PLAGAS DE IMPORTANCIA ECONÓMICA EN MÉXICO: Aspectos
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PLAGAS DE IMPORTANCIA ECONÓMICA EN MÉXICO: siabrielita Aspectos de su biología y ecología. José Ariel RUIZ CORRAL, Ernesto BRAVO MOSQUEDA, Gabriela RAMÍREZ OJEDA, Alma Delia BÁEZ GONZÁLEZ, Marcelino ÁLVAREZ CILVA, José Luis RAMOS GONZÁLEZ, Urbano NAVA CAMBEROS y Keir Francisco BYERLY MURPHY Centro de Investigación Regional Pacífico Centro Campo Experimental Centro Altos de Jalisco Tepatitlán de Morelos, Jalisco, Noviembre, 2013 Libro Técnico Núm. 2 , ISBN: 978-607-37-0127-3 DIRECTORIO INSTITUCIONAL SECRETARIA DE AGRICULTURA, GANADERÍA, DESARROLLO RURAL, PESCA Y ALIMENTACIÓN LIC. ENRIQUE MARTÍNEZ Y MARTÍNEZ Secretario LIC. JESÚS AGUILAR PADILLA Subsecretario de Agricultura PROF. ARTURO OSORNIO SÁNCHEZ Subsecretario de Desarrollo Rural LIC. RICARDO AGUILAR CASTILLO Subsecretario de Alimentación y Competitividad ING. JAVIER GUÍZAR MACIAS Delegado de la SAGARPA en Jalisco INSTITUTO NACIONAL DE INVESTIGACIONES FORESTALES, AGRÍCOLAS Y PECUARIAS DR. PEDRO BRAJCICH GALLEGOS Director General DR. SALVADOR FERNÁNDEZ RIVERA Coordinador de Investigación, Innovación y Vinculación MSc. ARTURO CRUZ VÁZQUEZ Coordinador de Planeación y Desarrollo LIC. LUIS CARLOS GUTIÉRREZ JAIME Coordinador de Administración y Sistemas LIC. MARIA DEL CARMEN SANTILLANA ANDRACA Director General Adjunto de la Unidad Jurídica CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL DEL PACÍFICO CENTRO DR. JOSÉ ANTONIO RENTERIA FLORES Director Regional DR. GERARDO SALAZAR GUTIÉRREZ Director de Investigación M.C. PRIMITIVO DÍAZ MEDEROS Director de Planeación y Desarrollo LIC. MIGUEL MÉNDEZ GONZÁLEZ Director de Administración M.C. RAMÓN HERNÁNDEZ VIRGEN Jefe del Campo Experimental Centro Altos de Jalisco PLAGAS DE IMPORTANCIA ECONÓMICA EN MÉXICO: Aspectos de su biología y ecología José Ariel Ruíz Corral Campo Experimental Centro Altos de Jalisco, INIFAP Ernesto Bravo Mosqueda Campo Experimental Valles Centrales de Oaxaca, INIFAP Gabriela Ramírez Ojeda Campo Experimental Centro Altos de Jalisco, INIFAP Alma Delia Báez González Campo Experimental Pabellón, INIFAP Marcelino Álvarez Cilva Campo Experimental Tecomán, INIFAP José Luis Ramos González Campo Experimental Pabellón, INIFAP Urbano Nava Camberos Universidad Juárez del Estado de Durango Keir Francisco Byerly Murphy Ex-Investigador INIFAP Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Centro de Investigación Regional Pacífico Centro Campo Experimental Centro Altos de Jalisco Libro Técnico Núm. 2 , ISBN: 978-607-37-0127-3 Noviembre 2013 PLAGAS DE IMPORTANCIA ECONÓMICA EN MÉXICO: Aspectos de su biología y ecología No está permitida la reproducción total o parcial de esta publicación, ni la transmisión de ninguna forma o por cualquier medio, ya sea electrónico, mecánico, fotocopia, por registro u otros métodos, sin el permiso previo y por escrito del titular. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Progreso Núm. 5, Col. Barrio Santa Catarina, Delegación Coyoacán 04010 México, D.F. Tel. 55-38718700 Primera edición: Noviembre 2013 Impreso en México ISBN: 978-607-37-0127-3 Libro Técnico Núm. 2, Noviembre 2013 Campo Experimental Centro Altos de Jalisco Km 8 Carretera Tepatitlán-Lagos de Moreno 47600 Tepatitlán de Morelos, Jalisco Apartado Postal Núm. 56, Tepatitlán de Morelos, Jalisco Tel. y Fax. 378-7820355 La presente publicación se terminó de imprimir en el mes de Noviembre de 2013 en los Talleres Gráficos de Prometo Editores, S. A. de C.V. Libertad 1457, Col. Americana, Guadalajara, Jalisco. CP. 44160 Tel: 01 (33) 38262782. Su tiraje consta de 2000 ejemplares La cita correcta de esta obra es: Ruíz C., J.A., E. Bravo M., G. Ramírez O., A.D. Báez G., M. Álvarez C., J.L. Ramos G., U. Nava C. y K.F. Byerly M. 2013. Plagas de importancia económica en México: aspectos de su biología y ecología. Libro Técnico Núm. 2. INIFAP-CIRPAC-Campo Experimental Centro Altos de Jalisco. Tepatitlán de Morelos, Jalisco. 447 p. CONTENIDO INTRODUCCIÓN ........................................................................................................................ 1 RESPUESTA DE LOS ORGANISMOS POIQUILOTERMOS A LA TEMPERATURA ......... 3 INFLUENCIA DEL FACTOR HUMEDAD EN LA PRESENCIA DE PLAGAS ........................ 6 Acanthoscelides obtectus (Say)................................................................................................. 7 Aceria guerreronis Keifer .......................................................................................................... 10 Acrobasis nuxvorella Neunzig .................................................................................................. 13 Aculops lycopersici (Massee)................................................................................................... 17 Acyrthosiphon kondoi Shinji ..................................................................................................... 20 Acyrthosiphon pisum (Harris) ................................................................................................... 23 Aenolamia postica = contigua (Walker) ................................................................................. 26 Agrotis ipsilon (Hüfnagel) ......................................................................................................... 29 Agrotis segetum Denis y Schiffermüller .................................................................................. 32 Aleurocanthus woglumi Ashby ................................................................................................. 36 Amyelois transitella (Walker).................................................................................................... 39 Anarsia lineatella Zeller ............................................................................................................ 41 Anasa tristis (De Geer) ............................................................................................................. 44 Anastrepha ludens (Loew) ....................................................................................................... 46 Anastrepha obliqua (Macquart)................................................................................................ 49 Anastrepha serpentina (Wiedemann)...................................................................................... 52 Anthonomus eugenii Cano ....................................................................................................... 55 Anthonomus grandis grandis Boheman .................................................................................. 59 Anticarsia gemmatalis Hübner ................................................................................................. 63 Aonidiella aurantii (Maskell) ..................................................................................................... 66 Aphis gossypii Glover ............................................................................................................... 69 Aphis spiraecola Patch ............................................................................................................. 72 Apion godmani Wagner ............................................................................................................ 74 Argyrotaenia franciscana = citrana (Walsinham) ................................................................... 76 Aulacaspis tubercularis Newstead ........................................................................................... 79 Aulacorthum solani (Kaltenbach) ............................................................................................. 81 Bactericera cockerelli (Sulc.).................................................................................................... 84 Bactrocera oleae (Gmelin) ....................................................................................................... 87 Bemisia argentifolii Bellows y Perring ..................................................................................... 90 Bemisia tabaci (Gennadius) ..................................................................................................... 94 Boopedon nubilum (Say) .......................................................................................................... 97 Brevicoryne brassicae (L.)...................................................................................................... 100 Cactoblastis cactorum (Berg) ................................................................................................. 102 Ceratitis capitata (Wiedemann).............................................................................................. 105 Chilo suppressalis (Walker).................................................................................................... 109 Chrysodeixis (= Pseudoplusia) includens Walker ................................................................ 112 Circulifer tenellus (Baker) ....................................................................................................... 114 Coccus hesperidum L. ............................................................................................................ 117 Conotrachelus perseae Barber .............................................................................................. 119 Copturus aguacatae Kissinger ............................................................................................... 121 Cosmopolites sordidus (Germar) ........................................................................................... 124 Cydia pomonella (L.) ............................................................................................................... 127 Dactylopius coccus Costa ...................................................................................................... 130 Dendroctonus adjunctus Blandford ....................................................................................... 133 Dendroctonus frontalis Zimmermann .................................................................................... 136 Dendroctonus mexicanus Hopkins ........................................................................................ 140 Dendroctonus pseudotsugae Hopkins .................................................................................. 144 Dendroctonus rhizophagus Thomas y Bright........................................................................ 147 Diabrotica undecimpunctata Barber ...................................................................................... 150 Diabrotica spp.......................................................................................................................... 152 Diaphorina citri Kuwayama..................................................................................................... 155 Dialeurodes citri (Ashmead) ................................................................................................... 158 Diaspidiotus (=Quadraspidiotus) perniciosus Comstock ..................................................... 161 Diatrea spp. ............................................................................................................................. 166 Elasmopalpus lignosellus (Zeller) .......................................................................................... 170 Epilachna varivestis Mulsant .................................................................................................. 173 Epiphyas postvittana (Walker) ............................................................................................... 176 Eriosoma lanigerum (Hausmann) .......................................................................................... 179 Estigmene acrea (Drury) ........................................................................................................ 181 Euschistus conspersus (Uhler) .............................................................................................. 184 Euschistus servus (Say) ......................................................................................................... 186 Frankliniella parvula Hood ...................................................................................................... 188 Grapholita molesta (Busck) ................................................................................................... 190 Heilipus lauri Boheman ........................................................................................................... 193 Helicoverpa zea (Boddie) ....................................................................................................... 196 Heliothis subflexa (Guenée) ................................................................................................... 199 Heliothis virescens (Fabricius) ............................................................................................... 201 Hemiberlesia rapax (Comstock)............................................................................................. 204 Hypothenemus hampei (Ferrari) ............................................................................................ 206 Idiarthron subquadratum Saussure & Pictet ......................................................................... 209 Ips lecontei Swaine ................................................................................................................. 211 Ips pini (Say) ............................................................................................................................ 214 Keiferia lycopersicella (Walsingham) .................................................................................... 217 Leptinotarsa decemlineata (Say) ........................................................................................... 220 Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville) ............................................................................... 223 Liriomyza huidobrensis (Blanchard) ...................................................................................... 226 Lobesia botrana (Denis y Schiffermüller) .............................................................................. 229 Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois)................................................................................... 232 Maconellicoccus hirsutus (Green) ......................................................................................... 236 Manduca sexta (L.) ................................................................................................................. 240 Melanoplus differentialis (Thomas)........................................................................................ 243 Melanoplus lakinus (Scudder) ................................................................................................ 246 Melanoplus sanguinipes (Fabricius) ...................................................................................... 249 Metopolophium dirhodum (Walker) ....................................................................................... 252 Mocis latipes (Guenée) ........................................................................................................... 254 Myndus crudus Van Duzee .................................................................................................... 256 Mythimna unipuncta (Haworth) .............................................................................................. 258 Myzus persicae (Sulzer) ......................................................................................................... 262 Nasonovia ribisnigri (Mosley) ................................................................................................. 265 Nezara viridula (L.) .................................................................................................................. 268 Oebalus insularis (Stal)........................................................................................................... 271 Oebalus mexicanus (Sailer) ................................................................................................... 273 Olycella nephelepasa (Dyar) .................................................................................................. 276 Oulema melanopus (L.) .......................................................................................................... 278 Panonychus ulmi (Koch)......................................................................................................... 280 Papilio cresphontes Cramer ................................................................................................... 282 Parlatoria oleae (Colvée) ........................................................................................................ 284 Pectinophora gossypiella (Saunders).................................................................................... 287 Peridroma saucia (Hübner) .................................................................................................... 291 Phoetaliotes nebrascensis (Thomas) .................................................................................... 294 Phthorimaea operculella (Zeller)............................................................................................ 297 Phyllocnistis citrella Stainton .................................................................................................. 300 Phyllophaga spp...................................................................................................................... 303 Plutella xylostella (L.) .............................................................................................................. 306 Polyphagotarsonemus latus (Banks)..................................................................................... 309 Prostephanus truncatus (Horn) .............................................................................................. 312 Pseudoips mexicanus Hopkins .............................................................................................. 314 Rhopalosiphum maidis (Fitch)................................................................................................ 317 Rhopalosiphum padi (L.) ........................................................................................................ 319 Rhynchophorus palmarum L. ................................................................................................. 321 Rupela albinella (Cramer)....................................................................................................... 324 Saissetia coffeae (Walker) ..................................................................................................... 326 Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker) .......................................................................... 328 Schizaphis graminum (Rondani)............................................................................................ 331 Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal ................................................................................. 333 Selenothrips rubrocinctus (Giard) .......................................................................................... 336 Sitobion avenae (Fabricius).................................................................................................... 338 Sitophilus zeamais Motschulsky ............................................................................................ 340 Sitotroga cerealella (Olivier) ................................................................................................... 345 Spodoptera exigua (Hubner) .................................................................................................. 347 Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) ....................................................................................... 350 Stenodiplosis sorghicola (Coquillett) ..................................................................................... 354 Stenoma catenifer Walsingham ............................................................................................. 357 Tecia solanivora (Povolny) ..................................................................................................... 360 Tetranychus cinnabarinus (Boisduval) .................................................................................. 363 Tetranychus urticae Koch ....................................................................................................... 366 Therioaphis maculata (Buckton) ............................................................................................ 369 Thrips palmi Karny .................................................................................................................. 371 Thrips tabaci Lindeman .......................................................................................................... 374 Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe) ........................................................................ 377 Trialeurodes vaporariorum (Westwood) ................................................................................ 379 Trichobaris championi Barber ................................................................................................ 382 Trichoplusia ni (Hübner) ......................................................................................................... 384 Trimerotropis pallidipennis (Burmeister) ............................................................................... 387 Tuta absoluta (Meyrick) .......................................................................................................... 390 Unaspis citri (Comstock)......................................................................................................... 393 Xylosandrus morigerus (Blandford) ....................................................................................... 396 LITERATURA CITADA ........................................................................................................... 398 INTRODUCCIÓN Las plagas de los cultivos son una de las principales causas de pérdidas de cosechas y por ende de pérdidas económicas en la agricultura mundial. El problema se agrava en países en vías de desarrollo, como la mayor parte de los países latinoamericanos, incluyendo a México. La presencia del cambio climático trae consigo condiciones agroclimáticas diferentes en todas las regiones agrícolas del planeta, bajo las cuales se están desarrollando los cultivos y las plagas que los atacan. Se sabe que en general, los insectos responden más rápido que las plantas al incremento de temperatura, de modo que lo previsible con el cambio climático actual, es un incremento en la frecuencia y la virulencia de las afectaciones de cultivos causadas por insectos (Hódar et al., 2012). Como consecuencia de este desarrollo acelerado de los insectos por el incremento de temperatura, se presenta un mayor número de generaciones de las plagas por ciclo agrícola, y con ello se hace necesaria la utilización de un mayor número de aplicaciones de insecticidas. Lo anterior puede traer consigo importantes efectos sobre la salud humana y la sanidad ambiental, problemas que se acentúan en la población rural pobre, que no puede permitirse el uso de compuestos menos tóxicos ni cuenta con equipo para aplicar estas sustancias o de protección. El cambio climático también puede intervenir en la inocuidad de los alimentos; la proliferación de plagas y enfermedades podría propiciar el incremento, aún hasta niveles inadecuados, de la cantidad de residuos de plaguicidas y medicamentos veterinarios en el suministro de alimentos (FAO, 2007; FAO, 2013). Otro efecto del cambio climático sobre las plagas agrícolas es acerca de su dispersión geográfica. Se estima que muchas de las especies de artrópodos que actualmente dañan a los cultivos se están expandiendo y continuarán haciéndolo durante las próximas décadas, debido a que el cambio de condiciones climáticas en los agroecosistemas está generando ambientes propicios para su reproducción. De aquí que los escenarios de dinámica de plagas durante los próximos años, pueden y seguramente serán muy diferentes a los actuales. Una situación adversa más que puede exacerbarse con el cambio climático, es el incremento de enfermedades de cultivos que se transmiten por insectos vectores. Al cambiar las condiciones de temperatura, pueden crearse ambientes favorables para estos organismos vectores e incrementar el potencial de ataque de patógenos incluso de amplio espectro geográfico. Un buen ejemplo es el huanglongbing, el cual se considera una de las enfermedades transfronterizas más amenazadoras de la bioseguridad de la agricultura del presente siglo (Luckt et al., 2014). Sin embargo, no todos los géneros de artrópodos plaga serán beneficiados por el cambio climático, ya que de acuerdo con los reportes de Chiu et al. (2012) aquellos que actualmente viven en regiones tropicales, se encuentran muy cerca de sus óptimos de temperatura. El calentamiento debido al cambio global, probablemente hará que la temperatura exceda sus óptimos fisiológicos y que por tanto resulte deletérea para los artrópodos plaga que viven en bajas latitudes. Ejemplo de esto lo proporcionan los autores anteriormente mencionados, al narrar que un incremento de temperatura de 3.7 1 °C provocó que el áfido Myzus varians Davidson, no alcanzara la etapa adulta y por tanto no diera origen a nuevas generaciones, lo cual significa que poblaciones silvestres de este áfido pudieran extinguirse durante el verano. Los mismos autores señalan que un calentamiento ligero de 1.2 °C no afectó significativamente el tiempo de desarrollo ni el tiempo generacional del áfido; sin embargo, si redujo la sobrevivencia ninfal, la longevidad del adulto y la capacidad reproductiva. Esto según los autores, podría también contribuir a incrementar la frecuencia de extinción de poblaciones locales del áfido. Ante el panorama anterior, es necesario desarrollar programas gubernamentales tendientes a frenar o controlar la propagación de plagas y enfermedades agrícolas, para lo cual se requerirá cubrir dos aspectos fundamentales: a) modelar el efecto del cambio climático sobre las plagas agrícolas y, b) desarrollar sistemas de manejo integrado de plagas que incluyan la modelación bioclimática, tanto de los organismos plaga como de los cultivos hospedantes, la utilización de agentes biológicos de control, el desarrollo e implementación de alertas fitosanitarias con base agrometeorológica y la obtención de variedades de plantas resistentes al ataque de plagas y enfermedades. En este contexto se pone a disposición de los usuarios la presente obra cuya finalidad principal es contribuir a fortalecer las bases de conocimiento que se requieren para un manejo integrado de plagas. En esta publicación se describe la bioecología de 137 especies de artrópodos plaga que atacan a cultivos en México. Sin embargo, el abanico de hospedantes que son dañados por estas especies es tan amplio y la distribución geográfica de las plagas es tan considerable, que la información de esta obra puede constituir también una base teórica importante para el manejo integrado de plagas en muchos otros países, sobre todo de Latinoamérica, con quienes México comparte características agroclimáticas en sus diferentes regiones agroecológicas. Las especies que se incluyen en este documento se han dispuesto por orden alfabético de acuerdo con su nombre científico y se describen a través de una ficha que contiene los siguientes apartados: nombres comunes, ubicación taxonómica, hospedantes, distribución, daños, biología, enemigos naturales y requerimientos climáticos. Es la intención de los autores que la presente publicación sea de utilidad como obra de consulta y referencia sobre esta temática. 2 RESPUESTA DE LOS ORGANISMOS POIQUILOTERMOS A LA TEMPERATURA Los cultivos son afectados por plagas que fundamentalmente están constituidos por organismos artrópodos, los cuales son poiquilotermos, esto es que adoptan la temperatura ambiente, pues no son capaces de regular su temperatura corporal. De aquí que el clima regula la presencia estacional y el tamaño de las poblaciones de plagas. De acuerdo con la curva de respuesta de los organismos poiquilotermos a la temperatura (Figura 1), se pueden distinguir varias temperaturas clave para su desarrollo. En la Figura 1 se puede apreciar la presencia de tres temperaturas fundamentales, llamadas también temperaturas cardinales, esto es: temperatura umbral mínima o temperatura base, temperatura óptima y temperatura umbral máxima. El desarrollo se produce entre los umbrales mínimo y máximo, los cuales también se conocen con el nombre de ceros fisiológicos debido a que a esas temperaturas la tasa de desarrollo es cero, producto de una mínima actividad celular (normalmente sólo actividad de mantenimiento celular). Cuando la temperatura ambiente se encuentra por arriba de la temperatura umbral mínima, la tasa de desarrollo comienza a ser superior a cero y se incrementa paulatinamente con el aumento de la temperatura, hasta alcanzar un valor máximo a una temperatura o rango de temperaturas que se denominan temperatura óptima. Si la temperatura ambiente sigue ascendiendo por arriba del óptimo, la tasa de desarrollo comienza a disminuir rápidamente hasta alcanzar un valor cero en la temperatura umbral máxima, también llamada temperatura techo (ceiling temperature, en inglés). Además de las temperaturas cardinales, como se puede ver en la Figura 1, existen también otros dos puntos térmicos importantes para los artrópodos, que son la temperatura letal mínima y la temperatura letal máxima. El valor de las temperaturas cardinales y letales puede variar en función de la especie y etapas de desarrollo del organismo. Cuando la temperatura se encuentra fuera de los límites térmicos que establecen las temperaturas umbrales de desarrollo, el organismo entra en estrés por frío o calor y se pueden inducir mecanismos fisiológicos de protección ante este factor adverso. En insectos, inicialmente se puede presentar quiescencia, que se define como la interrupción de la actividad (incluso pudiendo en algunos casos parar el desarrollo y la reproducción), temporalmente hasta que terminan las condiciones desfavorables de temperatura. En este caso no existe regulación hormonal. La quiescencia también puede presentarse por la ocurrencia de otro tipo de condiciones desfavorables como la sequía y la falta de alimento. Bajo condiciones de mayor estrés térmico, como temporadas de invierno prolongadas, se puede presentar la diapausa, la cual es un mecanismo de adaptación que consiste en la interrupción del desarrollo y la reproducción de los insectos a largo plazo, debido a que las glándulas endócrinas no producen las hormonas adecuadas. La diapausa suele ocurrir en aquellos insectos que viven en climas templados, donde hay una clara alternancia entre estaciones, presentándose condiciones ambientales cíclicas y extremas (desfavorables para los insectos). 3 Figura 1. Curva tipo de desarrollo de los poiquilotermos en función de la temperatura: Tl mín = Temperatura letal mínima, Tb = temperatura base, To = temperatura óptima, Tu = temperatura umbral máxima, Tl máx = temperatura letal máxima. La diapausa es inducida en la mayoría de los insectos por el fotoperiodismo, es decir, por determinadas proporciones entre la longitud del día y la noche. En la mayoría de los insectos, la interacción del fotoperíodo y la temperatura determinan la ocurrencia, tiempo y extensión de la diapausa. Generalmente fotoperíodos cortos y temperaturas bajas inducen la diapausa y cuando esas condiciones se invierten (fotoperíodos largos y temperaturas altas) los insectos se activan. El estado que experimenta el estímulo fotoperiódico no es necesariamente el que va a entrar en diapausa. Por ejemplo, en la palomilla de la manzana las larvas completamente desarrolladas entran y terminan su estado de diapausa en función de la acumulación de unidades fototérmicas (UF), la combinación de fotoperíodo y temperatura; de tal manera que en la Sierra de Chihuahua el 50 y 95% de larvas diapáusicas ocurren a las 194 y 810 UF acumuladas a partir del 19 de julio (fecha de inicio de la diapausa), lo cual corresponde al 27 de julio y 28 de agosto, respectivamente. El fin de la diapausa tiene lugar el 21 de abril, registrándose el 50 y 95% de palomillas emergidas a las 360 y 660 UF acumuladas a partir de dicha fecha (JacoboCuéllar et al., 2005). El conocimiento de las temperaturas cardinales hace posible la estimación del requerimiento térmico (constante térmica o tiempo fisiológico) del artrópodo plaga en cada una de sus etapas de desarrollo, con lo cual se puede modelar su fenología en función de la temperatura. Básicamente el concepto fenología se refiere a cómo el desarrollo de un organismo es influenciado por el clima. También se define como el estudio de eventos biológicos periódicos, tales como la floración de plantas, el desarrollo de insectos, etc., en relación a factores ambientales, tales como la temperatura. La palabra fenología significa “conocimiento o estudio del fenómeno”. El tiempo fisiológico de artrópodos y plantas generalmente se mide en términos de grados-día de desarrollo (GD), los cuales han probado ser una herramienta 4 estrechamente correlacionada con el desarrollo de plagas. Un grado-día (unidad calor) es un grado de temperatura por arriba de la temperatura umbral mínima de desarrollo durante un día. Por ejemplo, el gusano cogollero tiene una temperatura base de 11 °C y su constante térmica es de 554 GD de huevecillo a adulto (Ramírez, 1986), si la temperatura permanece a 12 °C cada día (1 °C por arriba de la temperatura base), entonces se acumula una unidad calor diaria o un grado-día, por lo que el insecto completará su desarrollo en 554 días. Pero si se incrementa la temperatura diaria a 21 °C (10 °C por arriba de la temperatura base), entonces cada día se acumularán 10 GD y el gusano cogollero completará su ciclo biológico en 55.4 días (Figura 2). Por lo tanto, los modelos fenológicos, basados en la acumulación de GD, permiten predecir el tiempo en que ocurren determinados eventos durante el desarrollo de un organismo. Temperatura constante 12 °C 21 °C 10 GD 1 GD 11 °C Temperatura umbral 11 °C mínima 1 día 1 día Figura 2. Representación gráfica de 1 y 10 GD para el gusano cogollero, con una temperatura umbral mínima de 11 °C y temperaturas constantes diarias de 12 °C y 21 °C, respectivamente. Los requerimientos para implementar un modelo fenológico de predicción y toma de decisiones de manejo de una plaga determinada son: 1) Temperaturas umbrales de desarrollo, 2) Método de cálculo de GD, 3) “Biofix” o evento biológico para iniciar la acumulación de GD, 4) Constantes térmicas por etapas biológicas y 5) Etapa fenológica o evento biológico en el cual se debe tomar una decisión de manejo o control. Por ejemplo, el modelo de predicción del gusano cogollero en base a acumulación de GD es: 1) Temperaturas umbrales de desarrollo: temperatura umbral mínima de 11 °C y temperatura umbral superior de 35 °C, 2) Método de cálculo de GD: residual, 3) Biofix: fecha de primeras masas de huevecillos, 4) Constantes térmicas por etapas biológicas del gusano cogollero: huevo 49.1 GD, larva I 49.4 GD, larva II 34.2 GD, larva III 33.9 GD, larva IV 38.3 GD, larva V 43.3 GD, larva VI 56.2 GD, prepupa 33.4 GD, pupa 176.4 GD y preoviposición 48.9 GD (Ramírez, 1986), y 5) Etapa fenológica o evento biológico en el cual se debe tomar una decisión de manejo o control de la plaga: período comprendido de mayor susceptibilidad de las larvas a los insecticidas, el cual comprende desde la aparición de las primeras larvas I hasta las últimas larvas III, lo que corresponde a una acumulación de 49 a 167 GD a partir de las primeras masas de huevecillos. 5 INFLUENCIA DEL FACTOR HUMEDAD EN LA PRESENCIA DE PLAGAS En párrafos anteriores se habló de la importancia que la temperatura y el fotoperíodo tienen para mantener los ciclos de vida de los artrópodos plaga. Sin embargo, existen otros factores igualmente importantes, e incluso en algunos casos son determinantes para la presencia o ausencia de una plaga en determinado ciclo agrícola. Este es el caso de la humedad. Existen diversas especies de insectos plaga que dependen del arribo de la temporada de lluvias y de las condiciones climáticas que se establecen al inicio de las lluvias de verano, para iniciar su ciclo de vida. Un ejemplo de ello es la mosca pinta o salivazo, Aenolamia postica = contigua Walker, que requiere de una humedad relativa > 70 %, una temperatura ambiental >25 °C, un fotoperíodo mayor de 12 horas y una acumulación de al menos 150 mm de precipitación, lo cual normalmente se produce al inicio de la temporada de lluvias. Lo anterior evidencia que existe una relación muy estrecha entre el ciclo de vida de los artrópodos plaga que atacan a los cultivos y las condiciones climáticas que privan en las áreas de producción agrícola. Por ello es muy importante caracterizar las relaciones clima-organismo plaga en cada una de sus etapas de desarrollo, ya que esto constituye la base fundamental para la modelación agrometeorológica de la fenología de plagas en un cultivo o grupo de cultivos, lo que a su vez posibilita diseñar un programa de manejo integrado eficaz de estos organismos. 6 Acanthoscelides obtectus (Say) Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Gorgojo del frijol, gorgojo de la judía, gorgojo pardo del frijol. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Bruchidae; Género: Acanthoscelides; Especie: obtectus Say. Hospedantes Es bien conocido como plaga de frijol Phaseolus vulgaris L., P. lunatus y otras leguminosas (Thakur, 2012). Distribución Las especies de brúquidos se reproducen en todos los continentes excepto en la Antártica (Southgate, 1979), A. obtectus, muestra una amplia distribución ya que ha sido registrado en frijol importado en el sur de Europa, Irán, India, China, Argelia y Sudáfrica, entre otros países. En América es común en los Estados Unidos, México, Guatemala, Nicaragua, Puerto Rico, Bahamas, Colombia, Perú, Ecuador, Venezuela, Chile, Argentina, Uruguay y Brasil (Madrigal y Morales, 1978). Daños El daño económico que ocasiona es importante porque ataca al frijol desde el campo, siendo muy difícil su control y los granos dañados pierden parcial o totalmente su valor comercial, debido a que son rechazados para el consumo humano (Gutiérrez y Pérez, 1993). Los daños causados por este insecto son difíciles de cuantificar; sin embargo, Cardona y Karel (1990); citados por Fernández et al. (2009) estimaron que ésta especie puede afectar hasta el 20 % del frijol cosechado. De acuerdo con Cardona y Kornegay (1999); citados por los mismos autores, las pérdidas ocasionadas se clasifican en cuantitativas (semillas afectadas) o cualitativas (semillas contaminadas con excremento o 7 parte del cuerpo del insecto); la larva consume el embrión y el endospermo de la semilla, en consecuencia el peso disminuye, se reduce la germinación y las reservas nutricionales, disminuye el precio en el mercado y los consumidores e industriales rechazan el producto. La larva se alimenta de la semilla y el daño se observa cuando se ve el orificio de salida del adulto. Biología y Morfología Está especie presenta cuatro generaciones por año, de las cuales solo la segunda se presenta en campo; los adultos de esta generación, se dirigen a los campos donde se alimentan del polen y néctar de las flores; una vez que las vainas empiezan a madurar, las hembras perforan la pared de la vaina en un punto próximo al punto de inserción de la semilla y ovipositan un grupo de 2 a 20 huevos en el interior de ésta. Después de diez días nacen las larvas que presentan patas y se dirigen a la semilla, donde cada una para alimentarse hace una celda; a los 2 o 3 días mudan por primera vez y se convierten en larvas ápodas; entre 3 y 4 semanas después alcanzan su madurez, y antes de pupar preparan el orificio de salida del adulto, el cual sale 10 días después. El macho copula con varias hembras y el tiempo de vida de los adultos es de 20 días (López, 2011; citado por Mancillas, 2011). Huevo. Son muy pequeños (miden 0.7 mm de largo por 0.3 mm de ancho), ovoides, hialinos cuando recién puestos, pero a medida que avanza la incubación se tornan de color lechoso, destacándose en el sustrato en que fueron depositados. La oviposición es aislada o en grupos, pero no compactos (Vélez, 1997). Larva. Recién nacidas miden 0.5 mm de largo y 0.2 mm de ancho; en la última etapa de desarrollo alcanzan 4.0 a 4.5 mm de largo, son de tipo vermiforme, ápodas, de color blanco, algo recurvado y con segmentos bien pronunciados; la cabeza es muy reducida y está encajada en el protórax. Su color es blanquecino (Vélez, 1997). Pupa. Tienen 4 mm de largo y 2 mm de ancho, son del tipo exarata, con cabeza, patas y élitros libres; recién formada esta etapa semeja a un adulto momificado de color blanco, pero luego se oscurecen (Vélez, 1997). Adulto. Son insectos pequeños, de 2.5 a 3.5 mm de largo, de color pardo ceniciento y con ligeras estrías longitudinales de color cenizas y oscuras, alternadas en los élitros; las coxas posteriores, el abdomen y el pigidio son rojizos. El cuerpo tiene contorno oval, con la cabeza libre, inclinada, que se prolonga en un rostro corto y achatado, los ojos están bien desarrollados, las antenas tienen once segmentos, las patas posteriores son más robustas que las anteriores, fémures dilatados y tibias con una espuela, en ambos sexos los élitros son cortos, dejando expuesto el último segmento abdominal (pigidio), pero con alas desarrolladas. Las hembras son más grandes que los machos, la curvatura de la extremidad de su pigidio no es acentuada y su abertura anal es terminal, en los machos el pigidio es bastante recurvado, en este la abertura anal está situada en posición ventral y presenta una curvatura media ventral, visible al microscopio; en la hembra aparece recta; otra diferencia es que las vellosidades abdominales son más claras en el macho que en la hembra (Vélez, 1997). 8 Enemigos naturales De acuerdo con Bermejo (2011a), los enemigos naturales de A. obtectus son: Anisopteromalus calandrae Howard, Lariophagus distinguendus Forster. Requerimientos climáticos Esta especie se desarrolla de forma óptima a 27-30 °C. Al inicio del verano y en almacén, los adultos se reproducen para dar lugar a una nueva generación, cuyas larvas penetran el grano, pudiendo encontrarse varias larvas por semilla. Tras completar su desarrollo larval, pupan, y los nuevos adultos abandonan los almacenes para dirigirse a las plantaciones de frijol, donde la hembra realiza la oviposición en el fruto. En esta segunda generación, las larvas neonatas se introducen en el interior de la semilla verde e inician su alimentación. Para cuando aparecen los nuevos adultos, el grano ya ha sido cosechado, de manera que las siguientes dos o tres generaciones ocurren en almacén. En función de la temperatura, puede hibernar (aunque no suele hacerlo) permaneciendo en forma adulta sobre el grano. Si las temperaturas son demasiado bajas, la forma invernante es la larva, ubicada en el interior de la semilla y siempre protegida en los graneros. Se tiene el registro de que la temperatura mínima umbral para el desarrollo de huevecillos del insecto es de 11.2 °C (Loi y Fornasari, 1985). Por debajo de 7 °C de temperatura no se desarrolla el embrión del gorgojo y, si estas condiciones se prolongan, se provoca una fuerte mortalidad de los huevos (Agraria, 2012). 9 Aceria guerreronis Keifer Fotografía: Greg Erdos, University of Florida, UF-IFAS Pub. EENY-405 Nombres comunes Ácaro, eriófido, ácaro del cocotero. Ubicación taxonómica Clase: Arachnida; Orden: Prostigmata; Familia: Eriophyidae; Género: Aceria; Especie: guerreronis Keifer. Hospedantes La palma de coco Coccus nucifera L. es casi el único hospedero de Aceria guerreronis, aunque existe un reporte aislado y único de que se le ha visto a este ácaro en frutos de palma de coco miniatura Lytocaryum weddellianmum H. A. Wendland (Howard y Moore, 2012). Distribución El ácaro del cocotero fue descrito por Hartford Keifer en 1965 a partir de especímenes colectados en Guerrero, México. Ese mismo año fue encontrado en Río de Janeiro, Brasil. Después fue encontrado en muchos países de América tropical y también en África Occidental. La más significativa dispersión del ácaro del cocotero en años recientes ocurrió a finales de la década de 1990, cuando fue encontrado por primera vez en cocoteros de Tanzania (África Oriental), India, y Sri Lanka. Curiosamente, el ácaro del cocotero no ha sido reportado en la región Pacífico Sur, la cual es el centro de origen de la palma de coco (Howard y Moore, 2012). Daños A consecuencia de la alimentación del ácaro en el meristemo del fruto, los tejidos afectados se tornan de color bronceado claro. Al remover los parches afectados, se puede observar el perianto de un coco afectado. Si la alimentación del ácaro es intensa o se 10 concentra en uno de los lados del meristemo, el crecimiento del fruto puede ser desigual produciendo la deformación de esté. En casos de daño severo el fruto se atrofia. En un estudio del daño causado por el ácaro del coco, se encontraron pérdidas por más de un 30 % de la almendra del coco (copra) (Howard y Moore, 2012). Biología y Morfología La hembra adulta, la cual constituye la etapa de mayores dimensiones, llega a medir 205 a 255 µm de largo y 36 a 52 µm de ancho. Estos diminutos artrópodos no pueden ser distinguidos por el ojo humano. Colonias masivas de ácaros y ácaros individuales pueden ser detectados con dificultad utilizando lentes manuales de 10X. Con esta magnificación, las colonias tienen una apariencia de pequeños parches plateados. Los ácaros individuales se ven muy pequeños aun cuando son observados bajo microscopios estereoscópicos estándar. La identificación certera solo puede ser realizada bajo el microscopio con laminillas de monturas de especímenes. Como todos los ácaros eriófidos en general, los individuos de Aceria guerreronis son elongados y poseen dos pares de patas, en lugar de cuatro como es típico de la mayoría de las familias de ácaros. Son blancos y translúcidos. Los ácaros infestan las superficies abaxiales del perianto y la parte de la superficie del fruto que es cubierta por el perianto. Tienen la capacidad de penetrar entre los tépalos del perianto y la superficie del fruto, un mes después de que el fruto comienza el desarrollo, antes que esto los tépalos están demasiado compactados e impiden la entrada de los ácaros. Presumiblemente, una población de estos ácaros es iniciada por una o más hembras fertilizadas, generalmente a partir de frutos infestados ya sea en la misma planta o en otra cercana. Los ácaros se alimentan mediante perforaciones en los tejidos superficiales de la planta, para tener acceso a los jugos en los cuales ellos se embeben. Un ácaro se desarrolla de huevecillo a adulto en 10 días, de esta forma las poblaciones adyacentes al perianto de un fruto de cocotero, crecen rápidamente, produciendo con frecuencia miles de ácaros en cada uno de los varios agregados que se forman en el mismo fruto. Poblaciones masivas de esta plaga pueden estar presentes entre los tépalos y sobre la superficie del fruto adyacente al perianto, hasta cerca de seis meses del desarrollo del cocotero; después de este tiempo las poblaciones declinan. Los frutos del cocotero maduran en aproximadamente 12 meses; al cabo de dicho tiempo, muy pocos o ningún ácaro pueden ser vistos, aún en cocoteros que hayan experimentado daño severo (Howard y Moore, 2012). Las hembras fertilizadas viven más y depositan un mayor número de huevecillos que las hembras no fertilizadas. Las hembras fertilizadas llegan a vivir hasta 43 días, tiempo durante el cual depositan hasta 51 huevecillos. Las hembras no fertilizadas depositan huevecillos que dan lugar sólo a individuos machos (Ansaloni y Perring, 2004). Cada hembra puede depositar alrededor de 30 a 50 huevos y el desarrollo completo de huevo a adulto tarda alrededor de 7 a 9 días (TNAU, 2013). Huevo. De color blanco brillante y de forma globular, eclosianan en promedio a los 3 días (TNAU, 2013). Ninfa. Presenta dos estadíos ninfales (TNAU, 2013). Adulto. El adulto es muy pequeño, midiendo alrededor de 200 a 250 mm de longitud y de 35 a 50 mm de ancho. De coloración pálida. Posee dos pares de patas que se localizan en la parte anterior del cuerpo (TNAU, 2013). 11 Enemigos naturales Neoseiulus paspalivorus De León, N. baraki Athias-Henriot y Proctolaelaps bickleyi Bram se han identificado como los depredadores más eficientes de A. guerreronis (Lawson et al., 2008). Requerimientos climáticos De acuerdo con Lawson et al. (2008), las condiciones climáticas de un ambiente seco le son favorables a Aceria guerreronis. La temperatura umbral mínima es de 9.4 °C y la temperatura umbral máxima se ubica alrededor de los 40 °C, con un óptimo de 33.6 °C. Considerando estas temperaturas cardinales, el requerimiento térmico de A. guerreronis para el ciclo huevo-adulto es de 172.71 GD. El desarrollo de este ácaro desde huevecillo hasta convertirse en adulto, requiere de 30.5, 16, 11.5, 8.1 y 6.8 días, cuando se encuentra a 15, 20, 25, 30 y 35 °C, respectivamente (Ansaloni y Perring, 2004). 12 Acrobasis nuxvorella Neunzig Fotografía: Jerry A. Payne, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Gusano barrenador de la nuez. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Pyralidae; Género: Acrobasis; Especie: nuxvorella Neunzig. Hospedantes Acrobasis nuxvorella Neunsig es una plaga monófaga que se alimenta de los árboles del nogal pecanero Carya illinoinensis (Wang) Koch (Corella et al., 2012). Distribución El gusano barrenador de la nuez (GBN) se encuentra en todas las regiones productoras de nuez localizadas desde Florida hasta el sur de Nuevo México (Chandler y Baptista, 2004). En México se encuentra presente en los estados de Chihuahua, Nuevo León, Durango, Tamaulipas, Coahuila y Sonora. (Nava y Ramírez, 2002; Aguilar, 2007; Tarango y González, 2007). Daños Durante el ciclo del cultivo, se presenta una generación hibernante y tres generaciones normales, siendo completas las dos primeras y parcial la tercera. La primera generación es la de mayor densidad poblacional y la más destructiva. Una sola larva puede destruir varias nueces e incluso todo el racimo para completar su desarrollo. Las dos generaciones posteriores son menos númerosas y menos dañinas ya que en esta época las nueces son más grandes y una larva completa su desarrollo en una sola nuez o incluso estas pueden no ser susceptibles al ataque de la plaga (Nava y Ramírez, 2002). Los daños pueden alcanzar hasta un 40% en huertas de nogal con manejo deficiente o nulo en la Comarca Lagunera, y hasta 80% en huertas sin control de la plaga en las 13 regiones nogaleras del Norte de Coahuila y Nuevo León (Nava y Ramírez, 2002; Aguilar, 2007; Tarango y González, 2007). Biología y Morfología Durante el ciclo del cultivo, se presenta una generación hibernante y tres generaciones normales, siendo completas las dos primeras y parcial la tercera. La primera generación es la de mayor densidad poblacional (Nava y Morales 2005). Por lo general, los huevecillos de la primera generación son ovipositados en las nuececitas poco después de la polinización, los cuales eclosionan después de 4 o 5 días y las larvitas emergidas se dirigen a las yemas más cercanas a ellas hasta comenzar a alimentarse, dejando la cáscara blanca del huevecillo en la nuez. Las larvitas se alimentan de uno a dos días en una yema secundaria, en la base de una hoja compuesta antes de penetrar en la nuez y una vez dentro de ella se alimentan durante un período de 4 o 5 semanas, dependiendo de la temperatura. Posteriormente estas larvas ya adultas pupan dentro de la nuez. La palomilla o adulto de la plaga emerge de 9 a 14 días después. Presenta de dos a cuatro generaciones al año. Por lo general, las larvas barrenan la nuececilla desde su base en donde con frecuencia pueden verse virutas (excremento) y telarañas en la parte exterior del fruto infestado (SIAFESON, 2009). A partir de la fecha de primeros adultos machos capturados en las trampas de feromonas, se suceden los siguientes eventos biológicos: 1) aparición de palomillas hembras, 3 días, 2) cópula y preoviposición, 4 días, 3) incubación de huevecillos, 5 días, 4) período de alimentación de las larvas pequeñas en yemas secundarias antes de barrenar las nuecesillas, 2 días. Lo anterior indica que se requieren 14 días desde las primeras capturas para que el GBN dañe las nuecesillas. Las palomillas hembras poseen una longevidad de 5 a 8 días, período durante el cual ovipositan de 50 a 150 huevecillos. Generalmente los huevecillos son colocados en la punta de las nuecesillas, después de la polinización. En la Comarca Lagunera los primeros huevecillos se observan entre el 25 y 7 de mayo, lo cual determina el inicio de la primera generación del insecto. Los primeros daños por las larvas de esta primera generación ocurren entre el 2 y 14 de mayo, cuando las nueces tienen un tamaño de 8 a 13 mm de longitud. La duración promedio del estado larvario es de 28 días. Las pupas de esta primera generación se presentan de finales de mayo a mediados de junio, la duración promedio de este estado es de 12 días. Los adultos de la primera generación ocurren de principios a finales de junio. Posteriormente se desarrollan una segunda y una tercera generación del GBN, las cuales ocurren cada 45-50 días (Nava y Ramírez, 2002; Tarango y González, 2007). Huevo. Los huevos son pequeños, de forma ovalada, color blanco a blanquecino-verde, cambiando gradualmente a un color rosado antes de la eclosión. Miden aproximadamente 0.5-1 mm de longitud (Chandler y Baptista, 2004). Larva. Las larvas tienen tres pares de patas torácicas y cinco pares de patas falsas; son de color marrón rojizo con matices de color verde conforme madura. Las larvas maduras miden de 10-17 mm de largo (Chandler y Baptista, 2004). Pupa. Son de color amarillo-marrón y miden aproximadamente 9.6 mm de largo (Chandler y Baptista, 2004). 14 Adulto. Los adultos miden de 8-10 mm de longitud y son uniformemente de color gris a gris oscuro con o sin contrastes en color blanco en la parte superior de las alas anteriores. Una banda oscura de escamas corre a través de la base de cada ala delantera (Chandler y Baptista, 2004; Nava y Ramírez, 2002; Aguilar, 2007; Tarango y González, 2007). Enemigos naturales En las huertas de nogal existen de manera natural distintas especies de artrópodos depredadores y parasitoides que se alimentan del GBN. En Nuevo León se reportan ocho especies de parasitoides de larvas y/o pupas del GBN, las cuales ejercen su mayor grado de parasitismo durante junio y julio; las especies hasta ahora encontradas son Apanteles sp., Hyssopus sp., Perisierola cellularis Say, Euplectrus plathypenae Howard, Eupelmus sp., Perilampus fulvicornis Ashmead, Orgilus lateralis Cresson y Pristomerus austrinus Townes y Townes (Garza 1970). En el sureste de Coahuila (Parras, Coah.) se encontraron varias especies de parasitoides pertenecientes a los géneros Bassus, Illidops, Orgilia y Phanerotoma (Hymenoptera: Braconidae), Scambus, Calliephialtes, Venturia, Temelucha y Phaeogenes (Hymenoptera: Ichneumonidae) (Flores 1989). En Chihuahua, se determinaron ocho especies de parasitoides de larvas y/o pupas del GBN, las cuales ejercieron del 10 al 53.2% y del 23.0 al 40.0% de parasitismo, durante el 2004 y 2005, respectivamente. El período de mayor parasitismo fue de junio a julio. El parasitoide dominante fue Macrocentrus instabilis (Hymenoptera: Braconidae), seguido por Perisierola sp. (Hymenoptera: Bethylidae) (Tarango y González, 2007). Las avispitas parasíticas de huevecillos del GBN, Trichogramma minutum Riley, T. platneri Nagarkatii y T. pretiosum, contribuyen al control biológico natural e inducido del GBN y pueden formar un componente importante del manejo integrado de la plaga (García et al., 2000; Ellington et al., 2002; Tarango y González, 2007). Algunos depredadores comunes en las huertas de nogal que pueden ejercer un control biológico natural del GBN son especies de arañas, tales como Hibana incursa Chamberlin, especies de chinches, tales como Deraeocoris nebulosus Uhler y Sinea sp.; así como algunas especies de catarinitas y crisopas verdes (Tarango y González, 2007). Requerimientos climáticos Después de que el GBN termina la diapausa, su desarrollo es influenciado principalmente por la temperatura. El efecto de la temperatura en el desarrollo del insecto ha sido estudiado por varios investigadores con el propósito de predecir su fenología bajo condiciones de campo. Los requerimientos de GD (temperatura base de 3.3 °C) para cada etapa biológica y del ciclo biológico completo del GBN son las siguientes: preoviposicion 55 GD, huevecillo 100 GD, larva 539 GD, pupa 213 GD, total del ciclo 907 GD (García, 1986). El modelo de predicción y toma de decisiones de manejo del GBN considera los siguientes componentes: 1) temperatura base (Tb): 3.3 °C; 2) método residual de cálculo de GD: GD = (Tmax + Tmin)/2 – Tb; 3) “Biofix” o época de inicio de la acumulación de GD: fecha de inicio de la brotación del nogal (10 días antes del 50% de brotación); 4) constantes térmicas: primeros adultos de generación invernante, 700 GD; primeros huevecillos, 800 GD; primeras larvas, 900 GD y 10% de oviposición; 1000 GD; 5) época de inicio del muestreo de nueces, 950-980 GD y 6) momento oportuno de control: primeras nueces dañadas, 1019 GD (Harris y Dean, 1997). Knutson y Muegge (2010) desarrollaron y validaron un modelo basado en la acumulación de GD (temperatura base de 3.3 °C) a partir de las primeras capturas del GBN para 15 predecir las curvas acumulativas de capturas de palomillas y de oviposición; así como la fecha de primeras nueces dañadas por las larvas de la primera generación del GBN. La ecuación para predecir las capturas acumulativas (y) es: y = 102.62 × exp(-(exp(l.49 0.00571 × (x - 1)))) y la ecuación para predecir la oviposición acumulativa (y) es: y = 106.05 × exp(-(exp(3.11 - 0.00669 × (x - 1)))), donde: x = GD acumulados a partir de las primeras capturas con una temperatura base de 3.3 °C. Este modelo permite a los productores de nuez tomar decisiones con suficiente anticipación para implementar el muestreo de la huerta, evaluar las infestaciones del GBN y realizar una aplicación de insecticidas cuando sea necesario para evitar pérdidas económicas. 16 Aculops lycopersici (Massee) Fotografía: Jack Kelly Clark, University of California Statewide IPM Program Nombre común Ácaro del bronceado del tomate. Ubicación taxonómica Clase: Arachnida; Orden: Prostigmata; Familia: Eriophyidae; Género: Aculops; Especie: lycopersici Massee. Hospedantes Se conoce que este ácaro ataca al tomate Solanum lycopersicum L., en forma tan severa que causa la muerte de esta planta, así mismo también puede atacar otras plantas de la familia Solanaceae, tales como papa Solanum tuberosum L., berenjena S. belongena L., tabaco Nicotiana tabacum L., chile Capsicum sp., petunia Petunia sp. y hierba mora Solanum nigrum L.; hospederas en las cuales, las poblaciones no son tan numerosas o no provocan efectos tan severos como en la planta de tomate (Serrano, 1991). Esta plaga también ha sido encontrada en plantas de la familia Convolvulaceae, tales como correhuela Convolvulus arvensis L. y campanilla morada Ipomoea purpurea (L.) Roth (Chousy, 1976; Doreste, 1984; Gallo et al. 1984; Gómez y Rivera, 1987; Jeppson et al., 1975; Magalhares, 1988; citados por Serrano, 1991). Distribución A partir de su descripción (1973) procedente de especímenes australianos se le consideró cosmopolita; actualmente se le localiza por lo menos dentro del rango de las latitudes 60° N y S (Jepson et al., 1975; Magalhares, 1982; Perring y Farrar, 1986; citados por Serrano, 1991). 17 Daños El ácaro bronceado del tomate puede inducir serias lesiones en el cultivo del tomate. Anillos de color plateado en la superficie inferior de las hojas inferiores es un síntoma temprano (Kay, 1986; citado por Mau y Lee, 1994). Estas hojas posteriormente se tornan de color bronce, se secan y mueren. La parte inferior del tallo pierde las vellosidades, y se torna de color marrón o humo y se pueden desarrollar grietas en la superficie. El daño también ocurre a nivel del fruto, al perderse el follaje debido al ácaro, los frutos quedan expuestos a quemaduras solares. Además los frutos verdes o maduros suelen ser de color pálido a blanco, con manchas en forma de halo (Mau y Lee, 1994). Biología y Morfología Los huevos son depositados en el envés de las hojas, en los pecíolos y en los tallos en la parte inferior de las plantas. Los dos estadíos ninfales en general permanecen cerca de donde fueron ovipositados y tienden a congregarse en los bordes de las hojas. Cuando el daño aumenta en la parte baja de las plantas, los ácaros migran a las hojas más jóvenes. El ciclo completo de huevo a adulto dura en promedio menos de 7 días en climas cálidos (Schuster, 2013). Huevo. Los huevos son de forma redonda, incoloros a blanco (Kay, 1986). Estos son depositados en las hojas y tallos de las plantas. Hembras y machos eclosionan en 2,3 días (Mau y Lee, 1994). Ninfa. La etapa larval o primera etapa ninfal dura alrededor de 11 horas en hembras y 7 horas en machos. La crisálida larval dura alrededor de 13 horas para hembras y machos. Las larvas son de color blanco y tienen un aspecto similar a los adultos, pero son más pequeños y tienen menos actividad. La segunda etapa ninfal dura un poco más de un día para hembras y alrededor de 19 horas para machos. La crisálida ninfal dura 18 horas para hembras y 16 horas para los machos (Mau y Lee, 1994). Adulto. Los individuos adultos de esta especie miden desde 150 hasta 200 micras de longitud y alrededor de 50 micras de ancho (Kay, 1986).Su cuerpo tiene forma de torpedo y son de color crema a gris claro- marrón. Las hembras viven aproximadamente 22 días mientras que los machos viven en promedio 16 días. Las hembras tienen un período de pre oviposición de dos días y un período de oviposición de 19 días. Estas producen alrededor de 16 huevos durante el período de oviposición. Las crías de ambos sexos son producidos por las hembras fertilizadas. Las hembras no fertilizadas sólo producen machos (Mau y Lee, 1994). Enemigos naturales Las comunidades de A. lycopersici disminuyen notoriamente en presencia de Homeopronematus anconai Baker (Kawai and Haque, 2004). Existen algunos depredadores que se alimentan de este ácaro; sin embargo, la mayoría de ellos no parecen ser factibles para un programa de control biológico: Seiulus sp. (Bailey y Keifer, 1943), Typholodromus occidentalis Nesbitt, Pronematus ubiquitis McGregor, Lasioseiud sp. (Rice, 1961), Phytoseseiulus persimilis Athias-Henriot (Departamento de Agricultura de Zambia, 1977; citado por Mau y Lee, 1943), Euseius concordis Chant y Tetranychus evansi Baker & Pritchard (De Morales y Lima, 1983; Mau y Lee, 1994). 18 Amblyseius fallacis Garman ataca todas las etapas de desarrollo de A. lycopersici y tiene una excelente sobrevivencia (92 %), adecuada tasa de desarrollo (6.3 días a 22°C), y buena capacidad reproductiva en presencia de A. lycopersici. Requerimientos climáticos Las tasas de sobrevivencia de huevecillo a adulto son superiores a 69 % a temperaturas entre 15 y 27.5 °C, pero menores a 53 % con una temperatura de 30 °C. Las tasas de desarrollo aumentan linealmente si la temperatura se incrementa de 15 a 27.5 °C. Se requiere un total de 81.2 GD sobre una temperatura base de 10.5 °C para completar el desarrollo desde huevecillo a la emergencia de adultos. La longevidad de adultos disminuye conforme se incrementa la temperatura dentro del rango mencionado anteriormente. La fecundidad es mayor a 25 °C, con un total de 51.7 huevecillos por hembra (Haque and Kawai, 2003). La población de A. lycopersici se incrementa exponencialmente en plantas de tomate en invernadero, y la tasa intrínseca de incremento natural se ha estimado en 0.175 por día. En tanto la capacidad innata máxima se ha estimado en 0.253/día a 25 °C (Kawai y Haque, 2004). 19 Acyrthosiphon kondoi Shinji Fotografía: Pest and Diseases Image Library, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón azul de la alfalfa. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Acyrthosiphon; Especie: kondoi Shinji. Hospedantes Alfalfa Medicago sativa L., garbanzo Cicer arietinum L. y plantas de los géneros Lens, Melitotus, Trifolium, Astragalus, Dorycnium y Lotus (Stoetzel, 1990; Mazzuferi et al., 2011). Distribución Esta especie fue descrita por primera vez en Asia oriental (Shinji y Kondo, 1938). En estados Unidos se colectó por primera vez en California en plantíos de alfalfa. A partir de ahí ha sido reportada su presencia en numerosos estados de la Unión Americana (Rethwisch y Manglitz, 1987). Se ha reportado también en Perú en la región de Callejón de Huaylas, Ancash (Vilca y Vergara, 2011), así como en plantaciones de alfalfa y garbanzo de Argentina (Mazzuferi et al., 2011). Daños En alfalfa, los síntomas que se observan son el arrosetamiento del brote terminal, acortamiento de entrenudos, detención del crecimiento, y cuando los daños son extremos el secado de los tallos con la consiguiente muerte de la planta. Todo esto debido a la inoculación de toxinas cuando el pulgón introduce su aparato bucal para alimentarse (SENASA, 2009a). 20 Biología y Morfología El ciclo biológico completo toma aproximadamente de 7 a 10 días con una temperatura promedio de 21.1 °C, y debido a que cada hembra puede producir de 50 a 100 ninfas, por lo que esta plaga puede desarrollar poblaciones con gran cantidad de individuos (Withworth et al., 2013). En general, los áfidos son insectos complejos. Los adultos pueden presentar dos formas: organismos alados u organismos sin alas. Cabe mencionar que los áfidos alados no son grandes voladores y pueden desplazarse grandes distancias a través de las corrientes de aire. Además de las dos formas de cuerpo, presentan dos tipos de reproducción, sexual y asexual, con alternacia de hospedantes. En climas frios los áfidos pasan el invierno como huevos en hospedantes leñosos. Los huevos eclosionan con la apertura de las yemas y las formas aladas eventualmente se desplazan a hospedantes perenes o anuales para tomar ventaja del amplio rango de nutrientes. Durante el verano, las hembras dan a luz clones por medio de partenogénesis. La clonación asexual reduce el tiempo de desarrollo e incrementa el número de generaciones por año. Algunos áfidos pueden producir más de 15 generaciones en un año si las temperaturas son moderadas (Hodgson, 2007). Huevo. El huevo es de forma elíptica, y mide aproximadamente 0.75-0.80 mm de longitud y 0.35-0.40 mm de ancho. Inicialmente es de color pálido a verde azulado, tornándose rápidamente a color negro brillante (Capinera, 2001). Ninfa. Presenta cuatro instares. La duración en días es de 2.7, 2.6, 2.7 y 4.3, respectivamente para cada instar (Kodet et al., 1982). La temperatura óptima para supervivencia y fecundidad es de 10-15 °C y de 20-25 °C para desarrollo rápido. A lo largo de su desarrollo las ninfas son de color verde pálido. La longitud del cuerpo incrementa de 0.9 a 1.2, 1.7 y 2.0 mm en los estadíos 1-4, respectivamente (Hutchison y Hogg, 1983; citado por Capinera, 2001). Adulto. Es muy similar en apariencia al pulgón del guisante. Sin embargo, el pulgón azul de la alfalfa es en promedio ligeramente más pequeño en tamaño, individuos ápteros miden de 2.5 a 2.7 mm de longitud e individuos alados alrededor de 2.5 mm de longitud. Esta especie tiende a tener una apariencia ligeramente verde azulada, no es un carácter útil para su identificación. Las antenas de este pulgón son de color oscuro uniforme (Capinera, 2001). Enemigos naturales Se han reportado como enemigos naturales de A. kondoi los parasitoides Aphidius ervi Haliday, Aphidius colemani Dalman y Diaeretiella rapae M’Intosh (Avalos et al., 2010; Mazzuferi et al., 2011). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo es 3.45 °C y la temperatura umbral máxima de 27.1 °C. A 29.4 °C los áfidos alcanzan la adultez pero no se reproducen. El tiempo fisiológico promedio a 50% de mortalidad es de 683.08 ± 50.47 GD, y el período de reproducción dura en promedio 473.8 ± 37.26 GD (Summers et al., 1984). El requerimiento térmico para el ciclo huevo-adulto es de 147.1 GD, y para el ciclo huevecillo-huevecillo de 169.7 GD (Nietschke et al., 2007). 21 Se adapta mejor que A. pisum a los inviernos fríos, ya que a partir de 3 °C produce ninfas (Artigas, 1994). Las poblaciones del pulgón azul de la alfalfa pueden decrecer cuando la temperatura del día alcanza los 26.6-32.2 °C (Withworth et al., 2013). 22 Acyrthosiphon pisum (Harris) Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombre común Pulgón verde. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Acyrthosiphon; Especie: pisum Harris. Hospedantes La presencia de A. pisum es abundante en el cultivo de alfalfa Medicago sativa L. También se presenta en plantas de la familia Asteraceae (Bertolaccini et al., 2004), y garbanzo Cicer ariettinum L. (Mazzuferi et al., 2011). Distribución El origen de este pulgón probablemente es Europa o Asia, hoy en día se le puede localizar en todo el mundo en las regiones con climas templados (Capinera, 2001). Es una especie cosmopolita. Daños Las infestaciones durante la etapa de floración temprana reducen el rendimiento y calidad del cultivo, mediante la remoción de la savia de la planta, deteriorándose así la apariencia de la planta y reduciéndose la producción y calidad de las semillas. Las plantas infestadas con una alta población, reducen su habilidad para fijar nitrógeno (Boucher, 2005). Biología y Morfología De acuerdo con los parámetros de temperatura base (2.4 °C) y requerimeinto térmico huevo-adulto (150.4 GD) señalados por Siddiqui et al. (1973), el ciclo de este insecto toma 8.54 días en completarse a 20 °C, y 11.94 días a 15 °C. 23 Esta especie se desarrolla por partenogénesis. En verano, todos los áfidos son hembras, son vivíparas, dando a luz crías vivas producidas a partir de huevos diploides no fertilizados. Al nacer, la ninfa ya cuenta con embriones en su interior, esta comienza a alimentarse y alcanza la edad adulta dentro de las dos siguientes semanas, pudiendo dar a luz en cuanto alcanza este estadío. En verano, las hembras pueden ser aladas o ápteras. Una hembra joven alimentada en una planta sobrepoblada, tiene una alimentación deficiente y normalmente produce hembras aladas. En otoño, la producción de hembras y machos sexuales se desencadena por estímulos ambientales, principalmente, el fotoperíodo. En este período se producen hembras aladas, que se dispersan a nuevos hospedantes, donde dan a luz hembras ápteras que ovipositan huevos sexuales. Por otra parte se producen machos alados los cuales se dispersan para encontrar y aparearse con estas hembras, las cuales ovipositan huevos invernantes resistentes al frío. En primavera, los huevos eclosionan y dan lugar a ninfas hembras, las cuales serán nuevas líneas o clones (Sharp y Andrade, 1994). Huevo. El huevo es de forma elíptica, y mide aproximadamente 0.75-0.80 mm de longitud y 0.35-0.40 mm de ancho. Inicialmente es de color pálido a verde azulado, tornándose rápidamente a color negro brillante (Capinera, 2001). Ninfa. Presenta cuatro instares. La duración en días es de 2.7, 2.6, 2.7 y 3.6, respectivamente para cada instar. A lo largo de su desarrollo las ninfas son de color verde pálido. La longitud del cuerpo es de 0.9 a 1.2, 1.7 y 2.0 mm en los estadíos 1-4, respectivamente (Hutchison y Hogg, 1983; citado por Capinera, 2001). Adulto. Es relativamente grande, los individuos ápteros miden de 2.3 a 2.7 mm de longitud y los individuos alados 3.0-3.5 mm de longitud. A veces presenta coloración rojiza en su cuerpo más que coloración verde. Las porciones distales de cada segmento de las antenas de este pulgón son de color oscuro, dando la apariencia de bandas negras espaciadas a lo largo de las antenas (Capinera, 2001). Enemigos naturales Como parasitoides específicos utilizados contra A. pisum, se pueden citar a Aphidius ervii Haliday, A. smithi Sharma and Subba Rao, A. eadyi Stary, Gonzalez & Hall y A. pisivorus Smith. Aunque también se ha observado que los parasitoides A. urticae Haliday, Lysiphlebus confusus Tremblay and Eady, Praon volucre Fahringer y Lysiphlebus fabarum Marshall atacan a A. pisum (Bertolaccini et al., 2004). Por su parte, Gyenge et al. (1998) reporta la habilidad de Eriopis connexa Germar para actuar como depredador de A. pisum. Otro depredador importante es Hemerobius spp. (Flint y Dreistadt, 1998). Requerimientos climáticos Su temperatura umbral mínima es de 2.4 °C, mientras que el umbral máximo de temperatura es de 28 °C, con un requerimiento térmico huevo-adulto de 150.4 GD (Siddiqui et al., 1973). Las temperaturas umbrales mínimas de desarrollo para los instares ninfales I, II, III, IV áptero y IV alado son 5.37, 5.70, 4.60, 4.26 y 4.51 °C, respectivamente. La temperatura umbral mínima común a los instares I, II y III se estima en 5.04 °C. En cuanto a las 24 temperaturas máximas de desarrollo, éstas tienen un valor de 29.6, 29.1, 26.5, 28.1 y 26.6 °C para los instares I, II, III, IV áptero y IV alado, respectivamente. Por otra parte, el tiempo fisiológico de los tres primeros instares ninfales del pulgón verde es de 23.85 GD. El tiempo fisiológico de los instares IV áptero y IV alado es de 35.43 GD y 43.91 GD, respectivamente (López y Bravo, 1990). La temperatura mínima de desarrollo es de 5.0 °C y el requerimiento térmico en GD de la etapa instar I adulto áptero es de 105.5 (López, 1991). Por debajo de los 12 °C tiene un desarrollo muy lento y las hembras pueden permanecer en estado juvenil hasta seis semanas, y, por debajo de 5 °C no se reproducen (Artigas, 1994). La variedad de chícharo que se cultive puede influir en la duración de las etapas juveniles de A. pisum (Morgan et al., 2001). 25 Aenolamia postica = contigua (Walker) Fotografía: Ernesto Bravo Mosqueda, INIFAP. Nombres comunes Mosca pinta, salivazo, mión de los pastos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Cercopidae; Género: Aenolamia; Especie: contigua = postica Walker (Thompson y León, 2005). Hospedantes Gramíneas, principalmente caña de azúcar Saccharum officinarum L, maíz Zea Mays L. y arroz Oryza sativa L. (Peck, 2001). Distribución La Distribución geográfica de la mosca pinta o salivazo se observa en las naciones del continente americano, desde el trópico de Cáncer en México hasta Argentina, incluyendo el Caribe (Peck, 2001). Daños Las ninfas se alimentan de las raíces de sus hospedantes, mientras que los adultos se alimentan de la savia de las hojas y de las partes verdes del tallo, inyectando al mismo tiempo toxinas que ocasionan la muerte de los tejidos. Como consecuencia, disminuye la síntesis y almacenamiento de la sacarosa en el tallo. En el campo se observan las fitotoxemias profundas llegando inclusive a provocar la muerte de las plantas. Biología y Morfología La mosca pinta o salivazo pasa por tres estados de vida que son: huevecillo, ninfa y adulto. Para la propagación de la plaga de un año a otro, a fines de octubre y mediados de noviembre, las hembras de la mosca pinta ovipositan sus huevecillos a unos dos centímetros de profundidad del suelo y entre los tallos de la caña (Rodríguez, 2004). Ahí 26 permanece todo el invierno y la primavera (diciembre a mayo). Con las primeras lluvias (principios de junio o julio), los huevecillos eclosionan, dando lugar a pequeños insectos sin alas, estas son las ninfas o salivazos que se pegan a las raíces de la planta y más tarde afloran hasta los canutos del tronco de la caña, La ninfa se cubre con una sustancia espumosa o saliva, la cual es secretada en su extremo anal y con el aire procedente de una cámara en la región ventral abdominal se transforma en pequeñas burbujas que conforman la saliva; la cual posee un alto contenido de proteína sirviendo de defensa contra enemigos naturales y protección en condiciones climáticas adversas. Durante 4 ó 5 semanas las ninfas mudan de piel cuatro veces, crecen y aumentan de tamaño hasta alcanzar una longitud de 5 a 7 mm. Después de la última muda aparecen los adultos, los cuales, a diferencia de las ninfas, no producen espuma, empleando como mecanismo de defensa su habilidad para saltar, apoyado adicionalmente por el aposematismo y un mecanismo secundario de defensa denominado autohemorragia, que generalmente observa sobre el follaje de la caña chupando el jugo de las hojas. Se estima un período de 6 a 7 semanas para el ciclo completo (huevecillo, ninfa y adulto) (García et al., 2006). Huevo. De forma alargada, color amarillo cremoso y cerca a la eclosión son rojizos y con un 80 a 90 % de humedad eclosionan en 15 días, el número de huevos por hembra es variable y puede ser de 30 a 300 (Vélez, 1985; citado por SIPOVE, 2011). Ninfa. Al eclosionar el huevo da origen a una ninfa que debe pasar por cinco instares ninfales, generando una muda en cada uno de ellos. Las ninfas recién emergidas tienen una longitud de 1 mm, en promedio, y son de color amarillo a crema, con un punto anaranjado a cada lado del abdomen y ojos rudimentarios de color rojo. Las estructuras alares y reproductivas aparecen progresivamente, las primeras sólo empiezan a aparecer en el tercer instar hasta que en el quinto instar se transforma en adulto. La característica más importante de este proceso de desarrollo consiste en que los adultos tienen por lo general la misma forma de las ninfas (Sotelo y Cardona, 2011; SIPOVE, 2011). Adulto. Tienen hábitos aéreos, es decir se alimentandel follaje son de frente convexa y sobresaliente con dos pequeños ocelos en medio de los ojos compuestos que son más protuberantes. Antenas cortas y setaceas con dos segmentos basales cortos y el resto filiforme. Pronoto grande, hexagonal o trapezoidal. Los adultos viven de 1 a 2 semanas, tiempo en que tiene lugar el apareamiento y se alimentan del jugo de las hojas de la planta (Vélez, 1985; citado por SIPOVE, 2011). Enemigos naturales Los enemigos naturales de huevecillos y ninfas de la mosca pinta reportados son miembros de las familias Reduviidae Sinea sp. y Syrphidae Salpingogaster nigra Schiner, y el nemátodo de la familia Mermithidae Hexamermis sp. (Ramos, 1978). Existen reportes de hormigas depredadores generalistas alimentándose de huevecillos y ninfas de primer estadío de Aeneolamia sp. en pastos de sabana en Colombia, de los géneros Solenopsis sp., Wasmannia sp., Pheidole sp., Paratrechina sp., Camponotus sp., y en la especie Ectatomma ruidum Roger (Medina et al., 1993; citados por García et al.,2006). En la década de 1960 se criaron y liberaron los hemípteros Zellus rubidus Leper y Castolus plagiaticollis Stäl., varias especies de arañas de la familia Salticidae (IMPA, 1984). El control microbiológico se realiza principalmente con el entomopatógeno Metarhizium anisopliae Metschnikoff Sorokin para el control de ninfas y adultos de la plaga (Ferron, 1978). 27 Requerimientos climáticos Las hembras recién emergidas se aparean en el curso de las primeras semanas de nacidas y una vez fecundadas por los machos ovipositan en el suelo. Esta nueva población de huevecillos dará lugar a la segunda generación de la plaga; pero los cañeros deben saber que el período de incubación ya no tardará de 5 a 6 meses, sino solamente de 1 a 3 semanas, debido a que la eclosión de los huevos es notablemente favorecida por las condiciones meteorológicas del verano, fundamentalmente una alta humedad (> 70 %) y una alta temperatura del ambiente (>25 °C), fotoperíodo mayor de 12 horas y una acumulación de al menos 150 mm de precipitación al inicio de la temporada de lluvias. Para octubre o principios de noviembre puede iniciarse la última generación, dependiendo de la región cañera de que se trate; pero los insectos adultos que se forman en esta época, al ovipositar dan origen a lo que se conoce como “huevecillos invernantes y/o diapáusicos”, los cuales permanecen enterrados en el suelo desde noviembre hasta mayo del año siguiente. La temperatura umbral de desarrollo para Deois flavopicta Stal es de 13.7°C, siendo una especie de salivazo de la misma familia que Aenolamia. Ruíz et al. (2010), determinaron en forma preliminar para A. contigua una temperatura umbral mínima de 15.1 °C y 357 GD para completar su ciclo. 28 Agrotis ipsilon (Hüfnagel) Fotografía: University of Georgia Archive, University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Gusano trozador, cortador, grasiento, cuncunilla grasienta, tierrero, nochero, rosquilla, gusano cortador de las chacras. