ y W 76° 59’ 38,3’’), municipio de Buenaventura
(Valle del Cauca). Está en la denominada subregión central del andén
pacíico, comprendiendo la parte baja de la cuenca del río San Juan desde la
desembocadura del río Calima hasta el océano Pacíico.
Esta región es considerada como una de las áreas de mayor diversidad
biológica del mundo y con uno de los mayores índices de endemismo. Se
caracteriza por la alta humedad y gran pluviosidad, que la hacen entre las más
lluviosas del mundo. Según Holdridge et al., (1971), esta región corresponde a
la zona de vida de Bosque Muy Húmedo Tropical transición a Pluvial Tropical.
La precipitación es continua a través de todo el año, con un promedio anual
de 7467 ± 1015 mm, siendo febrero el mes más seco con 369,7 mm, y octubre
el más lluvioso con 837,2 mm (Alberico & González, 1993). La temperatura
promedio anual es de 26°C, con una máxima de 31,8°C y una mínima de
18,9°C. La humedad relativa registra un valor de 88% (Vega, 1996). Las
Instalaciones del Centro Forestal Tropical Bajo Calima de la Universidad
del Tolima se encuentran ubicadas sobre un terreno de aproximadamente 10
hectáreas (100.000 m²).
10
Ubicación del Centro Forestal
Bajo Calima
Instalaciones Centro Forestal Tropical
“Bajo Calima”.
11
GENERALIDADES SOBRE
LOS ANFIBIOS
Los anibios son un grupo de animales que viven la mayor parte de su vida
en el agua y la otra en tierra, de ahí se deriva su nombre amphi: ambas, bios:
vida.
Son animales ectotermos, término que hace referencia a que su temperatura
corporal depende de la temperatura del ambiente en el que se encuentran.
Respiran en mayor medida por la piel (respiración cutánea), para lo cual es
necesario que su piel siempre esté húmeda. Se pueden hallar en diferentes
ecosistemas, desde bosques tropicales, ambientes acuáticos hasta praderas y
matorrales.
Los anibios tienen un papel signiicativo en la cadena alimenticia, debido
a que se alimentan de insectos y son presa para muchos animales como
serpientes, aves y mamíferos. Además, son muy buenos bioindicadores de la
calidad de los ecosistemas debido a que su piel es muy sensible a los cambios
ambientales.
12
Hay tres órdenes que integran los anibios.
El primer grupo incluye las salamandras
y tritones (orden Caudata o Urodela), el
segundo grupo incluye a las Caecilias (orden
Gymnophiona) y el tercero es el de los sapos
y las ranas (orden Anura o Salientia).
Las Salamandras
Tienen cola deinida, presentan un cuerpo
elongado y cilíndrico, además tienen la cabeza
y el cuello bien diferenciado, con cuatro patas
cortas extendidas a los lados del cuerpo.
Se pueden encontrar bajo troncos en
descomposición o en orillas de arroyos y
riachuelos poco profundos. En estos anibios no
hay metamorfosis, por lo cual su reproducción
es directa, el macho deposita en el sustrato
un paquete gelatinoso, el cual contiene los
espermatozoides y luego la hembra los recoge
por medio de su cloaca. A continuación la hembra
deposita los huevos debajo de troncos o rocas, y
de allí emergen individuos pequeños semejantes
a sus padres.
13
Las Cecilias
Se diferencian del resto de los anibios por ser ápodas (no presentan patas)
y por su cuerpo metamerizado (cuerpo segmentado).
Caecilia
Son animales con un cuerpo serpentiforme, sus ojos son rudimentarios,
pequeños, cubiertos de piel y sensibles a la luz, esto debido a sus hábitos
fosoriales (subterráneos). Poseen dos estructuras situadas a los lados de su
cabeza, usadas para buscar sus presas mediante el olfato, su alimento principal
son las lombrices.
Las Cecilias están muy bien
adaptadas para la vida subterránea,
ya que con sus cráneos macizos
cavan túneles, donde hacen sus
madrigueras, y se desplazan en la
tierra ondulando su cuerpo.
