pdf - Animal Biodiversity and Evolution Program
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el arbol_tzd.ai C M Y CM MY CY CMY K 1 18/05/12 11:46 EL ÁRBOL DE LA VIDA: SISTEMÁTICA Y EVOLUCIÓN DE LOS SERES VIVOS Pablo Vargas y Rafael Zardoya (Editores) Madrid, 2012 Para citar esta publicación El árbol de la vida: sistemática y evolución de los seres vivos. Pablo Vargas y Rafael Zardoya (Eds.) Madrid, 2012. Para información adicional sobre este libro http://www.biodiversidadmolecular.org/ Agradecimientos Para la edición del libro se ha contado con la inestimable ayuda técnica de Julio Bueno, José Fernández e Inma Reverté en la maquetación; los árboles al comienzo de cada capítulo fueron ilustrados por Jesús Romero y la cubierta y contracubierta por Laura Díez.Algunos capítulos cuyo texto original era en inglés fueron traducidos por Xavier Eekhout. La publicación de este libro ha sido posible gracias a la ayuda de los siguientes organismos: International Union of Biological Sciences (http://www.iubs.org/) Programa Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo (http://www.cyted.org/) Consejo Superior de Investigaciones Científicas (http://www.csic.es) Ministerio de Economía y Competitividad. Secretaría de Estado de Investigación, Desarrollo e Innovación (http://www.idi.mineco.gob.es/portal/site/MICINN) Red Española de Diversidad Biológica, Evolución y Sistemática (http://www.biodiversidadmolecular.org/) DIVERSITAS-bioGENESIS (http://www.diversitas-international.org/activities/research/biogenesis) «Cualquier forma de reproducción, distribución, comunicación pública o transformación de esta obra solo puede ser realizada con la autorización de sus titulares, salvo excepción prevista por la ley. Diríjase a CEDRO (Centro Español de Derechos Reprográficos) si necesita fotocopiar o escanear algún fragmento de esta obra (www.conlicencia.com; 91 702 19 70 / 93 272 04 47)». Deposito legal: completar ISBN: completar Impresión: Impulso Global Solutions, S.A. Impreso en España 1 28 Attelabidae Curculionidae (gorgojos, barrenillos) Brentidae Belidae Anthribidae Nemonychidae Chrysomelidae (escarabajos de la patata) Megalopodidae Cerambycidae Meloidae (aceiteras) Anthicidae Oedemeridae Zopheridae Tenebrionidae (escarabajos de la harina) Mordellidae Mycetophagidae Lymexylidae Cleridae Coccinellidae (mariquitas) Erotylidae 1 Cucujidae Phalacridae Nitidulidae Dermestidae Bostrichidae Anobiidae (carcomas) Dascillidae Elateridae Lampyridae (luciérnagas) Cantharidae Chelonariidae Callirhipidae 2 Ptilodactylidae Psephenidae Dryopidae Heteroceridae Limnichidae 3 Elmidae 4 Buprestidae 5 Byrrhidae Passalidae Trogidae Lucanidae (ciervos volantes) Scarabaeidae (escarabajos peloteros) Geotrupidae Ceratocanthidae Histeridae Hydrophilidae Staphylinidae Silphidae (escarabajos enterradores) Scydmaenidae Leiodidae Ptiliidae Hydraenidae 6 Derodontidae Eucinetidae Clambidae Scirtidae Trachypachidae Rhysodidae Carabidae (cicindelas) 7 Gyrinidae (escribanos del agua) 8 Haliplidae Meruidae Noteridae Hygrobiidae Dytiscidae 9 Amphizoidae Aspidytidae 10 Lepiceridae Torridincolidae Hydroscaphidae Sphaeriusidae Jurodidae Ommatidae Crowsoniellidae Micromalthidae Cupedidae 2 3 4 5 6 7 8 ADEPHAGA 9 MYXOPHAGA 10 ARCHOSTEMATA Árbol de Coleópteros donde se muestran las relaciones filogenéticas de los principales grupos. Las ramas con líneas grue- sas indican clados robustos y las ramas con líneas finas clados poco apoyados. El número en círculo verde indica el capítulo donde se une la rama. Los círculos naranjas marcan los principales nodos y las edades de los mismos. Las fotografías representan grandes linajes (números en recuadros). Coleópteros Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel 31 Resumen: Los Coleoptera (escarabajos) son el orden más diverso entre los metazoos, con unas 170 familias y casi 400 000 especies descritas, y muchas más por descubrir. Ocupan todos los continentes excepto la Antártida (aunque sí las islas subantárticas), y una enorme variedad de ambientes y nichos ecológicos. Los coleópteros se dividen en cuatro grandes grupos o subórdenes, dos pobres en especies (Archostemata y Myxophaga, con menos de 200 especies entre los dos) y dos enormemente diversos (Adephaga y Polyphaga). Las relaciones entre los subórdenes y entre los principales linajes dentro de los dos más diversos son todavía muy controvertidas, a pesar del esfuerzo dedicado a su estudio con caracteres tanto morfológicos como moleculares. Los coleópteros son uno de los grupos más antiguos de Holometabola, con fósiles desde el pérmico temprano (†Tshecardocoleidae), hace más de 250 millones de años. Los subórdenes de Coleoptera (con la posible excepción de Myxophaga) estaban presentes en el triásico, y los principales linajes (superfamilias y familias) de escarabajos actuales ya lo estaban en el jurásico, antes de la aparición y la radiación de las angiospermas. La enorme diversidad actual de los coleópteros seguramente se puede explicar por la longevidad y la estabilidad de los principales linajes y por su capacidad de adaptarse a una gran variedad de hábitats y modos de vida, entre ellos la coevolución de los coleópteros fitófagos y las angiospermas. Summary: The Coleoptera (beetles) are the most diverse order among the extant Metazoa, with ca. 170 families and almost 400 000 described species, and many more to be discovered. They are found on all continents except Antarctica (although they are present in subAntarctic islands), and in an enormous variety of environments and ecological niches. Beetles are divided in four main groups or suborders, two of them very species poor (Archostemata and Myxophaga, with less than 200 species between both of them), and two highly diverse (Adephaga and Polyphaga). The relationships among suborders, and among the main lineages within the two most diverse ones, are still largely controversial, despite the effort invested in their study with both morphological and molecular characters. Coleoptera are one of the oldest groups of Holometabola, with fossils since the lower Permian (†Tshecardocoleidae) more than 250 MY ago. The suborders or Coleoptera (with the possible exception of Myxophaga) were present in the Triassic, and the main lineages of extant beetles were present in the Jurassic, predating the origin and radiation of the