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidóptera; Familia: Noctuidae; Género: Agrotis; Especie: ipsilon Hüfnagel. Hospedantes Girasol Helianthus annuus L., maíz Zea mays L., lino Linum usitatissimum L., cacahuate Arachis hypogaea L., soya Glycine max (L.) Merrill, algodón Gossypium hirsutum L., tabaco Nicotiana tabacum L., alfalfa y otras plantas forrajeras; y numerosas especies hortícolas tales como tomate Solanum lycopersicum L., chile Capsicum annuum L., frijol Phaseolus vulgaris L. y papa Solanum tuberosum L. (Capinera, 2006). Distribución El origen de esta especie es incierto pero actualmente se distribuye en muchas regiones del mundo, estando ausente en las regiones extremosas tropicales y frias. Se encuentra mayormente distribuida en la parte norte del hemisferio (Capinera, 2006). Daños Esta especie se presenta frecuentemente en muchos cultivos y es uno de los cortadores mejor conocidos. A pesar de su frecuencia de ocurrencia no se presenta en gran abundancia como es conocido en otros trozadores. La mayor parte de su alimentación la realizan a nivel del suelo. Sin embrago, las larvas se alimentan sobre tierra hasta el cuarto instar larval. Las larvas pueden consumir alrededor de 400 cm 2 de follaje durante su 29 desarrollo; no obstante el 80% lo consumen durante el instar terminal y alrededor del 10 % al final del instar precedente (Capinera, 2006). Biología y Morfología De a cuerdo con Story y Keaster (1982) A. ipsilon es una de las especies de gusanos trozadores más difundida y voraz. Sus nombres comunes se deben a su tegumento suave y lustroso, como si estuviera untado en aceite. Tienen actividad nocturna, durante el día permanecen enroscadas en la base de las plántulas. Apenas son molestadas se enroscan. Presenta tres generaciones anuales. El ciclo total, desde huevo a adulto, tiene una duración estimada entre 40 y 50 días. Huevo. Mide 0.5 mm, contorno circular, perfil subcónico con base plana y costillas radiadas. Recién colocados son blancos, al finalizar el desarrollo embrionario toman color castaño oscuro. Los coloca dispuestos en masas de hasta 100 huevos, sobre las hojas de las plántulas o en grietas del suelo en proximidad del hospedante. Totaliza 1,500-2,000 huevos. El período embrionario varía entre 3 y 6 días (Story y Keaster, 1982). Larva. Totalmente desarrollada mide 45 mm luego de cumplir seis estadíos, excepcionalmente siete. Según temperatura ambiente, el período larval se cumple entre 25 a 35 días. Su cuerpo es grueso, liso, oscuro, de un color gris brillante, con una banda longitudinal más clara que el color general del cuerpo, acompañada por otras dos bandas laterales más estrechas (Story y Keaster, 1982). Pupa. Su longitud es de 18 a 23 mm por 5 mm de ancho, y su color castaño rojizo. La duración del período es de 12 a 15 días. La pupación ocurre a unos pocos centímetros de profundidad. Pasan el invierno como pupa o como larva grande (Story y Keaster, 1982). Adulto. Posee una amplitud alar de 45 a 50 mm, y una longitud del cuerpo entre 22 y 26 mm. En rasgos generales, las alas anteriores son oscuras y las posteriores claras. Existen diferencias morfológicas y de coloración entre macho y hembra. Las antenas son bipectinadas en el macho y filiformes en la hembra. En relación al primer par de alas, en ambos sexos se puede observar una banda clara que corre paralela y próxima al margen externo. En el macho se pueden observar bien tres rayas distales de forma triangular, menos perceptibles en las hembras debido a un sombreado oscuro en las 2/3 partes del ala. El segundo par de alas tiene un sombreado en el margen externo, que es más extendido y oscuro en las hembras. Los adultos requieren de 4-5 días para madurar sexualmente y oviponer (Story y Keaster, 1982). Enemigos naturales Apanteles bourgini Blanch, Zophion gravidus, Gonia lineata Macq. y Calosoma argentinense Csiki, además de nemátodos. El control biológico causa una mortalidad natural que oscila entre el 40 y el 50 % de la población de Agrotis ipsilon Hufnagel (Navarro et al., 2009). Aragón et al. (1997) citan un parasitoide específico de orugas cortadoras, Thymebatis sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae), que puede parasitar el 70 % de las larvas que alcanzan a construir la celda de tierra donde transcurre la diapausa estival y el estado de pupa. 30 Requerimientos climáticos La temperatura mínima umbral de desarrollo de esta plaga es 10 °C y la acumulación de grados-día se puede utilizar para predecir el daño larval. La acumulación de grados-día, comienza cuando las trampas con feromonas detectan el vuelo significativo de las palomillas (típicamente nueve machos en dos noches), luego la actividad de corte tiende a ocurrir después de 149 GD y la etapa pupal ocurre después de 340 GD, requiriendo para completar el ciclo de huevecillo a adulto de 989 GD (Tooker, 2009a). Mientras que Hassan et al. (2009), determinaron una temperatura umbral mínima de 10.53 °C y de la acumulación de 575.3 GD para completar el ciclo de huevecillo a adulto. 31 Agrotis segetum Denis y Schiffermüller Fotografía: Merle Shepard, Gerald R.Carner, and P.A.C Ooi, Insects and their Natural Enemies Associated with Vegetables and Soybean in Southeast Asia, Bugwood.org Nombre común Gusano gris, rosquilla, gusano cortador. Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; segetum Denis y Schiffermüller. Hospedantes Género: Agrotis; Especie: Es una plaga polífaga y ataca a plantas cultivadas de más de 15 familias botánicas, entre las cuales cabe destacar: algodón Gossypium spp., maíz Zea mays L, papa Solanum tuberosum L., remolacha azucarera Beta vulgaris var. Saccharifera, zanahoria Daucus carota L., lechuga Lactuca sativa L., tabaco Nicotiana tabacum L., col Brassica oleracea L., manzano silvestre Malus sylvestris (L.) Mill., espárrago Asparagus officinalis L., aster Aster sp., cebada Hordeum vulgare L., belladona Atropa belladona L., hinojo Foeniculum vulgare Mill., zarzaparrilla negra Ribes nigrum L., alcaravea Carum carvi L., clavel Dianthus caryophyllus L., higuerilla Ricinus communis L., apio Apium graveolens var. Dulce, chile Capsicum annuum L., garbanzo Cicer arietinum L., ramio Boehmeria nivea (L.) Gaudich, paksoi Brassica rapa var. chinensis (L.) Hanelt, crisantemo Chrysanthemum sp., chufa Cyperus esculentus L., trébol Trifolium sp., café Coffea arabica L., trébol encarnado Trifolium incarnatum L., eneldo Anethum graveolens L., endibia Cichorium endivia L., fresia Freesia refracta (Jacq.) Eckl. ex Klatt, gladiola Gladiolus spp., cacahuate Arachis hypogaea L., marihuana Cannabis sativa L., mostaza de hoja Brassica juncea (L.) Vassiliĭ Matveievitch Czernajew, poroporo Solanum laciniatum G. Forst, kenaf Hibiscus cannabinus L., ajoporro Allium porrum L., alfalfa Medicago sativa L., altramuz amarillo Lupinus luteus L., melón Cucumis melo L., menta Mentha sp., niger Guizotia abyssinica (L. f.) Cass, quercus Quercus sp., okra Abelmoschus esculentus (L.) Moench, avena Avena sativa L., ajo montesino Allium sphaerocephalon L., peonia Paeonia officinalis L., perejil Petroselinum crispum (Mill.) Fuss, pino silvestre Pinus sylvestris L., planta del opio 32 Papaver somniferum L., rábano Raphanus sativus L., canola Brassica napus L., hule Hevea brasiliensis (Willd. ex A.Juss.) Müll.Arg., arroz Oryza sativa L., centeno Secale cereale (L.) M. Bieb, ajonjolí Sesamum indicum L., picea de sitka Picea sitchensis (Bong.) Carr., soya Glycine max (L.) Merr., espinaca Spinacia oleracea L., fresa silvestre Fragaria vesca Coville, calabacita Cucurbita pepo L., girasol Helianthus annuus L., colinabo Brassica napus var. Napobrassica Mill, camote Ipomoea batatas L., planta de té Camellia sinensis (L.) Kuntze, mapaxho Nicotiana rustica L., jitomate Solanum esculentum Mill, colza Brassica rapa, vid Vitis vinifera L. y trigo Triticum aestivum L. (CABI, 2000; citado por MAG, 2001). Los hospedantes potenciales de mayor importancia en México, por el valor que representan son el maíz Zea mays L., el jitomate Solanum lycopersicum L., el chile Capsicum annuum L., la papa Solanum tuberosum L. y el trigo Triticum aestivum L. (DGSV-CNRF, 2012). Distribución En Europa se ha encontrado su presencia en Alemania, Austria, Belarus, Bélgica, Bulgaria, Croacia, Dinamarca, Eslovaquia, España, Estonia, Finlandia, Francia, Grecia, Holanda, Hungría, Inglaterra, Irlanda, Italia, Latvia, Malta, Noruega, Polonia, Portugal, Rep. Checa, Rumania, Rusia, Suecia, Suiza, Ucrania y Yugoslavia; en Asia se ha reportado en Afganistán, Arabia Saudita, Azerbaijan, Bangladesh, Bhutan, China, Chipre, Filipinas, Georgia, India, Indonesia, Irán, Iraq, Israel, Japón, Jordania, Kazakstan, Kirgizia, Korea, Líbano, Malasia, Mongolia, Myanmar, Nepal, Pakistán, Sri Lanka, Siria, Tayikistán, Turquía, Turkmenistán, Uzbekistan, Vietnam y Yemen; en África se localiza en Algeria, Angola, Benin, Botswana, Cape Verde, Côte d'Ivoire, Egipto, Etiopía, Kenya, Libia, Malawi, Malí, Marruecos, Mozambique, Namibia, Saint Helena, Ascensión, Senegal, Sur Africa, Tanzania, Togo, Tunesia, Uganda, Zaire, Zambia, y Zimbabwe. (EPPO, 2000; CABI, 2000; CABI, 2001; citados por MAG, 2001). En México los estados con mayor riesgo a la plaga por el hospedero cultivado son: Sinaloa, Jalisco, México, Chiapas, Michoacán, Gurrero, Puebla, Guanajuato, Veracruz, Chihuahua, Zacatecas, Morelos, Baja california (DGSV-CNRF, 2012). Daños Las partes afectadas por esta plaga son hojas, tallos y raíces. Cuando la plaga encuentra en ambientes donde existen las condiciones climáticas favorables para su desarrollo y propagación puede ocasionar grandes daños al roer el cuello de las raíces en plantas jóvenes, y frecuentemente se observan plantas secas en el suelo o que se arrancan al menor esfuerzo. En el cultivo de papa dañan el tubérculo o la raíz abriendo galerías pequeñas y superficiales hasta muy grandes y profundas, lo que facilita la pudrición posterior siendo este daño difícil de reconocer antes de la cosecha. El daño es severo bajo condiciones muy secas (Kranz et al., 1982; MAG, 2001). Biología y Morfología Agrotis segetum puede presentar 5 generaciones al año. La hembra pone los huevos en pequeños grupos sobre tallos de malezas o plantas de cultivos o en el suelo, los cuales eclosionan entre los 10 y 14 días, permanecen en el follaje por 1 o 2 semanas, y conforme se van desarrollando las larvas, se dirigen al suelo, donde se comportan como gusanos 33 cortadores alimentándose principalmente de las raíces, y en plántulas cortan los tallos en la base por debajo del suelo, pasan el invierno como larvas en el suelo (Alford, 2007; Hill, 1983). El apareamiento se da por la noche, las hembras presentan un período de preovoposición de 3 a 4 días y cada una oviposita entre 200 y 2000 huevos, cuya variación se da según las condiciones ambientales locales en un período alrededor de los 6 días Los huevos eclosionan después de 3 a 14 días dependiendo de la temperatura, prefiriendo hacerlo durante el día y por las primeras 20 a 30 horas. Se presentan 6 instares larvales. En climas fríos las larvas del sexto instar hibernan a 3-7 cm debajo del suelo, incluso en ocasiones hasta a 10-14 cm de profundidad, y se mueven a 1-3 cm del suelo para pupar en la primavera después de la hibernación (Ogaard y Esbjerg, 1993; citados por CABI, 2001). Las larvas de primer instar son muy sensibles a las bajas temperaturas, siendo la temperatura y humedad del suelo los dos principales factores que afectan las funciones del ataque. El tiempo de desarrollo para los dos primeros instares varia de 8 a 30 días. El período larval puede durar solamente 25 días a 30-33 °C pero puede durar hasta 130 días si la temperatura es de 15 °C (CABI, 2001). En la India el período larval es de 28 a 31 días y la duración completa del ciclo de vida es de 51 a 61 días (Bhagat, 1991; citado por CABI, 2001). CABI (2001) y Bhagat (1991) señalan que el estado de pupa tiene una duración de 1 a 4 semanas dependiendo de la latitud y condiciones locales. En el caso de la India el período de pupa tiene una duración de 12 a 15 días después de un período prepupal de 2 a 3 días La plaga presenta de 1 a 4 y hasta 5 generaciones al año (HYPP, 1998; AgroWeb, 1998; citados por CABI, 2001). Huevo. Mide 0.6 mm de diámetro globular, notablemente acanalado y reticulado, de color blanco cuando está recién puesto y pronto se vuelven blanco cremoso, son ovipositados al azar sobre plantas o suelo, de manera individual o en grupos de 2 a 20 (Alford, 2007; McPartland et al., 2000; DGSV-CNRF, 2012), y eclosionan entre 3 y 14 días dependiendo de la temperatura (MAG, 2001). Larva. Mide hasta 40 mm de largo, cuerpo robusto, color café grisáceo y distintivamente lustroso, a menudo con un matiz amarillento o rosáceo, con pináculos negruzcos, con líneas oscuras indistintas a lo largo del dorso y de la parte lateral, espiráculos negros y relativamente pequeños, cabeza café amarillenta (Alford, 2007; DGSV-CNRF, 2012). Presenta seis estadíos. Las larvas de los dos primeros estadíos, se refugian en el follaje o en el suelo durante el día, alimentándose de las hojas durante la noche, a partir del tercer estadío las larvas viven en el suelo alimentándose de raíces, tubérculos, bulbos o cuello de las plantas, en el suelo se transforma en pupa (Cairol, 1972; citado por Cabello et al., 1996). Pupa. Es suave, se encuentra en el suelo, mide de 12 a 22 mm de largo, color café rojizo, con dos espinas ligeramente divergentes (Alford, 2007; McPartland et al., 2000; DGSVCNRF, 2012). 34 Adulto. La hembra tiene de 32 a 42 mm de longitud, las alas anteriores son de color café a café blanquizco, los márgenes oscuros, con una línea basal y dos estigmas subcentrales, las alas posteriores de color blanco aperlado. Macho similar a la hembra, pero se caracteriza por sus alas posteriores de color más claro y sus antenas distintivamente bipectinadas (Alford, 2007; DGSV-CNRF, 2012). Enemigos naturales Para el control biológico de la plaga se han realizado experimentos con el virus de la granulosis con buenos resultados (Zethner, 1980; Caballero et al., 1991). También se ha utilizado el nemátodo Neoaplectana bibionis (Lössbroek y Theunissen, 1985 citado por DGSV-CNRF, 2012) y Aphelenchus avenae (Ishibashi y Theunissen, 1985 citados por DGSV-CNRF, 2012). Recientemente se han hecho experimentos con bacterias y hongos que puedan servir para el control biológico de este insecto (Sevim et al., 2010). Otras alternativas son los parasitoides Apanteles ruticrus, Wagneria nigras RobineauDesvoidy , Macrocentrus collaris Spinola, Apanteles telengay y Aleiodes gasteratus Jurine (Caballero et al., 1989; citados por Cabello et al., 1996). Requerimientos climáticos La etapa de huevo tiene una duración de 15 días a 15 °C y de 4 días a temperatura de 28 °C (Blair, 1976; citado por Cabello et al., 1996). A 33 °C la etapa de huevo se completa en 4 días (Cayrol, 1972; citado por Cabello et al., 1996). La larva tiene una duración de 24.7 días a 33 °C y hasta de 128 días a temperatura de 15 °C, temperatura muy aproximada al umbral de temperatura que origina la entrada en diapausa de la especie. Según Cayrol (1972) citado por Cabello et al. (1996) menciona que la etapa de prepupa requiere alrededor de 60 días entre 16 y 20 °C y tres días si se tiene una temperatura promedio de 28 °C, la fase de pupa requiere de 48 días a una temperatura de 15 °C, 12 días a temperatura de 28 °C, pero según Blair (1976), citado por Cabello et al. (1996) el estado de pupa requiere de 44.2 días a 15 °C y toma 11.9 días en completarse el estado si se tienen una temperatura de 33 °C. Cabello et al. (1996) mencionaron que la plaga requiere de 914 GD con una temperatura base de 10 °C para su desarrollo. 35 Aleurocanthus woglumi Ashby Fotografía: Florida Division of Plant Industry Archive, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Mosca negra de los cítricos, mosca prieta de los cítricos (MPC). Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aleyrodidae; Género: Aleurocanthus, Especie: woglumi Ashby. Hospedantes Marañón Anacardium occidentale L., carambola Averrhoa carambola L., papaya Carica papaya L., litchi Litchi chinensis Sonn., mango Mangifera indica L., chicozapote Manilkara zapota (L.) P. Royen, Musa spp., maracuyá Passiflora edulis Sims, aguacate Persea americana Mill, guayaba Psidium guajava L., granada Punica granatum L., pera Pyrus communis L., rosa Rosa spp., vid Vitis vinifera L., jengibre Zingiber officinale L., Hibiscus spp., laurel Laurus nobilis L., Cestrum spp Citrus spp., membrillo Cydonia oblonga Mill., Populus spp., café Coffea arabica L., coco Cocos nucifera L. (Boscan, 2001). Distribución Se encuentra distribuida en casi todo el continente americano (Antillas Holandesas, Bahamas, Barbados, Belice, Bermudas, Islas Caimán, Colombia, Costa Rica, Cuba, República Dominicana, Ecuador, El Salvador, Estados Unidos, Guatemala, Haití, Jamaica, México, Nicaragua, Panamá, Puerto Rico, Surinam, Trinidad y Tobago y Venezuela, en estepaís con una alta incidencia). También está presente en partes de Asia, África y Oceanía (Boscan, 2001). Daños Los estados inmaduros de la plaga se fijan sobre el envés de las hojas alimentándose de los jugos de la planta; produciendo una secreción melosa en cantidad considerable que 36 llega a cubrir las hojas, y que sirve como medio favorable para el desarrollo de diversos hongos. En algunos países la plaga reviste mucho interés e importancia económica por el daño que causa, el cual puede alcanzar un alto grado de severidad por la reducción de la cosecha debido a la continua absorción de la savia por una parte y a la defoliación de las plantas por otra, lo que las debilita; además hay un desmejoramiento en la presentación de los frutos cubiertos de fumagina (Angeles et al., 1971). Datos de Brasil indican que por efecto de A. woglumi ocurre reducción de la fructificación de hasta el 80 % (Pratt, 1976). Biología y Morfología El ciclo biológico de la mosca prieta de los cítricos se completa en un período de 8 a 16 semanas, en función a las condiciones climáticas. El apareamiento se produce poco después de la emergencia. Una hembra coloca más de 100 huevos durante su vida de adulto que es de aproximadamente 10 días (Boscan, 1981). El Mismo autor señala que la duración en días de cada etapa de desarrollo va a depender de las condiciones de temperatura en las que se desarrolla el insecto, de tal forma que para que los huevos eclosionen se requieren de 11 a 26 días; ninfa I, de 6 a 19; ninfa II, de 6 a 7; ninfa III, de 9 a 19; Ninfa IV, 21 a 32; y el ciclo completo de 54 a 103 días. La mortalidad durante el desarrollo es alta. Huevo. El huevo es ovalado, de 0.2 mm de largo; se une al envés de las hojas por un pedicelo corto. Inicialmente, son de color amarillento y luego se tornan marrones o negros. Los huevos son depositados en grupos de 35 a 50 en forma de espiral en el envés de las hojas; eclosionan de 4 a 12 días después, dependiendo de las condiciones climáticas (EPPO, 1997). Ninfa. El primer estadío ninfal presenta seis patas, mide 0.3 x 0.15 mm y es de color oscuro. Los siguientes estadíos son sésiles. El segundo estadío ninfal es ápodo, aovado, convexo, mide 0.4 x 0.2 mm y es marrón oscuro con manchas amarillas. El tercer estadío ninfal mide 0.74 x 0.87 mm, más aovado que el anterior y generalmente es de color negro con una mancha verde en la parte anterior del abdomen. El último estadío ninfal es de color negro brillante, siendo las hembras más grandes (1.25 mm de largo) que los machos (1 mm), frecuentemente este estadío ninfal se encuentra rodeado de una franja blanca de secreción cerosa (EPPO, 1997). Pupa. La pupa es aovada, negro brillante, las pupas hembras son más grandes (1.25 mm de largo) que las de machos (1 mm), frecuentemente se encuentra rodeada de una franja blanca de secreción cerosa (EPPO, 1997). Adulto. Los adultos son alados. La hembra mide 1.7 mm de largo y los machos 1.33 mm. La apariencia general es de color azul verdoso metálico. Las alas poseen unas manchas claras que forman una banda a lo largo del insecto. El cuerpo es naranja a rojo inicialmente; al poco tiempo, el tórax se torna gris oscuro. Los ojos son de color marrón rojizo. Las extremidades son blancas con marcas de color amarillo pálido (EPPO, 1997). Enemigos Naturales Catana clauseni Chapin, Amitus hesperidum Silvestris, Encarsia clypealis Silvestri, Encarsia opulenta Silvestri, Encarsia smithi Silvestri, Eretmocerus serius Silvestri (Parasitoides), Aegerita webberi Fawcett, Aschersonia aleyrodis Webber (patógenos). En México Amitus hesperidum y Encarsia perplexa Huang and Polaszek son las dos especies 37 más exitosas en el control de MPC; su ciclo de vida se encuentra sincronizado con el de su hospedero; cuando el parasitoide emerge de la pupa, la especie se identifica por la forma del orificio de salida (French et al., 1996). Requerimientos climáticos En condiciones tropicales, todos los estados de A. woglumi pueden presentarse a lo largo del año, pero en períodos fríos la reproducción se detiene (CABI, 2001). En la zona del Zamorano (Honduras), esta plaga tiende a ser más abundante durante enero a marzo y de octubre a diciembre, desapareciendo de abril a septiembre, que es el período de mayor precipitación. Los factores más importantes que influyen sobre la duración del ciclo del insecto son la humedad relativa y la Distribución de las lluvias (Boscan, 1981). Las condiciones óptimas para el desarrollo de A. woglumi son temperaturas de 28 a 32 °C y 70 a 80 % de humedad relativa. La especie no sobrevive a temperaturas menores a 0 °C ni en zonas con temperaturas mayores a 43 °C (CABI, 2001). La temperatura mínima umbral de desarrollo de este insecto es de 13.7 °C y para pasar de huevo a adulto necesita de la acumulación de 987 GD (Dowell y Fitzpatrick, 1978). 38 Amyelois transitella (Walker) Fotografía: Pest and Diseases Image Library, Bugwood.org Nombres comunes Gusano de la naranja navel. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Pyralidae; Género: Amyelois; Especie: transitella Walker. Hospedantes Es una plaga importante del cultivo de pistacho Pistacia vera L., almendra Prunus amygdalus Hook F. y nuez Carya illinoensis (Wang) Koch (Rice et al., 1988). Así mismo se han reportado los siguientes hospedantes: mandarina Citrus reticulata Blanco, ébano Diospyros sp., frijol Phaseolus sp., palmera Phoenix sp., grangel Randia echinocarpa Moç. & Sessé ex DC., espárrago Vigna sesquipedalis Kaohsiung, anona Annona sp., tabachín Caesalpinia pulcherrima (L.) S.W., chícharo gandú Cajanus cajan (L.) Millsp., naranja Citrus sinensis (L.) Osbeck, membrillo Cydonia oblonga Mill., nuez Juglans sp., manzano Malus sp., manzano silvestre Malus sylvestris L. Mill., mango Mangifera indica L., granada Punica granatum L., peral Pyrus communis L., índigo berry Randia sp., tamarindo Tamarindus indica L., maíz Zea mays L., así como melocotón Prunus persica (L.) Batsch, peonía Paeonia officinalis L. y otras frutas y vainas (Solis, 2006). Distribución Es originaria del suroeste de los Estados Unidos y México, y la plaga fue descrita por primera vez a partir de especímenes colectados en México en 1915 (Wade, 1961; Rice et al., 1996; citados por Grobler, 2010). Biología y Morfología El ciclo completo desde huevo hasta el estado adulto bajo condiciones de laboratorio dura en promedio 50 a 84 días, aunque la mayoría de los individuos completaron su ciclo en 55 39 días aproximadamente. En promedio el estado de huevo dura 2 días, la larva 57 días, la pupa 10 días y el adulto 3 días (Grobler, 2010). Huevo. Los huevos son ovalados, de color crema al ser ovipositados y se oscurecen a un color rojizo anaranjado despues de pocas horas. Los huevos que no son fertilizados permanecen de color crema blanquecino (Grobler, 2010). Larva. El primer instar de la larva recién eclosionada es color naranja cremoso y se oscurece a naranja brillante en los siguientes instares. Cada instar dura en promedio de 7 a 15 días (Grobler, 2010). El número de instares usualmente varia de cinco a siete (Wade, 1961). Pupa. Las pupas recién formadas son de color amarillo-marrón, pero se empiezan a oscurecer después del segundo día hasta llegar a un color marrón oscuro o negro marrón, antes de que eclosionen los adultos (Grobler, 2010). Adulto. Las palomillas son de color grisáceo con bandas en zigzag transversales de color negro en las alas anteriores al estar dobladas. Las alas posteriores son de color café claro uniforme. Las hembras son ligeramente más grandes y abundantes que los machos (Grobler, 2010). Según Wade (1961), el lapso de vida de los adultos es de 11 a 12 días. Enemigos naturales En California entre los años 1950 y 1984, se reportaron los siguientes enemigos naturales, tanto introducidos como nativos: Trichogramma californicum Nagaraja & Nagarkatti, Trichogrammatoidea annulata De Santis, Copidosomopsis plethorica Caltagirone, Phanerotoma flavitestacea Fi, Phanerotoma inopinata Caltagirone, Bracon hebetor Say, Goniozus breviceps Krombein, G. legneri Gordh, G. emigratus Rohwer, Paraolinx typica Howard, Mesostenus gracilis Cresson, Scambus sp., Venturia canescens Gravenhorst, Coccygomimus sp., Diadegma sp., Spilochalcis leptis Burks, Erynnia sp., Cymatodera ovipennis LeConte, Phyllobaenus sp. y Leptothrips mali Fitch (Nechols, 1995). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo es de 12.8 °C, en tanto que la máxima umbral de desarrollo es de 34.4 °C. El requerimiento térmico para completarse el ciclo huevo-adulto es de 425.5 GD (Seaman and Barnes, 1984). 40 Anarsia lineatella Zeller Fotografías: H. Audemard, INRA, Montfavet, Bugwood.org Nombres comunes Barrenador del tallo del durazno; Barrenador de las ramas del duraznero; Anarsia. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; lineatella Zeller. Familia: Gelechiidae; Género: Anarsia; Especie: Hospedantes Los principales hospedantes de esta plaga son el durazno Prunus persica (L.) Batsch, el manzano Malus domestica Borkh, el chabacano Prunus armeniaca L., el almendro Prunus dulcis Mill., la ciruela Prunus armeniaca L. y la nectarina Prunus persica var. nectarina. Los brotes de pera Pyrus communis L. también pueden ser atacados (Tomse et al., 2004; Sciarretta y Trematerra, 2006; Smith et al., 1992). Distribución Esta especie se ha dispersado de su área original de Distribución (países Mediterráneos) a extensas partes del mundo. Se encuentra en prácticamente todas las zonas productoras de durazno del planeta (Smith et al., 1992). Daños Los daños causados por A. lineatella se reportan principalmente sobre los tallos (Gencsoylu et al., 2006), por lo que puede causar deformaciones en arboles jóvenes (Zalom et al., 2001). Se registra una reducción significativa en la producción en huertos de durazno al incrementarse la densidad de individuos de A. lineatella a partir del primer vuelo; esta reducción en producción continúa con una relación significativa con el número de larvas de la segunda generación. El nivel económico de daño es de 112 larvas por árbol (Damos y Savopoulou, 2010). Mena (1997) menciona que se recomienda realizar 41 acciones de control cuando se capturan de 20-30 palomillas por trampa por semana y el fruto empieza a madurar. Biología y Morfología Pasa el invierno en estado de larva de primer y segundo instar, protegida en el interior de las yemas, frutos o corteza de los árboles. Al llegar la primavera, y al iniciarse la actividad del árbol, las larvas penetran en los brotes construyendo galerías, lo que termina por secarlos y curvarlos. Estos insectos crisalidan en pliegues de la corteza, entre dos hojas o sobre el terreno, convirtiéndose en adultos alrededor de 10 días después. Siendo adultos, depositan los huevos en las hojas o frutos (De la Cruz y Guisado, 2008). Huevo. Los huevos son depositados de manera aislada en los brotes jóvenes tiernos, sobre el envés de las hojas y al inicio de la fruta en desarrollo (Alston y Murray, 2007). Son blanquecinos al principio para cambiar a color amarillento naranja una vez maduros; son de forma oval y muy escultural. La eclosión ocurre en 4 a 18 días, dependiendo de la temperatura. En número de huevos por hembra varía de 32 a 954 (Laing y Caltagirone, 1969). Larva. La larva recién nacida tiene 1 mm de largo y alcanza los 12 ó 15 mm en su último estado de desarrollo. Su cuerpo es de color chocolate con las membranas intersegmentarias de color rosa; la cabeza es de color castaño a negro. Pasa el invierno como larva de segundo estado de desarrollo sin tener actividad y alojada en un hueco abierto por ella misma en la corteza de ramas de 1 ó 2 años, en el cual construye un habitáculo con hilos sedosos y restos de corteza (SAE, 2012). La salida de las larvas invernantes puede extenderse desde finales de enero hasta finales de marzo. Una vez en el exterior, se introduce en una yema de flor o en un brote, si ya lo hay, para alimentarse de su interior. La yema atacada queda vacía y en el brote la larva construye una galería axial (SAE, 2012). Las orugas invernantes se introducen en los brotes por su extremo superior excavando una galería descendente que origina su arqueado y desecación, acompañados por secreciones de goma. Estos daños son muy importantes en plantas jóvenes o en viveros. Cuando el ataque tiene lugar sobre los frutos, la oruga penetra por la cavidad peduncular dirigiéndose hacia el hueso, lo que provoca la maduración precoz y pudrición del fruto. Las pérdidas pueden ser muy graves en variedades tardías. Posteriormente a esta generación invernante, se presentarán dos generaciones más de larvas: una segunda en el verano y una tercera en el otoño. En esta forma pasará el invierno, cerrándose así el ciclo de vida de esta especie (SAE, 2012). Pupa. La pupa de la larva hibernante puede tomar hasta treinta días para madurar a causa de las bajas temperaturas de inicios de la primavera, mientras que en la generación de verano lo hace en 7-11 días. Es lisa, color café y sin cocón. Se localiza en sitios protegidos en tronco y ramas. La pupa se localiza en el interior de un capullo de seda en el propio follaje, normalmente entre dos hojas, apareciendo los primeros adultos a finales de primavera (SAE, 2012). Adulto. Las mariposas son pequeñas, de 0.7 a 1.3 cm de largo con alas moteadas de gris claro y oscuro. Las escamas en la parte frontal de la cabeza la hacen parecer puntiaguda. En reposo, las alas se pliegan en forma de tejado. Los adultos de la generación hibernante emergen entre Abril y Mayo. Hembras y machos usan señales acústicas al agitar sus alas, en forma adicional a las feromonas que emiten, para localizarse mutuamente para el apareamiento. Cada hembra apareada puede depositar de 80 a 90 huevos. La colocación de huevos ocurre a los 28.6 GD después de que emergen los 42 adultos, mientras que la eclosión de huevos para dar nacimiento a las larvas se presenta a las 120.6 GD después de la emergencia de adultos (Ahmad, 1988). Se observa el vuelo de los adultos de invierno a los 118 GD después de la primera población de larvas que invernaron (Brunner y Rice, 1884). Enemigos naturales Las avispitas Trichogramma están entre las especies que han sido empleadas en el control biológico de la plaga. Con el fin de optimizar el control del barrenador de las ramas del duraznero y si se quisiera realizar una sola liberación de las avispitas Trichogramma, ésta se debería hacer a los 28.6 GD acumulados después del pico poblacional de los adultos atrapados en las trampas con feromona (inicio del pico poblacional de la colocación de huevos) (Medina y Mena, 2008). En Italia se reporta que las larvas son parasitadas por Apanteles xanthostigmus Hal y Paralitomastix varicornis Nees, de los cuales el primero es el más importante (Puppini, 1930). Por otra parte, en Egipto, se han recuperado los siguientes parasitoides de larvas de Anarsia: Glyptapanteles (= Apanteles) africanus Cameron, G. maculitarsis Cameron, Glyptapanteles (= Apanteles) sp. y Dibrachys cavus Wlk. (Maha et al., 2008). Requerimientos climáticos Las temperaturas umbrales mínima y máxima, para el desarrollo de huevos y adultos son de 10 y 31.1 °C, respectivamente (Brunner y Rice, 1984). Se estima que utilizando una temperatura umbral 10 °C, la primera generación requiere de 371 a 431 GD; la segunda de 504 a 661 GD y la tercera de 506 a 675 GD (Damos y Savopoulou, 2007). En forma general se estima que el requerimiento térmico promedio para una generación es de 514 a 612 GD. En el primer pico poblacional, el primer adulto vuela a los 118 GD después de la primera población de larvas invernantes. Se estima que el tiempo total de desarrollo fluctúa entre los 20.4 y 124 días a temperaturas de 30 y 15 °C, respectivamente. Por otro lado, se ha reportado un rango promedio de longevidad de 12.1 (35 °C) a 45.8 días (15° C) y de 10.4 (15 °C) a 50.3 días (35 °C) para hembras y machos, respectivamente (Damos y Savopoulou, 2008). Los requerimientos térmicos en por etapas de desarrollo son los siguientes: huevo (92 GD), larva (258 GD), pupa (160 GD), período de pre-oviposición (28.6 GD) y adulto ovipositando (69 GD) (Brunner y Rice, 1984; Medina y Mena, 2008). 43 Anasa tristis (De Geer) Fotografía: Whitney Cranshaw, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Chinche de la calabaza, chinche foliada. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Coreidae; Género: Anasa; Especie: tristis De Geer. Hospedantes Todas las cucurbitáceas son hospedantes de esta plaga, pero en especial la calabaza Cucurbita maxima Duch. El pepino Cucumis sativus L. y el melón Cucumis melo L. son menos atractivos para esta plaga (Bonjour et al., 1993; Alston y Barnhill, 2008). Distribución Se encuentra confinada al hemisferio occidental, donde se encuentra desde el sur de América hasta el norte de Canadá (Beard, 1940). Daños Los adultos y las ninfas se alimentan de hojas, vainas y frutas con sus piezas bucales picadoras-chupadoras. Estos insectos chupan la savia de las plantas y pueden interrumpir el flujo de agua y nutrientes. El daño a los cultivos resulta en una disminución del rendimiento y calidad del fruto. Al principio de la temporada la fuerte alimentación puede matar a las plántulas y demorar el crecimiento. Al alimentarse de las hojas se producen manchas amarillentas y luego toman un color marrón. Cuando la alimentación se vuelve muy severa las hojas se tornan de color negro y se vuelven quebradizas. La alimentación en los frutos puede causar cicatrices y hendiduras que reducen la calidad comercial y aumentan la pudrición de la fruta durante su almacenamiento (Alston y Barnhill, 2008). 44 Biología y Morfología En el norte de Utah, Estados Unidos de América, se presenta una generación por año, pudiéndose presentar una segunda generación parcial, pero no ha sido documentado (Alston y Barnhill, 2008). Huevo. Mide alrededor de 16 mm de largo, de forma ovalada, y son de color amarillento a rojo ladrillo, se vuelven más oscuros conforme maduran. Son ovipositados en grupos de 12 a 20 huevos en la parte inferior de las hojas, entre las venas de las hojas. Eclosionan en un promedio de 10 a 14 días (Beard, 1940; Alston y Barnhill, 2008). Ninfa. Miden de 0.5 a 1.3 cm de largo. Presenta cinco estadíos ninfales en los cuales se alimentan y completan su desarrollo en 4 a 6 semanas. En el primer instar ninfal tiene la cabeza de color rojo, así como las antenas y las patas y el cuerpo es de colores blancos a verdes grisáceo; el segundo y tercer instares presentan apéndices negros y el cuerpo se torna de color verde grisáceo; en el cuarto y quinto instar las ninfas presentan paquetes alares (Beard, 1940; Alston y Barnhill, 2008). Adulto. Mide aproximadamente 1.6 cm de largo, de color negro pardo. Presenta líneas de color naranja y café a lo largo de los bordes del abdomen (en la parte inferior del cuerpo), las alas se encuentran plegadas sobre una parte plana de la espalda (Beard, 1940; Alston y Barnhill, 2008). Enemigos naturales Los enemigos naturales más comunes de esta plaga son los parasitoides. Uno de ellos es la mosca taquínida Trichopoda pennipes Fabricius, que ataca ninfas y adultos maduros, así como varias avispas que parasitan huevos (Hymenoptera: Encyrtidae y Scelionidae). La depredación de estos insectos tiende a ser baja ya que liberan un olor nocivo cuando es atacado y repele a los depredadores (Alston y Barnhill, 2008). Requerimientos climáticos Las temperaturas umbrales de desarrollo son 14.46 °C la mínima y 33.33 °C la máxima, con un requerimiento térmico huevo-adulto de 414.92 GD. Para completar las etapas de huevecillo y ninfa se requieren 107.3 y 307.62 GD (Bonjour y Fargo, 1989). Mediante análisis de la información experimental reportada por estos mismos autores, Nietschke et al. (2007) señalan que las temperaturas umbrales mínimas de desarrollo de las etapas de huevo y ninfa son 14.39 y 14.11 °C, respectivamente. 45 Anastrepha ludens (Loew) Fotografia: Jeffrey W. Lotz, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Mosca mexicana de la fruta, gusano de la fruta, gusano de la naranja, Mexican fruit fly (Inglés). Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Diptera; Familia: Tephritidae; Género: Anastrepha; Especie: ludens Loew. Hospedantes Todas las variedades de cítricos excepto los limones y las limas son atacadas por esta especie. Entre las frutas el hospedero favorito es la toronja Citrus paradisi Macf seguido de la naranja china Citrus tangerina Tanaka, también daña peras Pyrus communis L., durazno Prunus persica (L.) Batsch, mamey sapote Pouteria sapota (Jacq.) H.E.Moore & Stearn y mango Mangifera indica L., entre otros hospedantes (Loera, 2011). En México, sus hospedantes naturales se restringen a frutos de mango, diversos frutos de Citrus spp. (Rutaceae), además, a dos especies de rutáceas nativas en el país: chapote amarillo Sargentia greggii Watts y zapote blanco Casimiroa edulis Llave (Plummer et al., 1941; Bush, 1962). Ocasionalmente infesta a frutos de durazno y algunos frutos de plantas de la familia Myrtaceae (Hernández, 1992). Distribución Anastrepha ludens es nativa del noreste de México (Baker et al., 1944) y está distribuida en toda América central hasta Costa Rica; se ha dispersado a los cítricos de la costa oeste de México, y a los de Texas en E. U. A. Está distribuida en los siguientes países: América: México (con registros de áreas libres de la plaga), E. U. A. (Texas), Belice, Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, Nicaragua. Registros de presencia en Argentina y Colombia fueron confirmados como ausentes o inválidos, respectivamente (Loera, 2011). 46 Daños La mosca causa daños físicos directos en la pulpa de las frutas, producidos por las larvas y daños secundarios causados por la entrada de microorganismos patógenos, además de implicaciones indirectas tales como las medidas cuarentenarias y los tratamientos de postcosecha (González y Tejada, 1979). Biología y Morfología La mosca mexicana de la fruta A. ludens es el insecto plaga más común y que más daños causa en los frutales perennes, sobretodo en cítricos y mango. Se encuentra distribuido en las zonas frutícolas del país; por las pérdidas económicas que origina, constituye una de las plagas más importantes de la agricultura en México (Carroll y Wharton, 1989). La oviposición se efectúa de tres a seis días después del apareo. Una hembra puede ovipositar hasta 400 huevecillos durante su vida, los cuales son depositados a pocos milímetros de la epidermis de la fruta y tardan de uno a cuatro días en eclosionar. Las larvas permanecen dentro del fruto de ocho a quince días, pasando por tres estadíos y al alcanzar el tercero salen del fruto, haciendo un orifico circular, por el que salen una vez que el fruto dañado cae al suelo y se entierra de 5 a 10 cm de profundidad para pupar; el estado de pupa tiene una duración de 13 a 17 días. A 26 °C los machos maduran en cinco días y las hembras en ocho días y se aparean entre los 6 y 12 días después de la emergencia. Viven de 30 a 40 días en zonas tropicales (Aluja, 1993, 1994). Huevo. Mide 1.37-1.60 mm de longitud y 0.18-0.21 mm de ancho, es blanco, ancho en su parte anterior y delgado en la posterior. El micrópilo ligeramente a un lado del ápice del polo anterior; una red opaca cerca del micrópilo, formada por pentágonos y hexágonos irregulares muy alargados en la porción posterior del huevo; distintas aberturas del corion en los vértices de polígonos en la terminal anterior del huevo (Carroll y Wharton, 1989). Larva. Es blanca, mide 9-11 mm de longitud y 1.5 mm de diámetro, con forma cilíndrica, elongada, curvada ventralmente, en su parte anterior muestra ganchos bucales, su parte terminal caudal aplanada, ocho áreas ventrales fusiformes (una indistinta entre el tórax y el abdomen), once segmentos del cuerpo en adición a la cabeza; los últimos instares miden 9-12 mm de longitud (Weems et al., 2001). El aparato bucofaríngeo con 12 a 16 carinas (Aluja, 1993). Esqueleto céfalo-faríngeo con gancho bucal grande y convexo dos veces más largo que ancho, con hipostoma igual de ancho; puente dorsal alargado; plato faríngeo más largo que el plato dorsal alar y con largo soporte faríngeo. Los espiráculos anteriores pequeños, quitinizados, pálido amarillos, asimétricos, con una depresión media, con 18 túbulos presentes (raramente 12 a 18) (Weems et al., 2001). Espiráculos posteriores localizados arriba de la línea media horizontal alargados con el dorsal 2 angulado hacia arriba y el ventral 1 angulado hacia abajo en cada lado del medio; cada espiráculo con tres amplias entradas amarillas; arriba y abajo de cada espiráculo posterior se encuentran un par de pequeños tubérculos; la elevación anal grande, con cada lóbulo anal abultado, bífido, y con una coloración café-oscura (Greene, 1929; citado por Loera, 2011). Pupa. Cilíndrica de 5.5-7.5 mm de longitud y 2-3.25 mm de diámetro, de coloración pálida a rojo oscuro, con 11 segmentos, el último prominente. Los espiráculos anteriores como los de la larva pero más oscuros. Los espiráculos posteriores café rojizo localizados bajo 47 la línea media horizontal; cada espiráculo con tres amplias entradas amarillas, sobre protuberancias bien definidas. Los platos anales grandes, elípticos y negro rojizos (Greene, 1929; citado por Loera, 2011). Adulto. Es de mayor tamaño que la mosca casera, de color café amarillento, semejante a otras especies del género Anastrepha (Weems et al., 2001). Con las genas y el vértice amarillos; carina facial moderadamente desarrollada y sin una protuberancia media; sedas ocelares apenas visibles, frente con dos pares de sedas orbitales presentes; longitud antenal regular (Hernández, 1992). Tórax; macrosedas castaño negruzcas o negras; mesonoto y área presutural sin manchas obscuras, pero con franjas sublaterales amarillo claro; sutura escudo escutelar con una mancha negruzca difusa y extendida lateralmente; sedas acrosticales presentes; escutelo amarillo claro en su tonalidad; mesopleuras sin un patrón obscuro diferenciado, seda katepisternal débil, presente; subescutelo con una mancha negra a cada lado, que en ocasiones se extienden al medioterguito y disminuyen gradualmente de anchura (Hernández, 1992). Enemigos naturales En México el control biológico de moscas de la fruta, a través de la liberación de parasitoides, se desarrolla en zonas de hospedantes alternantes de áreas marginales. La ventaja de este método estriba en que no contamina el medio ambiente, no afecta la entomofauna benéfica y no repercute de manera negativa en la salud humana al no implicar riesgo alguno en su manejo. Entre los agentes de control biológico se encuentran: Diachasmimorpha longicaudata Ashmead, Diachasmimorpha triony Cameron, Pachycrepoideus vindemniae Rondani, Doryctobracon crawfordi Viereck, y Coptera crawfodi Kieffer (Montoya y Cancino, 2004). Requerimientos climáticos En condiciones de temperaturas de 23.8- 26.6 °C, el huevo eclosiona en 3.5 a 4.5 días, el período larval es de 10 a12 días, el de la pupa de 16 a 19 días, el período de preoviposición de 12 a 16 días y la longevidad del adulto de 45 a 60 días. En México, en la mayoría de los frutos hospedantes los períodos de desarrollo requieren mayor tiempo (Messenger y Flitters, 1957). La temperatura mínima umbral de desarrollo de este díptero es de 9.4 °C y necesita de 607 GD para pasar de huevecillo a adulto (Leyva, 1988). 48 Anastrepha obliqua (Macquart) Fotografía: Jeffrey W. Lotz, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Mosca del mango, mosca de las Indias Occidentales. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Diptera; Familia: Tephritidae; Género: Anastrepha; Especie: obliqua Macquart. Hospedantes Tiene como Hospedantes predilectos las plantas del género Spondias, seguido por el mango Mangifera indica L., la manzana rosada Syzygium jambos (L.) Alst. y la guayaba Psidium guajava L. (Weems et al., 2012). También se le puede encontrar en cultivos de almendra Prunus amygdalus Hook F., arazá Eugenia stipitata McVaugh, carambola Averrhoa carambola L., jocote Spondias purpurea L., marañón Anacardium occidentale L., naranja agria Citrus aurantium L., toronja Citrus grandis (L.) Osbeck, y zapote Pouteria sapota (Jacq.) H. Moore & St. (Coto y Saunders, 2004). Distribución Las especies que integran el género Anastrepha se encuentran en las zonas tropicales y subtropicales, desde el sur de Estados Unidos hasta el norte de Argentina (Aluja, 1993). Se ha reportado su presencia en Argentina, Bahamas, Barbados, Belice, Bermuda, Brasil, Chile, Colombia, Costa Rica, República Dominicana, Ecuador, Granada, Guatemala, Guayana, Haití, Honduras, Jamaica, México, Nicaragua, Panamá, Paraguay, Perú, Puerto Rico, Santa Lucía, Trinidad y Tobago, E. U. A., Venezuela y las Islas Vírgenes (EPPO, 2013). En México puede encontrársele en la mayoría de los Estados: Campeche, Colima, Chiapas, Distrito Federal, Estado de México, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, 49 Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Querétaro, Quintana Roo, San Luis Potosí, Tabasco, Tlaxcala, Veracruz y Yucatán; con menor presencia de esta especie se encuentran Aguascalientes, Durango, Nuevo León, Sinaloa, Tamaulipas y Zacatecas (SAGARPA, 2013a). Daños El daño lo causan las larvas principalmente al alimentarse de la pulpa de la fruta, la maduración de la larva generalmente coincide con la maduración del fruto y la caída del mismo (SAGARPA, 2013a). Biología y Morfología El ciclo se inicia cuando las hembras depositan los huevos dentro de las frutas a una profundidad aproximada de 1.34 mm, generalmente en frutas verdes o maduras, a excepción de algunas variedades de mangos (CESAVEG, 2004). Bajo condiciones de laboratorio se ha observado que los adultos alcanzan la madurez a los 18 días de haber emergido, aunque los machos la alcanzan unos días antes. Las hembras copulan unas dos o res veces durante su vida adulta, aunque en general copulan una sola vez (Chaverri, 2000; citado por CESAVEG, 2004). En el laboratorio de la Estación Experimental Fabio Baudrit de la U.C.R., en la provincia de Alajuela, con una temperatura promedio de 25 °C, humedad relativa de 70 % y sustrato de arena, se determinó que las pupas de A. obliqua pueden emerger como adultos, en un período mínimo de 11 días, máximo de 22 y en promedio 17 días (Chaverri et al., 1999). Huevo. Miden menos de 2 mm de longitud; son de color blanco cremoso, alargados y ahusados en los extremos. Son depositados en grupos debajo de la cáscara de los frutos (Coto y Saunders, 2004). Larva. Miden de 9-10 mm de longitud; generalmente de color blanco amarillento, dependiendo del cultivo del cual se alimente; de forma delgada en la parte anterior y ancha en la parte posterior o caudal, ápoda; segmento anal con dos papílulas pequeñas laterales, en línea horizontal y muy cerca del margen lateral del segmento y lejos del margen lateral de los espiráculos posteriores; posee pelos espiraculares posteriores frecuentemente bifurcados y bien separados. Al completar su desarrollo dentro del fruto, traspasan la cáscara y caen al suelo (Coto y Saunders, 2004). Pupa. Empupan en el suelo a una profundidad de 2-3 cm, dentro de un pupario color castaño construido por la larva (Coto y Saunders, 2004). Adulto. Miden de 8 a 10 mm de longitud, incluyendo las alas que son de color transparente con franjas amarillo-pardas; tórax con setas del mesoesqueleto y estrías sublaterales oscuras; área medial amarilla pálida; el ovopositor mide1.3-1.6 mm de longitud, su parte distal presenta cerca de 12 dentaduras agudas; tiene una mancha lateral del metanotum reducida, el postescutelo es de color claro. Enemigos naturales Parasitoides larvales como Diachasmimorpha longicaudata Ashmead, Doryctobracon areolatus Szepligeti, Bracanastrepha anastrephae Viereck y Pachycrepoideus vindemmiae Rondani (Coto y Saunders, 2004). 50 Requerimientos climáticos Los huevos de A. obliqua son muy susceptibles a la deshidratación y colapsan pocos minutos después de la oviposición si el sustrato de oviposición no está cercano al 100 % de humedad relativa. Una vez que ocurre la pupación y después de 11 días, los adultos emergen en pequeños grupos cuando la humedad relativa alcanza el 70 % (Soto et al., 1997). En atmósferas controladas (0 % de O2 y 50 % de CO2) con una temperatura ≥ 39 °C por 160 minutos, muere el 100 % de las larvas de tercer estadío; mientras que los huevecillos y larvas del primer estadío perecen a una temperatura ≥ 40 °C en este tipo de atmósferas. En atmósfera natural este efecto se logra con una temperatura ≥ 43 °C (Ortega y Yahia, 2000). Cuando la pupa se mantiene a 18-20 °C, se produce un bajo porcentaje de pupación, una pérdida de peso de la pupa y una menor habilidad de vuelo; sin embargo, el comportamiento sexual es favorecido, manifestándose a través de una mayor dinámica en el cortejo sexual y en los apareamientos. A 30 °C se tiene un desarrollo pupal magnificado, pero también una eficiencia sexual baja en adultos, con una baja sensible en cortejos y apareamientos. La fecundidad de las hembras es mayor a bajas temperaturas; sin embargo, la fertilidad no varía en el rango de temperaturas de 18 a 30 °C. La temperatura óptima para el desarrollo de la pupa es de 25 °C (Telles et al., 2011). Al analizar los datos de desarrollo pupal bajo cuatro diferentes temperaturas reportados por Telles et al. (2011), se obtiene una temperatura umbral mínima de desarrollo de 9.96 °C con un requerimiento térmico de 222.2 GD. 51 Anastrepha serpentina (Wiedemann) Fotografía: Taina Litwak, ARS, USDA, Bugwood.org. Nombres comunes Mosca de los zapotes. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Diptera; Familia: Tephritidae; Género: Anastrepha; Especie: serpentina Wiedemann. Hospedantes Es una plaga importante de las regiones tropicales y subtropicales americanas, especialmente de frutos de sapotaceas, aunque también se le ha reportado atacando al mango Mangifera indica L. y diversas especies de cítricos Citrus sp., manzana Malus pumila Mill., durazno Prunus persica (L.) Batsch y membrillo Cydonia oblonga Mill. (USDA, 2013). Distribución Las especies que integran el género Anastrepha se encuentran en las zonas tropicales y subtropicales, desde el sur de Estados Unidos hasta el norte de Argentina (Aluja, 1993), incluyendo Brasil, Colombia, Ecuador, Costa Rica, Guatemala, Guyana, Panamá, Perú, Surinam y Venezuela. Esta especie también es conocida en Trinidad y Tobago y Curazao (USDA, 2013). En México se distribuye principalmente en Campeche, Colima, Chiapas, Distrito Federal, Estado de México, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Querétaro, Quintana Roo, San Luis Potosí, Tabasco, Tlaxcala, Veracruz y Yucatán (SAGARPA, 2013b). 52 Daños El daño lo causan las larvas principalmente al alimentarse de la pulpa de la fruta, la maduración de la larva generalmente coincide con la maduración del fruto y la caída del mismo (SAGARPA, 2013b). Biología y Morfología En el ciclo biológico de A. serpentina, la hembra inserta su ovipositor en el fruto, depositando hasta 600 huevecillos por debajo de la cáscara o en la pulpa del fruto. Este insecto presenta metamorfosis completa. Una vez que el adulto emerge, es blando y húmedo, por lo que busca refugio donde pueda permanecer estático, secándose y donde pueda extender las alas. Estas aún no adquieren la coloración típica y su vuelo es corto. Una vez secas las alas, los insectos se activan y vuelan a la parte superior de algún árbol, donde buscan alimento. Alrededor de 3 a 10 días después, llegan a su madurez sexual, apareándose y repitiendo el ciclo (Ponce, 2002; citado por SAGARPA, 2013b). Huevo. Miden en promedio 1.66-0.88 mm y tienen un diámetro de 0.21-0.01 mm, de color blanco cremoso con el extremo anterior afilado y delgado hacia la parte posterior. Los huevos se curvan hacia el lado convexo que es ventral (Selivon y Perondini, 1999; citados por SAGARPA, 2013b). Larva. Miden de 9 a 10 mm de largo, 1.5 mm de diamétro y son de forma alargada generalmente, tienen lóbulos anales bífidos, aparato bucofaríngeo con 14-18 carinas y el espiráculo anterior con 16-19 dígitos pequeños, gruesos y cortos. Su cuerpo esta compuesto por 11 segmentos, tres corresponden a la región torácica y ocho al abdomen, además de la cabeza. La cabeza no es esclerosada es de tamaño pequeño retráctil y en forma de cono. Las mandíbulas son dos ganchos esclerosados paralelos que se distinguen fácilmente en la abertura oral y completamente cubiertos por los labios (Weems et al., 2001 citado por SAGARPA, 2013b). Pupa. La pupa es una cápsula de forma cilíndrica con 11 segmentos, el color varía en las distintas especies presentándose diversas tonalidades entre las combinaciones de color café, rojo y amarillo; su longitud es de 3-10 mm y su diámetro de 1.25 a 3.25 mm. En éstas, los espiráculos anteriores y posteriores se observan como en las larvas, solo que más obscuros (SAGARPA, 2013b). Adulto. El adulto es de color café oscuro y bastante grande con manchas amarillo pálido y anaranjado-oscuro. El dorso del torax es de color café oscuro con manchas amarillas, en el mesonoto se ven unas bandas de color café oscuro en forma de U con una interrupción a la altura de la sutura transversa y con otra banda más angosta a cada lado de los brazos de la banda en U, de color oscuro y en posición lateral del mesonoto. El ala mide de 7.25 a 8.5 mm de largo, las bandas son de color café o predominantemente oscuras. El dorso del abdomen es de color café oscuro con amarillo pardo y anaranjado (Weems et al., 2001 citados por SAGARPA, 2013b). Enemigos naturales En México se reporta la utilización del endoparasitoide Diachasmimorpha longicaudata Ashmead (Montoya et al., 2007). 53 Doryctobracon areolatus Szépligeti (Marinho et al., 2009; Ovruski et al., 2009; citados por Uchôa, 2012). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo es de 9.5 °C, mientras que la temperatura umbral máxima de desarrollo es de 30 °C, con un requerimiento térmico para el ciclo huevo-adulto de 609.3 GD. Los requerimientos térmicos promedio para las etapas de huevo, larva y pupa, son de 72.8, 262.8 y 273.7 GD, respectivamente (Shaw y Starr, 1946). 54 Anthonomus eugenii Cano Fotografía: Alton N. Sparks, Jr., University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Picudo del chile, barrenillo del chile. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Anthonomus; Especie: eugenii Cano. Hospedantes Se alimenta de plantas Solanaceas, pertenecientes al género Capsicum y Solanum (Elmore et al., 1934; citados por Garza, 2001a). Las plantas hospedantes incluyen ají escabeche Capsicum baccatum (Willd.) Eshb., variedades comunes de chile Capsicum annuum L., y plantas silvestres como hierba mora Solanum nigrum L., Solanum xanti Gray, S. umbelliferum Eschsch y Woolly S. villosum Miller. También se conoce que afecta frutos de berenjena Solanum melongena L. y S. nodiflorum Jacq. (Fullaway y Krauss, 1945). Otros hospedantes potenciales son S. glaucum Dunal y S. aviculare G. Forst, dos especies de hierba mora ornamental en las cuales se han encontrado adultos de barrenillo de chile durante el invierno (Mau y Martín, 1994; citado por Garza, 2001a). Distribución El barrenillo del chile es originario de Mesoamérica (Bartlett et al., 1978; Domínguez et al., 1990), de donde se extendió al sur de los Estados Unidos incluyendo California, Arizona, Nuevo México, Texas y Florida (Elmore et al., 1934; citado por Garza, 2001a). Además se encuentra presente en Louisiana, Georgia, Nueva Jersey, Carolina del Norte, Hawaii, América de Sur y varias islas del Caribe (Fullaway y Krauss, 1945; Riley, 1995). 55 En Centroamérica se encuentra presente en El Salvador, Honduras, Guatemala, Costa Rica. En México se le considera como una plaga importante en el Bajío, Yucatán, Puebla, Sonora, San Luis Potosí, Chihuahua, Morelos, Nuevo León, Tamaulipas y Veracruz (Domínguez et al., 1990). Daños El barrenillo es una de las plagas más destructivas del chile, ya que una infestación temprana y severa puede destruir toda la cosecha. El daño primario es causado por las larvas en botones florales y frutos inmaduros (Burke y Woodruff, 1980; citados por Mau y Martin, 1994). Los primeros síntomas de un fruto infestado son pedúnculos amarillos y cenizos, los cuales llegan a marchitarse en el punto de unión con la planta, lo que ocasionan la caída de la fruta. Algunos frutos infestados se tornan de color rojo o amarillo prematuramente y pueden quedar deformes y pequeños antes de caer al suelo. Estos tienen la semilla y los tejidos placentales ennegrecidos. Los frutos maduros no son susceptibles al ataque del barrenillo debido a las propiedades de su epidermis, aunque por otra parte los orificios realizados a los frutos por oviposición, emergencia de adultos o alimentación, favorecen la entrada de microorganismos que ocasionan infecciones internas (Mau y Martin, 1994). Las pérdidas de producción de chile por esta plaga en las diferentes regiones productoras de esta hortaliza pueden alcanzar del 20 al 50% (Cortez, 2008). Biología y Morfología El barrenillo del chile presenta metamorfosis completa. La hembra deposita más de 300 huevecillos en forma individual en orificios que realiza en los botones florales y frutos inmaduros. Los huevecillos requieren en promedio de 3 a 5 días para eclosionar. Después de una a cuatro horas de haber eclosionado, las larvas se alimentan de las semillas y tejidos placentales del fruto tierno o del polen maduro de los botones florales. La primera muda ocurre en promedio a los dos días y la larva del segundo instar se alimenta por otros dos días antes de volver a mudar. El tercer estadío larval se alimenta por un período de 3.5 días y luego se prepara para el estadío de pupa. Como pupa, el barrenillo del chile toma de tres a seis días más. El adulto completamente desarrollado requiere de tres a cuatro horas para emerger. Después de que emerge se alimenta (Garza, 2001a). Bajo condiciones naturales, esta especie vive alrededor de tres a cuatro meses (Elmore et al., 1934; citado por Garza, 2001). El apareamiento ocurre aproximadamente dos días después de la emergencia, pudiendo copular varias veces, aunque una hembra solo necesita copular una vez para permanecer fértil toda su vida (Garza, 2001a). El intervalo entre el apareamiento y la oviposicion fluctúa alrededor de dos días en climas cálidos y hasta ocho días en climas templados (Mau y Martín, 1994; Garza, 2001a). El tiempo total de desarrollo de huevo a adulto oscila de 16 a 23 días, con un promedio de 21 días (Elmore et al., 1934; citado por Garza, 2001a). Huevo. Los huevos son de forma ovalada, pero pueden tomar la forma de la cavidad en que están situados, su superficie es lisa, correosa y flexible, de color blanco aperlado al estar recién ovipositados y con el tiempo se tornan de color amarillento, miden aproximadamente 0.5 mm de longitud y 0.4 mm de diámetro (Elmore et al., 1934; Mau y Martín, 1994; Garza, 2001a). 56 Larva. Larvas son ápodas, robustas y curvadas. Al eclosionar miden 0.8 a 1.5 mm de longitud (Riley, 1995). Cuerpo de color blanco brillante, cabeza grande blanca y con el extremo negro, mandíbulas de color café (Elmore et al., 1934; citados por Garza, 2001). Después de la muda la larva mide de 1.3 a 2.6 mm de longitud, con la cabeza color amarillo claro y las mandíbulas de color café o negro. El tercer estadío larval mide de 2.2 a 5.0 mm de longitud con un promedio de 3.3 mm, y es de color gris blancuzco con la cabeza café y las mandíbulas negras (Mau y Martin, 1994; Garza, 2001a). Pupa. Inicia cuando la larva hace una cavidad ovalada dentro de la fruta y su cuerpo comienza a acortarse y ensancharse, es de color blanco brilloso. Horas después la pupa desecha su piel larval y sufre cambios en apariencia, los ojos se ensanchan y se tornan de color amarillo. A los dos o tres días estos se oscurecen, el pico toma una coloración café amarillenta con el extremo negro y las antenas y élitros toman un color gris (Mau y Martín, 1994; Garza, 2001a). Adulto. Los adultos recién emergidos son de color café claro y se obscurecen a gris o café rojizo a negro en dos o tres días. El cuerpo es de forma ovalada y está cubierto con pubescencia de color amarillo claro, principalmente sobre el pronoto y élitros. Mide de 2.0 a 3.5 mm de longitud (Riley, 1995; Domínguez et al., 1990). A dos tercios del extremo de la tibia tienen una coloración anaranjada amarillenta. Los adultos tienen el pico característico de los picudos, el cual en el barrenillo del chile es un sexto más grande que la cabeza y el protórax, su aparato bucal es masticador. Las antenas son largas, delgadas y la clava oblonga, los élitros tienen surcos de punturas (Mau y Martín, 1994; Garza, 2001a). Enemigos naturales En Hawaii se han utilizado Eupelmus cushmani Crawford y Catolaccus hunteri Crawford como agentes de control biológico (Bartlett et al., 1978). Cortez (2008) señala que Triaspis eugenii Wharton y Lopez, es el parasitoide más prometedor para desarrollar un programa de control biológico del picudo del chile, seguido de C. hunteri; también considera la utilización de los entomopatógenos Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae. Requerimientos climáticos Su temperatura umbral mínima de desarrollo es de 9.6 °C, con un requerimiento de GD de 256.4 para el ciclo huevo-adulto. La fecundidad se incrementa cuando se elevan las temperaturas hasta un máximo de 30° C; a 33 °C ésta declina. La tasa neta de reproducción, la tasa intrínseca de incremento y la tasa finita de incremento tienen su valor máximo a 30°C, mientras que el tiempo de desarrollo y la mortalidad tienen su valor más bajo a este régimen de temperatura. De esta forma, 30° C es la temperatura óptima para el incremento de la población, debido a una tasa máxima de fecundidad de 3.1 huevecillos/hembra/día, y, a que el tiempo de desarrollo es de tan sólo 12.9 días (Toapanta et al., 2005). Por su parte Rodríguez y Quiñonez (1990) reportaron una temperatura base de 14.8 °C y una constante térmica de 175.6 GD para el ciclo biológico completo del picudo del chile en condiciones de laboratorio. Estos mismos investigadores determinaron constantes térmicas de 189.2 GD y de 195.2 GD con una temperatura base de 15 °C, para 57 condiciones de campo y laboratorio, respectivamente (Rodríguez y Quiñonez, 1991). De manera similar Cortez (1992) reporta una constante térmica de 186.5 °C con una temperatura base de 15 °C, para condiciones de campo. 58 Anthonomus grandis grandis Boheman Fotografía: F. Benci, Boll Weevil Research Laboratory, Bugwood.org Nombres comunes Picudo mexicano del algodonero. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Anthonomus; Especie: grandis grandis Boheman. Hospedantes En México se han reportado los siguientes hospedantes: Gossypium aridum (Rose & Standl.) Skovst., G. harknessii Brandegee, G. davidsonii Kellogg, G. thurberi Todaro, G. laxum Gentry, G. lobatum Phillips, G. hirsutum L., Hampea latifolia Standl., H. integerrima Schltdl., H. longipes Miranda, H. tomentosa (C.Presl) Standl., H. trilobata Standl., H. stipitata S.Watson, H. mexicana Fryxell, H. ovatifolia Lundell, H. nutricia Fryxell, H. rovirosae Standl., Cienfuegosia rosei Fryxell, C. drummondi (Gray) Lewt. e Hibiscus pernambucensis Arruda (Cross et al., 1975; Burke et al., 1986; Terán, 2011a). Además se ha reportado el género Abutilon como hospedera silvestre de esta plaga (EPPO, 2013). Distribución El picudo del algodonero es originario de Mesoamérica. Actualmente se reconoce que A. grandis se encuentra en todo el país, debido a la gran cantidad de hospedantes distribuidos en varios estados de la República Mexicana (SENASICA, 2011a). México se considera el lugar geográfico de origen de la plaga, donde se probó que ha existido desde hace más de mil años, según descubrimientos arqueológicos hechos en el estado de Oaxaca utilizando el método del Carbono 14. En Estados Unidos se reportó la plaga en 1894, en Brownsville (Texas), y de ahí se extendió a todos los estados 59 algodoneros; en este país se ha venido realizando investigación en manejo de la plaga desde esa época y existe abundante literatura científica al respecto (Parencia, 1978). Actualmente está presente en México, Centroamérica, Islas del Caribe, Venezuela y algunas regiones de Argentina, Paraguay, Colombia, Brasil y Estados Unidos (Burke et al., 1986). Daños El picudo del algodonero es considerado como una de las plagas más importantes del cultivo del algodón por sus hábitos de daño. Los adultos machos y hembras se alimentan del interior de los botones florales y flores dañándolos y copulando dentro de los cuatro días siguientes a su emergencia. La hembra necesita de un período de preoviposición de cinco días adicionales a partir del cual inicia la oviposición que ocasiona un daño aún más serio a los botones florales (cuadros) y bellotas jóvenes; para ello realiza una perforación profunda hacia la parte media de los cuadros y bellotas o en la base de las flores, dentro de la cual coloca solo un huevo. Los daños del picudo en los cuadros son de dos tipos: por alimentación y por oviposición. También ataca flores y bellotas. El daño por alimentación lo hace el adulto al atacar los botones florales para alimentarse y son característicos los granos de polen en cada punto sobre el que ataca por la coloración amarillenta. Igualmente, el adulto se alimenta del polen de las flores. El daño por oviposición lo hace la hembra adulta al perforar con su pico los botones florales y colocar un huevo, del cual sale una larva que al irse desarrollando, consume internamente estas fructificaciones; luego de esto, el cuadro abre sus brácteas y cae al suelo, donde la larva se transforma en pupa y posteriormente en un adulto (picudo) el cual mantendrá el ciclo de la plaga (Castillo, 1988). Biología y Morfología El picudo migra e hiberna en rastrojos forestales o en varias malváceas hospederas, incluyendo los rebrotes de algodón en campos cultivados (CABI, 2001). Mientras un insecto normal no vive más de 50 días, el que entra en diapausa, puede llegar a los 130 días de vida, sin alimentación. La diapausa coincide con el cese de la floración del algodón y temperaturas nocturnas bajas (Manessi, 1997). El picudo generalmente migra de sus sitios de hibernación a los predios de algodón cercanos durante marzo a julio, dependiendo de las condiciones climáticas de cada región. Bajo condiciones favorables, el picudo del algodonero completa su ciclo de vida entre semana y media y dos semanas y media. La hembra coloca huevos en los cuadros de forma individual, pero cuando la población del picudo es alta y el número de cuadros escaso, se pueden encontrar dos o más huevos por fructificación Posteriormente, se puede encontrar también daño de oviposición en bellotas jóvenes (Martínez et al., 2002). Después de la cópula, las hembras pueden ovipositar luego de 20 minutos. Cada hembra hibernante oviposita de uno en uno menos de 100 huevecillos, pero hembras de las generaciones siguientes, o sea las que se han reproducido en el algodonero, pueden ovipositar 300 o más huevecillos (Pfdat, 1971; citado por Martínez et al., 2002). Las larvas eclosionan en tres o cuatro días, son de color blanco, rechonchas, arqueadas ápodas y con la cabeza de color café. Se desarrollan dentro de los cuadros o las cápsulas del algodonero y se alimentan de las anteras, polen o fibra. Pasan por cuatro instares 60 larvarios y al terminar su desarrollo que dura de 7 a 12 días, hacen una celda rudimentaria para pupar dentro de las fructificaciones que les proporcionan protección a las delicadas pupas. Este estado dura de tres a seis días después de los cuales el adulto emerge cortando un orifico en las fructificaciones; su longevidad es de aproximadamente 13 días (Martínez et al., 2002). Huevo. Son de color blanco marfil, lisos y de forma semejante a un diminuto grano de arroz. Los huevos eclosionan en un lapso de 3 a 5 días. El tiempo mínimo para el desarrollo de los huevos a 30 °C es de 50-51 horas (CABI, 2001). Larva. Son curculioniformes de color blanco opaco y cabeza café clara y se alimentan casi sin moverse dentro de la estructura floral; su duración es de 4 a 7 días. Pasan por tres instares; en el primero desarrollan cierta movilidad que les permite perforar una fina galería a través de las anteras. En el segundo instar se alimentan de la fibra en las cápsulas y de las anteras, pistilo y estigma en los botones, y, durante el tercer instar terminan por consumir la parte interna del botón o la fibra de los lóculos de los mamones (Navarro, 2000). Pupa. Es exarata, de color blanco; el abdomen, como en el estado larval, presenta los segmentos divididos por una línea longitudinal media en su parte ventral. Al estar próximo a mudar al estado adulto sus ojos se tornan negros; pueden durar en este estado de 3 a 6 días (Martínez et al., 2002). Adulto. Es un gorgojo típico de 5 a 9 mm de longitud, con las características propias de los curculiónidos. Su color varia de café claro a marrón oscuro según la edad y sus élitros son coriáceos estriados longitudinalmente, su período de oviposición dura de 4 a 5 días y su longevidad es variable. La fecundidad total o número de huevos por hembra, es en promedio de 178 huevos para A. grandis bajo condiciones de campo. El ritmo de oviposición de A. grandis o tiempo que tarda una hembra colocando sus huevos es de 27,3 días en promedio. La tasa de fecundidad de A. grandis o número de huevos por hembra por día es de 6.5. El período de preoviposición o tiempo que tarda una hembra desde su emergencia hasta colocar el primer huevo es de 8 días en promedio (Martínez et al., 2003). Enemigos naturales Bajo condiciones de campo en México, Reyes et al. (2007) y Cortez et al. (2004) citados por Palemón (2011), observaron que Catolaccus grandis y C. hunteri Crawford presentan un parasitismo de 39.8 % y 42.0 % en larvas de tercer instar de A. grandis grandis (Cortez et al., 2004); así como también, se ha observado que el ectoparasitoide Bracon vulgaris (Hymenoptera: Braconidae) ejerce parasitismo en la población de A. grandis grandis (Ramalho et al., 2009; citados por Palemón, 2011). No obstante, C. grandis destaca entre los parasitoides, por su especificidad sobre la plaga y por sus características intrínsecas que lo hacen un promisorio agente de control, mediante la cría masiva y liberación en campo (Terán, 2011). Requerimientos climáticos El rango de temperatura óptima para el picudo es de 24 a 29 °C, con alta humedad relativa. Existen varios factores naturales que contribuyen tanto a la destrucción del insecto, como a favorecer su desarrollo. Se sabe que los períodos de altas temperaturas aunados a las fuertes y prolongadas sequías, contribuyen grandemente para detener en forma 61 efectiva su desarrollo y hasta controlarlo completamente, es decir, nulificando los daños. Pero por lo contrario, las estaciones templadas y húmedas ligadas a la persistencia de los nublados, le dan condiciones favorables para desarrollarse (JLSVVY, 2012). La temperatura umbral mínima de desarrollo para este insecto es de 13.01 °C, y el tiempo fisiológico que necesita para pasar de huevecillo a adulto es de 274 GD o grados día (Watson et al., 1986). Nava et al. (2001) reportaron los siguientes requerimientos térmicos del picudo del algodonero con una temperatura umbral mínima de 12 °C: preoviposicion, 28 GD; huevecillo, 54 GD; larva, 135 GD; pupa, 75 GD y ciclo completo, 292 GD. Estos investigadores indican los siguientes requerimientos térmicos (temperatura base de 12 °C) de las principales etapas fenológicas del cultivo del algodonero en la Comarca Lagunera: primeros cuadros, 474 GD; aparición de cuadros susceptibles al picudo (> 1/3 de desarrollo), 600 GD; primeras flores, 827 GD; primeros capullos (bellotas maduras abiertas), 1649 GD (acumulados a partir de la siembra). Considerando que la primera generación del picudo inicia con la aparición de cuadros susceptibles a la oviposición por las hembras; es decir a las 600 GD acumulados a partir de la siembra, y que el cultivo termina su ciclo fructífero poco después de la aparición de los primeros capullos (1649 GD); entonces esta plaga puede desarrollar cuatro generaciones por temporada. Las épocas de aparición de adultos para la primera, segunda, tercera y cuarta generación son 864, 1156, 1448 y 1740 GD acumulados a partir de la siembra, respectivamente. 62 Anticarsia gemmatalis Hübner Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Gusano terciopelo, oruga de las leguminosas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Anticarsia; Especie: gemmatalis Hübner. Hospedantes La soya Glycine max (L.) Merr es el hospedero primario de la oruga, pero se alimenta de muchas otras especies como el cacahuate Arachis hypogaea L., kudzu Pueraria lobata (Willd.) Ohwi, frijol Phaseolus vulgaris L., algodón Gossypium hirsutum L., habas Vicia faba L. (Waters y Barfield, 1989 citado por Kathryn, 2006). Las leguminosas son los hospedantes preferidos por esta plaga (Kathryn, 2006). Distribución El gusano terciopelo es nativo de las áreas tropicales y subtropicales del oeste del hemisferio norte, y fue encontrado por primera vez en Florida en 1903 (Hinds y Osterberger, 1931; citados por Kathryn, 2006). Daños La larva se alimenta principalmente de hojas, provocando defoliación, también puede consumir de forma parcial o total las vainas tiernas o semillas en proceso de llenado (SENASA, 2009b). 63 Biología y Morfología El ciclo de vida del gusano terciopelo se completa en aproximadamente cuatro semanas durante el verano, pero toma más tiempo en otoño. El número de generaciones que se producen por año depende de la dispersión y llegada de los adultos (Kathryn, 2006). Huevo. Los huevos son de color blanco, de forma ligeramente ovalada y miden de 1 a 2 mm de diámetro y están aplanados en su superficie inferior. El huevo presenta canales prominentes y es de color blanco hasta antes de eclosionar, donde se vuelve de color rosa. La etapa del huevo suele durar tres días cuando son ovopositados en agosto y septiembre pero requieren una semana más cuando son puestos en el otoño (Kathryn, 2006). Larva. Las larvas recién emergidas se alimentan de la cáscara del huevo del cual emergieron dejando solamente la porción unida a la hoja. Generalmente presenta seis estadíos larvarios. Las larvas son extremadamente variables en coloración y patrones de manchas a través de los estadíos larvarios. La mayoría de las larvas tienen líneas longitudinales oscuras prominentes y líneas estrechas color blanco, amarillo o rosa. La larva requiere alrededor de dos días en el primer estadío y crece de 2.5 mm a 6 ó 7 mm antes de la muda. La cabeza es de color café claro, redondeada y bilobulada, el cuerpo de la larva del primer estadío es de color verde claro uniforme sin ninguna línea longitudinal. Las pseudopatas en el segmento abdominal 3 y 4 son más pequeñas que las de los segmentos 5 y 6. En el segundo instar aparece el borde negro de la línea lateral y el primer par de pseudopatas abdominales son de uno a cuatro veces más grandes que el tercer par. El segundo par de pseudopatas son una vez y media más grandes que el tercer par. El segundo instar dura de 3 a 4 días y crece a una longitud de 9 mm. El tercer estadío larvario también dura de 3 a 4 días y puede crecer hasta 16 mm de longitud. El cuarto y quinto instares duran de 3 a 4 días y pueden crecer hasta 25 mm en longitud. Durante el sexto instar la larva crece gradualmente y puede llegar a medir hasta 48 mm. El sexto instar dura de 5 a 25 días (Watson, 1916 citado por Kathryn, 2006). Pupa. La pupa del gusano terciopelo es de color verde claro hasta que cumple un día de edad, volviéndose de color café. La pupa es lisa y mide en promedio 18 a 20 mm de longitud y 4 a 6 mm de ancho. El estado de pupa suele durar alrededor de 7 días a finales de verano, 11 días a principios de otoño, entre más frío sea el clima, el estado de pupa se extiende (Kathryn, 2006). Adulto. La palomilla tiene patrones de coloración variables y tiene una amplitud alar de 30 a 38 mm. Las alas anteriores varían de color gris cenizo, amarillo claro- café o rojizo oscuro-café. Las alas posteriores son de color café claro con una hilera de manchas de colores cerca del margen. Una línea diagonal se extiende a través de ambas alas cuando estas están completamente extendidas (Kathryn, 2006). Enemigos naturales Los huevos y las larvas de esta especie son atacados por un complejo de depredadores, parásitos, hongos y virus. El hongo Nomuraea rileyi (Farl.) Samson tiene una gran importancia en el control de Anticarsia cuando se presenta en períodos de alta humedad. El virus poliédrico Baculovirus anticarsia es otro patógeno de importancia (Aragón y Flores, 2006). Los parásitos más importantes para esta plaga son Winthemia rufopicta Bigot, Euplectrus puttleri Gordh y Meteorus autographae Muesebeck (Daigle et al., 1990). 64 Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima para el desarrollo es de 10.9 °C, en tanto la temperatura umbral máxima es de 32.2 °C (Johnson et al., 1983). La mayor viabilidad de los huevecillos se tiene a los 25 °C. La longevidad tanto de machos como de hembras se reduce al incrementarse la temperatura de 25 a 28 °C (Da Silva et al., 2012). Las temperaturas umbral mínima y umbral máxima de desarrollo para la eclosión de huevos son 18 y 33 °C. En tanto las larvas desarrollan a temperaturas entre 13 y 36 °C (Leppla et al., 1977). 65 Aonidiella aurantii (Maskell) Fotografía: Dennis Navea, Bugwood.org Nombres comunes Cochinilla roja californiana, Piojo rojo de California. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Diaspididae; Género. Aonidiella; Especie: aurantii Maskell. Hospedantes Aunque A. aurantii afecta a todos los cítricos, existen niveles de susceptibilidad diferentes según la especie o cultivar de que se trate. En orden descendente de susceptibilidad se señalan a limoneros Citrus limon (L.) Burm, pomelos Citrus paradisi Macf., naranjos Citrus sinensis (L.) Osbeck y mandarinos Citrus reticulata Blanco y Citrus unshiu Markovitch (Cameron et al., 1969; Habib et al., 1972; Bedford, 1998; Asplanato y García, 2013). Vive de cítricos, se le puede encontrar también sobre acacia Acacia spp., algodón Gossypium hirsutum L., ficus Ficus spp., olivo Olea europea L., peral Pyrus communis L., rosa Rosa spp. (Villalva, 1999). Distribución Crouzel et al. (1973), citados por Asplanato y García (2001), mencionan que probablemente A. aurantii es originaria del sudeste asiático y actualmente se encuentra distribuida prácticamente en todas las áreas productoras de cítricos del mundo (Norte y Sudamérica, Australia, Nueva Zelanda, región mediterránea, Sudáfrica, etc.). Posteriormente Maes y Téllez (1988), citado por Maes (2004), señalaron que la plaga se encuentra presente en Europa, Asia, Africa, E. U. A., Cuba, México, Guatemala, Belice, El Salvador, Nicaragua (León, Managua), Colombia, Venezuela, Guyana, Ecuador, Perú, Bolivia, Brasil, Uruguay, Paraguay, Chile y Argentina; a su vez Maes (2004), indicó que 66 en México es una de las principales plagas en huertos de cítricos de la Costa de Hermosillo. Daños Las infestaciones severas de la plaga pueden ocasionar clorosis, caída de hojas y muerte de ramas, caída de fruta, disminución de rendimiento y hasta la muerte del árbol (Smith et al., 1997; citados por Asplanato y García, 2001). En México, en la Costa de Hermosillo también está presente A. aurantii, considerada como una de las principales plagas de los huertos de cítricos por su amplia Distribución, efectos dañinos y costos de control. El insecto ocasiona daños en todas las partes del árbol incluyendo ramitas, hojas, ramas, frutos y tronco. Los frutos infestados son de baja calidad comercial y severas infestaciones pueden causar la muerte de pequeñas ramas y hojas, lo que ocasiona disminución en la producción y calidad de frutos e incluso pueden matar a los árboles (Fu, 1992). Biología y Morfología Las hembras de Aonidiela aurantii pueden producir de 100 a 150 caminantes en un promedio de 2 a 3 por día y el número de días para que los caminantes alcancen su madurez depende principalmente de la temperatura, Universidad de California (1991), citada por Fu (1992). Los machos son de vida corta, la mayoría de ellos emergen en una tarde y mueren a la mañana siguiente (Tashiro y Beavers, 1968; Yan e Isman, 1986). En laboratorio, se demostró que temperaturas de 40ºC producen una mortalidad del 80% a las 3 horas y del 100% a las 7 horas. Sin embargo, las bajas temperaturas aumentan la longevidad, a 15ºC algunos machos pueden vivir 29 horas. Por otro lado, la sobrevivencia se ve favorecida por altas humedades y está inversamente relacionada con la intensidad de luz (Yan e Isman, 1986; citados por Asplanato y García, 2001). La hembra presenta tres estadíos de desarrollo y el macho cinco (Bodenheimer,1951; citado por Asplanato y García, 2001). El número de generaciones anuales en cítricos varía entre 2 y 6 (Beardsley y González, 1975), de tal manera que en zonas de baja humedad y alta temperatura el número de generaciones es mayor (Bodenheimer, 1951). La abundancia poblacional de Aonidiela aurantii varía en diferentes zonas o en diferentes estaciones en una misma localidad, dependiendo principalmente de la temperatura y humedad relativa (Asplanato y García, 2001) y Según Bodenheimer (1951) la zona óptima para el desarrollo de las poblaciones de A. aurantii está entre 23 y 27.5ºC y entre 70 y 80% de H.R. Sin embargo, posteriormente Smith et al. (1997), citados por Asplanato y García (2001), señalan que en las condiciones de Australia, la cochinilla se desarrolla bien a temperaturas altas entre 30 y 38ºC, aún con baja humedad ambiental. La ninfa al nacer, es más larga que ancha y de color amarillo. Camina por la superficie vegetal hasta que se instala aprovechando alguna depresión en la que se fija y repliega patas y antenas. Aquí clava su estilete y va pasando por una serie de estadíos. La hembra, efectúa mudas de color marrón rojizo hasta que, fecundada y con los huevos en 67 su interior, adquiere forma arriñonada, recubierta por una capa endurecida que le protegerá de distintos parásitos. Al macho, amarillo, con un escudo elíptico, en la fase de preninfa, se le ven ya ojos rojizos. Una vez desarrolladas las alas y antenas, en la fase de ninfa, va en busca de la hembra para fecundarla. En este momento su cuerpo es anaranjado con un escudo de color oscuro (Villalva, 1995). Enemigos naturales Sorribas et al. (2008), señalan que los enemigos naturales más efectivos de la plaga son Aphytis melinus DeBach y Encarsiae perniciosi Tower. Requerimientos climáticos Atkinson (1977), citado por Asplanato y García (2001), determinó un umbral inferior de desarrollo de 12 ºC y calculó una constante térmica generacional de 603 GD en hojas de naranjos. Yan e Insman (1986), citados por Asplanato y García (2001), encontraron que la emergencia de machos disminuye de forma importante cuando la temperatura es de 15 °C y de 40 °C; a esas temperaturas extremas los machos fueron inactivos. Posteriormente Grunt et al. (1989), citados por Asplanato y García (2001) utilizaron un umbral superior de 37.8 °C. De acuerdo con Fu (1992), el umbral mínimo de temperatura para esta plaga es de 11.7 °C, y una generación requiere de 614 GD. Después de la máxima presencia de los machos al acumularse los 291 GD, se presentan los caminantes de la plaga, con un umbral mínimo de desarrollo de 11.7 ºC. En el frutal pomelo se requiere de 673 GD, en limón 616 GD, naranjo navel 606 GD. El primer estadío requiere 139 GD, el segundo estadío 154 GD y el tercer estadío requiere 313 GD, con un total de 606 GD. Finalmente en un estudio realizado por Asplanato y García (2001), utilizaron como umbral mínimo de desarrollo 11.7 °C, sin umbral superior ya que en la zona de estudio raramente se superan los 30 °C. 68 Aphis gossypii Glover Fotografia: Mississippi State University Archive, Mississippi State University, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón del melón, pulgón del algodón. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Aphis; Especie: gossypii Glover. Hospedantes El pulgón del melón tiene un rango muy amplio de hospedantes. Al menos 60 hospedantes diferentes de la plaga son conocidos en Florida; y tal vez más de 700 en todo el mundo; sin embargo, algunos registros pueden ser incorrectos. Entre las hortalizas que daña están la sandia Citrullus lannatus Thunb, melón Cucumis melo L., pepino Cucumis sativus L., calabaza Cucurbita pepo L., espárrago Asparagus officinalis L., chile Capsicum annuum L., tomate Solanum lycopersicum L., berenjena Solanum melongena L., okra Abelmoschus esculentus (L.) Moench, cítricos Citrus spp., y algodón Gossypium hirsutum L., de donde derivan los nombres comunes (Capinera, 2009). Distribución No se conoce con certeza el lugar de origen de esta especie, pero se trata de un áfido ampliamente extendido. Actualmente se encuentra en regiones tropicales y templadas de todo el mundo. Es un insecto muy común en América del Norte y del Sur, Asia Central, África, Australia, Brasil, India, México y en el sur de Europa (Roques, 2006). Daños Aphis gosyypii constituye una plaga muy dañina para muchas plantas cultivadas y ornamentales debido a su daño directo mediante la succión de savia y al daño indirecto que causa por la transmisión de enfermedades virales. Los insectos succionan una gran 69 cantidad de savia y como las colonias se establecen en el envés de las hojas, las células de ese lado quedan destruidas, la acción tóxica de la saliva determina la deformación de las hojas que aparecen con los bordes doblados hacia abajo. En el algodonero, además de la acumulación de fumagina, ésto provoca retraso y deformaciones en el desarrollo de la planta (especialmente si el ataque es en las primeras semanas de crecimiento), caída de botones y bellotas (especialmente las de los tercios inferior y medio, producto del debilitamiento de la planta) y pérdida de calidad de fibra, debido al manchado de la misma por la fumagina (Bayer CropScience, 2012a). Además del daño directo, esta especie de pulgón es uno de los vectores más eficientes de virus fitopatógenos, ya que se le reporta como transmisor de alrededor de 90 enfermedades virales, entre las cuales se encuentran la mancha anular de la papaya (PRSV) y la tristeza de los cítricos (CTV) (Lomelí et al., 2008). Biología y Morfología El pulgón del algodón no tiene fase sexual, se reproduce por partenogénesis (a partir de hembras, sin aparición de machos), mientras las condiciones climáticas son óptimas. Las hembras partenogenéticas son vivíparas y producen 4 ó 5 ninfas hembras diariamente durante un período de 15 días. Esta plaga puede producir cerca de cincuenta generaciones al año en condiciones favorables (CA, 2012). En regiones frias hiberna como huevecillo y en lugares tropicales o semitropicales, las hembras son partenogenéticas vivíparas, que dan origen a ninfas que pasan por cuatro instares. La hembras maduran en 4 a 20 días dependiendo de la temperatura, llegando a producir de 20 a 140 individuos, con un promedio de 2 a 9 ninfas por día (Ramírez et al., 2002). Ninfa. Se parecen notablemente a los adultos ápteros, solo que más pequeñas, (0.5 a 1 mm). Las que se convertirán en adultos alados presentan primordios alares en los estadíos tardíos. Los adultos tienen un tamaño menor que el resto de los áfidos. Miden aproximadamente 1.2 mm de largo y tienen el cuerpo blando. Son de color amarillo a verde oscuro con la cabeza y tórax negros (CA, 2012). Adulto. Las hembras ápteras (sin alas) miden 1 a 2 mm de largo y su cuerpo es piriforme. Tienen el tórax y abdomen unidos. Su color varía entre el amarillo, el verde claro y el verde oscuro. Los sifúnculos (cornículos) suelen ser de color negro. Las antenas y cornículos son más cortos que en los adultos alados. Los individuos de color claro tienden a ser más pequeños y a tener antenas menos segmentadas que los oscuros (CA, 2012). Las hembras aladas son ligeramente más pequeñas, de color verde amarillo y con la cabeza y el tórax negros. Tienen un cuerpo fusiforme al presentar el tórax y el abdómen separados. Las antenas son más largas que las de las hembras ápteras. Las alas reposan sobre el abdomen cuando el individuo se encuentra en reposo (CA, 2012). Los pulgones son insectos chupadores por lo que están provistos de un largo estilete articulado que insertan en el vegetal. En la zona terminal y superior del abdomen, disponen de dos sifúnculos, por los cuales segregan sustancias azucaradas conocidas como mielecilla (CA, 2012). 70 Enemigos naturales La mayoría de las especies de parasitoides son himenópteros bracónidos de la subfamilia Aphidiinae: Aphidius matricariae Haliday, Aphidius ervi Haliday, Aphidius smithi Sharma and Subba Rao, Aphidius colemani Haliday, Lysiphlebus testaceipes Cresson, Praon volucre Haliday, etc. Entre los depredadores es posible señalar a las crisopas: Chrysoperla carnea Stephens, Chrysopa formosa Brauer; varias especies de coccinélidos, entre ellos Coccinella septempunctata L., Hippodamia convergens Guerin-Meneville, Coleomegilla maculata De Geer; chinches de la familia Antocoridae y algunas especies de dípteros de la familia de los sírfidos; cecidómidos como Aphidoletes aphidimyza Rondani, y hongos entomopatógenos como Verticillium lecanii Zimmerman y Beauveria bassiana Bals. Criv. Vuil (CA, 2012). Requerimientos climáticos La temperatura ideal para la reproducción de esta especie es de 21 a 27 °C, aunque a diferencia de muchos otros áfidos pueden soportar temperaturas elevadas. El período ninfal se completa en 7 a 8 días, lo que indica que tiene un gran potencial reproductivo. La temperatura mínima umbral de desarrollo para esta especie es 6.2 °C, y requiere de 108.9 GD para completar el ciclo de ninfa a adulto (Kersting et al., 1999). 71 Aphis spiraecola Patch Fotografía: Andrew Jensen, Moses Lake, Washington, USA. Bugguide.net Nombres comunes Pulgón verde, pulgón del manzano y cítricos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Aphis; Especie: spiraecola Patch. Hospedantes Sus principales hospedantes son cítricos, tales como naranjo Citrus sinensis (L.) Osbeck, limonero C. limón (L.) Burm, mandarino C. reticulata Blanco y pomelo C. grandis (L.) Osbeck. También se le encuentra en otros frutales como el chirimoyo Annona cherimolia Mill., ciruelo Prunus salicina Lindl., kiwi Actinidia deliciosa Chevalier, mango Mangifera indica L., manzano Malus pumila Mill., membrillo Cydonia oblonga Mill., níspero Eriobotrya japonica L., peral Pyrus communis L., vid Vitis vinifera L., frambueso Rubus idaeus L. y macadamia Macadamia integrifolia Maiden y Betche. El nombre deriva de su asociación a plantas del género Spiraea (Ripa et al., 2008). Distribución Cosmopolita. Daños Tanto las ninfas como los adultos pueden producir daños en sus hospederos. Forman colonias sobre brotes tiernos y en el envés de las hojas donde succionan los jugos vegetales en cantidades considerables produciendo alteraciones como clorosis, deformación de las hojas o brotes. Además de esto, producen mielecilla sobre la cual se desarrollan hongos saprófitos conocidos como fumagina, sin embargo los mayores problemas los causa sobre plantas jóvenes, en las cuales detienen su crecimiento (SENASA, 2010a). 72 Biología y Morfología El cuerpo de la hembra adulta áptera tiene forma ovoide, de color verde y tamaño que varía entre 1 y 2 mm de largo. Los cornículos, cauda y antenas son de color pardo oscuro, aunque estas últimas tienen algunos segmentos de color beige. Las ninfas pequeñas durante el verano pueden tener una coloración verde limón. Los individuos alados tienen la cabeza y tórax de color pardo a negro y abdomen verde con pequeñas manchas pardas en los costados. Las antenas alcanzan la mitad del tamaño del cuerpo y son de color pardo en toda su extensión. Cuando comienzan a desarrollarse las alas, el tórax es de color rosa pálido y se torna negro cuando las alas han completado su desarrollo. Cada hembra áptera origina aproximadamente 60 ninfas, que va depositando en las hojas de brotes tiernos. Las hembras aladas producen un menor número de descendientes. En condiciones de alta temperatura y presencia de tejidos nuevos, la reproducción de los áfidos es muy rápida, formando colonias densas en pocas semanas. Esta población aumenta con el desarrollo de los brotes, los que crecen muy deformados. Cuando la población es muy alta, tienden a desarrollarse individuos alados que migran hacia otras plantas. Durante el verano disminuye su número a medida que se detiene la brotación (Ripa et al., 2008). Enemigos naturales El parasitoide que afecta a esta especie es Lysiphlebus testaceipes Cresson cuya hembra oviposita en el interior del áfido y allí comienza a desarrollarse la larva del parasitoide que finalmente le causa la muerte. Los coccinélidos depredadores como Adalia deficiens Mulsant, Eriopis connexa Germar, Hippodamia convergens GuérinMéneville, Neda patula Erichson y Scymnus bicolor Germain, se alimentan también de A. spiraecola (Ripa et al., 2008). Requerimientos climáticos La población de A. spiraecola no sobrevive a temperaturas de 35 °C. A temperaturas entre 10 y 32 °C, los períodos de desarrollo de las etapas inmaduras duran desde 7.3 días a 28 °C, hasta 23 días a 10 °C. La temperatura umbral mínima de desarrollo promedio para todas las etapas inmaduras es de 2.3 °C, mientras que de manera específica para los primeros cuatro estadíos la temperatura base es de 5.0, 1.4, 1.0 y 1.3 °C. El porcentaje de sobrevivencia de las etapas inmaduras varía entre 78.2 y 95 % en el rango de 10 a 30 °C, y se reduce a 29.6 % a 32 °C. La longevidad promedio de las hembras adultas va de 36.5 días con una temperatura de 10 °C, a 6.0 días con una temperatura de 32 °C. La progenie promedio por hembra es de 44 individuos con una temperatura de 20 °C, y de 5.1 a 32 °C. El tiempo promedio de una generación para la población de éste áfido varía de 35.1 días con una temperatura de 10 °C, y, 10.7 días con una temperatura de 32 °C. El rango óptimo de temperatura para el crecimiento de una población de A. spiraecola es de 20 a 30 °C (Wangand y Tsai, 2000). 73 Apion godmani Wagner Fotografía Frank Peairs, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Picudo del ejote, picudo de la vaina del frijol. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Apion; Especie: godmani Wagner. Hospedantes Principalmente ataca a la vaina del frijol Phaseolus vulgaris L. (Danilo, 2011). Distribución La especie está distribuida en México, Guatemala, Honduras, El Salvador, Nicaragua y Colombia (Schoonhoven, 1977; Durón, 1981; citados por Abarca y Araya, 1989). En México, se han reportado problemas por esta plaga en los estados de Zacatecas, Durango, Puebla, Michoacán, Jalisco, Guerrero, Estado de México, Chiapas, Oaxaca y Guanajuato (SAGARPA, 2005a). Daños Los daños que esta especie ocasiona son originados principalmente por las larvas que se alimentan de las semillas del frijol; los adultos ocasionalmente causan ligeros daños al follaje, flores y vainas (Abarca y Araya, 1989). Biología y Morfología Las hembras adultas perforan las vainas de frijol en formación y depositan generalmente un huevecillo en cada agujero. Los huevecillos eclosionan en cinco días, para pasar a la etapa de larva. Esta etapa dura alrededor de seis días y pasa por tres estadíos larvales. El primer instar se alimenta de los tejidos de las vainas y los otros dos estadíos larvales de los granos que se encuentran en desarrollo dentro de la vaina. De pupa a adulto 74 transcurren alrededor de 9 a 13 días. El adulto puede permanecer cerca del capullo o dentro de la vaina por varias semanas, con muy poca actividad. Puede presentarse más de una generación por año (SAGARPA, 2005a). Huevo. Los huevecillos son muy pequeños, miden aproximadamente 0.25 mm, son de color blanco transparente y tienen forma ovalada (SAGARPA, 2005a). Larva. Las larvas son ápodas, tienen forma curvada, son de color blanco con aspecto sucio, la cabeza es de color oscuro y llegan a medir 3.5 mm de largo. Presentan tres estadíos larvales (SAGARPA, 2005a). Pupa. El insecto pasa por un período prepupal que dura dos días, para posteriormente pasar al estado de pupa, en el cual transcurren de 9 a 13 días hasta pasar al estado adulto (SAGARPA, 2005a). Adulto. El adulto puede permanecer cerca del capullo dentro de la vaina por varias semanas, con muy poca actividad, pudiéndose presentar más de una generación por año. Los adultos son de color negro grisáceo y miden aproximadamente 2.5 mm de largo, presentan pelos blancos escamosos sobre la superficie de su cuerpo; sus élitros se encuentran estriados longitudinalmente (SAGARPA, 2005a). Enemigos naturales Existe poca información sobre el control natural de Apion sp. En México, El Salvador y Guatemala se ha registrado una avispa del género Triaspis (Bracconidae) que parasita la larva; aunque en México se ha observado hasta un 54 % de parasitismo, las larvas parasitadas siguen causando daño, por lo tanto, este control no tiene efectividad inmediata, siendo sólo útil para reducir la población de adultos de la próxima generación. Otro enemigo natural registrado es el hongo Metarrhizium sp., un entomopatógeno de la familia Moniliaceae que afecta varias especies de insectos y arácnidos. 75 Argyrotaenia franciscana = citrana (Walsinham) Fotografía: Todd Gilligan, CSU, Bugwood.org Nombres comunes Tortrícido anaranjado. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Tortricidae; Género: Argyrotaenia; Especie: franciscana = citrana Walsinham. Hospedantes Esta especie ha sido descrita como una de las más polífagas dentro de la familia Tortricidae en Norte América, sus hospedantes incluyen más de 40 familias de plantas (Anacardiaceae, Aquifoliaceae, Araliaceae, Asteraceae, Begoniaceae, Berberidaceae, Buddlejaceae, Caprifoliaceae, Caryophyllaceae, Chenopodiaceae, Commelinaceae, Convolvulaceae, Crassulaceae, Cupressaceae, Dennstaedtiaceae, Dryopteridaceae, Ericaceae, Fabaceae, Geraniaceae, Grossulariaceae, Hippocastanaceae, Hydrophyllaceae, Junglandaceae, Lamiaceae, Lauraceae, Liliaceae, Malvaceae, Myrtaceae, Onagraceae, Pinaceae, Poaceae, Polygonaceae, Proteaceae, Ranunculaceae, Rhamnaceae, Rosaceae, Rutaceae, Salicaceae, Sapindaceae, Scrophulariaceae, Solanaceae, Thymelaeaceae, Urticaceae, Verbenaceae y Vitaceae), en su mayoría de importancia económica (Gilligan y Epstein, 2012). Distribución Se encuentra distribuido en California, Oregon y Washington, principalmente en las zonas costeras más frias y valles fluviales (Gilligan y Epstein, 2012). En México se distribuye en Aguascalientes, Baja California Sur, Baja California, Campeche, Chihuahua, Coahuila, Colima, Durango, Guanajuato, Jalisco, Morelos, Puebla, Querétaro, Sonora y Zacatecas (SIAP, 2010; citado por DGSV-CNRF, 2011a). 76 De acuerdo a la NIMF No. 8 de la Convencion Internacional de Protección Fitosanitaria, A. franciscana se cataloga como ausente en México (CIPF, 2006; citado por SENASA, 2013). Sin embargo, los cultivos hospedantes de esta especie, se encuentran distribuidos en la mayoría de los estados de la República Mexicana, por lo que esta especie representa un riesgo fitosanitario (SENASICA, 2013a). Daños Las larvas ocasionan daño al alimentarse directamente de frutos en desarrollo y maduros de cítricos, manzano y vid; también pueden alimentarse de tallos y ramas causando la caída de frutos (Gilligan y Epstein, 2009; citados por DGSV–CNRF, 2011a), este daño trae como consecuencia la infección por hongos saprófitos y fitopatógenos, otro daño ocasionado por las larvas es la generación de una red de fibras blanquecinas en los racimos en floración (Bentley et al., 2009; citado por DGSV–CNRF, 2011a). Los daños más importantes son causados por las larvas de los últimos instares; estos daños en ocasiones son imperceptibles hasta que comienza el decaimiento de los frutos que posteriormente caen del árbol cuando ya están momificados; en infestaciones severas el rendimiento se reduce hasta en un 40 % (DGSV–CNRF, 2011a). Biología y Morfología Los huevos son ovipositados sobre la superficie de frutos, ramas y hojas en masas de aproximadamente 200 huevecillos. El período de incubación varía con la temperatura, en condiciones de laboratorio dura de 8 a 15 días y en campo de 29 a 44 días (Lange, 1936; citado por SENASICA, 2013). Las larvas pasan por cinco instares larvales en un período de 20 a 30 días. Estas son solitarias y viven en refugios que ellas mismas construyen construyen. Se alimentan de hojas, brotes, ovarios florales y frutos en desarrollo. El estadío de pupa se lleva a cabo en un cocón de seda y la duración varia con las estaciones. En invierno puede durar tres semanas y en verano de 8 a 10 días (Gilligan y Epstein, 2009; SENASICA, 2013a). Huevo. Son de forma aplanada y oval, miden aproximadamente 0.91 por 0.7 mm de diámetro. Al ser recién ovipositados son de color translúcido (Gillian y Epstein, 2009; DGSV-CNRF, 2011a). Larva. Al emerger miden aproximadamente 1.5 mm de largo y al completar su desarrollo llegan a medir hasta 16 mm de largo. La cabeza y el escudo protorácico son de color café claro y no se diferencian uno del otro. El color del cuerpo varía de acuerdo con el hospedante del cual se alimente, pero generalmente es de color pálido a verde oscuro (Basinger, 1983; citado por DGSV-CNRF, 2011a). Pupa. La pupa mide aproximadamente 8 mm de largo, es de color café claro a café oscuro (Basinger, 1983; citado por DGSV-CNRF, 2011a). Adulto. El adulto mide de 5.6 a 9.9 mm de amplitud alar y 10 mm de largo. Las alas anteriores son de color blanco-naranja con una banda transversal de color oscuro y una mancha en la costa; las alas posteriores son de color blanco a gris. El macho se diferencia de la hembra por tener manchas oscuras (Gilligan y Epstein, 2012). Además de esto, la hembra es de color café amarillento con una mancha en forma de “V” en la mitad 77 de las alas, que se puede observar cuando se encuentra en reposo (Basinger, 1983; citado por DGSV-CNRF, 2011a). Enemigos naturales En viñedos de las zonas costeras de California, el principal enemigo de A. franciscana es el parasitoide Exochus nigripalpus subobscurus Townes que ataca a las larvas, así como Bacillus thuringiensis Berliner, que puede ser utilizado como biocontrol en larvas (Bentley, et al., 2009). Otros enemigos naturales son: Omorgus (Campoplex) sp., Brachymeria sp., Zenillia caesar Aldrich, Microbracon gelechiae Ashmead, Trichogramma minutum Riley que atacan a huevos, Mesochorus sp., Brachymeria sp., Habrocytus sp. y Dibrachys cavus Walker (Basinger, 1935; citado por DGSV-CNRF, 2011a). Meteorus argyrotaenia Fern. se ha reportado ejerciendo control del 100 % sobre esta plaga en huertos de frambuesa; Hyssopus pallidus Askew es un parásito criado en laboratorio sobre larvas (CABI, 2007; citado por DGSV-CNRF, 2011a). Requerimientos climáticos Las temperaturas umbrales de desarrollo para el ciclo de vida de A. franciscana son 6.1 °C la mínima y 25.6 °C la máxima, con un requerimiento térmico de 646.1 GD. Por etapas, los requerimientos térmicos son de 135 GD para huevecillo, 363.3 GD para larva y 147.8 GD para pupa. El requerimiento térmico para el ciclo adulto-adulto es de 908.9 GD y el del período de pre-oviposición es de 29.4 GD (Bettiga et al., 1992). 78 Aulacaspis tubercularis Newstead Fotografía: Effrey W. Lotz, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombre común Escama blanca del mango. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Diaspididae; Género: Aulacaspis; Especie: tubercularis Newstead. Hospedantes Algunos de los hospedantes reportados para esta plaga incluyen las siguientes especies: árbol de la canela Cinnamomum verum J. Presl, cocotero Cocos nucifera L., laurel Laurus noblis L., mango Mangifera indica L., aguacate Persea americana Mill.,Daphne australiana Pittosporum undulatum Vent., y jenjibre Zingiber officinale Rosc.; y los siguientes genéros: Citrus, Cucurbita, Dimocarpus y Litsea (PKB, 2013a). Distribución En el continente africano se le encuentra presente en Benin, Madagascar, Mauricio, Reunión, Seychelles y Sudáfrica; en América se localiza en Estados Unidos de America, Martinica, Guadalupe y México; en Asia se distribuye en Indonesia y en Europa en Portugal (Salazar, 2012; EPPO, 2013). Esta plaga se detectó por primera vez en 1999 en mango en Compostela, Nayarit y actualmente se encuentra distribuida en los estados de Sinaloa, Nayarit, Jalisco, Colima, Michoacán, Guerrero, Oaxaca y Veracruz (Bautista et al., 2013; M. Urías López, comunicación personal). Daños En mango, las hembras y ninfas permanecen en las hojas y ramas, al iniciarse la época seca que coincide con la floración y fructificación, las poblaciones aumentan y migran hacia los frutos causando lesiones amarillo-anaranjadas. Los frutos afectados pierden su valor durante la recolección y son descartados tanto en campo como en empacadoras en 79 el proceso previo a la exportación (Arias et al., 2003). Las pérdidas por rechazo de los frutos de mala calidad en los empaques de Nayarit han sido superiores al 50% (Urías, 2006; Urías et al., 2010). Biología y Morfología Este insecto solo pasa por los estados de huevo, ninfa y adulto, posee dimorfismo sexual y la hembra es áptera y permanece dentro de una escama protectora. El macho tiene un solo par de alas y piezas bucales atrofiadas (Arias et al., 2003). La hembra oviposita dentro de la escama y los huevecillos tienen una duración de ocho días en promedio, después eclosionan las ninfas, las cuales presentan dos estadíos y son de color rojo anaranjado. El primer estadío ninfal dura en promedio 10 días, mientras que la ninfa del segundo estadío dura en promedio 5.3 días. Las hembras pasan por tres fases: adultas inmaduras, adultas maduras y oviplenas. Las adultas inmaduras tienen una duración promedio de 6.5 días; forman la escama protectora de color blanco rosáceo, casi redonda y achatada. Las adultas maduras viven en promedio 8.5 días, éstas son fertilizadas por los machos y se inicia la maduración de los huevecillos. Las adultas oviplenas desovan dentro de la escama protectora y viven en promedio 13 días y una vez que terminan la oviposición mueren (Arias et al., 2003). Por otra parte, el macho pasa por los estados de huevo, ninfa I y II, prepupa, pupa y adulto. En éstos, el huevecillo tiene un promedio de incubación de ocho días. El período de duración de la ninfa I es de 9 días y la ninfa II de 7.7 días. Las ninfas II secretan filamentos y cera blanca con los que cubren su cuerpo hasta formar una escama alargada con tres lados paralelos, separados por dos canales. Dentro de esta escama blanca alargada ocurre la prepupa, que se inicia con la formación de un cocón muy fino a manera de una pequeña funda, esta etapa tiene una duracíon de 3.5 días, para luego tranformarse en pupa, la cual tiene una duración promedio de 4.5 días. En este estadío ocurre la transformación del macho adulto, formándose la cabeza, tórax, abdomen, patas, antenas, ojos y un par de alas alargadas. La etapa de macho adulto dura alrededor de 2.5 días, tiempo en el cual se dedica a buscar a la hembra para la cópula (Arias et al., 2003). Enemigos naturales En un estudio realizado en Egipto, se reportó a Cybocephalus micans Reitter como depredador de esta especie por primera vez en la región. Durante este mismo trabajo, varias especies de himenópteros fueron reportados como parasitoides de A. tubercularis: Aphytis sp., Encarsia sp. y Habrolepsis diaspidi (Nabil et al., 2012). Hernández et al. (2012) reportan la reducción del número de colonias de A. tubercularis por hoja en 6593% en un segundo año de evaluar la acción conjunta de los depredadores Pentilia sp., Chilochorus cacti y Ceraeochrysa sp. Requerimientos climáticos La duración del período de oviposición es de 82 días bajo un régimen de temperatura diurna-nocturna de 26-13 °C, mientras que la duración del desarrollo (huevo-huevo) del insecto bajo este mismo régimen térmico es de 52.3 días. La población de A. tubercularis decrece cuando la temperatura máxima sobrepasa los 30 °C, lo cual explica el porque este insecto prefiere habitar las partes bajas y sombreadas del árbol hospedante (Labuschagne et al., 1995). 80 Aulacorthum solani (Kaltenbach) Fotografía: im Baker, North Carolina State University, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón amarillo de ornamentales, dedalera. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Aulacorthum; Especie: solani Kaltenbach. Hospedantes Plantas compuestas, liliáceas, labiadas y solanáceas (Romero y Anaya, 1998). Las siguientes especies se han reportado como hospederas de esta plaga: milenrama Achillea millefolium L., ajo Allium sativum L., remolacha azucarera Beta vulgaris L. var. saccharifera, abedul pubescente Betula pubescens Ehrh., bolsa de pastor Capsella bursa-pastoris (L.) Medic., chile Capsicum annuum L., achicoria común Cichorium intybus L., cítricos Citrus sp., mandarino Citrus deliciosa Ten., mandarina Citrus reticulata Blanco, naranja Citrus sinensis Osbeck, Convolvulus sp., pepino Cucumis sativus L., digitalia Digitalis purpurea L.,fresa Fragaria ananassa (Weston) Duchesne, Freesia sp., soya Glycine max L., cebada Hordeum vulgare L., lechuga Lactuca sativa L., Lupinus sp., tabaco Nicotiana tabacum L., frijol Phaseolus vulgaris L., Plantago sp., Polyphagous sp., Rumex sp., Silene latifolia subsp. alba Voy. Barh., jitomate Solanum lycopersicum L., berenjena Solanum melongena L., papa Solanum tuberosum L., álsine Stellaria media (L.) Vill., Tragopogon sp., Tulipa sp., haba Vicia faba L. y pensamientos Viola wittrockiana (PKB, 2013b). La biología y la demografía de Aulacorthum solani son afectadas por la especie hospedante, aún cuando pertenezcan a la misma familia botánica. Por ejemplo, la escarola Cichorium endivia L. es más propensa a la colonización por parte de A.solani, seguida por achicoria Cichorium intybus L. y lechuga Lactuca sativa (La Rossa et al., 2008). 81 Distribución Es prácticamente cosmopolita; esta especie se encuentra difundida extensamente en toda Europa, América del Norte, Centro y Sur América, África y Australia (Castro, 1995; Benuzzi, 1996; Berlandier, 1997; Stoltz et al., 1997; Vasicek et al., 2003). En México sólo se ha reportado en Aguascalientes, Durango, Guanajuato, D.F. y Estado de México, pero es probable que exista en la mayoría del territorio como otros polífagos (Romero y Anaya, 1998). Daños Infestaciones ligeras de este áfido pueden dañar severamente el follaje del cultivo de papa. Su alimentación causa manchas decoloradas en tabaco, y, en plantas severamente infestadas pueden presentarse grandes áreas necrosadas, algunas veces resultando en senescencia del follaje completo. La alimentación de este áfido también causa una curvatura irregular en la papa y se estipula que el crecimiento de hojas es obstaculizado a consecuencia de la punción por la alimentación. Los daños indirectos son causados por la producción de mielecilla y transmisión de virus. La mielecilla, un líquido pegajoso que excreta el áfido cubre el follaje, frecuentemente es colonizado por hongos negros saprófitos (fumagina), dificultando la respiración y fotosíntesis (Plantwise, 2013b). Biología y Morfología Este pulgón tiene la habilidad de pasar el invierno en estado de huevo en muchos de los hospedantes, en los cuales se puede presentar. Sin embargo, generalmente pasa el invierno en estadíos móviles, particularmente en brotes de cultivo de papa y en muchas plantas de invernadero. Los adultos alados migran a finales de la primavera y comienzan colonias que alcanzan su pico poblacional en julio. Durante el otoño, ocurre una pequeña migración en donde regresan a los hospedantes para pasar el invierno (Rothamsted Research, 2013). Huevo. Normalmente son brillantes y de color negro, de forma elíptica. Miden aproximadamente 0.6 mm de largo y 0.3 mm de ancho (SKG, 2013). Ninfa. Presenta cinco estadíos ninfales. El tiempo promedio de desarrollo es de 2.4, 1.8, 2.4, 2.7 y 3.2 días, respectivamente. Tras el período de desarrollo, los adultos ápteros comienzan la reproducción partenogenética de inmediato (SKG, 2013). Adulto. Presenta individuos ápteros y alados. Los ápteros tienen un tamaño de 2.0 a 3.0 mm, el color del cuerpo es amarillo a verde pálido, con una mancha color verde brillante en la base de los sifúnculos. La frente presenta tubérculos antenales de lados paralelos que le dan aspecto de “U”. Las antenas son más largas que el cuerpo y los sifúnculos son cilíndricos con un reborde oscuro marcado. Estos y la cauda son pálidos, excepto por el ápice de los primeros. Los miembros alados tienen la cabeza y el tórax de color café oscuro, el abdomen de color amarillo con un patrón variable de franjas transversales pigmentadas a los lados. La frente y las antenas son iguales que los individuos ápteros (Romero y Anaya, 1998). Enemigos naturales Los enemigos naturales de este áfido no están bien documentados en Norteamérica. Entre los depredadores de áfidos se encuentran escarabajos comunes (Coleoptera: 82 Coccinellidae), algunas crisopas (Neuroptera: Chrysopidae), moscas de flores (Diptera: Syrphidae), y la mosca depredadora de áfidos Aphidoletes aphidimyza Rondani (PKB, 2013b). Requerimientos climáticos Mediante el análisis de datos experimentales de Kim et al. (1991), Nietschke et al. (2007) reportan que la temperatura umbral mínima de desarrollo de A. solani es 2.69 °C y el requerimiento térmico para el ciclo huevo-adulto, considerando esta temperatura base, es de 149.68 GD. 83 Bactericera cockerelli (Sulc.) Fotografia: Whitney Cranshaw, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón saltador, salerillo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Triozidae; Género: Bactericera = Paratrioza; Especie: cockerelli Sulc. Hospedantes Tiene una amplia gama de hospedantes cultivados y silvestres. Ataca a las solanáceas, principalmente chile Capsicum annuum L., papa Solanum tuberosum L, jitomate Solanum lycopersicum L. y tomate de cáscara Physalis ixocarpa Brot. ex Hormen, los cuales son de los más preferidos por las hembras para depositar sus huevecillos y desarrollar sus poblaciones. Se considera que el ciclo biológico de este insecto no varía con los cultivos de papa y jitomate; sin embargo, el estado ninfal es más prolongado en aquellas especies de plantas que no pertenecen a la familia antes señalada. Otras plantas hospederas de este insecto son tabaco Nicotiana tabacum L., toloache Datura stramonium L., hierba mora Solanum nigrum L., alfalfa Medicago sativa L., trébol Trifolium spp., amaranto Amaranthus spp. y malva Malva spp., entre otros (Ferguson et al., 2001; Bujanos et al., 2007). Distribución El pulgón saltador se considera originario del sur de Estados Unidos, de donde se dispersó a México, Centro América y parte de Sudamérica; se le ha reportado en Perú. Se tienen registros de la presencia de esta plaga incluso en Nueva Zelanda (Bujanos et al., 2007). 84 Daños Las plantas dañadas por el pulgón saltador detienen su crecimiento y presentan síntomas de sequía, las hojas maduras se enrollan hacia arriba, se engruesan y se truenan al desenrollarlas. Los entrenudos se acortan, las plantas reducen su tamaño, abortan la flor y no hay formación de frutos, pudiendo las plantas dañadas llegar a morir prematuramente. Los síntomas del daño que ocasiona este insecto, pueden llegar a confundirse con daño por bacterias. Al alimentarse, el insecto succiona savia e inyecta toxinas que provocan el enrollamiento de las hojas, disminuyendo el vigor de la planta. También al alimentarse, secreta mielecilla, sobre la que desarrolla la fumagina que causa un ennegrecimiento de las hojas, afectando de esta forma la fotosíntesis; pero el daño más grave lo ocasiona al ser vector de enfermedades de naturaleza viral (Garzón, 2002). Biología y Morfología El ciclo de vida comprende las etapas de huevo, cinco instares ninfales y adultos con reproducción sexual. La hembra adulta puede ovipositar más de 500 huevecillos durante un período de 21 días. El tiempo promedio requerido para el desarrollo de huevo a adulto es de 15 a 30 días a una temperatura de 27 °C. Temperaturas inferiores a 15 °C o superiores a 32 °C afectan adversamente el desarrollo y sobrevivencia del insecto (MAGCR, 2010). Huevo. Son pedicelados, de forma oval, de color naranja y pequeños, se les encuentra adheridos por un pequeño filamento al borde de las hojas, en el pecíolo y en la superficie de la hoja, eclosionan entre los 3 y 5 días, requiriendo en promedio 71.7 GD (Marín et al., 1995). Ninfa. La ninfa pasa por cinco estadíos y la duración de cada uno es variable; la ninfa de primer instar es de color naranja y requiere de 2.7 días en promedio para pasar al segundo estadío, en el cual la coloración es amarillenta, requiriendo de 2.5 días para pasar al tercer estadío ninfal, en el cual ya son visibles los paquetes alares y necesita de 2.7 días aproximadamente para pasar al cuarto estadío, el cual es de color verde amarillento y tiene bien marcados los segmentos de las patas, alcanzando en 2.5 días en promedio el quinto estadío, que es de color verde claro, siendo visible ya la segmentación del cuerpo, con los paquetes alares y los segmentos de las patas bien definidos, y necesita de 5 días para alcanzar el estado adulto, lo que suma 15.4 días de desarrollo ninfal (Marín et al., 1995). Adulto. Los adultos de B. cockerelli tienen una apariencia similar a la de un áfido, su hábito es saltador y se alimentan de la savia de la planta. Miden 2.75 x 0.8 mm incluyendo alas, recién emergido es de color verde translúcido, las siguientes 24 horas cambia a gris, con rayas de color blanco. Los machos viven de 25 a 64 días y las hembras desde 35 hasta 169 días. Una hembra deposita hasta 50 huevecillos por día y puede producir de 250 hasta 1,350 en su vida (Marín et al., 1995). Enemigos naturales Cuando se realiza el control biológico por conservación (minimizar el uso de insecticidas), es posible alcanzar niveles de parasitismo de hasta 80 % por la avispita Tamarixia triozae Burks, bajo tal condición esta plaga deja de ser problema. Además del parasitismo natural, la disminución en el uso de insecticidas, promueve el desarrollo de otros 85 depredadores de los géneros Chrysoperla, Orius, Geocoris y algunos coccinélidos que se alimentan sobre todo de los estadíos de desarrollo de la plaga. Se ha probado con éxito, la aplicación de atrayentes de insectos benéficos, que no son otra cosa que la aplicación de soluciones azucaradas (miel o azúcar con agua), que simulan el efecto de la mielecilla que esta y otras plagas son capaces de secretar (Bravo, 2004). Requerimientos climáticos El tiempo promedio requerido para el desarrollo de huevo a adulto es de 15 a 30 días a una temperatura de 27 °C. Temperaturas inferiores a 15 °C o superiores a 32 °C afectan adversamente el desarrollo y sobrevivencia del insecto. El tiempo fisilógico requerido para completar el ciclo de huevecillo a adulto es de 356 GD, tomando en consideración que la temperatura mínima umbral de desarrollo para esta plaga es de 7 °C (Becerra, 1989; Marín et al., 1995). 86 Bactrocera oleae (Gmelin) Fotografía: Pest and Diseases Image Library, Bugwood.org Nombres comunes Mosca del olivo. Ubicación Taxonómica Clase: Insecta; Orden: Diptera; Familia: Tephritidae; Género: Bactrocera; Especie: oleae Gmelin. Hospedantes Los únicos hospedantes naturales de la mosca del olivo son los frutos de las plantas del género Olea. En general, las hembras prefieren para la oviposición las variedades con aceitunas grandes. No obstante, son capaces de infestar todas las variedades de olivo, incluyendo las variedades silvestres (Segura, 2002). Distribución La mosca del olivo está presente en todos los países productores de aceituna (Mazomenos, 1989). Se distribuye por toda el área mediterránea: sur de Europa, norte de África y Oriente Medio, así como a lo largo de la costa este de África hasta Sudáfrica. También está presente en California, donde fue detectada por primera vez en 1998. En el hemisferio occidental se encuentra presente en California, en Estados Unidos y Baja California, México (Rice, 2000). Daños Los daños de esta plaga se realizan principalmente en el fruto y son producidos por las larvas, donde se observan dos tipos de daño, el primero consiste en daños directos, los cuales provocan caída de los frutos y disminución del peso de los mismos entre un 10 y un 30 % aproximadamente, y, la aceituna de mesa queda inservible para su aprovechamiento. El segundo tipo de daño son los indirectos, que consisten en la 87 penetración de hongos y bacterias a través de las galerías realizadas en el mesocarpio por las larvas al alimentarse, provocando aceitunas de mala calidad y de características organolépticas indeseables, tanto para aprovechamiento como aceituna de mesa como para obtención de aceite (Alberte, 2006a). Biología y Morfología Se presentan de 2 a 5 generaciones durante el año, y una hembra puede dar origen en su vida de 200 a 500 huevos, teniendo como umbral de actividades los 15 °C (Rice, 2000; citado por Segura, 2002). En el verano cuando las temperaturas son óptimas, una generación puede completarse entre 30 y 35 días, el desarrollo de las pupas requieren de 8 a 10 días en verano, pudiendo ser hasta de 6 meses en invierno, la duración del ciclo de vida completo se encuentra entre 1 y 7 meses, dependiendo de la disponibilidad de alimento y de la temperatura, siendo perjudiciales temperaturas en el rango de 38 a 41 °C (Segura, 2002). Posteriormente Biurrun et al. (2009) señalan que el período de incubación dura de 2 a 3 días en condiciones óptimas de verano, hasta 10 a 15 días en otoño, y que la larva dentro de la aceituna pasa por varios estadíos, teniendo el período larvario una duración de 1025 días, aunque puede llegar a durar hasta más de 45 días. Las larvas se transforman en pupa durante el verano, en el interior del fruto cerca de la epidermis, y, las últimas generaciones pupan en el suelo ligeramente enterradas. La duración del período ninfal es muy variable, oscila de 8 a 10 días en verano hasta varios meses en invierno. Las temperaturas mínima y máxima de desarrollo para los estados juveniles de la plaga son 911 °C y 31- 33 °C. Huevo. Es de forma alargada, cilíndrica, de color blanco y mide 0.7 mm de longitud y 0.2 mm de diámetro (Campos, 2012). Larva. Tiene la cabeza de forma trapezoidal con dos minúsculas antenas y presenta tres estadíos, se caracteriza por el aparato bucal y los estigmas prototorácicos ausentes en el primer estadío. Al final de su desarrollo la larva mide 7-8 mm, es de color blanquecino. (Campos, 2012). Pupa. tiene forma elipsoide o cilíndrica y su color varía de amarillo a marrón claro, mide entre 4 y 5 mm (Biurrun et al., 2009). Adulto. El adulto es una mosca que mide de 4 a 5 mm de longitud, la cabeza es de tonalidad amarillenta en la que destacan los ojos; el tórax es de color amarillo con bandas grisáceas y es característico del adulto la mancha negra de la zona apical de las alas (Biurrun et al., 2009). Enemigos naturales El control biológico de esta plaga se realiza mediante el uso de: Opius concolor Monastero, himenóptero parasitoide que se alimenta de las pupas de Bactrocera oleae. Entre otros enemigos naturales potenciales se encuentra Pnigalio mediterraneus Ferriere & Delucchi, Eupelmus urozonus Dalman y Euritmia rosae (Biurrun et al., 2009). Además Navrozidis et al. (2000), mencionan que existen experiencias con el uso de Bacillus thuringiensis Berliner, el cual redujo el porcentaje de eclosión de huevos y pupas. 88 Requerimientos climáticos Crovetti et al. (1982), citado por Armendáriz et al., (2013), consideran que 8.9 ºC es la temperatura umbral mínima de desarrollo de las larvas y 14 ºC el valor de oviposición; es decir, las larvas no se desarrollan a temperaturas menores a 8.9 ºC y los adultos ovipositan con temperaturas superiores a este valor. Ellos utilizan el la temperatura umbral mínima de 8.9 ºC para el cálculo de la constante térmica, determinando así que el número de grados-día necesario para completar el ciclo de huevo a adulto es de 379.01 GD. Así, a partir de la presencia de huevos fértiles en las aceitunas, se calcula cuándo se obtiene este valor de grados-día y se tiene que estar en presencia de otra generación. Posteriormente, Segura (2002), señaló que el umbral de actividad de la mosca del olivo es de 15.5 ºC y las altas temperaturas en el rango de 38 y 41°C son perjudiciales para esta especie. Por otra parte Alberte (2006a), señaló que la temperatura óptima de desarrollo se encuentra entre los 20 y 25 ºC; y que temperaturas inferiores a 6 ºC y superiores a 35 ºC limitan decisivamente los distintos estados de desarrollo del insecto. 89 Bemisia argentifolii Bellows y Perring Fotografía: Scott Justis, Bugguide.net. Nombres comunes Mosquita blanca, mosquita blanca de la hoja plateada. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aleyrodidae; Género: Bemisia; Especie: argentifolii Bellows y Perring. Hospedantes La mosquita blanca (Bemisia tabaci (Gennadius)), la cual actualmente se considera un complejo de biotipos, entre los cuales se encuentra la mosquita blanca de la hoja plateada (B. argentifolii) o biotipo B, es una plaga polífaga ya que se han reportado más de 600 especies de plantas hospederas. Los principales cultivos que ataca son: jitomate (Lycopersicum esculentum Mill), sandía (Citrullus vulgaris Schard), frijol (Phaseolus vulgaris L.), chile (Capsicum annuum L.), algodón (Gossypium hirsutum L.), melón (Cucumis melo L.), col (Brassica oleracea L.), cítricos (Citrus sp.), entre otros (Romero y Anaya, 1998). Sin embargo, el cultivo en el que mejor se desarrolla B. argentifolii es la berenjena (Solanum melongena L.) (Tsai y Wang, 1996). Distribución Se distribuye ampliamente en el sur de Estados Unidos, El Caribe, México, América Central y América del Sur. También está presente en el sur de Europa, África, India y Australia (McAuslane, 2009). En México, la plaga se encuentra ampliamente distribuida, destacando por su importancia en la zona norte, en los estados de Baja California, Sonora, Sinaloa y Comarca Lagunera (Durango y Coahuila) (Romero y Anaya, 1998; Nava et al., 2001; Ortega, 2008). 90 Daños El mayor daño está relacionado con la transmisión de enfermedades de tipo viral, tales como el virus del rizado amarillo del tomate (TYLCV, Tomato yellow leaf curl virus) y el virus del amarillamiento y achaparramiento de las cucurbitáceas (CYSDV, Cucurbit yellow stunting disorder virus). Las ninfas y adultos succionan la savia de las plantas y llegan a causar un debilitamiento tal que pueden causar su muerte, aunque esto solo se produce con altas poblaciones del insecto. También la mielecilla que excretan ambos estadíos biológicos sirve de sustrato para el desarrollo de fumagina, la cual al cubrir el área foliar provoca trastornos en la fotosíntesis, reduciendo el vigor de la planta, además que afecta la calidad de los frutos de cultivos hortícolas y de la fibra del algodón. Además, la mosquita blanca de la hoja plateada puede causar daños a las plantas por la inyección de toxinas durante el proceso de alimentación de las ninfas, tales como el síndrome de la hoja plateada en calabaza (de donde deriva su nombre el insecto), la maduración irregular del tomate, la palidez del tallo en brócoli y el amarillamiento del follaje de la lechuga (Romero y Anaya, 1998; Nava et al., 2001; Ortega, 2008). Biología y Morfología La mosquita blanca posee metamorfosis incompleta, es decir, su ciclo biológico presenta los estadíos de huevecillo, ninfa y adulto. A temperatura de 25 °C, 14 horas luz y humedad relativa del 91.7 %, el número de días para el desarrollo de huevo a adulto de esta mosquita en algodón fue de 18 a 31 días (Benthke et al., 1991; Mau y Lee, 2007). Bajo las mismas condiciones ambientales pero en nochebuena como hospedante, el tiempo de desarrollo total fue de 18 a 28 días (Mau y Lee, 2007). Los huevecillos son usualmente ovipositados en posición vertical en el envés de las hojas. En su parte basal poseen un pedicelo corto que les sirve para que sean insertados en la hoja por la hembra (Nava et al., 2001; Ortega, 2008). Después de la eclosión, las ninfas del primer estadío se establecen para alimentarse. Una vez instaladas, los siguientes tres estadíos ninfales son sedentarios (Mau y Lee, 2007). La primera, segunda, tercera y cuarta ninfa en algodón toman en promedio 5, 3, 3 y 6 días, respectivamente para completar su desarrollo. En nochebuena, la duración es de 4, 3, 3 y 4 días, respectivamente (Benthke et al., 1991). Después de emerger los adultos, estos se aparean y las hembras empiezan a depositar sus huevecillos un día después de que ha ocurrido la copulación y continúan haciéndolo por un período de 13-19 días. El número promedio de huevecillos producidos por una hembra es de 160, de un rango que varía de 50 a 400, de los cuales 2/3 partes son hembras. El alto potencial reproductivo explica en parte la capacidad de crecimiento poblacional del insecto (Nava et al., 2001; Ortega, 2008). Huevo. El huevecillo tiene forma oval con la parte anterior más aguda que la posterior, es de color amarillo pálido recién ovipositado y de color castaño oscuro antes de la eclosión, miden en promedio 0.2 mm y el corion es liso y brillante (Nava et al., 2001; Ortega, 2008). Ninfa. Las ninfas pasan por cuatro ínstares, el primero recibe el nombre de “caminante” y el último de “pupa”. El primer ínstar ninfal es de forma oval, aplanada, semitransparente, de color verde amarillento, mide en promedio 0.3 mm de largo y con apariencia de una pequeña escama. La ninfa de primer instar empieza su movimiento sobre el envés de las hojas después de 1-2 horas de eclosionado el huevecillo, hasta que encuentran un sitio 91 donde alimentarse y ahí se establecen, usualmente el proceso dura un día. Al fijarse la ninfa del primer estadío, inserta sus partes bucales (estilete) en la hoja para alimentarse y permanece en este sitio hasta llegar al estado adulto. El segundo ínstar mide en promedio 0.5 mm de largo. El tercero y cuarto ínstar miden en promedio 0.7 y 0.8 mm de largo, respectivamente. En la etapa final del tercer y cuarto ínstar poseen manchas oculares distintivas, por lo que se les denomina comúnmente ninfas de ojos rojos. El cuarto ínstar ninfal, o “pupa”, tiene manchas oculares prominentes, es ovalada, plana y con los márgenes externos redondeados (Nava et al., 2001; Ortega, 2008). Adulto. Los adultos de mosca blanca de la hoja plateada son insectos pequeños de 0.8 a 1.2 mm de longitud, presentan un cuerpo de color amarillo pálido y alas de color blanco (Nava et al., 2001; Ortega, 2008). Enemigos naturales Existe un número considerable de enemigos naturales de la mosquita blanca de la hoja plateda, que son importantes para regular el crecimiento poblacional de esta plaga. La mayoría de los parasitoides pertenecen a la familia Aphelinidae, aunque también hay registros de especies de Scelionidae, Ceraphronidae, Encyrtidae y Platygasteridae atacando a estados ninfales de moscas blancas. Se conocen 40 especies de afelínidos que parasitan a B. tabaci, de las cuales 24 se encuentran o han sido importadas a México aunque algunas no necesariamente parasitando a B. tabaci. Todas las especies se agrupan en los géneros Encarsia y Eretmocerus. En México se han reportado 20 especies de Encarsia, siendo las más comunes E. pergandiella, E. tabacivora, E. formosa, E. hispida, E. luteola, E. nigrocephala y E. quaintancei. Las especies de Eretmocerus reportadas son: E. californicus, E. haldemani, E. tejanus, E. eremicus (importada) y E. mundus (importada). En el noroeste de México se han observado porcentajes de parasitismo desde cero hasta 95%, siendo en algunas especies de maleza tales como la lechuguilla Lactuca serriola y en el cultivo de soya, donde se han presentado los más altos porcentajes. En el norte de Sinaloa, los niveles de parasitismo de B. tabaci por E. californicus, E. strenua, E. tabacivora y E. nigrocephala varían entre localidades, de 41.0 a 59.7%, 1.7 a 24.3%, 4.3 a 12.3%, y 1.5 a 4.0%. En la Comarca Lagunera se han observado bajos niveles de parasitismo en cultivos de repollo (0.10 a 0.80%), algodonero (1.8 a 14.7%) y melón (0 a 7.4%) y relativamente altos en vid (8.5 a 50.6%). Al parecer, en sistemas más estables como maleza, vid y árboles frutales, el parasitismo es mayor. Los parasitoides importados para el control biológico de B. tabaci y T. vaporariorum son E. formosa, E. eremicus y E. mundus (Martínez et al., en prensa; Nava et al., 2001; García y Arredondo, 2008). En relación a los depredadores de B. tabaco, las especies reportadas corresponden a las familias Chrysopidae (Neuroptera), Coccinellidae (Coleoptera), Empididae (Diptera), Anthocoridae, Miridae, Nabidae, Lygaeidae y Reduviidae (Hemiptera), Phytoseiidae y Stigmaeidae (Acari), siendo Coccinellidae la familia que ubica el mayor número de especies, seguido por Phytoseiidae. Delphastus pusillus LeConte a mostrado potencial como depredador en condiciones de invernadero y otro coccinélido que ha sido efectivo en Israel e importado a California, E.U.A., es Clitostethus arcuatus (Rossi) (MartínezCarrillo et al., en prensa; Nava et al. 2001; García y Arredondo, 2008). Con respecto a los patógenos se reporta a los hongos Beauveria bassiana Balsamo (Vuillemin), Isaria fumosorosea Wize (=Paecilomyces fumosoroseus [Wize] Brown & 92 Smith) y Lecanicillium (=Verticillium) lecanii (Zimmermann) Zare & Gams infectando poblaciones de mosca blanca. Los productos comerciales formulados a base de hongos entomopatógenos que se han utilizado para el control de diferentes plagas en México, incluyendo a mosquitas blancas, son: Pae-Sin; Bea-Sin; Verti-Sin; Meta-Sin; Tri-Sin; BioFung; BotaniGard ES; BotaniGard 22 WP; Mycotrol ES; Mycotrol-O; Mycotrol WP; Naturalis L; y Fitosan-M. Los principales requisitos para que los hongos ejerzan un control efectivo de la mosca blanca son una buena cobertura de aplicación y condiciones adecuadas de humedad relativa (>60%) y temperatura (20-30 oC) (Martínez-Carrillo et al., en prensa; Nava et al. 2001; Lara, 2008). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo para todas las etapas inmaduras del insecto es de 12.5 °C. La sobrevivencia del insecto durante el período huevo-adulto es de 89 % a 25 °C, 40 % a 15 °C, y 37 % a 35 °C. La longevidad promedio de las hembras adultas es de 44 días a 20 °C, hasta 10 días a 35 °C. La ovipostura de huevecillos por hembra varía de 324 huevos a 20 °C, hasta 22 huevos a 35 °C. El tiempo promedio generacional de las poblaciones varía de 18 días a 30 °C, hasta 46 días a 20 °C. El rango de temperatura óptima para el crecimiento de la población es de 20-30 °C (Wang y Tsai, 1996). La temperatura base o umbral mínima de desarrollo es de 10.32 °C, con un requerimiento térmico del período huevo-adulto de 319.7 GD. La temperatura base de la etapa de huevecillo es de 12.5 °C (Greenberg et al., 2000). B. argentifolii no desarrolla a 35 °C. El valor de la temperatura umbral mínima de desarrollo y el requerimiento de grados-día (huevo-adulto) es de 11.1 °C y 312.5 GD en algodón como planta hospedante, y de 13.2 °C y 250 GD en melón como planta hospedante (Nava et al., 2001). 93 Bemisia tabaci (Gennadius) Fotografía: Central Science Laboratory, Harpenden Archive, British Crown, Bugwood.org Nombres comunes Mosca blanca. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aleyrodidae; Género: Bemisia; Especie: tabaci Gennadius. Hospedantes Esta especie es polífaga, se puede alimentar y reproducir sobre un gran número de plantas como: jitomate Solanum lycopersicum L., tomate de cáscara Physalis ixocarpa Brot. ex Hormen, papa Solanum tuberosum L., chile Capsicum annuum L., pepino Cucumis sativus L., tabaco Nicotiana tabacum L., frijol Phaseolus vulgaris L., algodón Gossypium hirsutum L., calabaza Cucurbita pepo L., melón Cucumis melo L., sandía Citrullus lannatus Thunb, berenjena Solanum melongena L. y muchas plantas más de importancia económica, así como muchas especies de malezas (Cervantes, 1991). Distribución La mosca blanca se considera originaria de la India ó Pakistán (Martínez, 1993) y actualmente B. tabaci se encuentra distribuida en todas las regiones tropicales y subtropicales del mundo, pero su rango geográfico se ha movido hacia áreas templadas. En México, B. tabaci se encuentra distribuida prácticamente en todo el territorio nacional, causando daños severos en hortalizas de la región noroeste del país (Martínez et al., en prensa). Daños Puede causar daños directos e indirectos en la planta. El daño directo es la succión de savia, reduciendo el vigor de la planta. El daño indirecto es la excreción de una mielecilla mientras se alimenta, lo que promueve el crecimiento de la fumagina, que interfire con la 94 fotosíntesis y que puede bajar la calidad y cantidad de la cosecha. La trasmision de virus es uno de las daños indirectos más importantes (Naranjo et al., 2004). Biología y Morfología De acuerdo con Naranjo et al. (2004) la hembra de mosca blanca oviposita en promedio 78 huevecillos (en laboratorio) de forma individual, con período de incubación de cinco días; pone sus huevos en el envés de las hojas, en forma individual. Durante toda su vida las hembras pueden ovipositar 250 huevecillos. Pasado el período de incubación emergen pequeñas ninfas, que caminan durante algunas horas, fijándose a las hojas con su aparato bucal chupador. Desarrolla cuatro estadíos ninfales en un período de 14 días y un estado pupal en dos días. Sin embargo, la duración del ciclo varía de acuerdo con la temperatura en que la plaga se desarrolle, siendo mucho más corto mientras más alta sea la temperatura promedio. Durante el invierno, las bajas temperaturas y el aumento de la humedad relativa, provocan una baja incidencia de mosca blanca. Durante esta época, los adultos son poco activos y se localizan en el envés de las hojas. Con el incremento de las temperaturas diurnas aumenta su actividad y se le localizan en el haz y el envés de las hojas. Huevo. Los huevecillos de la mosca blanca son piriformes y presentan en uno de sus extremos un pedicelo que utiliza el adulto para colocarlo en el follaje; Paulson y Beardsley (1985) indican que el pedicelo es una extensión del corion, que mide aproximadamente 300 micras y su función primordial es absorber la humedad esencial requerida, para el desarrollo normal del huevecillo. Ninfa. A la ninfa del primer estadío también se le conoce como “larva” por tener patas y antenas funcionales; las primeras le sirven para desplazarse rápidamente hacia el lugar donde inserta sus piezas bucales, para permanecer inmóvil el resto de su ciclo. Las ninfas toman entonces una forma semiovalada, son de color blanco amarillento, semitransparentes, más anchas en la parte anterior (Andreas, 1996). Las ninfas del segundo y tercer estadío secretan cera (Andreas, 1996), pues poseen glándulas cerígenas con una abertura de salida. Estas glándulas están distribuidas en diversas partes de su cuerpo. El último estadío ninfal recibe el nombre de “pupa”, debido a que externamente se forman las alas durante la metamorfosis. La “pupa”, al principio se alimenta hasta llegar a una fase en que la forma del adulto es evidente, con ojos de color rojo y cuerpo color amarillo claro, de cierta forma similar a una pupa de los insectos holometábolos. Durante esta etapa no se alimenta (Byrne y Bellows, 1991). Adulto. Para emerger, el adulto realiza en el dorso una abertura a lo largo de la pupa y otra horizontal en la parte más ancha, formando una “T”. Los adultos de mosca blanca son de color amarillo pálido aunque dan la impresión de ser blancos por el “polvillo” ceroso que siguen secretando como las ninfas. La mosca blanca mide alrededor de 1.5 mm de longitud, con alas ovales que descansan sobre el abdomen de forma aplanada o formando un ángulo por el cual pueden reconocerse algunas especies (García, 2010). 95 Enemigos naturales Existen varios enemigos naturales como parasitoides y depredadores, que ejercen algún grado de control de los adultos y ninfas, siendo estos los siguientes: Encarsia pergandiella Howard, Encarsia nigricephala Dossier, Encarsia spp., Eretmocerus haldemani Howard y un sceliónido aún no identificado, que son parasitoides de ninfas y que en el cultivo de jitomate a cielo abierto, cuando se realiza un uso racional de insecticidas, son capaces de parasitar hasta un 50 y 60 % de los estados inmaduros de mosquita blanca (Bravo,1996). Entre los depredadores de esta plaga, están: Orius sp., Geocoris sp. Chrysoperla carnea Stephens, Colleomegilla sp. y Scymnus sp. (Bravo, 2004). Además, existen hongos entomopatógenos capaces de causar la muerte a este insecto y que tienen gran potencial de control, como Beauveria bassiana Bals.-Criv. Vuill y Paecilomyces sp. Requerimientos climáticos El ciclo de vida de la mosca blanca dura aproximadamente 19 días a 32 °C. Por su parte López (1986), indica que puede alargarse hasta 73 días a 15 °C o menos de 19 días a más de 32 °C. Bajo condiciones de campo, se determinó que el umbral inferior es de 10 °C y el superior de 32 °C, mientras la constante térmica es de 316 grados-día para que el insecto complete su ciclo de vida (Zalom et al., 1998; citado por Avilés, 1997). 96 Boopedon nubilum (Say) Fotografía: Bob Webster, Bugguide.net Nombres Comunes Chapulín negro. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Boopedon; Especie: nubilum Say. Hospedantes García et al. (2006) señalan que los chapulines acridoideos son básicamente herbívoros y se alimentan de pastos y herbáceas principalmente en zonas de estepa arbustiva conformada por especies como Pleuraphis mutica Buckl., Bouteloua barbata Lagasca, Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr., Bouteloua aristidoides (Kunth) Grisebach, Aristida spp., Eragrostis spp., y Chloris sp., además de arbustos como Prosopis glandulosa Torrey, y herbáceas. Pfadt (1997), señala que además de las anteriores, las especies Bouteloua gracilis (Willd. ex Kunth) Lag. ex Griffiths, Cenchus ciliaris L. y Digitaria cognata (Schult.) Pilg., también pueden ser hospedantes del chapulín negro. Distribución De acuerdo con la información reportada por Pfadt (1997b), el chapulín negro tiene la característica de que se puede adaptar con facilidad a varios tipos de pastizal, por lo que encuentra su hábitat apropiado para desarrollarse en una amplia zona comprendida desde el oeste de Montana en los Estados Unidos de Norteamérica, hasta México y sobrevive en diferentes tipos de pastizales, aún en praderas donde haya pastos de porte bajo con arena y en zonas desérticas, pero prefiere habitar sitios con mayor densidad de vegetación; sin embargo, debido a que la mayoría de las hembras no tienen alas funcionales, la velocidad de dispersión del insecto no representa un riesgo importante a corto plazo, pero es importante monitorear su densidad poblacional para evitar que se 97 convierta en un problema grave cuando hay escasez de alimento para el chapulín en regiones aledañas. En México, se le puede localizar en los pastizales del los estados de Sonora, Chihuahua, Durango, Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas, Zacatecas y San Luis Potosí (Pfadt, 1997b; García et al., 2006; García y Lozano, 2011; Rivera, 2011). Daños La destrucción significativa del follaje se inicia durante el tercer instar ninfal, lo cual ocurre justo antes de la maduración de especies importantes de zacates. Es así como el chapulín en etapas inmaduras puede ser responsable de cerca del 12 al 20 % de la utilización del follaje total, en tanto que los chapulines adultos pueden ser los responsables de las mayores tazas diarias y proporciones de utilización del forraje de un pastizal (Gurrola et al., 2009). El chapulín negro es un depredador muy exigente, ya que prefiere consumir grandes cantidades de pasto navajita aunque haya disponibilidad de otros pastos. Pfadt (1997b), menciona que en un examen de la dieta consumida por este saltamontes en ambiente natural realizado en el suroeste de Texas, reveló que el contenido consistía en un 57 % de zacate navajita y 17 % de pasto buffel. Otro estudio realizado por Gurrola et al. (2009) en la parte sur de la región de los valles del estado de Durango, indica que la dieta de los individuos capturados estuvo conformada por un 13.5 % de hierbas y 86.5 % de pastos. Biología y Morfología Este chapulín se caracteriza por tener un cuerpo voluminoso y pesado, además por tener una cabeza grande de forma redondeada. La coloración de las tibias posteriores de los machos es típica de la especie en tonos rojos, negros, cremas o una combinación de éstos; estos poseen alas funcionales que no alcanzan a cubrir el abdomen (Pfadt 1997b; Mariño et al., 2011). Pfadt (1997b), describe que en las hembras de esta especie, los surcos de los lóbulos laterales de las patas traseras son de color negro, en forma de media luna; de igual forma señaló que dichos individuos sólo presentan alas rudimentarias y no pueden volar, sin embargo, se pueden dispersar en grandes extensiones de terreno y migrar caminando. Esta especie suele permanecer en el mismo hábitat en el que se desarrollan las ninfas, aparentemente prefieren soportes gruesos para alimentarse en la pradera, donde exista abundante hierba verde (Pfadt, 1997b). Estos insectos presentan tres fases de desarrollo: huevo, ninfa y adulto. Huevo. Los huevecillos miden de 6.5 a 7.7 mm de longitud y aproximadamente 1.5 mm de ancho, son de forma alargada y de color café oscuro.Estos son depositados en grupos conocidos como “ootecas” en cantidades de 35 a 60 huevecillos en cada masa, cubiertos por secreciones de la hembra, de acuerdo a lo reportado por Pfadt (1997b). Existen evidencias de que durante la vida adulta de las hembras de esta especie, en un lapso promedio de 60 días, la hembra puede depositar 3 ó 4 masas de huevecillos fuertemente unidos entre sí en galerías cavadas en el suelo, los cuales quedan enterrados a una profundidad de 1.5 a 5.0 cm en áreas de pastizal (Pfadt, 1997b). 98 Los huevecillos comienzan a eclosionar entre julio y agosto cuando la lluvia ha humedecido adecuadamente el suelo y existen las condiciones apropiadas para la emergencia de las ninfas (Pfadt, 1997b). Ninfa. Esta especie presenta cinco instares ninfales en un lapso de 27 a 40 días, dependiendo de las condiciones climáticas del área donde se encuentren (Pfadt, 1997b). Las ninfas pueden ser identificadas fácilmente por su forma, estructura y patrones de coloración. Su cabeza es grande con la cara moderadamente inclinada y de coloración bronceada; al lado de la cabeza muestran una mancha negra de forma triangular por encima de la base de cada antena típica de la especie. En los últimos instares, el pronoto de la ninfa no tiene quillas, el fémur muestra una franja dorsal en la superficie media de color negruzco y la tibia tiene tres anillos de tonalidad amarillas y tres de color negro, aunque a veces se aprecia teñida de rojo y el vientre es de color amarillo pálido (Pfadt, 1997b). Adulto. Los adultos del chapulín negro presentan dimorfismo sexual. Las hembras adultas miden de 33 a 52 mm de longitud, su coloración es café claro y tienden a formar grupos grandes, mientras que el tamaño promedio los machos de esta especie varía entre 24 y 28 mm de longitud y son de color negro con manchas rojizas en la tibia de las patas posteriores (Mariño et al., 2011; García y González, 2011; Rivera 2011). Enemigos naturales Afortunadamente, los chapulines tienen muchos enemigos naturales que ayudan a mantener los pastizales con densidades de población en proporciones equilibradas. Rivera (2011), señala que los depredadores naturales más comunes para este tipo de chapulín son diversos tipos de lagartijas, sapos y aves, además se sabe que los coyotes, zorrillos, roedores y ardillas de tierra también se alimentan de chapulines negros. De igual forma, Garza (2005) reportó que las larvas de escarabajos de las especies Epicauta vittata Fabricius y E. fabricii LeConte se alimentan de los huevecillos de este chapulín. Requerimientos climáticos En su área de Distribución natural, el chapulín negro se refugia durante la noche en el follaje de pastos y arbustos bajos, poco después del amanecer, los individuos comienzan a emerger para tomar el sol. Cuándo las temperaturas del suelo llegan a los 32 °C y el aire a 26 °C, el chapulín negro inicia la acción evasiva al calor y busca la sombra de la vegetación al colocarse bajo las matas de hierba o en el dosel de los pequeños arbustos, lo cual hace difícil su localización (Pfadt, 1997b; Baez et al., 2013). Chairez et al. (2009) aplicaron un modelo para simular la fenología del chapulín negro en Durango, México y determinaron que los requerimientos de GD para completar los cinco estadíos ninfales (considerando una temperatura base de 17.8 °C) es de 912.46 a 942.82; 955.25 a 972.72; 991.68 a 1002.70; 1032.60 a 1042.41 y 1062.50 a 1105.99. 99 Brevicoryne brassicae (L.) Fotografía: Whitney Cranshaw, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón harinoso de las crucíferas, pulgón de la col. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Brevicoryne; Especie: brassicae L. Hospedantes Este pulgón se alimenta de todas las plantas crucíferas cultivadas y silvestres. Los hospedantes con mayor importancia económica son: brócoli Brassica oleracea L., col de bruselas Brassica oleracea var. gemmifera, coliflor Brassica oleracea L. y col Brassica oleracea L.. Así mismo este áfido ataca el cultivo de zanahoria Daucus carota L., apio Apium graveolens L., brócoli chino Brassica oleracea L. var. alboglabra, col china Brassica campestris L. var. pekinensis, rábano Raphanus sativus L., col rizada Brassica oleracea L. var. acephala y la mayoría de los miembros del género Brassica, sin embargo el daño suele ser menos grave en col (Martin y Mau, 1991). Distribución Esta plaga es nativa de Europa, aunque ahora se encuentra en muchas partes del mundo. En los trópicos, usualmente se encuentra confinada a las regiones con mayor altitud (Martin y Mau, 1991). Daños El daño por alimentación de un gran número de áfidos puede matar plantas de semillero y recién trasplantadas. En las plantas más grandes, el daño resulta en encrespamiento y amarillamiento de las hojas, impidiendo el crecimiento de la planta y deformandola. Además, se puede producir contaminación por áfidos muertos en las hojas u otras partes del hospedante (Hines y Hutchison, 2013). 100 Biología y Morfología Los áfidos se reproducen de dos maneras. En climas cálidos las colonias de áfidos están conformadas solamente por hembras, en donde la reproducción no implica apareamiento ni oviposición. Las hembras dan origen a ninfas hembras. En otoño, la forma de reproducción cambia. Los machos se producen en respuesta a la disminución de temperatura (Blackman y Eastop, 1984; Martin y Mau, 1991). El ciclo de vida dura entre 16-50 días y está muy influenciado por la temperatura. Éste se reduce a temperaturas más altas (Martin y Mau, 1991). Huevo. En las regiones cálidas como Hawai, no se producen huevecillos. En las regiones templadas, este áfido pasa el invierno como huevecillo (Martin y Mau, 1991). Ninfa. Las hembras producen ninfas vivas que se mantienen en la espalda hasta que son lo suficientemente grandes como para sobrevivir por sí mismas. Estas son similares en apariencia a los adultos, diferenciándose por su menor tamaño (Martin y Mau, 1991). Adulto. Las hembras sin alas miden aproximadamente 2.5 mm de largo y tienen forma ovalada. El extremo posterior del cuerpo es estrecho en gran proporción. El cuerpo es de color verde pálido y suele estar cubierto de polvo blanco ceroso. Debajo de la cera hay ocho manchas color marrón o negro en la parte superior del abdomen. Se observa un incremento de tamaño hacia el extremo posterior. Las hembras aladas, son un poco más pequeñas y no se encuentran cubiertas con polvo ceroso. La cabeza y el tórax son de color marrón oscuro a negro. El abdomen es de color verde amarillento con dos manchas oscuras en los segmentos dorsales anteriores del abdomen. Estas manchas se unen en una banda oscura en la parte superior de los últimos segmentos abdominales. Las antenas son de color marrón oscuro. Las alas son cortas y robustas con venas prominentes (Martin y Mau, 1991). Enemigos naturales Diaeretiella rapae McIntosh, es el parásito más común del pulgón de las crucíferas. A pesar de que éste es muy común, no siempre es eficaz para controlar la población de áfidos. Cuando las poblaciones de este parásito son lo suficientemente grandes como para ser eficaces, la población de áfidos por lo general ha superado el umbral de daño. Poblaciones pequeñas del pulgón de las crucíferas pueden ser controladas efectivamente por depredadores como catarinitas, larvas de mosca sírfidas y larvas de crisopas. Además, en lugares con humedad en el ambiente, las epidemias por hongos pueden controlar la población de estos áfidos (Hines y Hutchison, 2013). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo promedio para el ciclo huevecillo-adulto es de 6.7 °C, con un requerimiento térmico de 126 GD. Para el ciclo huevecillo-huevecillo, el requerimiento térmico es de 142 GD. Por etapas el requerimiento térmico es 126 GD para la ninfa y de 16 GD para el adulto (Raworth, 1984). 101 Cactoblastis cactorum (Berg) Fotografía: Ignacio Baez, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Palomilla del nopal. Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Pyralidae; Género: Cactoblastis; Especie: cactorum Berg. Hospedantes Los hospedantes principales de esta plaga son del género Opuntia, principalmente el subgénero Platyopuntia; hasta ahora 11 especies son las susceptibles: Opuntia ficusindica L., O. strepthacantha Lem., O. tomentosa Salm-Dyck, O. stricta Haw., O. aurantiaca Lindley, O. lindheimeri Engelmann, O. inermis Coulter, O. humifosa Raf., O. megacantha Salm-Dyck, O. spinulifera Salm-Dyck y O. spinosissima Mill. Sin embargo, hay 31 especies de Opuntia en Estados Unidos (9 endémicas) y 56 en México (38 endémicas), además de 22 especies nativas de Platyopuntia en el Caribe y 17 en América Central, que pueden llegar a ser hospedantes de este insecto (Ojeda, 2010a). Distribución C. cactorum, fue detectada en Florida en 1989, y sus poblaciones se expandieron rápidamente a lo largo de la costa del Atlántico y el Golfo de México. En julio de 2006 fue descubierta una población bien establecida de la palomilla del nopal en Isla Mujeres e isla Contoy en la Costa de Cancún, México. C. cactorum está considerada ahora como una seria amenaza a la gran diversidad de especies de Opuntia (nopales), nativas o cultivadas en todo el mundo (Zimmermann, 2007). Actualmente presenta la siguiente distribución: Norteamérica: Estados Unidos (Florida, Georgia, Hawaii y Carolina del Sur). Caribe: Antigua y Barbuda, Bahamas, Islas Caimán (Gran Caimán), Cuba, Haití, Jamaica, República Dominicana, St. Kitts y Navis, Montserrat, Puerto Rico, Trinidad y Tobago e Islas Vírgenes. Sudamérica: Argentina, Brasil, Paraguay y Uruguay. Oceanía: Australia y 102 Nueva Gales del Sur (Ojeda, 2010a). En México Cactoblastis cactorum es considerada ausente, erradicada (SCOPE, 2012; citado por SENASICA, 2013b). Sin embargo SENASICA menciona (2013) en la ficha 11 que México tiene el riesgo de presencia de la plaga por albergar la mayor diversidad de especies de Opuntia en el mundo. En México, se pueden distinguir tres zonas de acuerdo con el nivel de riesgo que implica la palomilla actualmente: Vertiente Golfo de México, Vertiente Pacífico y Zona Centro. Aunque las costas del Pacífico, del Golfo de México y de la Península de Yucatán presentan condiciones óptimas para el desarrollo y establecimiento de la plaga, la zona costera comprendida entre Tamaulipas y Quintana Roo se considera como la del riesgo más alto debido a la presencia de esta plaga en los países del Caribe y en Estados Unidos. Dentro de esta misma categoría de alto riesgo se encuentra la Costa de Oaxaca que se localiza sobre el Istmo de Tehuantepec (SINAVEF, 2011). Daños Según Zimmermann et al. (2000), el daño es causado por todos los estadíos larvarios, ya que consume ávidamente los tejidos internos del nopal. Una sola colonia de larvas puede consumir de dos a cuatro pencas, causando putrefacción y decaimiento. El amarillamiento y transparencia de las pencas infestadas, así como el excremento que es empujado al exterior a través de pequeños orificios, son señales de infestación. Las pencas terminales y subterminales son las más afectadas. Posteriormente, Ojeda (2010), señaló que las larvas de los seis estadíos causan un daño enorme, ya que se comen el interior de las pencas; una sola colonia de larvas puede consumir de dos a cuatro pencas, provocando el amarillamiento y putrefacción debido a que se presentan infecciones fungosas y bacterianas secundarias. Biología y Morfología Las palomillas del nopal emergen durante el amanecer y se aparean temprano por la mañana al primer y segundo día después de su emergencia, las hembras inician su oviposición a la siguiente noche, las palomillas adultas viven alrededor de nueve días y no se alimentan, descansan durante el día en las partes bajas de la planta. La mayoría de los huevecillos son depositados en las primeras horas de la noche. Cactoblastis cactorum presenta dos generaciones al año, una en verano, la cual dura de cuatro a cinco meses, los adultos vuelan y ovipositan de septiembre a noviembre, las larvas eclocionan 40 días después y se desarrollan durante 50 a 60 días antes de pupar, los adultos emergen poco después de 28 días. La segunda generación se presenta en marzo y dura alrededor de ocho meses, las palomillas ovipositan entre enero y marzo y el número de huevecillos depositados por hembra es de 88 a 97 en Sudafrica, ó de 99 a 125 en Australia (Dodd, 1940; Pettey, 1948; Mann, 1969; citados por Zimmermann et al., 2007) Por su parte Ojeda (2010a), mencionó que al emerger las larvas C. cactorum se entierran en la penca del nopal, en donde permanecen alimentándose en forma gregaria alrededor de dos meses en verano y cuatro en invierno. Al alcanzar la madurez (sexto estadío), las larvas dejan las pencas y tejen capullos de seda (dentro de ellos se transforman en pupas) que se localizan principalmente debajo de las pencas secas o en putrefacción que se encuentran tiradas en el suelo; de 60 a 70 días después emergen los adultos. 103 Huevo. El ciclo de vida se inicia cuando la hembra deposita de 60 a 100 huevecillos, uno sobre otro formando una especie de bastón, el cual se adhiere por un extremo sobre la superficie de la penca o a una de las espinas del nopal, por lo que la masa de huevecillos parece una espina (Ojeda, 2010a). Larva. Al emerger las larvas se entierran en la penca del nopal, en donde permanecen alimentándose en forma gregaria alrededor de dos meses en verano y cuatro en invierno. Al alcanzar la madurez (sexto estadío), las larvas dejan las pencas y tejen capullos de seda (dentro de ellos se transforman en pupas) que se localizan principalmente debajo de las pencas secas o en putrefacción que se encuentran tiradas en el suelo; de 60 a 70 días después emergen los adultos. Para distinguir a C. cactorum de especies nativas similares, el mejor medio es la longitud de las masas de huevecillos y la identificación larval. Las larvas inmaduras son de color rosa-crema con puntos rojo obscuro en el dorso de cada segmento, las larvas maduras son de color rojo-naranja con bandas transversales negras, miden entre 2.5 y 3.0 cm de longitud (Ojeda, 2010a). Pupa. En el sexto estadío, las larvas dejan las pencas y tejen capullos de seda color blanco y dentro de ellos se tranforman en pupas (Ojeda, 2010a). Las crisálidas frecuentemente se cubren con el suelo o partículas vegetales lo que las hace difíci de detectar. Adulto. Los adultos son de color gris con tonalidades cafés. La expansión alar de las hembras es de 3.81 a 4.45 cm y la de los machos de 2.29 a 3.30 cm (Ojeda, 2010a). Enemigos naturales Según Pemberton y Cordo (2001), las especies de Nosema (Microsporidae: Nosematidae) podrían tener potencial de control biológico de C. cactorum. Sin embargo, Zimmemann et al. (2001), citado por SENASICA (2013) señalaron que ninguno de los agentes potenciales de control biológico han demostraron ser específicos contra C. cactorum. Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo es 13.3 ºC, mientras que la temperatura umbral máxima es de 36 ºC, con una temperatura óptima de desarrollo de 25 a 30 °C. La palomilla en Estados Unidos de América completa tres generaciones con picos de adultos en los meses de Abril, Julio y Octubre (SINAVEF, 2009). La temperatura umbral mínima de desarrollo de la palomilla del nopal es de 13.3 ºC, siendo la óptima alrededor de 30 °C, por lo que a esta temperatura se obtienen las tasas de reproducción más altas. La tasa de sobrevivencia de la hembra adulta es mayor a 18 °C y menor a 34 °C (Crisóstomo y Legaspi, 2007). 