Pueden presentar reproducción
ovípara con larvas acuáticas u
ovovivíparas con o sin desarrollo
directo, su fertilización es interna.
14
Los anuros
Las ranas y sapos conforman un grupo muy
familiar para las personas, pertenecen al orden
Anura, término que signiica “sin cola” y que es
adecuado si se considera a estos animales en su
forma adulta.
Poseen un cuerpo compacto con una pelvis
especializadamente alargada para el salto, una
cabeza amplia y dos extremidades posteriores
bastante desarrolladas, las cuales usan para la
locomoción, ya sea por salto o natación. Sus
tamaños corporales varían desde los 20 mm
hasta los 400 mm.
Se caracterizan por tener una piel sin escamas
epidérmicas y provistas de glándulas que
mantienen la piel húmeda y evitan la excesiva
desecación.
De esta forma la piel cumple una función
respiratoria, pues permite el intercambio de
gases a través de ella. En algunas especies
estas glándulas producen sustancias de sabores
desagradables o tóxicos que protegen al animal
de los depredadores.
En la región pacíica colombiana
se puede encontrar la rana más
venenosa del mundo, llamada
Phyllobates terribilis. El veneno es
secretado por la piel y se considera
que tan solo 0,00018 gramos de la
toxina pueden matar a una persona.
Este veneno es utilizado por los
indígenas de la zona para impregnar
las lechas y de esta forma cazar su
alimento, principalmente aves y
primates.
Phyllobates terribilis
15
Reproducción
Los anuros presentan una gran variedad de estrategias reproductivas, estas
van desde la forma de cortejo, el apareamiento y la ovoposición (forma en la
que ponen sus huevos), hasta el cuidado parental y la duración de su periodo
de reproducción. La fecundación es externa (con excepción de algunos
grupos), y presentan un huevo carente de membrana extra embrionaria y de
una cáscara. Luego de la eclosión de los huevos, emerge una pequeña larva
que crece rápidamente hasta convertirse en renacuajo. Durante este estadío
la futura rana o sapo respira por medio de branquias, y así permanece unas
semanas hasta que comienza el proceso de metamorfosis, el cual es el cambio
de la etapa de renacuajo, que es acuático, a un juvenil y posteriormente a un
individuo terrestre.
Metamorfosis de una rana
Aunque esta estrategia reproductiva es
muy generalizada entre los anuros, existen
algunas especies que han perfeccionado
mecanismos y estrategias reproductivas
como el desarrollo directo, en el cual no
se presentan estadíos larvales. En su lugar,
los huevos son depositados en substratos
húmedos y el desarrollo embrionario se
realiza dentro del huevo, naciendo una
ranita igual a sus progenitores.
Desarrollo directo
16
El otro caso son las ranas marsupiales.
Las hembras presentan una bolsa en la
espalda donde los huevos son introducidos
en el momento de la fecundación y allí se
desarrollan sin estadío larval, al nacimiento
salen de la bolsa pequeñas ranitas idénticas
a sus padres.
Gastrotheca ovifera
Vocalización
En los anuros, como en muchos otros animales, las vocalizaciones tienen
funciones de llamado a la pareja y de advertencia territorial. El hecho de
que cada especie tenga su canto característico, hace que el estudio de las
vocalizaciones sea importante para identiicar una especie y el sexo del
individuo, ya que por lo general son los machos los que realizan estas
vocalizaciones; las hembras, por el contrario, son las que eligen el macho para
su reproducción.
17
FACTORES QUE AMENAZAN
LA SUPERVIVENCIA DE
LOS ANUROS
Las principales causas de la disminución de los anuros a nivel mundial
incluyen varios factores que actúan de manera conjunta. Dentro de estos
factores está la destrucción de los ambientes naturales por efecto de las
actividades humanas, ya que provoca la desaparición de todos los anuros que
se encuentran en su interior.