angiosperms. The enormous extant diversity of beetles seems to be related to the longevity and stability of the main lineages and their ability to adapt to a very wide range of habitats and food resources, including the co-evolution of phytophagous lineages with angiosperms. os escarabajos (coleópteros) forman el grupo más numeroso de los insectos: dos de cada cinco especies son escarabajos, lo que supone aproximadamente una cuarta parte de todos los animales conocidos. Ocupan casi todos los ecosistemas excepto el mar abierto, desde cuevas y medios endógeos hasta alturas superiores a los 5000 m, y su diversidad morfológica y ecológica es extraordinaria. Desde antiguo los coleópteros han sido objeto predilecto de entomólogos profesionales y aficionados, y algunos grupos se cuentan (junto con las mariposas y las libélulas) entre los más conocidos desde el punto de vista taxonómico y faunístico, especialmente en Europa Occidental y América del Norte. Los coleópteros aparecieron con toda probabilidad en el paleozoico, durante el periodo carbonífero (de 360 a 290 millones de años), a partir de un ancestro común con Neuropterida. Los antepasados de los L coleópteros actuales contaban con un cuerpo más compacto, más esclerotizado y con menos superficies membranosas. Estos caracteres se consideran una adaptación a espacios más reducidos y para facilitar la penetración bajo la corteza de los árboles, el humus o los instersticios del suelo. Además, el cuerpo más compacto reduciría el riesgo de predación y desecación, y dificultaría el ataque de hongos y otros patógenos. El primer par de alas se esclerotizó fuertemente, formando los élitros, que protegen al segundo par, membranoso, que es el que se utiliza para el vuelo. La creación de una cámara compacta formada por élitros y abdomen posibilitó la invasión del medio acuático, al facilitar la creación de cámaras de aire estancas. Los coleópteros actuales se caracterizan por una larga serie de caracteres únicos (Recuadro 1), entre los cuales el más importante es la transformación del primer par de alas en élitros esclerotizados. 313 314 Cap. 31, Coleópteros ¿Qué es un coleóptero? Los coleópteros (del griego koleos [funda] y pteron [ala]) pertenecen al grupo de insectos de metamorfosis completa u holometábolos, con una fase de pupa entre la larva y el adulto. Constituyen un orden de insectos (Coleoptera) con unas 350 000 a 400 000 especies descritas, y sin duda muchas más por descubrir. Incluyen algunos de los insectos más comunes y familiares, como los escarabajos peloteros y las mariquitas, pero también de los más perjudiciales, como el escarabajo de la patata, los gorgojos y los escarabajos sanjuaneros. Generalmente tienen el cuerpo compacto, con las alas anteriores (élitros) esclerotizadas cubriendo y protegiendo a las alas posteriores membranosas. Son el grupo de animales con más especies conocidas y una enorme diversidad ecológica y morfológica, pues han colonizado prácticamente todos los ambientes habitables del planeta excepto el mar abierto y las zonas más inhóspitas de los polos y la alta montaña. Los coleópteros forman parte de los grupos de holometábolos más antiguos, con fósiles conocidos desde el pérmico temprano, hace 250 millones de años, y es en parte a esta antigüedad, y a su persistencia evolutiva, a lo que deben su enorme diversidad actual. Características de sus genomas Tradicionalmente se han utilizado dos especies de coleópteros como organismos modelo para estudios fisiológicos y moleculares: Tribolium castaneum y Tenebrio molitor (‘gusanos de la harina’, familia Tenebrionidae). Hay una enorme cantidad de información genómica sobre estas especies, incluido el genoma completo de T. castaneum. El análisis filogenético molecular de las relaciones entre familias o subórdenes se ha basado en la secuencia completa del gen ribosómico 18S, del cual actualmente se disponen datos de unas 2000 especies. Para estudiar relaciones entre géneros o especies, los genes más utilizados han sido mitocondriales (sobre todo el extremo 3’ del gen cox1 y el 3’ del gen rrnL), aunque se han ido aportando muchas secuencias de otros genes, tanto nucleares (wingless, histona 3) como mitocondriales (nad5 y cob). Recientemente se han publicado librerías de fragmentos de genes expresados (EST) de una selección de Coleoptera, lo que ha puesto a disposición de la comunidad científica un recurso enorme de información genética. A pesar del gran volumen de secuencias publicadas, algunos grupos siguen estando muy poco representados, en particular los subórdenes Archostemata y Myxophaga. El número de genomas mitocondriales de Coleoptera conocidos es relativamente escaso, considerando su diversidad Recuadro 1. Caracteres morfológicos únicos de los coleópteros. • Transformación del primer par de alas en élitros esclerotizados, con epipleuras, que cubren y protegen en estado de reposo al segundo par de alas. • Plegamiento de las alas membranosas longitudinal y transversal. • Reducción de todas las zonas membranosas expuestas. • Tipo de venación de alas membranosas. • Sistema muscular torácico simplificado de modo característico. e importancia ecológica y económica, aunque es de esperar que aumente rápidamente. El orden de los genes mitocondriales es el mismo en todos los genomas conocidos, e idéntico al considerado ancestral en los Holometabola. Resultados filogenéticos contrastados con clasificaciones previas La primera clasificación de los coleópteros es la de Linneo en su Systema Naturae (edición de 1758), que circunscribió 22 géneros en el Ordo (Orden) Coleoptera por medio de caracteres generales externos. Las clasificaciones posteriores no supusieron ningún cambio fundamental, limitándose a refinar la jerarquía introduciendo categorías intermedias, utilizar caracteres morfológicos más detallados y describir (y subdividir) nuevos grupos. El mayor cambio conceptual se produjo en los inicios del siglo xx, con la incorporación tardía de las ideas evolutivas, y el principio, ya expuesto por Darwin en el Origen de las especies (1859), de que una clasificación natural debe ser reflejo de la genealogía (filogenia). La clasificación actual de los Coleoptera se basa fundamentalmente en los trabajos de Roy A. Crowson, que estableció los grandes linajes y sus caracteres fundamentales basados exclusivamente