104 Ceratitis capitata (Wiedemann) Fotografía: Mariano Muñiz, Centro de Ciencias Medioambientales, Bugwood.org Nombres comunes Mosca del Mediterráneo, mosca de la fruta. Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Diptera; Familia: Tephritidae; Género: Ceratitis; Especie: capitata Wied. Hospedantes La mosca del Mediterráneo es una de las plagas agrícolas más destructivas del mundo. Su rango de hospedantes se estima en más de 260 especies de flores, frutas, nueces y vegetales. La mosca prefiere las frutas suculentas y de cáscara fina. Hospedantes primarios: café Coffea arabica L., caimito Chrysophyllum cainito L., guayaba Psidium guajava L., pera Pyrus communis L., durazno Prunus persica (L.) Batsch., naranja dulce Citrus sinensis L., naranja agria Citrus aurantium L., mandarina Citrus reticulata Blanco. Hospedantes secundarios: lima Citrus aurantifolia (Christm.) Swingle, matasano, limón Citrus limon (L.) Burm, mandarina, toronja, mango criollo Mangifera indica L., naranja china, pomarrosa, almendro tropical, manzana criolla Malus domestica Borkh, chicozapote Manilkara zapota (L.) P. Royen, níspero Eriobbotrya japonica (Thunb.) Lindl., tejocote Crataegus pubescens D.C., persimón, lima limón, naranja lima, pometa (SENASICA, 2012a). Otros hospedantes son la ciruela Prunus insititia L., falsa guayaba Feijoa sellowiana O. Berg, higo Ficus carica L., kiwi Actinidia chinensis Planch., mandarina Citrus reticulata Blanco, nectarina Prunus persica var. nucipersica L. y pera asiática Pyrus pyrifolia Burn. F. (Segura et al., 2004). 105 Distribución Esta especie es originaria de África Occidental y actualmente está distribuida a nivel mundial. Ceratitis capitata se encuentra en los países del Mediterráneo, las Islas Azores, Oeste de Australia, África Occidental, América Central (Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, Nicaragua, Panamá), Sur América y el Caribe (Antillas Holandesas, Jamaica), Asia (Arabia Saudita, Chipre, Israel, Jordania, Líbano, Siria, Turquía, Yemen). Su área de Distribución se encuentra entre 45 grados de latitud norte y sur del Ecuador (Franqui, 2013). En México se detectó por primera vez la mosca del Mediterráneo en Tuxtla Chico, Chiapas, en 1977 (Salcedo et al., 2009). En la actualidad México mantiene su reconocimiento internacional como libre de la mosca del Mediterráneo gracias al Programa MOSCAMED que incluye entre otras cosas, la liberación de moscas estériles (SENASICA, 2012a). Biología y Morfología El ciclo de vida de Ceratitis capitata depende de la temperatura. En las estaciones de primavera-verano y otoño el ciclo está activo. La mosca adulta puede vivir entre 2 y 3 meses y frecuentemente se encuentra entre el follaje de los árboles de fruta, presenta una dispersión de entre 20 y 50 metros. Después de 7 a 10 días de la emergencia, la hembra está lista para aparearse y ovipositar. Luego del apareamiento, la hembra ataca a la fruta madura, punzando la cáscara tierna y ovipositando sus huevos en la perforación mediante su ovipositor. Los huevos eclosionan entre el segundo y cuarto día, emergiendo las larvas (Villanueva, 2006). En verano, con clima tropical, la mosca de la fruta adulta completa su ciclo de vida en 21 a 30 días. En invierno puede volverse inactiva en áreas muy frías donde la temperatura es menor a 12 ºC. Una hembra puede liberar hasta 20 huevos diarios y hasta un máximo de 300 a 400 huevos durante su vida (Franqui, 2013). Huevo. Los huevecillos son delgados y curvos de aproximadamente de un milimetro de largo, de textura suave y color blanco brilloso. Son depositados en grupos de 3 a 10 debajo de la cutícula (piel) de las frutas (Franqui, 2013). Larva. La larva es de color blanco y de forma cilíndrica alargada, típica de las larvas de moscas fruteras, emerge a los pocos días de haber sido puestos los huevos. De 10 a 20 días después, alcanzan su tamaño máximo (4 a 8 mm) y salen de la fruta para pupar en el suelo (Franqui, 2013). Pupa. La pupa del macho es de color marrón amarillento y la de la hembra es blanca, semejando un grano de trigo inflado; se encuentran generalmente en las primeras capas del suelo (Franqui, 2013). Adulto. La mosca adulta mide entre 3.5 y 5 mm de largo. Tiene alas transparentes y manchadas y su cuerpo es de color amarillo brillante, con marcas oscuras en el tórax y el abdomen. Se alimenta de jugos azucarados. Una hembra puede ovipositar hasta 20 huevos diarios y hasta un máximo de 300 a 400 huevecillos durante su vida (Franqui, 2013). El ciclo de vida completo de huevo a adulto, requiere más o menos 16 días a la temperatura del verano y hay un período de pre-oviposición de 8 a 12 días. La hembra 106 empieza a ovipositar los huevos entre los 5 y 10 días después de nacida y solamente en frutas que han alcanzado su madurez fisiológica (Franqui, 2013). Enemigos naturales Los enemigos naturales de C. capitata, utilizados con más éxito han resultado ser Diachasmimorpha longicaudata Ashmed y Diachasmimorpha tryoni Cameron (Wong et al., 1984; citados por Vacas, 2011). Otra alternativa es la aplicación de hongos entomopatógenos, de las especies Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin, Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin e Isaria fumosoroseus (Wize) Brown y Smith, cuya eficacia para infectar adultos de C. capitata ha sido demostrada en ensayos de laboratorio (Castillo et al., 2000; citado por Vacas, 2011) y de campo (Moya et al., 2003; citados por Vacas, 2011). Además, existen experiencias, tanto de laboratorio como de campo con nemátodos entomopatógenos, sobre todo del género Steinernema (Lindegren y Vail, 1986; Gazit et al., 2000; citados por Vacas, 2011). Beitia et al. (2003) señaló que otras especies con potencial para control biológico de la plaga son: Biosteres fullawayi Silvestri, Diachasmimorpha kraussii Fullaway, Doryctobracon crawfordi Viereck, Fopius arisanus Sonan, Fopius vandenboschi Fullaway, Psyttalia concolor Szep Ligeti y Psyttalia incisi Silvestri. Requerimientos climáticos Según Muñiz y Criado (1984b), para C. capitata existen dos bandas de temperatura, una donde el desarrollo es lento y se presenta de 11.9 °C a 16.3 °C y la otra de desarrollo problemático donde la temperatura es de 36.9 °C a 39.3 °C. Cuando la temperatura es inferior a 22 °C, se produce un retraso altamente significativo en el tiempo de desarrollo embrionario, así como un retraso también en el período de preoviposición. El tiempo durante el cual se producen larvas, o período de fertilidad, crece desde 17 a 53 días cuando la temperatura desciende de 31 °C a 19 °C (Muñíz y Criado, 1984). La producción media larvaria por hembra y día crece de 35 a 36 cuando la temperatura desciende de 31 °C a 28 °C; a partir de aquí disminuye notablemente, llegando a ser de 11 larvas/hembra por día a 19 °C. Expresando la producción media diaria de adultos y de hembras como número de individuos por hembra, los valores más bajos corresponden a las temperaturas extremas 31 °C y 19 °C, alcanzando sus valores más altos a 22 °C (65.72 por 100 en adultos y 31.43 por 100 en hembras). La máxima emergencia, tanto de machos como de hembras, se produce a 25 °C, existiendo un lógico desplazamiento en el tiempo a medida que disminuye la temperatura (Muñiz y Criado, 1984a). Las temperaturas umbrales mínima y máxima de desarrollo en la etapa de huevo son: 16.3 y 36.9 °C, respectivamente, mientras que la temperatura óptima para la producción de huevos es de 22 °C. Para el ciclo adulto-adulto las temperaturas umbrales mínima y máxima son 12 y 39.3 °C, respectivamente (Muñiz y Criado, 1984b). Por su parte Vera et al. (2002) mencionan que el insecto detiene sus diferentes etapas de desarrollo (huevo, larva, pupa) por debajo de los 10 °C, y que el requerimiento térmico del ciclo completo de desarrollo es de 622 GD. 107 Bermejo (2011b), menciona que esta especie se desarrolla de forma óptima a un rango de temperatura comprendido entre 16 y 32 ºC y una humedad relativa del 75 al 85 % y que posee una temperatura umbral mínima de 10 °C y que requiere de 360 GD como constante térmica; bajo estas circunstancias se presentan ocho generaciones anuales. 108 Chilo suppressalis (Walker) Fotografía: International Rice Research Institute Archive, Bugwood.org Nombres comunes Barrenador del arroz. Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Crambidae; Género: Chilo; Especie: suppressalis Walker. Hospedantes El principal hospedante es el arroz Oryza sativa L., aunque también se le ha encontrado causando daño en maíz Zea mays L., caña de azúcar Saccharum officinarum L. y sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench. Como hospedantes secundarios se encuentran Echinochloa spp., Panicum miliaceum L., Saccharum fuscum Roxb. (Hentze, 1994). Distribución C. suppressalis es una de las plagas más importantes en los principales países productores de arroz (Ramoneda, 1988). La especie es originaria del sureste asiático, en Japón y parte oriental de China, tiene una distribución muy amplia. De allí se ha extendido a otras zonas de la región paleártica oriental e indo-australiana e incluso ha alcanzado los arrozales de territorios europeos; así, se le encontró en Francia (Camarga-Delta del Ródano) a principios de los años 1970’s. En España se detectó mucho antes: Federico Gómez Clemente cita este lepidóptero presente en los arrozales de la Albufera de Valencia en 1933 (Terralia, 2004). Actualmente esta plaga se encuentra distribuida en: Italia, Grecia, España, Francia, Japón, Egipto, Irak, India, Filipinas, Papúa/Nueva Guinea, Países de la ex Unión Soviética, Israel, Sri Lanka, Sudán, Kenya, Uganda, Pakistán, China (Hentze, 1994). 109 Daños Perforaciones de tallo provocando que la hoja central se seque completamente y se enrolle. En tallos afectados la espiga se torna blanquecina y los granos no presentan peso (Hentze, 1994). Biología y Morfología Las hembras adultas de C. suppressalis generalmente colocan sus huevecillos en las hojas de las plantas de arroz donde a los 6-8 días posteriores nacen las larvas de primer estadío, las cuales, al poco tiempo de eclosionar perforan el tallo de la planta y se alojan en su interior donde empiezan a alimentarse. A lo largo de su desarrollo se van dispersando y atacando los tallos próximos al sitio donde fueron depositados los huevecillos, lo que lleva a una localización típica de la plaga en focos de infección. Posteriormente al cabo de 25 días, dependiendo de las condiciones ambientales, las larvas se transforman en pupas en el interior de la planta, de donde posteriormente ya transcurridos 8-12 días, emergen los adultos, los cuales presentan hábitos estrictamente nocturnos. Las hembras son receptivas la primera noche después de la emergencia (Kanno, 1979). El tiempo de vida de los adultos en el campo oscila entre 3 y 6 días (Ramoned, 1998). La plaga presenta 5 estadíos en condiciones de campo, aunque otros investigadores han encontrado 6 y hasta 8. Huevo. Es de forma aplanada, elíptico y de color amarillo claro. La masa de huevecillos consta de unos 30-40 huevos y forma una placa irregular que la hembra deposita en el envés de las hojas de la planta (Hentze, 1994). Larva. La fase de larva la componen cinco estadíos en las regiones templadas, formada por hasta nueve en zonas tropicales. La larva que emerge del huevo (L1) muestra la cabeza y el segmento corporal posterior de color negro mientras que el resto del cuerpo es amarillo claro. La larva madura (L5) llega a alcanzar 17-22 mm de longitud, la coloración general es amarillenta con la cabeza pardo oscuro y cinco bandas longitudinales más marcadas (Hentze, 1994). Pupa. La pupa es de color ocre rojizo, aspecto fusiforme y de unos 9-13 mm de longitud (Terralia, 2013). Adulto. El adulto es una palomilla de 10-15 mm de longitud y con un tamaño alar de 2025 mm; la hembra es algo mayor que el macho. Los palpos labiales son bien visibles y dos veces más largos que la cabeza. Las alas anteriores son amarillo pajizo con varios puntos negros repartidos irregularmente en su superficie y otros ordenados linealmente cerca del borde alar; las alas posteriores son blancas en las hembras y grises en los machos. Tiene hábitos crepusculares y nocturnos (Terralia, 2013). Enemigos naturales Han sido reportados un gran número de enemigos naturales de C. suppressalis, entre ellos la avispita Trichogramma, que según la literatura parasita a más del 40-60 % de los huevos durante ciertas estaciones. El hongo Isaria farinosa (Holmsk.) Fr., ha sido también identificado como patógeno del barrenador asiático del arroz en Japón (Hentze, 1994). 110 Requerimientos climáticos Con temperaturas mínimas alrededor de los 15 °C, se encuentra un escaso número de larvas en los tocones del arroz y cuando éstas bajan más, junto con el acortamiento de la longitud del día, se induce la entrada en diapausa o quiescencia. Las primeras larvas inmóviles se encuentran a finales de octubre o principios de noviembre, a temperaturas mínimas entre 10-12 °C, que serían las hibernantes (Jiménez et al., 1990; citado por Serrano y Moreno, 1994). Mientras que Tsumuki et al. (1994), determinaron como temperaturas base para las fases de huevecillo, larva, ninfa y adulto 8.9, 9.2, 10.4 y 10.5 °C, respectivamente; con un requerimiento térmico de 124, 521, 111 y 103 GD. 111 Chrysodeixis (= Pseudoplusia) includens Walker Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Falso medidor de la soya. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: (=Pseudoplusia); Especie: includens Walker. Noctuidae; Género: Chrysodeixis Hospedantes Es considerado un importante defoliador de numerosas plantas cultivadas que incluyen varios grupos de hortalizas (crucíferas, cucurbitáceas, leguminosas, compuestas y solanáceas), algunos cultivos industriales como algodón Gossypium hirsutum L. y tabaco Nicotiana tabacum L., y, forrajes como alfalfa Medicago sativa L. (Combe y Pérez, 1978). Distribución Se distribuye desde el norte de Estados Unidos hasta el sur de América del Sur, es una especie característica del hemisferio occidental (Herzog, 1980). Daños Las primeras etapas larvarias de esta plaga, del primer al tercer estadío larval, se alimentan de las células de las hojas inferiores, dejando intacta la cutícula y la cera de la hoja superior. Esto se manifiesta con una zona clara e irregular en las hojas, similar a una ventana. Estadíos más grandes se alimentan de la hoja entera y en caso de infestaciones fuertes, pueden llegar a defoliar plantas enteras. Cuando las plantas han sido totalmente defoliadas, las larvas a menudo continúan alimentándose de vainas de soya o cabezas de flores de girasol. En tomate, las larvas normalmente se alimentan de la fruta, penetrando en la epidermis para acceder al interior carnoso, incluso cuando el follaje está presente (SITEC Campeche, 2013). 112 Biología y Morfología El ciclo total de desarrollo bajo temperatura controlada de 23 ± 2 °C y H.R. 75 ± 5 %, se completa en 33.62 días, con un mínimo de 31 y un máximo de 38 días (Combe y Pérez, 1978). En Carolina del Norte, el falso medidor de la soya presenta de 3 a 4 generaciones por año. Pasa el invierno como pupa dentro de sus capullos unidos usualmente a restos vegetales. En primavera, los adultos emergen y las hembras se aparean y ovipositan alrededor de 640 huevecillos, uno a uno, en la superficie superior de las hojas de la planta hospedante. Las larvas emergen aproximadamente a los 3 días y pasan por 6 estadíos larvales en un promedio de 2 a 3 semanas. Cuando las larvas entran al estadío de pupa, su desarrollo toma alrededor de 1 semana durante el verano. En este mismo sitio, las poblaciones de ésta especie alcanzan su pico más alto en agosto o septiembre ( NCST, 2013). Huevo. Esta etapa dura alrededor de 3 a 5 días (Barrionuevo et al., 2012). El huevo es pequeño, redondeado y de color verdoso (NCSU, 2013). Larva. Tiene la cabeza proporcional al tamaño del cuerpo, el tórax y abdomen se encuentran ligeramente uniformes en ancho. Presenta pináculos dorsales y subdorsales oscuros, aunque ocasionalmente estos pueden ser de coloración blanquecina. Posee pseudopatas vestigiales (Saluso, 2012). Pasa por cinco estadíos larvales, con una duración promedio de 4.93, 2.86, 2.73, 2.73 y 4.11 días, respectivamente (Combe y Pérez, 1978). Pupa. Presenta coloración verde brillante, dorsalmente el tórax y el abdomen llevan unas manchas conspicuas de color castaño oscuro a anaranjado (Saluso, 2012). El estado de prepupa dura alrededor de 1.56 días, y la pupa presenta una duración promedio de 11.71 días (Combe y Pérez, 1978). Adulto. Presenta una amplitud alar de 32 a 40 mm; las alas anteriores presentan dos pequeñas manchas plateadas cerca del centro del ala que normalmente no se tocan entre sí. Las alas posteriores son pardas y más oscuras sobre el margen externo. En posición de reposo se observan dos penachos, uno a nivel del tórax y otro a nivel abdominal (Navarro et al., 2009; citado por Saluso, 2012). Enemigos naturales Se ha reportado a Copidosoma floridanum Ashmead como parasitoide de este insecto, atacando a los huevos. Asimismo se ha reportado a Meteorus autographae Muesebeck, Cotesia autographae Muesebeck y C. marginiventris Cresson, como parasitoides de esta plaga (Ruberson et al., 2004). 113 Circulifer tenellus (Baker) Fotografías: A.C. Magyarosy, Bugwood.org Nombre común Chicharrita de la remolacha. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Cicadellidae; Género: Circulifer; Especie: tenellus Baker. Hospedantes Ataca principalmente a plantas de la familia Brassicaceae. Entre sus hospedantes principales están la mostaza silvestre Sinapis arvensis L. y remolachas Beta vulgaris L. También infesta a plantas de los géneros Chenopodium y Salsola (Chenopodiaceae), Cistus (Cistaceae) y Zygophyllum (Zygophyllaceae), así como a las especies Eruca sativa Mill. (Brassicaceae), Depterigium sp., remolachas Beta spp., alfalfa Medicago sativa L., y lino Linum usitatissimum L. En Norte América también son hospedantes de esta plaga, especies de las familias Aizoaceae, Chenopodiaceae y otras plantas adaptadas a zonas áridas, aunque más bien como hospedantes secundarios. Muchos de los hospedantes silvestres han sido introducidos desde Europa, como Sisymbrium altissimum L., Erodium cicutarium (L.) Hér. Ex Aiton, o de Asia, como Salsola tragus L. y Atriplex hortensis L. Los hospedantes silvestres de esta plaga varían con la estación. Hospedantes de invierno incluyen peppergrass Lepidium lasiocarpum L. y plantas de la familia Chenopodiaceae incluyendo Blitum nuttallianum Schult. En Utah y el sur de Idaho, los hospedantes de primavera son varios tipos de mostaza introducida incluyendo Cherinia repanda L., Malcomia africana L. y Sisymbrium altissimum L. El hospedero de verano es usualmente Salsola pestifer A. Nels. ó amarantos (especialmente Atriplex rosea L.), Pectis papposa Gray y Trianthema portulacastrum L. en el desierto de Arizona. Otros hospedantes de verano incluyen más de 150 especies en 28 familias. Muchas plantas ornamentales son también afectadas. Registros en árboles de cítricos no han sido confirmados. También se reportan como cultivos hospedantes el tomate Lycopersicon esculentum Mill. y el chile Capsicum spp. (FCDG, 2013). 114 Distribución Su origen es Asia. Está ampliamente distribuida en el oeste de Norteamérica y Norte de África con un rango limitado en el sur de África. Su presencia en Estados Unidos incluye California, Nuevo México, Oklahoma, Kansas, Colorado y Texas, ocasionalmente ha sido llevada del sur de Florida. Se ha reportado en Puerto Rico, pero nunca en Canadá. En África se ha reportado en Egipto, Libia Ocidental, Túnez, Argelia, Sudán y en unas pocas localidades en Sudáfrica (Wilson y Turner, 2010). En México se reporta su presencia en el cultivo de chile y varias especies de maleza en Zacatecas, San Luis Potosí y Aguascalientes (Velázquez et al., 2013). Daños La chicharrita de la remolacha ha sido mencionada en más publicaciones científicas que ninguna otra especie de Auchenorrrhyncha. Existen reportes que demuestran que fue descrita desde hace 100 años en Colorado y Nuevo México en Estados Unidos (Klein, 1992). Su presencia en áreas de cultivo provoca invariablemente daños y si se presenta en grandes infestaciones, puede hasta provocar desastres agrícolas (Klein, 1992). Este insecto causa extensos daños por sus hábitos de alimentación. Sin embargo, también es causante de daños indirectos ya que es un vector de patógenos que son la causa de importantes enfermedades en cultivos vegetales, ornamentales y malezas (Creamer et al. 1996; Klein, 1992; Munyaneza, 2005; Mello et al., 2009; Pantoja et al., 2009; Munyaneza et al., 2010b; Hudson et al., 2010). Se considera el vector del patógeno de la enfermedad de la punta morada de la papa que ha causado significativas pérdidas en el rendimiento y reducciones en la calidad del tubérculo (Munyaneza et al., 2010a). En México esta chicharrita se considera el vector de un Curtovirus denominado Beet mild curly top virus (BMCTV) causante de la enfermedad “amarillamiento del chile” o “miada de perro” en Zacatecas y Aguascalientes (Velázquez et al., 2013). La chicharrita de la remolacha migra a las laderas durante el otoño, permanece viva durante el invierno en malezas perenes y oviposita en malezas anuales. Las ninfas adquieren el virus de las plantas anuales y perennes en las laderas y conforme las plantas se secan, migran a los valles para alimentarse e infectar a los cultivos y malezas. Se reporta que pasa varias generaciones en el valle antes de migrar de regreso a las laderas durante el otoño (Creamer et al., 1996). Cuando el alimento escasea, puede recorrer grandes distancias (Klein, 1992). El chamizo volador Salsola tragus Toner ex. L. es la planta perene hospedera más importante para la sobrevivencia de la chicharrita de la remolacha (Creamer et al., 1996). Biología y Morfología Una generación puede tomar un mes para desarrollarse, pero en condiciones de clima frío el tiempo puede ser del doble. En California, E. U. A., hay una generación todos los meses excepto en diciembre y enero, mientras que en el norte hay solo tres generaciones, de las cuales la generación de primavera puede migrar al hábitat de verano desde un remoto sitio de hibernación. Ambos ninfas y adultos tienen hábitos característicos de correr lateralmente (FCDG, 2013). Su ciclo involucra tres formas que incluyen: forma de verano: (tres a cuatro meses), forma de invierno (hembras invernantes) y formas migratorias (capaces de volar cientos de kilómetros) (FCDG, 2013). 115 Huevo. Son puestos tanto en hojas como en tallos. A principios de la primavera el adulto localiza plantas hospederas y pone huevos en sus hojas y tallos. Eclosionan desde los cinco días y pueden tardar hasta un mes, dependiendo de la temperatura (TIPPC, 2011). Ninfa. El estado de ninfa se observa similar al adulto pero en versión más pequeña con un desarrollo menor de sus alas (TIPPC, 2011). Adulto. Su cuerpo es de 0.125 pulgadas de longitud, color verde pálido o gris y tiene marcas redondas oscuras en el lado dorsal de las alas y el cuerpo. Las alas cubren todo el cuerpo cuando están en reposo (TIPPC, 2011). Enemigos naturales El parasitoide de huevos Anagrus nigriventris Girault es un importante enemigo de la chicharrita de la remolacha. Cuando los parasitoides son liberados sobre huevos de chicharrita depositados en remolacha, las hembras son atraídas a los compuestos volátiles de la remolacha prefiriendo a los compuestos volátiles de la maleza hospedera de la chicharrita Sisymbrium altissimum L. (Honda y Walker, 1996). Bayoun y Walker (2003) mencionan que los parásitos naturales con mayor ataque a los huevos de C. tenellus son Anagrus nigriventris Girault, Aphelinoidea spp. Paracentrobia sp. Requerimientos Climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo es 14.4 °C y el umbral máximo de temperatura es de 35.0 °C. En tanto el tiempo generacional (huevo a adulto) es de 361.1 GD. Para la etapas de huevecillo y ninfa se requieren 111.1 y 250 GD, respectivamente (Harries y Douglass, 1948). 116 Coccus hesperidum L. Fotografía: Florida Division of Plant Industry Archive, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Escama blanda, cochinilla blanda. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Coccidae; Género: Coccus; Especie: hesperidum L. Hospedantes Se ha reportado esta plaga en álamo, limonero Citrus limon (L.) Burm, mandarino Citrus reticulata Blanco, naranjo Citrus sinensis (L.) Burm, pomelo Citrus gradis (L.) Osbeck y sauce Salix spp. (SENASA, 2010b). Distribución Tiene Distribución cosmopolita. Ha sido reportada en los siguientes países: Algeria, Australia, Austria, Canadá, Caucasia, Chile, Cuba, Indias orientales holandesas, Ecuador, Inglaterra, Guayana Británica, Europa, Haití, Japón, Mauricio, México, Marruecos, Nueva Zelanda, Sudáfrica y las Indias Occidentales (Quayle, 1941; citado por Martin y Mau, 2007a). Daños El daño causado por la escama blanda es debido a la alimentación en la planta hospedante. El daño indirecto puede ocurrir por el crecimiento de fumagina asociada con la producción de mielecilla. La escama blanda, como otras escamas se alimentan del floema de las plantas hospedantes y se les encuentra en tallos, hojas y ramas verdes que se asocian con las venas (Copland e Ibrahim, 1985; citado por Martin y Mau, 2007). Los daños debidos a la alimentación de una sola escama son pequeños; sin embargo, cuando se presentan poblaciones grandes, se observa el amarillamiento, defoliación y reducción en el cuajado de fruto, así como pérdida del vigor de la planta (Martin y Mau, 2007). Al 117 igual que otros insectos de cuerpo blando como áfidos, chicharritas y cochinillas, la escama también produce mielecilla, aunque esta especie la produce más que otros insectos (Copland e Ibrahim, 1985; citado por Martin y Mau, 2007). Biología y Morfología Este insecto es ovovivíparo, es decir produce pequeñas ninfas que salen de los huevos dentro de la madre. La hembra adulta da lugar de 5 a 19 ninfas por día sobre un período de 30 a 36 días. Las hembras pueden vivir de 90 a 125 días. Para esta especie, no se han registrado machos (Martin y Mau, 2007). De acuerdo con lo reportado por la Universidad e Minesota (2013), esta especie también presenta escamas varones, los cuales sufren cuatro mudas antes de emerger como adultos alados, que rara vez son vistos. Por otra parte, las hembras mudan solo dos veces antes de alcanzar la madurez. Todos los estadíos de este insecto se pueden presentar durante todo el año en regiones cálidas o invernaderos. La escama blanda puede presentar de 3 a 7 generaciones por año y toma alrededor de 60 días para completar una generación. Ninfa. Las ninfas jóvenes, nacen dentro de la hembra adulta y permanecen en su cámara de cría durante unas horas antes de salir. Las ninfas del primer instar son rastreadoras dispersivas. Presentan tres estadíos ninfales, su desarrollo total hasta convertirse en adulto requiere en promedio dos meses con temperaturas bajas. (Martin y Mau, 2007). Adulto. Las hembras adultas se caracterizan por una cámara de cría grande que contiene huevecillos blancos o ninfas de primer instar (Annecke, 1959; citado por Martin y Mau, 2007). En general, la forma del cuerpo es simétrico oval, en forma de cúpula y miden aproximadamente de 1/8 a 1/6 de pulgada en longitud. Son de color amarillo pálido a marrón verdoso y presenta un patrón de manchas irregulares de color marrón. El color se oscurece con la edad del insecto (Martin y Mau, 2007). Enemigos naturales Existen más de 30 enemigos naturales reportados para esta especie, entre los parasitoides se encuentran generalmente moscas y avispas. Entre los depredadores más comunes se encuentran las catarinitas y las crisopas (Hart et al., 1966 citado; por Martin y Mau, 2007). 118 Conotrachelus perseae Barber Fotografía: Cómite Estatal de Sanidad Vegetal de Nayarit, Nayarit, México, cesavenay.org.mx Nombres comunes Barrenador pequeño del hueso. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Conotrachelus; Especie: perseae Barber. Hospedantes Aguacate Persea americana Mill. Distribución C. perseae se encuentra solamente en México (Coria, 1999), distribuyéndose principalmente en Michoacán, Nayarit, Guanajuato, Morelos y Puebla (García et al., 2004). Daños Daña principalmente la semilla, aunque el daño más importante consiste en que el ataque de esta plaga puede limitar las exportaciones de aguacate a otros países, debido a las restricciones fitosanitarias que imponen los países importadores del aguacate mexicano (Coria, 1999). Los barrenadores atacan el fruto antes de su madurez, sus larvas cavan galerías desmenuzando el hueso, provocando que caiga el fruto y quede inutilizable. Los adultos atacan hojas, puntos de crecimiento, ramas y frutos. Desde la perspectiva del manejo integrado de esta plaga, se debe realizar la recolección y destrucción de frutos dañados en cuanto caen del árbol, ya que muchos frutos caen cuando las larvas aún no han completado su desarrollo y todavía no pasan al suelo para pupar (García et al., 2004). 119 Biología y Morfología El hábito de oviposición de la hembra es depositando los huevecillos individualmente o en masas de tres a cuatro, haciéndolo preferentemente sobre la mitad inferior del fruto, aunque puede ovipositar en cualquier parte de éste. Respecto al árbol, las mayores incidencias se observan en el tercio inferior de la planta, aunque se presentan daños a cualquier altura del árbol. Estos tienen un período de incubación de siete días. El desarrollo larvario se lleva a cabo dentro del fruto, la larva presenta seis instares, siendo el primero, segundo, tercero y cuarto muy cortos con 2 a 3.4 días de duración, en tanto que el quinto y sexto duran 7.5 días. El fruto es abandonado para pupar en el suelo a una profundidad de 8 a 10 cm. La pupa presenta dos estadíos, pre-pupa de 21 días y pupa de 11 días. El adulto emerge a los 15 días. Al emerger el adulto se dirige a la parte aérea de la planta, mediante vuelos cortos o caminando a tráves del tallo, donde se alimenta, se aparea e inicia una nueva generación. La hembra presenta un período promedio de oviposición de 93 días, durante los que produce en promedio 420 huevecillos (Coria, 1991; Coria, 1999). Huevo. De color blanquecino (Ripa y Larral, 2008). Larva. Es de tamaño pequeño, de cuerpo carnoso, carece de patas y es de color blanco amarillento con la cápsula cefálica oscura (SAGARPA, 2005c). Pupa. La pupa es de color blanco sucio, ll cual va cambiando gradualmente conforme pasa el tiempo a un color más oscuro (SAGARPA, 2005c). Adulto. El adulto es un picudo de tamaño pequeño que mide aproximadamente 6 mm de longitud. Es de color café rojizo, su primer segmento torácico es de color oscuro brillante, angosto, alargado, con un patrón de puntos bronceados, diseminados en la superficie. El primer par de alas está poco poblada de pelos (García et al., 2004; SAGARPA, 2005c). Enemigos naturales El único agente de biocontrol observado hasta ahora es Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill., organismo que afecta a larvas y pupas. Metarhizium anisopliae Metschn. Sorokin ha sido probado para el control del barrenador pequeño del hueso, pero no ha probado ser mejor que otros métodos alternativos como el uso de un anillo con pegamento en la base del tronco, y, la colocación de acolchado en el área de goteo del árbol (Coria, 1999). Requerimientos climáticos Con una temperatura base de 10 °C, el huevecillo requiere 69.44 GD para eclosionar, el instar larvario I se completa en 20.68 GD, mientras que los instares II, III, IV, V y VI, requieren 23.18, 28.93, 34.34, 60.51 y 75.35 GD, respectivamente. La pre-pupa requiere 215.52 GD, la pupa 95.55 GD, la emergencia de adultos 184.27 GD y la oviposición 979.6 GD, dando un total de 1784.66 GD de etapa de huevecillo a nueva etapa de huevecillo (Coria, 1999). 120 Copturus aguacatae Kissinger Fotografía: Víctor Manuel Coria Avalos, INIFAP Nombre común Barrenador de ramas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Copturus; Especie: aguacatae Kissinger. Hospedantes Aguacate Persea americana Mill. (Bolio, 1989). Distribución En México se localiza en los estados de Guanajuato, Jalisco, Querétaro, Morelos, Puebla y Michoacán. En este último se restringe a casos aislados en huertos de árboles criollos que normalmente reciben poca atención (Bravo, 2011). De manera general, se distribuye en las regiones centro y oriente de México y norte de Centro América, Guatemala y Panamá (Martínez, 1997; citado por Bravo, 2011). Daños Los daños son producidos por las larvas ya que los adultos sólo se alimentan de las hojas. Las partes afectadas son principalmente la parte superior de las ramas tiernas con mayor exposición a los rayos solares, mientras que las flores, el fruto y las hojas quedan libres del ataque directo de las larvas. El ataque se detecta por la presencia de pequeños puntos de color blanco de consistencia polvosa (García et al., 1967; citado por SENASICA, 2013c). 121 Biología y Morfología La hembra oviposita a los 27.4 ± 1.46 días (407.56 ± 16.66 GD) de la emergencia. El período de oviposición es variable, en promedio cada hembra deposita 7.75 huevos. La longevidad de la hembra después de la oviposición también es variable, sobrevive alrededor de 15 a 18 días. El promedio de vida para la hembra adulta es de 59 a 62 días. El ciclo de vida se completa en pormedio en 215.8 días (2262.39 GD), la duración de cada uno de los estados biológicos del insecto es la siguiente: huevo 10 días ó 90.5 GD; larva 128 a 130 días ó 1295 GD; pupa 21 a 30 días ó 230 GD; imago 24 a 29 días ó 237 GD, y adulto 32 a 39 días ó 408 GD. Todos estos datos de acuerdo a condiciones experimentales de campo realizadas en Ziracuaretiro, Michoacán (Coria et al., 2007). Huevo. De forma ovalada, miden 0.5 mm de longitud y 0.3 mm de ancho; al ser depositados son de color traslúcido, casi hialinos, pero horas después se opacan hasta adquirir un color blanco aperlado (Kissinger, 1957; Muñiz, 1960). Larva. De color blanco lechoso a rosado, con la cápsula cefálica y la parte dorsal del primer segmento torácico de color pardo ámbar, con las mandíbulas más oscuras. Las larvas recién emergidas tienen una longitud total de 1.2 mm y durante el primer instar alcanzan a medir 4.9 mm. La longitud en el segundo instar varía de 5.3 a 7.0 mm. Las larvas del cuarto instar varían de 9.5 a 10.8 mm. En el quinto instar las larvas miden de 10.5 a 12 mm de longitud (Kissinger, 1957; Muñiz, 1960). Pupa. La pupa es del tipo exarata de forma oval, alargada, de color blanco cremoso, que a medida que madura cambia a color pardo claro; mide de 5 a 7 mm de longitud y de 1.5 a 2.5 mm en su porción más ancha a nivel del mesotórax, la superficie dorsal convexa y ventral son más o menos planas (Kissinger, 1957; Muñiz, 1960). Adulto. Los adultos son de cuerpo romboideo, miden 3.77 a 5.0 mm de largo y 2.0 a 2.5 mm de ancho, de color negro a rojizo, con pequeños escamas de color blanco, rojo, naranja y negro, que le dan tonalidades pardo-rojizas; las hembras son más grandes que los machos. Cabeza fuertemente esclerosada y ocupada casi en su totalidad por los ojos; el pico es notablemente curvo y las fosas antenales ocupan un tercio de su longitud. Ojos piriformes, con la parte más ancha hacia la superficie dorsal, colocados en posición anterolateral (Kissinger, 1957; Muñiz, 1960). Enemigos naturales Tanto Bacillus thuringiensis Berliner, como Beauveria bassiana Bals.-Criv. Vuill. y Metarhizium anisopliae Metschn. Sorokin permiten el control del barrenador de ramas, aunque no muestran un control preferencial sobre algún estadío de la plaga (Aguirre et al., 2012). Requerimientos climáticos Se distribuye hasta los 2,100 m de altitud, por arriba de esa altura la población de esta especie disminuye drásticamente. Entre 1,200 y 1,299 msnm se tiene un 100 % de huertos infestados (Coria et al., 2007). 122 Considerando una temperatura umbral mínima de 10 °C y una temperatura umbral máxima de 30 °C, los requerimientos térmicos promedio para las etapas de huevo, larva, pupa, imago y adulto-oviposición son de 90.58, 1,295.6, 230.87, 237.4 y 407.94 GD, respectivamente (Coria et al., 2007). 123 Cosmopolites sordidus (Germar) Fotografía: Pest and Diseases Image Library, Bugwood.org Nombres comunes Picudo negro, picudo negro del banano. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Cosmopolites; Especie: sordidus Germar. Hospedantes El picudo negro del banano es una plaga importante para los bananos Musa paradisiaca L. y el cáñamo de manila Musa textiles Née. Esta plaga daña e infesta seriamente todas las variedades de plátano y plantas pertenecientes al género Musa (Mau y Martin, 2007a). Distribución El picudo negro del banano evolucionó en el sureste de Asia y se ha propagado a todas las regiones productoras de plátanos en los trópicos y subtrópicos (Gold y Messiaen, 2000). Peak y Thomas (1988) citados por Woodruff y Fasulo (2012), mencionan que esta especie se encuentra en el hemisferio occidental, encontándose en Cuba, las Antillas, México y Centroamérica. Daños Los picudos negros adultos son atraídos por las sustancias volátiles emanadas de las plantas hospedantes. Los ataques de los picudos negros interfieren con la iniciación de las raíces, matan las raíces existentes, limitan la absorción de nutrimentos, reducen el vigor de las plantas, demoran la floración y aumentan la susceptibilidad a plagas y enfermedades. Las reducciones de rendimiento son causadas tanto por la pérdida de plantas como por el peso reducido de los racimos. El volcamiento, más comúnmente 124 atribuido a los nemátodos, ha sido observado bajo condiciones de fuertes ataques de los picudos negros en ausencia de nemátodos. Los niveles de infestación de picudos negros del banano a menudo son bajos en un campo recién sembrado, debido a la baja tasa de oviposición y crecimiento lento, presentándose mayores problemas por esta plaga en los cultivos de segundo ciclo (Gold y Messiaen, 2000). Biología y Morfología Los huevos son depositados entre las vainas foliares y tallos, así como alrededor del cormo. Generalmente son ovipositados de manera individual junto a las larvas recién emergidas. El ciclo de vida completo dura alrededor de 30 a 40 días. El estadío de huevo dura de 15 a 20 días y la pupa de 6 a 8 días. El adulto puede vivir por largos períodos sin alimentarse y se ha reportado su supervivencia por más de 2 años (Woodruff y Fasulo, 2012). Huevo. Los huevos son de color blanco y tienen forma de salchicha, miden aproximadamente 2 mm de largo. Son depositados individualmente en cavidades masticadas por la hembra adulta en el cormo o pseudotallo a nivel del suelo o entre las cicatrices de la hoja de la vaina sobre la corona del cormo del plátano (Mau y Martin, 2007a). Larva. Tiene una longitud promedio de 2.25 cm y es ápoda, de color blanco, recurvada en forma de “C”, presenta ensanchamiento progresivo desde el segmento III hasta el VII. Presenta sedas escasas, cortas y gruesas, de color marrón oscuro. La cápsula cefálica es de forma ovalada, de superficie lisa y color ámbar, fuertemente esclerosada. Las antenas son de tres segmentos, con apéndice sensorial apical cónico (segmento III) y cinco sensilas sobre la base del segmento II (Vallejo et al., 2007). Pupa. Mide en promedio 2.27 cm, de tipo exarata, adéctica, de forma ovalada, de color ámbar y textura suave (Vallejo et al., 2007). Adulto. En promedio mide 1.1 cm, su cuerpo es de color negro brillante, estrechoalargado, de superficie glabra, cubierta por abundantes y pequeños poros en la región dorsal del tórax y del abdomen; la cabeza es compacta, la superficie es brillante con diminutas puntuaciones; ojos oscuros y ovalados, que ocupan más de la mitad del ancho de la cabeza; pico oscuro, largo y curvo con gran cantidad de pequeños poros; inserción antenal amplia, por encima de la línea media ocular, sobre la base del pico; las antenas son de tipo clavadas-acodadas, de nueve segmentos, presentan sedas cortas y escasas; mandíbulas de color oscuro, fuertemente esclerosadas, pequeñas, de forma subtriangular y simétricas; en el tórax, el pronoto es ovalado y alargado, superficie glabra y brillante que exhibe diminutos poros; el abdomen consta de cinco esternitos o placas abdominales ventrales bien diferenciadas, con poros notorios sobre la superficie. El dorso está formado por siete tergitos que se van angostando y curvando hacia el final del abdomen; patas anteriores largas y finas (Vallejo et al., 2007). Enemigos naturales En el área de origen del insecto se encuentran varios escarabajos depredadores (escarabajos, tijeretas) alimentándose de las larvas de éste; sin embargo, los intentos de introducir estos enemigos naturales en otras regiones bananeras han fracasado en gran parte. En contraste, las hormigas mirmicinas Tetramorium guineense Bernard y Pheidole 125 megacephala Fabricius han contribuido al control exitoso del picudo negro del plátano en Cuba. Asimismo el uso de hongos entomopatógenos Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. y Metarhizium anisopliae (Metschn.) Sorokin, para el control del picudo negro del banano, ha sido estudiado desde los años 1970’s y producen mortandad de más del 90 %. Sin embargo, pocos datos están disponibles sobre el desempeño de las cepas candidatas de los entomopatógenos bajo condiciones de campo. Los nemátodos entomopatógeno, Steinerma sp. y Heterorhabditis spp., atacan tanto a los picudos adultos como a las larvas en campo, pero el costo y la eficacia de estos permiten utilizarlos sólo en los lugares con altas densidades poblacionales (Gold y Messiaen, 2000). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo para la etapa de huevecillo es de 12 °C, con un requerimiento térmico promedio de 89 GD. Las tasas de eclosión más altas ocurren entre 25 y 30 °C, y sobre 32 °C los huevecillos no dan lugar a nuevos individuos. La duración de la etapa de huevecillo es de 30 días a 15 °C, mientras que a 30 °C esta etapa dura 4.9 días (Traore et al., 1993). El mayor número de individuos en las poblaciones de Cosmopolites sordidus se ha observado en el período seco del año (Gold et al., 2001). La explicación propuesta a este hecho, incluye por un lado, que alta humedad del suelo potencialmente deriva en un incremento del número de sitios de descanso adecuados para los adultos de este insecto (por ejemplo, los adultos podrían permanecer bajo residuos mojados), lo cual reduciría la proporción de C. sordidus (Vinatier et al., 2011). Por otro lado, la lluvia y la alta humedad relativa pueden reducir la evaporación y la difusión de la feromona en el aire, y de hecho existe menos viento durante la temporada de lluvias; estos factores de la temporada de lluvias pueden reducir la percepción de feromona y resultar en un movimiento reducido del insecto (Duyck et al., 2012). 126 Cydia pomonella (L.) Fotografías: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Carpocapsa, palomilla de la manzana. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; pomonella L. Orden: Lepidoptera; Familia: Tortricidae, Genero: Cydia; Especie: Hospedantes C. pomonella L. se reporta como una de las plagas de insectos de mayor importancia en las regiones templadas. Es la plaga de mayor daño en el manzano Malus pumila Mill., y el peral Pirus communis L., a nivel mundial (Ricci et al., 2009; Magalhaes et al., 2012; Lefoe et al. 2013). Además del manzano y peral, esta plaga también ataca al membrillo Cydonia oblonga Mill., nogal Juglans regia L., ciruelo Prunus domestica L. y ocasionalmente algunos otros frutales de hueso (Torres y Gerding, 2000). Distribución Se considera que se originó de los manzanos silvestres en Asia Central, extendiéndose a varias partes del mundo, lo anterior debido a los tratados comerciales entre las regiones productoras (Lefoe et al., 2013). C. pomonella se encuentra en casi todas las regiones templadas del mundo, donde crecen sus hospedantes, excepto en las áreas de Japón y Corea (Gilligan y Epstein, 2012). Actualmente, la especie se encuentra en Europa (excepto en el extremo norte), África septentrional y meridional, Pakistán, China, Estados Unidos, Australia del Sur, Nueva Zelanda y en los Estados Bálticos, Bielorrusia, Ucrania, Moldavia, Transcaucasia, Kazajstán y Asia Central. En Rusia se distribuye a lo largo de toda la parte europea (a 127 excepción del norte), en los Urales, en el sur de Siberia y el Lejano Oriente (Ovsyannikova y Grichanov, 2009). Daños A finales de primavera, los adultos emergen y empiezan a ovopositar en hojas cerca de los frutos. Los neonatos entran al fruto alimentándose de la fruta y la semilla. El daño es causado por picaduras poco profundas, alimentación en la superficie del fruto y por los túneles larvales. La presencia en la fruta de uno o varios hoyos bloqueados con excremento, es una característica del ataque. La larva entra a la fruta a través de los lados, la parte final del tallo o la parte final del cáliz . Una sustancia acaramelada exuda de los hoyos conforme la fruta madura. El daño puede llevar a una maduración prematura y caída del fruto (Lefoe et al., 2013). Al final de su desarrollo, las larvas de quinto instar, dejan el fruto en busca de un lugar para encriptar (suelo o corteza) y pasar el invierno como capullo, larva diapaúsica (Navaneethan et al., 2010), lo cual depende de la temperatura y las condiciones de fotoperíodo (Ricci et al., 2009). Biología y Morfología Las mariposas comienzan a volar en primavera de manera escalonada. Los primeros individuos en aparecer son los machos; el vuelo de las hembras ocurre una o dos semanas después. Su reproducción es sexual. El vuelo se realiza en horas del crepúsculo cuando las temperaturas superan los 10 °C; los machos necesitan temperaturas superiores a 13 °C y las hembras superiores a 15 °C, pero para la cópula requieren temperaturas crepusculares superiores a 15 °C. De día permanecen inmóviles en ramas o en el tronco. Al final de la tarde vuelan y los machos buscan a las hembras siguiendo las feromonas sexuales que éstas desprenden. Una vez copuladas las hembras, tendrá lugar la oviposición de entre 80 y 100 huevos, colocados individualmente o en pares, generalmente sobre las hojas pero también directamente sobre frutos (Fernández et al., 2010). Si se considera una temperatura promedio de 20 °C y una temperatura umbral de 11.7 °C (Trécé, 2011), los estadíos C. pomonella toman: 4 días la pre-oviposición, 11 días de oviposición a inicio de eclosión de huevecillos, 31 días el desarrollo de larvas, 29 días la pupa, y, la primera, segunda y tercera generación de la plaga toman en total 71, 88 y 88 días, respectivamente. Huevo. Los huevos son pequeños, con forma de lentilla ligeramente convexa, de alrededor de un milímetro, y, es difícil observarlos a simple vista. Se les puede encontrar en hojas o frutos. Su color varía según en el estado de desarrollo que se encuentren; al inicio son transparentes, luego se tornan de color blanco opaco con una aureola rojoanaranjada y justo antes de eclosionar se puede observar la cabeza negra de la larva (ALS, 2013). Larva. Recién nacidas miden 1,4 mm, son blancas con cabeza negra y tienen gran movilidad. Completamente desarrolladas alcanzan entre 18 y 20 mm de longitud. Las larvas de las generaciones de verano son más rosadas que las de invierno (ISCAMEN, 2013). 128 Pupa. Las pupas se encuentran protegidas por un capullo de seda. Miden de 9 a 10 mm. Su coloración varía del marrón claro al oscuro (ISCAMEN, 2013). Adulto. Miden aproximadamente un centímetro de longitud. Son de color gris cenizo, con finas líneas marrones. Presenta una mancha semicircular oscura muy característica. El macho es más pequeño que la hembra, aunque ambos son del mismo color (ISCAMEN, 2013). Enemigos naturales En Europa se utiliza de forma amplia el granulovirus Cydia pomonella (CpGV) como agente de biocontrol, el cual es altamente efectivo y benigno ambientalmente. Se utiliza en los esquemas de producción orgánica y de manejo integrado de plagas (Jehle et al., 2010). En Chile, Trichogramma cacoeciae Marchal y Trichogramma sp., presentan buenas condiciones para ser usados como agentes de control biológico de C. pomonella (Torres y Gerding, 2000). También se reportan como enemigas las larvas de Ascogaster cuadridentatus Wesmael (BDUC, 2013). Los parasitoides reportados como enemigos naturales son el bracónido Ascogaster quadridentatus Wesmael, el díptero Elodia trágica Meig., el nemátodo Neaoplectaria-DD 136, el neuróptero Chrysopa sp. y los pájaros: Picus sp., Parus sp. (Cantus y Correia, 2013). Requerimientos climáticos La temperatura base es de 11.7 °C y la temperatura umbral máxima es de 31.1 °C, con un requerimiento térmico de la primera generación de 588.3 GD y para la segunda y tercera generación de 732.6 GD. Los requerimientos térmicos por etapas de desarrollo son los siguientes: pre-oviposición 32.2 GD, inicio de eclosión de huevecillos 87.7 GD, desarrollo de larvas 261.4 GD, desarrollo de pupa 239.2 GD (Trécé, 2011). 129 Dactylopius coccus Costa Fotografía: James Denny Ward, USDA Forest Service, Bugwood.org Nombres comunes Cochinilla grana, grana cochinilla, cochinilla del carmín o nocheztil. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Dactylopiidae; Género: Dactylopius; Especie: coccus Costa. Hospedantes La grana o cochinilla vive en diferentes especies de nopales de los géneros Opuntia y Nopalea (Tovar, 2000). Algunos de los hospedantes para este dactilópido son: Opuntia atropes Rose, O. amyclaea Ten, O. cochenillifera (L.) Mill., O. crassa Haworth, O. ficus-indica (L.) Mill., O. fuliginosa Griffiths, O. incarnadilla Griffiths, O. jaliscana Bravo, O. megacantha Salm-Dyck, O. pilifera Weber, O. sarca Griffiths ex Scheinvar, O. streptacantha Lem, O. tomentosa Salm-Dick y O. undulata Griffiths (Portillo y Vigueras, 2003). Distribución La Distribución de D. coccus en México es continua y mantiene correspondencia con las plantas hospederas, los estados que presentan esta plaga son: Aguascalientes, Distrito Federal, Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Oaxaca, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Tlaxcala, Veracruz y Zacatecas (Chávez et al., 2011). Daños Extrae savia de las pencas mediante sus estiletes. Puede llegar a causar serios daños a las plantas. Sin embargo, una plantación infestada con esta plaga suele ser más apreciada por el carmín y ácido carmínico que pueden extraerse en estas condiciones. 130 Biología y Morfología La hembra de D. coccus presenta los estados de huevo, ninfa I, ninfa II, y hembra adulta; mientras que el macho pasa por huevo, ninfa I, ninfa II, prepupa, pupa y adulto (Marín y Cisneros, 1977; Tovar, 2000). En el caso de las hembras, la ninfa II muda para dar origen a la hembra adulta, cuyo período de preoviposición es de 30 a 68 días; la duración del período de oviposición es de 10 a 20 días. Las hembras depositan en promedio 419 huevecillos, con un mínimo de 293 y un máximo de 586 (Gilreath y Smith, 1987; citados por Tovar, 2000). En los machos, la ninfa II da lugar a un capullo en cuyo interior se forma la prepupa y la pupa; la duración de estos estadíos, desde la ninfa II a la emergencia del adulto es de 18 a 22 días. En el estado adulto, el macho es de vida efímera y sólo vive de tres a cuatro días, tiempo que aprovecha para aparearse y fecundar a varias hembras antes de morir (Marín y Cisneros, 1977; Tovar, 2000). Huevo. Es ovalado, de color rojo claro, de superficie lisa y lustrosa (Marín y Cisneros, 1977). Ninfa. En la hembra y el macho la ninfa I presenta una fase migrante y una de fijamiento a la penca. Recién nacida la ninfa es de color rojo vivo, de 1.06 x 0.52 mm de longitud. Ojos color rojo oscuro, antenas un poco más claras proyectadas hacia adelante y a los lados. Presenta patas bien desarrolladas. Al poco tiempo de emerger, su cuerpo se cubre de una cera blanca, horas después el cuerpo presenta filamentos serosos subperiféricos, con 5 pares toráxicos y 5 pares abdominales. En la hembra la ninfa II recién emergida es de forma ovoide, de color rojo oscuro, lustrosa, y al poco tiempo se cubre de fina cera blanca. Durante las 13 a 18 horas siguientes, la exuvia queda adherida en la parte posterior de la hembra en forma de un cuerpo ceroso más o menos triangular. En el macho la ninfa II al momento de emerger tiene cuerpo en forma globosa y en los primeros días es similar a la hembra, de 8 a 12 días después de emerger, produce abundante cera filamentosa que forma un cocón blanco ovoide, alargado, con una abertura en el extremo posterior. Dentro de éste se forma la protopupa (Marín y Cisneros, 1977). Pupa. De color rojizo, mide aproximadamente 1.65 mm de largo por 0.75 mm de ancho. La cabeza, el tórax y el abdomen están bien diferenciados, lateralmente se proyectan las estructuras de las alas en formación y ventralmente se distinguen las antenas y las patas (Marín y Cisneros, 1977). Adulto. El adulto macho es de apariencia frágil, de 22 por 4.8 mm de expansión alar, y el par de alas que posee cubre el dorso del cuerpo dándole un aspecto blanco sucio. El cuerpo es de color rojizo con ligera pulverancia cerosa. Las antenas están bien desarrolladas y el insecto es de movimientos lentos y llega a vivir de 3 a 4 días. Por otra parte, la hembra recién emergida es de forma ovoide, rojiza, lustrosa, de 2.81 por 1.87 mm de longitud. A las pocas horas se cubre de cera blanca y excreta gotitas de líquido viscoso. La cópula se efectua a las pocas horas de haber mudado, incrementando su volumen hasta 6.24 por 4.71 mm. Las hembras completamente maduras tienen un aspecto un poco más oscuro y las hembras vírgenes presentan un aspecto más blanco. El 131 cuerpo presenta numerosos grupos de poros quinqueloculares en el dorso y el abdomen (Marín y Cisneros, 1977). Enemigos naturales Algunos depredadores de D. coccus son Laetilia coccidivora Comstock, Sympherobius sp., Chilocorus sp. y otras larvas, así como insectos del orden Lepidoptera, Coleoptera, Diptera y Neuroptera, al igual que aves, roedores y algunos reptiles (Portillo y Vigueras, 1998). También se consideran depredadores de D. coccus, las especies Baccha sp., Hyperaspis trifurcate Shaeffer, y el competidor Dactylopius opuntiae Cockerell (Aldama et al., 2005). Requerimientos climáticos El desarrollo comienza a una temperature de 16.7 °C, y es máximo a una temperatura cercana a los 30 °C. La temperatura ideal para el cultivo de cochinilla del nopal es de 26 a 30 °C. La lluvia tiene un importante efecto sobre el cultivo de la cochinilla (Zhonghe et al., 2002). 132 Dendroctonus adjunctus Blandford Fotografias: Steven Valley, Oregon Department of Agriculture, Bugwood.org. Nombres comunes Descortezador de las alturas, escarabajo descortezador, gorgojo de pino. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Dendroctonus; Especie: adjunctus Blandford. Hospedantes Sánchez et al. (2008) indican que el descortezador de las alturas sólo afecta árboles del género Pinus y que sus hospedantes principales son Pinus montezumae Lamb., Pinus pseudostrobus Lindl., Pinus hartwegii Lindl., Pinus herrerae Martinez, Pinus michoacana Martinez, Pinus pinceana Gordon, Pinus rudis Endl., Pinus chihuahuana Englemann, Pinus ponderosa Lawson, Pinus flexilis James y Pinus arizonica Englemann. Los mismos autores reportan ataques ocasionales a Pinus durangensis Martínez, Pinus ayacahuite K. Ehrenb. Ex Chlecht. y Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. y Cham. Distribución Al descortezador de las alturas se le puede ubicar desde los bosques de Norteamérica hasta Guatemala y Nicaragua (Islas, 1980; Perusquia, 1978; Zúñiga et al., 1999). En México, de acuerdo a lo reportado por Cibrián et al. (1995) y Salinas et al. (2010), se le puede ubicar en los bosques altos, principalmente en los estados de Chiapas, Chihuahua, Coahuila, Distrito Federal, Durango, Guerrero, Jalisco, Hidalgo, México, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Querétaro, Sonora, Tamaulipas, Tlaxcala, Veracruz y Zacatecas. 133 Daños Las galerías del descortezador de las alturas no afectan de manera significativa las propiedades estructurales de la madera, pero pueden inútilizar un porcentaje de madera para la fabricación de muebles (EPPO, 1990). Sánchez y Torres (2006), señalan que la forma de ataque y daño de D. adjunctus es ascendente y que los rasgos característicos del ataque se observan inicialmente en la parte baja del tronco en forma de grumos de resina de color blanquecino, y suaves cuando son recientes. Después de algunas semanas que ha iniciado la infestación, los árboles muestran un cambio de coloración en su follaje tornándose de verde a verdeamarillento y la destrucción de pinos por este descortezador generalmente ocurre en grupos de más de 20 árboles. El descortezador de las alturas construye las galerías iniciales en la parte baja del fuste en forma de “S” extendida, con aserrín y excretas compactadas (Sánchez y Torres, 2006). Cibrián et al. (1995), precisan que las larvas caban sus galerías en el floema y que sólo durante los dos primeros instares pueden ir contiguas al cambium, de hasta 6 cm de longitud, predominando las dimensiones entre 0.4 y 1.5 cm. A partir del tercer estadío, la larva construye su galería hacia la corteza externa y forma una cámara de alimentación en el floema. Durante el cuarto instar, la cámara de alimentación es acondicionada por la larva para pupar durante aproximadamente 28 días y luego de madurar, emerge el adulto nuevo a través de una perforación circular (Cibrián et al., 1995). Los terpenos en la oleorresina son la principal fuente de atracción, guiando escarabajos pioneros en la selección de un nuevo huésped. Las feromonas son responsables de la atracción secundaria de otros miembros de la misma especie y son el medio por el cual los individuos se comunican después de la colonización (EPPO, 1990). Biología y Morfología El descortezador de las alturas, generalmente presenta una sola generación al año, completándola en 157 días, de acuerdo a lo señalado por Torres y Sánchez (2005). El ciclo se contabiliza desde la oviposición. El estado de huevo tiene una duración de 10 días, luego, se transforma a larva, presentando cuatro estadíos, con un período de duración promedio de 76 días. Huevo. El huevecillo del descortezador de las alturas es de forma alargada, de textura lisa, con una coloración blanco aperlado brillante translúcido y unas dimensiones de 1 mm de largo por 0.6 mm de ancho. La hembra deposita cada huevecillo en un nicho individual y lo cubre con excremento para protegerlo. Este estadío tiene una duración promedio de 10 días (EPPO, 1990; Cibrián et al., 1995). Larva. En general, las larvas de D. adjunctus son de forma curvada, ápoda y de aspecto robusto, con la cabeza bien desarrollada y mandíbulas fuertemente esclerosadas; el cuerpo es de color blanco cremoso, brillante y de aspecto grasoso (Cibrián et al., 1995). Se presentan cuatro instares larvales con una duración promedio de 76 días y no cambia apreciablemente en forma a medida que crecen (EPPO, 1990). Construyen sus galerías principalmente en el floema y sólo durante los dos primeros instares pueden ir contiguas a 134 la zona de cambium, siendo angostas y de hasta 6 cm de longitud, aúnque la mayoría están entre 0.4 y 1.5 cm. Desde el inicio del tercer instar, la larva se dirige hacia la corteza externa y en el floema forma una cámara de alimentación; la larva de cuarto instar agranda dicha cámara y posteriormente la usa para pupar (Cibrián et al., 1995). Pupa. Las pupas de estos escolítidos tienen una longitud promedio de 5.1 mm, con una coloración blanco cremoso y posteriormente se observan tonos oscuros, sobre todo en la región de las mandíbulas, parte de alas y ojos. En la etapa activa, este estadío tiene una duración promedio de 28 días, pero la pupa puede permanecer varios meses en el interior de las cámaras de pupación antes de la emergencia. (EPPO, 1990; Cibrián et al., 1995). Adulto. Los ejemplares adultos son escarabajos de la corteza relativamente grandes, ya que la longitud del cuerpo del macho oscila entre 2.9 y 6.6 mm, con promedio de 5.2 mm y la hembra entre 3.4 y 6.9 mm, con 5.4 mm como promedio. Es de forma cilíndrica, de color negro o café oscuro y su cabeza es visible dorsalmente, con piezas bucales dirigidas hacia abajo; sus ojos son planos y alargados. El pronoto muestra un ligero declive en el extremo anterior; los élitros tienen sus lados rectos y subparalelos en los dos tercios basales y son relativamente redondeados en la parte posterior (Cibrián et al., 1995; Torres y Sánchez, 2006). Es un insecto univoltino (Torres y Sánchez, 2005). La fase de imago que corresponde al período de maduración fisiológica como adulto, demanda un período de 25 días. El estado de adulto requiere de 18 días, lo cual en los bosques del norte de México ocurre durante los meses de julio a agosto, de acuerdo a lo reportado por Torres y Sánchez (2005). Los mismos autores revelan que durante septiembre a noviembre, los adultos pueden efectuar nuevos vuelos hacia nuevos hospedantes, donde permanecen invernando hasta enero del año siguiente. A mediados de febrero los adultos inician un nuevo período de vuelo, copulan e inician la construcción de galerías nupciales con sus cámaras de ovipostura. Enemigos naturales Villa (1985), determinó que Enoclerus arachnodes Klug, Medetera sp. y Corticeus sp. están entre las especies que han sido asociadas al biocontrol natural de la plaga, y, que además Temochila sp., Paederus sp., Roptrocerus sp. y Dinotiscus sp., pueden atacar a D. adjunctus. Requerimientos climáticos La actividad fisiológica de los descortezadores esta influenciada por la temperatura, ya que modifica el tiempo que requieren para desarrollarse desde el estado de huevo hasta adulto, e influye sobre el proceso de emergencia durante la fase de dispersión. Se sabe que la actividad del insecto se reanuda cuando las temperaturas subcorticales son lo suficientemente altas (7 a 10 °C) y que la temperatura favorable para el vuelo está en el rango de 14.0 a 27.9 °C, ya que la temperatura más baja en la que se pueden observar vuelos de este descortezador es de 11.4 °C. Asimismo, la temperatura influye sobre el potencial reproductivo y la mortalidad (Bremen, 1967; White y Franklin, 1976; Palmer y Coster, 1978; Gagne, 1980; Gaylord et al., 2008). 135 Dendroctonus frontalis Zimmermann Fotografías: J.R. Baker & S.B. Bambara, North Carolina State University, Bugwood.org. Nombres comunes Descortezador suriano de los pinos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Dendroctonus; Especie: frontalis Zimmermann. Hospedantes La FAO (2009), publicó que el descortezador suriano invade principalmente a las especies Pinus echinata Mill., Pinus elliottii Engelm., Pinus engelmannii Carriére, Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. y Cham., Pinus palustris Mill., Pinus ponderosa Douglas ex C. Lawson, Pinus pungens Lamb., Pinus rigida Mill., Pinus serotina Michx., Pinus taeda L. y Pinus virginiana Mill., en el suroeste de Estados Unidos; y Pinus caribaea Mortlet, P. engelmannii, P. leiophylla y Pinus maximinoi HE Morre, en América Central. Además existen registros de que también puede atacar a las especies de Pinus arizonica Engelm., Pinus durangensis Martinez, Pinus greggii Engelm., Pinus oocarpa Schiede, Pinus pringlei Shaw, Pinus tecunumanni (Schw.) Eguiluz y Perry, Pinus pseudostrobus Lindl., Pinus tenuifolia Benth. y Pinus teocote Schl. et Cham. Distribución En el continente Americano existen dos regiones de distribución geográfica de D. frontalis; una es la zona del sur y sureste de Estados Unidos con una distribución continua y uniforme; la segunda zona va desde Arizona hasta Honduras y Nicaragua, donde las poblaciones no son tan uniformes, siendo interrumpidas por el Istmo de Tehuantepec y Guatemala (López y Toledo, 2005). 136 En México, el descortezador suriano de los pinos puede habitar en los bosques ubicados en el rango altitudinal de 700 hasta 1,900 msnm y su presencia se ha reportado en los estados de Colima, Chiapas, Durango, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa y Tamaulipas (Islas, 1980; Cibrián et al., 1995; Iñiguez, 1999; Salinas et al., 2010). Daños Por lo general el ataque del descortezador suriano se inicia en la porción media del fuste, perforando la corteza hasta llegar al floema, donde construye galerías en forma de “s” para alimentarse, protegerse y reproducirse (Cibrián et al., 1995). Además del daño provocado por las minas que construye en la corteza, este descortezador es el vector de transmisión del hongo Ceratocystis minor (Hedgc.) J. Hunt., que produce manchas azules en la albura de la madera e inhibe el flujo de agua en el árbol, provocando con ello la muerte del mismo (Sosa, 2005). La primera indicación de mortalidad de los árboles es la decoloración del follaje, pues al poco tiempo de la invasión, las agujas se tornan amarillentas, luego adquieren una tonalidad rojiza y finalmente, se vuelven marrones. Los signos visuales del ataque del descortezador suriano son perceptibles alrededor de la base del árbol o en las grietas de la corteza, donde se puede observar aserrín rojizo-amarillento (Iñiguez, 1999). Sosa (2005), afirmó que este descortezador se mantiene en niveles de población endémicos la mayor aparte del tiempo, causando daño a árboles aislados o a un pequeño grupo, pero aproximadamente cada 10 años, alcanza niveles epidémicos que afectan varias hectáreas de pinos y tiene una duración aproximada de dos años, causando fuertes pérdidas económicas en las explotaciones madereras. Biología y Morfología Cibrián et al. (1995), determinaron que en México, el ciclo de vida del D. frontalis tiene una duración de 43 a 70 días, mientras que Iñiguez (1999) lo señala entre 43 y 60 días; sin embargo, la duración del ciclo está determinado por la temperatura ambiental, y ésta a su vez, por las estaciones del año y la altitud en la que se establece la infestación. Bajo condiciones naturales de verano, el descortezador suriano de los pinos puede desarrollar de 6 a 7 generaciones al año. En los bosques mexicanos, la maduración de los huevecillos ocurre entre 3 y 11 días, dependiendo de la temperatura ambiente, luego emergen las larvas las cuales completan su estadío en 1 a 2 meses (Cibrián et al., 1995; Payne, 2006). Fronk (1947), Goldman y Franklin (1977), Mizell y Nebeker (1979), citados por Payne (2006), describieron las etapas fenológicas de la larva del descortezador suriano y señalan que el insecto pasa por cuatro instares larvarios. Cibrián et al. (1995), mencionan que durante los dos primeros instares, las larvas se alimentan de la región interna del floema, durante el tercer instar, se dedican principalmente a construir una cámara de alimentación en la misma área y durante el cuarto instar construyen su cámara de pupación en la zona de la corteza externa. 137 Cibrián et al. (1995), definieron que la duración del período de pupa del D. frontalis es de 15 a 30 días e Iñiguez (1999) estableció que el período de maduración de los adultos del descortezador suriano tiene una duración entre 14 y 28 días . Huevo. Las hembras ovipositan los huevecillos en las galerías que construyen en forma de S en el interior de la corteza (FAO, 2009). El huevo es ligeramente ovalado, de consistencia suave y de coloración blanco aperlado; tiene una dimensión aproximada de 1.5 mm de largo por 1.0 mm de ancho y dependiendo de la temperatura, después de unos 3 a 11 días, eclosionan los huevecillos y emergen las larvas (Payne, 2006). Larva. El cuerpo de las larvas de D. frontalis tiene forma subcilíndrica y es ápoda, de coloración blanco cremosa; tiene forma de C, con la cabeza esclerosada y un aparato bucal bien desarrollado (Iñiguez, 1999). Una larva madura mide de 5 a 7 mm de longitud (Payne, 2006). Pupa. Payne (2006), describió a la pupa del descortezador suriano y señaló que en esta etapa, el insecto tiene ya la forma del adulto, pero con rudimentos alares, patas plegadas ventralmente y segmentos abdominales visibles dorsalmente; su cuerpo es de color blanco cremoso y de consistencia suave, con un tamaño entre 2.2 y 2.3 mm de longitud. Cibrián et al. (1995), definieron que bajo las condiciones de los bosques de México, la duración del período de pupa de D. frontalis es de 15 a 30 días. Adulto. D. frontalis es la especie más pequeña del género Dendroctonus, la longitud de su cuerpo varía de 2.2 a 3.2 mm, siendo el tamaño medio de 2.8 mm; el color característico de los adultos es café oscuro, casi negro, aúnque los inmaduros son café claro (Iñiguez, 1999). Cibrián et al. (1995), describen como rasgo característico de la especie que la frente es de forma convexa y contiene dos elevaciones laterales; debajo del nivel superior de los ojos donde se encuentran dos gránulos prominentes, además que el pronoto tiene la superficie lisa, con algunas puntuaciones laterales ligeramente hundidas. El declive elitral tiene una pendiente moderada con abundantes setas, generalmente de dos tamaños. Iñiguez (1999) pudo establecer que el período de maduración de los adultos del descortezador suriano, tiene una duración entre 14 y 28 días y que dicha condición está influida por las condiciones ambientales. Enemigos naturales El descortezador suriano de los pinos está íntimamente asociado con un gran número de organismos que afectan directa o indirectamente su desarrollo y supervivencia a través de parasitismo, depredación, competencia, y la simbiosis. Berisford et al. (1971), establecieron que dichas asociaciones incluyen a otros insectos, ácaros, pájaros, hongos, nemátodos, insectos y diversos organismos y enfermedades de las plantas. Islas (1980), señaló como depredadores naturales de los descortezadores a las larvas de los insectos de las familias Cleridae, Ostomidae, Carabidae, Staphilinidae, Histeridae, entre otros, y también de otros órdenes como Diptera, Hymenoptera y Neuroptera. Requerimientos climáticos Payne (2006), determinó que la actividad de vuelo de D. frontalis, comienza en la primavera, cuando la temperatura es igual o superior a 14.4 °C. De igual forma, determinó 138 que la temperatura óptima de vuelo es de 27 °C, lo cual generalmente ocurre desde los meses de abril y mayo, hasta finales de septiembre e inicios de octubre; sin embargo, de acuerdo con lo reportado por Gaylord et al. (2008), es posible observar vuelos de invasión de este descortezador en un rango de temperatura de 19.0 hasta 37.9 °C. La temperatura más baja en la que es posible detectar vuelos de este descortezador es a 10.4 °C. Lombardero et al. (2000), indicaron que las poblaciones de D. frontalis se desarrollan y reproducen bajo la corteza de sus hospedantes durante el invierno y determinaron que la temperatura mínima letal media es de -12.15 a -12.25 ± 2.5 °C. 139 Dendroctonus mexicanus Hopkins Fotografías: Steven Valley, Oregon Department of Agriculture, Bugwood.org. Nombres comunes Descortezador mexicano, descortezador menor, gorgojo descortezador. Ubicación taxonómica Clase: Insecta, Orden: Coleoptera, Familia: Curculionidae, Género: Dendroctonus, Especie: mexicanus Hopkins. Hospedantes De acuerdo con lo señalado por Cibrián et al. (1995) e Iñiguez, (1999), D. mexicanus tiene como hospedantes a Pinus arizonica Engelm., Pinus ayacahuite Shaw, Pinus cembroides Zucc, Pinus chihuahuana Engelm., Pinus cooperi Farjon, Pinus douglasiana Martínez, Pinus durangensis Mtz., Pinus engelmannii Carriere, Pinus greggii Engelm., Pinus hartwegii Lindl., Pinus herrerae Martinez, Pinus lawsonii Roezl ex Gordon, Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. y Cham., Pinus maximinoi H.E. Morre, Pinus michoacana Martínez, Pinus montezumae Lamb., Pinus oocarpa Schiede, Pinus patula Schiede ex Schltdl. y Cham, Pinus pinceana Gordon, Pinus ponderosa Douglas ex C. Lawson, Pinus pringlei Shaw, Pinus pseudostrobus Lindl., Pinus rudis Endl., y Pinus teocote Schiede ex Schltdl. y Cham. D. mexicanus es una especie polífaga, ya que ataca 21 de las 47 especies de pino reportadas en México, principalmente de las familias Leiophyllae, Oocarpae y Pseudostrobi (Salinas et al., 2004). Distribución Este insecto plaga es el de mayor distribución en México, debido a que presenta un rango altitudinal de 1,200 a 2,585 msnm; provoca fuertes daños en los bosques de la zona 140 centro y sureste del país, pero se le puede ubicar en Aguascalientes, Chiapas, Chihuahua, Coahuila, Colima, Durango, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora, Tamaulipas, Tlaxcala, Veracruz y Zacatecas (Islas, 1980; Cibrián et al., 1995; Iñiguez, 1999; Salinas et al., 2010). Perusquía (1978), comentó que posiblemente el descortezador mexicano sea la especie más ampliamente distribuida en México, ya que se ha detectado desde Chihuahua hasta Chiapas, con mayor concentración en la región central, sureste y suroeste del país. Además, esta especie de descortezador también es posible detectarla en Guatemala, donde las densidades de población aparentemente no son abundantes. Daños D. mexicanus tiene un ciclo biológico corto y mayor número de generaciones, por lo que se considera una de las plagas más agresivas y de mayor importancia económica, ya que puede matar a un gran número de árboles en pocas semanas (Iñiguez, 1999; Sánchez y Torres, 2007). El daño principal lo provocan los adultos al llegar a la zona del cambium, debido a que liberan esporas de hongos Ceratosistis spp., del tipo manchador, las cuales germinan de inmediato y producen hifas que se desarrollan con rapidez, desplazándose hacia el interior de la albura de la madera por el floema, produciendo un micelio que estrangula los conductos de resina y las traqueidas transportadoras de agua provocando la muerte lenta de los árboles infestados (Iñiguez, 1999). El daño colateral lo provocan las larvas de los descortezadores, las cuales construyen en el floema galerías o minas muy sinuosas que pueden llegar a medir hasta 1.2 metros de longitud (Cibrián et al., 1995). Sánchez y Torres (2007), mencionan que el efecto que causa el descortezador mexicano en la producción de madera es de gran impacto, pues obliga a realizar prácticas de saneamiento y aprovechamiento de maderas muertas. Biología y Morfología El descortezador mexicano presenta varias generaciones por año, de acuerdo a lo reportado en varios estudios efectuados en el Estado de México y en Puebla (Rose, 1966; Islas, 1980; García y Cibrián, 1987; Perry, 2013) donde se demuestra que el tiempo de generación de huevo a huevo en esta especie varía fuertemente de acuerdo a las condiciones de temperatura, en un rango que va desde 42 hasta 125 días, por lo que puede haber de 3 a 6 generaciones por año; sin embargo Sánchez y Torres (2007) señalan que la duración promedio del ciclo de vida de D. mexicanus es de 90 días en promedio. Por su parte, García y Cibrián (1987) mencionan que en altitudes entre 1,500 y 1,700 msnm, el número de generaciones puede llegar hasta cinco o seis por año, mientras que en altitudes de 2,400 msnm, donde las temperaturas son más frescas, sólo se pueden presentar cuatro generaciones por año. La maduración promedio de los huevecillos se realiza aproximadamente en seis días, luego emergen las larvas, las cuales pasan por cuatro estadíos en un período de 47 días. La etapa de pupa tiene una duración promedio de 23 días, mientras que los estadíos de imago y adulto se cumplen en nueve y seis días, respectivamente (Sánchez y Torres 2007). 141 Huevo. El huevecillo mide 1 mm de longitud con forma ovalada, elíptica, de textura suave. Recien ovipositado tiene una coloración blanco aperlado, y conforme va madurando, su aspecto adquiere una tonalidad blanco cremoso (Cibrián et al., 1995). Los huevecillos permanecen en los nichos de oviposición durante un período de 5 a 7 días mientras maduran (Sánchez y Torres, 2007). Larva. Cibrián et al. (1995), describen la larva de D. mexicanus con un cuerpo cilíndrico, ápodo, de color ligeramente amarillento a blanco cremoso, con setas pequeñas casi imperceptibles; su cabeza está muy esclerosada, con un aparato bucal tipo masticador fuerte. Iñiguez (1999), afirmó que el descortezador mexicano debe pasar por cuatro instares larvarios antes de pupar y permanece en el estado larval durante un período de 30 a 55 días. Pupa. Las pupas son de tipo exaratas, es decir, tienen apéndices libres; al inicio de la etapa pupal son de color blanco cremoso, luego adquieren una tonalidad café claro y finalmente se tornan café oscuro (Cibrián et al., 1995). Bajo condiciones naturales de los bosques de Nuevo León, México, el estado de pupa tiene una duración aproximada de 23 días, de acuerdo con lo señalado por Sánchez y Torres (2007). Adulto. Cibrián et al. (1995) señalaron que en México, los adultos de esta especie tienen un tamaño entre 2.3 a 4.5 mm de longitud, con promedio de 3.3 mm; su cuerpo tiene una coloración café muy oscura y brillante, con la frente de la cabeza convexa, con elevaciones separadas por un surco que baja por la parte media. El ciclo de vida de D. mexicanus está influenciado principalmente por la temperatura y por la altitud, de acuerdo a lo reportado por Rivera y Ruiz (2009), por lo que puede haber de 3 a 5 generaciones por año. Hay reportes de ciclos biológicos diferentes; por ejemplo Wood (1982), reportó un ciclo de vida de 90 días, y, García (1992) señaló un promedio de 102 días. Estudios bajo condiciones controladas de temperatura realizados por Rose (1966), indican que el ciclo de vida de D. mexicanus es muy variable puesto que a una temperatura de 15° C duró entre 81 y 125 días y a una temperatura de 26 °C se redujo a un período entre 53 y 107 días. Iñiguez (1999), estableció que los descortezadores de la especie D. mexicanus presentan dos comportamientos de vuelo para infestar nuevos hospedantes; el primero consiste en vuelos largos, que pueden ser hasta de tres kilómetros o más, y el segundo, caracterizado por vuelos cortos a partir del árbol en donde se desarrolló el insecto a cualquiera de los árboles vecinos. Enemigos naturales Rose (1966), detectó a Enoclerus spp., Cymatodera sp., Temnochila sp., como enemigos naturales de D. mexicanus pero fue Perry (2013) quien pudo establecer exactamente la especie de los enemigos de este escarabajo y señaló a Enoclerus sphegens F., Thanasimus nigriventris Blanchard, Themnochila virescens Fabricius, como elementos importantes en el control biológico natural de esta plaga; asimismo, Islas (1980), Villa (1985) y Cruz (2007), señalan que también los atacan Medetera sp., Corticeus sp. , 142 Paederus sp., Roptrocerus y Dinotiscus, así como miembros de las familias Aradidae, Braconidae, Colydiidae, Othnidae y Staphylinidae. Requerimientos climáticos En un estudio realizado bajo condiciones de laboratorio por Serrato y Ascencio (1991), con Pinus pringlei, durante julio a agosto, determinaron que el descortezador mexicano requiere por lo menos 759 GD para completar su ciclo biológico. De ellos 130.6 GD corresponden a la etapa de huevo; 114.5 GD al primer estadío de larva; 136.2 GD al segundo estadío de larva; 43.8 GD al tercer instar larvario; 133.6 GD al cuarto estadío de larva; 110.5 GD a la etapa de pupa y 69.9 GD a teneral o adulto inmaduro. La misma determinación de requerimientos térmicos para D. mexicanus realizada en laboratorio pero con Pinus leiophylla, permitió cuantificar un requerimiento mínimo de 844 GD durante el período de septiembre a noviembre, para completar su ciclo de vida desde la etapa de huevo hasta adulto (Serrato y Ascencio, 1991). 143 Dendroctonus pseudotsugae Hopkins Fotografías: Steven Valley, Oregon Department of Agriculture, Bugwood. org. Nombres comunes Escarabajo de la corteza. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Dendroctonus; Especie: pseudotsugae Hopkins. Hospedantes El hospedante específico de este escarabajo es el oyamel Pseudotsuga flahaulti Flous, distribuido en un rango altitudinal de los 2,300 a los 3,200 msnm, pero puede afectar a Pinus menziensii Douglas ex D. Don y Larix occidentalis Nutt. (Coulson y Witter, 1990; Sánchez y Torres, 2004). Por lo general, D. pseudotsugae se desarrolla mejor en ambientes fríos y sombreados e infesta con más frecuencia a árboles dañados, debilitados o enfermos (Johnsey, 1984). Distribución Recientemente se reconoció que D. pseudotsugae presenta dos subespecies a lo largo de su distribución geográfica. Las poblaciones del oeste de Estados Unidos y Canadá corresponden a D. pseudotsugae pseudotsugae y las del norte de México son D. pseudotsugae barragani (Furniss, 2001). Los trabajos de Cibrián et al. (1995) y Salinas et al. (2010) señalan que el escarabajo de la corteza D. pseudotsugae barragani se localiza en la porción norte de México, entre los límites altitudinales de 1,500 a 3,100 msnm, pero su intervalo de mayor distribución está entre los 2,500 y 3,000 msnm. En la Sierra Madre Occidental se desarrolla en los bosques 144 de Chihuahua y Durango, mientras que en la Sierra Madre Oriental, lo hace en los bosques ubicados en los límites entre Coahuila y Nuevo León. Daños La invasión y los síntomas visibles de daño comienzan en la parte baja del fuste en los árboles atacados por el escarabajo; al inicio del ataque el follaje se vuelve verde alimonado a amarillento, posteriormente adquiere una tonalidad rojiza, luego se torna grisáceo y finalmente se torna de color marrón rojizo. En la base del tronco y sobre las grietas de la corteza de los árboles invadidos se pueden apreciar partículas de aserrín en color naranja o crema, sin formación de grumos de resina sobre el fuste (EPPO, 1990a; Sánchez y Torres, 2006). Puede provocar la muerte de grandes extensiones de pino, afectando el manejo normal del bosque; sin embargo, la construcción de sus galerías no afecta las propiedades estructurales de la madera, pero si puede condicionar el uso de troncos con fines de obtención de chapa de pino ó fabricación de muebles; también puede reducir el valor de la madera debido al manchado, pudrición y perforación por insectos barrenadores (EPPO, 1990a; Sánchez y Torres, 2006). Un rasgo característico para su identificación, es observar la forma de sus galerías principales, las cuales construye verticalmente de la parte media del fuste hacia abajo. Éstas varían en forma, desde recta hasta en forma de “S” extendida (Sánchez y Torres, 2006). Biología y Morfología El ciclo biológico de D. pseudotsugae estudiado por Sánchez y Torres (2004) en árboles de Pseudotsuga flahaulti en los bosques de Coahuila, tuvo una duración de 146 días con una sola generación al año, pasando por cuatro estadíos de desarrollo; el de huevecillo se completa en 15 días, el de larva en 73, el de pupa en 23 días, el imago necesita un período de 20 días y para la maduración fisiológica del adulto debe transcurrir un período de 16 días. En los bosques de Coahuila, durante el período de septiembre a octubre los adultos realizan su vuelo hacia nuevos hospedantes, donde permanecen invernando hasta febrero del siguiente año y durante marzo y abril los adultos inician el período de cópula y la construcción de las galerías nupciales con sus cámaras de ovipostura. Huevo. Sánchez y Torres (2004), en sus estudios realizados en la Sierra de Arteaga Coahuila, mencionan que el huevecillo de esta especie es de forma oval, de color blanco aperlado, de textura lisa, translúcido y de 1.2 mm de largo; mencionan además que bajo condiciones naturales, la fase de huevecillo tiene una duración promedio de 15 días en el mes de abril. Larva. Las larvas poseen un cuerpo curvado de color blanco cremoso con segmentos abdominales sin apéndices y cabeza ligeramente esclerotizada de color ámbar (EPPO, 1990a; Cibrián et al., 1995). Sánchez y Torres (2004), afirman que durante el estado larvario presenta cuatro instares larvales con una duración promedio de 73 días, sin cambios físicos perceptibles a medida que crecen. 145 Pupa. La pupa es del tipo exarata, es decir, que sus apéndices están bien diferenciados, generalmente es de color blanco cremoso y requiere un período mínimo de 23 días para madurar. En los bosques de México se desarrolla durante el mes de julio (EPPO, 1990a; Cibrián et al., 1995; Sánchez y Torres, 2004). Adulto. Este insecto es de cuerpo robusto y cilíndrico de color café oscuro a negro; mide de 4 a 7 mm con un tamaño promedio de 5.7 mm, su cabeza es negra con ojos planos y alargados; su tórax también es negro y los élitros (primer par de alas) son de color café rojizo, los cuales se tornan más oscuros con la edad. El pronoto es proporcionalmente más ancho que largo, con puntuaciones finas. El declive elitral es convexo; tiene suturas fuertemente elevadas y sus lados son rectos (EPPO, 1990a; Cibrián et al., 1995; Sánchez y Torres, 2004; Sánchez y Torres 2006). En su fase de imago, que es una etapa en la que el insecto madura como adulto y antes de emerger del árbol, es de color amarillo pálido, pero se vuelve marrón rojizo oscuro antes de volar; requiere un período de 20 días para madurar y se le encuentra en este estado a finales de julio y principios de agosto; finalmente, el estado de adulto maduro, que es la fase en la cual emerge del árbol, abarca un período de 16 días, hasta finales de agosto, concluyendo en este mes su ciclo biológico (Sánchez y Torres, 2004). D. pseudotsugae vuela durante septiembre a octubre para invadir nuevos árboles, en los cuales hiberna hasta febrero del siguiente año; durante marzo y abril, copula y construye galerías nupciales con sus cámaras de ovipostura (Sánchez y Torres, 2004). Enemigos naturales Bellows et al. (1998), determinaron como depredadores naturales para D. pseudotsugae a Enoclerus sphegeus F., Enoclerus sphegeus var. arachnodes Klug, Medetera aldrichii Wheeler, Medetera spp. y Thanasimus undatulus Say; de igual forma,sostienen que se puede inducir el control por medio de los parasitoides Coeloides vancouverensis Dalla Torre, Coeloides brunneri Viereck y Karpinskiella paratomicobia Hagen and Caltagirone. Requerimientos climáticos EPPO (1990a), señala que la actividad de D. pseudotsugae se reanuda cuando la temperatura subcortical registra valores entre 7 y 10 °C; además, menciona que los vuelos de invasión los realizan en forma individual o en pequeños grupos, cuando la temperatura es superior a los 20 °C e inferior a los 45 °C. En este sentido, Atkins (1959) afirmó que el escarabajo de la corteza realiza sus vuelos de infestación durante días nublados o cuando la temperatura es igual o superior a los 30 °C. 146 Dendroctonus rhizophagus Thomas y Bright Fotografías: Juan Manuel Venegas Rico, Colegio de Postgraduados, Arthropoda-mexicana.blogspot.mx. Nombres comunes Descortezador del renuevo de pino, descortezador del cuello de la raíz. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Dendroctonus; Especie: rhizophagus Thomas y Bright. Hospedantes El descortezador del renuevo es una especie con un ciclo de vida anual sincrónico, la cual coloniza árboles jóvenes de menos de 3 m de altura, principalmente de las especies de Pinus arizonica Engelm., Pinus ayacahuite var. Brachyptera, Pinus chihuahuana Martinez, Pinus cooperi Farjon, Pinus durangensis Martínez, Pinus engelmanni Carr., Pinus herrerae Martinez, Pinus jeffreyi Balf., Pinus leiophylla Schlecht y Cham, Pinus lumholtzii B. L. Rob. & Fernald, Pinus michoacana var. Cornuta y Pinus sylvestris L., de acuerdo a lo reportado por Thomas y Bright (1970), Cibrián et al. (1995) y Salinas et al. (2004). Distribución Zúñiga et al. (1999) y Torres et al. (2009), determinaron que D. rhizophagus es una especie endémica de la Sierra Madre Occidental, en los bosques de pino de los estados de Sinaloa, Sonora, Chihuahua y Durango. El descortezador del renuevo puede prosperar en bosques de pino ubicados entre los 1,000 y 3,100 msnm, pero preferentemente se localiza entre los 2,000 y 2,500 m y está presente ampliamente en los estados de Chihuahua y Durango y marginalmente en Sonora, Sinaloa (Mendoza et al., 2009), Jalisco (Armendáriz et al., 2012), Guerrero y Zacatecas (Cibrián et al., 1995; Salinas et al. 2010), así como en California y Nuevo México; sin embargo, se sabe que la presencia de D. rhizophagus es afectada 147 esencialmente por variables de temperatura y precipitación, más que por elevación o uso del huésped, por lo que tiene un nicho ecológico estrecho y habita en lugares donde las condiciones bioclimáticas son muy específicas (Armendaris et al., 2012). Daños El escarabajo tiene un comportamiento atípico dentro del género porque sólo un par de escarabajos coloniza y destruye las plántulas y árboles jóvenes de 11 especies de pino (Torres et al., 2009). La invasión por D. rhizophagus comienza en la base del tronco de árboles jóvenes con troncos de hasta 10 cm de diámetro y es identificable por la presencia de grumos de resina en la misma zona, de acuerdo a lo señalado por la CONAFOR (2013). Luego que penetra en el hospedero, construye galerías en espiral orientadas hacia arriba, las cuales pueden variar en anchura, desde 1 a 3 centímetros, con una longitud desde unos pocos centímetros a varios metros, lo que provoca en el árbol cambios de coloración en el follaje y se torna rojizo (Cibrián et al., 1995; CONAFOR, 2013). En el interior del árbol, las larvas se alimentan juntas en una cavidad que varía en tamaño, a diferencia de las minas individuales que construyen los demás géneros de escarabajos descortezadores y al final del ciclo, la emergencia de los adultos se realiza por unos cuantos orificios que se hacen en el cuello de la raíz, justo al nivel del suelo (Cibrián et al., 1995). Biología y Morfología El descortezador del renuevo de pino es un descortezador primario, presenta solamente una generación por año y la aparición de los adultos ocurre normalmente a partir de la segunda quincena de junio y concluye a principios de septiembre. El descortezador del renuevo de pino es un descortezador primario, relativamente nuevo, del cual se conocen muy pocos aspectos básicos de su biología, ecología y comunicación química, como lo señala Torres (2010), quien resalta la importancia de conocer aspectos relacionados con su origen, historia demográfica, niveles de diversidad genética y estructura filogeográfica, etc., cuya información permitiría comprender la distribución actual de esta especie y predecir los posibles eventos de expansión o contracción que pueden experimentar sus poblaciones como respuesta al cambio climático global. Esta especie desarrolla solamente una generación por año y la aparición de los adultos ocurre normalmente a partir de la segunda quincena de junio y concluye a principios de septiembre. Huevo. Cibrián et al. (1995), describieron que la hembra de D. rhizophagus oviposita de julio a septiembre, un promedio 60 huevecillos en grupos de 12 a 45 individuos, los huevecillos son de color aperlado y de forma oval, con dimensiones aproximadas entre 1.2 y 1.4 mm de largo y 0.6 a 0.8 mm de ancho. Larva. Este género de descortezador pasa por cinco instares larvales, con una longitud máxima de 15.9 mm sin mucha diferencia entre instares y se desarrolla desde agosto hasta abril del siguiente año. Su cuerpo es curvo de textura lisa con una tonalidad blanquecina (Cibrián et al., 1995). 148 Pupa. La pupa mide entre 6.4 y 10.2 mm de longitud, es de color blanco y no tiene apéndices bien diferenciados. El estado pupal normalmente ocurre en la raíz principal durante el mes de mayo de acuerdo a lo reportado por Cibrián et al. (1995). Pre-imago. El pre-imago o pre-adulto, normalmente se presenta desde finales de mayo hasta finales de agosto y permanece en las cámaras pupales y galerías mientras que el cuerpo se endurece lo suficiente para salir al ambiente (Cibrián et al., 1995); en esta etapa, el cuerpo del escarabajo tiene una coloración café amarillenta de acuerdo a lo reportado por León (2013). Adulto. Thomas y Bright (1970), determinaron que el cuerpo de los adultos del descortezador del renuevo tiene una longitud promedio de 7.1 mm, con un rango de entre 6 y 8.2 mm. Su cuerpo tiene coloración oscura con los élitros de color café rojizo o rojizo, con el pronoto y la cabeza más oscuros, casi negros; en algunos ejemplares el color del cuerpo es uniformemente de color rojizo. La base de la masa antenal es asimétrica y angular, el primer segmento de la antena es más oscuro en comparación con el resto de la estructura (León, 2013). Furniss y Campos (1985) y León (2013), describieron el proceso epistomal de D. rhizophagus como cóncavo en la zona media con márgenes laterales parcialmente elevados, mientras que en los élitros, el declive tiene tubérculos poco prominentes. Requerimientos climáticos Mendoza et al. (2009), realizaron un perfil bioclimático para D. rhizophagus, en el cual determinaron que este descortezador se puede presentar en sitios con temperatura media anual entre 10 y 19 ˚C; asimismo, las temperaturas máximas del mes más cálido para tales sitios está entre 21 y 36 ˚C, mientras que las temperaturas medias del trimestre más seco deben ser entre 9 y 19 ˚C y tolera temperaturas medias del trimestre más frío entre 3 y 14 ˚C. La precipitación acumulada anual está entre 305 y 1,406 mm, con acumulaciones en el mes más húmedo de 79 a 321 mm y en el mes más seco entre 2 y 18 mm. De igual forma, las precipitaciones del trimestre más húmedo deben estar entre 197 y 823 mm y del más cálido entre 170 y 746 mm. 149 Diabrotica undecimpunctata Barber Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Diabrótica, tortuguilla del espárrago. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Chrysomelidae; Género: Diabrotica; Especie: undecimpunctata Barber. Hospedantes Se le puede encontrar como plaga de pepino Cucumis sativus L., melón Cucumis melo L., calabaza Cucurbita maxima Duch, calabacita Cucurbita pepo L., sandía Citrullus vulgaris Schard, frijol Phaseolus vulgaris L., chícharo Pisum sativum L., maíz Zea mays L., y flores de diversas plantas silvestres y cultivadas. También se le puede encontrar en papa Solanum tuberosum L., remolacha Beta vulgaris L., tomate Solanum lycopersicum L., berenjena Solanum melongena L. y col Brassica oleracea L. (Sorensen, 1995). Distribución Se distribuye desde México hasta Canadá, siendo mas abundante y destructiva al sur de su zona de Distribución, pero por lo general no ocasiona muchos problemas en áreas con suelos arenosos (Sorensen, 1995). Daños Las plantas de maíz infestadas generalmente muestran el efecto de la infestación por larvas en las raíces cuando miden alrededor de 20-50 cm de altura. Estas plantas crecen pobremente, convirtiéndose en plantas atrofiadas y amarillentas, pero pueden llegar a sobrevivir y producir grano. Si el tallo es atacado, la perforación interna causa marchitamiento y muere. Las cucurbitáceas infestadas muestran agujeros en las hojas, cicatrices en ramas y frutos jóvenes, cuando se alimentan los adultos. La cicatrización en 150 la corona de la planta también es típica del daño por adultos de esta especie (EPPO, 1997). Biología y Morfología La hembra coloca los huevecillos en hendiduras del suelo cercanas a la base de las plantas alimenticias. Las larvas eclosionan en 7-10 días y después de un período de tres a seis semanas, éstas se transforman en pupas y emergen como adultos dos o tres semanas después (BugGuide, 2013). Los machos emergen cinco días antes que las hembras (Pérez et al., 2010). Huevo. Son de forma ovalada, de color amarillo anaranjado y se les encuentra en grupos de huevecillos por debajo de las hojas de los hospedantes. Cada huevecillo mide alrededor de 0.6 mm de longitud y 0.4 mm de ancho (Sorensen, 1995). Larva. Tiene color amarillo blanquecino, el cuerpo tiene apariencia arrugada y presenta tres pares de patas marrones cerca de la cabeza y un par de pseudopatas cerca de la punta del abdomen. Cuando completan su desarrollo llegan a medir de 13 a 19 mm de longitud (Sorensen, 1995). Pupa. Las pupas son de color blanco con tonos amarillos y miden de 6 a 8 mm de longitud. Un par de espinas negras se localiza en la punta del abdomen (Sorensen, 1995). Adulto. Su cuerpo presenta forma ovalada y presentan antenas de 2 mm de largo. Mide en su totalidad alrededor de 6 mm de longitud, presenta una coloración amarillo verdoso brillante en el cuerpo, con la cabeza, patas y antenas de color negro. Las alas están marcadas con doce puntos negros (Sorensen, 1995). Enemigos naturales El ácaro Tyrophagus putrescentiae Shrank (Acaridae: Acarinae) se alimenta extensivamente de las etapas inmaduras de D. undecimpunctata (Brust y House, 1990). También es infectada por el hongo Metarhizium anisopliae (Metschn.) Sorokin (Krueger and Roberts, 1997). Diabrotica undecimpunctata, también es atacada por los parasitoides Cdataria diabroticae Shim. y Howardula benigna Cobb (Fronk, 1950). Requerimientos climáticos El rango de temperatura para la máxima sobrevivencia de pupas (medida por la eclosión) es de 15 a 30 °C, aunque pueden sobrevivir en temperaturas desde 10 hasta 35 °C. A 10 °C, el desarrollo de la pupa toma en promedio 58.23 días, mientras que a 35 °C se requieren 6.15 días en promedio. El 100 % de mortalidad de pupas se obtiene a 9 y 36 °C (Fisher, 1986). De aquí que la temperatura umbral mínima de desarrollo de la pupa puede deducirse en un valor de entre 9 y 10 °C; considerando un valor de 9.5 °C y tomando en cuenta los datos de duración (días) del desarrollo de la pupa reportados por Fisher (1986) a diferentes temperaturas constantes, se puede deducir un requerimiento térmico promedio para la pupa de 112.25 GD a temperaturas entre 15 y 30 °C. 151 Diabrotica spp. Fotografía: R.L. Croissant, Bugwood.org Nombres comunes Diabrotica, gusano alfilerillo, gusano de la raíz del maíz, tortuguilla de la raíz del maíz. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Chrysomelidae; Género: Diabrotica; Especie: spp. Este género está constituido por 354 especies descritas, en su mayoría con una distribución neotropical (Branson y Krysan 1981; citados por Eben y Espinosa, 2004). Hospedantes Entre los principales hospedantes se encuentra el melón Cucumis melo L., calabacita Cucurbita pepo L., maíz Zea mays L., girasol Helianthus annuus L., avena Avena sativa L., soya Glycine max (L.) Merrill, almorejo Setaria viridis (L.) Beauv., setaria Setaria pumila (Poiret) Roemer y Schultes, bledo Amaranthus retroflexus L., setaria Setaria spp., y cenizo Chenopodium album L. (CABI, 2002). Distribución Es un género cuya presencia se limita al continente americano. En México esta plaga está presente en el centro de Chiapas, Guanajuato, costa de Jalisco, Michoacán, Nayarit, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa, Tamaulipas y Veracruz (SANINET, 2004). Daños Todas las especies de este género en estado de larva se alimentan de raíces y en su forma adulta de polen y hojas. Las larvas habitan en el suelo y se alimentan de las raíces, los hipocótilos y los nódulos. Si el daño ocurre durante la germinación, las hojas 152 cotiledonarias, al abrirse, presentan perforaciones que se parecen al daño del adulto; las plantas se atrofian y se retrasan en su crecimiento. Cuando atacan las plantas ya germinadas, las hojas basales toman un color amarillo, se marchitan y las plantas se atrasan en su desarrollo. Los adultos se alimentan del follaje, dejan huecos grandes y redondos en las hojas y reducen la capacidad de fotosíntesis. También, atacan las vainas y flores del frijol. Los adultos son vectores mecánicos de enfermedades virales como mosaico rugoso y también trasmiten la marchitez a las cucurbitáceas (Ratcliffe, 2001). En maíz, la larva se alimenta dentro o sobre raíces tiernas y también barrena a través de las plantas cerca de la base, causando atrofia del punto de crecimiento y frecuentemente macollamiento. La alimentación de la larva puede continuar en las raíces adventicias y en las vainas foliares más bajas. A medida que la alimentación comienza, poco después de la emergencia de la planta, los primeros síntomas se manifiestan como estrés hídrico o deficiencias de nutrimentos. Durante la antesis del maíz, los adultos producen hilos de seda que resultan en pocas semillas al momento de la polinización (EPPO, 1997). Biología y Morfología Estos insectos presentan diapausa reproductiva (Cabrera, 2005). El número de generaciones al año va de una hasta tres o cuatro, dependiendo de la especie y la latitud. Los adultos emergen en verano y prevalecen en campos hasta el otoño. Una hembra puede depositar hasta 500 huevos en varias semanas en grupos de 80. Los huevos se concentran generalmente en los primeros 10 a 20 cm del suelo, pero en años secos son colocados a mayor profundidad, donde permanecen dormantes hasta la siguiente primavera, concentrados cerca de la base de las plantas de maíz y son diseminados durante la labranza (Ratcliffe, 2001). Los adultos de D. virgifera se aparean después de la emergencia y realizan la oviposición a los 14 días. Las hembras viven más o menos 80 días y llegan a ovipositar un total de 600 huevecillos aproximadamente. En estado de larva, D. v. zeae pasa por tres estadíos, con una duración aproximada de 30 días (Amparán, 1986; citado por Pérez et al., 2012). La larva tiene tres pares de patas torácicas, es de color blanco cremoso, con la cabeza y último segmento abdominal de color café oscuro, característica que permite reconocerla fácilmente. Cuando apenas emergen las larvas, miden de 2 a 3 mm, pero en el tercer estadío llegan a medir hasta 1.5 cm (Pérez et al., 2010). En el caso de D. balteata LeConte, la hembra deposita entre 68 y 100 huevecillos solos o en grupos, en el suelo cerca de las raíces de las plantas hospedantes. El período de incubación es de 5 a 10 días, dependiendo de la temperatura. La larva pasa por cuatro instares y su desarrollo puede variar de 4 a 8 días para el primer instar, de 3 a 11 días para el segundo instar, y de 4 a 15 días para el tercer instar (Capinera, 2004; citado por CESAVEG, 2013). La pupación ocurre en el suelo y tiene una duración de 5 a 10 días (SANINET, 2004; citado por CESAVEG, 2013a). Huevo. Una característica de estos escarabajos es que no cavan sus propios túneles, por lo que depositan los huevecillos en grietas (secas o húmedas) que existen alrededor de los tallos y raíces de las plantas o en túneles de lombrices. Cuando la humedad en la superficie del suelo es suficientemente alta, los huevecillos son depositados en depresiones debajo de los terrones (Ruesink, 1986). El estado embrionario en diapausa es plano, oval, mide 50 μm. 153 Larva. Las larvas son blanco-amarillentas, pequeñas, de apariencia arrugada. Cápsula cefálica de color marrón, llegando a medir 10-18 mm de largo. Las larvas recién emergidas se alimentan principalmente de los pelos radiculares y tejido externo de las raíces. A medida que la larva crece y sus requerimientos alimenticios aumentan, barrenan las raíces. El daño de la larva es más severo después que se han establecido las raíces secundarias y las raíces adventicias se están desarrollando. Las puntas de las raíces se tornan de color marrón y generalmente son barrenadas y masticadas en la base de la planta. La larva puede encontrarse barrenando raíces largas y ocasionalmente la corona de la planta. El daño de la larva permite la infección por patógenos secundarios que causan pudrición radicular (Ratcliffe, 2001). Pupa. Después de mudar tres veces, las larvas se convierten en pupas suaves desnudas, de color blanco a amarillo pálido y se encuentran en celdas en el suelo cerca de las raíces de la planta (Ratcliffe, 2001). Adulto. Son pequeños escarabajos de 5-6 mm de largo de coloración amarillo verdoso claro. En los élitros se presentan estrías longitudinales. Las hembras adultas son más grandes que los machos. Su color varía de acuerdo a la edad y entre los individuos. Recién emergidos, los adultos de ambos sexos son de color crema a marrón claro y se tornan de color amarillo a verde pálido con el tiempo (Ratcliffe, 2001). Enemigos naturales Entre los agentes de control biológico de esta plaga se encuentran: Celatoria diabroticae Shimer (parasitoide), el cual ataca adultos en Estados Unidos, Beauveria bassiana Balsamo Vuillemin (patógeno) que ataca larvas y pupas también en Estados Unidos. Cabrera (2005) reportó también como enemigos naturales de esta plaga en Argentina a Celatoria bosqi Blanchard, Celatoria compressa Wulp y Centistes gasseni Shaw. Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima para la eclosión del huevecillo de Diabrotica virgifera LeConte es de 11.1 °C y requiere de la acumulación de 380 GD para completar esta etapa (Gerald, 1971). Para esta misma especie y etapa, Schafsma et al. (1991) determinaron una temperatura umbral mínima de 10.5 °C con un requerimiento térmico de 265 GD. Por último Davis et al. (1996), determinaron una temperatura umbral mínima de 11 °C. Para Diabrotica longicornis Say se determinó una temperatura base de 9.7 °C, y un requerimiento térmico de 340 GD para que se produzca la eclosión del huevecillo (Dominique, 1983). Para esta misma especie y etapa, Apple et al. (1971), reportaron 11.1 °C de temperatura base y 296 GD como requerimiento térmico; mientras que Chiang y Sisson (1968) obtuvieron una temperatura umbral mínima de 11.1 °C y un tiempo fisiológico de 277.8 GD. Hayer (1983), reportó en D. balteata LeConte una temperatura mínima umbral de 13.4 °C y un requerimiento térmico de 98 GD para la etapa de huevo; 11.9 °C y 200 GD, para la etapa de larva y, 12.2 °C y 83 GD para la etapa de pupa. En el caso de D. speciosa Germar, Ávila et al. (2002) reportaron una temperatura umbral mínima de desarrollo de 11.4 °C. 154 Diaphorina citri Kuwayama Fotografía: David Hall, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Psílido Asiático de los Cítricos, Psílido de los Cítricos, Diaphorina o Diaforina, chicharritas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Psyllidae; Género: Diaphorina; Especie: citri Kuwayama. Hospedantes Diaphorina citri tiene preferencia por la familia de las Rutáceas. Afecta especialmente a los cítricos, entre ellos, limones (Citrus limon L. Burm), limón rugoso (C. jambhuri Lushington), naranja agria (C. aurantium L.), pomelo (C. paradisi Macfad) y limas (C. aurantiifolia Christm. Swingle). También existen hospederos alternativos, siendo sus preferidos los del género Murraya spp., como el mirto Murraya paniculata (L.) Jack. Estas plantas son utilizadas como ornamentales en parques, plazas y jardines, entre otros (García, 2009; SENASICA, 2012b). Distribución El Psílido Asiático de los Cítricos (PAC) evolucionó en India en asociación con una especie de Murraya, y fue descrito por primera vez en Taiwán en 1907, de colectas realizadas en cítricos (Halbert y Manjunath, 2004; citados por García, 2009). Diaphorina citri es el vector de la bacteria C. Liberibacter asiaticus (forma asiática) y americanus (forma americana, solamente detectada en Brasil). Está ampliamente distribuída en las regiones tropicales y subtropicales de Asia; y también se encuentra difundida en el continente americano (García, 2009). SENASICA (2012b) señala los países en los que se distribuye el insecto, agrupándolos por continentes, mismos que se indican a continuación: 155 Asia: Bangladesh, Bután, Camboya, China, India, Indonesia, Japón, Laos, Malasia, Mianmar, Nepal, Pakistán, Filipinas, Arabia Saudita, Sri Lanka, Siria, Tailandia, Vietnam y Yemen. África: Mauricio, Réunion. América: Brasil, Uruguay, Hondura, Belice, Cuba, Guadalupe, Estados Unidos de América, Republica Dominicana, y México. Oceanía: Papua y Nueva Guinea. Daños El mayor daño es causado por la transmisión de una bacteria gram negativa, denominada Candidatus Liberibacter spp., produciendo así la enfermedad HUANGLONGBING (HLB – GREENING o dragón amarillo). Esta enfermedad tiene alta incidencia en Asia y Africa y es considerada como un factor limitante para la producción de cítricos en esos continentes (Jagoueix et al. 1996; citado por García, 2009). El daño directo es causado por ninfas y adultos debido a que extraen grandes cantidades de savia de las hojas y pecíolos e inyectan toxinas, lo cual induce al enrollamiento de las mismas, impidiendo así el crecimiento normal de la planta. Biología y Morfología La duración del período embrionario varía de 9.7 días a 15º C, a 3.5 días a 28º C. Los huevos son colocados en el extremo de los brotes tiernos, sobre y entre hojas tiernas desplegadas, apareciendo con frecuencia un gran número en una misma ramita. La oviposición está condicionada a la presencia de brotes tiernos. La hembra alcanza a ovipositar 800 huevos en toda su vida. Posteriormente nacen las ninfas, que son sedentarias. Estas se establecen sobre las ramitas tiernas y sobre los pecíolos, formando colonias con un número variable de individuos. Las ninfas excretan una sustancia blanca cerosa a manera de hilos que se deposita sobre las hojas. Los adultos tienen poca capacidad para sostener vuelos muy largos, pero pueden ser transportados a grandes distancias por las corrientes de aire (García, 2009) . La duración del ciclo biológico (huevo-adulto) varía de 14.1 a 49,3 días, a 28 ºC y 15 ºC, respectivamente, siendo las temperaturas de 25 a 28 ºC las más adecuadas para su desarrollo. El psílido no se desarrolla a temperaturas de 33 ºC y 10 ºC. Presenta un pico poblacional al final de la primavera e inicios del verano, que concide con el período de brotación de los cítricos (García, 2009). Huevo. Los huevecillos son de forma ovoide, alargados, con prolongación en una de las puntas. Son de color amarillo claro (cuando son recién depositados) y se tornan a brillante anaranjado. Miden aproximadamente 0.30 mm de longitud y 0.14 mm de ancho. Los huevos son colocados generalmente en el extremo de los brotes tiernos, sobre y entre las hojas desplegadas, apareciendo con frecuencia un gran número en una misma ramita (García, 2009; SENASICA, 2012b). Ninfa. Las ninfas son aplanadas dorsoventralmente, de color anaranjado-amarillo, sin manchas abdominales, con esbozos alares (alas pequeñas en formación) abultados, un par de ojos rojos compuestos y dos antenas de color negro; presentan filamentos a lo largo del abdomen. Los primordios de las alas son conspicuos; hilos cerosos cortos, pueden estar presentes sólo en el ápice del abdomen (García, 2009; SENASICA, 2012b). 156 Presenta cinco estadíos ninfales: el primero mide 0.30 mm de longitud y 0.17 mm de ancho; las dimensiones del segundo son 0.45 mm de largo y 0.25 de ancho; el tercero mide 0.74 mm de longitud y 0,43 de ancho; el cuarto estadío alcanza 1.01 mm de longitud y 0.70 mm de ancho; el último estadío (quinto) mide 1.60 mm de longitud y 1.02 mm de ancho. Las ninfas de quinto estadío dan lugar al nacimiento de los adultos (García, 2009; SENASICA, 2012b). El ciclo ninfal se puede completar en 15 días bajo condiciones adecuadas de temperatura (28º C). En períodos secos, los adultos pueden ser abundantes en tanto que las ninfas están ausentes (Alemán et al., 2007; citados por SENASICA, 2012b). Adulto. Las hembras son sedentarias, presentan un pequeño oviscapto con el que insertan los huevos en el hospedante, siendo activo el primer instar ninfal y poco móviles los restante, permanecen fértiles de 11 a 16 días en ausencia de machos adultos, formando colonias con un número variable de individuos desde unos pocos hasta varios cientos (SENASICA, 2012b). Los machos son levemente más pequeños que las hembras y con la punta del abdomen roma, mientras que el abdomen de las hembras termina en punta bien marcada El tamaño del insecto es pequeño (3-4 mm), tiene la cabeza de color café claro (marrón) o pardo, antenas largas con puntas negras y dos manchas grises (casi negras) en los segmentos medios del abdomen. El cuerpo es de color gris y el abdomen de las hembras se torna rojizo o anaranjado antes de ovipositar. Las alas son de color marrón con patrones de manchas distintivos, con pocas venas y la cabeza es café marrón (Mead, 1977; citado por SENASICA, 2012b). Enemigos naturales Entre los enemigos naturales de Diaphorina citri existen depredadores, parasitoides y patógenos entre los que están: depredadores: Olla v-nigrum Mulsant, Armonia axyridis Pallas, Hippodamia convergens Guerin-Meneville, Crysoperla spp. Cycloneda sanguinea L., Chilocorus cacti L., Exochomus cubensis Dimn, Scymnus distinctus Casey, y Ocyptamus sp; parasitoides: Tamarixia radiata Waterston, Tamarixia triozae Burks, Tamarixia dryi; y patógenos como Hirsutella citriformis Speare, Paecilomyces fumosoroseus Wize Brown y Smith (SENASICA, 2011b). Requerimientos climáticos De acuerdo con Liu y Tsai (2000), citados por SENASICA (2012b), el ciclo huevecilloadulto requiere la acumulación de 250 GD con una temperatura base de 10.45° C. Sin embargo, en un estudio más reciente, Torres y Parra (2008), citados por SENASICA (2012a), indicaron que el ciclo huevecillo-adulto se completa con 211 GD, con una temperatura umbral mínima de desarrollo de 13.53 °C. Ambos estudios son similares en cuanto a la cantidad de GD requeridos para completar el ciclo, pero con variación en la temperatura umbral minima de desarrollo. 157 Dialeurodes citri (Ashmead) Fotografía: Charles Olsen, USDA APHIS PPQ, Bugwood.org Nombres comunes Mosca blanca de alas de nube, mosca blanca de los cítricos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aleyrodidae; Género: Dialeurodes; Especie: citri Ashmead. Hospedantes Los cítricos son los hospedantes más importantes de esta plaga, pero los siguientes cultivos también lo son: plátano Musa paradisiaca L., hiedra de Boston Parthenocissus tricuspidata (Siebold y Zucc.) Planch., jazmín de cabo Gardenia jasminoides J. Ellis, paraíso Strelitzia reginae Banks, cerezo Prunus sp., laurel Laurus nobilis L., mirto Myrtus communis L., café Coffea arabica L., hiedra inglesa Hedera helix L., gardenia Gardenia spp., fresno Fraxinus sp., jazmín Jasminum sp., olivo Olea europaea L., pera Pyrus communis L., naranja Citrus sinensis (L.) Osbeck, granada Punica granatum L., fresno espinoso Zanthoxylum americanum Mill., árbol del cielo Ailanthus altissima (Mill.) Swingle, vid Vitis vinifera L., roble Quercus sp., y acebuche Olea europaea var. sylvestris (Fasulo, 1999). Distribución Se le puede encontrar en África (Argelia), Asia (Afganistán, Bangladesh, China, India , Israel, Japón, Líbano, Pakistán, Sur de Corea, Sri Lanka, Taiwán, Tailandia y Vietnam), Centroamérica y El Caribe (Bahamas, Bermuda, Cuba, El Salvador, Guatemala y Puerto Rico), Europa (Francia, Grecia, Italia, Malta, Sicilia, España y Turquía), Norte y Sur América (Estados Unidos, México, Argentina, Chile, Colombia, Guayana y Perú) (IIE, 1996). 158 Daños La mosca blanca de los cítricos daña a las plantas debido a las grandes cantidades de savia que consume. Además secreta una sustancia llamada mielecilla, sobre la cual se desarrolla el hongo Capnodium citri Berk. y Desm., causante de la fumagina (Berlanga y Hernández, 1999). Biología y Morfología El invierno lo pasa en el estadío de ninfa, generalmente en el envés de las hojas. A principios de la primavera aparecen las pupas y en el mes de marzo y abril emergen los adultos. Los huevos son ovipositados en el follaje y eclosionan en 8 a 24 días, dependiendo de las condiciones climáticas. Los huevos no fertilizados dan origen a machos. Las ninfas se alimentan y permanecen estáticas hasta alcanzar la etapa adulta. La etapa de ninfa dura alrededor de 23 a 30 días. El adulto vive alrededor de 10 días, aunque se ha reportado que puede llegar a vivir hasta 27 días. La hembra oviposita en promedio 150 huevos. El ciclo completo de esta especie es de 41 a 333 días, aunque se observan muchas variaciones entre los huevos ovipositados en la misma hoja y en la misma fecha (Fasulo y Weems, 2010). Huevo. Los huevos son amarillos con una superficie casi lisa. Miden aproximadamente 0.25 mm de largo y son de forma elíptica (OIRSA, 1999). Ninfa. Las ninfas son desnudas, ovoides y completamente aplanadas, de color verde transparente. La longitud de las ninfas varía de 0.28 mm (ninfa I) a 1.40 mm (ninfa IV). Se diferencian por presentar restos de cera interna que marcan los espiráculos y el orificio vasiforme dibujando una T (Núñez, 2008). Adulto. Los adultos de la mosca blanca, machos y hembras, son pequeños, de 1.2 mm de largo, alados y parecen pequeñas palomillas (Futch, 2011). Presentan el primer par de alas anchas con una mancha de color humo en cada extremo posterior. En comparación, el segundo par de alas es más delgado. La cabeza, antenas, cuerpo y alas, están densamente cubiertos con polvo de cera. El extremo libre del abdomen de la hembra termina en punta por el ovipositor, se diferencia del macho por terminar en dos estructuras alargadas, a manera de pinzas, denominados claspers (Núñez, 2008). Enemigos naturales Algunos de los parásitos y depredadores que atacan a la mosca blanca de los cítricos en Florida son Encarsia lahorensis Howard, Delphastus pusillus LeConte, Delphastus catalinae Horn, Cryptognatha flavescens Motschulsky, Verania cardoni Weise, Cycloneda sanguinea L., Scymnus punctatus Melsheimer, así como crisopas, ácaros, hormigas y una especie de trips Aleurodothrips fasciapennis Franklin (Fasulo, 1999). La mosca blanca es suprimida biológicamente por el hongo parásito Aschersonia aleyrodis Webber (Futch, 2011). Requerimientos climáticos La temperatura base de desarrollo es de 11.5 °C y considerando este umbral térmico, se requieren 641.51 GD para que se complete el ciclo huevecillo-huevecillo (Ulu, 1985). El ciclo biológico de huevo a adulto dura 14 días bajo condiciones de verano (30 °C y 67 % de HR) (Núñez, 2008). 159 Bajo condiciones de laboratorio, con un fotoperíodo de 16 horas y una temperatura de 25 °C, el tiempo de desarrollo promedio es de 54 días, mientras que la duración de las etapas huevo, primer instar larvario, segundo instar larvario, tercer instar larvario, cuarto instar larvario y pupa “ojos rojos” es de 12.1, 6.5, 5.5, 7.6, 18 y 4.7 días, respectivamente (Argov et al., 1999). 160 Diaspidiotus (=Quadraspidiotus) perniciosus Comstock Fotografías: Biologische Bundesanstalt für Land- und Forstwirtschaft Archive, Biologische Bundesanstalt für Land- und Forstwirtschaft, Bugwood.org Nombres comunes Escama de San José, piojo de San José. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Diaspididae; Género: Diaspidiotus (=Quadraspidiotus); Especie: perniciosus Comstock. Hospedantes Los principales hospedantes son manzanos Malus domestica Borkh., duraznos Prunus persica L., peras Pyrus communis L. y ciruelas Prunus domestica L.; Q. perniciosus también ha sido reportado en Chile en kiwi Actinidia chinensis C.F. Liang & A.R. Ferguson. La escama puede dañar muchos otros árboles caducifolios y arbustos, incluyendo especies de los géneros: Acacia, Acer, Amelanchier, Chaenomeles, Cotoneaster, Crataegus, Cydonia, Euonymus, Fagus, Juglans, Ligustrum, Maclura, Malus, Populus, Prunus, Ptelea, Pyrus, Ribes, Rosa, Salix, Sorbus, Symphoricarpos, Syringa, Tilia y Ulmus, alcanzando alrededor de 150 hospedantes en total. En el lejano oriente, de donde la escama es originaria, afecta a frutas silvestre (EPPO, 2013). La plaga afecta principalmente a la producción de manzanas y ciruelas; sin embargo, hoy se acentúa la presencia de escamas en otros frutales, entre los que destaca el nogal Juglans regia L., cultivo en el que la plaga ha aumentado notablemente en plantaciones en plena producción (Sazo, 2012). Distribución La Escama de San José se distribuyó desde China al resto del mundo a finales del Siglo XIX, hasta alcanzar a la fecha los cinco continentes. Actualmente se reporta su presencia 161 en Canadá, Estados Unidos, México, Cuba, Argentina, Brasil, Chile, Bolivia, Ecuador, Paraguay, Perú, Venezuela, Uruguay, Austria, Bulgaria, República Checa, Francia, Alemania, Grecia, Hungría, Polonia, Portugal, Italia, Eslovaquia, Rumania, Eslovenia, España, Rusia, Croacia, Albania, Serbia, Montenegro, Suiza, Ucrania, Argelia, Angola, Congo, Marruecos, Túnez, Zimbawe, Sudáfrica, Afganistán, Armenia, Azerbaiyán, Bangladesh, Bután, Brunei, Darussalam, China, Georgia (República), India, Irán, Iraq, Japón, Kazakhstán, Corea, Nepal, Pakistán, Tayikistán, Tailandia, Turquía, Uzbekistán, Vietnam, Australia y Nueva Zelanda (MacLeod, 2009). Daños La escama de San Jose es una plaga cosmopolita de importancia cuarentenaria, que daña frutales de hoja caduca, frutales de pepita y otras de menos importancia económica (Badeanu et al., 2009; López, 2011). Su presencia en árboles de manzano está estrechamente relacionada con las condiciones de clima, especialmente temperatura. Esta plaga puede causar serios daños, incluso la muerte del árbol (Besleaga et al., 2009). Los daños causados por Q. perniciosus en frutales se presentan en las ramas, brotes y frutos, lo cual afecta su valor comercial debido a las manchas características que provoca el ataque, cuya presencia es motivo de rechazo durante el proceso de control sanitario de la fruta (López, 2011). Biología y Morfología El ciclo de vida de las hembras y los machos es distinto y su duración varía con la temperatura. A temperatura de 24.5 °C, el ciclo de vida promedio es de 74 y 22 días para hembras y machos, respectivamente; en tanto que, a temperaturas de 16° C, el ciclo es reportado de 109 días para hembras y 50 días para machos. Respecto al período de preoviposición, se reporta una duración de 28 y 35 días para el verano e invierno respectivamente. La reproducción es vivípara y su capacidad promedio de producción de neonatos es de 77.2 por hembra durante el verano y 92 en invierno (Marin, 1986). Huevo. No produce huevos (Universidad de Chile, 2013). Ninfa-Prepupoide-Pupoide: En la metamorfosis diferenciada por la cual pasa la Escama de San José, la hembra tiene dos estadíos ninfales previos al adulto, mientras que el macho debe pasar por cuatro estadíos ninfales previos al adulto alado. Debido a que el insecto está cubierto por un escudo dorsal, todos estos cambios no son visibles exteriormente, aunque se pueden reconocer por la forma y tamaño de ese escudo dorsal, los siguientes estados: a) Hembra, escama de tercer estado. b) Escama de la primera ninfa, escama de tipo I A (gorrita blanca) de casi medio milímetro de diámetro, con escudo formado por filamentos algodonosos poco ordenados, que constituyen el primer esbozo de la futura caparazón dorsal. La fase de gorrita blanca, que se forma de 6 a 10 horas después que la primera ninfa (larvita migratoria) se ha fijado en la planta, es transitoria. Al cabo de dos o tres días, la escama comienza a aumentar de tamaño, debido al activo trabajo de las glándulas dorsales del pigidio larvario; este estado se denomina de "gorrita negra", que alcanza un rango de tamaño de 0.6 a 0.7 mm. c) Escama de segunda ninfa femenina y sucesivas masculinas. Cuando la primera ninfa de gorrita negra ha experimentado su correspondiente muda de piel, continúa el desarrollo a través del segundo estado ninfal. La escama femenina (hembra II) es de 162 mayor diámetro que la de gorrita negra, mientras que las siguientes dos escamas masculinas (macho II) se hacen más alargadas en una primera fase para terminar como una escama oblonga. Bajo estas dos formas de escama, ocurren tres estados ninfales (segundo, tercero y cuarto) antes que el macho emerja como un insecto adulto alado (Universidad de Chile, 2013). El ciclo evolutivo del insecto incluye los siguientes estados: 1. Primer estado ninfal. Incluye tres formas o fases que ocurren igualmente en ambos sexos. a) Ninfa (larvita) migratoria de un brillante color amarillo limón, mide unos 350 micrones y es de cuerpo ovalado, con antenas, patas y un par de setas caudales, las cuales alcanzan unos 150 micrones de largo, y, que pierden rápidamente. b) Gorrita blanca, ninfa sésil con el estilete bucal introducido en el tejido vegetal y con las antenas y patas replegadas bajo el cuerpo. c) Gorrita negra, la misma ninfa pero de mayor desarrollo y consecuentemente con los apéndices (antenas y patas) muy restringidos en tamaño (Universidad de Chile, 2013) 2. Segundo estado ninfal. Es el estado que sucede a la gorrita negra. La hembra adquiere una forma más angulosa en la región pigidial. En los machos su ciclo se anticipa en 2 a 3 días en comparación con la hembra, de modo que el tercer estado masculino se presenta normalmente unos dos días antes que la hembra finalice su segundo estado. Este segundo estado finaliza con la muda correspondiente en que la hembra vuelve a renovar su estilete bucal, incorporando el exuvio dorsal en la cara interna de la escama, mientras que el macho, en cambio, pierde definitivamente con la muda el estilete bucal, comenzando su tercer estado ninfal sin el rostro hasta entonces presente (Universidad de Chile, 2013). 3. Tercer estado ninfal masculino. También llamado "prepupoide", debido a su aparente semejanza con la verdadera pupa de otros órdenes de insectos. La duración aproximada de este estado es de 2 a 5 días en las generaciones de verano, de modo que el macho adulto puede emerger de 6 a 10 días después de la aparición masiva de los prepupoides (Universidad de Chile, 2013). 4. Cuarto estado ninfal masculino. En menos de una semana ocurren cambios substanciales en este último estado ninfal, denominado pupoide. Al producirse la tercera muda, este cuarto estado queda expuesto, mostrando en forma gradual el notable desarrollo de las antenas, patas y alas, estructuras envueltas en sus correspondientes estuches pupoides. El cuarto estado se caracteriza, en sus primeras fases por la presencia de las manchas ocelares que se marcan dorsal y ventralmente en la cabeza, por la presencia bien definida de los apéndices sensoriales y locomotores, por la desaparición del pigidio y por la neta demarcación entre los nueve segmentos abdominales (Universidad de Chile, 2013). 5. Quinto estado masculino. El macho adulto es alado de color amarillo anaranjado. Muy notable es la forma de los ocelos de color café rojizo, ojos que sobresalen marcadamente en la región frontal. El tórax muestra un esclerito de color café rojizo que se presenta como una banda transversal a la altura de las alas. El abdomen termina en un aguzado estilete copulador, compuesto de una valva y del edeago, conjunto tan largo como la mitad del cuerpo. De la cabeza al extremo del estilete copulador, el insecto mide poco más de un milímetro, mientras que la expansión alar logra llegar al milímetro y medio. Los machos adultos carecen de aparato digestivo y los testículos ocupan más de la mitad del espacio abdominal. El resto de las estructuras internas corresponde al sistema nervioso, muy desarrollado en su aspecto sensorial en las setas y sensorios de las antenas. Cuando ha ocurrido la última (cuarta) muda bajo la escama masculina, el macho despliega sus alas inflándolas hasta que la lámina cubre la totalidad del abdomen; el 163 aparato copulador es igualmente desplegado con movimientos musculares del mismo, y así, en pocas horas, el macho se encuentra listo para abandonar la escama, en un movimiento de retroceso. Una vez fuera de la escama, y después de una corta estadía, durante la cual limpia sus alas y antenas, el macho se moviliza. Por lo general prefiere caminar por la ramilla (en condiciones de campo), aunque también vuela en forma intermitente. Si existen hembras vírgenes sobre la misma ramilla o tronco, comienza de inmediato a fertilizarlas (Universidad de Chile, 2013). Adulto. La hembra se encuentra revestida por un escudo dorsal, subcircular, de 1.3 a 1.6 mm de diámetro y con un pezón dorsal ligeramente excéntrico. El escudo dorsal es gris oscuro a pardo grisáceo con el pezón dorsal de color gris sucio, apreciándose una banda circular mediana de color pardo grisáceo que corresponde aproximadamente a los dos períodos de crecimiento radial de la escama durante los dos estados ninfales precedentes al de hembra adulta. La escama puede ser fácilmente desprendida del cuerpo de la hembra ya que sólo corresponde a una secreción dorsal producto de filamentos que emergen por los poros marginales del pigidio. Al ser desprendido este escudo dorsal, se aprecia en su porción más cóncava el resto de los dos exuvios o mudas, tegumento que al desprenderse respectivamente de las ninfas primera y segunda, se agregan en ese orden por debajo del pezón, aumentando su posición excéntrica. La caparazón o escudo dorsal aumenta permanentemente de diámetro hasta el inicio de la gravidez, y en efecto, el mayor crecimiento lo experimenta desde el momento en que la hembra es fertilizada. A partir de ese momento y hasta el inicio de la parición, la secreción de filamentos a través de los microporos del pigidio es muy activa, ya que la hembra debe formar una borla adicional para proteger su pigidio y así mismo a las larvitas recién nacidas, las que deben permanecer por un tiempo bajo el alero protector de la escama. Al descubrir una hembra adulta, ésta comienza inmediatamente a secretar nuevos filamentos algodonosos, pero es incapaz de reconstituir la escama dorsal y muere por deshidratación. El cuerpo de la hembra joven es ligeramente piriforme, debido a la proyección del pigidio que sobresale del resto de los segmentos abdominales, es de color amarillo limón, mientras que se hace más anaranjado a medida que envejece (Universidad de Chile, 2013). El ciclo de vida total se completa en 60, 42 y 30 días a 20-21 °C, 25-26 °C y 31-32 °C, respectivamente (EPPO, 2013). Enemigos naturales Coccidophilus sp., Rhizobius pulshellus Montruzier y Lindorus lonphanthae Blais fueron registrados como depredadores de la escama de San José en Perú (Marín, 1986). Por otro lado, en Washington, se registraron como parasitoides de esta plaga a: Encarsia perniciosi Tower y Aphytis sp. (Hoyt, 1993). En California se reportan dos escarabajos depredadores de esta escama: Chilocorus bipostulatus L. y Hemisarcoptes malus Shimer. También se ha observado cierto número de pequeñas avispitas cálcidas (UCANR, 2012). Requerimientos climáticos Jorgensen et al. (1982) determinaron que 10.6 y 32.2 oC, son las temperaturas mínima y máxima umbrales de desarrollo, y que se requiere de la acumulación de 583.3 GD para completar el ciclo de huevecillo a huevecillo. Por su parte McClain et al. (1990) señalan como temperatura mínima y máxima umbrales de desarrollo para esta especie, 10.3 y 32 oC, respectivamente, requiriéndose de la acumulación de 555 GD para completar el ciclo de huevo a huevo. 164 Se presenta una marcada mortalidad de larvas del primero y segundo instar cuando se registran temperaturas entre los 31 y 32 °C; en tanto que a temperaturas de 39-40 °C, cesa el desarrollo normal de las larvas. Temperaturas por debajo de 25°C inducen una diapausa prolongada (EPPO, 2013). 165 Diatrea spp. Fotografía: Ernesto Bravo Mosqueda, INIFAP Nombres comunes Gusano barrenador del tallo, taladrador de la caña de azúcar, talador de la caña de azúcar. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidóptera; Familia: Pyralidae; Género: Diatraea; Especie: spp. Hospedantes Esta especie es polífaga. Se conoce que originalmente era una especie ribereña y que sus hospedantes primitivos probablemente eran pastos acuáticos y semiacuáticos como Paspalum spp., Echinochloa spp., Hymenachne spp. y Leptochloa spp. Peairs y Saunder (1980), citados por SIPOVE (2013), señalaron que a este insecto se le ha citado en 65 especies de plantas, entre las que se encuentran 30 pastos de importancia económica; caña de azúcar Saccharum officinarum L., maíz Zea mays L., sorgo escobero Sorghum bicolor (L.) Moench, trigo Triticum aestivum L., y arroz Oryza Sativa L. Distribución Esta plaga es de origen tropical, muy probablemente de Centro y Sudamérica (Gallo et al., 1988) y se encuentra distribuida en el sur de Estados Unidos (Florida, Mississippi, Louisiana y Texas), Centroamérica, El Caribe, Brasil y Argentina (King y Saunders, 1984). Daños Vargas y Gómez (2005) señalaron como principales daños de esta plaga en caña de azúcar, los siguientes: pérdidas del contenido de sacarosa y disminución de grados Brix (porcentaje de materia sólida en jugo); muerte de cañas jóvenes por perforación del punto vegetativo del nuevo brote y destrucción de éste por completo (daño de "corazón muerto"), y reducción del valor germinativo de las yemas. Indirectamente facilita la 166 invasión de hongos patógenos como Colletotrichum falcatum Went, Physalospora sp., Ceratostomella sp., los que producen fermentaciones y coloraciones rojas y negras dentro de las galerías, que posteriormente invierten la sacarosa y dificultan los procesos de fabricación del azúcar. También estimula la invasión de insectos secundarios como Metamasius spp., Rhynchophorus spp., Podischnus spp. y Xyleborus spp., que son atraídos por la exposición de los jugos de la caña de azúcar. Biología y Morfología Los adultos son de hábitos nocturnos, en el día permanecen en reposo en el envés de las hojas de la caña de azúcar. La oviposición se extiende de 3 a 4 días. Las hembras colocan los huevos en forma imbricada en el envés de las hojas o adheridos al tallo, en grupos de 5 a 50 huevos. El número total de huevos que puede depositar una hembra varía entre 250 y 500 (Bioagro, 2011; citado por SIPOVE, 2013). Su ciclo tiene una duración entre 35 y 50 días, las hembras colocan los huevos en masas de 20-30 cada una, con un total que varía entre 250 y 500 (Vivas et al., 2011). En laboratorio con dieta modificada, a una temperatura promedio de 26 °C, 65% de humedad relativa y un régimen de luz:oscuridad de 14:10 h, el ciclo biológico completo de D. saccharalis es de 33 días en promedio (rango = 28 a 39 días). El huevo tarda en eclosionar 4-6 días; la larva 19-24 días; la pupa 4-6 días, y, el adulto 1-3 días (Rosas et al., 2005; citados por SIPOVE, 2011). La fluctuación de las poblaciones de estos barrenadores, se debe a varios factores que afectan su abundancia como son: condiciones climáticas, las plantas nectaríferas sobre las cuales se alimenta la fauna benéfica; la edad de cosecha de la caña y prácticas de manejo del cultivo, que reducen las poblaciones de los insectos benéficos. Sin embargo, el factor que más influye en el incremento de poblaciones de Diatraea, es la falta de liberaciones periódicas de los agentes de control biológico en las dosis que se requieren (Bustillo, 2009). Huevo. Los huevos son escamosos de color blanco cuando están recién oviopsitados y se vuelven negros al momento de eclosionar, todo este proceso transcurre entre 5 y 9 días dependiendo de la temperatura ambiente; la coloración de los huevos es un aspecto fundamental para el éxito del control de esta plaga, pues la estrategia es controlar el barrenador en estado de huevo con parasitoides de huevos o mediante el control químico inmediatamente después de que haya eclosionado la larva (Bioagro, 2011; citado por SIPOVE, 2013). Larva. Las larvas en su primer instar tienen de 1 a 2 mm de largo, son blancuzcas, con la cabeza negra y mudan cinco veces antes de llegar a la etapa de pupa. Las larvas totalmente desarrolladas llegan a 25 mm de largo y tienen ocho marcas evidentes a través de la porción anterior de cada segmento del cuerpo y dos marcas en la parte posterior. Las larvas que hibernan pierden esas manchas y tienen un color blanco cremoso, este insecto pasa por cinco o seis instares; las larvas del primer instar migran a las hojas enrolladas, donde se alimentan de las hojas tiernas, haciendo líneas de pequeños agujeros que son visibles cuando se abren las hojas. Algunas veces, las larvas se alimentan en las partes más internas, matando el punto de crecimiento; las hojas centrales mueren y la plántula desarrolla los síntomas conocidos como corazón muerto. Antes de entrar en el período de pupa, las larvas hacen una ventana circular al final del túnel a través de la cual emergerá el adulto. 167 Pupa. El período de pupa transcurre en esas galerías; las pupas son de color marrón oscuro y con el extremo del abdomen móvil; presentan dos protuberancias en forma de cuernos cortos en la cabeza, y en los segmentos abdominales relieves en forma de dientes. Este estado dura 10 a 14 días, al final del cual emerge la palomilla (Bioagro, 2011; citado por SIPOVE, 2013). Adulto. Los adultos son palomillas de color pajizo con dos líneas oscuras oblicuas y un punto central en las alas delanteras. Las hembras ovipositan los huevecillos en grupos en el envés de las hojas (Bioagro, 2011; citado por SIPOVE, 2013). Enemigos naturales La acción más importante para reducir las poblaciones de los barrenadores D. saccharalis y D. indiginella, es el control biológico con los parasitoides Metagonistylum minense, Towns y Paratheresia claripalpis W. dirigidos a los estados de larva. La liberación de estos benéficos se debe hacer al menos una vez por ciclo de cultivo en cantidades de 15 parejas por hectárea en todas las áreas de cultivo infestadas con Diatraea, lo que evitará que las poblaciones de esta plaga se incrementen a niveles que causen daño económico. Esto se puede complementar cuando sea necesario, con liberaciones del parasitoide de huevos Trichogramma exiguum Pinto y Platner (Bustillo, 2009). Requerimientos climáticos Las condiciones climáticas con menor humedad y altas temperaturas hacen que los tiempos de desarrollo de los insectos sean más cortos y las poblaciones se incrementen más rápido. En épocas lluviosas, sus enemigos proliferan y las poblaciones son más bajas (Bustillo, 2009). Para el caso del barrenador del maíz del suroeste D. grandiosella Dyar, su ciclo está estrechamente sincronizado con el de sus plantas hospederas. Esta sincronización se logra mediante la intervención de la diapausa larval lo cual permite que el insecto sobreviva en un estado de letargo de septiembre a mayo, cuando no hay plantas hospederas disponibles. El insecto usa la duración del día y la temperatura para programar tanto la inducción como la terminación de su diapausa (Takeda y Chippendale, 1982). Whitworth y Poston (1979), determinaron para D. grandiosella una temperatura mínima umbral de desarrollo de 10 °C y un total de 733 GD para completar el ciclo de huevecillo a adulto. Datos de laboratorio indican que se necesitan 373 GD para que una generación pase de huevo a adulto. En ambientes de días largos y temperaturas elevadas, el requerimiento térmico entre picos de vuelo varía entre 360 y 370 GD (Takeda y Chippendale, 1982). Las larvas expuestas a días cortos y temperaturas bajas entran en diapausa. Chilo sacchariphagus Bojer, es una especie de barrenador también de la familia Pyralidae, para la que se ha determinado que los GD que requiere para completar su ciclo de huevecillo a adulto es de 872. La duración de la etapa de huevecillo es de 114 GD y su temperatura umbral mínima es de 13.1 °C; La etapa de larva tiene una duración de 586 GD, con una temperatura umbral de 12.7 °C; y el estado de pupa se completa con 172, con una temperatura umbral mínima de 13 °C. La tasa de desarrollo, el apareamiento y la fecundidad de la palomilla C. sacchariphagus, así como las constantes térmicas y los umbrales térmicos de desarrollo son similares a las de los barrenadores del tallo de la caña de azúcar Eldana saccharina Walker, Sesamia calamistis Hampson y Diatraea 168 saccharalis Fabr. (Goebel, 2006). Este autor señalo que la fecundidad de las hembras es más alta a 25 y 30 °C, donde el número de huevos ovipositados por una hembra es de 389. La fecundidad observada a 20 °C fue ligeramente afectada en comparación con las temperaturas extremas (17 °C y 35 °C). Respecto a D. saccharalis Fabr., King et al. (1975) estimaron una temperatura umbral mínima de 11.5 °C. Rodríguez et al. (1989) determinaron para Diatrea lineolata Walker una temperatura mínima umbral de 8.5 °C y una acumulación de 868 GD para completar el ciclo de huevecillo a adulto. 169 Elasmopalpus lignosellus (Zeller) Fotografía: Steve L. Brown, University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Gusano saltarín, barrenador menor del tallo, coralillo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Pyralidae, Género: Elasmopalpus; Especie: lignosellus Zeller. Hospedantes Es una plaga polífaga que suele afectar a varios cultivos, entre los que se encuentran el arroz Oryza sativa L., chícharo Pisum sativum L., caña de azúcar Saccharum officinarum L., cebada Hordeum vulgare L., lenteja Lens culinaris Medik., maíz Zea mays L., cacahuate Arachis hypogaea L., frijol Phaseolus vulgaris L., soya Glycine max (L.) Merr., sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, trigo Triticum aestivum L., tomate Solanum lycopersicum L., entre otros (Molinari y Gamundi, 2010). Distribución Se encuentra en todo el Hemisferio Occidental, desde los Estados Unidos, pasando por Centroamérica y el Caribe hasta el sur de Sudamérica (Gill et al. 2008). Sin embargo, fuera del continente americano, en 1986, se descubrió en cultivos de caña de azúcar en Hawaii (Chang y Ota, 1987). Daños Las larvas efectúan galerías y perforaciones en los cultivos jóvenes. A causa del daño, las hojas centrales se marchitan y al tirar de ellas se desprenden. Las hojas de la periferia presentan orificios de forma redondeada, en línea recta y en forma transversal a la hoja. Las plantas pequeñas pueden morir si el daño es intenso. En plantas desarrolladas, el 170 insecto roe el tallo externamente, aumentando así la susceptibilidad al acame (Molinari y Gamundi, 2010). Biología y Morfología El adulto del gusano saltarín tiene un período de oviposición de aproximadamente unos 16 días. Las larvas antes de entrar a pupa se entierran en las cercanías de las plantas hospederas, estas larvas hacen unos tubos de seda o capullos que son recubiertos de arena y tierra. Los adultos emergen de la pupas a las dos semanas para volver a completar el ciclo biológico que es de unos 40 días bajo condiciones favorables. Los parámetros biológicos detallados varían por ser esta especie muy sensible a temperaturas del ambiente (Valdivieso y Nuñez, 1984). Huevo. El huevo es de forma ovalada, mide 0.6 mm de largo y 0.7 mm de diámetro. Los huevos son ovipositados aisladamente en la base de los retoños, en especial en las partes de las hojas y los tallos. Recién ovipositado el huevecillo es de color blanco amarillento, tornándose posteriormente rosado y finalmente rojo intenso, próximo a la eclosión (Valdivieso y Nuñez, 1984). Larva. Las larvitas emergen a los 5-7 días después de la oviposición, éstas tardan alrededor de unas tres semanas para alcanzar su desarrollo larval cuando las condiciones son favorables, siendo la humedad el factor más importante para alcanzar el estado de pupa. Las larvas presentan una coloración que varía de amarillo pálido a amarillo verdoso, luego verde pálido y finalmente verde azulado. Presentan bandas transversales color rojizo-púrpura y varias líneas longitudinales de tono marrón rojizo en el dorso, que se interrumpen al final de cada segmento. La larva mide entre 15 y 18 mm de longitud (Valdivieso y Nuñez, 1984). Pupa. La pupa recién formada es de color verde y posteriormente se torna de color marrón oscuro, se encuentra dentro de un cocón cilíndrico de 16 mm de largo, constituido por hilos de seda con partículas de tierra. La pupa mide entre 7 y 12 mm de longitud. El estado de pupa dura aproximadamente de 2 a 3 semanas (Valdivieso y Nuñez, 1984). Adulto. El adulto es pequeño, de aspecto alargado cuando está en reposo y con una expansión alar de 18 a 25 mm. La cabeza es pequeña de color marrón, palpos labiales erectos y relativamente más largos en el macho. Presenta las alas anteriores angostas, siendo en el macho de color pajizo con márgenes grisáceos y con varios puntos oscuros. Las hembras son de mayor tamaño que los machos (Valdivieso y Nuñez, 1984). Enemigos naturales Algunos parasitoides de esta plaga son Orgilus elasmopalpi Muesebeck, Chelonus elasmopalpi McComb, Pristomerus spinator Fabricius, Stomatomyia floridensis Townsend, Bracon gelechiae Ashmead, Geron aridus Painter, e Invreia spp. (Hymenoptera: Chalcididae); los cuales rara vez causan más del 10 % de mortalidad. Entre los depredadores se tienen a Plilophuga viridicolis LeConte (Coleoptera: Carabidae) y chinche ojona Geocoris spp. (Hemiptera: Lygaeidae). Existen además algunos patógenos como el virus de la granulosis, el hongo Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin y algunos nemátodos mermítidos (Funderburk et al., 1985). 171 Requerimientos climáticos Las palomillas son más activas durante la oscuridad cuando el aire está quieto, la humedad es baja y la temperatura excede los 27.9 oC, las cuales son las condiciones óptimas para el apareamiento y oviposición. Se trata de una plaga errática variando su incidencia sustancialmente de un año a otro. La intensidad de los perjuicios está directamente relacionada con las condiciones climáticas. De acuerdo con Mack et al. (1993). El insecto se desarrolla mejor en períodos de sequía y altas temperaturas (≥ 35 oC), llegando a causar serios daños y requiriendo medidas específicas de control. Los mayores perjuicios tienen lugar sobre plantas nuevas. Las larvas se alimentan bajo la superficie del suelo afectando el cuello y la porción subterránea del tallo. En ocasiones perjudica externamente a las plantas llegando a anillarlas por debajo del cuello. Períodos prolongados de sequía promueven un incremento en las poblaciones de esta plaga. Las temperaturas mínima y máxima umbrales para esta especie son 9.3 y 37.9 °C, respectivamente; y es necesario que se acumulen 548 GD para completar el ciclo de huevecillo-adulto (Sandhu et al., 2010), quienes indicaron además, que las condiciones de temperatura más favorables para el desarrollo de la plaga se ubican entre 27 y 33 °C. 172 Epilachna varivestis Mulsant Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Conchuela del frijol, jicarilla, borreguillo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Coccinellidae; Género: Epilachna; Especie varivestis Mulsant. Hospedantes La conchuela tiene un número amplio de hospedantes, entre los cuales pueden señalarse: frijol Phaseolus vulgaris L., soya Glycine max Merrill, haba Vicia faba L., tréboles Trifolium spp., alfalfa Medicago sativa L. y otras hierbas (Underwood, 1998). Distribución La conchuela del frijol es originaria de las mesetas de México y América Central. Esta especie presenta una amplia Distribución geográfica, que va desde el sureste de Canadá y Nueva Inglaterra, E. U. A., hasta Guatemala. En México, E. varivestis se presenta en las regiones templadas donde se siembra frijol, comprendiendo los estados de Sonora (lugares arriba de 1000 msnm), Chihuahua, Durango, Zacatecas, Aguascalientes, San Luis Potosí, Jalisco, Guanajuato, Querétaro, Michoacán, Guerrero, Estado de México, Tlaxcala, Puebla, Morelos e Hidalgo (Coll y Bottreell, 1994; García y Carrillo, 2008). Daños En México esta plaga causa daños en los cultivos de frijol, soya, haba, calabacita y alfalfa. Es la plaga más importante del frijol en el Valle de México y en el altiplano mexicano, la cual ocasiona una defoliación severa y en ocasiones la muerte de las plantas. Este insecto causa daños en el cultivo en sus estados de larva y adulto. Comen la lámina inferior de las hojas y dejan casi intacta la capa superior, dándole un aspecto esquelético. 173 Cuando hay altas poblaciones, estos insectos atacan las vainas y los tallos, llegando a causar la muerte de las plantas (IICA, 2010). Las pérdidas económicas se estiman entre el 10 y 100% si no se realizan acciones de control de la plaga. En frijol ejotero se reportan pérdidas de hasta 50% a causa de sus daños (García y Carrillo, 2008). Biología y Morfología El cultivo de frijol es colonizado primeramente por los adultos que emigran de sus sitios de hibernación, generalmente una vez que inician las lluvias de verano. Las hembras se alimentan de una a dos semanas antes de iniciar la oviposición de las masas de huevos, las cuales constan en promedio de 45 a 70 huevos por masa, en total cada hembra puede ovipositar desde 300 hasta 600 huevos durante su vida (cuatro a seis semanas); sin embargo, las hembras de la segunda generación sólo ovipositan 5 al 10 % de los huevos antes de hibernar (Armenta et al., 1978). Las larvas sólo se desplazan en promedio de 26 a 28 cm durante todo su desarrollo, por lo que no son un factor importante en la colonización de un cultivo. El ciclo biológico completo (huevecillo-adulto) de la conchuela del frijol requiere 75.6, 39.6, 27.6, 24.9 y 26.6 días a temperaturas de 15, 20, 25, 27.5 y 30 °C, respectivamente (Nava et al., 1987). Larvas y adultos se alimentan de las hojas, flores y vainas en formación, aunque el daño más importante es sobre las hojas; normalmente se alimentan sobre la superficie de los tejidos de la hoja, por el envés, sólo dejan las nervaduras y parte de la epidermis; el tejido que queda rápidamente muere y se torna café. Una larva puede consumir unos 25 cm2 de tejido durante el transcurso de sus cuatro instares de desarrollo, el 87 % es consumido por los últimos dos estadíos (Guerrero et al., 1979). Huevo. Los huevos son alargados, más anchos en la parte media y terminados en punta, de color amarillo pálido a amarillo naranja, y miden aproximadamente 1.3 mm de largo por 0.6 mm de ancho (Mena y Velázquez, 2010). Larva. Las larvas son de color amarillo, tienen el cuerpo cubierto por seis hileras de espinas ramificadas con la punta de color negro; recién nacidas miden 1.6 mm de largo y bien desarrolladas alcanzan los 9 mm (Mena y Velázquez, 2010). Pupa. La pupa es amarilla, sin espinas y casi del tamaño y la forma del adulto; permanece fijada al envés de la hoja por la parte terminal del abdomen (Mena y Velázquez, 2010). Adulto. El adulto es de forma oval, con ocho manchas negras distribuidas longitudinalmente en tres franjas sobre la cubierta de cada ala, mide de 6 a 7 mm de largo; los machos son ligeramente más pequeños que las hembras y se distinguen de éstas por tener ventralmente una pequeña hendidura en el último segmento abdominal; los adultos que colonizan el cultivo a principios del verano son de color café cobrizo, en tanto que los de la segunda generación son de un color amarillo cremoso a naranja (Mena y Velázquez, 2010). Enemigos naturales Existen varias especies nativas de insectos depredadores que se alimentan de los huevos, larvas y pupas de conchuela, entre los que se encuentran algunas chinches de lo géneros Geocoris, Nabis y Podisus; las catarinitas Hippodamia convergens Guerin- 174 Meneville y Coleomegilla maculata ; también existen varias especies de parasitoides, entre los cuales destacan la mosca taquínida Aplomyopsis (= Paradexodes) epilachnae Aldrich (especie nativa), que ataca las larvas y la avispita parasitoide de huevecillos, Pediobius foveolatus Crawford (especie introducida); este control natural se puede incrementar evitando hacer aplicaciones de insecticidas de amplio espectro. Los hongos entomopatógenos Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin e Isaria (= Paecilomyces) fumosoroseus; así como la bacteria Bacillus thuringiensis son efectivos para el control biológico de este insecto plaga (Colunga et al., 1989; García y Carrillo, 2008). Requerimientos climáticos Las poblaciones de E. varivestis se ven afectadas por factores físicos como la localización, las corrientes del viento, la precipitación, la temperatura y la humedad relativa. La precipitación alta puede lavar los insectos de las hojas y enterrarlos en el suelo; una baja precipitación o un período intenso de sequía, afectan la sobrevivencia de huevos y larvas, así como la oviposición de los adultos. Condiciones óptimas de desarrollo se han encontrado en temperaturas que van de los 22 °C a los 27 oC, con una humedad relativa promedio de 60 % (Sancé, 1998). Nava et al. (1987) determinaron los siguientes períodos de desarrollo para el ciclo biológico completo (huevecillo-adulto) de la conchuela del frijol: 75.6, 39.6, 27.6, 24.9 y 26.6 días a temperaturas de 15, 20, 25, 27.5 y 30 °C, respectivamente; los huevecillos no sobrevivieron a temperaturas de 32.5 y 35 °C. Se estimó una temperatura base de 8.8 °C y una constante térmica de 454.5 GD para el ciclo completo. Se requieren 68.1, 200.6 y 89.4 GD, con una temperatura base de 11.5 °C, para que se complete el desarrollo del huevo, la larva y la pupa de la conchuela del frijol, respectivamente; el tiempo generacional (huevo a adulto) requiere de 358.1 GD (Armenta et al., 1978). 175 Epiphyas postvittana (Walker) Fotografía: Natasha Wright, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Palomilla marrón de la manzana. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Tortricidae; Género: Epiphyas; Especie: postvittana Walker. Hospedantes E. postvittana es una especie polífaga, ha sido registrada como plaga en más de 250 especies de plantas de por lo menos 50 familias y 120 géneros. Las larvas parecen preferir plantas herbáceas, aunque han sido reportadas en una gran cantidad de árboles. Los hospedantes reportados para esta plaga incluyen desde especies ornamentales, frutales, plantas silvestres, hortalizas, berries, entre otras (Gilligan y Epstein, 2009). Distribución Prácticamente en todo el país se encuentran hospedantes de E. postvittana. Los estados de Sonora, Chihuahua, Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas, Veracruz, Michoacán y Tabasco, son los que presentan grandes superficies establecidas con hospedantes de la palomilla marrón de la manzana (DGSV–CNRF, 2011c). Daños Los primeros estadíos larvales se alimentan de las capas externas del fruto, pueden entrar al fruto a través del cáliz ocasionando daños internos que llegan a la semilla. Además de esto, puede causar la caída de frutos o un halo oscuro alrededor de la cicatriz del pedúnculo (DGSV-CNRF, 2011c). 176 Biología y Morfología La palomilla marrón de la manzana no presenta diapausa invernal (Gutiérrez et al., 2010). Generalmente tiene de 2 a 4 generaciones por año; sin embargo, el número de generaciones depende de la latitud (DGSV-CNRF, 2011c). Las hembras ovipositan varias veces, prefiriendo superficies lisas, sobre todo hojas y en ocasiones frutos y tallos tiernos. Ovipositan a los dos o tres días después de haber emergido y lo realizan por la noche depositando en promedio de 120 a 500 huevecillos. Las larvas emergen después de una a dos semanas y presentan cinco estadíos larvales (Danthanaraya, 1983; DGSV-CNRF, 2011c). La pupa se encuentra dentro de un capullo de seda de paredes finas y esta fase dura de una a tres semanas. El adulto vive de dos a tres semanas de acuerdo al ciclo del hospedante y de la temperatura (Varela et al., 2008; citado por DGSV-CNRF, 2011c). Huevo. Los huevos son de color amarillo pálido a verde claro, ovalados y planos. Son depositados en conjunto y superpuestos ligeramente, semejando escamas de pescado. Una masa de huevecillos puede contener de 2 hasta 170 huevos, pero normalmente se presentan de 20 a 50 (Danthanarayana, 1983). Larva. La larva es de color verde amarillento con una línea central de color verde oscuro; a veces presenta líneas más oscuras longitudinales en ambos lados; el escudo protorácico es de color café verdoso sin manchas oscuras, mide 1.5 a 2 mm de largo y tiene una cápsula cefálica de color marrón claro. La larva presenta un peine anal de 7 u 8 dientes en el último segmento abdominal; las larvas maduras miden de 10 a 18 mm, el cuerpo es de color verdoso y presenta setas blanquecinas (Danthanarayana, 1983). Pupa. Es de color verde a marrón, a medida que se desarrolla cambia a color rojizomarrón oscuro y mide entre 10 y 15 mm de largo (Danthanarayana, 1975). Adulto. Los adultos son de color marrón claro. El tamaño de las hembras varía de 16 a 25 mm, los machos son más pequeños; las hembras también se distinguen por presentar una mancha oscura en el centro del frente de las alas plegadas. Los machos, al mantener las alas plegadas, presentan una banda oscura (Mo, 2006). Enemigos naturales En California, E. U. A., las especies Trichogramma platneri Nagarkatti, T. pretiosum Riley y T. fasciatum Perkins, atacan a los huevecillos de esta palomilla (Dowell, 2009). En Australia se reporta que en los cultivos de uva resulta eficaz el tratamiento con Bacillus thuringiensis var. kurstaki Berliner (Bailey et al., 1996). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo para todas las etapas de este insecto se ha estimado en 7.5 °C (Danthanarayana, 1975). De acuerdo con Gutiérrez et al. (2010) la temperatura umbral mínima para huevecillos y larvas es de 6.8 °C. Según estos mismos autores y con base en esta temperatura umbral mínima, la etapa de huevecillo requiere 120.8 GD para completarse. En un ambiente de 28 °C, la duración promedio de la etapa de huevecillo es de 5.7 días. 177 Los huevecillos no producen larvas cuando la temperatura está por arriba de 31.3 °C. Con la temperatura umbral mínima mencionada anteriormente y con un umbral máximo de temperatura de 31.5 °C, el estado de larva y el de pupa requieren 335 y 442 GD, respectivamente. Para completarse, una generación de este insecto requiere 594 GD. El 50 % de los huevecillos es ovipositado una vez que se han acumulado 646 GD; la fecundidad promedio es de aproximadamente 384, pero varía de 0 a 1,492, de acuerdo con el tamaño de la hembra, el alimento de la larva y la temperatura. La temperatura óptima para oviposición está cercana a los 20 °C. El peso corporal tanto de machos como hembras de la palomilla marrón, se incrementa conforme aumenta la temperatura hasta los 25 °C. La duración del vuelo se incrementa con la temperatura en el rango de 15 a 28 °C, siendo los machos voladores más fuertes que las hembras (Danthanarayana, 1976a, 1976b, 1976c; Gu and Danthanarayana 1990a, 1990b, 1992; Danthanarayana et al., 1995; Gutiérrez et al., 2010). 178 Eriosoma lanigerum (Hausmann) Fotografía: Joseph Berger, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón lanígero del manzano. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Eriosoma; Especie: lanigerum Hausmann. Hospedantes Su principal hospedante es el manzano Malus pumila Mill., aunque también puede afectar de manera ocasional al peral Pyrus communis L., membrillero Cydonia oblonga Miller y otras rosáceas como espino blanco Crataegus monogyna Jacq., C. pyracantha, Cotoneaster buxifolia Wall. y Lind., C. microphylla Gand. y Sorbus spp., entre otras (Mansilla y Pérez, 2013). Distribución Es una especie cosmopolita de origen norteamericano (Mansilla y Pérez, 2013). Daños En manzano E. lanigerum se alimenta de savia que extrae exclusivamente de las partes leñosas del árbol o de los brotes tiernos. Nunca ataca a las hojas. Coloniza principalmente las raíces más superficiales sobre las que puede vivir todo el año. Además del sistema radicular, también afecta al cuello y las ramas de uno o más años de edad, localizándose sobre todo en las cicatrices de poda, en las resquebrajaduras de la corteza, así como heridas causadas por otros insectos. También pueden colonizar los peciolos de las hojas de ramas de 1 a 2 años de edad, pero no afecta a más partes no leñosas. Como consecuencia de su presencia, reviste los órganos afectados con colonias de individuos recubiertos de lanosidad cerosa. Las picaduras que realizan para su alimentación y la 179 saliva que inyectan en el árbol provocan la proliferación de células que causan malformaciones tumorales tanto a nivel del sistema radicular como de los brotes y ramas afectados, con lo que se desorganiza el tejido vascular, se ve dificultada la circulación de la savia y se produce una reducción en el crecimiento y vigor. Además, sobre las ramas atacadas se originan chancros que no permiten el desarrollo de la yema a fruto. Por otra parte, sobre los tumores causados se instalan diversos hongos (como los responsables de los chancros del manzano) que contribuyen en mayor medida al debilitamiento de la planta. Asimismo, en presencia de importantes poblaciones, la mielecilla producida y la presencia de hongos pueden originar daños indirectos, reduciendo la fotosíntesis, dificultando el intercambio gaseoso, etc., con lo que se agrava la situación general del árbol (Mansilla y Pérez, 2013). Biología y Morfología Al igual que la mayoría de los áfidos de la subfamilia Pemphiginae, presenta abundantes glándulas productoras de lana. La hembra áptera vivípara presenta el cuerpo oval, y mide entre 1.5 y 2.5 mm de longitud. Es de color marrón, violáceo o rojo oscuro y se encuentra cubierta de filamentos de cera color blanquecino, lo que les confiere su aspecto algodonoso característico. Presenta antenas cortas y sifúnculos poco desarrollados. La forma alada vivípara presenta cabeza y tórax de color negro brillante, mientras el abdomen es de color pardo rojizo y presenta secreción cerosa. Su longitud es de 1.6 a 2.3 mm. La ninfa presenta características similares, aunque es más pequeña en tamaño y el rostro es proporcionalmente más largo. Su reproducción es por medio de partenogénesis y cada hembra puede producir más de 100 ninfas en condiciones idelaes (Mansilla y Pérez, 2013). Enemigos naturales El principal enemigo natural es Aphelinus mali Haldeman, una pequeña avispa de color negro con una franja dorsal amarilla que mide aproximadamente 1 mm de longitud. Este parásito se desarrolla en el interior del cuerpo del pulgón provocando su muerte al salir. Los pulgones parasitados presentan una coloración negra y no presentan la sustancia algodonosa (Mansilla y Pérez, 2013). Requerimientos climáticos Las temperaturas umbrales mínima y máxima para su desarrollo son 5.2 y 32 °C, respectivamente, con un requerimiento térmico del período huevo-adulto de 267.6 GD. Las temperaturas base para los estadíos ninfales 1, 2, 3 y 4 son 5.8, 4.8, 4.9 y 4.4 °C, respectivamente. Para estos mismo estadíos, los requerimientos térmicos son de 125.6, 51, 47.7 y 50.7 GD. La tasa neta de reproducción es mayor cuando se presentan temperaturas de 15 °C. El rango óptimo de temperatura en términos de fecundidad, sobrevivencia y la tasa intrínseca de incremento es de 13 a 25 °C (Asante et al., 1991). 