El comercio es otro de los factores
que afecta a los anuros. Las especies
más perseguidas son aquellas
que presentan colores brillantes y
llamativos, las cuales son apetecidas
en el mercado ilegal, donde son
utilizadas como mascotas.
La introducción de algunas
especies exóticas como la rana toro
(Lithobates catesbeiana), generan
problemas ya que ponen en riesgo
la fauna nativa debido a que compiten por los recursos disponibles (agua,
alimento y espacio), propagan enfermedades y causan severas alteraciones de
los hábitats naturales.
El cambio climático es un
fenómeno mundial que afecta
los ecosistemas y por ende
disminuye los hábitats de
los anuros. El calentamiento
global afecta de manera
directa a las poblaciones
debido a que la radiación
solar daña las delicadas
y húmedas pieles de los
anuros, afectando su sistema
inmune. Este calentamiento
global se produce gracias a
Lithobates catesbeiana
18
las emisiones continuas de carbono sobre la
capa de ozono, producidas por los humanos
y por efectos naturales, como las emisiones
de gases causadas por los grandes volcanes.
La contaminación es otro de los
problemas ambientales más importantes,
pues genera alteraciones en la estructura y el
funcionamiento de los ecosistemas.
Existe un “agresor” menos conocido,
pero igualmente peligroso, el hongo quitridio
(Batrachochytrium dendrobatidis), el cual
genera una mortalidad en forma rápida.
Las ranas infectadas con esta enfermedad
generalmente muestran lesiones en la piel y
se cree que la muerte es causada porque el hongo hace imposible que los
anibios puedan respirar a través la piel.
En los últimos años en la región del Bajo Calima se ha observado un
incremento de la demanda de bienes y servicios del bosque y el desarrollo
de actividades que han generado progresivas alteraciones del medio natural,
como la destrucción del bosque primario y el cambio de uso del suelo.
Esta explotación reiterada e intensiva de los bosques ha generado la
degradación de los mismos. Es por esto que la estación forestal del Bajo Calima
de la Universidad del Tolima está presente en esta zona, con el in de generar
conciencia en la comunidad sobre organización comunitaria, administración,
uso, manejo y conservación de los recursos naturales.
19
CARACTERES EXTERNOS DE
ANUROS
Manos
Pies
20
LISTADO DE ESPECIES INCLUIDAS EN ESTA GUÍA
Tabla 1. Especies de anuros encontrados en el centro forestal tropical Bajo
Calima.
Familia
Bufonidae
Especie
Rhinella marina
Linnaeus, 1758
Rhinella alata
Thominot, 1884
Rhinella margaritifera
Laurenti, 1768
Espadarana callistomma
Guayasamin &
Trueb, 2007
Teratohyla spinosa
Taylor, 1949
Craugastor raniformis
Boulenger, 1896
Craugastor itzingeri
Schmidt, 1857
Pristimantis achatinus
Boulenger, 1898
Pristimantis latidiscus
Boulenger, 1898
Pristimantis caprifer
Lynch, 1977
Pristimantis labiosus
Lynch, RuizCarranza, and
Ardila-Robayo, 1994
Pristimantis gaigei
Dunn, 1931
Andinobates minutus
Shreve, 1935
Epipedobates boulengeri
Barbour, 1909
Phyllobates aurotaenia
Boulenger, 1913
Silverstoneia nubicola
Dunn, 1924
Diasporus gularis
Boulenger, 1898
Diasporus tinker
Lynch, 2001
Agalychnis psilopygion
Cannatella, 1980
Smilisca phaeota
Cope, 1862
Leptodactylus fragilis
Brocchi, 1877
Leptodactylus rhodomerus
Heyer, 2005
Lithobates vaillanti
Brocchi, 1877
Centrolenidae
Craugastoridae
Autor
Dendrobatidae
Eleutherodactylidae
Hylidae
Leptodactylidae
Ranidae
21
ANUROS DEL CENTRO
FORESTAL BAJO CALIMA
23
Rhinella marina
Sapo común
Familia: Bufonidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Esta especie puede alcanzar grandes tamaños, las
hembras alcanzan una longitud promedio de 15 cm. Los machos alcanzan un
promedio de 13 cm. La piel del cuerpo es seca, cubierta de verrugas. La cabeza
presenta crestas óseas prominentes. Ojos grandes con pupila redonda, iris
negro con reticulaciones doradas. Presenta dos glándulas parotoideas grandes
detrás de los ojos. Los dedos de las manos están desprovistos de membranas
interdigitales, los de los pies presentan una membrana reducida. El color del
dorso es café claro con grandes manchas irregulares café oscuras o negras.