en caracteres morfológicos. La última clasificación general del grupo es la de Lawrence y Newton (Tabla 1), actualizada por Beutel y Leschen, con cuatro subórdenes, 16 superfamilias y 171 familias, incluidas las recientemente descubiertas Aspidytidae y Meruidae, así como una familia fósil de la que se conoce un único representante actual (Jurodidae). De los cuatro subórdenes de Coleoptera, dos contienen un número muy reducido de especies: Archostemata (unas 40 especies) y Myxophaga (unas 100 especies); mientras que los otros dos son desproporcionadamente más ricos: Adephaga (carábidos, cicindelas, algunos grupos de escarabajos acuáticos), con unas 41 000 especies, y Polyphaga (escarabajos peloteros, gorgojos, mariquitas, aceiteras, etc.), con unas 350 000 especies. Actualmente se acepta la monofilia de los subórdenes, pero las relaciones filogenéticas del resto de los grupos todavía son motivo de controversia: los caracteres morfológicos parecen apoyar la po- Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel sición basal de Archostemata y el clado Myxophaga + Polyphaga, el análisis de secuencias nucleares el clado Polyphaga + Adephaga, y los de genomas mitocondriales completos el clado Myxophaga + Adephaga (apoyado también por caracteres de la venación de las alas). Archostemata A pesar de que tradicionalmente algunos fósiles del pérmico se incluían entre los Archostemata, en la actualidad todos los fósiles del pérmico y algunos del triásico se incluyen en la línea ancestral del conjunto de Coleoptera, no en Archostemata. Las formas actuales se distribuyen fundamentalmente en el hemisferio sur, con una única especie europea (Crowsoniella relicta) conocida solo de los ejemplares tipo italianos y que no se ha vuelto a encontrar, pese al esfuerzo de numerosos coleopterólogos. Una especie de origen norteamericano (Micromalthus debilis, Micromalthidae) ha extendido su distribución asociada al transporte de la madera muerta de que se alimenta. Esta especie posee uno de los ciclos de vida más complejos de los coleópteros (y posiblemente de todos los insectos), combinando pedogénesis en diferentes tipos de larvas (unas vivíparas y otras ovovivíparas), larvas que devoran a la madre, y otras formas larvarias que dan lugar a hembras diploides y machos haploides. En los Archostemata se encuentran además algunos fósiles vivientes, como la re- cientemente descubierta Sikhotealinia zhiltzovae, la única especie actual de una familia conocida como fósil desde el cretácico (Jurodidae). Myxophaga Los Myxophaga incluyen especies de tamaño pequeño y aspecto inconspicuo, ligadas a ambientes de agua dulce de prácticamente todos los continentes. Actualmente se reconocen cuatro familias: Lepiceridae, con un único género (Lepicerus) neotropical y el grupo hermano del resto del subórden; Torridincolidae, con siete géneros con distribución neotropical, etiópica y paleártica oriental; Hydroscaphidae, con tres géneros (neártica, paleártica, neotropical y etiópica); y Sphaeriusidae, con un único género (Sphaerius, neártico, neotropical, paleártico, etiópico y australiano). Los datos moleculares que se tienen son muy escasos, de modo que la filogenia presentada se basa sólo en datos morfológicos. Adephaga El suborden Adephaga (cicindelas, carabus, escribanos del agua, escarabajos buceadores) incluye un grupo de familias de hábitos predadores, en su mayoría acuáticas. Sólo tres familias son terrestres (Trachypachidae, Rhysodidae y Carabidae, incluyendo esta última los Cicindelinae), aunque en número de especies los más numerosos son los Carabidae. Términos básicos Arborícola: Que vive en los árboles. Cavernícola: Que vive en el medio subterráneo profundo (cuevas, cavidades o instersticios). Celda pupal: Cavidad formada en el suelo o construida con materia vegetal o detrito, en la cual la larva forma la pupa. Coprófago: Que se alimenta de excrementos. Criptonefridio: Túbulo de Malpigio cuyo extremo distal se encuentra adosado al recto, y se utiliza en general para reciclar el agua y evitar su pérdida. Edeago: Pieza copuladora del aparato genital masculino, resultante de la fusión de los últimos segmentos abdominales. Élitro: Alas mesosternales de los coleópteros, generalmente esclerotizadas y rígidas, que cubren el resto del tórax y el abdomen. Endógeo: Que vive en horizontes profundos del suelo. Esclerito pleural: Pieza quitinizada situada en la pleura o la parte lateral del cuerpo. Esclerotizado: Endurecido por esclerotización, o endurecimiento de la cutícula mediante la formación de conexiones entre las proteínas que la forman. Fitófago: Que se alimenta de materia vegetal viva o muerta (pero no en avanzado estado de descomposición). Florícola: Que se alimenta de flores. Micófago: Que se alimenta de hongos. Mirmecófilo: Que vive asociado a hormigas, bien como parásito o como comensal. Necrófago: Que se alimenta de cadáveres. Neoténico: Que retiene caracteres propios de los estadios larvales en el adulto. Ovovivíparo: Que se reproduce mediante huevos que eclosionan cuando están todavía en el tracto genital de la hembra o inmediatamente después de haber sido puestos. Pedogénesis: Desarrollo de los órganos sexuales y de la capacidad de reproducción en los estadios larvales. Queratina: Proteína que constituye el elemento principal de la capa externa de la epidermis de algunos vertebrados, y que puede formar elementos externos asociados (pelo, plumas, escamas, cuernos o pezuñas). Ripario: Que vive asociado a las orillas de cuerpos de agua, generalmente sin sumergirse. Saprófago: Que se alimenta de material vegetal en descomposición. Termitófilo: Que vive asociado a termitas, bien como parásito o como comensal. Túbulos de Malpigio: Órganos excretores que consisten en tubos ciegos originados a partir del intestino. Pueden tener otras funciones de síntesis o reguladoras. Vivíparo: Que se reproduce mediante larvas o crías que nacen vivas. Xilófago: Que se alimenta de madera. 