180 Estigmene acrea (Drury) Fotografía: Frank Peairs, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Gusano peludo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Arctiidae; Género: Estigmene; Especie: acrea Drury. Hospedantes En el Noroeste de México y Estados Unidos, se han reportado los siguientes hospedantes: soya Glycine max (L.) Merr, frijol Phaseolus vulgaris L., frijol lima P. vulgaris var. himensis, algodón Gossypium spp., maíz Zea mais L., quelite Amaranthus spp. y A. palmeri S. Wats, café silvestre Cassia tora L., yankee weed Eupatorium capillifolium (Lam.) Small, trébol Trifolium repens L., tabaco Nicotiana tabacum L., dalia Helianthus spp., guayule Parthenium argentatum A. Gray, tomatillo Physalis angulata L., enredadera Gonolobus sp. y malva Anoda pentaschista A. Gray (Sifuentes y Young, 1961). Distribución Se distribuye normalmente en el Norte de México y gran parte de Estados Unidos en las regiones hortícolas y algodoneras (Sifuentes y Young, 1961). Capinera (2001) menciona que se distribuye desde Canadá (Ontario y Québec) hasta América Central. Daños Los daños son causados por las larvas. Las larvas jóvenes son gregarias y las larvas más viejas son solitarias y se alimentan del tejido tierno de la hoja. Las larvas más longevas pueden recorrer largas distancias en busca de alimento, moviéndose a veces en grandes números. El consumo del follaje se duplica a medida que se alcanza cada instar larval. Las larvas maduras pueden consumir alrededor de 13 cm2 de follaje. En un estudio realizado, se registró el consumo del follaje de frijol por cada instar larval, 181 contabilizándose en total 400 cm2 de follaje durante la vida de una oruga. Se estimó además que de 1 a 1.5 orugas maduras por planta podrían provocar el 20 % de defoliación a una planta de frijol (SAGARPA, 2005b). Biología y Morfología En un experimento realizado en condiciones de laboratorio en el Valle del Yaqui, con temperaturas entre 37.3 y 25.5 °C, mostró como resultado que el período de incubación fue de tres días, presentándose seis estadíos larvales con cinco mudas. La duración total del ciclo fue de 30 a 34 días (Sifuentes y Young, 1961). Huevo. Son ovipositados en masas de más de 1,000 individuos en el envés de las hojas. De color amarillo y de forma esférica, con superficie esculpida. Miden aproximadamente un milimetro de diámetro y su color se torna azul poco antes de su eclosión (Sifuentes y Young, 1961). Larva. Al nacer miden 2.0 mm. La cabeza es de color café negruzco, la parte central es clara; cuerpo de color amarillo variando de tonalidad a amarillo verdoso después de alimentarse. Durante los siguientes 5 a 6 días se alimentan juntas en el lugar de nacimiento, después se separan y emigran en diferentes direcciones. Su cuerpo se encuentra cubierto por pelos (setas) (Sifuentes y Young, 1961). La larva alcanza una longitud de alrededor de 10 mm durante el primer instar. El segundo instar muestra bandas longitudinales, generalmente de color café amarillentas y blanco, mientras que los pelos del cuerpo se tornan más obscuros. La larva alcanza una longitud de 15 mm. Durante el tercer instar, la larva comienza a tornarse oscura, aunque no hay un patrón constante de coloración. La larva alcanza una longitud de 30 mm. En el cuarto y quinto instar, la larva conserva el mismo aspecto general que tenía en los primeros instares, pero crece hasta alrededor de 45 y 55 mm de largo, respectivamente. En las larvas sobresalen los pelos largos del cuerpo, los cuales varían de color crema a grisáceo hasta café amarillento y café oscuro (Capinera, 2001). Pupa. Antes de pupar las larvas, se despojan de sus setas, tejiendo con ellas un capullo en el suelo (Sifuentes y Young, 1961). El período pupal ocurre en el suelo, entre restos de hojas, en un delgado cocón formado por hilos de seda entretejidos con los pelos del cuerpo de la oruga. La pupa es de color café oscuro, mide cerca de 30 mm de longitud. Adulto. Las hembras tienen las alas anteriores de color blanco grisáceo, con puntos negros y miden de 5 a 6 cm cuando están extendidas. Las alas posteriores son del mismo color, pero más amplias que las anteriores. El abdomen es más ancho que en el macho. Los machos tienen las alas anteriores de color blanco con una longitud de 4 a 5 cm cuando están extendidas. Las alas posteriores son de color amarillo y son más amplias que las anteriores (Sifuentes y Young, 1961). Enemigos naturales El escarabajo Collops femoratus Schaeffer, ataca los huevecillos de este gusano. El coccinélido Coleomegilla maculata De Geer, presenta el mismo habito, llegando a consumir hasta 18 huevecillos en cinco horas. Los redúvidos Zelus laevicollis Champion y Sinea confusa Caudell atacan larvas de 2 a 4 días de edad, así como Gymnocarcelia ricinorum Townsend y Exorista sp. Además de estos depredadores, el hongo 182 Entomophthora aulicae (Reichardt) G. Winter, llega a reducir la población de larvas en un 80 % (Sifuentes y Young, 1961). 183 Euschistus conspersus (Uhler) Fotografía: Steven Valley, Oregon Department of Agriculture, Bugwood.org Nombres comunes Chinche hedionda. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Pentatomidae; Género: Euschistus; Especie: conspersus Uhler. Hospedantes Ataca muchas malezas, arbustos y vegetales. También se han observado daños en cultivos de almendra Prunus amygdalus Hook F. No está claro si las ninfas de estas chinches pueden sobrevivir en árboles frutales. Las observaciones indican que aunque los huevos sean puestos y eclosionen, las ninfas no sobreviven por mucho tiempo. Asimismo se ha reportado su presencia en las siguientes especies: manzana Malus pumila Mill., cereza Prunus sp., pera Pyrus communis L., durazno Prunus persica (L.) Batsch, albaricoque Prunus armeniaca L. y ciruela Prunus salicina Lindl., (Krupke, 2007). Distribución Esta chinche se distribuye al oeste de Norteamérica desde Columbia Británica y el sur de Idaho hasta California y Nevada. Es una especie nativa de esa zona (Capinera, 2001). Daños En frutas pomáceas, los adultos puncionan el fruto con sus estiletes y se alimentan de la pulpa. La punción puede no ser visible, pero el área circundante se hunde y se torna de color verde oscuro. Estos frutos tienden a ser dañados a finales de verano cuando se acercan a la madurez. En durazno, causa la formación de hoyuelos en la fruta. Si la fruta esta casi madura cuando se lesiona por las chinches, la pulpa no se vuelve corchosa pero comienza a deteriorarse. El daño en durazno es más notorio que el daño en manzana o 184 pera. En cereza, la alimentación a principios de la temporada causa hoyuelos y deformidad. La alimentación por parte de las chinches a finales de temporada decoloran la piel del fruto (Krupke, 2007). Biología y Morfología Huevo. El huevo tiene forma de barril y es de color blanco nacarado al principio, tornándose de color rosa con la madurez. En la parte superior de cada huevo hay un círculo de proyecciones blancas. Los huevos son depositados en grupo (Krupke, 2007). Ninfa. Presentan cinco estadíos ninfales. El color de las ninfas jóvenes puede variar de color negro al blanco con manchas rojizas. Las ninfas mayores presentan coloraciones amarillas y marrón con manchas rojizas (Krupke, 2007). Adulto. El adulto tiene forma de escudo y mide cerca de 12 mm de largo. Es de color marrón claro con pequeñas manchas negras en la parte posterior y de color amarillo en la parte inferior del insecto; tiene antenas de color rojo (Krupke, 2007). Enemigos naturales Telenomus podisi Ashmead y T. utahensis Ashmead, dos avispas parasitoides de huevecillos, ayudan a suprimir las poblaciones de chinches hediondas (Krupke, 2007). El nivel de parasitismo varía mucho y la primera generación típicamente resulta ligeramente parasitada. La avispa excavadora Drydella sp. depreda ninfas, y las arañas son depredadores importantes de adultos (Capinera, 2001). Requerimientos climáticos Las temperaturas umbrales mínima y máxima para desarrollo son 12 y 37 °C, respectivamente, con una temperatura umbral mínima de 10.5 °C para la etapa de huevecillo. E. conspersus requiere 532.8, 522.9, 552.0 y 492.0 GD para completar el ciclo huevecillo-emergencia de adultos, cuando se le somete a ambientes de 18, 21, 27 y 32 °C, respectivamente. En campo, el requerimiento térmico del período entre un pico y otro de la población de adultos, varía de 444 a 657 GD, en muestras obtenidas por sacudido del follaje y trampeo (Cullen y Zalom, 2000). Mediante un re-análisis de los datos experimentales de estos autores, Nietschke et al. (2007) reporta una temperatura umbral mínima estimada de 13.12 °C para el estado de ninfa con un requerimiento térmico de 441.78 GD. Esta misma fuente reporta un valor estimado de 83.53 GD para la etapa de huevecillo y un requerimiento térmico promedio de 525.3 GD para el ciclo huevo-adulto. La temperatura óptima para incubación de huevecillos y el desarrollo de las ninfas, varía de 27 a 32 °C (Cullen y Zalom, 2000). A 21 °C, los períodos de pre-oviposición y de desarrollo ninfal se incrementan significativamente, mientras que el número de huevecillos se reduce drásticamente (Toscano y Stern, 1976). 185 Euschistus servus (Say) Fotografía: Russ Ottens, University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Chinche café, chinche apestosa. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Pentatomidae; Género: Euschistus; Especie: servus Say. Hospedantes Esta chinche se alimenta de partes vegetativas, flores, tallos y hojas de plantas, así como de la semillas, nueces o frutas y esto la hace una plaga importante de muchos arbustos, enredaderas, malezas de hoja ancha, especialmente leguminosas y especies cultivadas como maíz Zea mays L., soja Glycine max (L.) Merr, sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, okra Hibiscus esculentus L., mijo Pennisetum glaucum L., judías verdes Phaseolus vulgaris L., chícharo Pisum sativum L y algodón Gossypium hirsutum L. (Gomez y Mizell, 2009). Este insecto se encuentra ampliamente distribuido a través del continente americano (Ortega, 1987). Daños Los adultos se alimentan mediante la inserción de sus partes bucales en tallos, hojas y vainas de semillas. Al hacerlo inyectan sustancias tóxicas dentro de la planta que pueden causar que las partes afectadas de la planta aborten o inhiban su desarrollo en la zona de la picadura. La penetración por las partes bucales puede causar daño físico en la planta. El grado de daño depende del estado de desarrollo en el que se encuentre la planta cuando es atacada. Este insecto puede matar plántulas pequeñas, producir retraso en el crecimiento o causar “retoños”, así como reducir los rendimientos de grano de varias maneras. En general, la alimentación de esta chinche afecta la supervivencia de las plantas ya que inhibe el desarrollo de las raíces y hace a las plantas más susceptibles a 186 otros factores de estrés tales como patógenos o daño por otros insectos (Gomez y Mizell, 2009). Biología y Morfología Cada hembra oviposita alrededor de 18 masas de huevos con un promedio de 60 huevos cada una, durante un período mayor a 100 días. Se requieren aproximadamente de cuatro a cinco semanas de la eclosion hasta la emergencia del adulto. Esta especie puede tener de cuatro a cinco o más generaciones por año en Florida (Gomez y Mizell, 2009). Huevo. Los huevecillos son de color amarillo translúcido, tornándose de color rosa claro antes de eclosionar (Gomez y Mizell, 2009). Ninfa. Las ninfas pasan por cinco estadíos ninfales requiriendo aproximadamente 29 días de desarrollo. Se asemejan a los adultos pero son más pequeñas y ovaladas. Usualmente son de color verde pálido (Gomez y Mizell, 2009). Adulto. Estas chinches son grandes, con forma de escudo, de color amarillo grisáceo con manchas oscuras en el dorso y aparato bucal picador-chupador. El cuarto y quinto segmento antenal es de color más obscuro. La superficie ventral generalmente tiene un tinte rosado. Varián en longitud de 10 a 15 mm (Gomez y Mizell, 2009). Enemigos naturales Esta chinche es parasitada por Telenomus sp. y Trissolcus spp., Hexacladia smithi Ashmead y diversas moscas, incluyendo Gymnosoma fuliginosum Robineau-Desvoidy, Trichopoda pennipes Fabricius, Cylindromyia binotata Bigot, C. euchenor Walker, C. fumipennis Bigot, Gymnoclytia unicolor Brooks, G. immaculata Macquart, Euthera tentatrix Loew y Sarcodexia sternodontis (McPherson, 1982; citado por Capinera, 2001). Yeargan (1979) estudió la mortalidad de los huevos de esta chinche en Kentucky, y reportó que cuando los huevos están distribuidos en los cultivos, alrededor del 50 % son parasitados, 12 % son destruidos por depredadores y 20 % no eclosionan debido a enemigos naturales no detectados. Cuando esta chinche oviposita naturalmente en plantas el 60 % de los huevos son parasitados, 37 % destruidos por depredadores y 2 % no eclosionan (Capinera, 2001). Requerimientos climáticos Se vuelven activos durante los primeros días de primavera, cuando las temperaturas se elevan por encima de los 21 °C (Gomez y Mizell, 2009). 187 Frankliniella parvula Hood Fotografía: Thrips of California, University of California Nombres comunes Trips de la flor de la banana, trips de la mazorca del cacao, trips del plátano. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Thysanoptera; Familia: Thripidae; Género: Frankliniella; Especie: parvula Hood. Hospedantes Entre los hospedantes de este thysanoptero es posible mencionar al platano Musa paradisiaca L., rosa china Hibiscus rosa-sinensis, Poliantes tuberosa L., cacao Theobroma cacao L. y mango Mangifera indica L. (García, 2010). Distribución Esta especie se distribuye en las tierras bajas tropicales entre México y Colombia, y las islas del Caribe, desde Haití hasta Trinidad (García, 2010). Daños De acuerdo con Harrison (1963) los trips son insectos raspadores, de color negro o crema muy pequeños y delgados; se alimentan de las flores, que al transformarse en frutos, presentan cicatrices. Contribuyen a la polinización, pero pueden transmitir enfermedades de origen viral. Ataca flores y frutos jóvenes causando numerosas picaduras al alimentarse, las que se observan como pequeñas manchas marrones en forma de verrugas sobre la cáscara de los frutos, lo que reduce el valor comercial de la fruta (Alvarado y Díaz, 2007). 188 Biología y Morfología El ciclo de vida de F. parvula, requiere de entre 12 y trece días, con una duración por etapas de aproximadamente tres días el huevo, seis días la ninfa del primer instar, un dia la ninfa de segundo instar, un día la ninfa de tercer instar y dos días la ninfa de cuarto instar. La oviposición se lleva a cabo sólo en el tejido muy joven, no se han observado signos de oviposición en el tallo, brácteas, pistilos, pétalos ni en los dedos de banano (Harrison, 1963). Huevo. Es depositado en la epidermis de los frutos en desarrollo, en las brácteas, el pinzote y en las flores; eclosionan en tres días. Depositan sus huevos uno por uno en las cáscaras del banano joven de menos de dos semanas, lo que produce pústulas o prominencias negras elevadas o relieve en cada punto de oviposición(Cubillo et al., 2001). Ninfa. Son de color amarillo pálido muy semejantes a los adultos pero sin alas (Cubillo et al., 2001). Adulto. Miden aproximadamente 1.3 a 1.4 mm de longitud, de color amarillo virando al castaño oscuro al avanzar su madurez, con el abdomen oscuro apicalmente. Las alas son de color oscuro, alargadas y muy estrechas (Cubillo et al., 2001). Enemigos naturales En investigaciones realizadas por Hernández (2009), citado por García (2012), señala que se han registrado dos depredadores muy comunes y ampliamente distribuidos: Amblyseius sp. y Orius sp. Requerimientos climáticos En condiciones controladas y a una temperatura promedio de 25 °C, el ciclo de vida tiene una duración de 16.99 días; el huevecillo tiene un promedio de vida de 2.31 días, la ninfa I de 2.11 días, ninfa II de 3.61 días, prepupa 2.03 días, pupa de 2.67 días y el adulto 4.26 días. Existen reportes para otras especies del mismo género (F. fusca y F. occidentalis) cuya temperatura mínima umbral es de 10.5 y 9.5 °C, respectivamente (Lowry et al., 1992; Katayama, 1997); por lo que es de esperarse que la temperatura mínima umbral de F. parvula, sea cercana a estos valores. Blinka (2008), considerando una temperatura mínima umbral de 10 oC, determinó que el ciclo de E. servus de huevecillo a adulto, se alcancanza al acumularse entre 291.4 y 311.1 GD. 189 Grapholita molesta (Busck) Fotografía: G. Morvan, INRA, Montfavet, Bugwood.org Nombre común Grafolita o palomilla oriental de la fruta. Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Tortricidae; Género: Grapholita; Especie: molesta Busck. Fue descrita por Busck en 1916. Anteriormente se ha conocido como Laspeyresia molesta y Cydia molesta (Herbison y Crossley, 2010). Hospedantes Los principales hospedantes son los árboles del género Prunus, Malus y Pyrus, como durazno, manzana, membrillo, pera, ciruela, cereza y albaricoque, aunque G. molesta causa daños principalmente en duraznos y manzanas (CABI, 2011). Distribución Grapholita molesta, comúnmente conocida como palomilla oriental, es nativa del continente asiático (Arioli et al., 2004). En América se distribuye en Estados Unidos de América, estando presente en los estados de Arkansas, California, Georgia, Michigan, Missouri, New York, Carolina del Norte, Ohio, Pennsylvania, Virginia y Washington. También hay reportes para Argentina, Brasil, Chile y Uruguay (CABI, 2007). En México en el año 2002 se detectó en los municipios de Casas Grandes y Nuevo Casas Grandes, Chihuahua (Herbison y Crossley, 2010). Daños Los frutos presentan galerías internas provocadas por las larvas y exudados anormales, hojas marchitas, muerte progresiva de tallos y brotes, así como marchitamiento de los 190 mismos (CABI, 2011). Los adultos de C. molesta, pueden dispersarse a nivel local a través del vuelo; a larga distancia se transporta por medio de fruta o plantas infestadas y posiblemente en material de embalaje (DGSV–CNRF, 2011b). Biología y Morfología La hembra de Grapholita molesta deposita los huevos individualmente en las hojas, especialmente en brotes jóvenes de la planta hospedante. Una palomilla hembra puede ovipositar 200 huevos (Herbison y Crossley, 2010). Los huevos son ovipositados por separado y colocados en la superficie de la hoja. La oviposición se inicia 2-5 días después de que las hembras han emergido (CABI, 2011). El desarrollo larval abarca de 6 a 22 días, de acuerdo a la temperatura, la humedad y las condiciones de alimentación (CABI, 2011). La pupa, a principios de la primavera y con temperaturas superiores a 10 ºC, tiene una duración de 16 días y en verano dura en promedio siete días (CABI, 2007). Los adultos de la primera generación viven en promedio de 30 a 40 días, las generaciones posteriores llegan a los 11-17 días en promedio (CABI, 2007). La duración del desarrollo embrionario es de 6-12 días en primavera, de 3-6 días en verano y de 3-16 días en otoño. La esperanza de vida de las palomillas es de 7 días en verano y unos 25 días en otoño (DGSV-CNRF, 2011b). Toleran temperaturas superiores a 36 °C, la temperatura umbral para las puestas de huevos es de 13.1 a 6.5 °C; con una humedad relativa inferior al 70 %, el desarrollo del huevo se detiene (Ovsyannikova y Grichanov, 2003; citados por (DGSV-CNRF, 2011b). Marín et al. (2006) en un estudio realizado sobre la caracterización de una cría artificial de G. molesta a 25.36 °C, encontraron que el período de vida de los adultos fue de 14.07 días para las hembras y 12.60 días para los machos y que la duración del ciclo biológico completo fue de 26.08 días el más alto y de 22.26 días el más bajo. Huevo. Los huevos recién ovipositados, presentan un color blanco traslúcido, posteriormente cambian a un color amarillento; son de forma redonda y ligeramente convexos. Miden aproximadamente 0.7 mm de diámetro (CABI, 2011). Larva. Mide aproximadamente 12 mm de longitud, es de color rosa; la cápsula cefálica, el protórax y la placa anal son de color marrón (CABI, 2011). Pupa. Es de tipo obtecta color marrón rojizo (CABI, 2007). Adulto. Presenta un tamaño de 10 a 16 mm, es de color gris oscuro. Cuando está en reposo, las alas se mantienen en una posición de techo sobre el cuerpo, y las antenas se doblan hacia atrás sobre las alas (CABI, 2011). Las alas anteriores son de color gris oscuro con finas líneas onduladas de color blanco que recorren transversalmente el ala, las alas posteriores son de color pardo grisáceo uniforme. Por la cara inferior, las alas anteriores son de color castaño y las posteriores más plateadas. La expansión alar es de 12 a 15 mm (CPC, 2005). La duración del desarrollo embrionario es de 6-12 días en primavera, de 3-6 días en verano y de 3-16 días en otoño. La esperanza de vida de las palomillas es de siete días en verano y 25 días en otoño (20 días en promedio). 191 Enemigos naturales El método de control basado en la técnica de confusión de machos en C. molesta ha dado buenos resultados en muchos países y consiste en impedir que los machos de una determinada especie puedan localizar a las hembras por sobreabundancia de hormona sexual atrayente, evitando así el acoplamiento y posterior desarrollo de las poblaciones. (Pari y Carli, 1991; citados por Novo, 2000). Posteriormente, Novo (2000), también mencionó que el método de control de C. molesta por medio de confusión sexual, fue eficiente en variedades semitardías en las condiciones de Córdoba, ya que puede lograr reducciones muy importantes de frutos dañados sin la aplicación de insecticidas. Por su parte, Poltronieri y Schuber (2008), citados por (DGSV-CNRF, 2011b), señalan que para el control biológico de esta plaga se ha utilizado con mucho éxito el género Trichogramma. Requerimientos Climáticos Chaudhry, (1956) encontró que el umbral más bajo de desarrollo se encuentra en un rango de 4 a 11 ºC (Tanaka y Yabuki, 1978), con un umbral superior de desarrollo de 30 ºC a 35 ºC (Peterson y Haeussler, 1930; Chaudhry,1956; citados por Jones, 2007). Con respecto a los requerimientos en GD para completar el ciclo de desarrollo de huevo a huevo, estudios realizados por (Tanaka y Yabuki 1978), indican que se requieren 383 GD con un umbral de 11 ºC y de 535 GD con un umbral de 7.2 °C (Rothschild y Vickers,1991; citados por Jones, 2007). Por su parte Ovsyannikova y Grichanov (2003) mencionan que los GD para un ciclo completo de desarrollo son 338 a 383, con una temperatura base de 10 ºC. Marín et al. (2006) en estudios de campo encontraron que la plaga requiere 535 a 536.1 GD para completar una generación (huevo a huevo). Otros resultados indican que los requerimientos de GD para el primer vuelo sostenido de machos al inicio de eclosión de huevos es de 107 GD, para el desarrollo larval requiere 214.8 y para desarrollo pupal 157.1, con un requerimiento promedio generacional de 534.5 ± 25.5 GD. Lo anterior con una temperatura umbral mínima de 7.2 °C y una temperatura umbral máxima de 32.2 °C (Crof; citado por Trécé, 1999). 192 Heilipus lauri Boheman Fotografía: Edgar Varón, Corpoica C.I. Nataima, Colombia. Nombres comunes Barrenador grande del hueso del aguacate, picudo del hueso del aguacate. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Heilipus; Especie: lauri Boheman. Hospedantes Es una plaga cuarentenaria del aguacate Persea americana Mill., afecta frutos criollos y variedades mejoradas como Hass y Fuerte, así como las siguientes variedades: Persea americana Var. Choquette, P. americana Var. drymifolia, P. americana Var. Coilín V-33, P. americana Var. criollo, y P. schiedeana (SENASICA, 2011b). Distribución Es una plaga de gran importancia en algunas zonas productoras de aguacate del país, se ha localizado en los estados de Guerrero, Hidalgo, México, Michoacán, Morelos, Puebla y Veracruz (García et al., 2004). Además SENASICA (2011b) también la reporta en Chiapas, Colima, Jalisco, Guanajuato, Oaxaca, Tlaxcala, Yucatán, Nayarit, Queretaro, Tlaxcala, Veracruz y Yucatán. Daños Su daño principal lo ocasiona al alimentarse del hueso, provocando la caída prematura del fruto. La forma de la perforación en la epidermis es oval con un diámetro de 4.4 ±0.8 mm. La sintomatología externa del daño del fruto consta de una costra circular, presencia de excretas en forma de resina o presencia de una abertura o perforación. Esta última, puede ser con fines de alimentación o para ovipositar (Caicedo et al., 2010). 193 Biología y Morfología El ciclo completo tiene una duración total de aproximadamente 72 a 80 días, a una temperatura constante de 26 ± 2 °C y humedad relativa promedio de 60-70 %. La hembra puede ovipositar hasta 36 huevecillos durante un mes y generalmente deposita uno por lesión. La incubación dura aproximadamente 15 días. Las larvas que emergen de los huevecillos hacen galerías hacia el hueso, donde se alimentan y viven ahí en promedio de 44 hasta 55 días, tiempo en el que se alimentan y mudan hasta convertirse en pupa. Esta etapa tiene una duración promedio de 11 a 18 días. Los adultos que emergen viven en promedio 181 a 464 días (SENASICA, 2011b). García (1962) citado por SENASICA (2011b), menciona que el ciclo de vida de esta especie en condiciones ambientales no controladas dura alrededor de 54 a 63 días. Huevo. El huevecillo es muy pequeño, mide entre 1-2 mm de largo, es de forma ovoide y de color que oscila entre verde claro y café oscuro conforme se avanza desde el momento de la oviposición hasta la eclosión (CESAVEM, 2012). Larva. Una vez que ocurre la eclosión de los huevecillos, nace la larva y hace una galería hasta el hueso, de donde se alimenta. La larva es de color blanco cremoso, con la cabeza café claro, no tiene patas y llega a medir casi dos centímetros de longitud (CESAVEM, 2012). Pupa. La pupa es de color blanco cremoso o amarillento. El desarrollo de la pupa se lleva a cabo dentro del hueso y rara vez en el suelo (CESAVEM, 2012). Adulto. El adulto es un picudo de 12 a 15 mm de longitud, color ocre y con dos bandas transversales de color amarillo en las alas, tiene un pico fuerte y curvo. Sale a través de una perforación que hace en el hueso. Puede realizar vuelos cortos desplazándose entre los árboles. Durante el día se le localiza caminando sobre las ramas o comiendo frutos tiernos o en desarrollo, sin importar su ubicación en el árbol. Prefiere árboles ubicados en zonas cercanas a barrancas y ríos. Los coloca en lesiones circulares y profundas de frutos en desarrollo. Por lo general la hembra coloca un huevecillo por lesión, aunque en ocasiones puede depositar 2, 3 o más (CESAVEM, 2012). Enemigos naturales En tiempos específicos en donde la humedad relativa es dealrededor del 80 % y la temperatura de 15-10 °C, se puede aplicar tanto al suelo como al follaje, los hongos entomopatógenos Beauveria basiana (Bals.-Criv.) Vuill. y Metarhizium anisopliae (Metschn.) Sorokin (SENASICA, 2011b). Respecto a los enemigos naturales la información disponible hace mención únicamente a unas avispas del género Bracon (Braconidae) que son ectoparásitos gregarios de las larvas (García, 1962). Requerimientos climáticos A partir de 1,680 msnm se incrementa el número de árboles infestados con Heilipus lauri (Caicedo et al., 2010). Considerando una temperatura umbral mínima de 10 °C, la etapa de desarrollo de huevo requiere 69.44 GD para completarse, mientras que los instares larvarios I, II, III, IV, V y VI se completan con la acumulación de 20.68, 23.18, 28.93, 34.34, 60.51 y 75.35 GD. La 194 prepupa se completa cuando se han acumulado 215.52 GD, en tanto que la etapa de pupa requiere de 95.55 GD para llevarse a cabo. La emergencia de adultos se completa con un requerimiento térmico de 184.27 GD. Por último, el paso de adultos a oviposición requiere 979.6 GD. En total el ciclo de huevo a huevo del insecto se lleva una acumulación de 1,784.66 GD (Coria, 1999). 195 Helicoverpa zea (Boddie) Fotografía: Eugene E. Nelson, Bugwood.org Nombres comunes Gusano elotero, gusano del fruto, gusano bellotero. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Helicoverpa; Especie: zea Boddie. Hospedantes Heliotis zea está registrado como polífago en hábitos alimenticios, pero parece mostrar una preferencia definida en Norteamérica por los elotes y espigas jóvenes de maíz Zea mays L., y particularmente para cultivares de maíz dulce, palomero y también para el sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench. Tiene como preferencia alimenticia a las flores y frutos de la planta hospedante. Muchos hospedantes se registran dentro de las familias Poaceae, Malvaceae, Fabaceae y Solanaceae; en total se reportan más de 100 especies de plantas como hospedantes. Los cultivos más comúnmente mencionados como hospedantes son maíz, sorgo, algodón Gossypium hirsutum L., frijol Phaseolus vulgaris L., chícharo Pisum sativum L., tomate Lycopersicum esculentum Mill., berenjena Solanum melongena L., chile Capsicum annum L., haba Vicia faba L. y, en menor grado, trébol Trifolium spp., okra Hibiscus esculentus L., col Brassica oleracea Plenck, lechuga Lactuca sativa L., fresa Fragaria sp., tabaco Nicotiana tabacum L., girasol Helianthus annnuus L. y Cucurbitáceas entre otras (Mau y Martín, 1992a). Distribución Desde Norteamérica, hasta Sudamérica, incluyendo Centroamérica y el Caribe. Esta especie ocurre en todos los estados de la República Méxicana (Loera et al., 2008). 196 Daños El gusano elotero es una larva de una palomilla de hábitos nocturnos. A este estado inmaduro se le considera polífago, es decir, se puede alimentar de muchas plantas diferentes, entre los que están el maíz y algodón. Esta especie tiene importancia primaria en el cultivo de maíz en México, sobre todo en regiones tropicales y subtropicales, propiciando considerables daños en los elotes además de provocar la entrada de hongos que causan pudriciones al grano de maíz (Cook y Weinzierl, 2004). Se han estmado pérdidas de rendimiento de maíz hasta de 16.7% y en maíz dulce las pérdidas se incrementan hasta el 50% (Loera et al. 2008). El gusano bellotero puede estar presente en el algodonero a partir del inicio de la fructificación (cuadros). En esta época normalmente los daños son mínimos debido a la acción de la fauna benéfica nativa e inducida sobre la plaga. Las palomillas hembras usualmente ovipositan en las terminales (hojas sueperiores) de las plantas de algodón. Al emerger las larvas se alimentan del cascarón del huevecillo y posteriormente de hojas jóvenes de las terminales por unas cuantas horas antes de moverse hacia los cuadros pequeños. El primero y segundo instarres larvarios se alimentan principalmente de pequeños cuadros y yemas vegetativas. El tercer instar larvario por lo general, se alimenta de cuadros medianos y el cuarto y quinto se alimenta de cuadros grandes y bellotas verdes, barrenándolas por la base y consumiéndolas. A las larvas de sexto instar comúnmente se les localiza en las flores antes de irse a pupar al suelo. Una sola larva es capaz de dañar de 8 a 15 fructificaciones antes de entrar al suelo a pupar. Bajo condiciones altas de humedad, las bellotas dañadas se pudren y bajo condiciones de escasa humedad, se secan, permaneciendo momificadas sobre la planta. Los cuadros generalmente son dañados por la base y en cuadros chicos atacados por larvas pequeñas es común observar una telaraña. Los daños causados por el gusano bellotero son de consideración, ya que provocan la destrucción y caída de cuadros, los cuales presentan las brácteas abiertas, se tornan amarillentos y posteriormente se caen (Nava et al., 2001). Biología y Morfología La hembra deposita los huevecillos sobre los estigmas del jilote, llegando a ovipositar en condiciones de campo entre 1000 y 1500 huevecillos durante su etapa reproductiva. La eclosión de éstos ocurre después de 2 a 4 días, las larvas recién emergidas se alimentan del cascarón del huevo, luego se alimentan de los estigmas y granos; a partir del tercer instar la larva es canibalística y solo sobrevive una larva por mazorca. El desarrollo larval usualmente tarda entre 14 y 25 días. En el último instar la larva abandona la mazorca y desciende y se entierra en el suelo formando una cámara pupal. El ciclo lo completa entre 28 y 30 días a una temperatura de 25 ºC y en los trópicos puede haber hasta 11 generaciones por año (CESAVEG, 2013b). Huevo. Son subesféricos, con surcos radiales, de 0.52 mm de alto y 0.59 mm de diámetro, depositados en forma individual en el sustrato de la planta, verdes cuando se ovipositan, tornándose rojos y finalmente grises antes de la eclosión. Los huevecillos son ovipositados en los pelos del jilote del maíz en pequeñas cantidades (uno a tres), pegados a los tejidos de las plantas (CESAVEG, 2013b). Larva. Las larvas recién emergidas son pequeñas, grises, tienen una cápsula cefálica negruzca; pasan usualmente por seis instares, pero cinco o siete no son comunes, el 197 tamaño final del cuerpo es de aproximadamente 40 mm de largo. En el tercer instar se pueden desarrollar dos fases de color: café (la fase predominante) y verde (menos frecuente). Estas presentan líneas longitudinales de color blanco, crema o amarillo, y la banda espiracular es la más distintiva. Conforme la larva se desarrolla, el patrón se define mejor, pero en el instar final (sexto) la coloración cambia abruptamente en un patrón brillante, frecuentemente rosado y con estriaciones extra (CESAVEG, 2013b). Pupa. Presenta una espina típica de un noctuido, de color café rojiza brillante, de aproximadamente 16 mm de largo y con dos espinas cremaster distintivas (CESAVEG, 2013b). Adulto. Palomilla de coloración café con expansión alar de 35-40 mm; alas anteriores de color café pálido a verdoso con marcas oscuras transversales, alas posteriores pálidas con una banda marginal ancha oscura. Los adultos son muy similares en apariencia y ambos son indistinguibles morfológicamente de H. armigera, pero difieren en varios detalles de su genitalia (Hardwick, 1965). Los adultos son de hábitos nocturnos y emergen en las tardes. Los campos de maíz de E. U. A. regularmente producen 40,000 a 50,000 palomillas adulto/ha (CESAVEG, 2013b). Enemigos naturales Depredadores: arañas de las familias Clubionidae y Salticidae; Chrysopa spp. (Neuroptera: Chrysopidae); Polistes canadensis L., Polibia sp. (Hymenoptera: Vespidae); chinches Hyalochloria sp., Rhynacloa sp. (Hemiptera: Miridae); Orius sp. (Hemiptera: Anthocoridae); y Trichogramma spp. como parasitoide de huevecillos (Cook and Weinzierl, 2004). Requerimientos climáticos Mangat y Apple (1966), afirman que el gusano elotero alcanzó 75 % de emergencia de palomillas a los 34.3 y 67.3 días, a temperaturas constantes de 24 y 18.3 °C, respectivamente. El requerimiento térmico para una generación fue de 485 GD con una temperatura base de 12.6 °C (Hartstack, 1976). Nava et al. (2001) reportaron los siguientes requerimientos térmicos para las distintas etapas biológicas del gusano bellotero con una temperatura base de 12 °C: preoviposición 78 GD, huevecillo, 47 GD, larva 218 GD, pupa 196 GD y ciclo completo (período de una generación) 539 GD. La plaga inicia la primera generación al ovipositar en cuadros pequeños a las 474 GD acumulados desde la siembra del algodonero y puede producir tres generaciones durante el ciclo del cultivo. La primera, segunda y tercera generaciones de larvas pequeñas (de primero y segundo instares, susceptibles de control) ocurren a los 521, 1060 y 1599 GD acumulados desde la siembra. 198 Heliothis subflexa (Guenée) Fotografía: Nestor Bautista Martínez, Colegio de Postgraduados, Entomología Agrícola Nombres comunes Gusano del fruto del tomate de cáscara, gusano del fruto. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Heliothis; Especie: subflexa Guenée. Hospedantes Especie carpófaga, que está restringida únicamente a la familia Solanaceae, siendo observada sobre frutos de Physalis angulata L. y Solanum nigrum L. (Mitter et al., 1993). En México es una de las principales plagas del tomate de cáscara Physalis ixocarpa Brot. Distribución Se distribuye desde Estados Unidos a América del Sur y El Caribe. En México se le encuentra en todas las regiones donde se cultiva tomate de cáscara, ya que es el hospedero principal (Ramírez et al., 2001). Daños La hembra deposita los huevecillos aislados en las yemas terminales, botones florales y flores. Cuando emergen las larvas se alimentan de las hojas tiernas y posteriormente se introducen al fruto del que se alimentan hasta destruirlo por completo (Ramírez et al., 2001). Biología y Morfología Los huevecillos se incuban en tres a cinco días. La larva pasa por cinco estadíos que pueden durar 10-12 días. Presenta un estado de prepupa durante un día y la pupa tiene 199 una duración de 7-12 días. En las condiciones ambientales de Morelos, el gusano del fruto del tomate de cáscara tiene ocho generaciones al año, su desarrollo en GD acumulados es de 495.0 con una temperatura base de 12.4 y una temperatura umbral máxima de 37.0 oC (Ramírez et al., 2001). Huevo. Los huevecillos son depositados en las yemas terminales, cercanas a los botones, flores y frutos pequeños (Ramírez et al., 2001). Larva. La larva es de color blanco verdoso en sus primeras etapas de vida, posteriormente se torna amarilla, verde o gris con líneas obscuras longitudinales. Posee microespinas sobre el dorso y setas a los lados (Ramírez et al., 2001). Pupa. Una vez que la larva ya está madura, baja al suelo donde pupa en un capullo de tierra (Ramírez et al., 2001). Adulto. La palomilla posee alas de color castaño claro, con tres bandas obscuras oblicuas en las alas anteriores (Ramírez et al., 2001). Enemigos naturales Este insecto tiene como enemigos naturales en estado de huevecillo a avispas, el bracónido Chelonus insularis Cresson y Trichogramma sp., pero debido a lo variado y frecuente de las aspersiones que se realizan para mantener bajas las poblaciones de esta especie, el control biológico es bajo. Lo más recomendable es hacer las aplicaciones cuando se detectan los primeros huevecillos porque si la larva penetra al fruto se dificulta su control (Ramírez et al., 2001). Requerimientos climáticos Mediante el re-análisis de la información de temperatura y desarrollo de H. subflexa reportada por Butler et al. (1979), se deduce que la temperatura umbral mínima de desarrollo en la etapa de huevo es de 10.6 °C, con un requerimiento térmico de 59.9 GD; en tanto que para la etapa de larva las temperaturas umbral mínima y umbral máxima de desarrollo son de 11.6 y 35 °C, respectivamente, con una temperatura óptima de 30.5 °C. El requerimiento térmico promedio es de 244 GD. En la etapa de pupa, las temperaturas umbrales mínima y máxima son de 13.6 y 35 °C, respectivamente, con una óptima de 31.5 °C, y un requerimiento térmico de 164 GD. Por último, para la etapa de insecto adulto, la temperatura base o umbral mínima es de 11.05 °C, con un requerimiento térmico de 286 GD. 200 Heliothis virescens (Fabricius) Fotografia: Scott Bauer, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Gusano bellotero o gusano de las cápsulas, gusano tabacalero, gusano del brote, gusano de la yema. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Heliothis; Especie: virescens Fabricius. Hospedantes Es un insecto polífago, es decir, se alimenta de un amplio rango de plantas hospederas, tanto plantas cultivadas como silvestres. Entre las especies vegetales dañadas por este insecto se encuentran: algodón Gossypium hirsutum L., tabaco Nicotiana tabacum L., tomate Lycopersicon esculentum Mill., alfalfa Medicago sativa L., berenjena Solanum melongena L., pepino Cucumis sativus L., calabaza Cucurbita pepo L., trébol Trifolium spp., alfalfa Medicago sativa L., col Brassica oleracea Plenck, malva Malva spp., miltomate Physalis ixocarpa Brot., lengua de vaca Rumex crispus L., entre otras (Sudbrink y Grant 1995). Distribución La plaga se distribuye en todas las zonas algodoneras desde Estados Unidos al Caribe y América del Sur. En general H. virescens está presente en todas las zonas algodoneras de la región. Prácticamente ataca en todos los ciclos de cultivo en la región aunque sus poblaciones suelen ser más altas en unas temporadas que en otras (Blanco et al., 2008). 201 Daños Los daños ocasionados por el gusano bellotero repercuten en forma directa sobre la calidad de la fibra, principalmente en consistencia y color, reduciendo la producción y causando grandes pérdidas económicas a los productores de este cultivo. Junto con el picudo, es la plaga más destructiva del algodonero en todo el mundo. Una sola larva de H. virescens puede consumir más de 15 estructuras fructíferas durante su desarrollo (Serrano, 2012). Conocido como el "perforador grande de la bellota" este gusano causa daños severos principalmente en cultivos de algodón y tabaco, aunque también puede atacar otro tipo de cultivos (Serrano, 2012). Biología y Morfología Esta especie pasa el invierno en estado de pupa. Los Huevos se depositan en las flores, frutos y yemas terminales. Las hembras producen normalmente de 300 a 500 huevos, pero se ha registrado una producción de hasta 1000-1500 huevos por hembra, en larvas cultivadas en dieta artificial a temperaturas frías (Fye y McAda, 1972). La larvas presentan entre cinco y seis estadíos y la duración de cada instar varía de acuerdo a la temperatura en que se desarrollen; así por ejemplo, cuando el desarrollo es a 20 °C , el tiempo de duración en días es de 4.6 , 2.6 , 3.1 , 3.7, 10.1 y 9.8 días para los estadíos uno al seis, respectivamente; mientras que a 25 °C, el tiempo de desarrollo de los instares larvarios es 3.1 , 2.0 , 1.9 , 2.1 , 5.7 y 2.5 días, respectivamente. La pupación ocurre en el suelo y tiene una duración de 22 días a 20 °C, 13.0 días a 25 °C y 11.2 días a 30 °C. El período de pre-oviposición de las hembras es de aproximadamente dos días de duración. La longevidad de las palomillas de esta especie es de 25 días cuando se mantienen a 20 °C y de 15 días cuando desarrollan a 30 °C. Huevo. Es de forma subesférica de 0.5 a 0.6 mm de tamaño y con numerosas estrías radiales que se originan en el micrópilo. Recién ovipositado es de color blanco, posteriormente se torna anaranjado y finalmente pardo grisáceo (Fye and Mc Ada, 1972). Larva. Es de coloración variable, desde el verde amarillento hasta el pardo rojizo con numerosos puntos negros ordenados longitudinalmente. En las larvas, se observan tres líneas oscuras sobre el dorso y una banda subespiracular nítida de color blanco amarillento. Llegan a medir hasta 35 mm de longitud en su mayor desarrollo (Fye and Mc Ada, 1972). Pupa. Es de color marrón claro y con dos filas de espinas en el cremaster. Mide 15 a 18 mm de longitud (Fye and Mc Ada, 1972). Adulto. Es una palomilla de color marrón amarillo pajizo, variando a marrón oliváceo. En las alas anteriores se observan tres bandas transversales oblicuas de color marrón oliváceo, las que por lo general tiene líneas adyacentes de color blanco. Poseen una extensión alar de 30 a 35 mm. Los adultos son mariposas con antenas filiformes y coloración blanco parduzco. Las alas anteriores presentan tres bandas oblicuas de color olivo oscuro, de las cuales la última junto al borde apical es más ancha. Las posteriores son más pálidas y poseen en el margen apical una coloración parda, con tonos rojizos en las hembras (Fye and Mc Ada, 1972). 202 Los adultos son de actividad nocturna; sin embargo, muestran una mayor actividad de vuelo en las primeras horas de la noche y de la madrugada. En espárrago, en veranos calurosos son activos aun durante el día. Las hembras generalmente ovipositan en las flores del espárrago; así mismo se han observado oviposturas en los brotes nuevos en espárrago blanco. Las hembras inician la oviposición uno o dos días después de la cópula por un período aproximado de 5 a 6 días, llegando a ovipositar hasta 1,000 huevecillos por hembra (Fye y McAda, 1972). Enemigos naturales Parasitoides: avispita Trichogramma spp.; dípteros taquínidos Eucelatoria spp. y Winthemia spp., bracónidos Cardiochiles nigriceps Viereck y Rogas sp., eulófido Euplectrus plathypenae Howard; Depredadores: Coleomegilla sp., Cycloneda sp., Hippodamia sp., entre los coccinélidos, chinches Zelus sp., Geocoris sp., Orius sp., Nabis sp., carábido Calosoma sp. y los véspidos Polistes sp. y Polybia sp. Otro eficiente depredador es el neuróptero Chrysopa sp. (Martin et al., 1981). Existen también algunos patógenos, tales como Nosema spp., Spicaria rileyi Farlow, y los virus de la polihedrosis nuclear (Roach, 1975). Requerimientos climáticos Con rangos de temperatura de 27.3 a 29.5 °C y humedad relativa de 71.1 a 88.5 %, el ciclo de vida dura de 33 a 37 días cuando las larvas presentan cinco instares, mientras que para las de seis instares, la duración es de 37 a 44 días. Además, los mayores niveles poblacionales de la plaga se encuentran entre marzo y abril, y el período perjudicial puede durar de 13 a 22 días en cada generación, dependiendo del número de instares que presenten las larvas. Las temperaturas mínima y máxima umbrales para este insecto son 13.3 y 33 °C, respectivamente; y para completar su ciclo requiere de la acumulación de 413 GD (Butler y Hamilton, 1976). Existen otros dos modelos para predecir el tiempo fisiológico de desarrollo de la plaga, los cuales son: a) el de Potter et al. (1981), quienes determinaron como temperaturas umbrales mínima y máxima para este insecto 12.8 y 30 °C y una constante térmica de 337 GD para completar su ciclo; b) Hartstack et al. (1976), determinaron como temperaturas umbrales mínima y máxima 12.6 y 33.3 °C y 484.9 GD para completar su ciclo 203 Hemiberlesia rapax (Comstock) Fotografía: Charles Olsen, USDA APHIS PPQ, Bugwood.org Nombres comunes Escama del olivo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Diaspididae; Género: Hemiberlesia; Especie: rapax Comstock. Hospedantes Entre los hospedantes de esta plaga se encuentra, acacia Acacia spp., manzana Malus pumila Mill., aguacate Persea americana Mill, azalea Rhododendron spp., bambú Bambusa balcoa Roxb., árbol del paraíso Elaeagnus angustifolia L., palma de coco Cocos nucifera L., cítricos Citrus spp., ficus Ficus spp., geranio Pelargonium spp., guayaba Psidium guajava L., durazno Prunus persica (L.) Batsch, pera Pyrus communis L., caqui Diospyros spp., plumeria Plumeria spp. y rosa Rosa spp. (Zimmerman, 1948; Dekle, 1965; Tenbrick y Hara, 1992). Distribución Esta escama se encuentra presente en todas las regiones tropicales del mundo (Zimmerman, 1948). Daños El primer síntoma de la presencia de esta escama es la aparición de su armadura en la superficie inferior de hojas, frutos y tallos de las plantas. Estas escamas se alimentan de los fluidos de las plantas ocasionando pérdida de vigor, deformación de las partes infestadas, manchas amarillentas en las hojas, pérdida de follaje, e incluso, la muerte de la planta (Dekle, 1965; Tenbrick y Hara, 1992). 204 Biología y Morfología El número de días para cada estadío de desarrollo y el número de generaciones por año depende de la temperatura, la humedad relativa y la precipitación. Sin embargo, tomando como referencia el ciclo de vida de otras especies tropicales, aproximadamente requiere de 30 días para completar el ciclo de huevecillo a adulto (Tenbrick y Hara, 1992). Huevo. Los huevos son puestos bajo la armadura de la hembra donde se desarrollan y eclosionan (Tenbrick y Hara, 1992). Ninfa: El primer estadío después de la eclosión, es el único estado ninfal que posee patas. Este estadío es corto y no se alimenta (Tenbrick y Hara, 1992). Las ninfas recién emergidas, insertan su aparato bucal perforador-succionador dentro de los tejidos de la planta para alimentarse. Las ninfas hembras mudan de piel dos veces a medida que crecen y se desarrollan. Los machos tienen cinco estadíos de desarrollo y no se alimentan durante las últimas dos etapas (Beardsley y González, 1975; Tenbrick y Hara, 1992). Adulto. Permanecen bajo la armadura en un mismo lugar durante toda su vida para alimentarse y reproducirse. Los machos son muy diferentes en apariencia y comportamiento a las hembras. Son pequeños insectos aladas con ojos y patas, no se alimenta y viven solo poco horas para aparearse (Tenbrick y Hara, 1992). Enemigos naturales Como depredadores se han utilizado escarabajos o catarinitas en Hawaii para combatir esta plaga, tal es el caso de Telsimia nitida Chapin el cual se ha establecido en la mayoría de las islas. Los adultos y larvas de esta mariquita son carnívoras (Tenbrick y Hara, 1992). Asi mismo avispas parásitas como Aphytis chrysomphali Mercet, han sido utilizadas como control biológico para esta plaga (Zimmerman, 1948). Requerimientos climáticos En el cultivo de kiwi, se determinó que Hemiberlesia rapax, requiere de la acumulación de entre 1,022 y 1,114 GD para un ciclo de huevecillo a adulto, considerando como temperatura mínima umbral de desarrollo del insecto 9.3 oC (Blank et al., 1996). 205 Hypothenemus hampei (Ferrari) Fotografía: Eric Erbe, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Broca del café, gorgojo del grano del café. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Hypothenemus; Especie: hampei Ferrari. Hospedantes Franqui y Medina (2003) al realizar una revisión de los hospedantes del género Hypothenemus, presentaron una lista de 23 especies en 11 familias botánicas en las cuales hembras adultas de H. hampei han sido reportadas. En contraste, en Filipinas, Morillo y Baldos (1980) citados por Franqui y Medina (2003), reportan el hallazgo de huevos, larvas y pupas de H. hampei en Leucaena leucocephala Lam. (Mimosaceae), Gliricidia sepium L. Jacq. (Fabaceae), dos especies de Psychotria sp. y una especie perteneciente a la familia Dioscoreaceae. En pruebas de laboratorio Waterhouse (1998) determinó que adultos de H. hampei se alimentan en vainas de cuatro de dichas especies y también en vainas de otras 19 especies en nueve órdenes. Distribución La broca es originaria del África ecuatorial, fue introducida al continente americano y asiático en donde ha encontrado condiciones climáticas muy favorables para su desarrollo. La broca ha invadido la mayoría de los países productores del grano de café a nivel mundial (Le Pelley, 1968). Daños Los daños causados por la broca son, principalmente, la reducción de la producción debido a la caída de frutos infestados en el campo, la disminución en el peso, la pérdida 206 en la calidad del grano y por ende una baja en el precio de venta. La pérdida de peso de los granos de café causada por la broca ha sido estimada en 55 % (Montoya, 1999); sin embargo, la disminución del peso en la producción total de café fue establecida en alrededor del 18 % (Borbón, 1990). La broca además ataca cerezas pequeñas en formación (menores a 20 semanas, posterior a la floración) lo cual resulta en la caída del 32 % de estas (Mendoza, 1996). Biología y Morfología El ciclo de vida de la broca ocurre en el interior de las cerezas de café. Las hembras adultas emergen de cerezas infestadas y perforan nuevos granos. La oviposición ocurre durante un período de 20 días, tiempo durante el cual deposita 2 a 3 huevecillos diariamente. El promedio de progenie por hembra ha sido estimado en 74 individuos y el ciclo de vida ha sido calculado en 27.5 dias (24.5 0C). Las hembras viven hasta 150 días (Bergamin, 1943). La hembra de la broca del café una vez que emerge de la exuvia pupal está lista para aparearse, tres días después puede iniciar oviposturas. Su período de oviposición es de unos 20 días y coloca entre 2-3 huevos/día. El número de días que puede permanecer ovopositando se estima en Colombia en 15 días, y es posible que una broca tenga períodos de intermitencia y la reanude (Franqui y Medina, 2003). Huevo. El huevo es de forma ovalada, mide 0.6 mm de largo y 0.7 mm de diámetro. Recién ovipositado es de color blanco amarillento, tornándose posteriormente rosado y finalmente rojo intenso próximo a la eclosión (Franqui y Medina, 2003). Larva. Las larvas son de color blanco crema, de tipo vermiforme y el cuerpo cubierto de setas, son ápodas (Franqui y Medina, 2003). Pupa. La pupa es de color blanco recién transformada, poco a poco se van oscureciendo sus alas y las partes bucales, luego toma un color marrón claro, antes de pasar al estado adulto(Franqui y Medina, 2003). Adulto. Los adultos son de color marrón claro y de consistencia blanda recién salidos de la pupa, luego se van oscureciendo hasta llegar a ser completamente negros y duros (Franqui y Medina, 2003). Enemigos naturales Entre los enemigos naturales se reporta la existencia de cuatro parasitoides africanos Cephalonomia stephanoderis Betrem, Prorops nasuta Waterston, Phymastichus coffea LaSalle y Heterospilus coffeicola Schmiedeknecht y de entomopatógenos como Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin, los cuales generan una expectativa optimista para el manejo sostenible del cultivo (Gutiérrez et al., 1998). Requerimientos climáticos La incubación del huevo dura 7.6 días (23 °C) y el estado de larva 15 días para los machos y 19 días para las hembras, la prepupa dos días y la pupa 6,4 días (25.8 °C). El ciclo total de huevo a emergencia de adulto se estima en 27.5 días (24.5 °C). Sin embargo el tiempo generacional, o sea el tiempo que tarda en iniciarse otra generación del insecto, 207 bajo condiciones de campo se estima en 45 días a una temperatura promedio de 20 a 22 °C. La relación de sexos es aproximadamente de 1:10 en favor de las hembras. La humedad afecta la mortalidad y el potencial reproductivo de la broca. A bajas humedades ocurre alta mortalidad y la máxima fecundidad se encontró a 90 % y 93,5 % de H. R. La emergencia de la broca de frutos infestados se incrementa entre 90-100 % H. R. y es muy baja a temperaturas inferiores a 20 °C (90-100 % H. R.) y se incrementa considerablemente entre 20-25 °C. Los períodos prolongados de sequía en los cafetales causan caída de frutos, se acelera la maduración y las almendras resultan mal formadas y de calidad inferior. Si estos están brocados el desarrollo de la broca también es más rápido o sea que el tiempo generacional es más corto, hay una mayor reproducción de la broca dentro de los frutos caídos al no recibir humedad por las lluvias (Montoya, 1999). En Colombia, durante un período de Fenómeno del Niño, cuando se incrementa la temperatura media en 1 °C, incrementan los niveles de infestación de broca hasta en un 29 %, en localidades que están por debajo de 1,200 metros de altitud, por lo que ante el cambio climático se espera un incremento muy notable de la población de esta plaga en el cultivo del café (Montoya, 1999). El tiempo fisiológico (GD) para el desarrollo de los diferentes estados de desarrollo es: huevo 43.8, larva 82.1, pupa 65.9, melanización del adulto 35.4, total 237.2 GD, a una temperatura base de 16,5°C para todos los estados de desarrollo (Ruíz, 1996). Por su parte Costa y Villacorta (1989) indicaron que el ciclo biológico de este insecto requiere 386.86 GD y el umbral mínimo de temperatura es de 11.25 °C. 208 Idiarthron subquadratum Saussure & Pictet Fotografía: Comité Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de México, SAGARPA, www.cesavem.org Nombres comunes Chacuatete del cafeto. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Tettigoniidae; Género: Idiarthron; Especie: subquadratum Saussure y Pictet. Hospedantes Principalmente se alimenta de hojas, brotes y frutos del café Coffea arabica L., así como del follaje de plátano o guineo Musa paradisiaca L., chayote Sechium edule Jacq., izote y Sansiviera sp., entre otras plantas silvestres y cultivadas (Barrera et al., 2002). El cultivo de naranja Citrus sinensis (L.) Osbeck y de calabaza Curcubita maxima Duch también han sido reportados como hospedantes de esta plaga (Zúñiga et al., 2002). Distribución Se ha reportado en las regiones cafetaleras de México asi como en El Salvador (Reyes de Romero, 1986 citado por Barrera et al., 2003), Honduras (Muñoz, 1990 citado por Barrera et al., 2003) y Colombia (Cárdenas & Benavides, 1988; citado por Barrera et al., 2003). Daños Los cafetos atacados por el chacuatete muestran lesiones irregulares sobre los bordes de las hojas y la parte media de las mismas, también pueden observarse sobre los brotes tiernos, cogollos y puntas de las ramas. Un síntoma más característico es la aparición de frutos verdes y maduros que muestran la pulpa destruida, de tal manera que los granos de café se encuentran expuestos. En los ataques fuertes se puede observar destrucción completa de hojas, brotes y ramillas, caída de fruto tierno y destrucción de frutos que muestran sólo el cascarón del pergamino. Estos daños son ocasionados por las mordeduras de las ninfas y adultos de la plaga cuando se alimentan (Barrera, 2002a). 209 Biología y Morfología El ciclo completo, desde la salida del huevo hasta la aparición del adulto es de 5 a 6 meses (Barrera et al., 2001). En un estudio realizado por Barrera et al. (2003), bajo condiciones de laboratorio, se determinó que de la población colectada de ejemplares de esta especie durante el año 2002 en el municipio de Siltepec, Chiapas, estos presentaron seis etapas ninfales con una temperatura media anual de 28.1 °C, siendo muy similar el desarrollo para hembras y machos. Huevo. Estos son alargados y se tornan de color café cuando maduran (Barrera et al., 2001a). Ninfa. Las ninfas se parecen a los adultos pero son de tamaño más pequeño. Son de color más claro que el adulto y carecen de alas (Barrera et al., 2001a). Adulto. Es de color verdoso, café, gris o gris claro. El tamaño de las hembras es de 5 a 6 cm de longitud, incluyendo el ovipositor el cual puede llegar a medir de 1 a 2 cm. Este tiene consistencia dura y presenta forma de navaja. Las mandíbulas son fuertes y grandes. Las antenas son muy largas y del grosor de un cabello. Las patas traseras las pueden utilizar para saltar. Casi no vuelan y sus movimientos son torpes. Los machos son de tamaño más pequeño (Barrera et al., 2001a). Enemigos naturales En México se han reportado como enemigos naturales a pajaros, arañas, nemátodos parasíticos desconocidos y una especie de taquínido (Diptera: Tachiniidae) (Barrera et al., 2001a). Requerimientos climáticos El apareamiento de I. subquadratum, por lo general ocurre en octubre, y la oviposición ocurre en noviembre y diciembre. Los adultos mueren por las bajas temperaturas de enero y febrero, y los huevecillos entran en diapausa. Al inicio de la temporada de lluvias, entre mayo y junio, las ninfas emergen y comienzan a alimentarse de las plantas de café. En regiones calidas hay superposición de generaciones. El ciclo de vida de huevo a adulto es de unos 80 días a 28 °C (Barrera et al., 2003). 210 Ips lecontei Swaine Fotografía: Ladd Livingston, Idaho Department of Lands, Bugwood.org Nombres comunes Descortezador de cinco espinas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Ips; Especie: lecontei Swaine. Hospedantes Este descortezador ataca a Pinus arizonica Engelm., Pinus ayacahuite var. brachyptera, Pinus cooperi Farjon, Pinus durangensis Martínez, Pinus engelmannii Carriere, Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham., Pinus montezumae Lamb., Pinus oocarpa Schiede Pinus ponderosa Douglas ex C. Lawson, Pinus pringlei Shaw, Pinus pseodostrobus Lindl., Pinus teocote Schiede ex Schltdl. & Cham. (EPPO, 1990b; Cibrián et al., 1995; McMillin y De Gomez, 2008; Camacho, 2012). Distribución El descortezador de cinco espinas Ips lecontei Swaine, puede ser localizado en bosques de coníferas con un rango altitudinal de entre 1,600 a 2,065 msnm en los estados de Chiapas, Chihuahua, Colima, Durango, Guerrero, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Oaxaca y Sonora. En Norteamérica es posible encontrar poblaciones de este descortezador secundario en los estados de Arizona, Nuevo México y Utah, mientras que en Centroamérica los registros de su distribución comprenden los bosques de Belice, Guatemala, El Salvador y Honduras (Wood, 1982; EPPO, 1990b; Cibrián et al., 1995; McMillin y De Gomez, 2008; Camacho, 2012). 211 Daños Cibrián et al. (1995) afirmaron que comunmente Ips lecontei infesta madera de árboles caidos; sin embargo, bajo condición de estrés, los árboles vivos pueden ser atacados también; McMillin y De Gómez, (2008), describieron que cuando ataca árboles vivos, los síntomas del ataque de Ips lecontei se aprecian en las hojas de la parte superior del árbol con un cambio de coloración de verde a amarillo claro y gradualmente adquieren una tonalidad cafe amarillenta, aúnado a la presencia de aserrin cafe rojizo sobre las grietas de la corteza de las ramas y tronco del árbol infestado. Estos daños son causados principalmente por las larvas del descortezador que construye minas individuales de alimentación, las cuales siempre están en contacto con el cambium y el floema y reducen el flujo de agua y nutrientes a las hojas, produciendo gradualmente la muerte del árbol; además son portadores del hongo Ceratosistis spp. que produce el manchado de la madera, reduciendo con ello su valor comercial (Cibrián et al., 1995). Biología y Morfología El ciclo biológico de I. lecontei inicia cuando el macho sale en busca de un nuevo hospedante, donde cava un orificio de entrada y la cámara nupcial, lo cual le lleva en promedio 4 días, de acuerdo a lo señalado por Oustmark (1966), citado por Camacho (2012); posteriormente libera feromonas para atraer a las hembras. McMillin y De Gómez (2008), establecieron que Ips lecontei presenta anualmente una generación invernante y tres generaciones de verano. El macho es polígamo y construye sus galerías en forma de “Y”. Comúnmente, en cada bifurcación de la galería materna se localiza una hembra, las cuales ovipositan en ambos lados de su galería (Cibrián et al., 1995). El huevo tarda una semana en madurar de acuerdo a lo reprtado por McMillin y De Gomez (2008), y al eclosionar emergen las larvas, las cuales deben pasar por 3 estadíos con un período de maduración de entre 2 y 4 semanas según Kegley et al. (1997) y en esta fase se alimenta exclusivamente del floema. La siguiente fase es la de pupa en la que desarrolla una cámara pupal oval en la que debe permanecer un promedio de 7 días para madurar (McMillin y De Gómez, 2008); finalmente emerge el adulto, el cual permanece un corto tiempo cerca de la cámara pupal como imago, alimentándose de la corteza mientras madura. Una vez que ha alcanzado su madurez física y sexual es capaz de volar y dispersarse inmediatamente por lo que sale de la galería y migra en busca de un nuevo hospedante, comenzando un nuevo ciclo biológico (Garraway, 1986). Huevo. Los huevecillos son de forma ovalada y de textura lisa, con una coloración blanco aperlado translúcido, con unas dimensiones aproximadas de 0.5 mm de ancho por 1.0 mm de largo (Ostmark, 1966; EPPO, 1990b; McMillin y De Gómez, 2008). Larva. Ips lecontei produce larvas sin apéndices de color blanco, con cabeza ligeramente esclerotizada; la larva madura tiene una longitud aproximada de 6.0 mm y su cuerpo adopta una postura en forma de C y presenta segmentos abdominales, cada uno con dos o tres pliegues tergales (EPPO, 1990b; McMillin y De Gómez, 2008). En esta etapa, construyen galerías perpendiculares a la de los padres y la duración del período larval en 212 condiciones óptimas es, de 30 a 90 días, de cuerdo a lo reportado por Cibrián et al. (1995). Pupa. Ostmark (1966), estableció que la longitud de las pupas es de aproximadamente 6 mm, exaratas y generalmente con una coloración blanquecina que permite observar la presencia de antenas y alas que gradualmente se van oscureciendo. Para su maduración, la pupa requiere de entre 3 a 30 días dependiendo de las condiciones ambientales, pero el promedio es de 6 a 9 días si el desarrollo se da bajo condiciones ideales (Cibrián et al., 1995; McMillin y De Gómez, 2008). Adulto. Cibrián et al. (1995), señalaron que el tamaño común del adulto varía de 4.0 a 4.7 mm de largo y tiene una coloración café oscuro, con piezas bucales dirigidas hacia abajo. Como signo característico, esta especie presenta cinco espinas en el declive elitral y los machos carecen del tubérculo frontal medio. Enemigos naturales McMillin y De Gómez (2008), determinaron que existen muchos factores bióticos y abióticos que ayudan a mantener la densidad de población del Ips lecontei en niveles endémicos; señalaron que algunas especies de avispas parasitan las larvas del descortezador, otras especies de las falimias Cleridae y Trogositidae, por ejemplo, se alimentan de ejemplares maduros e inmaduros del descortezador y algunas especies de nemátodos tienen la capacidad de infestar a las hembras reduciendo su potencial de ovipostura. Las especies de depredadores de Ips que se han reportado son: Temnochila virescens Fabricius, Enoclerus arachnodes Klug, Lasconotus spp. y Elacatis spp., entre otros (Hernández, 2010). Requerimientos climáticos Gaylord et al. (2008), señalaron que en Arizona, la temperatura de vuelo favorable es igual o superior a 19.0 °C y que la temperatura más baja en la que se pueden observar vuelos de este descortezador es de 15.2 °C. Los adultos emergen entre febrero y junio cuando las temperaturas subcorticales están entre 7 a 10 °C. Los insectos vuelan individualmente o en pequeños grupos; en la época de primavera se desplazan durante las horas cálidas del día y durante el verano lo hacen cerca del anochecer, cuando las temperaturas están entre 20 y 35 °C (Gaylord et al., 2008). McMillin y De Gómez (2008), detectaron que las temperaturas de invierno inferiores a 0 °C pueden reducir enormemente la densidad de población del Ips lecontei. 213 Ips pini (Say) Fuente: Natasha Wright, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org. Nombres comunes Descortezador del pino, escarabajo grabador del pino. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Ips; Especie: pini Say. Hospedantes El descortezador del pino es una especie que puede hospedarse en diferentes especies de pino; en el oeste de Estados Unidos, los hospedantes más comunes son Pinus contorta Douglas ex Loudon, Pinus flexilis E. James, Pinus jeffreyi Balf, Pinus ponderosa Douglas ex C. Lawson, Pinus resinosa Aiton, Pinus strobus L. y Pinus sylvestris L. En México invade las especies Pinus arizonica Engelm., Pinus contorta, Pinus cooperi Farjon, Pinus durangensis Martinez, Pinus engelmannii Carriere, Pinus jeffreyi, Pinus ponderosa y Pinus quadrifolia Parl. ex Sudw (EPPO, 1990c; Cibrián et al., 1995; Ojeda, 2010b; Camacho, 2012). Distribución El escarabajo del pino, es un descortezador secundario transcontinental que en el continente Americano se le puede localizar desde Alaska hasta México, pasando por las provincias del occidente de Canadá y los estados del Oeste de la Unión Americana (Furniss y Carolin, 1977; Wood, 1982). Este descortezador, es uno de los más comunes de México y se le puede ubicar en los bosques de Baja California, Chihuahua, Durango y Sonora, de acuerdo a lo reportado por Cibrián et al. (1995) y Camacho (2012). Daños Cibrián et al. (1995), mencionaron que los síntomas visibles por la invasión de este tipo de descortezadores es evidente, generalmente en la punta de las ramas, las cuales 214 adquieren una coloración verde amarillenta, luego amarilla y finalmente en la etapa letal se vuelve rojiza. En este género de descortezadores, los machos entran primero al árbol y hacen cámaras nupciales que utilizan para copular con las hembras, las cuales llegan posteriormente atraídas por feromonas (Ojeda, 2010b). Después del apareamiento, las hembras excavan galerías individuales de oviposición a partir del nicho nupcial, los nichos de oviposición son excavados en ambos lados de la galería y en cada nicho se deposita un huevecillo. Las larvas pronto eclosionan y comienzan a cavar túneles laterales individuales más pequeños entre el cambium y el floema (Cibrián et al., 1995). Biología y Morfología El descortezador del pino I. pini, puede desarrollar de 3 a 7 generaciones al año, dependiendo de las temperaturas ambientales donde se desarrolle, completando cada generación en un promedio de 40 a 55 días. El estado de huevo tiene una duración de 4 a 14 días, luego, se transforma a larva, presentando tres instares en un período entre 10 a 20 días (Livingston, 1979). El estado de pupa se completa en un período de 10 a 12 días (Livingston, 1979 y Kegley et al., 1997), y por último, el estado de adulto requiere por lo menos 10 días para madurar física y sexualmente, en donde los cambios principales son la pigmentación y esclerotización de su cuerpo. Huevo. Los huevecillos son de forma oval, de textura lisa y de color blanco aperlado translúcido. Su tamaño es de aproximadamente 1 mm y similar al de la cabeza de un alfiler (EPPO, 1990c; Cibrián et al., 1995; Ojeda, 2010b). Dependiendo de las condiciones ambientales, los huevecillos eclosionan entre 4 a 14 días después de la oviposición. Larva. Las larvas son blancas, ápodas y cuerpo de tipo curculioniforme. Las larvas se alimentan de la corteza durante 2 a 4 semanas y al final de ese período construyen su galería de pupación (EPPO, 1990c; Ojeda, 201ba). Pupa. La crisálida se instala al final de la galería y permanece en latencia por lo menos durante 12 días para madurar (Cibrián et al., 1995). Adulto. Camacho (2012), describe a los adultos como escarabajos cilíndricos de color café oscuro a negro y miden de 3.3 a 4.3 mm de longitud. En la parte posterior del cuerpo y a los lados del declive elitral presenta cuatro aristas; en el macho, la tercera arista es más prominente que en la hembra y los filamentos que están atrás de la cima del pronoto son menos densas y más pequeños que los que se encuentran en las áreas posteriores del mismo (Cibrián et al., 1995). Enemigos naturales Las principales especies de depredadores naturales de Ips que Hernández (2010) reportó son: Enoclerus arachnodes Klug., Lasconotus spp. y Temnochila virescens Fabricius, entre otros, las cuales ayudan a mantener a este tipo de descortezadores en niveles de población endémicos. 215 Requerimientos climáticos Camacho (2012), señaló que el ciclo biológico de los descortezadores secundarios como el Ips pini, está fuertemente influenciado por las condiciones ambientales donde se desarrolla el insecto. Se sabe que una generación de Ips pini puede completar su ciclo aproximadamente de 40 a 55 días durante el verano o puede requerir varios meses durante el invierno (Ojeda, 2010b). Bajo condiciones de calor, el corto ciclo de vida que tiene este descortezador, permite que las poblaciones aumenten rápidamente, sin embargo, durante el invierno no son un problema grave dado que no suele desarrollarse bajo temperaturas iguales o inferiores a 15 °C. En invierno, la temperatura mínima letal para los adultos es de -13 a - 17 °C, ya que migran al suelo para protegerse de las temperaturas extremas, mientras que los individuos inmaduros permanecen en el interior de la corteza de los árboles y la temperatura mínima letal está entre -5 a -12 °C (Lombardero et al., 2000). Gaylord et al. (2008), señalaron que la temperatura de vuelo favorable para Ips pini en Arizona es de 17.0 °C y que la temperatura más baja en la que se puede observar vuelos de este descortezador es de 11.7 °C. 216 Keiferia lycopersicella (Walsingham) Fotografías: Natasha Wright, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Gusano alfiler. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Gelechiidae; Género: Keiferia; Especie: lycopersicella Walsingham. Hospedantes Esta plaga puede atacar al tomate Solanum lycopersicum L. y otras solanáceas tales como berenjena S. melongena L. o papa S. tuberosum L., así como a especies silvestres entre las que se encuentran S. carolinense L., S. xanthii A.Gray, S. umbelliferum Eschsch y S. bahamense L. (Ratnasingham y Hebert, 2007). Distribución Keiferia lycopersicella se considera como una especie tropical y subtropical. En Norteamérica, se presenta en cultivos a intemperie. En áreas más frías, se encuentra en invernaderos (en la mayoría de los casos introducida con plantas infestadas) de donde puede escapar hacia los campos vecinos durante el verano. Fue detectada una incursión en Italia (en la región de Liguria) en 2008 en un cultivo de tomate, pero desde entonces la plaga no ha sido encontrada otra vez en este país (Korycinska y Eyre, 2010). Daños Keiferia lycopersicella es una de las plagas mas amenazadoras en la agricultura, particularmente en los cultivos de solanáceas tales como el tomate, berenjena, papa y chile que son cultivados en campos abiertos (Firdaus et al., 2012) así como, en áreas de cultivo protegido (Sierra et al., 2009). Las pérdidas registradas en tomate por K. lycopersicella han sido registradas desde los 1920s. En Estados Unidos y México, las pérdidas durante los 1980s y 1990s ascienden a millones de dólares americanos (OEPP/EPPO, 2013). Los daños causados por K. lycopersicella pueden ser al follaje y al 217 fruto. Los mayores daños se registran al fruto ya sea para mercado fresco o industria. Esta plaga está presente en todos los estados de desarrollo del cultivo y todos los estratos de la planta, causando pérdidas cercanas entre los 55 al 100 % (Sierra et al. 2009; Wanumen, 2012). Los daños reportados incluyen reducción en el área foliar, perforaciones en las flores, tallos y fruto. El umbral económico en tomate es reportado de siete larvas por planta (Wanumen, 2012). Biología y Morfología El gusano alfiler pasa a través de cuatro estados (huevo, larva, pupa y adulto) y completa su ciclo de vida en 26 días a 24-26oC y en 100 días a 10-13oC (Sierra, 1990). A una temperatura de 20 °C, las etapas de huevo, larva y pupa duran 11, 20 y 16 días respectivamente, considerando temperaturas base de 12.92, 5.8 y 14.21 °C, respectivamente. Considerando estos mismos parámetros pero a un régimen de temperatura de 25 °C, la duración de estas tres etapas del insecto sería de 6.4, 15 y 8.8 días (Sierra, 1990). Se reporta que el gusano alfiler es incapaz de sobrevivir el invierno a intemperie en Canadá. Sin embargo, puede ser capaz de sobrevivir en residuos de cosecha que permanecen en el campo o en otros sitios protegidos (Ferguson y Shipp, 2004). Huevo. Los huevecillos son ovipositados sobre el follaje de la planta hospedante en forma individual o agrupados en dos y tres. Los huevecillos son de color amarillo pálido a opaco pero cambian a color naranja antes de eclosionar (University of Florida, 2013). Larva. Las larvas de primer instar hilan una capa de seda sobre ellas mismas y excavan hacia la hoja. La alimentación posterior forma manchas en forma de mina, usualmente en la misma hoja. Las larvas del tercer y cuarto estadío se alimentan de las hojas que crecen juntas (empatadas), de las porciones de hoja dobladas o entran a los tallos o frutos (University of Florida, 2013). Pupa. Las larvas maduras abandonan el hospedero y forman una celda pupal holgada de partículas de arena cerca de la superficie del suelo. El adulto emerge de su celda pupal dos a cuatro semanas más tarde. Aunque el ciclo de vida es prolongado, las generaciones se sobreponen y las infestaciones rápidamente alcanzan proporciones perjudiciales. Pueden esperarse siete a ocho generaciones al año, o incluso más (University of Florida, 2013). Adulto. El gusano alfiler es una pequeña palomilla que con frecuencia es confundida con especies cercanamente relacionadas las cuales tienen hábitats similares (University of Florida, 2013). El adulto emerge de la celda pupal, se aparea, pone huevecillos y se repite el ciclo. El apareamiento ocurre dentro de las 24-48 horas después de la emergencia y la mayoría de los huevecillos son ovipositados unos pocos días después de que emergió el adulto. Los adultos se ocultan durante el día y pueden volar erráticamente por cortas distancias cuando las hojas más cercanas al suelo se agitan. El vuelo y la oviposición usualmente empiezan en el ocaso y continúan a lo largo de la noche si la temperatura es por encima de los 16 oC (EPPO, 2013a). 218 Enemigos naturales En Canadá se encontró que liberaciones inundativas de Trichogramma pretiosum Riley en tomates cultivados en invernadero mostraron buen control de gusano alfiler (Les Shipp et al., 1998). En campos de tomate del sureste de Florida se estudió el parasitismo de huevo y larvas del gusano alfiler. El parasitismo larval fue de 39.34 a 46.26 % en 1980-1981. Apanteles spp. fue el parásito larval más abundante seguido por Sympiesis stigmatipennis Girault y Temelucha spp. El parasitismo de huevo por Trichogramma pretiosum Riley fue de 33 a 92 % en campos con baja densidad de huevos (menos de un huevo por dos hojas) y de 12 a 60 % en campos con alta densidad de huevos (más de tres huevos por dos hojas). A pesar de esto, la densidad de T. pretiosum fue considerada independiente de la población del gusano alfiler. Los parásitos fueron más abundantes en campos abandonados de Abril a Junio (Peña y Waddill, 1983). Requerimientos climáticos Para la etapa de huevo, la temperatura umbral mínima de desarrollo es de 12.92 °C con un requerimiento térmico de 77.44 GD; para la etapa de larva, los valores de estos dos parámetros son 5.8 °C y 288.09 GD; en tanto que para la etapa de pupa la temperatura umbral mínima y el requerimiento térmico son 14.21 °C y 95.02 GD, respectivamente (Sierra, 1990). Otros estudios mencionan los umbrales térmicos de 11.4, 10.9, y 11.0 °C para los períodos de huevo, etapa de larva pequeña (L1 + L2) y etapa de larva grande (L3 + L4) respectivamente (Lin y Trumble, 1985). Considerando una temperatura umbral de 9.5 °C, el desarrollo desde la oviposición hasta adulto en condiciones de laboratorio, toma 456 GD mientras que en condiciones de invernadero se reporta de 495 GD (Weinberg y Lange, 1980). 219 Leptinotarsa decemlineata (Say) Fotografía: C. Trouvé, Service de la Protection des Végétaux, Bugwood.org Nombres comunes Catarinita de la papa, escarabajo de la patata. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Chrysomelidae; Género: Leptinotarsa; Especie: decemlineata Say. Hospedantes Leptinotarsa decemlineata afecta al cultivo de la papa Solanum tuberosum L. y otras plantas solanáceas cultivadas y silvestres. Existe resistencia en diversos rangos entre las plantas de Solanum spp., por ejemplo varias papas silvestres S. berthaultii J.H. Hawkes, S. chacoense Bitter, S. pinnatisectum Dunal y S. tarjiense J.G. Hawkes son altamente resistentes (Carter, 1987). El mayor hospedante es la papa, en menor proporción esta plaga parasita la coliflor Brassica oleracea L., endibia Cichorium endivia L., zanahoria Daucus carota L. subsp. sativus, lechuga Lactuca sativa L., perejil Petroselinum crispum (Mill.) Fuss, jitomate Solanum lycopersicum L. y berenjena Solanum melongena L., asi como especies silvestres de la familia Solanaceae (EPPO, 2013b). Distribución Se distribuye en Canadá, Costa Rica, Cuba, Guatemala, México, Estados Unidos, China, Irán, Irac, Japón, Kazakstán, Kyrgyzstan, Tayikistán, Turkmenistán, Uzbekistán, Albania, Andora, Armenia, Austria, Bélgica, Croacia, Bosnia, Bulgaria, Chipre, Republica Checa, Dinamarca, Finlandia, Francia, Georgia, Alemania, Grecia, Guernsey, Ungaria, Irlanda, Italia, Letonia, Lituania, Luxemburgo, Macedonia, Malta, Moldava, Países Bajos, Polonia, Portugal, Rumania, Rusia, Serbia, Eslovaquia, España, Suecia, Suiza, Turquía, Ucrania y Reino Unido (EPPO, 2013b). 220 Daños Adultos y larvas se alimentan del follaje, eventualmente separando todas las hojas de la mata; también se pueden llegar a alimentar de los tubérculos. Como característica distintiva, todas las etapas de esta plaga dejan excrementos negros y pegajosos en el tallo y hojas (EPPO, 2013b). Biología y Morfología El ciclo de vida del escarabajo de la papa inicia como adulto en etapa de hibernación y puede durar hasta 30 días. Estos cavan en el suelo a varios centímetros de profundidad y emergen en primavera para alimentarse de los nuevos brotes de las plantas hospedantes. Se alimentan por un promedio de 10 días antes de aparearse y producir huevecillos. Por otra parte, las hembras depositan los huevecillos en la parte inferior de las hojas, depositando más de 300 huevecillos en un período de 4 a 5 semanas. Los huevecillos eclosionan en aproximadamente 10 días, dependiendo de la temperatura y la humedad relativa. El estadío de larva pasa por 4 etapas larvales que duran en total 21 días. Las larvas se alimentan continuamente, deteniéndose solamente cuando mudan. El estadío de pupa, también dura en promedio 10 días. Al año se pueden presentar de 1 a 3 generaciones, dependiendo de la latitud (Capinera, 2001; Jacques y Fasulo, 2012). Huevo. Son de color amarillo o naranja claro, de forma ovalada, largos, de aproximadamente 1.2 mm de longitud, y se encuentran en filas en la parte inferior de las hojas del cultivo de papa (EPPO, 2013b). Larva. Tienen un abdomen grande y el cuerpo arqueado; en el primer estadío la larva es de color rojo cereza con la cabeza y las patas de color negro brillante; en los siguientes estadíos larvarios el color progresivamente se vuelve rojo-zanahoria, naranja claro, con una línea con varios puntos negros pequeños en cada lado del cuerpo marcando los espiráculos (EPPO, 2013b). Adulto. Es un escarabajo robusto, ovalado, fuertemente convexo y endurecido, de aproximadamente 1 x 0.6 cm; de color marrón amarillento excepto por cinco franjas estrechas en cada una de las dos cubiertas de las alas, de color amarillo cremoso; tiene aproximadamente una docena de pequeñas manchas negras en la cabeza y el tórax; las puntas de las patas son de color café oscuro o negro (EPPO, 2013b). Enemigos naturales En los campos dedicados al cultivo de papa en Delaware se reportaron los siguientes depredadores: Coleomegilla maculata De Geer, Coccinella septempunctata L., Cycloneda munda Say, Lebia grandis Hentz, Pterostichus chalcites Say, Chrysoperla carnea Stephens, Podisus maculiventris Say, Perillus bioculatus Fabricius, Pterostichus chalcites Say, Pardosa sp. y Phalangium opilio L. (Heimpel y Hough, 1992). Requerimientos climáticos La temperatura base es de 9.1 °C con un requerimiento térmico huevecillo-adulto de 470.2 GD. Por etapas de desarrollo, la temperatura base o umbral mínima de desarrollo es de 8.3, 8.9, 9.2 y 17.2 °C para huevecillo, larva, pupa y adulto, respectivamente (Tauber et al., 1988). 