Vientre de color crema y granular. Extremidades cortas.
Hábitat: Esta especie terrestre habita áreas abiertas, rastrojos y en bosques.
Es muy común en las instalaciones del centro forestal. Especie con hábitos
nocturnos.
24
Rhinella alata
Sapo
Familia: Bufonidae
Estado de conservación IUCN: Datos deicientes (DD).
Características: Esta especie puede alcanzar longitudes entre los 43
mm y 55 mm, se caracteriza por presentar coloraciones similares a los de
la hojarasca. Presenta una gran variedad de colores que van desde el gris al
negro con o sin matices rojizos, en algunas ocasiones presentan una línea
media de color claro que se extiende por el centro del cuerpo. El dorso está
cubierto de pequeños tubérculos, dando a la piel un aspecto aterciopelado. Las
glándulas parotoideas son pequeñas. Posee unas patas cortas y robustas con
unas membranas reducidas, su forma del hocico en vista dorsal es bastante
prominente, sus crestas supraoculares ubicadas alrededor de los ojos son
bastante elevadas y el iris del ojo es de color verde.
Hábitat: Esta especie se encuentra entre la hojarasca. Presenta hábitos
nocturnos.
25
Rhinella margaritifera
Sapo crestado
Familia: Bufonidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Su tamaño va de 5 a 7 cm en las hembras, y en machos de
3,9 a 5,4 cm. Su hocico en vista dorsal es puntiagudo, presenta crestas craneales
supraoculares moderadamente elevadas. Tímpano grande y redondeado. La
piel del dorso es altamente granular al igual que la del vientre. Presenta una
ila de tubérculos grandes color crema que se extienden desde la cabeza hasta
la ingle. El color del dorso es rojizo, café, negro con o sin manchas irregulares,
lancos café claro, vientre café claro cremoso, fuertemente impregnado de
café oscuro. Iris dorado con reticulaciones negras. Extremidades anteriores
robustas; dedos de tamaño mediano y sin membrana. Extremidades posteriores
cortas y robustas; pie con dedos cortos y membranas basales.
Hábitat: Especie terrestre, de actividad diurna y nocturna que se encuentra
en la hojarasca.
26
Espadarana callistomma
Rana de cristal ojilinda
Familia: Centrolenidae
Estado de conservación IUCN: Datos deicientes (DD)
Características: Esta especie puede alcanzar longitudes entre 2,6 y 3,1
cm. Se distingue de otras ranas de cristal por presentar un gran tamaño. Se
caracteriza por tener una gran espina humeral, dorso uniformemente verde
amarillento, levemente granular, su vientre presenta un peritoneo traslucido
que cubre los intestinos, estomago, testículos, vesícula biliar, riñones y
vejiga. Ojos grandes con una pupila horizontalmente elíptica negra, iris
blanco con reticulaciones negras. Hocico truncado visto dorsalmente, narinas
prominentes, tímpano pequeño.
Hábitat: Esta especie se encuentra siempre cerca de fuentes de agua (ríos
y quebradas), principalmente sobre las hojas de los árboles. Es una especie de
hábitos nocturnos.