315 316 Cap. 31, Coleópteros Una de las características principales de los Adephaga es la aparición de linajes altamente especializados, muy divergentes de los caracteres plesiomórficos del suborden, cuyas relaciones filogenéticas son difíciles de establecer. Así, entre las familias acuáticas, la posición de Gyrinidae (los ‘escribanos del agua’) y Haliplidae es clave para determinar si se ha producido una única transición al medio acuático o varias. Los caracteres morfológicos apoyan la segunda hipótesis, con al menos dos invasiones (Gyrinidae y Dytiscoidea más Haliplidae), pero los escasos datos moleculares disponibles sugieren un único origen (“Hydradephaga”). Cuatro de las seis familias de Dytiscoidea tienen un único género con pocas especies, pero distribuciones muy disjuntas (Hygrobiidae, Amphizoidae, Aspidytidae y Meruidae). Dentro de las familias terrestres, la posición de Paussinae (muchos de ellos mirmecófilos) y Cicindelinae (las ‘cicindelas’) dentro de Carabidae, y sobre todo la de la familia Rhysodidae (que se alimentan de mixomicetos en madera muerta), por el momento es prácticamente desconocida, y ni los datos moleculares ni los morfológicos disponibles ofrecen hipótesis fundamentadas. Polyphaga El suborden Polyphaga (escarabajos peloteros, mariquitas, aceiteras, gorgojos, etc.) es el más rico en especies y el que tiene más diversidad tanto morfológica como ecológica. Se ha especulado con que el antepasado de este suborden podría ser un escarabajo de pequeño tamaño (no más de 5 mm), terrestre, probablemente habitante de hojarasca y detrito vegetal de suelos de bosque húmedos, y de hábitos alimentarios saprófagos. Tradicionalmente los Polyphaga se separan en cinco grandes ‘series’, cada una de ellas con varias superfamilias (Tabla 1). Las relaciones entre algunas de las series, y su misma monofilia, están lejos de ser conocidas con un mínimo de fiabilidad. Los datos moleculares más recientes sugieren que en la base de todo el suborden, como grupo hermano del resto de Polyphaga, podrían situarse dos superfamilias relativamente pobres en especies, los Scirtoidea y los Derodontoidea (Tabla 1). Las cinco series son Staphyliniformia (escarabajos enterradores, entre otros), Scarabaeiformia (escarabajos peloteros), Elateriformia (luciérnagas, gusanos de luz, gusanos de alambre), Bostrichiformia (carcomas) y Cucujiformia (picudos, gorgojos, escarabajos de la patata, mariquitas). Staphyliniformia Las series Staphyliniformia y Scarabaeiformia parecen estar relacionadas, quizá la segunda subordinada a la primera (relacionada con Hydrophiloidea), y ambas parecen ser hermanas del resto de las series de Polyphaga (Elateriformia, Bostrichiformia y Cucujiformia). De confirmarse, esta división fundamental en Polyphaga (ignorando la posición de Scirtoidea y Derodontoidea) se correspondería en gran medida con la clasificación en Haplogastra y Symphiogastra de los autores clásicos, basada en la presencia o ausencia, respectivamente, de un esclerito pleural di- Tabla 1. Clasificación del orden Coleoptera, según Lawrence y Newton y actualizada por Beutel y Leschen. Se indica el número de familias y el número estimado de especies (según Hunt y colaboradores, 2007, aproximado). Orden Coleoptera (171 ff / 380 000 spp) Suborden Archostemata (5 ff / 40 spp) Suborden Myxophaga (4 ff / 94 spp) Suborden Adephaga (11 ff / 41 000 spp) Suborden Polyphaga (151 ff / 350 000 spp) Series Staphyliniformia (11 ff / 67 000 spp) Superfamilia Hydrophiloidea (4 ff / 7000 spp) Superfamilia Staphylinoidea (7 ff / 60 000 spp) Series Scarabaeiformia (14 ff / 35 000 spp) Superfamilia Scarabaeoidea (14 ff / 35 000 spp) Series Elateriformia (37 ff / 42 000 spp) Superfamilia Scirtoidea (4 ff / 800 spp) Superfamilia Dascilloidea (2 ff / 180 spp) Superfamilia Buprestoidea (1 f / 14 000 spp) Superfamilia Byrrhoidea (12 ff / 3800 spp) Superfamilia Elateroidea (16 ff / 23 000 spp) Series Bostrichiformia (7 ff / 4500 spp) Superfamilia Derodontoidea (1 f / 30 spp) Superfamilia Bostrichoidea (5 ff / 4500 spp) Series Cucujiformia (82 ff / 195 000 spp) Superfamilia Lymexyloidea (1 f / 50 spp) Superfamilia Cleroidea (8 ff / 9900 ff) Superfamilia Cucujoidea (31 ff / 20 000 spp) Superfamilia Tenebrionoidea (27 ff / 35 000 spp) Superfamilia Chrysomeloidea (7 ff / 58 000 spp) Superfamilia Curculionoidea (8 ff / 70 000 spp) ferenciado en el segundo segmento abdominal. Sin embargo, hay pocas pruebas moleculares que apoyen la monofilia de Staphyliniformia, o la de Staphyliniformia más Scarabaeiformia. Los Staphyliniformia incluyen algunas de las familias más diversas de coleópteros (y vale decir de todo el reino animal), en particular los Staphylinidae, con unas 40 000 especies descritas y seguramente otras tantas por describir. En general son de pequeño tamaño (incluyen los escarabajos más pequeños que se conocen, algunos Ptiliidae de aproximadamente 0,35 mm de largo), aunque hay formas de gran tamaño entre los Hydrophilidae (con especies de hasta 45 mm) y los Silphidae (los escarabajos enterradores). La mayoría son especies que habitan en el suelo, en ambientes húmedos, aunque la diversidad ecológica es enorme: termitófilos, arborícolas, cavernícolas, acuáticos, riparios, ectoparásitos de mamíferos, etc. Caracteres comunes al grupo son el tipo de mecanismo de plegamiento del ala, y algunos caracteres larvarios. Las dos grandes divisiones dentro del grupo incluyen, por un lado, los Hydrophilidae y los Histeridae, y por otro a los Hydraenidae y los Staphylinidae (junto a una serie de familias de diversidad más reducida; véase Árbol de Coleópteros). Las especies de Hydrophilidae son en su mayoría acuáticas, con larvas pre- Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel dadoras y adultos saprófagos o coprófagos, aunque cuentan con los que posiblemente sean los únicos coleópteros filtradores en estado adulto, los Spercheinae. Muchas formas son secundariamente terrestres, adaptadas a alimentarse en microambientes con abundancia de fluidos (estiércol, sustancias vegetales descompuestas). Los Histeridae son terrestres y casi todos depredadores, algunos con hábitos mirmecófilos, con adaptaciones morfológicas y fisiológicas extremas para evitar el ataque de las hormigas. La composición de la familia Staphylinidae no está bien establecida, y es muy probable que incluya como subordinadas otras familias del grupo (Silphidae y Scydmaenidae). En general son especies habitantes del suelo o de hojarasca, de tamaño pequeño, depredadores activos. Muchas especies presentan adaptaciones al medio subterráneo, ya sea horizontes de suelo más profundos, ambientes intersticiales o cavidades (cuevas). Mención aparte merecen los escarabajos enterradores (Silphidae y