221 El requerimiento térmico estimado para las etapas de huevecillo, larva y pupa es de 81.6, 284.4 y 104.2 GD, respectivamente (Nietschke et al., 2007). Le son favorables días soleados con una temperatura media de 17-20 °C. Bajo estas condiciones se propicia una propagación masiva y un incremento de la tasa de desarrollo. Sin embargo, si la temperatura no excede de 11-14 °C y la humedad ambiental es alta, la población puede disminuir (Svikle, 1976). 222 Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville) Fotografía: Tomada de Barrera et al., 2006. Nombres comunes Minador de la hoja, minador de la hoja del cafeto. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Lyonetiidae; Género: Leucoptera; Especie: coffeella Guérin Méneville. Hospedantes El principal hospedante de esta plaga es el café Coffea arabica L., así como algunas otras plantas del este mismo género (EPPO, 2013). Distribución Esta plaga se ha registrado en Madagascar, Antigua y Barbuda, Bolivia, Brasil, Colombia, Costa Rica, Cuba, República Dominicana, Ecuador, El Salvador, Granada, Guatemala, Guyana, Haiti, Jamaica, México, Nicaragua, Perú, Puerto Rico, Trinidad y Tobago, Surinam, Estados Unidos y Venezuela (EPPO, 2013). Daños El daño lo ocasiona la larva cuando se alimenta de la hoja. Una sola larva puede consumir entre 1.0 y 2.0 cm2 de área foliar durante su desarrollo y causar el necrosamiento de más del 80 % de las hojas cuando varias minas se juntan. Las altas defoliaciones pueden afectar la formación de botones florales y consecuentemente reducir la producción de frutos (Constantino et al., 2011). Las hojas afectadas muestran una o varias manchas irregulares de color café claro. Al frotar los dedos la superficie dañada de la hoja se separa en dos capas, y en los ataques nuevos puede observarse un pequeño gusanito blanco de 2 a 5 mm (Barrera et al., 2006). 223 Biología y Morfología Después de la cópula, la hembra pone sus huevecillos sobre el haz de la hoja del cafeto, colocándolos de manera aislada, aunque existen casos de grupos de huevecillos, pero estos corresponden a la oviposición de varias hembras (Enríquez et al., 1975). El huevecillo eclosiona en 6-7 días,para que la larva esté fuera de la mina se requieren 14 días, el capullo con pupa requiere de 6 a 7 días, y el ciclo de vida total de 26 a 29 días (Barrera et al., 2006). Por otra parte, Enríquez et al. (1975) determinaron que en condiciones favorables la duración de cada una de la etapas de desarrollo de este insecto son: huevecillo de 6 a 8 días, larva I de 2 a 3 días, larva II de 3 a 5 días, larva III de 4 a 6 días, larva IV de 6 a 8 días, pupa de 7 a 9 días, preoviposición y oviposición de 1 a 2 días, total de huevecillo a adulto (tiempo promedio por generación) de 29 a 40 días. Pueden llegar a presentarse de 4 a 5 generaciones por año. Huevo. Miden de 0.2 a 0.3 mm de diámetro, de color blanco cristalino, ligeramente amarillento brillante, de forma aplanada basalmente. La parte céntrica de este se encuentra elevada en alto relieve, en cuya parte central se encuentra una depresión donde internamente presenta manchas brillantes que asemejan figuras geométricas a modo de cristales. La duración de esta etapa es de 6 a 8 días (Enriquez et al., 1975). Larva. Presenta cinco estadíos larvales. Larva I mide de 0.5 a 1.5 mm de longitud. De color blanco cristalina, carece de cerdas en todo el cuerpo y posee 13 segmentos visibles incluyendo el tórax. Larva II mide de 1.5-1.8 mm de longitud. De color blanco cristalina amarillenta. Presenta siete pares de cerdas en la cabeza colocadas lateralmente, de las cuales tres son más largos. La cabeza tiene forma ligeramente triangular. El protórax se encuentra más desarrollado en comparación con los otros segmentos torácicos. Las patas torácicas terminan en una robusta garra. Cada segmento presenta de 3-4 pares de cerdas, dirigidas hacia adelante. El abdomen presenta 11 segmentos los primeros ocho, tienen de 2 a 3 pares de cerdas, el segmento 9 y 10 con 1 a 2 pares y el último presenta fina pubescencia, todas las cerdas dirigidas hacia atrás. Larva III mide de 2-2.5 mm de longitud, de color blanco sucio con una línea longitudinal en la parte media o interna del cuerpo. Larva IV mide de 3 a 4.2 mm de longitud. Esta larva es más robusta, con cerdas más desarrolladas, también se hace más notable la línea media interna del cuerpo. Larva V mide de 4.2 a 4.5 mm de longitud, es de color blanco lechoso a crema sucio, esta segrega un liquido que le sirve para construir su capullo (Enriquez et al., 1975). Pupa. Primeramente pasa por estado de prepupa que corresponde a la larva madura, fuera de la galería donde comienza a tejer su capullo y termina con la muda de la última exuvia larval. La pupa mide de 2.5 a 3.0 mm de longitud, es de color blanco amarillento y no presenta pubescencia. Vista ventralmente el lugar de formación de los ojos termina siendo triangular y de color negro. Presenta formaciones antenales pegadas a los lados del cuerpo, también presenta patas y esbozos alares y los últimos segmentos del abdomen se encuentran bien demarcados (Enriquez et al., 1975). Adulto. Mide de 2 a 3 mm de longitud y 4.2 a 4.3 mm de expansión alar. Tiene un mechón de pelos largos plateados en la región del vértex y los ojos. Los ojos presentan escamas que cubren su porción superior. Las antenas son largas de forma filiforme que 224 extendidas llegan cerca del borde posterior de las alas anteriores, estas son de forma lanceolada, completamente cubiertas de escamas, cubren todo el cuerpo y presentan flecos de pelos grisáceos en su borde posterior. Tienen una mancha redonda de color negro brillante en la parte posterior e interna de cada ala, rodeada por otra de color amarillo sucio, en forma de media luna, además presenta tres líneas transversales amarillas en el borde posterior y una línea que parte de la vena anal formando una horquilla en su base. Las alas posteriores son de tipo membranoso, más estrechas y cortas que las anteriores, con venación simple. Todo el cuerpo se encuentra cubierto de escamas plateadas lo que le da la coloración (Enriquez et al., 1975). Enemigos naturales En Colombia se han reportado las siguientes especies como parasitoides y depredadores de L. coffeella: Achysocharoides sp., Aprostocetus sp., Cirrospilus sp., Chysocharis sp., Chrysocharis livida Ashmead, Closterocerus coffeellae Ihering, Closterocerus lividus Ashmead, Eulophus sp., Elachertus sp., Horismenus cupreus Ashmead, Pnigalio sarasolai De Santis, Tetratichus sp., Zagrammosoma multilineatum Ashmead, Zagrammosoma zebralineatum De Santis, Proacrias coffeae Ihering, Allobracon primus Muesebeck, Polistes sp., Polybia sp. y Chrysopa sp. Además de individuos de las siguientes familias taxonómicas Eulophidae, Braconidae, Vespidae y Chrysopidae (Constantino et al., 2011). 225 Liriomyza huidobrensis (Blanchard) Fotografía: Central Science Laboratory, Harpenden Archive, British Crown, Bugwood.org Nombres comunes Minador de la hoja. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Diptera; Familia: Agromyzidae; Género: Liriomyza; Especie: huidobrensis Blanchard. Hospedantes Existen más de 20 plantas hospedantes de las familias Solanaceae, Fabaceae, Cucurbitaceae y Brasicaceae. El minador de la hoja es considerado una plaga importante de chile Capsicum annuum L., jitomate Solanum lycopersicum L., frijol Phaseolus vulgaris L., berenjena Solanum melongena L., papa Solanum tuberosum L., tomate de cáscara Physalis ixocarpa Brot. ex Hornem, chícharo Pisum sativum L., alfalfa Medicago sativa L., brócoli Brassica oleracea L., coliflor Brassica oleracea L., col Brassica oleracea L., apio Apium graveolens L., lechuga Lactuca sativa L., cebolla Allium cepa L., ajo Allium sativum L., maracuyá Passiflora edulis Sims, y plantas ornamentales principalmente crisantemo. Está presente también en muchas especies de maleza de hoja ancha (King y Saunders 1984; Morón y Terrón 1988; Mau y Martin, 1992b; Garza, 2001b). Distribución Originario de América está ampliamente distribuido en el mundo, se ha reportado en Norte, Centro y Sur de América, el Caribe, el Pacífico, en Tahití, Nueva Celedonia, Samoa Vanuatu, Islas Cook y en la mayoría de las de Hawái. También se encuentra en Etiopia, Israel, Japón, Kenia, Marianas, Filipinas, Senegal, sur de África y Tanzania (King y Saunders 1984; Mau y Martin, 1992b). En México, se encuentra distribuido en la planicie Huasteca, región que comprende el oriente de san Luis Potosí, norte de Veracruz y sur de Tamaulipas (Garza, 2001b). 226 Daños La larva de esta plaga, hace galerías en las hojas reduciendo la capacidad fotosintética de estas, además causa abscisión foliar prematura y permite el ingreso de fitopatógenos a las plantas, también reduce el valor estético de las plantas ornamentales o de hojas comestibles (Spencer, 1973; Parrella y Jones, 1987; Minkenberg y Van Lenteren, 1986; Maier, 2001 citados por Salvo y Valladares, 2007). Biología y Morfología El minador de la hoja es una plaga que presenta metamorfosis completa. En el invierno, el huevo incuba en seis días, la larva desarrolla en 13, la pupa en 21, completando el ciclo biológico en 40 días. Durante la primavera, el ciclo biológico disminuye sustancialmente, incubando el huevo en 2.9 días, la larva desarrolla en 11días aproximadamente, igual que la pupa completando el ciclo biológico en 25 días. A principios del verano se aprecia un ciclo biológico de menor duración, equivalente a 19 días, con una incubación del huevo de 3 días, desarrollo larval en 9 días y pupal en 7 días (Lizárraga,1990). Salas et al., (1988) por su parte señalan que en resultados de un estudio realizado a nivel de laboratorio en condiciones de temperatura y humedad relativa promedio de 27,38°C y 74,28%, respectivamente, la duración de las diferentes fases de desarrollo de Liriomyza huidobrensis es: huevo 3.0-3.21 días, larva 6-6.5, pupa 7-9 días, adulto macho 2-5 y adulto hembra 3-7 días. Huevo. Ovalado, algo alargado, sin ornamentos y de color opalescente a lechoso, mide 0.29 x 0.16 mm (Lizárraga, 1990). Los huevecillos son colocados de manera preferencial, en el envés sobre la epidermis de la hoja. A medida que se acerca el momento de la eclosión, el cordón se torna transparente y con la ayuda de un microscopio estereoscópico se puede observar fácilmente el movimiento del gancho bucal de la larva tratando de romper el corion (Salas et al., 1988). Larva. Es pequeña llegando aproximadamente a 3 mm de longitud. Sin embargo, su tamaño varía de acuerdo a la cantidad y calidad del alimento ingerido, es blanquecina, más o menos cilíndrica, ápoda y sin ojos (Lizárraga, 1990). Pupa. Se encuentra protegida por un pupario de color café claro a oscuro, más o menos cilíndrico y mide 2.1 x 0.9 mm (Lizárraga, 1990); mientras que Salas et al. (1988) mencionan que la pupa es típicamente coartada, cilíndrica y transversalmente segmentada. En los extremos sobresalen los espiráculos. La región anterior es más ancha que la posterior; ventralmente es aplanada y arqueada en el dorso. La coloración varía de café amarillo a oscuro y luego el integumento se torna cristalino y es posible observar la formación del adulto. Las pupas de las hembras son de mayor tamaño y peso que las del macho. Adulto. Los adultos machos miden, en promedio, 1.84 mm de longitud, desde el ápice de la cabeza hasta el ápice del abdomen y 0.061 mm de ancho en la parte media del tórax; las hembras miden 2.17 mm de longitud por 0.77 mm de ancho. En la cabeza el color predominante es el amarillo, destacándose notoriamente los ojos color café rojizo. El 227 tórax, visto dorsalmente, es negro con el escutelo amarillo y el abdomen es negro con márgenes color amarillo en cada terguito (Salas et al., 1988). Enemigos naturales La mayor parte de parasitoides de minadores de hojas corresponden taxonómicamente a las subfamilias Chalcidoideae (Familia Eulophidae y Pteromalidae), Ichneumonoideae (Familia Braconidae) y Cynipoideae (Familia Figitidae) (Askew y Shaw, 1986 citado por Salvo y Balladares, 2007). Entre agentes de control biológico de esta plaga se mencionan Opius dissitus Muesebeck, O. insularis Ashmead, Halticoptera patellana Dalman, H. circulus Walker, Diglyphus begini Ashmead, D. intermedius Girault, entre otros (Garza, 2001b). La avispita Diglyphus isaea Walker y Dacnusa sibirica Telenga, parasitan a las larvas del minador de la hoja mientras éstas se alimentan del tejido de la hoja (King y Saunders, 1984; Mau y Martin 1992a; Lynch, 1986; citado por Garza, 2001b). Requerimientos climáticos Lizárraga (1991) encontró que para la época de invierno la duración del ciclo biológico de huevecillo a adulto fue de 40 días, en primavera de 25 y en verano de 19 días. Otros investigadores han reportado la duración del estado larval en menos de 7.4 días a 25 °C, confirmando el hecho de que el aumento de temperatura es el factor de la disminución del tiempo del ciclo biológico. Gómez y Rodríguez (1995) manifiestan que a temperaturas de 26.7 °C se da al máximo la oviposición y se da la mayor emergencia de adultos, posteriormente Larraín y Muños (1997) encontraron que el desarrollo de esta plaga disminuye considerablemente a 11 °C, mientras que Salas et al. (1988) en un estudio realizado a temperatura de 27.38 °C y humedad relativa promedio de 74.28 %, encontraron que la duración de las diferentes fases de desarrollo en días fue la siguiente: huevecillo, 3.05 días; larva, 6.00 días; prepupa, 5.13 horas y pupa, 8.15 días. Head et al. (2002) determinaron una temperatura minima umbral de 5.7 °C para el desarrollo de este insecto, y requiere de la acumulación de 312 GD para completar el ciclo de huevecillo a adulto. 228 Lobesia botrana (Denis y Schiffermüller) Fotografía: Todd Gilligan, CSU, Bugwood.org Nombres comunes Palomilla del racimo de la vid, palomilla europea de la vid. Ubicación Taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Tortricidae; Género: Lobesia; Especie: botrana Denis y Schiffermüller. Hospedantes El principal hospedante es la vid Vitis vinifera L. Los hospedantes cultivados son kiwi Actinidia chinensis Planch, clavel Dianthus spp., Caqui o pérsimo Diopyros kaki Thunb., olivo Olea europea L., granado Punica granatum L., peral Pyrus communis L., almendro Prunus amygdalus L., cerezo Prunus avium L., ciruelo Prunus domestica L., ciruelo japonés Prunus saliciana Lindl., endrino Prunus espinosa L., zarzaparrilla negra Ribes nigrum L., grocello rojo Ribes rubrum L., grosella europea Ribes uva-crispa L. Así mismo esta especie puede ser plaga de las siguientes especies silvestres: madroño Arbutus unedo L., agracejo Berberis vulgaris L., vitalba Clematis vitalba L., cornejo macho Cornus mas L., cornejo rojo Cornus sanguínea L., torvisco Daphne gnidium L., laureola Daphne laureola L., hiedra común Hedera helix L., aligustre Ligustrum vulgare L., madreselva Lonicera tatarica L., zarzaparrilla de arce Menispernum canadense L., parra virgen Parthenocissus quinquefolia (L.) Planch, romero Rosmarinus officinalis L., zarza pajarera Rubus caesius L., zarzamora Rubus fruticosus L., lila Syringa vulgaris L., lantana Viburnun lantanan L. y azufaita Ziziphus jujuba L. Karst (SINAVEF, 2013). Distribución Se encuentra presente en 15 estados en México donde se siembra Vid, éstos son: Aguascalientes, Baja California Sur, Baja California, Campeche, Chihuahua, Coahuila, 229 Colima, Durango, Guanajuato, Jalisco, Morelos, Puebla, Querétaro, Sonora y Zacatecas (CABI, 2001). La plaga se encuentra distribuida en Asia: Irák, Irán, Israel, Jordán, KasaKstán, Líbano, Siria, Terkmenistán, Uzbekistán. Africa: Argelia, Egipto, Eritrea, Kenia, Libia, Marruecos. América: Argentina, Chile y EE. UU. Europa: Alemania, Armenia, Australia, Azerbaiyán, Bulgaria, Chipre, Croacia, España, Eslovaquia, Eslovenia, Finlandia, Francia, Grecia, Hungría, Italia, Luxemburgo, Macedonia, Malta, Moldova, Portugal, Reino Unido, República Checa, República de Georgia, Rumania, Rusia, Servia y Montenegro, Suiza y Ucrania (CABI, 2012; SINAVEF, 2013). Daños En general pérdida de la producción por la destrucción de bayas, pero los daños más severos son debido la pérdida de calidad, derivada de las heridas producidas por las larvas al alimentarse y, sobre todo por la aparición en ellas de diversas podredumbres ocasionadas por hongos de los géneros Botrytis, Aspergillus, Alternaria, Rhizopus, Cladosporium y Penicillium, entre las cuales la podredumbre gris producida por Botrytis cinerea Pers, es la de mayor importancia y los racimos de uva de mesa se deprecian de manera importante y pueden llegar a perder todo su valor, si los ataques son severos (Torres, 1995; DGSV-CNRF, 2011d). Biología y Morfología Las hembras ovipositan sobre las bayas verdes, flores y otras estructuras de la vid y en zonas donde los huevos se puedan proteger de la luz solar; su período de incubación va de 7 a 10 días, las larvas presentan cinco instares y se mantienen de 20 a 30 días. Después de este período se convierten en pupas y así permanecen durante 10 a 12 días, al cabo de los cuales dan origen a los adultos, los cuales tienen un período de vida de 8 a 12 días. Anualmente, y dependiendo de la latitud y condiciones climáticas, esta palomilla puede tener de 2 a 3 generaciones (INIA-SAG, 2008; citados por SINAVEF, 2013). Torres (1995), citado por ISCAMEN (2010) señala que L. botrana presenta tres generaciones, la primera en la infloresencia con una duración del ciclo de 48 días entre septiembre y noviembre, la segunda generación sobre la baya verde con una duración de 50 días entre noviembre y diciembre. La tercera generación sobre baya madura con una duración de 69 días entre enero y marzo. La hembra deposita de 80 a 160 huevos en forma aislada o en grupos de 2 a 3 huevos. Para la primera generación, la etapa de huevo tiene una duración de 7-10 días, larva 20-28 días, pasando por cinco estadíos, pupa 1214 días y adulto 10-12 días (Bartolucci y Azin, 2010). Huevo. De forma plana, con un eje horizontal largo. De forma lenticular y ligeramente elipsoidal. Mide de 0.65 a 0.90 mm de longitud por 0.45 a 0.75 mm de ancho. De color blanco a amarillo palido al ser recién ovipositado tornándose de color gris claro y translúcido e iridiscente (Torres, 1995; SINAVEF, 2013). Lava. Presenta cinco estadíos larvarios. La cápsula cefálica y el escudo protorácico son de color pardo oscuro, casi negro y el cuerpo es de color amarillo claro (CABI, 2012; SINAVEF, 2013). 230 Pupa. Son de color blanquecino, azul o verde al ser recién formadas, pasando a color pardo u oscuro en pocas horas. La hembra mide de 5 a 9 mm y el macho de 4 a 7 mm (Torres, 1995; SINAVEF, 2013). Las crisálidas se encuentran escondidas en la corteza de las cepas y el suelo, están envueltas por un capullo blanco, brillante. Son alargadas, de color marrón y de 0.5 cm de longitud (Barrios et al., 2004). Adulto. Los adultos son mariposas que miden aproximadamente entre 10 y 13 mm de amplitud alar y 6-8 mm de longitud cuando está en reposo. Las alas anteriores son de color pardo, con combinaciones de otros colores metálicos que contrastan con tonos grisáceos. Las alas interiores son de color grisáceo (Torres, 1995; SINAVEF, 2013). Enemigos naturales Dentro de las alternativas de control biológico de Lobesia botrana se encuentra el hongo entomopatógeno Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. En algunos países europeos se ha podido constatar, también, la importancia de Dibrachys affinis Masi como parasitoide de las crisálidas hibernantes de la palomilla del racimo (Pérez et al., 2000). Requerimientos climáticos El rango de temperaturas de desarrollo de esta plaga está entre los 10 y 30 °C como mínima y máxima respectivamente, con un óptimo de 26 a 29 °C y de 40 a 70 % de humedad relativa; las larvas llegan a morir a temperaturas por debajo de los 8 °C y también mueren a temperaturas por encima de los 34 °C. (Gabel, 1981; Touzeau, 1981; Torres et al., 1997). Alberte (2006b) menciona que los adultos de la plaga tienen una temperatura óptima de actividad en torno a 25 °C, coincidiendo con lo anterior en que temperaturas inferiores a 10 °C limitan el desarrollo de larvas, crisálidas y adultos. La humedad relativa óptima para la especie se encuentra entre el 40 y el 70 %, y en cuanto al fotoperíodo, valores inferiores a 15 horas luz hacen que las crisálidas entren en diapausa. Touzeau (1981) determinó como temperaturas mínima y máxima umbral 10 y 34 oC, respectivamente; y la acumulación de 430 y 458 GD para el ciclo de huevecillo a adulto y de huevecillo a huevecillo, respectivamente. 231 Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois) Fotografía: Allen Cohen, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Chinche ligus, chinche opaca de las plantas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Miridae; Género: Lygus; Especie: lineolaris Palisot de Beauvois. Hospedantes Al menos 385 plantas se han registrado como hospedantes para L. lineolaris. La mayoría de los hospedantes son miembros de la subclase Rosidae y Asteridae. Los principales hospedantes con importancia económica son: manzano Malus pumila Mill., zanahoria Daucus carota L., cereza Prunus spp., algodón Gossypium hirsutum L., haba Vicia faba L., alfalfa Medicago sativa L., habichuela Phaseolus vulgaris L., soya Glycine max (L.) Merr, durazno Prunus persica (L.) Batsch, pera Pyrus communis L., fresa Fragaria chiloensis L. y tomate Solanum lycopersicum L. (Haseman, 1918; Tingey y Pillemer ,1977; Young, 1986; citados por Wayne y Fasulo, 2012). Otros cultivos de hortalizas sujetos a la infestación de esta plaga son la alcachofa Cynara scolymus L., espárragos Asparagus officinalis L., brócoli Brassica oleracea L., col Brassica oleracea L., apio Apium graveolens L., acelga Beta vulgaris var. cicla (L.) K. Koch, cilantro Coriandrum sativum L., maíz Zea mays L., frijol Phaseolus vulgaris L., pepino Cucumis sativus L., hinojo Foeniculum vulgare Mill., rábano Raphanus sativus L., lechuga Lactuca sativa L., mostaza Brassica sp., cebolla Allium cepa L., chirivía Pastinaca sativa L., perejil Petroselinum crispum (Mill.) Fuss, chícharo Pisum sativum L., chile Capsicum annuum L., papa Solanum tuberosum L., espinaca Spinacia oleracea L., calabaza Cucurbita maxima Duch, camote Ipomoea batatas L., nabo Brassica rapa L. y sandia Citrullus vulgaris Schard (Capinera, 2001). Algunos hospedantes de invernadero como aster Aster spp., crisantemo Chrysanthemum spp., dalia Dahlia spp. y caléndula Calendula spp. 232 También se le considera plaga para algunas especies forestales como Pinus taeda L., Pinus clausa (Chapm. ex Engelm.) Sarg., Pinus contorta Douglas y Larix occidentalis Nutt (Dixon y Fasulo, 2012). Distribución Esta plaga está presente en las provincias de Canadá, Estados Unidos de América y la mayoría de los estados de México (Young, 1986). Presente en Canadá, El Salvador, Guatemala, Honduras, México, Estados Unidos de América y Países Bajos de Europa (EPPO, 2013). Daños Se ha reportado como transmisor de enfermedades. Su alimentación causa epinastia (crecimiento terminal) hasta ser amarillo o distorsionado, en consecuencia de esto se reduce el crecimiento de la planta. Las hojas dañadas se desarrollan poco y las yemas afectadas abortan. Los síntomas de daño incluyen hojas rotas, coloración café, tejido decolorado, caída prematura de yemas, flores y frutos, incremento en el número de ramas vegetativas, multiplicación de coronas, elongación de los internudos, rasgadura de tallos, nudos hinchados y hojas enroscadas. Los adultos y ninfas se alimentan succionando los jugos de la planta, inyectando simultáneamente saliva dentro del sitio para ayudar al rompimiento de los tejidos de la planta. Generalmente se pierde la dominancia apical y aparece la dominancia múltiple débil. En plántulas de coníferas, las terminales picadas son más gruesas y cortas y la punta es a menudo serpentada (SAGARPA, 2005d). Biología y Morfología La hibernación ocurre cuando se encuentra en estado adulto, el cual se vuelve activo a principios de primavera y se alimenta de los brotes recién desarrollados. La oviposición de los huevecillos parece estar restringida solamente en las plantas hospedantes compuestas. Estos son depositados a menudo en los pecíolos de las hojas, aunque este patrón varía con el cultivo hospedante. Los huevecillos se depositan individualmente o en grupos y eclosionan en promedio a los 10 días y se presentan cinco estadíos ninfales. El ciclo de vida se completa en 3 a 4 semanas (Capinera, 2001; Dixon y Fasulo, 2012). Los picos poblacionales se presentan a principios de agosto y septiembre (Rakickas y Watson 1974, Ridgeway y Gyrisco 1960; citados por Dixon y Fasulo, 2012). Huevo. Los huevecillos son a menudo depositados en los peciolos de las hojas o en la base de la lámina, el lugar varía dependiendo del cultivo. Los huevecillos son pequeños, truncados y ligeramente curvados, miden alrededor de 1 mm de largo y 0.25 mm de ancho. La punta del huevo donde se encuentra con la superficie del tejido de la planta es aplanado y tiene una apertura a través de la cual la ninfa ya desarrollada emerge (Dixon y Fasulo, 2012). Ninfa. Después de 7 a 10 días emergen las ninfas y comienza a alimentarse. Presenta cinco estadíos ninfales. La ninfa recientemente emergida es verde amarillenta y mide 1 mm de largo. La ninfa totalmente desarrollada tiene paquetes alares y mide alrededor de 4 a 4.5 mm de largo. Completa su ciclo de vida en tres a cuatro semanas (Dixon y Fasulo, 2012). 233 Adulto. Los adultos comienzan a ser activos a inicios de primavera, se alimentan de yemas y brotes recién desarrollados. El macho mide de 4.9 a 5.95 mm de largo y 2.38 a 3.01 mm de ancho; la hembra mide 5.25 a 5.95 mm de largo y 2.52 a 3.01 mm de ancho. La cabeza es de color café amarillento, la frente ahumada con líneas negras en la parte submedial. La cabeza mide de 2.17 a 2.52 mm de largo. El color del adulto en verano varía de amarillo pálido con pocas marcas negras a café rojizas a casi completamente negro con pocas marcas amarillo pálido. Las antenas y patas son relativamente largas. Los adultos invernantes son mucho más oscuros que los adultos de verano (Dixon y Fasulo, 2012). Una característica distintiva de los adultos es que presentan en el escutelo una mancha amarilla en forma de corazón. Enemigos naturales Se han reportado varios parasitoides que atacan esta plaga, entre ellos, el parásito de huevecillos Anaphes iole Girault y los parásitos de ninfas Leiophron uniformis Gahan, Peristenus pallipes Curtis y P. pseudopallipes Loan (Capinera, 2001). Requerimientos climáticos La temperatura umbral máxima de desarrollo es de 34 °C. La temperatura umbral mínima de desarrollo de la etapa de ninfa es de 10 °C (Fleischer and Gaylor, 1988). La temperatura umbral mínima de desarrollo para los adultos es también de un valor cercano a los 10 °C (Snodgrass et al., 2012). La relación entre la temperatura y la tasa de desarrollo de L. lineolaris es lineal en el intervalo térmico de 15.6 a 22.1 °C. La temperatura umbral mínima de desarrollo de los instares ninfales del 1 al 5, es de 6.1, 8.3, 9.8, 10.7 y 11.4 °C, respectivamente (Leferink, 1991). Las ninfas de primer instar no sobreviven a temperaturas de 35 °C. En tanto el período de incubación de la etapa de huevo dura 42.08, 14.66, 7.62, 6.65 y 6.04 días, a temperaturas de 15, 20, 25, 30 y 35 °C, respectivamente (Ridgway et al., 1960). Estos datos al ser analizados mediante regresión lineal arrojan una temperatura umbral mínima de 10.3 °C y un requerimiento térmico de 137 GD. Del total del tiempo requerido para completar el ciclo huevecillo-adulto, la etapa de mayor duración es la de huevecillo, seguida por la de quinto instar y primer instar. Las temperaturas umbral mínima, umbral máxima y óptima de desarrollo para el ciclo huevoadulto son de 7.9, 37.9 y 31.06 °C, con un requerimiento térmico de 417 GD. Para las etapas de huevo, primer instar, segundo instar, tercer instar, cuarto instar y quinto instar, las temperaturas umbrales mínimas y los requerimientos térmicos son los siguientes: 5.9 °C y 149.3 GD, 8.2 °C y 62.5 GD, 7.9 °C y 50 GD, 7.7 °C y 51 GD, 8.4 °C y 54.3 GD, 7.4 °C y 87 GD, respectivamente. Para el total de instares ninfales combinados, la temperatura umbral mínima es de 9.8 °C y el requerimiento térmico es de 250 GD. Los adultos viven significativamente menos días a altas temperaturas (17 a 19 días, a temperaturas de 30-32 °C) en comparación con temperaturas por debajo de 30 °C (24.5 a 39.4 días), y el número de huevos puestos por día se incrementa de cuatro (a 18 °C) a un máximo de 9.5 huevos por día a 30 °C. La producción de huevos en la vida de una hembra puede llegar a un máximo de 175 a 27 °C, siendo de 110.8 a 30 °C, y 77.3 a 32 234 °C. La tasa neta de reproducción más alta (74.5) se obtiene también a 27 °C (Ugine, 2012). 235 Maconellicoccus hirsutus (Green) Fotografia: Jeffrey W. Lotz, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Cochinilla rosada, cochinilla rosada del hibisco. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Pseudococcidae; Género: Maconellicoccus; Especie: hirsutus Green. Hospedantes Maconellicoccus hirsutus es un insecto polífago que posee un amplio ámbito de hospedantes. Se le ha encontrado alimentándose en 70 familias, 200 géneros y más de 125 especies de plantas entre ellos cultivos de importancia económica como café Coffea arabica L., cacao Theobroma cacao L., cocotero Coccus nucifera L., Musáseas Musa spp., algodón Gossypium spp., caña de azúcar Saccharum officinarum L. y uvas Vitis vinifera L. También en especies forestales de sombra como Inga spp., ceiba Ceiba pentandra L. poró Erythrina spp., Neem Azadirachta indica A.Juss, madreado o madero negro Gliricidia sepium Jacq., Leucaena Leucaena leucocephala Lam., paraíso Melia azederach L., teca Tectona grandis L. F. En frutales como: cítricos Citrus spp., anonáceas Annona squamosa L.y A. muricata L., mazapán Artocarpus altilis (Parkinson) Fosberg, papaya Carica papaya L., mango Mangifera indica L., aguacate Persea americana Mill, hortalizas, ornamentales y malezas. El algodón Gossypium hirsutum L. es considerado como uno de sus hospedantes favoritos. Se desconoce si la cochinilla rosada es vector de virus (Le Pelley, 1973; García et al., 1991; Ben, 1994; citados por Plan Biosecurity Toolboxla, S/F). Maconellicocus hirsutus muestra preferencia por hospedantes de la familia Malvaceae. 236 Distribución Se cree que es originaria del sur de Asia y/o Australia, pero fue descrita originalmente en la India en 1908 como Phenecoccus hirsutus. Presenta una amplia Distribución mundial, ubicándose en las zonas tropicales y subtropicales. Se informa de su presencia en 23 países de Asia y el Medio Oriente, en 19 países del África, y en seis, entre Australia e Islas del Pacífico (Hoy et al., 2003). Mientras que González (2013), señala que es una especie de distribución cosmopolita en regiones tropicales y subtropicales del mundo, aunque ha logrado establecerse en algunas regiones templadas. El primer registro de esta plaga en el hemisferio norte se produce en Hawái durante el período 1983-1984. Sin embargo se reportó por primera vez en el Caribe, en la Isla de Granada en 1994. Información más reciente la ubican en Islas Caimán donde fue reportada en el 2006. En el cono sur, se encuentra en Guyana, Surinam y en Venezuela, donde al igual que en Granada se sospecha de su presencia en ese territorio con anterioridad. En Centroamérica, en Belice; en el norte, en México (Baja California y Nayarit), y en territorio de los EE.UU, en el estado de California (1999) y en junio de 2002, pasa a la Florida (Navarro et al., 2001). En México se encuentran bajo control en los estados de Sinaloa, Nayarit, Jalisco, Colima, Guerrero, Oaxaca, Chiapas y Quintana Roo (SINAVEF, 2009; citado por Acuayte, 2012). Daños Estos insectos se caracterizan por tener un aparato bucal picador-chupador que le permite succionar la savia de los tejidos vasculares de las plantas, produciendo severa deformación en hojas, tallos, ramas, flores y frutos (Ojeda, 2004; citado por González et al., 2008). En las hojas se manifiestan los síntomas más tempranos, las que adquieren la forma de roseta, pero además pueden aparecer hojas abarquilladas y rizadas. Los brotes jóvenes se observan torcidos y enrollados. Esto se debe, al parecer, a que en el proceso de alimentación, el insecto inyecta una sustancia tóxica. Debido a la deformación de las hojas y ramas, el crecimiento de la planta se retrasa y los entrenudos de los tallos se acortan. Cuando la infestación es severa, las flores no se abren, se marchitan y caen, al igual que los frutos jóvenes, los que pueden además quedar colgados y secos en el árbol. Si la infestación se produce cuando los frutos ya están desarrollados, se pueden producir síntomas tales como deformaciones y presencia de fumagina, lo que constituye uno de los factores que limitan en mayor grado, la movilización y la comercialización de fruta fresca (Martínez, 2007). Una severa infestación conlleva a la producción de grandes cantidades de mielecilla y a la aparición de la fumagina o negrilla, la que reduce el proceso normal de la fotosíntesis de la planta produciendo la marchitez, y a veces hasta la muerte de la planta(Ojeda, 2004; citado por González et al., 2008). Biología y Morfología Maconellicoccus hirsutus Green, pasa por tres estados de desarrollo que son huevo, ninfa y adulto (López et al., 2010). Las ninfas de hembras y machos se distinguen al final del segundo instar y son visibles sobre el hospedero. La proporción de sexos generalmente es de 1:1 (Mani, 1989). La hembra atraviesa por tres estadíos ninfales, el estado adulto es 237 de cuerpo blando y ovalado, mientras que el macho presenta cuatro estadíos ninfales. AI final del segundo estadío los machos inician la formación de un caparazón donde comienza su transformación para adulto; esta estructura es conocida como pupario (Ghose, 1971; citados por López et al., 2010). Aunque hay varios estudios sobre la duracion de los diferenles estados biológicos del insecto, los trabajos más completos realizados a diferentes temperaturas fueron hechos por Chong et al. (2008). Estos Investigadores determinaron la duración del desarrollo y los requerimientos térmicos bajo condiciones controladas. Sus principales resultados fueron: Los huevos de M. hirsutus a 20 oC tardan 16 días en eclosionar y seis días a temperaturas entre 30 y 35 oC; ningún huevo eclosiona a 16 °C. Sin embargo, el desarrollo ninfal de las hembras se reduce a los 30 oC. EI tiempo total de desarrollo para las hembras es de 66 días a 20.0 oC, de 29 días a 27.0 oC y de 33 días a 30.0 oC. En contraste, las tasas de desarrollo de los machos inmaduros no se reducen a 30 °C y son similares a las tasas de desarrollo de 25.0 y 27.0 oC. EI tiempo totaI de desarrollo de los machos es más corto a 30.0 oC al requerir 27.5 días; a 27 oC el desarrollo requiere 29.8 días, y, a 20 oC toma 66.7 días (Chong et al., 2008). Huevo. Son de color naranja cuando son recién ovipositados y se tornan rosados próximos a eclosionar. Se mantienen protegidos debajo del cuerpo de la hembra dentro de una estructura algodonosa llamada ovisaco, sobreviviendo al invierno, debido a la protección que el mismo le proporciona, dispuestos en los lugares más protegidos de la planta, como los brotes terminales, envés de las hojas, hendiduras y grietas del tronco y ramas, pedúnculo de los frutos y debajo de la corteza de las plantas. Este comportamiento incrementa su éxito de supervivencia y dificulta su detección con facilidad, cuando las poblaciones se encuentran en niveles bajos (APHIS, 1999; citado por González et al., 2008). Ninfa. Son de color rosa y de tamaño de 0.3 mm de longitud. Los estadíos ninfales se pueden distinguir por algunos caracteres en montajes revisados en el microscopio, tales como: los caminadores presentan antenas con seis segmentos, sin ductos en el dorso del abdomen (Hodges y Hodges, 2005), con cerarios en los dos últimos segmentos abdominales (Osborne, 2005); las ninfas del segundo estadío tienen antenas de seis segmentos pero con cerarios en los últimos tres a cuatro segmentos abdominales (hembras), margen del cuerpo en vista dorsal con grupos de ductos tubulares (macho) o sin ellos (hembras), con la tibia ligeramente más corta que los tarsos (hembras) o más larga (machos) (Hodges y Hodges, 2005). Adulto. Las hembras inmaduras tienen el cuerpo de color gris rosa cubierto de una capa cerosa harinosa, miden de 2.5 a 4 mm de longitud, cuerpo blando, elongado, ligeramente aplanado, en maduración, secretan a través del abdomen una sustancia pegajosa de color blando y un ovisaco de protección para los huevecillos (Williams, 1996; citado por González, 2013). Las antenas presentan nueve segmentos combinados, una barra lobular anal, numerosos ductos dorsales y setas dorsales flageladas. Los machos tienen alas simples, antenas largas, filamentos blancos y son de coloración más oscura (Mani, 1989). En los países que presentan frío invernal, esta especie sobrevive a estas condiciones desfavorables en estado de huevecillo u otros estadíos, ya sea sobre la planta hospedante o en el suelo. Los huevecillos que sobreviven el invierno se localizan en grietas o bajo la madera, depresiones de las hojas, dentro de los racimos de frutos o de agrupamientos de hojas (Ojeda, 2004; citado por González et al., 2008). 238 Enemigos naturales Anagyrus con nueve especies; 41 depredadores, de ellos 23 Coleópteros mayormente de la familia Coccinellidae, seguido de la familia Neuroptera con siete representantes y un patógeno (Martínez, 2007). Martínez (2008), citado por González (2013) menciona a Anagyrus kamali Moursi, como endoparasitoide obligado de M. hirsutus. En México la liberación de Cryptolaemus montrouzieri Mulsant ha mostrado niveles de hasta 90 % de control de cochinilla rosada en los lugares donde se ha liberado este depredador (SENASICA-DGSVG, 2004; citado por González, 2013). Otros parasitoides han sido utilizados, como Gyranusoidea indica Shafee y Leptomastix spp. en los territorios americanos, lo que ha significado una novedad en el enfrentamiento a plagas introducidas en la región (Martínez, 2007). Requerimientos climáticos El ciclo biológico se desarrolla entre 24-26 días en la región de origen de la plaga y se estima que en el Caribe es menor (20-24 días). El desarrollo es diferente para ambos sexos, con una duración mayor para las hembras. La duración del ciclo biológico de la cochinilla oscila entre 24.8 y 26.3 días, en machos y hembras, respectivamente (Jacobsen y Hara, 2002). Las hembras tiene una longevidad de 19 a 28 días; mientras que los machos adultos pueden vivir de 1.4 a 3.4 días. Este insecto requiere de 300 GD por generación, con una temperatura base de 17.5 °C (Chong et al., 2008). En climas tropicales como los de México, tanto el macho como la hembra de la cochinilla rosada, completan su desarrollo en menos de 35 días y bajo condiciones de laboratorio este se reduce a 23 días, por lo que pueden alcanzar hasta 15 generaciones en un año aunque en la India se señala que en condiciones de laboratorio se han logrado doce y el estimado teórico es de quince. 239 Manduca sexta (L.) Fotografía: Ernesto Bravo Mosqueda, INIFAP Nombres comunes Gusano de cuerno del tabaco. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Sphinghidae; Género: Manduca; Especie: sexta L. Hospedantes Este insecto se alimenta solamente de plantas solanáceas, con mayor frecuencia tomate Solanum lycopersicum L. y tabaco Nicotiana tabacum L. Se ha reportado en otras hortalizas como berenjena Solanum melongena L., pimiento Capsicum annuum L. y papa Solanum tuberosum L., aunque en esta es raro. Varías malezas del género Solanum, también son reportadas como hospederas de este insecto (Villanueva, 2009). Distribución Es más común al sur de Estados Unidos, especialmente en los estados de la Costa del Golfo. Su área de Distribución se extiende hacia el norte hasta Nueva York (Villanueva, 2009). Se distribuye en Norteamérica (Canadá, Ontario, México, EE.UU., Alabama, Arizona, Arkansas, California, Colorado, Delaware, Florida, Georgia, Illinois, Iowa, Kentucky, Louisiana, Maryland, Massachusetts, Michigan, Minnesota, Missouri, Nueva Jersey, Nuevo México , Nueva York, Carolina del Norte, Ohio, Oklahoma, Pensilvania, Carolina del Sur, Dakota del Sur, Tennessee, Texas, Utah, Virginia, Virginia Occidental) Centroamérica y el Caribe (Antigua y Barbuda, Bahamas, Barbados, Belice, Islas Vírgenes Británicas, Islas Caimán Islas, Costa Rica, Cuba, Dominica, República Dominicana, Granada, Guadalupe, Guatemala, Haití, Honduras, Jamaica, Martinica, Montserrat, Nicaragua, Panamá, Puerto Rico, St Barthelemy, St. Kitts-Nevis, Santa Lucía, San Vicente y Granadinas , Trinidad y Tobago, Islas Vírgenes) y América del Sur ( 240 Argentina, Bolivia, Brasil, Amazonas, Espíritu Santo, Pará, Paraná, Rio Grande do Sul, Rio de Janeiro, Sao Paulo, Chile, Colombia, Ecuador, Guayana Francesa, Islas Galápagos, Guyana, Paraguay, Perú, Surinam, Uruguay, Venezuela) (CABI, 2002). Daños Las larvas son defoliadoras, usualmente atacan la porción superior de las plantas y consumen el follaje, flores y frutos verdes. Generalmente consumen la hoja entera. Aproximadamente el 90 % del consumo del follaje se produce durante el último instar (Villanueva, 2009). Biología y Morfología En el norte de Florida se presentan de tres a cuatro generaciones anuales, aunque dos generaciones por año es lo común de esta especie. La proporción de los insectos que entran en diapausa, se produce en la fase de pupa, siendo alrededor de 5% en junio y aumentando hasta el 95% a mediados de agosto, cuando la duración del día disminuye. En el norte de Florida, los insectos están activos de abril a noviembre, aunque son más abundantes en las dos primeras generaciones, porque muchas pupas entran en diapausa. El ciclo de vida se puede completar en 30 a 50 días, pero a menudo se prolonga considerablemente debido al clima frío o diapausa (Villanueva, 2009). Huevo. Son de forma esférica u ovalada, miden alrededor de 1.5 mm en diámetro y varían en color desde verde claro hasta blanco. Los huevecillos son depositados principalmente en la superficie inferior del follaje, pero también son puestos en la superficie superior. La duración de este estado es de 2 a 8 días, durando en promedio 5 días (Villanueva, 2009). Larva. De forma cilíndrica, posee cinco pares de pseudopatas más tres pares de patas torácicas. La característica más llamativa de esta larva es que posee una estructura en forma de cuerno que se localiza dorsalmente en la parte terminal del segmento dorsal. Presenta siete líneas blancas de forma oblicua. Estas líneas están bordeadas con negro en los bordes superiores y el cuerno usualmente es de color rojo. Normalmente presenta cinco estadíos larvales, pero ocasionalmente pueden presentar seis. Las medidas del cuerpo son 6.7, 11.2, 23.4, 49.0 y 81.3 mm, respectivamente para cada instar. El desarrollo larval dura en promedio 20 días (Villanueva, 2009). Pupa. Cuando las larvas están maduras se tiran al suelo y se entierran a una profundidad de 10 a 15 cm donde forman una pupa. Esta es grande y de forma alargada y ovalada pero puntiaguda en el extremo posterior. Mide de 45 a 60 mm de longitud. El color de la pupa es café o café rojizo. La duración de esta etapa del insecto es prolongada y variable (Villanueva, 2009). Adulto. El adulto es una palomilla grande con alas fuertes y estrechas, con una envergadura de aproximadamente 100 mm. Las alas delanteras son más largas que las alas traseras. Es de color grisáceo o marrón grisáceo, con seis puntos de color naranja en el abdomen. Las alas posteriores presentan bandas claras y oscuras alternas (Villanueva, 2009). 241 Enemigos naturales Los enemigos naturales de esta especie son abundantes. La avispa Polistes spp., se alimenta de larvas, así como varias avispas parasitoides (Trichogramma spp., Cotesia congregata Say y Hyposoter exiguae Viereck) (Villanueva, 2009). Requerimientos climáticos Bossart y Gage (1990) reportaron una temperatura mínima umbral de 10 oC para esta especie. Requiere de la acumulación de entre 728 y 740 GD desde la etapa de huevecillo a oviposición por los nuevos adultos. 242 Melanoplus differentialis (Thomas) Fotografía: David Cappaert, Michigan State University, Bugwood. Nombres Comunes Chapulín diferencial o saltamontes diferencial. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Melanoplus; Especie: differentialis Thomas. Hospedantes Pfadt (1994) citado por Baez et al. (2013) señaló que esta especie de chapulín atacaba exclusivamente la vegetación herbácea de altura de ambientes húmedos de praderas y arroyos; sin embargo, se dispersó hacia las zonas de los cultivos, bordes de caminos y parcelas abandonadas al cultivo e invadidas de maleza. SENASICA (2013), refiere que actualmente habita sobre pastizal mediano arbosufrutescente y selvas bajas, en zonas conformadas por los pastos Chloris, Rynchelytrum y Panicum asociados con Bouteloua gracilis (Willd. ex Kunth) Lag. ex Griffiths y Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr., Cynodon dactylon (L.) Pers., entre otros (Garza, 2005). Las plantas nativas huésped incluyen especies de Atriplex y probablemente de otros géneros como el diente de león y el plántago lanceolata. Existen varios tipos de plantas hospederas para esta especie pero los miembros de la familia Compositae parecen ser los más preferidos por esta especie de chapulín (SENASICA, 2013). Distribución El Chapulín diferencial es de las especies de mayor tamaño del género Melanoplus y de las más ampliamente distribuidas en México; habita varios tipos de pastizales y zonas arbustivas de las regiones áridas y semiáridas del país y de bosques subtropicales ubicándosele con facilidad en los estados de Sonora, Chihuahua, Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas, Sinaloa, Nayarit, Durango, Zacatecas, San Luis Potosí, Aguascalientes, 243 Jalisco, Guanajuato, Querétaro Hidalgo y Veracruz (SENASICA, 2013; Chairez et al., 2009; Pfadt, 1994, y Salas et al., 2003, citado por Baez et al., 2013). Biología y Morfología El chapulín diferencial es un insecto ágil que se desplaza con facilidad y después de la eclosión de los huevecillos, las ninfas de tercer o más instares, a menudo invaden los campos de cultivo si no encuentran abundante disponibilidad de alimento en su hábitat natural (Pfadt, 1994). Este tipo de chapulines desarrolla solamente una generación anual, y se adapta con mucha facilidad en ambientes templados y calurosos, pues se tiene evidencia de que cuando están expuestos a ambientes con altas temperaturas, las ninfas crecen rápidamente y alcanzan el estado adulto después de 32 días (SENASICA , 2013; Pfadt, 1994). Generalmente se aparean por la mañana pero pueden continuar la cópula por 20 a 24 horas. Para la oviposición, las hembras buscan el pasto adyacente o maleza exuberante donde depositan grupos de huevecillos denominados ootecas, en forma de vaina curvada de 2.5 a 3.75 cm de largo y 0.625 cm de ancho, conteniendo 45 a 194 huevecillos por ooteca; dichos grupos de huevecillos son depositados bajo tierra para su protección, pero son muy frágiles y fácilmente rompibles al ser separados del suelo (Pfadt, 1994). El mismo autor mencionó que esta especie de chapulín solamente tiene una generación anual y la oviposición se inicia cuando la temperatura llega a los 21 °C; así mismo, señaló que los huevos empiezan su crecimiento embrionario en el verano y al alcanzar un desarrollo aproximado de 54 %, entran en diapausa en espera de las condiciones apropiadas de lluvia y temperatura para eclosionar. Cuando las condiciones ambientales alcanzan su punto óptimo para la eclosión del huevecillo, la mayoría de las ninfas energen en un plazo de dos semanas. Huevo. La hembra deposita de 5 a 6 masas de huevecillos enterrados bajo el suelo entre las raíces de pastos y maleza, las cuales miden aproximadamente de 3.0 a 3.8 cm de largo y 6 mm de diámetro, conteniendo de 35 a 40 huevecillos cada masa. Los huevecillos miden de 4.4 a 5.1 mm de longitud y 1.7 mm de ancho con estructura frágil, de forma alargada y color verde olivo, de acuerdo a lo señalado por SENASICA (2013) y Pfadt (1994). Ninfa. Las ninfas del Melanoplus differentialis se identifican fácilmente por las manchas, rayas y patrones de color característicos de la especie, entre los que se puede mencionar que posee un cuerpo de coloración verde olivo, amarillo pálido o café claro; tiene ojos compuestos de color oscuro con manchas marrón sin banda oscura transversal hacia el pronoto; la región frontal es de color verde o amarillo y frecuentemente con un pequeño número de manchas oscuras. En el pronoto tiene una franja amarilla pálida, horizontal entre la parte superior del lóbulo lateral y la tibia de las patas traceras tienen una coloración verde y griacea (SENASICA, 2013; Pfadt, 1994). Las temperaturas del verano permiten que las ninfas crezcan rápidamente y se conviertan en adultos después de unos 32 días en promedio (Pfadt, 1994, citado por Baez et al., 2013). 244 Adulto. Los ejemplares adultos de esta especie de chapulín son relativamente grandes, pues los machos miden entre 2.8 a 3.7 centímetros de longitud y las hembras de 3.4 a 5.0 cm de largo (Mariño et al., 2011). Generalmente es de color verde oliva con marcas contrastantes negras o de color amarillo; sin embargo, algunos ejemplares pueden ser negros desde sus estadíos de ninfa sin cambios durante su etapa de adulto. El fémur posterior tiene en la parte exterior un patrón de coloración en forma de esqueleto de pez y las tibias posteriores de color amarillo (SENASICA, 2013; Pfadt, 1994). Enemigos naturales Los chapulines diferenciales tienen una gran cantidad de enemigos naturales que permiten mantener sus poblaciones en niveles de poco impacto nocivo para el pastizal. Entre los principales enemigos se incluyen a diversas especies de sapos, lagartijas, aves y roedores, así como algunos murciélagos, pavo silvestre, tlacuache, zorros, tortugas y las larvas de escarabajos conocidos como “Botijones o burritas”, de las especies Epicauta vittata Fabricius y Epicauta fabricii LeConte (Rivera, 2011; Garza, 2005; Uribe y Santiago, 2012). Requerimientos climáticos El chapulin diferencial está inactivo por la noche descansando en lo alto de la vegetación. Al amanecer, cuando las temperaturas alcanzan los 18 °C, las ninfas descienden al suelo y comienzan a alimentarse cuando la temperatura alcanza los 20 °C; la actividad de alimentación disminuye a 30 °C y cesa cuando la temperatura del aire llega a 32 °C y cuando la superficie del suelo llega a 40 °C (SENASICA, 2013; Pfadt, 1994; citado por Báez et al., 2013). Esta especie de chapulín solamente tiene una generación anual y la oviposición se inicia cuando la temperatura llega a los 21 °C. Así mismo, señala que los huevos empiezan su crecimiento embrionario en el verano y al alcanzar un desarrollo máximo de 54 % entran en diapausa en espera de las condiciones apropiadas de lluvia y temperatura para eclosionar (SENASICA, 2013; Pfadt, 1994; citado por Báez et al., 2013).La mayoría de los huevos eclosionan en el plazo de dos semanas. La migración se registra cuando la temperatura alcanza los 24 a 25 °C y pueden moverse contra el viento en vuelos cortos y de baja altitud entre 10 a 100 metros de altura. Estos vuelos generalmente comienzan alrededor de las 9 de la mañana y llegan al punto máximo cuando las temperaturas se elevan hasta 27 °C. El vuelo lo utilizan para buscar áreas verdes o para escapar de zonas con calor extremo donde las temperaturas son superiores a 29 °C (Pfadt, 1994). SENASICA (2013), determinó que el requerimiento térmico para que se completen los instares del I al V son 273, 359, 481, 635 y 798 GD, respectivamente, considerando una temperatura base de 8.8 °C. 245 Melanoplus lakinus (Scudder) Fotografía: Bob Beatson, Cienega Creek Preserve, Bugguide.net Nombres comunes Chapulín de patas azules. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Melanoplus; Especie: lakinus Scudder. Hospedantes Esta especie de chapulín habita principalmente sobre pastizal mediano arbosufrutescente, conformado por los pastos Chloris virgata Sw. y Rynchelytrum repens (Willd.) C.E. Hubb. asociados con Bouteloua gracilis (Willd. ex Kunth) Lag. ex Griffiths y Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr., y Atrilpex spp., entre otros, de acuerdo con lo señalado por Gurrola et al. (2009). Distribución El Chapulín de patas azules, habita varios tipos de pastizales, principalmente de las regiones áridas y semiáridas del país en los estados de Sonora, Chihuahua, Coahuila, Nuevo León, Durango, Guanajuato, Querétaro, Zacatecas, San Luis Potosí, Aguascalientes, Jalisco y Nayarit (Pfadt, 1997b; Salas et al., 2003; García et al., 2006; Báez et al., 2013). Su presencia en los pastizales depende fundamentalmente de la abundante disponibilidad de alimento, especialmente de varios tipos de plantas de la familia Chenopodiaceae (Pfadt, 1997b; García et al., 2006a; García y Lozano, 2011). 246 Daños Pfadt (1997b), mencionó que su presencia en el pastizal está limitada generalmente a las zonas perturbadas de la pradera y que sus habitos alimenticios están diferenciados por la etapa de desarrollo en que se encuentren, debido a que las ninfas generalmente se alimentan del borde de las hojas tiernas, mientras que los adultos lo hacen con tejidos terminales de la planta. Gurrola et al. (2009), en un estudio realizado en Durango, México, determinaron que el chapulín de patas azules se alimenta de varias especies de plantas gramíneas y herbáceas, y que su dieta está compuesta aproximadamente del 40 % de gramíneas y 60 % herbáceas. Biología y Morfología Pfadt (1997b), describió al chapulín de patas azules como una especie de desarrollo tardío y sugiere que su emergencia se puede deber a la sincronía con la época de lluvia, ya que comienza a emerger tres a cuatro semanas después de que lo hace el chapulín migratorio menor Melanoplus sanguinipes Fabricius. Los huevecillos comienzan a eclosionar después de que se establece la temporada de lluvias entre los meses de julio y agosto, con un máximo de eclosión a mediados de agosto y termina a finales de dicho mes; sin embargo, en años secos se puede retrasar la eclosión hasta el mes de septiembre (Garza, 2005). Las ninfas tienen 5 estadíos y en condiciones naturales, requieren de 40 a 60 días para llegar a adultos, dependiendo de las condiciones climáticas de su entorno, de acuerdo a lo señalado por Garza (2005). Bajo condiciones controladas de temperatura, de 35 a 40°C, las ninfas requieren 28 días para completar su ciclo, con la siguiente duración en sus estadíos: ninfa I: 5 días; ninfa II: 4.5 días; ninfa III: 4.5 días; ninfa IV: 5.5 días y ninfa V: 8.5 días (Pfadt, 1997b). Huevo. Los huevecillos de esta especie tienen forma alargada, son de color crema cuando están recién ovipositados, pero después adquieren una tonalidad café oscuro y son depositados en masas conocidas como “ootecas”. Cada huevecillo mide de 3.9 a 4.2 mm de longitud y 1.5 mm de ancho. La hembra deposita de 4 a 5 masas de huevecillos ligeramente curvadas y de 2.0 a 2.5 cm de largo con 20 a 25 huevos cada una (Pfadt, 1997b). Ninfa. Los chapulines jóvenes son conocidos como ninfas, son muy similares a los adultos, pero más pequeños y no tienen desarrolladas las alas. Las ninfas tienen cinco estadíos y el tiempo que requieren para llegar a adultos es de 40 a 60 días, dependiendo de las condiciones climáticas de su entorno (Garza, 2005). Pfadt (1997b), en un estudio realizado en Wyoming, Estados Unidos, determinó que la ninfa de primer instar mide de 3.9 a 4.2 mm, la de segundo instar de 4.9 a 6.2 mm, la de tercero de 6.9 a 10 mm, la ninfa de cuarto instar de 10 a 14 mm y el quinto estadío de 12.5 a 14.7 mm. Garza (2005), las describe con cuerpo de aspecto verde claro, con las patas y antenas en color crema y gradualmente van adquiriendo la coloración típica de los adultos. 247 Adulto. Esta especie de chapulín es de tamaño mediano, de color marrón o café grisáceo con manchas negras y amarillas y una banda oscura que se extiende desde la parte posterior del ojo hacia el lóbulo posterior del pronoto (Pfadt, 1997b; Mariño et al., 2011). Mariño et al. (2011), en su trabajo realizado en Durango, México., establecieron que el tamaño promedio de los machos es de 22 mm y el de las hembras de 30 mm. La mayoría de los adultos de esta especie son individuos con alas cortas y solo un pequeño porcentaje de individuos desarrollan alas largas que se pueden extender de 1 a 3 mm más allá del extremo posterior del fémur, de acuerdo con lo señalado por Pfadt (1997b). En los ejemplares macho de esta especie, la zona media del fémur es de color canela oscuro con tres marcas dorsales; la zona marginal inferior del fémur es de color naranja, mientras la superior es de color canela con tres marcas oscuras; la tibia es de color azul y el vientre generalmente es de color amarillo o pálido (Pfadt, 1997b). Enemigos naturales Los chapulines tienen muchos enemigos naturales que ayudan a mantener a esta especie en niveles controlados; Garza (2005), identificó a las larvas de escarabajos de las especies Epicauta vittata Fabricius y E. fabricii LeConte, como enemigos naturales de esta especie de chapulín, ya que se alimentan de sus huevecillos; además, Rivera (2011) mencionó que algunas clases de arañas y diversos tipos de aves se alimentan de ninfas y de adultos, así como, lagartijas y roedores reduciendo con ello su densidad de población. Requerimientos climáticos El chapulín de patas azules ajusta su ciclo de vida de acuerdo al régimen de humedad del suelo, ya que los huevecillos permanecen viables y latentes hasta que las condiciones de humedad le son favorables. Existen reportes de que se requieren de por lo menos de 25 mm de lluvia para que la eclosión se produzca (Pfadt, 1997b; Báez et al., 2013). Las ninfas del chapulín habitan las plantas de su hospedante durante el día y la noche, ajustando sus posiciones verticalmente para adaptarse a las condiciones ambientales, principalmente de temperatura. De acuerdo a lo señalado por Pfadt (1997b), este tipo de chapulín comienza a alimentarse temprano en la mañana, cuando la temperatura del aire alcanza valores entre 20 a 24 °C. Cháirez et al. (2009), determinaron la fenología del chapulín de patas azules con un modelo de simulación de crecimiento considerando una temperatura base de 17.8 °C en Durango, Mex. y establecieron que los requerimientos de GD acumuladas para completar cada esadío ninfal va de 786 a 836; 895 a 899; 962 a 983; 1,026 a 1,032 y 1,089 a 1,111 unidades calor para el primero, segundo, tercero, cuarto y quinto instar, respectivamente. 248 Melanoplus sanguinipes (Fabricius) Fotografía: Joseph Berger, Bugwood.org Nombre común Chapulín migratorio menor. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Melanoplus; Especie: sanguinipes Fabricius. Hospedantes Los chapulines pueden alimentarse de una gran variedad de plantas, tanto cultivadas como silvestres. Garza (2005), señala que se conocen más de 400 especies de plantas que sirven como alimento a los acrídidos; sin embargo, se sabe que el chapulín migratorio menor prefiere especies de pastos como el navajita Bouteloua gracilis (Willd. ex Kunth) Lag. ex Griffiths, banderilla Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr., pasto bermuda Cynodon dactilon (L.) Pers., pasto estrella Cynodon plectostachyus (K. Schum.), pasto pangola Digitaria decumbens Stent., pasto guinea Panicum maximum Jac., bromo japonés Bromus japonicus Thunb., así también algunas plantas silvestres como el diente de león Taraxacum officinale F. H. Wigg., y trébol Trifolium spp. (Pfadt, 1994a). Cuando la competencia por alimento es demasiada, puede llegar a invadir parcelas cultivadas con maíz Zea mays L., alfalfa Medicago sativa L., trigo Triticum aestevium L., avena Avena sativa L., cebada Hordeum vulgare L., cebolla Allium cepa L., apio Apium graveolens L., zanahoria Daucus carota L., tomate Solanum lycopersicum L. y papa Solanum tuberosum L., entre otros (Pfadt, 1994a). 249 Distribución La especie de chapulín migratorio menor se distribuye principalmente en los estados de Chihuahua, Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas, Durango y Zacatecas presentando migración hacia algunos estados vecinos de la Unión Americana (Pfadt, 1994a, García et al., 2006a; García y Lozano, 2011). Daños El daño más comúnmente observado, causado por el chapulín migratorio menor consiste en hojas y tallos masticados en los márgenes hasta llegar a producir una defoliación general. En algunos casos, especialmente al final de la temporada de lluvias, cuando los pastos están madurando, consumen las zonas verdes del tallo cerca de la espiga, provocando que la semilla inmadura caiga al suelo. En otros casos, tanto planta como semillas son consumidas completamente por los adultos o por una segunda generación de ninfas que buscan alimento verde y fresco. Se ha determinado que cada ninfa puede consumir y desperdiciar de 19 a 28 mg de forraje por día; y de 9 a 83 mg de forraje por día en estado adulto. Biología y Morfología El ciclo biológico del chapulín migratorio menor, está muy influenciado por los factores climáticos, principalmente la temperatura y la humedad del suelo, los cuales afectan la fecha exacta de emergencia de la nueva generación de chapulines; en suelos con cubierta vegetal abundante, completa su desarrollo en tres semanas, y, en ambientes con poca vegetación, se prolonga un poco más debido a la poca humedad presente en el suelo. De acuerdo con lo reportado por Pfadt (1994a), las etapas ninfales completan su desarrollo en un tiempo aproximado de 35 días bajo condiciones óptimas, sin embargo cuando la temperatura se vuelve mas fresca, la etapa ninfal se puede alargar hasta 55 días. Cuando los machos identifican una hembra adulta virgen, realizan un ritual de apareamiento en el que ondean sus antenas y vibran sus fémures para atraer a la hembra; cuando ésta esta dispuesta al apareamiento, el macho brinca sobre la hembra para posarse sobre ella y la fertiliza. Las hembras adultas de esta especie requieren un período de preoviposición de dos a tres semanas, para madurar el primer grupo de huevecillos (Pfadt, 1994a). Huevo. Pfadt (1994a), determinó que por lo general, la hembra del chapulín migratorio menor puede depositar de 8 a 10 masas de huevecillos durante su vida reproductiva, cada una con un promedio de 40 huevecillos, de color amarillo pálido o cremoso de 4.5 mm de longitud y en forma de plátano. Asimismo, señaló que la temperatura del suelo y la humedad influyen sobre la duración y momento de la eclosión; el período de incubación es de aproximadamente tres semanas y bajo condiciones ambientales favorables, el 80 % de los huevecillos eclosionan durante el verano del mismo ciclo en que son ovipositados, mientras que el 20 % restante que no logra emerger, lo hace en la primavera del siguiente ciclo. 250 Ninfa. Durante la primavera, cuando los días son largos, el clima es cálido y el alimento es abundante, las ninfas pueden crecer y desarrollarse más rápidamente. En estas condiciones favorables, los chapulines jóvenes pasan a través de la etapa de ninfa en 35 días; en cambio, cuando el clima es más fresco, la etapa ninfal se puede prolongar a 55 días. Pfadt (1994a), reportó que las ninfas tienen de 5 a 6 estados ninfales en los que las ninfas aún cuando son más pequeñas que los adultos, son muy parecidas a ellos, pero no tienen desarrolladas las alas; señaló también que la ninfa de primer instar tiene una longitud aproximada de 4 a 6 mm, la de segundo intar de 6 a 8 mm, en el tercer estadío llega a medir de 8 a 11 mm de longitud, la ninfa de cuarto instar es de 11 a 16 mm, la de quinto de 16 a 23 mm y la de sexto de 20 a 26 mm. Adulto. Las hembras adultas de esta especie son muy similares a las de otras especies y puede ser muy difícil distinguirlas a simple vista; en esta especie es mejor determinar su presencia mediante la identificación de los machos que son moderadamente abultados del abdomen hacia la punta; la placa subgenital es sobresaliente con una muesca en la punta (Pfadt, 1994a). De acuerdo con Mariño et al. (2011), los machos tienen una longitud aproximada entre 19 a 24 mm, mientras que las hembras miden de 18 hasta 32 mm de longitud. El fémur de las patas posteriores varía en el patrón de coloración, pero por lo general presenta bandas de líneas claras superpuestas en la cara externa en forma de espina de pescado (Mariño et al., 2011). Las tibias posteriores varían mucho en color, pero más a menudo son de color azul o rojo como lo señala Pfadt (1994a), aúnque también pueden ser de color marrón, amarillo, naranja, rosa, morado, o gris. Enemigos naturales Los enemigos naturales de esta especie de chapulín son las aves, zorros, tlacuaches, arañas, sapos, tortugas, serpientes, lagartijas, murciélagos y roedores (Rivera, 2011), así como algunas especies de escarabajos que ayudan a reducir el impacto negativo del chapulín sobre el pastizal. Requerimientos climáticos El ciclo de desarrollo de los chapulines, está en función de la temperatura para romper la fase de diapausa, de acuerdo a lo reportado por Hilbert et al. (1985), quien describe el desarrollo como una función de la temperatura. Para Melanoplus sanguinipes, el rompimiento de la diapausa se produce en el rango de temperatura entre 14 y 31 °C de acuerdo a lo reportado por Carter et al. (1998) quien señala que generalmente eso ocurre en los meses cálidos, por lo que las temperaturas frías de otoño e invierno detienen el desarrollo de los chapulines hasta que las temperaturas son más cálidas a partir de la primavera siguiente. El desarrollo embrionario completo de los huevecillos requiere 527 GD con una temperatura base de 10 °C en el suelo a 1.0 cm de profundidad y se requiere un total de 2,466 GD desde el inicio del año para predecir el inicio de la eclosión. Pfadt (1994) y Brust et al. (2009), reportan que el chapulín migratorio menor requiere la acumulación de 1,408 a 1,696 GD desde huevo a adulto con una temperatura base de 15.5 °C. 251 Metopolophium dirhodum (Walker) Fotografía: Pest and Diseases Image Library, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón amarillo del follaje, pulgón de la cebada, pulgón amarillo de los cereales. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Metopolophium; Especie: dirhodum Walker. Hospedantes Trigo Tritticum aestivum L., cebada Hordeum vulgare L., avena Avena sativa L., y otras especies de plantas de las familias Poaceae, Cyperaceae, Juncaceae y Rosaceae (AgroAtlas, 2009). En Argentina se ha observado en avena, cebadilla criolla Bromus catharticus Vahl, pasto ovillo Dactylis glomerata L., cebada, lino Linum usitatissimum L., centeno Secale cereale (L.) M. Bieb., y trigo (Dughetti, 2012). Distribución Esta especie se distribuye en Europa, Asia y Norteamérica (AgroAtlas, 2009a). Daños Los daños los causa por succión de la savia provocando una coloración amarillenta en las hojas y la reducción de la altura de las plantas. El rendimiento es afectado principalmente por la reducción del número de granos por espiga. Ataca al trigo en los estados de macollaje avanzado hasta la espigazón formando colonias en el envés de las hojas inferiores; también se le encuentra en la espiga si el ataque es muy intenso. La toxicidad que transmite es menor que la del pulgón verde de los cereales. Pero por la densidad de sus colonias provoca el amarillamiento de las hojas inferiores. Su verdadera importancia 252 radica en ser el transmisor del virus del enanismo amarillo de la cebada, de gran incidencia en el rendimiento del trigo (SENASA, 2010c). Biología y Morfología Las formas ápteras de este áfido miden entre 1,6 y 2,9 mm de largo, son de color amarillo verdoso a rosado y en el dorso poseen una franja de color verde brillante que las caracterizan. Las antenas son largas, sobrepasando la base de los sifúnculos y terminan en su ápice en una coloración más oscura. Los cornículos o sifúnculos son cilíndricos y largos y poseen el mismo color pálido del cuerpo, al igual que las patas y la cauda. Las formas aladas miden de 1.6 a 3.3 mm de longitud, tienen el abdomen verde pero sin la franja marcada en el dorso abdominal (Dughetti, 2012). Enemigos naturales Dentro de los depredadores, los más abundantes son: Eriopis connexa Germar, Coleomegilla quadrisfaciata Schöenherr, Hippodamia convergens Guérin-Méneville, Coccinella ancoralis Germar, Cycloneda sanguínea L., Chrysoperla sp., Baccha clavata Fabricius y Allograpta exotica Wiedemann. Entre los parasitoides cabe mencionar como más importantes a los microhimenópteros Aphidius colemani Viereck, A. ervi Haliday, Praon volucre Fahringer, Diaeretiella rapae McIntosh, Aphelinus asychis Walker y A. abdominalis Dalman (SENASA, 2010c). Requerimientos climáticos La eclosión de las larvas se observa a temperaturas diurnas de 12-14 °C, siendo la temperatura umbral mínima de desarrollo 5-6°C. Las condiciones más favorables para las hembras ápteras son temperatura de 21-25°C y humedad relativa del 70-80% (AgroAtlas, 2009a). 253 Mocis latipes (Guenée) Fotografía: Natasha Wright, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Gusano falso medidor, oruga cuarteadora. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Mocis; Especie latipes Guenée. Hospedantes Es una especie polífaga, consumidor de una gran diversidad de gramíneas. Causa daños a los cultivos de sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, arroz Oryza sativa L., trigo Triticum aestevium L., maíz Zea mays L., y caña de azúcar Saccharum officinarum L., entre otros; más de 80 especies vegetales diferentes son dañadas por esta plaga (Cave, 1992). Distribución Se le considera nativo de las regiones tropicales y subtropicales, y se encuentra distribuido en México, América Central, América del Sur y El Caribe (King y Saunder, 1984). Actualmente se le localiza desde Canadá hasta el Este de Argentina y las montañas de los Andes, y se encuentra en países como Argentina, Brasil, Colombia, Cuba Dominica, Estados Unidos, Guyana, Haití, Jamaica, México, Puerto Rico, Republica Dominicana, Trinidad y Tobago y Venezuela (Silva et al., 1991). Daños Las larvas del gusano medidor defolian rápidamente a las plantas, dejando sólo la nervadura central. Ya que es una plaga voraz, cuando hay fuertes infestaciones puede llegar a reducir el rendimiento (King y Saunders, 1984). 254 Biología y Morfología Alvarez y Sánchez (1981) en condiciones de laboratorio, a una temperatura de 30 ± 2 oC, determinaron que M. latipes presenta seis instares larvales, mismos que se completan en 17.44 días; la prepupa requiere de 0.64 días; el estado de pupa dura en promedio 6.68 días; y el ciclo de huevo-adulto 27.33 días. Huevo. Los huevos son depositados en el envés de las hojas y en los tallos de la planta en camadas de 40 a 70 unidades. Son de forma esférica, de color verde pálido, con líneas radiales muy uniformes y de unos 0,5 mm de diámetro. La hembra puede ovipositar hasta 500 huevos durante un período de 5 a 9 días (González, 1995). Larva. Las larvas recién nacidas son de gran movilidad y se cuelgan de un hilo de seda que segregan. Son de color café rojizo claro, con las bandas torácicas negras y rayas longitudinales amarillas y café en la cabeza y el cuerpo, miden de 3 a 4 cm de longitud (González, 1995). Pupa. Forman su pupa en la misma planta o en plantas vecinas en hojas dobladas o entretejidas. Las crisálidas se observan enrolladas en las hojas, miden unos 18 mm y son de color caoba oscuro. Este estadío dura entre 9 y 12 días (González, 1995). Adulto. El adulto es una mariposa de color grisáceo con tonalidad violácea, con dibujos irregulares evidentes en sus alas anteriores. Las alas posteriores son más claras y algo cubiertas de pelos. Tiene una longitud de 1,5 a 1,7 cm de largo y una envergadura de 3 a 4 cm. Sus antenas son filiformes (González, 1995). Enemigos naturales Entre los agentes de control biológico de esta plaga está Trichogramma sp., parasitoide de huevecillos. Las larvas de M. latipes son parasitadas por himenópteros como Rogas sp. (Braconidae), Scambus coxatus Smith (Ichneumonidae), Chalcis robusta Cresson (Chalcididae) y Euplectrus sp. (Eulophidae), además de varias moscas taquínidas y sarcofágidas, y de los hongos Nomuraea rileyi Farlow y Beauveria bassiana Bals. (King y Saunders, 1984). Requerimientos climáticos Las mayores poblaciones de esta plaga se ven favorecidas con la abundancia de precipitaciones, que coincidan con las más altas temperaturas medias de este período, y a la posibilidad de encontrar alimento de calidad. Los ataques más severos se presentan en época de verano y baja precipitación. El insecto puede tener 3 a 4 generaciones durante un período de verano seco con duración de 3 a 4 meses. Es posible que a partir de la segunda generación el insecto ocurra en grandes cantidades como plaga gregaria y que al llegar las lluvias, muera una gran cantidad de individuos, y, de esta manera el insecto deje de ser una plaga (Alvarez y Sánchez, 1981). La temperatura umbral mínima para desarrollo de huevo es de 13.2 °C, para larva 14 °C, para pupa 14.9 °C y para el ciclo completo en promedio es 14.03 °C; siendo el requerimiento térmico global del ciclo del organismo 317 GD. A temperatura ambiental de 27 °C, el número de generaciones por año es de 10. 2 (Piedra y Carrillo, 1999). 255 Myndus crudus Van Duzee Fotografía: J.D. de Filippis, University of Florida, Bugwood.org Nombres comunes Chicharrita, cixiido americano de las palmas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Cixiidae; Género: Myndus; Especie: crudus Van Duzee. Hospedantes El hospedante principal es el cocotero Cocos nucifera L. y en menor porporción algunas especies de la familia Arecaceae y Poaceae, así como el zacate bermuda Cynodon dactylon (L.) Pers., zacate bahía Paspalum notatum Flüggé y el pasto San Agustín Stenotaphrum secundatum (Walt.) Kuntze (EPPO, 2013). Ataca por lo menos 34 especies de la familia Palmaceae (Franqui y Medina, 2003). Distribución Se distribuye en América: Islas Caimán, Cuba, Honduras, Jamaica, México, Trinidad y Tobago, y en Estados Unidos en Florida y Texas. En Europa se le encuentra en los Paises Bajos (EPPO, 2013). Daños De acuerdo con estudios realizados en el Centro de Investigaciones y Educación de la Universidad de Florida ubicado en la ciudad de Fort Lauderdale, M. crudus es vector de la enfermedad llamada amarillamiento letal del cocotero. El amarillamiento letal afecta y es mortal por lo menos a 36 especies de palmas, esto incluye palmas de importancia económica como el coco y la palma datilera Phoenix dactylifera L. También afecta palmas de interés ornamental y otras que son fuente local de alimento y fibra para algunas zonas tropicales (Howard y Gallo, 2007). 256 Biología y Morfología Las ninfas se desarrollan en las raíces de los pastos. Al alcanzar el estado adulto, estos vuelan al follaje de las palmas, donde se alimentan y aparean y las hembras regresan al pasto a ovipositar. Los adultos presentan actividad durante el dia y la noche, presentando adaptaciones en las que el color de los ojos cambia de color en respuesta al incremento de luz (Howard y Gallo, 2007). Ninfa. Son de color gris y cabeza y patas rojizas. Los ojos marrones no cambian de color con cambios en la intensidad de la luz. Las ninfas están cubiertas por una fina capa de cera que es producida por numerosas glándulas ceríferas en la cutícula. La tibia de las patas delanteras es aplanada (Howard y Gallo, 2007). Adulto. La hembra adulta en reposo y con las alas extendidas posteriormente mide 5 mm de largo. La cabeza y el cuerpo son de color paja, la parte media de la cara esta bordeada en cada uno de sus lados por una carina. Las alas son transparentes con venas de color marrón. El macho es levemente más pequeño y similar en la coloración, pero por lo general es más pálido, el abdomen de color verde claro es más agudo que el de la hembra. Los ojos pueden ser del color de la cabeza o color marrón oscuro, dependiendo de las condiciones de luz (Howard y Gallo, 2007). Enemigos naturales Varias especies de arañas depredan a M. crudus (Howard y Edwards, 1984), así como hormigas rojas, ranas arborícolas y lagartijas. El hongo Hirsutella citriformis Speare ocasionalmente ataca a esta plaga en Florida, encontrándose un hongo quizás idéntico en Trinidad y Tobago y México. También se han reportando ácaros parasitarios: Leptus sp. y Erythaeus sp. (Villanueva et al., 1986; citados por Howard, 1987). Requerimientos climáticos El tiempo promedio que se lleva una generación de este insecto es de 52.6 días a 30°C, mientras que a 24°C, es de 80.8 días. Temperaturas de 15°C o inferiores afectan de manera adversa el desarrollo de las ninfas (Tsai and Kirsch, 1978). 