27
Teratohyla spinosa
Rana de cristal
Familia: Centrolenidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Esta especie alcanza tamaños promedios entre los 1,9 y
2 cm en hembras, y en machos de 1,8 a 1,9 cm. Cabeza truncada en vista
de peril. Ojos grandes y protuberantes. La forma del cuerpo es pequeña y
delgada, la piel del dorso posee una textura granular con una coloración verde
uniforme con pigmentaciones blancas en la cara interna de las extremidades.
El iris es de color gris con reticulaciones negras. Presenta huesos de color
verde oscuro. Discos truncados. Los machos poseen una almohadilla nupcial
de color blanca en el margen lateral y dorsal de la base del pulgar.
Hábitat: Esta especie se encuentra entre la vegetación baja, entre arbustos
y árboles en la ribera de los ríos. Son nocturnas.
28
Andinobates minutus
Ranita venenosa pequeña
Familia: Dendrobatidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Es una de las especies más pequeñas de la familia
Dendrobatidae, la longitud de los adultos se encuentra entre 12 y 16 mm.
Dorso café oscuro, presenta una línea lateral oblicua de color dorado la cual va
desde su pata trasera hasta los ojos y una línea ventrolateral por debajo de los
ojos. La parte ventral es negra con manchas de color crema azulados. Pupila
redonda, iris negro. Tímpano poco visible. Extremidades de color café, con un
patrón dorado al inicio de las extremidades superiores en la parte dorsal y la
parte ventral negra con manchas color crema azuladas.
Hábitat: No se encuentra en hábitats degradados, pero se puede encontrar
en bosques secundarios maduros. Especie terrestre de hábitos diurnos.
29
Epipedobates boulengeri
Rana nodriza
Familia: Dendrobatidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: La talla varía de 1,7 a 2,1 cm en las hembras, y en los
machos de 1,5 a 2 cm. Su dorso es moderadamente granular, su color va de
rojizo oscuro a café oscuro, con manchas irregulares, lancos de color negro.
Presenta una línea blanca cremosa en el labio superior, la cual va desde abajo
de la narina hasta la axila y continua hasta la mitad de la supericie dorsal del
brazo, tiene una línea dorsolateral de color crema desde la ingle hasta el ojo.
Supericies dorsales de brazos y piernas de color café rojizo a café oscuro, las
supericies ventrales del cuerpo y patas son blancas cremosas con un patrón
veteado negro o viceversa; iris cobrizo oscuro a negro.
Hábitat: Se encuentra en la hojarasca de bosques primarios, aunque
también se pueden hallar en zonas alteradas. Especie terrestre de hábitos
diurnos.
30
Phyllobates aurotaenia
Rana venenosa
Familia: Dendrobatidae
Estado de conservación IUCN: Casi amenazada (NT).
Características: La talla oscila de 32 mm en los machos y 35 mm en las
hembras, la piel es ligeramente granular en el dorso y suave en el vientre y las
extremidades. El primer dedo de la mano es más grande que el segundo, y todos
los dedos de los pies presentan membranas. El color del dorso es negro, con
dos rayas inas dorsolaterales de color oro o naranja, que se extienden desde
la base del muslo hasta el hocico. Las supericies dorsales de las extremidades
están cubiertas por puntos de color dorado o naranja y la supericie ventral es
de color negro con puntos azules o verdes.
Hábitat: Vive en la hojarasca de bosques primarios y secundarios, pero no
en zonas degradadas. Especie terrestre de hábitos diurnos.
31
Silverstoneia nubicola
Ranita pantalón
Familia: Dendrobatidae
Estado de conservación IUCN: Casi amenazada (NT).
Características: Su tamaño oscila entre 1,75 y 2,27 cm en las hembras,
y en los machos entre 1,61 y 2,02 cm. Dorso café oscuro. Flancos laterales
negros con una línea lateral oblicua de color crema dorada que se origina en
la unión de la pata trasera y sigue hasta el ojo. Existe una línea ventrolateral
delgada crema dorada que llega por debajo el ojo. Vientre y garganta
amarillos. Extremidades de rojas a naranjas con pigmentos negros. Tubérculos
entre ovoides y elongados por debajo de todos los dígitos y sin membranas
interdigitales. Patas sin membranas interdigitales, dedo III más ancho en
machos.