Agyrtidae), de hábitos necrófagos y que presentan comportamientos muy sofisticados de cuidado parental y colaboración entre machos y hembras. El grupo hermano de los Staphylinidae sensu lato parece ser un grupo de familias relativamente poco diversas, entre las que dominan las especies saprófagas o necrófagas en hojarasca o humus. Muchas de ellas han desarrollado también adaptaciones al medio subterráneo, muy notablemente la tribu Leptodirini de la familia Leiodidae, de distribución sobre todo mediterránea, entre los que se encuentran algunos de los ejemplos de adaptaciones más espectaculares al medio cavernícola. Dentro de este grupo está también la familia Hydraenidae, de larvas y adultos en su mayoría acuáticos. Scarabaeiformia La serie Scarabaeiformia incluye a los Scarabaeidae y familias afines (escarabajos peloteros, cetonias, sanjuaneros, ciervos volantes, etc.). Son especies en general de gran tamaño, con algunos de los gigantes del grupo (como los Dinastes neotropicales y los escarabajos Goliat africanos). Las formas ancestrales parecen ser humícolas o fungícolas, de las que derivaron las formas actuales, con una diversidad trófica mayor (en muchos casos coprófagas, pero también necrófagas, florícolas, xilófagas o saprófagas). Hay formas que presentan diversos grados de cuidado parental, y algunos Passalidae tienen estructuras familiares semisociales, con cooperación de los adultos en la cría de las larvas y en la construcción de las celdas pupales. Hay muchas especies de interés comercial, sobre todo en la subfamilia Melolonthinae de Scarabaeidae (los escarabajos sanjuaneros y formas afines). teriformia, uno está formado por una serie de familias ligadas en distinto grado al medio acuático, los tradicionales Dryopoidea, más dos familias terrestres, Buprestidae (‘escarabajos joya’, Fig. 1) y Byrrhidae. La posible monofilia de los Dryopoidea no tiene mucho apoyo con los datos actuales, y es posible plantear numerosas posibilidades, incluida la transición secundaria a un medio totalmente terrestre tanto de Buprestidae como de Byrrhidae. El segundo gran linaje, los Elateroidea, incluye Elateridae (‘gusanos de alambre’, cucuyos y grupos afines), Lampyridae (luciérnagas) y Cantharidae como principales familias. Uno de los aspectos más interesantes en este grupo es la presencia de muchos linajes con hembras de aspecto larviforme, con caracteres neoténicos, y también la aparición de muchos grupos en los cuales alguno o los dos sexos tienen la capacidad de producir luz. Bostrichiformia La exclusión de Derodontoidea y Nosodendridae (incluidos en Bostrichiformia según algunos autores, pero excluidos tanto por datos moleculares como morfológicos, según otros) hace que la serie quede compuesta únicamente por la superfamilia Bostrichoidea (con Bostrichidae, Dermestidae, Anobidae y otras familias menores) y Jacobsoniidae, un pequeño grupo de distribución indopacífica y australiana de posición filogenética muy incierta. En general son especies adaptadas a alimentarse de sustancias orgánicas muertas con un bajo grado de humedad (madera, piel, queratina). Incluye las especies de carcoma (Anobidae) y algunas de las pestes más comunes de productos almacenados (Dermestidae), entre ellas las colecciones entomológicas o de pieles. Todas ellas poseen túbulos de Malpigio con criptonefridios, y muy probablemente deban incluirse como subordinadas dentro de Cucujiformia. Cucujiformia Cucujiformia es la serie más numerosa de los coleópteros, con más de la mitad de los géneros y especies descritos. Elateriformia Con la exclusión de Scirtoidea, la serie Elateriformia queda compuesta por tres linajes principales, de los cuales únicamente la inclusión de Dascilloidea (un grupo inconspicuo pobre en especies, aunque con modos de vida muy diversos) es problemática, aunque está apoyada por recientes datos moleculares. De los dos grupos fundamentales de Ela- Figura 1. Entre los coleópteros se encuentran algunas de las ‘joyas’ del mundo animal, con especies espectaculares tanto por sus formas extravagantes como por su colorido. Aquí se muestra Belionota sumptuosa (Buprestidae, 23 mm), especie de las islas Molucas. 317 318 Cap. 31, Coleópteros Recuadro 2. Los coleópteros en cifras. • Número de especies: descritas c. 380 000, estimadas c. 1 000 000 • Número de familias: 171 (según Beutel y Leschen). • Familias con mayor número de especies: Staphylinidae y Curculionidae (gorgojos y afines), con alrededor de 50 000 especies descritas cada una, y una cantidad desconocida (pero muy elevada) por descubrir. • Familia más rara: Jurodidae, el único ejemplar conocido de la única especie actual (Sikhotealinia zhiltzovae) se encontró en Siberia en 1996 (se conocen otras especies fósiles). • Fósiles más antiguos: familia Tshecardocoleidae (Archostemata), c. 280 millones de años, pérmico (paleozoico). • Especie más grande: unos 20 cm, Titanus giganteus (Cerambicidae, neotropical). • Especie más pequeña: 0,35 mm, Nanosella fungi (Ptiliidae, neártica). • Ciclo de vida más largo: Buprestis purulenta (Buprestidae), los adultos pueden emerger de madera seca más de 50 años después de la puesta. • Especie más rápida: algunas especies de Rivacindela (Cicindelinae, Carabidae) del desierto australiano alcanzan velocidades de hasta 2,5 m/s. Esta enorme diversidad se debe sobre todo a la inclusión de algunas de las familias más diversas, como Tenebrionidae (escarabajos de la harina), Cerambycidae (longicornios), Chrysomelidae (escarabajos de la patata) y Curculionidae (gorgojos); las tres últimas (junto con familias afines) agrupadas bajo el término Phytophaga. Las sinapomorfías del grupo sugieren un origen muy ligado a la ocupación de ambientes con poca humedad, con modificaciones anatómicas y fisiológicas destinadas a reducir y controlar la pérdida de agua. El grupo incluye relativamente pocos grupos riparios o acuáticos (tan sólo algunos grupos de crisomélidos y curculiónidos), y algunas de las formas más adaptadas a ambientes áridos extremos, como los tenebriónidos o algunos curculiónidos. Se ha argumentado que la alimentación ancestral tanto de las larvas como de los adultos podría ser materia vegetal en proceso descomposición, hongos o levaduras. Este tipo de alimentación persiste en algunos de los grupos más primitivos (Cucujidae o Tenebrionidae), pero la mayoría han cambiado a una alimentación micófaga o fitófaga. Los predadores son poco frecuentes (Cleridae, Coccinellidae), y algunos han desarrollado diversos tipos de parasitismo (como Meloidae, o aceiteras). La relaciones entre los grupos basales de Cucujiformia son prácticamente desconocidas, y es uno de los grupos en que la composición de las familias o superfamilias es más inestable, en particular en Cucujoidea y Cleroidea. La composición de la familia Lymexylidae (la única en Lymexyloidea) está bien definida, pero sus relaciones son poco claras, aunque resultados moleculares recientes parecen relacionarla con Tenebrionoidea. Cucujoidea forma un grupo de familias relativamente pobres en especies, algunas de ellas de hábitos crípticos, de caracterización difícil. Hay muy pocos datos moleculares de la mayoría de ellas. En algunos grupos de familias la monofilia está más o menos apoyada, como en Cleroidea o las series de los erotílidos o los cerilónidos (que incluyen Coccinellidae, o mariquitas), pero cómo se relacionan entre sí, y con el gran número de familias ‘menores’, es todavía una cuestión abierta. El grupo de familias de Tenebrionoidea está mejor definido, con una estructura del edeago similar, la misma fórmula tarsal y diversas características comunes de las larvas. La familia más numerosa, Tenebrionidae, incluye en la actualidad grupos que se habían considerado como familias separadas (Allecullinae, Lagriinae), y es posible que, cuando se conozca con más detalle la filogenia del grupo, se incluyan otras familias próximas. En Tenebrionidae se cuentan algunas de las especies plaga de mayor impacto económico, además de algunas especies modelo para investigaciones genéticas y fisiológicas, como Tenebrio molitor o Tribolium castaneum (escarabajo de la harina), este último el primer coleóptero del cual se ha secuenciado el genoma completo. En Tenebrionoidea hay dos grupos con larvas parásitas, Meloidae (aceiteras, cantáridas y moscas de España, con larvas parásitas de himenópteros) y Rhipiphoridae (parásitos de himenóptera y cucarachas). Los meloidos se caracterizan además (junto con Anthicidae) por secretar cantaridina, una sustancia irritante y vesicante de uso médico que tuvo cierta notoriedad en los siglos XVIII y XIX por sus supuestas virtudes afrodisíacas. Phytophaga agrupa dos superfamilias, Chrysomeloidea y Curculionoidea, caracterizadas por su extrema diversidad y por sus hábitos generalmente fitófagos. La división del grupo en un mayor o menor número de familias varía según los autores, pero recientemente se han elaborado filogenias moleculares muy completas de ambos grupos, y las relaciones generales son bien conocidas. Los crisomélidos y los cerambícidos incluyen algunas de las especies más vistosas de coleópteros, y también algunas de las más dañinas, tanto de plantas vivas (como el escarabajo de la patata, Leptinotarsa decemlineata, de origen norteamericano) como de productos almacenados (Bruchinae, o gorgojos de las habas) o de madera muerta (algunos Cerambycidae). En muchos casos se han utilizado como modelo de coevolución entre plantas e insectos, al participar en una ‘carrera de armamentos’ evolutiva con el desarrollo de defensas químicas por la planta, y de modos de destoxificarlas por el insecto. Curculionoidea se ha dividido tradicionalmente en un mayor número de familias que Chrysomeloidea, quizá reflejando una mayor diversidad ecológica y funcional. Hay grupos adaptados a todo tipo de materia vegetal, tanto Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel viva como muerta, y también tienen una gran importancia económica, como es el caso del picudo de la palma (recientemente introducido en la Península Ibérica) y de algunas especies de barrenillos de la madera (Curculionidae; Scolytinae y Platypodinae). Evolución de los caracteres La evolución de los caracteres en los coleópteros está ligada en general a cambios ecológicos o de modo de vida, bien sea por transiciones de hábitat (por ejemplo del medio terrestre al acuático o de la superficie al medio subterráneo) o por cambio de recursos tróficos. Otra posible fuente de variación son los cambios asociados a la selección sexual, bien sea en caracteres morfológicos externos (forma, color) o en la forma de los segmentos genitales internos. En muchos grupos de coleópteros las especies son prácticamente indistinguibles por sus formas externas, y la separación (validada en numerosos casos por datos genéticos) sólo es posible mediante el examen del edeago, que puede alcanzar un grado de complejidad asombroso. En estas circunstancias se supone que hay un fuerte componente de selección sexual, aunque se dispone de pocos datos fiables que apoyen tal hipótesis. Las transiciones de hábitat o de modo de vida se suelen acompañar de una serie de cambios morfológicos que en ocasiones se repiten de modo independiente en numerosos linajes. Uno de los casos más espectaculares es el de la transición al medio subterráneo (véase el apartado siguiente). En general esta transición se acompaña de una serie de cambios morfológicos bien definidos: reducción e incluso pérdida de los ojos, reducción de la pigmentación, reducción del grado de esclerotización del cuerpo, y cambios en la forma y la proporción de los apéndices; en especies que viven en cavidades o en intersticios amplios, estilización del cuerpo y elongación de los apéndices (Fig. 2); y en las que habitan en medio endógeo o en intersticios muy angostos, reducción del tamaño del cuerpo, que se hace además más compacto, y reducción de los apéndices (patas y antenas), que se hacen más robustos. En los casos de adaptación más extrema, los cambios se extienden a la fisiología y el metabolismo de las grasas, y al ciclo de vida: de la situación ancestral, con hembras que ponen muchos huevos de pequeño tamaño de los cuales salen larvas activas que pasarán por tres estadios antes de pupar, se pasa a especies con hembras que en cada puesta ponen un único huevo de gran tamaño, del cual emerge una larva que no se alimenta y pasa directamente al estado de pupa. Hay otros muchos ejemplos de evolución concertada de lo que se podrían llamar síndromes evolutivos, como las modificaciones que se producen en las especies que habitan el humus y la hojarasca de los bosques, las especies subcorticales, de ambientes riparios, o las formas