Hábitat: Vive en la hojarasca cerca de arroyos o riachuelos. Especie
terrestre de hábitos diurnos.
32
Diasporus gularis
Ranita campana
Familia: Eleutherodactylidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Esta especie se caracteriza por presentar tamaños muy
pequeños, entre los 18,7 mm y los 25,4 mm. La coloración de esta especie
es naranja con puntos blancos u oscuros distribuidos por todo el cuerpo.
Tímpano poco visible, no presenta crestas craneales. Sus discos digitales
están expandidos con o sin presencia de papilas lanceoladas, y sus falanges
terminan en forma de “T”. El dorso puede ser de liso a rugoso.
Hábitat: Se encuentra sobre las hojas en la vegetación baja y herbácea en
cercanía a lugares abiertos. Especie de hábitos nocturnos.
33
Diasporus tinker
Rana campanita
Familia: Eleutherodactylidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Esta especie es pequeña con medidas de 15,2 a 20,3 mm
para los machos, y 19,0 a 21,8 mm para las hembras. La piel del dorso es
lisa con una coloración café con puntos café oscuros, a menudo líneas crema
dorsolaterales, vientre gris o café oscuro con manchas blancas en el abdomen,
supericie posterior de los muslos café con un moteado crema. Tímpano
prominente. Dedos manuales con discos expandidos, papilas sobre los dedos
III y IV. Posee algunas de las cubiertas de los discos con papilas alargadas.
Hábitat: Se encuentra sobre las hojas, arbustos y epiitas de bosques
secundarios, especie de hábitos nocturnos.
34
Agalychnis psilopygion
Rana arbórea
Familia: Hylidae
Estado de conservación IUCN: Datos insuicientes (DD).
Características: Esta especie posee un tamaño de 38,7 mm a 42,0 mm para
el caso de los machos, y 45,5 mm a 47,3 mm para las hembras. Presenta ojos
grandes, protuberantes, con una pupila verticalmente elíptica negra, dedos sin
membranas. La piel del vientre y la supericie ventral de la ingle es débilmente
granular, verrugas dorsales blancas presentes en algunos individuos, lancos,
supericies anteriores y posteriores de los muslos, y supericies ventrales de
los miembros traseros de color naranja. Garganta, vientre, región cloacal y
porción ventral de los antebrazos blancos, raya tarsal y codo gris pálido, iris
color crema.
Hábitat: Se encuentra sobre las hojas y lianas, su mayor actividad se
presenta en la noche.
35
Smilisca phaeota
Rana arbórea
Familia: Hylidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Su tamaño oscila de 53,9 mm en los machos y 78 mm en
las hembras. Hocico redondeado en vista dorsal. Tímpano grande y redondo.
Dorso liso de color verde pálido a marrón claro, presenta una mancha de color
café oscuro atrás del ojo que cubre el tímpano y continúa hasta la comisura
bucal. Los labios son blancos y los lancos marcados con una ina venación
café oscura o negra. Presenta una mancha verde brillante debajo del ojo y en el
canthus rostralis. El vientre es granular de color crema. Los dígitos manuales
y pediales poseen membranas interdigitales basales.
Hábitat: Especie de hábitos nocturnos, se encuentra en la vegetación
media y alta, sobre hojas o ramas y generalmente cercana a cuerpos de agua.
36
Leptodactylus fragilis
Rana saltarina, rana picuda
Familia: Leptodactylidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Son ranas de tamaños medianos, tanto machos como
hembras tienen un tamaño promedio de 3,5 cm. La piel del dorso presenta
unas pústulas grandes, cabeza pequeña con hocico agudo. El color del dorso
es de color chocolate, los lancos de color crema y los muslos presentan tres
franjas café oscuros. Pliegues dorsales presentes pero no continuos, parecen
tubérculos alargados sobre el dorso y los costados. Los labios blanquecinos y
el tímpano café claro.
Hábitat: Se encuentra en los pastizales en los alrededores de terrenos
inundables. Especie de hábitos nocturnos.
37
Leptodactylus rhodomerus
Rana de muslos rojos
Familia: Leptodactylidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Esta especie se caracteriza por presentar tamaños de 112,2
a 143,8 mm en el caso de los machos, y 133,5 a 157,88 mm en las hembras,
el hocico de esta especie es redondo visto desde arriba. También presenta
dedos con cantos fuertes en la parte central, en el pulgar solo presenta una
espina dorsal minúscula con un punto bronce. El dorso presenta una textura
débilmente irregular con puntos pequeños queratinizados en la región postsacra, generalmente presentando una coloración marrón en su dorso, la textura
ventral es lisa a excepción de los muslos, las puntas de las extremidades
posteriores son redondeadas con marcas irregulares color marrón.
Hábitat: Se encuentra sobre el suelo, en la hojarasca, agujeros y troncos;
sin embargo, esta especie puede encontrarse en algunos hábitats alterados
cercanos a fragmentos de bosque.
38
Lithobates vaillanti
Rana verde
Familia: Ranidae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: De tamaño grande y forma aerodinámica, los machos
tienen un tamaño promedio de 80 mm y las hembras de 100 mm. Cuerpo
esbelto, la cabeza grande, ojos grandes, la pupila redonda. Los dedos de los
pies presentan una palmeadura extensa, mientras que los de las manos son
largos y desprovistos de membranas interdigitales. Dorsalmente presenta una
franja ancha verde con puntos café oscuro que cubre la cabeza y la espalda.
Un grueso pliegue lateral de color pardo oscuro delimita el color grisáceo de
los costados.
Hábitat: Esta especie se encuentra comúnmente en quebradas y pequeños
ríos que estén bordeados de bosque. Al sentirse atacada salta al agua y
desaparece. Especie de hábitos nocturnos.
39
Pristimantis achatinus
Ranita
Familia: Craugastoridae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Esta especie presenta un tamaño moderado de 23,0
mm a 36,2 mm para los machos, y 33,6 a 46,1 mm para las hembras. La
piel del dorso es granular, su vientre es liso. Los machos adultos poseen una
almohadilla nupcial no-espinosa en el pulgar. Los dedos de las extremidades
traseras presentan discos expandidos, posee bandas marrón oscuro o negras y
labios crema pálido, su vientre es blanco con manchas color gris en la garganta
y el pecho. Las extremidades posteriores presentan un tono marrón con crema,
con manchas amarrillas, anaranjadas o rosadas en la región posterior de los
muslos. Iris color amarillo con reticulaciones negras.
Hábitat: Es abundante en borde de bosques y áreas muy intervenidas,
especie de hábitos nocturnos.
40
Pristimantis latidiscus
Rana
Familia: Craugastoridae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Los machos de esta especie presentan tamaños entre los
21,9 mm y 25,9 mm, y las hembras entre los 35,2 mm y los 53,4 mm. La
piel del dorso presenta pequeños tubérculos, las hembras son más grandes
que los machos y presentan puntos amarillos sobre las supericies posteriores
café de los muslos, mientras estas supericies son reticuladas en los machos.
Por lo general su coloración es marrón en la parte dorsal y color claro en sus
laterales, el hocico es redondeado en vista dorsal y los labios en las hembras
adultas son anchos. El talón presenta un tubérculo pequeño.
Hábitat: Es una especie de bosque secundario y bordes de los bosques, no
se encuentra en áreas abiertas. Especie arbórea y activa en las noches sobre la
vegetación baja o en los troncos de los árboles.
41
©2010 Division of Herpetology, University of Kansas
Pristimantis caprifer
Rana
Familia: Craugastoridae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Su tamaño va de 21 mm a 30,8 mm. La piel del dorso
es lisa y el vientre es granular, sin pliegues dorsolaterales. La membrana
timpánica y el anillo timpánico son prominentes y redondeados. El primer
dedo de la mano es más largo que el segundo y sus discos son expandidos
(Lynch & Duellman, 1997).