miméticas de avispas. Para todos estos casos hay ejemplos de especies de familias diversas que han convergido en una serie de caracteres comunes aparentemente adaptativos. Tendencias evolutivas La enorme diversidad, tanto taxonómica como ecológica, de los coleópteros, hace que sea difícil resumir las tendencias evolutivas del grupo en su conjunto. Algunas tendencias se aprecian mediante especializaciones que se han originado de forma independiente en numerosas ocasiones. Muchas de ellas están asociadas a una transición o cambio, ya sea de hábitat o de recursos tróficos (o de ambos). Entre las transiciones de hábitat más frecuentes se encuentran el paso del medio terrestre al acuático y del medio superficial al subterráneo. Entre los cambios de recurso trófico se encuentran el uso de angiospermas (véase el apartado Biogeografía y biodiversidad) y la mirmecofilia o termitofilia. Hay muchas familias de coleópteros en las cuales la mayoría de las especies están ligadas al medio acuático en alguna de las fases de su ciclo de vida (generalmente larvas o adultos), pero el número exacto de transiciones aún se desconoce. De los cuatro subórdenes, sólo Archostemata no tiene especies acuáticas, en Myxophaga todas las familias están más o menos ligadas al medio acuático (normalmente en ambientes riparios o lapidícolas), y en los dos subórdenes más diversos aparecen varios linajes en que la mayoría de las especies son acuáticas. En Adephaga, la monofilia de las familias acuáticas todavía está en discusión, pero en Polyphaga aparecen como mínimo siete transiciones independientes importantes: las familias de Scirtoidea (con larvas acuáticas y adultos terrestres), Hydraenidae e Hydrophiloidea (respectivamente monofiléticos, pero no relacionados) en Staphyliniformia; las de Dryopoidea, de monofilia controvertida, en Elateriformia; y dos o tres transiciones independientes en diferentes Phytophaga (en Curculionidae y Chrysomelidae). Las transiciones al mundo subterráneo son todavía más numerosas y variadas. En prácticamente todos los subórde- Figura 2. Uno de los grupos de coleópteros más interesante desde un punto de vista evolutivo, fisiológico, ecológico y biogeográfico, son los habitantes especializados de cuevas. Aunque habitualmente con formas y hábitos crípticos, los coleópteros trogloditas han atraído la atención de entomólogos y biólogos evolutivos desde hace casi doscientos años. En la figura puede verse a Ildobates neboti (Carabidae, 8-9 mm), una de las especies más emblemáticas de coleópteros cavernícolas de la Península Ibérica, exclusivo de cuatro o cinco cuevas muy próximas entre sí en el litoral mediterráneo. 319 320 Cap. 31, Coleópteros Mimetismo en escarabajos El término ‘mimetismo’ se refiere a la imitación por un organismo (el mimético) de otro (el modelo) para confundir a un tercero (el incauto, u objetivo). Las diferentes combinaciones de estos tres elementos resultan en los distintos tipos de mimetismo. Así, cuando los organismos pertenecen a tres especies distintas y un mimético inofensivo imita a un modelo peligroso para evitar ser depredado por el incauto se habla de mimetismo batesiano (en honor de Henry Bates, que lo reconoció por primera vez en varios grupos de insectos del Amazonas). Cuando tanto el mimético como el modelo son peligrosos, y se imitan unos a otros para reforzar la señal al incauto, se habla de mimetismo mulleriano. La relación puede darse también entre sólo dos especies, como cuando el objetivo del mimético es hacerse pasar por un individuo de otra especie, que sería tanto el modelo como el incauto; o incluso dentro de una única especie, si por ejemplo un macho (mimético) se hace pasar por una hembra (modelo) para engañar a otro macho (el incauto) y acceder más fácilmente a otras hembras. El tipo de señal para perpetrar el engaño puede ser de muchos tipos, dependiendo de las características del sistema de reconocimiento del incauto: visual, acústica, química, de comportamiento, etc. En Coleoptera hay numerosos ejemplos de cualquiera de los tipos imaginables de mimetismo, entre ellos algunas de las formas de engaño más sofisticadas del mundo animal. Dentro del mimetismo batesiano clásico, hay especies de cerambícidos o elatéridos que imitan la forma, el color y el vuelo de abejas o avispas hasta el punto de confundir a entomólogos experimentados, que sólo pueden reconocerlos una vez capturados. En varias familias hay ejemplos de especies que imitan la forma y el movimiento de hormigas con aguijón para evitar la predación de pájaros (como en la familia Anthicidae, cuyo nombre hace referencia a esta semejanza), o imitan otras especies tóxicas de Hemiptera o Coleoptera. Se da también el caso de otros grupos que imitan especies de Coleoptera, bien por ser peligrosas (como el de una lagartija africana, Eremias lugubris, que en su fase juvenil imita la coloración y la forma de caminar de escarabajos Anthia, de gran tamaño y con secreciones tóxicas), bien para pasar por inofensivas (como algunas arañas de la familia Salticidae, que pretenden ser escarabajos inocuos para no alertar a sus víctimas). Entre los ejemplos más espectaculares de mimetismo mulleriano están los de algunos grupos de Lycidae tropicales, con docenas de especies tóxicas con la misma apariencia y patrones de coloración. Los casos de mimetismo más sofisticado se dan entre las especies parásitas o comensales de insectos sociales. Algunos escarabajos de la familia Staphylinidae pueden sintetizar los mismos compuestos químicos que utilizan especies de termitas para reconocerse entre sí. Si un ejemplar se coloca en una colonia de otra especie es inmediatamente devorado, pero puede introducirse en las colonias de la especie modelo sin ser molestado y depredar a placer entre huevos y larvas. Otras especies que no pueden sintetizar estos compuestos simplemente los toman de las especies que parasitan, de modo que los ejemplares pueden adoptar distintos camuflajes dependiendo de a quién estén depredando. El escarabajo nitidúlido Aethina tumida es un parásito de la abeja de la miel que adopta el comportamiento típico de las obreras al solicitar alimento, de modo que a pesar de que la apariencia de Aethina es la de un escarabajo típico, acaba obteniendo miel de otros individuos que aparentemente lo toman por una abeja más de la colonia. Finalmente, es