Hábitat: Los individuos se encuentran cerca a las corrientes de agua
en bosques húmedos tropicales. Especie de hábitos nocturnos (Lynch &
Duellman, 1997).
42
Fuente: Santiago R. Ron
Pristimantis labiosus
Rana
Familia: Craugastoridae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Su tamaño va de 35 mm a 51 mm en los machos, y de
49 a 52 mm en las hembras. Presenta un dorso de color café con marcas más
oscuras, la textura del vientre es lisa hacia el centro y granulada hacia los
lancos y la coloración ventral es café crema con manchas café. Las supericies
posteriores de los muslos son de color café con manchas crema. Presenta un
tubérculo cónico en el párpado superior, la membrana y el anillo timpánico
son prominentes. La longitud del primer dedo manual es igual al segundo.
Hábitat: Se encuentra posada en amplias hojas o en las ramas a lo largo de
los arroyos en la noche. Especie de hábitos nocturnos.
43
Pristimantis gaigei
Ranita
Familia: Craugastoridae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Su tamaño va de 30 mm en machos y 43 mm en hembras.
Hocico redondeado en vista dorsal. Tímpano grande. Presenta una gran
variación cromática a lo largo de su distribución. El dorso es uniformemente
granular, de color negro, con un par de franjas dorsales que van desde el color
dorado al naranja, las cuales se extienden desde el ojo hasta el sacro. Los
brazos son de color negro y el vientre gris. Las patas carecen de membranas
interdigitales. Los dedos III y IV de las manos y patas presentan discos
expandidos. Los machos adultos carecen de cojinetes nupciales en los pulgares
y de hendiduras vocales.
Hábitat: Se encuentra en la vegetación baja de los bosques que bordean
las quebradas. Especie de hábitos nocturnos.
44
Craugastor raniformis
Ranita
Familia: Craugastoridae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC).
Características: Su tamaño oscila entre 23,53 mm en los machos y 36,55
mm en las hembras. Presentan una franja ancha café amarillenta sobre la
cabeza que continúa sobre el dorso hasta la cloaca, esta franja contrasta con
el color café oscuro del dorso. Una delgada franja café oscura se extiende
desde el ojo y cubre el borde superior del tímpano, que es de color café rojizo.
El vientre es amarillo claro y la supericie posterior de los muslos presenta
manchas claras. El ojo es grande, el iris es dorado por encima de la pupila y
café por debajo de ésta, las dos coloraciones están separadas por una banda
horizontal negra. Los labios son de color café claro con franjas café oscuro.
Hábitat: Vive en los bosques primarios y secundarios cerca a las quebradas.
Especie terrestre, con hábitos nocturnos.
45
Craugastor itzingeri
Rana pintada
Familia: Craugastoridae
Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC)
Características: Su tamaño varía de 23,5 a 52,5 mm. La piel del dorso
es lisa o con algunas verrugas y pliegues, en el cuerpo presenta diferentes
tonos de color café, beige y negro, la piel ventral es bastante suave y de color
blanco. El color de la supericie posterior del muslo es de color café oscuro a
negro, con numerosas manchas pequeñas de color amarillo, la parte ventral
del muslo es de color amarillo La ingle es manchada o uniforme. En la parte
de la gula presenta una ina raya longitudinal blanca. Los machos adultos
presentan hendiduras vocales y cojinetes nupciales en los pulgares de la mano.
Hábitat: Es más abundante en zonas alteradas, bordes de bosque o en
claros cubiertos con malezas. Especie terrestre, presenta hábitos diurnos y
nocturnos.
46
LITERATURA CITADA
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departamento del Valle del Cauca, Colombia. Biota Colombiana, 9(2),
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Duellman, W.E. (1978). The biology of an equatorial herpetofauna in
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47
Anuros del
Centro Forestal
Tropical Bajo Calima
48