notable el caso del meloido Meloe franciscana, cuyas larvas, se apelotonan en el extremo de los tallos aparentando ser una hembra de la especie de abeja que parasitan, de modo que cuando el macho intentar aparearse con la masa de larvas estas se le suben encima y son así transportadas a la colonia. nes, series y superfamilias hay algún linaje adaptado al medio subterráneo, bien sea al suelo profundo o el medio intersticial, bien a cavidades profundas (cuevas). En la mayoría de los casos estas transiciones se acompañan de toda una serie de modificaciones morfológicas que se repiten de manera independiente en múltiples linajes (véanse el apartado anterior y la Fig. 2). Las transiciones a un modo de vida termitófilo o mirmecófilo son menos numerosas, pero si cabe más interesantes por los profundos cambios morfológicos, fisiológicos y etológicos que requieren. En muchas familias de coleópteros hay linajes de especies que viven como comensales o como predadores (parásitos) en nidos de hormigas y termitas. Esto requiere como mínimo el desarrollo de mecanismos de protección frente al ataque de los hospedadores, pero en muchos casos ha conducido al desarrollo de sofisticados sistemas de ‘camuflaje’ morfológico, imitando la forma y el movimiento de las hormigas; bioquímico y fisiológico, desarrollando feromonas y sustancias químicas muy próximas a las utilizadas por las hormigas, o atrayentes para cautivarlas; y conductual, con comportamientos especializados para introducirse en los nidos, o para evitar el ataque directo de los hospedadores (véase el recuadro Mimetismo en escarabajos). Los ejemplos más espectaculares se dan en las familias Histeridae y Staphylinidae, aunque hay ejemplos en Carabidae, Scydmaenidae, Tenebrionidae, Ptiliidae y otras familias. Biogeografía y biodiversidad Se desconoce el número exacto de especies descritas de coleópteros. Linneo describió originalmente 654 especies, su discípulo Fabricius otras 4112 entre 1775 y 1801, los catálogos del tercio final del siglo XIX incluyen aproximadamente 77 000 especies, y el último intento de catalogar todas las especies, el Coleopterorum Catalogus de Junk y Schenkling, publicado entre 1910 y 1940, incluía unas 221 500 especies. Desde entonces, el número de especies descritas no ha de- Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel jado de crecer, y las estimaciones actuales varían entre 300 000 y 400 000, entre las cuales se incluyen un número desconocido de sinonimias por descubrir. En los últimos años se están desarrollando numerosas iniciativas para intentar catalogar las especies conocidas de Coleoptera, y entre ellas destaca el catálogo Paleártico, del que ya se han publicado varios volúmenes. Si la estimación del número de especies descritas es difícil, la de especies reales (incluidas las aún no descritas) lo es todavía más: las cifras varían entre uno y más de diez millones. La gran mayoría de las especies se concentran en ocho grandes familias: Carabidae, Staphilinidae, Buprestidae, Scarabaeidae, Tenebrionidae, Chrysomelidae, Cerambicidae y Cuculionidae. Los coleópteros ocupan todas las zonas geográficas excepto el mar abierto y las regiones de clima más extremo en los polos y la alta montaña. Hay numerosas especies intermareales, que se muestran activas en periodos de marea baja y sobreviven sumergidas durante la pleamar, y se encuentran entre las especies más resistentes a los climas extremos, tanto en las islas subantárticas como en alturas de más de 5000 m en el Himalaya o en los desiertos más áridos. La mayoría de las familias, e incluso de las tribus, están distribuidas en más de una zona biogeográfica, producto en parte de su antigüedad evolutiva y de su capacidad de dispersión. Los patrones biogeográficos se ponen de manifiesto bien a niveles taxonómicos más bajos (géneros, algunas tribus) o en grupos poco diversificados que han permanecido confinados en ámbitos geográficos reducidos. Diferenciación y especiación Se han propuesto numerosas hipótesis para explicar la extraordinaria diversidad de Coleoptera, sobre todo la posibilidad de utilizar a las angiospermas como alimento, con la subsecuente proliferación y diversificación de especies ocupando la multitud de nichos disponibles. Esta explicación no es aplicable por lo menos a cuatro de las grandes familias (Carabidae, Staphylinidae, Scarabaeidae y Tenebrionidae), en las cuales la mayoría de las especies no se alimentan de plantas, y recientes datos moleculares apoyan una alternativa más prosaica: lo que explicaría la enorme diversidad de Coleoptera es su antigüedad y su capacidad de supervivencia. Las tasas de diversificación de los grandes grupos son comparables, o inferiores, a las de otros grupos de animales o plantas, pero se han mantenido por más tiempo y en un número mayor de linajes que han persistido desde antes del cretácico, cuando aparecieron las angiospermas. Principales cuestiones pendientes A pesar del considerable volumen de información disponible, tanto molecular como morfológica, todavía hay numerosas incertidumbres en la filogenia de Coleoptera. De forma esquemática, se podrían plantear las siguientes cuestiones principales: • ¿Cuál es la relación entre subórdenes? • ¿Cuáles son las relaciones de la familias Gyrinidae y Haliplidae? • ¿Cuáles son las familias basales de Polyphaga? • ¿Son Staphyliniformia y Elateriformia monofiléticos? Bibliografía básica – Beutel, R.G. y Leschen, R.A.B. 2005. Handbook of Zoology, 38. Coleoptera, Beetles. Vol. 1. Morphology and Systematics. Walter de Gruyter, Berlin. – Crowson, R.A. 1981. The biology of the Coleoptera. Academic Press, London. – Hunt, T., Bergsten, J., Levkanicova, Z., Papadopoulou, A., St John, O., Wild, R., et al. 2007. A comprehensive phylogeny of beetles reveals the evolutionary origins of a super-radiation. Science, 318: 1913-1916. – Lawrence, J.F. y Newton, A.F. 1995. Families and subfamilies of Coleoptera (with selected genera, notes, references and data on family´’ group names). En: Pakaluk J. y Slipiński, S.A. (eds.). Biology, phylogeny, and classification of coleoptera: papers celebrating the 80th birthay of Roy A. Crowson. Museum i Instytut Zoologii PAN, Varsovia. – Löbl, I. y Smetana, S. 2003, 2004, 2006, 2007, 2008. Catalogue of Palaearctic Coleoptera, Vols. 1-5. Apollo Books, Steenstrup, Dinamarca. 321