257 Mythimna unipuncta (Haworth) Fotografía: North Carolina Forest Service Archive, Bugwood.org. Nombres comunes Gusano soldado. Ubicación Taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Mythimna, Especie: unipuncta Haworth. Hospedantes El gusano soldado generalmente prefiere ovipositar y alimentarse de plantas de la familia Gramineae, incluyendo malezas: cebada Hordeum vulgare L., maíz Zea mays L., mijo Panicum miliaceum L., avena Avena sativa L., arroz Oriza sativa L., centeno Secale cereale (L.) M. Bieb, sorgo Sorgum bicolor (L.) Moench, caña de azúcar Saccharum officinarum L., fleo Phleum pratense L., y trigo Triticum aestivum L., así como gramíneas silvestres o malezas. Durante los períodos de abundancia las larvas generalmente se alimentan más dañando cultivos como alfalfa Medicago sativa L., alcachofa Cynara scolymus L., frijol Phaseolus vulgaris L., repollo Brassica oleracea L., zanahoria Daucus carota L., maíz, apio Apium graveolens L., pepino Cucumis sativus L., lechuga Lactuca sativa L., perejil Petroselinum crispum (Mill.) Fuss, chirivía Pastinaca sativa L., guisante Pisum sativum L., pimiento Capsicum annuum L., rábano Raphanus sativus L., remolacha azucarera Beta vulgaris subsp. vulgaris, patata dulce Ipomoea batatas L., sandía Citrullus vulgaris Schard y otros. Los adultos se alimentan del néctar de varias flores y otros alimentos dulces y frutas en descomposición (Capinera, 2013). Distribución El gusano soldado se encuentra en muchas áreas del mundo, incluyendo Norte, Centro y Sur América, Europa meridional, África central y Asia occidental. En América del Norte, es más abundante al este de las Montañas Rocosas, donde se le conoce principalmente 258 como una plaga de granos. En México, el gusano soldado tiene una Distribución general y es considerado como la plaga más importante del maíz en el estado de Jalisco, El Bajío y La Mesa Central (estado de México, Puebla, Tlaxcala e Hidalgo) (Sifuentes, 1985). Daños Esta plaga se inicia sobre pastizales en la primera etapa de su vida, posteriormente se traslada al cultivo atacando masivamente y llegando a defoliar completamente la planta, ya que deja únicamente la nervadura central de las hojas (Ramírez y Esquivel, 2008). Este gusano primero se alimenta de las hojas inferiores, dejando las del cogollo hasta el último, y, normalmente lo hace por la noche a diferencia del gusano cogollero, por lo que es difícil detectarlo. Cuando la infestación es fuerte, puede devorar las plantas totalmente y migrar como un ejército en busca de otras plantas (CESAVEG, 2008). Biología y Morfología El apareamiento comienza de uno a tres días después de la emergencia de los adultos, generalmente de cuatro a siete horas después de la puesta del sol. Los huevecillos son depositados normalmente dentro de un período de cuatro a cinco días. Las hembras producen una media de 4.9 masas de huevecillos (rango de 1 a 16 huevos), variando de 500 a 1500 huevecillos por hembra. En temperaturas cálidas, la duración media de la etapa de adulto es de 9 y 10 días para machos y hembras, respectivamente; mientras que a temperaturas frías la duración media de los machos es de 19 días y 17 para las hembras. En el caso de la etapa de huevo la duración media es de aproximadamente 3.5 días a 23° C, y 6.5 días a 18° C, pero el rango es de 3 a 24 días en el transcurso de una temporada (Capinera, (2012). Las larvas presentan 6 estadíos, siendo el tercero y el sexto los más activos durante la noche, mientras que en el día buscan refugio. El tiempo de desarrollo varía con la temperatura. Durante el verano completan su desarrollo en unos 20 días, pudiendo extenderse hasta cerca de 30 días durante la primavera y el otoño y aún más durante el invierno. Una generación completa requiere de 30 a 50 días (Capinera, 2012). Ramírez y Ezquivel ( 2012), señalaron que el ciclo bilógico de Mythimna unipuncta desde huevo hasta adulto toma 42 y 47 días durante la primavera y verano, respectivamente, alargándose durante el otoño e invierno. Por lo geneal se presenta una sola generación al año, raras veces dos en determinados lugares. Los huevecillos tienen un período de incubación de tres a cinco días; el estado de larva se completa en 22 a 25 días, mientras que el estado de pupa dura de 16 a18 días, tiempo después del cual emergen las palomillas. Los adultos poseen hábitos nocturnos migratorios y gregarios, son atraídos fuertemente por la luz, lo dulce y la fruta en descomposición, se localizan fácilmente durante las noches volando alrededor de las lámparas eléctricas y anuncios luminosos, las larvas también son de hábitos nocturnos y gregarios durante el día; se esconden entre el follaje , debajo de las plantas acamadas, en la base de las plantas o en el suelo, cuando son molestadas se dejan caer de inmediato al suelo y se enroscan, bajan al suelo a pupar, la hembra después de aparearse realiza las oviposición en masa, durante la noche cada hembra oviposita de 300 a 400 huevecillos durante toda su vida. La primera generación de adultos ocurre en mayo o junio según el clima presente. Por su parte CESAVEG (2008), señala que Mythimna unipuncta, anteriormente llamado Pseudaletia unipuncta, tiene el ala anterior ligeramente salpicada de negro, en algunos ejemplares aparece muy claro, mientras que otros pueden aparecer de color marrón. Puede haber un 259 toque de sombra de color naranja en la parte superior del ala. Las manchas orbicular y reniforme no están bien definidas, pero aparecen como manchas de color naranja. Por lo general presentan una mancha de color marrón oscuro en el centro de la mancha orbicular. Huevo. Los huevos son de color blanco o amarillento y se vuelven grises poco antes de la eclosión, su forma es esférica, miden aproximadamente 0.54 mm (con intervalo de 0.4 a 0.7 mm) de diámetro, su superficie es brillante y lisa. Las colonias de huevos están protegidas con una secreción adhesiva de color opaco cuando está húmeda, pero transparente cuando está seca. A medida que se seca el material adhesivo, casi oculta completamente los huevos sobre el follaje (Capinera, 2013). Larva. Las larvas normalmente presentan seis estadíos, aunque se han observado hasta nueve, alcanzan una longitud corporal de 4, 6, 10, 15, 20 y 35 mm, respectivamente, durante los estadíos uno a seis. A excepción del primer estadío, que es pálido, con una cabeza oscura, las larvas de este insecto están marcadas con rayas longitudinales en todo su desarrollo. La cápsula de la cabeza es de color amarillo o amarillo-marrón oscuro, el color del cuerpo normalmente es verde grisáceo o marrón grisáceo, con una banda oscura dorsal a lo largo de cada lado, intercaladas con líneas claras a lo largo de la parte superior y los lados (Capinera, 2013). De acuerdo con Sifuentes (1985), la larva es de tono verdoso con una franja blanca y delgada a lo largo del dorso, y otra a cada lado de tinte anaranjado. La cabeza de la larva es de color marrón pálido con tinte verde y moteada de color marrón oscuro, cuerpo suave, casi sin pelo, de forma variable de color verde amarillento-marrón a gris oscuro, con algunas rayas oscuras. Pupa. Las pupan se localizan en el suelo, y a menudo bajo los escombros, a profundidades de 2 a 5 cm, dentro de una celda oval que contiene una fina caja de seda. Su tamaño es de 13 a 17 mm de largo y de 5 a 6 mm de ancho, es de color marrón amarillento al principio, pero pronto toma un color marrón caoba, la punta del abdomen lleva un par de ganchos; la duración de la fase de pupa es de siete a 14 días en verano, pero hay temporadas en que puede durar hasta 40 días (Capinera, 2013). Adulto. Los adultos son palomillas que a la luz se observan de color marrón rojizo, a color café pálido, miden aproximadamente 4 cm con las alas abiertas (Sifuentes, 1985; Capinera, 2013). El ala anterior es bastante puntiaguda, presenta una línea transversal de pequeñas manchas negras termina en una línea de negro en la punta del ala anterior. El ala delantera, también está marcada con un área difusa oscura central que contiene uno o dos puntos blancos pequeños en el centro de cada ala, las alas posteriores son de color gris y siendo más ligero en la base. Los adultos son nocturnos (Capinera, 2013). Enemigos naturales Naturalmente se presentan depredadores como los escarabajos de tierra (carábidos) y escarabajos estafilínidos los cuales son importantes para mantener las poblaciones del gusano soldado bajas cada año. Investigaciones realizadas por la Universidad Estatal de Michigan han encontrado más de 12 especies de avispas parasitarias y varías moscas que comúnmente atacan las larvas de este gusano. La mosca taquínida Nemosturimia rufopicta deposita sus huevos en el cuerpo de las larvas del gusano soldado, estos son depositados en el tórax cerca de la cabeza por lo que este no puede quitárselos. Cotesia marginiventris Cresson, una avispa bracónida es una de las más comunes. El parasitoide Glyphanteles militaris deposita hasta 60 huevos a la vez y es conocida como un 260 parasitoide gregario. Por otra parte Meteorus communis Cresson deposita solo un huevo por larva y ataca solo a las larvas del cuarto instar (University of Illinois, 2013). Requerimientos climáticos Los resultados de los estudios de López e Eizaguirre (2000), señalaron que los requerimientos térmicos necesarios para completar las generaciones en campo fueron en el año 1998 y 1999, de 466 y 482 GD para la generación de primavera; 599 y 646 GD para la de verano y 356 y 358 GD para la de otoño, respectivamente. En laboratorio, la especie necesitó 572 GD para completar una generación. a 25°C, 16:8 (luz:oscuridad) y dieta semisintética, considerando como umbral inferior de desarrollo 12°C (Capinera, 2013). Por su parte Hogg y Gutiérrez (1980) citados por Martínez et al. (2002), reportan que el ciclo biológico de la plaga se completa en aproximadamente 30 días y que requiere de 490 grados día. Guppy (1969) citado por Medina y Mena (2008), menciona que las constantes térmicas requeridas por las diferentes fases de desarrollo del gusano soldado Pseudaletia unipuncta son las siguientes: para la etapa de huevo requiere 63.0 GD, larva 277.0 GD, pupa 165.0 GD, tiempo generacional (huevo a adulto) 505.0 GD, tiempo generacional (huevo a huevo) 575.0 GD, y pre-oviposición 70.0 GD, tomando como temperaturas umbrales mínima y máxima 10.0 y 29.0 ºC, respectivamente. 261 Myzus persicae (Sulzer) Fotografia: Whitney Cranshaw, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón verde del melocotonero, pulgón verde del durazno, pulgón verde de la papa. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Myzus; Especie: persicae Sulzer. Hospedantes Capinera (2005) indica que esta especie afecta a un gran rango de hospedantes como frutales, incluyendo durazno o melocotonero Prunus persicae L., otras especies del género Prunus, y cítricos. Cultivos herbáceos acelga Beta Vulgaris L., berenjena Solanum melongena L., brócoli Brassica oleracea L. var. italica, coliflor Brassica oleracea L. var. botrytis, espinaca Spinacea oleracea L., lechuga Lactuca sativa. L., papa Solanum tuberosum L., pimiento Capsicum annuum L., col de Bruselas Brassica oleracea L. var. gemmifera Zenker, repollo Brassica oleracea L., tabaco Nicotiana tabacum L., tomate Lycopersicum sculentum Mill. y ciruelo Prunus domestica L. Distribución Actualmente, M. persicae está distribuido en todo el mundo (Blackman y Eastop, 1984). Biología y Morfología Se trata de un pulgón con comportamiento generalmente holocíclico, sin embargo, en climas favorables como el mediterráneo también puede reproducirse anholocíclicamente, y pasar por consiguiente el invierno como ninfas o como hembras adultas partenogenéticas sobre cualquiera de sus huéspedes con vegetación tierna. En regiones con inviernos fríos, las hembras sexuadas depositan los huevos en otoño, sobre hospedantes leñosos. En primavera aparecen generaciones de hembras 262 partenogéneticas y vivíparas que originan formas migratorias aladas, capaces de desplazarse en busca de hospedantes. Posteriormente se suceden varias generaciones compuestas por hembras vivíparas, ápteras (sin alas) o aladas. Los machos aparecen en otoño, lo mismo que las hembras ovíparas. Estos, luego de copular, reinician el ciclo biológico de esta plaga. En condiciones óptimas favorables pueden ocurrir hasta 20 generaciones al año (Van Emden, 1969; citado por Capinera, 2005). Huevo. Los huevecillos son negros, ovoides o esféricos, aproximadamente de 1 mm de diámetro y se depositan preferentemente en especies leñosas (Capinera, 2005). Ninfa. No posee alas, se asemeja al adulto aunque éste es más grande. Las ninfas son pequeñas, de cuerpo suave en forma de pera, con un par de sifúnculos en la parte posterior (final del abdomen) y antenas moderadamente largas (Capinera, 2005). Adulto. Es de color verde claro a oscuro, o rosado, con ojos rojos, mide de 1.5 a 2.5 mm de longitud. A lo largo de su dorso corren tres líneas oscuras y las alas pueden o no estar presentes. Los adultos pueden ser alados o sin alas, y se reproducen por partenogénesis en climas calientes, pero también sexualmente en regiones templadas. Un áfidohembra puede dar origen a 30 ninfas (Capinera, 2005). Normalmente los áfidos no vuelan a temperaturas inferiores a 13 °C; siendo las temperaturas altas y las precipitaciones escasas ideales para su multiplicación, la velocidad del viento también influye en su diseminación (Bayer Crop Science, 2012b). Daños Este áfido es un importante vector de virus, que ocasiona severos problemas sobre todo en especies hortícolas. Produce abarquillamiento de hojas y brotes, afectando también a flores y frutos, debilita la planta al realizar picaduras alimenticias y succionarle savia. El daño causado por alimentación en campo es controlado con un buen manejo, los problemas que se presentan son a raíz de la succión de savia, que favorece la presencia del hongo de la fumagina (Bayer Crop Science, 2012b). Enemigos naturales Myzus persicae es atacado por más de 30 especies de parasitoides primarios. Aphidius colemani (avispa parasitoide, bracónida) es un importante enemigo natural en Norte y Sudamérica. Algunos de los otros enemigos naturales importantes incluyen los géneros: Alloxysta, Aphelinus, Aphidencyrtus, Aphidius, Asaphes, Diaeretiella, Ephedrus, Neoephedrus, Praon, Trioxys. Dentro de los depredadores se encuentran adultos y larvas de varios coccinélidos (catarinitas), sobre todo las especies de los géneros Adonia, Coccinella, Hippodamia y Scymnus. Larvas de moscas sírfidas son importantes depredadores a nivel mundial, incluyendo a Episyrphus balteatus De Gee, Ischiodon scutellaris Fabricius, Metasyrphus corollae Fabricius y Scaeva pyrastri L. Se conocen por lo menos 14 especies de entomopatógenos, cuya virulencia en algunos casos es mayor cuando existe alta humedad. Todos atacan a ninfas y adultos. El hongo Verticillium lecanii Zimmerman es eficaz contra el pulgón del duraznero en diferentes cultivos (CABI Crop Protection, 2012). 263 Requerimientos climáticos Las hembras se reproducen asexualmente por partenogénesis, alcanzando su máximo de población en primavera con una temperatura de 24 °C, para disminuir en verano y aumentar en otoño. Con la llegada del frío se reproducen de forma sexual para dar lugar a huevos que depositan sobre su hospedante primario, el durazno, normalmente en la base de las yemas. La temperatura mínima umbral de desarrollo del insecto es de 4°C y requiere de la acumulación de 129.8 GD para completar su ciclo (Whalon y Smilowitz, 1979). 264 Nasonovia ribisnigri (Mosley) Fotografía: Whitney Cranshaw, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón de la lechuga. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Nasonovia; Especie: ribisnigri Mosley. Hospedantes El principal hospedante es lechuga Lactuca sativa L., achicoria Cichorium intybus L. y escarola Chichorium endivia L. También es hospedante de grosellas, moras rojas, moras negras y moras blancas Ribes spp. Para sobrevivir los inviernos con climas fríos los pulgones ovipositan sus huevecillos en grosellas y moras, lápsana Lapsana communis L., crepis Crepis capillaris (L.) Wallr., hieracium Hieracium spp., verónica Veronica spp., alcachofa Cynara scolymus L., tabaco Nicotiana tabacum L. y petunia Petunia spp., los cuales son hospedantes secundarios (McDougall y Creek, 2011). Distribución Esta especie se encuentra en Europa, Norte América, Centro América, Nueva Zelanda y todas las áreas productoras de lechuga en Australia (McDougall y Creek, 2011). Daños Este áfido se alimenta de la parte interna de la planta, hacia el centro de las hojas más jóvenes. En la lechuga se encuentra casi exclusivamente en el centro de la planta. Este áfido no parece ser un vector importante de virus (University of California, 2013a). 265 El pulgón Nasonovia ribisnigri es conocido también como un importante vector de enfermedades virales, como el virus amarrillo necrótico (NYV) y el virus del mosaico de la lechuga (LMV) (Broadbent et al., 1951; Clark y Adams, 1977; citados por Vasicek et al., 2000). Biología y Morfología El pulgón de la lechuga pasa el invierno como huevo en vallas o arbustos de vallas. Estos generalmente eclosionan en marzo o abril, y las ninfas infestan las puntas de los brotes jóvenes. Las colonias se forman en las hojas en desarrollo en los meses de mayo o junio y los pulgones alados migran a las lechugas y otras asteráceas. Las siguientes generaciones se producen en el mismo hospedero para posteriormente en los meses de septiembre u octubre migrar a los hospederos de invierno, donde depositan los huevos (Bayer Crop Science, 2013a). Vasicek, et al. (2002) señalaron que N. ribisnigri presenta un período ninfal de 24.28 a 33.35 días dependiendo del tipo de cultivar, un período pre-reproductivo de 2.81 a 7.71 días (de la cuarta muda hasta la primera parición), mientras que el período reproductivo es de 12.75 a 25.08 días, post reproductivo de 3.13 a 6.27 días (desde la última parición hasta su muerte) y la duración del ciclo biológico completo es de 50.87 a 57.63 días, la fecundidad ocurre entre los 8.44 y 22.62 días. Según Domínguez (2006), Nasonovia ribisnigri tiene un desarrollo más corto a temperaturas altas: por ejemplo a 20 °C, se necesitan 15.43 días para individuos ápteros y 17.36 días para individuos alados; a 17.9 °C se requieren 19.33 días para individuos ápteros y 19.25 días para individuos alados, y, a 5 °C se ocupan 57.33 días para individuos ápteros y 61 días para que los individuos alados completen su ciclo de desarrollo. La fecundidad de los individuos alados es menor que para los individuos ápteros a la misma temperatura. Ninfa. Son de color verde claro, con antenas y patas alargadas, con pequeñas manchas de color oscuro. Aladas con cabeza y tórax de color oscuro, en el abdomen presenta pequeñas manchas dispersas (Bayer Crop Science, 2013b). Adulto. Los adultos pueden ser alados o ápteros. Los individuos ápteros miden alrededor de 1.3 a 2.7 mm de longitud, el color del abdomen es brillante con un patrón de coloración verde negruzco a negro en la parte superior, el sifúnculo es color pálido en la base con yemas negras, la cauda es color claro y mide alrededor de dos a tres veces la longitud del sifúnculo. Los miembros alados miden alrededor de 1.5 a 2.5 mm de longitud, el abdomen es conspicuo con un patrón de coloración oscura y cauda negra. Cada ala mide de 0.9 a 1.4 mm de longitud (Bayer Crop Science, 2013a). Enemigos naturales Nasonovia ribisnigri Mosley es parasitado por Aphidius ervi Haliday y por hongos entomopatógenos (Baudino et al., 2007). Entre los depredadores naturales del pulgón de la lechuga se encuentran larvas de sírfidos y larvas de crisopas. Los adultos de sírfidos y otros depredadores se alimentan del néctar y polen de las flores, por lo que algunos productores intercalan el cultivo de lechuga con plantas anuales de floración rápida para que sirvan de cultivos insectarios con la intención de que se incremente la ovipostura de huevos de sírfidos (University of California, 2013a). 266 Requerimientos climáticos La plaga puede desarrollarse mejor en condiciones de temperaturas bajas que altas, siendo el óptimo el intervalo entre 20 y 24 ºC (Díaz, 2005). Domínguez (2006), indica que el ciclo de desarrollo a 20 °C dura 15.43 días para individuos ápteros y 17.36 días para individuos alados, y a temperatura ambiente de 17.9 °C se requieren 19.33 días para individuos ápteros y 19.25 días para individuos alados. A 5 °C el ciclo dura 57.33 dias para individuos ápteros y 61 días para individuos alados. La fecundidad de los individuos alados es menor que para los individuos ápteros a la misma temperatura. En tanto, Morales y Ferreres (2008), encontraron que el umbral de vuelo de este pulgón se puede situar entre 15 y 17 ºC, con umbral mínimo de vuelo de 14.7 ºC. 267 Nezara viridula (L.) Fotografía: J. Michael Moore, University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Chinche verde. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Pentatomidae; Género: Nezara; Especie: viridula L. Hospedantes Dentro de los principales hospedantes de Nezara viridula están el arroz Oriza sativa L., cítricos Citrus spp., caña de azúcar Saccharum officinarum L., algodón Gossypium hirsutum L., maíz Zea mays L., patata Solanum tuberosum L., berenjena Solanum melongena L., tomate Lycopersicon esculentum Mill, coles Brassica oleracea L., pimiento Capsicum annuum L., melón Cucumis melo L., cereales, soya Glycine max (L.) Merr., alcachofa Cynara cardunculus var. scolymus L., vid Vitis vinifera L. y otros frutales, además de varias especies ornamentales (Insectario Digital, 2013). Distribución Su distribución geográfica incluye a Europa, Asia, Ex-Unión Soviética, Africa y América. En Chile se encuentra en diversas regiones incluyendo la Isla de Pascua (UDEC, 2013). Daños En el cultivo de soya las chinches succionan los granos en formación e introducen toxinas y patógenos por medio de su aparato bucal chupador. Sus picaduras impiden el desarrollo de granos pequeños y provocan deformaciones en los de tamaño mediano. En granos grandes reducen el poder germinativo debido a que pueden producir la muerte del embrión. En maíz la mayor incidencia económica se da cuando succiona los granos en desarrollo, en particular en los estados masoso y lechoso. Los granos atacados se 268 presentan en la madurez con presencia de manchas, deformidades o destrucción total de los mismos. El endospermo adquiere un aspecto almidonoso en lugar de vítreo. El daño se observa fundamentalmente en la parte superior de la espiga y, en ataques severos, la misma es dañada casi por completo. De esta manera se produce una disminución de la calidad de la semilla, representada por menor peso de los granos y menor contenido de aceite y almidón. En cultivos hortícolas las chinches producen debilitamiento y deformaciones. Puede producir caída de frutos pequeños o manchas necróticas en ellos. Pica frutos verdes, que por acción de agentes patógenos se degradan. El daño indirecto constituye el olor desagradable que pueden transmitir las hortalizas, y es puerta de entrada de hongos, virus y bacterias. En papa produce la deshidratación de hojas y menor peso del tubérculo. En el cultivo de trigo el daño más visible causado por la chinche verde ocurre en el inicio del estado reproductivo (espiga embuchada), cuando las chinches eventualmente pueden introducir toxinas por medio de sus estiletes bucales en el raquis de la espiga, lo que ocasiona la muerte de su parte superior. En la etapa de formación y llenado de granos las picaduras de las chinches pueden causar daños de variada magnitud en los granos en formación (SENASA, 2010d). Biología y Morfología La chinche verde completa su ciclo de vida en 65 a 70 días. Su presencia es más frecuente durante los períodos de octubre a diciembre y de nuevo en marzo y abril. Esta especie puede presentar hasta cuatro generaciones por año en los climas cálidos. La chinche verde pasa el invierno como adulto, y se esconde en la corteza de los árboles, hojarasca, u otros lugares para protegerse del ambiente. En cuanto sube la temperatura este insecto comienza a alimentarse y a ovipositar (Squitier, 2010). Huevo. Las hembras ovipositan un grupo compacto de huevos formado por entre 55 y 105 huevos, el que pegan a la hoja de la planta; pueden ejecutar hasta tres oviposiciones en su vida. Los huevos forman varias corridas en una sola capa, tienen forma de barril, de color verde pálido cuando recién son puestos, luego se tornan rosados o rojizos antes de eclosionar (UDEC, 2013). Los huevos miden un milimetro de alto y en ocasiones forman grupos compactos de 20 a 60 individuos (Insectario Digital, 2013). Ninfa. Esta especie pasa por cinco estados ninfales. El primer estadío, en su etapa final mide 1.6 mm de largo por 1.1 mm de ancho. Tiene color negro brillante y su abdomen es castaño brillante. A cada lado de los segmentos abdominales se observan unas manchas color blanco. La ninfa de quinto estadío mide de 11 a 12 mm de largo por 7 a 8 mm de ancho. Existen ninfas de color claro y otras oscuras. En la forma clara predomina el color verde, con ojos prominentes de color negro brillante. La forma oscura, apenas comenzando el estadío es de color verdosa, por lo que parece corresponder a la forma clara, pero algunas horas más tarde ya es oscura. Posee cabeza negra dorsal y verde ventral. El tórax es castaño oscuro en el dorso y presenta manchitas anaranjadas; en la región ventral es verde con manchas negras (UDEC, 2013). Adulto. Mide 12 mm de largo por ocho milimetros de ancho; el protórax va de color verde amarillento a verde más oscuro y brillante, tegumento con puntuaciones en hileras cortas, transversales que dejan zonas interrumpidas (callos) entre ellas; los callos son de tonalidad distinta. Cabeza triangular, alargada, ojos pequeños; antenas de cinco segmentos, el primero corto y grueso, el segundo más angosto y largo, el tercero ligeramente más largo que el segundo, cuarto y quinto sub-iguales, y de color pardo rojizo. Rostro de cuatro segmentos, alcanza a la base del abdomen. Escutelo bien alargado, con manchas amarillas en la base. El color verde del cuerpo puede hacerse 269 más pardo rojizo. Algunos machos presentan la punta del rostro y el margen anterior del pronoto, de color amarillo-naranja (Squitier, 2010). Enemigos naturales Se reportan varios parasitoides, tales como Trissolcus basalis Wollaston y Ooencyrtus sp., avispitas que parasitan las oviposturas de huevos de Nezara; y Trichopoda pennipes Fabricius, un díptero taquínido que deposita un huevo sobre el cuerpo del adulto o ninfa. Tras la eclosión, la larva penetra en su cuerpo provocándole a la larga la muerte, aunque el insecto sigue causando daños. Estas especies no ejercen un control eficaz de la plaga (Agrologica, 2013). Requerimientos climáticos La temperatura óptima para la tasa de desarrollo y sobrevivencia máximos en etapas de inmadurez es de 25 °C. Fotoperíodos largos y cortos influyen en la tasa de desarrollo a 20 y 25 °C, sin embargo, este efecto desaparece completamente a 30 °C. A 25 °C, fotoperíodos de 10 y 11 horas inducen diapausa en altos porcentajes en adultos, fotoperíodos intermedios de 12 horas inducen 28.6 % de diapausa, mientras que fotoperíodos largos de 14 horas suprimen la inducción de diapausa. El fotoperíodo crítico es aproximadamente 12 horas. La etapa sensible a la inducción de diapausa es la cuarta etapa ninfal (Ali y Ewiesss, 1977), quienes señalan como temperatura mínima umbral 9.2 °C, requiriendo de 609 GD para completar su ciclo de huevo a adulto. 270 Oebalus insularis (Stal) Fotografía: Alberto Pantoja, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Chinche café del sorgo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Pentatomidae; Género: Oebalus; Especie: insularis Stal. Hospedantes La chinche café del sorgo puede sobrevivir y multiplicarse en varios hospedantes silvestres de la familia Gramineae: Digitaria spp., Echinochloa spp., Eleusine indica L., y Panicum muticum Forsk; además puede atacar a Sorghum bicolor (L.) Moench., Sorghum halepense L. y Cyperus iria L. En los campos de arroz enmalezados, las poblaciones de chinche son 2-3 veces mayores, que en las plantaciones sin malezas (Franqui et al., 1988). Distribución Se ha reportado la presencia de esta plaga en Florida, E.U.A., México, todos los países de América Central, Colombia, Cuba y El Caribe (Saunders et al., 1998). Daños Tanto los adultos, como las ninfas causan daño al alimentarse de la panícula. Los granos al ser succionados pueden quedar total o parcialmente vacíos o quebrarse en el momento del molinado, lo cual ocasiona pérdidas en el rendimiento y calidad del grano (Daza, 1991). 271 Biología y Morfología Como todos los insectos del orden Hemiptera, el ciclo de vida de la chinche de la espiga, es de metamorfosis incompleta o hemimetábola, es decir que durante su vida pasa por tres estados que son: huevo, ninfa y adulto. Las hembras efectúan su oviposición en masa (hileras), preferentemente en el haz de las hojas, en un número que puede alcanzar de 10 a 47 huevos, con una producción máxima de 150 huevos. A los 4-5 días emergen las ninfas, las cuales alcanzan el estado adulto entre los 15-18 días, después de haber pasado por cinco mudas. La duración del ciclo desde huevo hasta adulto es de 19 a 33 días. La longevidad del adulto es de 63 a 79 días. Los adultos y ninfas de la chinche de la espiga succionan los jugos del grano de arroz durante el estado de llenado y maduración del grano, ocasionando granos vanos, muy claros o estériles y manchados. Los granos manchados son consecuencia del ataque de hongos. Los granos dentro de la cáscara quedan deformados o debilitados y se quiebran durante el proceso del trillado, bajando la calidad del producto (Saunders et al., 1998). Huevo. Los huevos son cilíndricos de 0,5 mm de largo y son ovipositados en hileras dobles, sobre el haz de las hojas y las panículas. Al inicio son verdes, pero se tornan rosados cerca de la eclosión (Centeno, 2003). Ninfa. Las ninfas durante el primer estadío son negras con rojo y de hábito gregario. En los siguientes estadíos son más claras y redondas; y se mantienen dispersadas en el campo. Antes de convertirse en adultos las ninfas pasan por cinco estadíos ninfales (Centeno, 2003). Adulto. Los adultos miden de 8-10 mm de largo, color rojizo claro a café amarillento, con marcas amarillas en el escutelo (Centeno, 2003). Enemigos naturales Existen varios insectos que pueden controlar a O. insularis, entre ellos, dos especies de la familia Scelionidae, Telenomus podissi Ashmead y T. latifrons Ashmead. Ambos, parasitoides de huevos, son los controladores naturales más comunes de esta plaga en Centroamérica. Estas avispitas ovipositan dentro de los huevos de la chinche, donde se desarrollan las larvas del parasitoide, eliminando las ninfas de la chinche (Ruelas y Carrillo 1978). También existen otros agentes de control biológico natural como el hongo entomopatógeno Metarhizium anisopliae Metschnikoff, que puede producir epizootias naturales en el campo, reduciendo la población de este insecto (Martins et al., 1986). Requerimientos climáticos Las mayores poblaciones de la plaga se presentan cuando las temperaturas promedio oscilan entre 26 y 28 oC, humedad relativa entre 75 y 85 % e intensas precipitaciones. En las épocas de sequía, se presentan poblaciones muy bajas, posiblemente debido al efecto de las altas temperaturas y baja humedad relativa. Al parecer, las temperaturas medias superiores a 28 °C y humedad relativa por debajo del 70 %, que se registran en el período seco (noviembre a abril) pudieran obstaculizar la multiplicación del insecto (Vivas et al., 2010). Para otra especie, Oebalus pugnax Fabricius, que también afecta la panícula del arroz, Naresh y Smith (1983) determinaron una temperatura mínima umbral de desarrollo de 13 oC y unrequerimiento térmico de 358.3 GD para completar el ciclo de huevo a adulto. 272 Oebalus mexicanus (Sailer) Fotografia: Comité Estatal de Sanidad Vegetal del estado de Guanajuato Nombres comunes Chinche café del sorgo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Pentatomidae; Género: Oebalus; Especie: mexicanus Sailer. Hospedantes Sorgo y pastos. Distribución La chinche café del sorgo es originaria de Mexico, y se le encuentra distribuida principalmente en la región del Bajío guanajuatense y estados vecinos, como lo son Jalisco, Michoacán y Querétaro (CESAVEG, 2005a). Daños El daño lo realiza el adulto post-invernante y las ninfas de la nueva generación al alimentarse de granos de sorgo en estado lechoso, sobre todo de aquellas siembras de temporal cercanas a los sitios de invernación, provocando que éste se pierda totalmente o que no llene en forma normal. Además, es vector del tizón de la panoja causado por Fusarium moniliforme, enfermedad que puede disminuir los rendimientos de grano de sorgo hasta en 50 % (Martínez et al., 2005). Biología y Morfología Oebalus mexicanus hiberna durante 9.5 meses como adulto en hojarasca preferentemente de encino, ubicada en los cerros que se encuentran en un rango de 2200 273 a 2700 msnm. Durante julio y agosto la chinche emigra de los sitios de hibernación hacia los campos de cultivo. Este movimiento es provocado por la precipitación y temperatura, y dura alrededor de 25 días. Cada hembra oviposita 150 huevecillos durante todo su ciclo de vida reproductiva, El género Oebalus pasa por cinco estadíos ninfales. Hiberna en estado adulto, en los cerros cercanos a las áreas cultivadas de sorgo. Durante todo este período es inactivo (noviembre-fines de junio). Una semana antes de empezar su descenso, se alimenta de los retoños de encino y de gramíneas que se encuentran espigando en ese momento, una semana después de haber bajado, ya ha triplicado su peso y comienza el apareamiento. Esta especie presenta solamente dos generaciones al año. El total del ciclo biológico es de 58 a 69 días. Los adultos permanecen en el cultivo de 15 a 20 días alimentándose para almacenar reservas que les servirán en su período de hibernación. A finales de septiembre y octubre, la chinche emigra hacia los sitios de hibernación, permaneciendo inmóvil y protegida en la hojarasca (Ramírez, 1991). Huevo. Los huevecillos miden aproximadamente 0.9 mm de longitud y 0.6 mm de diámetro, tienen forma cilíndrica y en su parte superior aparece una gran cantidad de pequeñas elevaciones en la periferia del opérculo, coronando al huevecillo en forma de almena. Son depositados en grupos de 12 a 38 huevecillos, ordenados en dos hileras alternas. Recién ovipositados son de color verde alimonado y muy brillantes, este color se transforma en naranja, rojo y finalmente negruzco a medida que alcanza el final del período de incubación (Ramírez, 1991). Ninfa. Pasa por cinco estadíos ninfales con una duración de 37 días aproximadamente. El tercer estadío ninfal es el más voraz. La ninfa I mide 1.2 mm de largo y un milímetro de ancho, de forma elíptica y con manchas rojas y negras. La ninfa II tiene forma ovalada, mide 2.2 mm de largo y 1.4 mm de ancho, es de color cremoso con manchas negras en el dorso. La ninfa III tiene forma ovalada, mide tres milímetros de largo y 1.8 mm de ancho. La ninfa IV mide cuatro mm de largo y 2.6 mm de ancho, de color pajizo con manchas negras, en esta etapa comienzan a formarse las alas. La ninfa V mide siete milimetros mm de largo y cuatro milímetros de ancho, son alargadas y su forma convexa va desapareciendo, la coloración del estadío anterior persiste, solo que las manchas son más extensas y las punteaduras más profundas, completando su desarrollo alar. Posteriormente pasa a estado adulto (Ramírez, 1991). Adulto. Los adultos son de forma oval, de color amarillo pajizo o cobrizo, miden de 9 a 12 mm de largo, su cuerpo es ancho, plano y con punteaduras, tórax amplio, cabeza angosta y prolongada hacia delante, presentan tres ocelos de color rojo y antenas filiformes de cinco segmentos (Ramírez, 1991). Enemigos naturales Sus principales enemigos naturales son la avispita Telenomus sp. y el hongo entomopatoógeno y Beauveria Bassiana (Balsamo) Vuillemin. Este último es utilizado en la región del Bajio Guanajuatense para el control de la plaga en los sitios de hibernación (Salazar, 2002). Requerimientos climáticos La chinche del sorgo pasa el invierno en sitios protegidos, situados a una altura de 2,200 a 2,700 msnm, cubiertos por vegetación natural de bosques de encino, matorrales y pastizales, al término de su invernación, emigra al cultivo, siendo los factores que 274 determinan esta migración, las condiciones favorables de precipitación pluvial y la temperatura (Ramírez, 1991). 275 Olycella nephelepasa (Dyar) Fotografía: Nestor Bautista Martínez, Colegio de Postgraduados, Entomología Agrícola. Nombres comunes Gusano cebra. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Pyralidae; Género: Olycella; Especie: nephelepasa Dyar. Hospedantes Esta plaga ataca a las siguientes especies de nopal: Opuntia megacantha Salm-Dyck, O. tomentosa Salm-Dick, O. ficus–indica (L.) Mill., O. robusta H. Wendland ex Pfeiffer, O. streptacantha Lemaire y O. stenopetala Engelmann (Baddi y Flores, 2001). Distribución A partir del conocimiento de sus hospedantes, se puede inferir que la distribución de esta plaga corresponde a la distribución geográfica del género Opuntia, esto es, zonas árdias y semiáridas de México (González, 2001). Biología y Morfología Esta plaga presenta dos generaciones por año, siendo la primera la más devastadora a falta de enemigos naturales (Baddi y Flores, 2001). Sobre las espinas del nopal la hembra deposita huevecillos en grupos de 30 a 50, con forma de bastón, o bien, sobre la maleza que está cerca del nopal. En la zona de Milpa Alta se han encontrado en la primera mitad del mes de enero, grandes cantidades de larvas del primer instar formando galerías 276 protegidas por un malla delgada de hilos de seda. Posteriormente se atacan entre si o se separan para buscar la penca definitiva en la cual se alimentarán durante el resto de su desarrollo larval; al completar esta etapa, la larva sale de la penca y se introduce en el suelo a poca profundidad, donde ocurre la pupación y permanece aproximadamente dos meses. Los adultos emergen durante los meses de octubre, noviembre y diciembre y son palomillas inactivas que algunas veces no usan sus alas y viven de dos a tres semanas, presentan dos generaciones por año, se han observado larvas de primer instar de la segunda generación en el mes de junio, concluyendo que estas completan su desarrollo en los meses de septiembre y octubre (González, 2001). Huevo. Los huevos son 1.25 mm de longitud, de color blanco con tonalidades azulosas (González, 2001). Larva. Después de 4 a 6 meses, las larvas completan su desarrollo midiendo de 4.5 a 6.9 centímetros de longitud y abandonan al hospedante para formar un capullo de seda en el suelo o en la base de la planta para posteriormente transformarse en pupa (González, 2001). Pupa. Es obtecta, de color café rojizo, y mide 20 mm de longitud (González, 2001). Adulto. Los adultos son palomillas de hábitos nocturnos, de aspecto polvoso y opaco de 4.5 a 5.2 cm de expansión alar (González, 2001). Enemigos naturales Existen dos parasitoides que afectan al gusano cebra en el Valle de México. El primero se trata de la mosca Phorocera texana Webber y Aldrich, que parasita las larvas maduras antes de que se transformen en pupa. El otro parasitoide se trata de la avispa Apanteles mimoristae Muesebeck que vive a expensas de larvas jóvenes (Baddi y Flores, 2001). 277 Oulema melanopus (L.) Fotografía: Hania Berdys, Bugwood.org Nombres comunes Escarabajo de la hoja del cereal. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Chrysomelidae; Género: Oulema; Especie: melanopus L. Hospedantes El principal hospedante es el trigo Triticum aestivum L. y en menor escala todas las especies de la familia Poaceae (EPPO, 2013). Distribución Esta plaga se ha reportado en África (Marruecos, Túnez), América (Canadá, Estados Unidos), Asia (China, Irán, Israel, Turkmenistán, Uzbekistán), Europa (Austria, Bélgica, Bulgaria, República Checa, Dinamarca, Finlandia, Francia, Alemania, Grecia, Hungría, Irlanda, Italia, Malta, Reino Unido, Polonia, Portugal, Rusia, Serbia, España, Suecia, Turquía, Ucrania) (EPPO, 2013). Daños Las larvas mayores hacen la gran mayoría de los daños, que consisten en la remoción de los tejidos verdes localizados entre venas y nervaduras de las hojas. Sin embargo, por lo general, esta plaga no llega a ser de gran importancia debido a que con prácticas de manejo adecuadas se controla muy bien (Tooker, 2009b). 278 Biología y Morfología Oulema melanopus suele presentar una generación por año , pero de vez en cuando dos años son necesarios para completar el desarrollo de una sola generación en climas más fríos. Los escarabajos adultos pasan el invierno en zonas protegidas, y se activan cuando las temperaturas diarias se elevan por encima 9-10 °C. Después de la emergencia, los escarabajos se alimentan, copulan y ovipositan durante aproximadamente seis semanas. Los huevos son depositados individualmente o en grupos de 2-3 en las nervaduras de las hojas y cada hembra pone alrededor de 100 a 400 huevos. Las larvas emergen del huevo y se alimentan de la superficie superior de las hojas sin perforar totalmente el envés de la hoja. Las larvas presentan cuatro estadíos larvales antes de salir de la planta para pupar en celdillas de tierra a 1.25-5 cm de profundidad . Los adultos emergen poco después (1520 días) y comienzan a alimentarse (Borchert et al., 2003). Huevo. Los huevos son de forma cilíndrica y redondeada. Miden aproximadamente 0.9 mm de largo y 0.4 mm de ancho. La coloración inicial es amarillo brillante y posteriormente se tornan de color amarillo oscuro. Parcialmente se tornan de color negro antes de que emerjan las larvas (Borchert et al., 2003). Larva. Las larvas sólo presentan la cabeza, patas y espiráculos bien quitinizados. A menudo se le describe como babosa. Las larvas son de color amarillo en la mayor parte de su cuerpo, y en donde se encuentra el materia fecal presenta coloración más oscura. La longitud del cuarto estadío larvario mide de 5 a 5.5 mm de longitud (Borchert et al., 2003). Pupas. Las pupas al inicio presentan una coloración amarilla y se oscurecen conforme se desarrollan (Borchert et al., 2003). Adulto. Presentan los élitros de color negro azulado metálico, así como las otras partes del cuerpo, excepto el pronoto, fémures y tibia, que son de color naranja rojizo. Las antenas son más grandes en longitud que la mitad de su cuerpo, los segmentos antenales 7 y 11 son aproximadamente dos veces más largos y anchos que los segmentos 8 y 10. El rango de longitud de adultos es de 4.6 a 5.3 mm, siendo la hembra más grande (Borchert et al., 2003). Enemigos naturales Se han reportado tres nemátodos entomopatógenos utilizados en pruebas de laboratorio para matar adultos de Oulema melanopus: Steinernema feltiae B30, S. carpocapsae C101 y Heterorhabditis bacteriophora D54. S. carpocapsae fue el nemátodo más efectivo y mostró ser buena alternativa para el control químico y parece tener el más alto potencial para controlar las poblaciones de esta especie bajo condiciones de campo (Laznik et al., 2010). Requerimientos climáticos Las temperaturas umbrales de desarrollo mínima y máxima son 9 y 32 °C, respectivamente, con un requerimiento térmico de 458 y 478 GD para los períodos huevoadulto y huevo-huevo. Los requerimientos térmicos por etapas son 87, 187, 234 y 20 GD para huevo, larva, pupa y adulto (Guppy y Harcourt, 1978). 279 Panonychus ulmi (Koch) Fotografía: University of Georgia Plant Pathology Archive, University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Araña roja europea, araña roja de los frutales. Ubicación taxonómica Clase: Arachnida; Orden: Prostigmata; Familia: Tetranychidae; Género: Panonychus; Especie: ulmi Koch. Hospedantes La araña roja es una plaga de nueces, bayas y algunos árboles y arbustos ornamentales. Manzanas Malus pumila Mill y peras cultivadas Pyrus communis L. varían en su susceptibilidad a las lesiones por este ácaro. Otras de las especies que se pueden ver afectadas por esta plaga son durazno Prunus persica (L.) Batsch, cereza Prunus spp., ciruela Prunus salicina Lindl, caña Sacharum officinarum L. y bayas de zarza Rubus spp. (Alston y Reding, 2011). Distribución Esta especie se encuentra ampliamente distribuida en toda América del Norte, Europa, África del Norte, Oriente Medio, norte de India y Japón. Se han presentado reportes por daños en Inglaterra, Portugal, Francia, el norte de Italia, Suiza, Holanda, Alemania, Suecia, Finlandia, Polonia, Hungría y Bulgaria. En el hemisferio sur, la especie se conoce en Tasmania y Nueva Zelanda. En la antigua Unión Soviética habita los Estados Bálticos, Bielorrusia, Moldavia, Ucrania, SE de Siberia, Khabarovsk y Territorios Primorskii, el Cáucaso, Tayikistán y Uzbekistán (AgroAtlas, 2009b). 280 Daños Los daños consisten en la extracción de savia de las hojas, las que según el grado de daño, adquieren un color verde pálido hasta amarillento o atabacado, pudiendo llegar a caerse las hojas prematuramente. Afecta el color y el tamaño de la fruta y en algunos casos puede producir la reducción del número de frutas de la temporada siguiente. Los daños pueden ser graves cuando las condiciones ambientales suelen ser alta temperatura y alta humedad (SINAVIMO, 2013). Biología y Morfología Esta plaga pasa el invierno como huevecillo, en las rugosidades de las ramas, bifurcaciones de las mismas, y en nacimientos de los dardos. Los huevecillos invernantes difieren en coloración de los primavera-estivales, Las primeras larvas nacen en coincidencia con la floración. Tardan 10 a 15 días en llegar al estado adulto. El adulto inicia la oviposición de verano sobre las hojas desde el estado fenológico de "frutos cuajados". Según las condiciones climáticas, pueden tener ocho generaciones anuales (SINAVIMO, 2013). Huevo. Los huevos invernantes difieren en coloración de los de primavera-estivales, los primeros son rojos oscuros, los segundos son rojo anaranjados. Ambos tipos de huevo son esféricos, con los polos marcadamente aplastados, estriados y provistos de un pedicelo central (SINAVIMO, 2013). Larva. Las larvas son de color anaranjado a rojo claro y de inmediato se dirigen hacia las hojas (SINAVIMO, 2013). Protoninfa y Deutoninfa. Es gradualmente más grande, de color rojo y tiene cuatro pares de patas. Se torna de color rojo verdoso antes de la muda y se torna de color rojo brillante al alimentarse. Las hembras son más ovaladas que los machos. Ambos se alimentan del envés de las hojas (Alston y Reding, 2011). Adulto. Las hembras miden 0,4 mm, son de color rojo ladrillo con setas dorsales, globosas. El macho es más pequeño y de color más suave. Su color es rojizo, con cuatro filas de setas dorsales y con una distintiva base globosa de color blanco (SINAVIMO, 2013). Enemigos naturales En la mayoría de los casos, el control biológico se ha debido a la acción de Amblyseius andersoni Chant o a la acción combinada de de A. andersoni y A. californicus McGregor (Vilajeliu et al., 1994). Requerimientos climáticos Herbert (1980) determinó como temperatura mínima umbral 10.6 oC para el desarrollo de esta especie de ácaro, la cual requiere de la acumulación de 140.2 GD para completar el ciclo de huevecillo a adulto; y de 157.1 GD para el período de huevecillo a huevecillo. 281 Papilio cresphontes Cramer Fotografía: Jonathan Armstrong, University of Southern California, Bugwood.org Nombres comunes Gusano perro. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Papilionidae; Género: Papilio; Especie: cresphontes Cramer. Hospedantes Este insecto se considera una plaga menor de la naranja dulce Citrus sinensis (L.) Osbeck. Además incluye como hospedantes a plantas silvestres de la familia Rutaceae como: fresno espinoso Zanthoxylum americanum Mill., Zanthoxylum clava-herculis L., Zanthoxylum fagara L., cenizo común Ptelea trifoliata L., amiris mar Amyris elemifera L. y una variedad de plantas exóticas de la familia Rutaceae, incluyendo la hierba gitanera Dictamnus albus L. y el zapote blanco Casimiroa edulis Llave (McAuslane, 1997). Distribución El gusano perro se distribuye amplimente en el continente americano. Su área de distribución se extiende desde el sur de Nueva Inglaterra a través de los estados del norte de los Grandes Lagos, en Ontario, hasta la parte sur de la llanura central de las montañas Rocosas. Así mismo esta especie se extiende hacia el sur de Florida y el Caribe, en el sudoeste de Estados Unidos y México hasta centro y sur América (McAuslane, 1997). Daños Se alimenta del follaje, dejando solamente las nervaduras (OIRSA, 1999). 282 Biología y Morfología Los gusanos que dañan la planta son grandes, de color oscuro, en reposo encoge la cabeza, dando la apariencia de un perro. El adulto es una mariposa grande de colores negro con amarillo (OIRSA, 1999). Las hembras apareadas usualmente depositan los huevecillos de manera individual sobre la parte superior de las hojas. Las larvas pasan por cinco estadíos larvales y se alimentan usualmente durante la noche. Al año se pueden presentar por lo menos dos, y probablemente tres generaciones en Florida (McAuslane, 1997). Huevo. Los huevos son depositados uno a uno en la parte superior de las hojas. Estos miden de 1 a 1.5 mm, son de forma esférica y de color crema a marrón y típicamente presentan un recubrimiento irregular de una secreción color naranja que es una reminiscencia en apariencia a la cáscara de naranja (McAuslane, 1997). Larva. Presenta cinco estadíos larvales que difieren en apariencia, pero todos ellos comparten parecido con excremento de aves. Los estadíos más jóvenes son predominantemente de color negro o marrón con una mancha como silla de montar color blanco, mientras que los estadíos más grandes presentan patrones de coloración moteado café oscuro con una vista posterior de color blanco o color crema. Los estadíos más jóvenes también presentan pelos. Estos se reducen en los estadíos más grandes (McAuslane, 1997). Pupa. Las larvas empupan en ramas pequeñas en la planta huésped de la cual se alimentan, o bien, pueden viajar una distancia corta a una estructura orientada verticalmente. La crisálida es de color marrón y se encuentra típicamente orientada a 45° del sustrato, el extremo posterior se encuentra unido directamente a una almohadilla de seda sobre el sustrato, y su extremo anterior se encuentra unido a través de un hilo fino de seda al sustrato (McAuslane, 1997). Adulto. Se convierten en mariposas grandes con alas anteriores con una expansion de 4.6 a 6.9 pulgadas en machos y en hembras una expansión alar de 5.3 a 7.4 pulgadas. La superficie dorsal de las alas de la mariposa es de color negro con una línea diagonal llamativa de color amarillo a través de las alas anteriores. La superficie ventral de las alas es principalmente de color amarillo. Esta mariposa puede ser fácilmente distinguida por el relleno en la cola del ala de color amarillo, así como el pequeño parque de color rojo ladrillo dentro de la banda azul en la ala posterior media ventral (McAuslane, 1997). Enemigos naturales Las pupas son inmóviles e indefensas, estas pueden ser parasitadas por Lespesia rileyi Williston, una mosca taquínida; Brachymeria robusta Cresson, una avispa; Pteromalus cassotis Walker y Pteromalus vanessae Howard, dos avispas pteromálidas. Sin embargo, los estadíos de larva parecen estar más protegidos contra enemigos naturales que el estado de pupa. Las larvas se defienden a sí mismas de depredadores e insectos parasitoides por ser menos visibles a partir de su patrón de coloración. Además las larvas poseen una glándula en forma de “Y” situada a la mitad dorsal de la cabeza, la cual contiene una secreción repelente y tóxica para depredadores pequeños, como hormigas y arañas. Se piensa que la larva puede contener toxinas internas, obtenidas a través del alimento (McAuslane, 1997). 283 Parlatoria oleae (Colvée) Fotografía: United States National Collection of Scale Insects Photographs Archive, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org. Nombre común Cochinilla violeta del olivo, escama del olivo, parlatoria del manzano, piojo violeta. Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Hymenoptera; Familia: Diaspididae; Género: Parlatoria; Especie: oleae Colvée. Hospedantes Es una plaga polífaga, afectando principalmente al olivo y algunas especies de la familia Rosaceae como almendro Prunus amygdalus Hook F., albaricoque Prunus armeniaca L., manzano Malus pumila Mill., peral Pyrus communis L., melocotón Prunus persica (L.) Batsch, ciruelo Prunus salicina Lindl, cerezo Prunus spp. y diversas plantas ornamentales como rosal Rosa spp., lilo Syringa vulgaris L., aligustre Ligustrum vulgare L., pistacho Pistacia vera L., entre otras (Herrera et al., 2006). Distribución Cuenca del Mediterráneo (incluyendo España), zonas del sur de África y parte occidental de Asia (Castellar, 2011). Daños El daño ocurre prácticamente sobre toda la parte aérea de la planta, afectando hojas, ramas y frutos. La saliva es fitotóxica, causando debilitamiento general de la planta y deformación de las hojas, pudiendo llegar a la defoliación. A medida que envejecen las plantas, aumentan las poblaciones, por lo que las ramas más viejas resultan más afectadas, presentando verdaderas costras de cochinillas que pueden dañar y causar 284 hasta la desecación de las ramas. En frutos, causa un halo rojizo alrededor de la exuvia. También se pueden observar ligeras deformaciones del fruto. En el fruto de olivo provoca una alteración de color verde, por acción de la saliva, dando lugar a una tonalidad negra (SENASA, 2012). El problema radica en la preferencia de esta cochinilla por los frutos. En éstos, se producen manchas de color violáceo y deformaciones, de importancia en la aceituna de verdeo. En el caso de aceituna de molino, se puede producir una baja en el rendimiento (Castellar, 2011). Biología y Morfología Esta especie es polivoltina, ovípara y normalmente bisexuada, con diferente metamorfosis entre sexos (Herrera et al., 2006) y según la climatología presente puede presentar de dos a tres y hasta cuatro generaciones anuales (Molinari, 1942; Kosztarab, 1996; citados por Lannati y López, 2011). Presenta cinco estadíos el macho y tres la hembra y el único estadío capaz de trasladarse es la ninfa migratoria, responsable de la dispersión de la especie, la reproduccion es sexual y pasa el invierno como hembra adulta fecundada (Kosztarab y Kozár 1988; citados por Lannati y López, 2011). Las hembras pueden dar lugar a 30-80 huevecillos. El desarrollo y numero de huevecillos depende de las temperatura, humedad y de la planta huésped. Cantero (1997) encontró que temperaturas superiores a 32 °C, aún con 70% de humedad relativa, causan gran mortalidad en P. oleae. Las hembras pasan el invierno como adultas fecundadas y ovipositan en primavera y verano, depositando de 50 a 100 huevos durante dos o tres semanas. Castellar (2011) por su parte menciona que la plaga presenta de dos a tres generaciones anuales, dependiendo de las condiciones climáticas, pudiendo ser hasta cuatro. La duración del ciclo completo es de 35 a 40 días, llegando hasta 60 días en las generaciones de otoño. Generalmente pasa el invierno en forma de pupa enterrada en el suelo a poca profundidad. En primavera (marzo a abril) salen los adultos de la primera generación, a los 8-10 días de vida, el adulto alcanza su madurez sexual, buscándose el macho a la hembra para acoplarse y a los 3-4 días de la fecundación se inicia la oviposición en el fruto, debajo de la epidermis, depositando la hembra solo un huevo por fruto, en un día puede depositar alrededor de 12 huevos, hasta completar entre 250 y 750 huevos. La vida del adulto, de acuerdo con las condiciones ambientales, puede durar de 21 a 48 días en verano y 60 días en otoño, el período de incubación dura desde 2-3 días en condiciones óptimas hasta 10-15 días en otoño. El período ninfal es muy variable, durando de 8 a 15 días en verano, hasta varios meses en invierno; posteriormente sale el adulto atravesando la epidermis de la aceituna e iniciando así el nuevo ciclo biológico. Huevo. De forma ovalada, color violeta con una longitud de 0.17 mm. Después de ser depositados son de color lila claro. Aproximadamente a los cinco días, los huevos van madurando y comienzan a aparecer pequeñas manchas de color más oscuro hasta quedar completamente violeta (Lanati y López, 2011). Ninfa. Incluye dos estadíos ninfales. El primer estadío ninfal incluye tres fases que ocurren en ambos sexos. La primer forma es la ninfa migratoria de una longitud aproximada de 0.18 mm más ancha en la región torácica y de color violeta; la segunda fase es fija, mide aproximadamente 0.20 mm y se caracteriza por la formación de un escudo laxo de filamentos blanquecinos; la tercera fase mide 0.25 mm de longitud y posee un escudo consolidado de color verde olivo. En el segundo estadío ninfal la hembra 285 mide alrededor de 0.4 mm de longitud y 0.35 mm de ancho, de color violeta claro y no tiene patas (Lanati y López, 2011). Pupa. El macho es el único que pasa por esta etapa. La pupa mide 0.8 mm de longitud y 0.25 mm de ancho, se distinguen esbozos de antenas, patas, alas y el estilo bien desarrollado (Lanati y López, 2011). Adulto. El macho adulto alado tiene un milímetro de longitud con antenas y alas transparentes bien desarrolladas, el escudo tiene una exuvia color verde oliva dorado o marrón, un folículo blanco sucio y mide entre 1 y 1.2 mm de largo por 0.3 mm de ancho. Estas características permanecen sin cambios hasta el desarrollo final del adulto. Por otra parte, la hembra joven es de color violeta claro con pigidio levemente dorado y mide aproximadamente 0.6 mm de longitud por 0.5 mm de ancho. La hembra madura es de color violeta oscuro y mide 0.8 por 0.7 mm de ancho. La hembra oviplena es más globosa debido al desarrollo de los huevos en su interior llegando a medir 1 mm de diámetro. El pigidio es dorado en su parte dorsal y ventralmente pueden observarse secreciones blanquecinas de glándulas (Lanati y López, 2011). Enemigos naturales Los parasitoides Aphytis maculicornis Masi y A. paramaculicornis DeBach y Rosen, han reducido satisfactoriamente las poblaciones de P. oleae hasta en un 50 % en la generación de primavera, teniendo menor impacto en las poblaciones de verano (Rosen, 1978; citado por PKB, 2013c). Zaher y Soliman (1971); citados por PKB (2013c) reportaron que el ácaro depredador Cheletogenes ornatus Canestrini & Fanzago, se encuentra ampliamente distribuido en Egipto y ha desempeñado un papel importante en la supresión de la población de P. oleae atacando a los huevos y hembras adultas. Requerimientos climáticos Habib et al. (1969) y García (1973), citados por Lanati y López (2011) mencionan que el número de generaciones anuales de la plaga está influido por el tipo de hospedero. Por su parte, Pinhassi et al. (1996), señalan que la plaga tiene como temperaturas umbrales mínima y máxima de desarrollo 10 y 32 °C, respectivamente, con un requerimiento térmico para la primera generación en campo de P. oleae de 836-873 GD, mientras que el de la segunda generación es de 1300 GD. 286 Pectinophora gossypiella (Saunders) Fotografía: Peggy Greb, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Gusano rosado del algodonero, gusano rosado de la India, gusano rosado asiático. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden Lepidoptera; Familia Gelechiidae, Género: Pectinophora; Especie: gossypiella Saunders. Hospedantes El principal hospedero del gusano rosado es el algodón (Gossypium sp.) y el cultivo de okra Abelmoschus esculentus (L.) Moench, así como también la malva india Abutilon sp., malva país Abutilon indicum (L.) Sweet y la alfalfa Medicago sativa L. (Khidr et al., 1990; CABI, 2007; citados por Terán, 2011b). Distribución Se distribuye a lo largo de las zonas tropicales y subtropicales de América, África, Asia y Australia, incluyendo regiones de Pakistán, Egipto, Estados Unidos (Arizona, Arkansas California, Georgia, New México, Oklahoma y Texas), México, Centro América y El Caribe (CABI, 2011). En México se distribuye principalmente en los estados de Baja California, Baja California Sur, Sinaloa, Sonora, Chihuahua, Durango, Coahuila y Norte de Tamaulipas (Terán, 2011b). Daños Las larvas del gusano rosado se alimentan principalmente de las semillas del algodonero, destruyendo bellotas de todo tamaño. Los daños se inician con los primeros botones florales. En la parte media o en el ápice se pueden observar unos puntos oscuros producidos por el ingreso de la larva. 287 Los botones atacados pueden llegar a caer, pero en la mayoría de casos continúa su desarrollo y al momento de la apertura de la flor, la larva une los pétalos entre si originando la “flor en roseta“. Al abrir las bellotas se observan unas galerías de color marrón amarillento en la parte interna y a través de la fibra en formación. Las bellotas atacadas se pudren, abren con la fibra manchada, reduciendo los rendimientos y calidad de fibra (Ramírez y Nava, 2000; Nava et al., 2001). Biología y Morfología Las palomillas que emergen en primavera son producidas por pupas de larvas diapáusicas de ciclo largo y las que emergen en el verano son producidas por pupas de larvas de generaciones estacionales no diapáusicas de ciclo corto. En primavera la emergencia de palomillas comienza usualmente antes de que el algodón empiece a fructificar. Estas palomillas depositan huevecillos sobre yemas foliares y tallos donde las larvas rara vez sobreviven. Considerando que esta plaga requiere fundamentalmente fructificaciones para ovipositar y alimentarse, todas aquellas palomillas que emerjan antes de que existan cuadros (botones florales), no podrán sobrevivir ni reproducirse. Estas palomillas representan lo que comúnmente se conoce como “generación suicida”. Por el contrario, todas las palomillas que emerjan después de dicha etapa fenológica del cultivo, formarán la “generación efectiva” que dará origen a las generaciones perjudiciales de la plaga. El porcentaje de la “generación suicida” depende de la fecha de siembra del algodonero; es decir, que entre más temprano se siembre el cultivo, el porcentaje de “generación suicida” será menor (Ramírez y Nava, 2000; Nava et al., 2001). Los adultos tienden a ser más activos durante la noche, durante el día se refugian y rara vez son vistos en los campos infestados. Los adultos copulan a medianoche en las terminales de las plantas y comúnmente de uno a dos días después de la emergencia. La hembra libera una feromona que atrae al macho para la cópula. La oviposición comienza al segundo día después de la emergencia de adultos y los huevecillos son depositados aislados o en masas ya sea en tallos, yemas terminales o cuadros cuando aún no hay bellotas en la planta. Las bellotas de 10-20 días de edad son las preferidas para ovipositar. Los huevecillos son colocados arriba del cáliz, cerca del ápice o en suturas en la bellota, mientras que las masas (desde unos pocos hasta 100 huevecillos) son colocadas entre el cáliz y el carpelo de la pared de la bellota. El período de oviposición de las palomillas de ciclo corto es de ocho días y de seis para las de ciclo largo. En las generaciones de verano, la hembra oviposita de 50-300 huevecillos y la máxima ovipostura ocurre al tercer día después de la emergencia de los adultos. Los períodos de desarrollo de huevecillos, larva, pupa y preoviposición durante el verano son 3-4, 12-15, 7-8 y 2-3 días, respectivamente. Generalmente ocurren tres generaciones del insecto durante el ciclo del algodonero, con una frecuencia de alrededor de un mes. Al final del verano y principios del otoño las larvas completamente desarrolladas (cuarto instar) entran en un estado de hibernación o diapausa (Pacheco, 1994; Ramírez y Nava, 2000; Nava et al., 2001). Huevo. Recién depositados son de color blanco aperlado, posteriormente se tornan de color rojizo-naranja; de forma alargada, ovalados, de 0.4-0.6 mm de longitud y 0.2-0.3 mm de ancho. Por lo general son depositados en forma individual o en grupos de 5-10. Los huevos de la primera generación en primavera son a menudo depositados en las estructuras vegetativas de la planta de algodón. En la segunda y subsecuentes generaciones los huevos son colocados debajo del cáliz del botón floral de más de 15 días (Venette et al., 2000). 288 Larva. Las larvas son de color claro, de 1-2 mm de largo en el primer instar y las larvas maduras son 12 a 15 mm de longitud. Larvas de primero y segundo instar, son de color blanco cristalino a blanco amarillento; en el tercer instar, adquieren una coloración rosada y finalmente, en el cuarto instar, presentan un color rosa intenso, de aquí el nombre de gusano rosado. La cabeza es de color café y posee un escudo protorácico muy marcado de color café oscuro y dividido longitudinalmente en dos. La larva completamente desarrollada (cuarto instar) mide alrededor de 1.2 cm de longitud. Las larvas no diapáusicas elaboran un pupario o cocón alargado, suave y apropiado para pupar, en cambio las diapáusicas tejen un cocón esférico y apretado para pupar (Pacheco, 1994; Ramírez y Nava, 2000). Pupa. Las pupas son de color rojizo-marrón y miden 8-10 mm de longitud por 2.4 mm de ancho, se encuentran cubiertas de pubescencia fina (Pacheco, 1994; Ramírez y Nava, 2000). Adulto. Los adultos son palomillas pequeñas, de color marrón oscuro de 12 a 20 mm de expansión alar con manchas café-obscuro en las alas anteriores. Las alas son característicamente puntiagudas y tienen en sus bordes superiores un fleco de color claro y sedoso. La cabeza es de color marrón rojizo pálido con escamas iridiscentes. Las antenas son de color marrón. Los palpos labiales son largos y curvados hacia arriba (Pacheco, 1994; Ramírez y Nava, 2000). Enemigos naturales Terán (2011b) señala que existe un gran número de enemigos naturales de P. gossypiella, los cuales se indican a continuación: Parasitoides: Apanteles angaleti Muesebeck, A. quadratus Anjum y Malik, A. taragamae Viereck, Bracon brevicornis Wesmael, Bracon brevicornis Wesmael; B. gelechiae Ashmead, B. greeni, B. kirkpatricki Wilkinson, Habrocytus, Microchelonus blackburni Cameron, Parasierola, Pyemotes herfsi Oudemans, P. ventricosus Newport, Scambus lineipes Morley, S. striatus Gupta y Tikar, Theronia lineata Brullé, Trichogramherfsi, Trichogramma achaeae Nagaraja y Nagarkatti, T. brasilienses Ashm., T. pretiosum Riley; depredadores: Chrysopa pallens Rambur, Chrysoperla carnea Stephens, Collops vittatus Say, Hippodamia convergens Guerin-Meneville, Nabis alternatus Parshley, Orius tristicolor White, Pardosa milvina Hentz, Polybia ignobilis Haliday, Sinea confusa Caudell; patógenos: principalmente diferentes variedades de la bacteria Bacillus thuringiensis Berliner; así como el nemátodo Steinernema riobravis (Cabanillas et al., 1994). Requerimientos climáticos El gusano rosado para sobrevivir de un ciclo algodonero a otro, entra en un estado de reposo denominado diapausa como larva de cuarto instar enterrada en el suelo, lo cual es estimulado por fotoperíodos cortos y bajas temperaturas. Las primeras larvas diapáusicas se observan a principios de septiembre, posteriormente el porcentaje se incrementa rápidamente hasta alcanzar prácticamente el 100 % entre fines de octubre y principios de noviembre. El conocimiento de la época y grado de incidencia de la diapausa del gusano rosado, es muy importante para definir la época más adecuada para realizar las labores fitosanitarias de desvare y barbecho. Los requerimientos térmicos para las distintas etapas biológicas del gusano rosado con una temperatura base de 12 °C son: 289 preoviposición 28 GD, huevecillo 73 GD, larva en cuadros 248 GD, larva en bellotas 320 GD, pupa 120 GD, total del ciclo biológico en cuadros y bellotas 473 y 545 GD, respectivamente. Puesto que el gusano rosado es una plaga que ataca a las fructificaciones, la primera generación de la temporada inicia con la aparición de cuadros (botones florales) susceptibles, lo cual ocurre a los 600 GD acumulados desde el momento de la siembra del cultivo. Por lo anterior, a lo largo del período fructífero del algodonero, solamente pueden producirse tres generaciones del insecto, ocurriendo la primera, segunda y tercera generaciones de adultos (palomillas) a los 1045, 1590 y 2131 GD acumulados desde la siembra (Ramírez y Nava, 2000; Nava et al., 2001). La temperatura mínima umbral de desarrollo de esta especie es de 13.9 °C y el tiempo fisiológico que requiere para completar el ciclo de huevo a adulto y que éstos empiecen a ovipositar es de 492 GD (Beasley y Adams, 1996). 290 Peridroma saucia (Hübner) Fotografía: Frank Peairs, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Gusano saltarín, gusano trozador. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Peridroma; Especie: saucia Hübner. Hospedantes Los gusanos trozadores se alimentan de hortalizas, cereales, plantas ornamentales, frutos y forrajes. Así como otros cultivos como la col Brassica oleracea L., apio Apium graveolens L. y papa Solanum tuberosum L. En algunos lugares son una plaga de gran importancia para el cultivo de menta Mentha spicata L. (Berry y Shields, 1980). Otros hospedantes son el clavel Dianthus caryophyllus L., crisantemo Chrysanthemum spp. y caña de azúcar Saccharum officinarum L. (Ring et al., 1976). Distribución Esta plaga se encuentra ampliamente distribuida en Hawaii, parte continental de estados Unidos, Canadá y México (Mau y Martin, 2007b). Daños En general consume follaje, brotes, botones florales, raíces. Corta las plantas algunos centímetros por debajo o por encima de la superficie del suelo. En girasol, ocasiona daños desde antes de la emergencia hasta que las plantas poseen 30 cm de altura. En tomate también daña el fruto. En papa los tubérculos que presentan daños severos tienen cavernas y profundos orificios (SENASA, 2010e). 291 Biología y Morfología Huevo. De forma esférica y aplanado en su parte inferior. Recién ovipositados, los huevos presentan un color blanco crema y a medida que avanza la maduración aparecen manchas de color dorado inicialmente alrededor del micrópilo y en la parte del huevo formando un aro, este color se oscurece hasta tornarse negro al estar próximo a la eclosión. A 23.7 °C y 82.9 % de HR en cámara de ambiente controlado, la etapa de huevo dura 5 días en promedio, mientras que a 17.7 °C y 62.3 % de HR en invernadero, esta etapa dura 8 días en promedio (Moreno y Serna, 2006). Larva. El estado larval pasa por seis instares. Las larvas son de color café en todos los instares. En el primer ínstar las setas son largas, aproximadamente igual al ancho del cuerpo; las pináculas son negras, prominentes, cubriendo gran parte del cuerpo de la larva, las cuales le dan un aspecto hirsuto; la cabeza y espiráculos son de color negro; presentan una franja blanca en la zona medio dorsal y dos franjas blancas más delgadas en la zona subdorsal; las patas torácicas son de color negro y las pseudopatas de los segmentos A3 y A4 no se han desarrollado completamente. El segundo instar presenta cápsula cefálica café clara; el escudo protorácico es menos notorio; los espiráculos son totalmente negros; persisten la franja dorsal y las franjas subdorsales blancas del primer instar, y aparece una franja lateral blanca con visos naranja en la región subespiracular. En el tercer instar la franja dorsal blanca presenta ensanchamientos en cada uno de los segmentos, dando la apariencia, a simple vista, de puntos amarillos a partir del segmento T3. En el cuarto instar como característica relevante en la cápsula cefálica aparecen manchas amplias no continuas que van desde el vértice hasta la región adfrontal y dan la apariencia de una M en vista anterior; la franja dorsal blanca es discontinua en cada segmento, deja manchas blancas circulares; en la zona subdorsal en cada segmento se presentan manchas negras horizontales; desaparecen las franjas blancas subdorsales; persiste la franja subespiracular con visos naranjas; la larva se observa de un color café claro en la zona dorsal y toma una coloración más oscura a partir de la zona subdorsal hasta alcanzar la franja con visos naranja. El quinto instar presenta las mismas características en cuanto a color y franjas que el cuarto instar. El sexto instar presenta las mismas características mencionadas en los dos instares previos en cuanto a color y franjas, excepto que desaparece la franja crema con visos naranja en la zona subespiracular. En esta fase la larva adquiere una forma rechoncha y arqueada, sus piezas bucales y apéndices locomotores dejan de ser funcionales, y se prepara para empupar dentro de una celda que la larva forma previamente con seda y suelo. La duración de los seis instares larvarios en cámara de ambiente controlado (23.7°C y 82.9% HR) y en invernadero (17.7 °C y 62.3 % HR) es de 4.46, 2, 2.89, 2.6, 2.46 y 2.69 días; y, 8.2, 3.4, 4.3, 4.8, 6.5 y 11.1 días, respectivamente. La pre-pupa dura 3 y 2.96 días, respectivamente, bajo estas dos condiciones ambientales (Moreno y Serna, 2006). Pupa. Es obtecta y de color marrón rojizo brillante. Cuando el adulto está próximo a emerger la pupa toma una coloración negra. El estado de pupa dura 15 y 29.7 días, respectivamente, bajo las dos condiciones ambientales mencionadas en el párrafo anterior (Moreno y Serna, 2006). Adulto. Los adultos son palomillas discretas, aproximadamente de una pulgada de largo de la cabeza a la punta de las alas plegadas. El cuerpo y las alas son de color polvo brillante o marrón grisáceo. Algunos individuos presentan manchas grisáceas en las alas anteriores. El rango de vida del adulto va de 8 a 13 días (Mau y Martin, 2007b). 292 La duración del estado adulto bajo las condiciones de cámara de ambiente controlado e invernadero descritas anteriormente es de 7 y 14 días para la hembra, y 7 y 13 días para el macho (Moreno y Serna, 2006). Enemigos naturales Existen varios insectos que son conocidos como parasitoides y depredadores: Euplectrus sp., Archytas cirphis Curran, Chaetogaedia montícola Bigot, Chelonus texanus Cress, Eucelatoria armígera Coquillett, Hyposoter exiguae Viereck, Meteorus laphygma Viereck, Pseudo amblyteles Koebele y Pterocormus rufiventris Brll. Calosoma blaptoides tehuacanum Lapouge es un depredador de esta plaga (Mau y Martin, 2007b). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima es de 7.2 °C, con una umbral máximo de 26.7 °C. El requerimiento térmico es de 675.8 GD para el ciclo huevo-adulto, y de 770.3 GD para el ciclo huevo-huevo. Las temperaturas umbrales mínimas por etapas son las siguientes: 5.6 °C para la etapa de huevo, 6.2 °C para la etapa de larva, 8.5 °C para la etapa de pupa y 3.5 °C para la etapa de adulto maduro. Los requerimientos térmicos por etapa son: 73.3, 362.3, 240.2 y 94.5 GD para huevecillo, larva, pupa y adulto maduro, respectivamente (Simonet et al., 1981). 293 Phoetaliotes nebrascensis (Thomas) Fotografía: Doug Danforth, Bugguide.net. Nombres comunes Chapulín de cabeza larga. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Phoetaliotes; Especie: nebrascensis Thomas. Distribución El chapulin de cabeza larga prefiere habitar los pastizales con plantas de porte alto y exuberante en donde se constituyen como la especie dominante de acuerdo a lo reportado por Pfadt (1994). Este tipo de chapulín es un habitante común en diversos tipos de pastizal, así como en pequeños manchones de hierba alta que crecen en barrancos, arroyos y orillas de carreteras; puede ser ubicado en los estados de Baja California, Sonora, Chihuahua, Durango, Coahuila, Zacatecas, Nuevo León, Tamaulipas y Guanajuato (Pfadt, 1994b; Salas et al., 2003; García et al., 2006a). Daño Estudios realizados por García y Lozano (2011), demuestran que los chapulines de cabeza larga pueden consumir hasta el 50 % de su peso en materia verde por día. Determinaron también que una densidad de población de 7 a 8 chapulines por m 2 de pastizal es capaz de consumir la misma cantidad de forraje por día que una vaca. Puede consumir entre el 6 y 12 % del forraje disponible en el pastizal y en ocasiones cuando la infestación es muy alta, puede consumir hasta el 100 % del forraje disponible en la pradera. 294 Hospedantes La alimentación del chapulín de cabeza larga se compone de varias especies de gramíneas y herbáceas, tales como los pastos del género Panicum, zacate navajita Bouteloua gracilis Willd. ex Kunth Lag. ex Griffiths, pasto búfalo Cenchrus ciliaris L., pasto bermuda Cynodon dactilon (L.) Pers., pasto estrella Cynodon plectostachyus K. Schum., pasto pangola Digitaria decumbens Stent., así como algunas hierbas suculentas como el diente de león Taraxacum officinale F. H. Wigg (Pfadt, 1994b; Báez et al., 2013). Biología y Morfología El chapulín de cabeza larga es una especie de aparición tardía y tiene un comportamiento típico de su especie, que consiste en descansar verticalmente con la cabeza erguida sobre el pasto frondoso y durante la alimentación consume solamente el borde de la hoja que ha elegido, dejando un borde intacto de la hoja (Pfadt,1994b). De acuerdo con los reportes de Pfadt (1994b), las ninfas de esta especie de chapulín pasan por 5 estadíos ninfales y el tiempo que requieren para llegar a adulto es de 40 a 60 días bajo condiciones naturales. Las hembras tiene un período reproductivo de 25 días bajo condiciones controladas de laboratorio. Bajo condiciones controladas de temperatura, con una temperatura base de 17.8 °C, las ninfas requieren 28 días para completar su ciclo con la siguiente duración en sus estadíos: ninfa I: 5 días; ninfa II: 4.5 días; ninfa III: 4.5 días; ninfa IV: 5.5 días y ninfa V: 8.5 días (Chaírez et al., 2009). Huevo. Pfadt (1994b), describió los huevecillos del chapulín de cabeza larga y señaló que son de forma alargada, de 4.1 a 4.4 mm de longitud, ligeramente curvados y tienen una coloración en diferentes tonalidades que va desde el verde olivo hasta amarillo pardusco. Mencioná tambien que la hembra deposita de 6 a 8 masas de huevecillos en forma de vaina conocidas como “ootecas” y cada una puede contener un promedio de 20 a 24 huevecillos fuertemente unidos entre sí. El sitio de oviposición aún es incierto, pues no se sabe con exactitud si lo hace en suelo desnudo o bajo la protección de la maleza, pero se tienen evidencias de que entierra sus huevecillos a una profundidad de 1.5 a 4.0 cm, los cuales comienzan a eclosionar después que se ha establecido el temporal de lluvias (Pfadt, 1994b). Ninfa. Las ninfas del chapulín de cabeza larga se desarrollan lentamente, probablemente por el hábito de vida que tiene, ya que suele habitar en zonas con hierbas altas. Esta ubicación suele ser más fresca que las zonas con pasto corto, lo cual retarda el crecimiento en comparación con otras especies de chapulines (Pfadt, 1994b). Las ninfas de esta especie se distinguen por su estructura, color y forma, ya que la cabeza es muy grande en relación con el resto del cuerpo (Mariño et al., 2011). Recién emergidas su cuerpo tiene una tonalidad verde claro, con las patas y las antenas de color crema. Pocas horas después, adquiere la coloración característica de los adultos; su cara aparenta estar inclinada y sus antenas son filiformes. Sus ojos son compuestos de color café con manchas pálidas. El fémur posterior presenta una raya dorsal pronunciada que se extiende en la mitad de la superficie ventral medial y la tibia posterior adquiere una 295 tonalidad amarillo pálido en los estadíos I a III y cambia a tonos azules en los estadíos IV y V (Pfadt, 1994b). La ninfa de primer instar mide de 2.3 a 4.6 mm, la de segundo instar de 6.3 a 7.1 mm, la de tercero de 7.9 a 10.7 mm, la ninfa de cuarto instar de 12 a 13.5 mm y la de quinto de 13.7 a 15.2 mm los machos y de 1.2 a 18.5 mm las hembras. Adulto. Mariño et al. (2011), describieron a los adultos del chapulín de cabeza larga como insectos de color verde oliva con marcas cafés. Si se compara su tórax con la cabeza, esta es excepcionalmente grande y el protórax muy delgado. La mayoría de los adultos tienen alas cortas que llegan solamente hasta el segundo o tercer segmento abdominal, pero eventualmente algunos especímenes poseen alas largas que se extienden unos pocos milímetros más allá del extremo abdominal y se cree que estos individuos son el principal vector de diseminación a otras zonas de pastizal. El color de los adultos es claro con el vientre amarillo; tiene una banda negra que se extiende desde la parte posterior del ojo hacia el lóbulo lateral del pronoto y los fémures posteriores son de color café rojizo y amarillentos por debajo, con una raya dorsal de color marrón; las tibias posteriores son azules, verdosas o púrpuras. Los machos miden entre 21 y 25 mm y las hembras entre 23 y 33 mm (Pfadt 1994b; Mariño et al., 2011). El chapulín de cabeza larga es una especie de aparición tardía y tiene un comportamiento típico de su especie, que consiste en descansar verticalmente con la cabeza erguida sobre el pasto frondoso y durante la alimentación consume solamente el borde de la hoja que ha elegido, dejando un borde intacto de la hoja (Pfadt,1994b). Enemigos naturales Entre los principales enemigos naturales que tiene el chapulín de cabeza larga se pueden señalar diversos tipos de aves y roedores que son sus principales depredadores, aunque también los pueden atacar serpientes, arañas, lagartijas, sapos (Rivera, 2011 ) y algunas larvas de escarabajos conocidos como “Botijones o burritas”, de las especies Epicauta vittata Fabricius y E. fabricii Leconte, que se alimentan de los huevecillos del chapulín (Garza, 2005); además de otros insectos de la familia Meloidae, Carabidae, Cleridae, Tenebrionidae y Anthomiidae. Requerimientos climáticos El chapulín de cabeza larga, es un chapulín que requiere acumular entre 1,933 y 2,199 GD con temperatura umbral de 15.5 °C, de acuerdo a lo señalado por Brust et al. (2009). Cháirez et al. (2009), determinaron que bajo las condiciones ambientales de Durango, México, los requerimientos de GD acumuladas para el desarrollo de cada estadío ninfal son 802.8 a 874.4; 887.1 a 917.5; 960.5 a 971.5; 1003.6 a 1028.9 y 1046.7 a 1100.7 GD para el primero, segundo, tercero, cuarto y quinto instar, respectivamente, tomando como referencia una temperatura base de 17.8 °C. 296 Phthorimaea operculella (Zeller) Fotografia: Central Science Laboratory, Harpenden Archive, British Crown, Bugwood.org Nombres comunes Palomilla o palomilla de la papa, gusano de la papa, minador común de la papa. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Gelechiidae; Género: Phthorimaea; Especie: opercullela Zeller. Hospedantes La papa Solanum tuberosum L. es el principal hospedante de P. operculella; sin embargo, también afecta al jitomate Lycopersicon esculentum Mill. y a otras especies de Solanáceas, dentro de ellas destacan el tabaco Nicotiana tabacum L., berenjena Solanum melongena L. y chile Capsicum spp. En total hay más de 60 especies silvestres reportadas como hospedantes (CABI, 2011); entre ellas el toloache Datura stramonium L. (Rocha et al., 1990). Distribución La palomilla de la papa, P. operculella es originaria de las regiones productoras de papa de la Cordillera Andina en América del Sur, pero se ha propagado a áreas más tropicales y subtropicales productoras de papa (Sporleder et al., 2004; Sporleder y Kroschel, 2008; citados por Lawrence et al., 2010). Daños Los daños que causa en la parte aérea son insignificantes. En los tubérculos de la papa almacenada los daños pueden ser muy importantes. La infestación puede iniciarse en el almacén o en muchos casos los tubérculos ya vienen infestados del campo. Hay que evitar dejar las papas amontonadas en el campo después de su extracción del suelo. No es aconsejable recubrirlas con las matas arrancadas, y se aconseja destruir los restos de cultivo, así como los tubérculos dañados. Los tubérculos afectados se reconocen 297 fácilmente porque presentan, junto a las yemas y en los agujeros de entrada de la larva, los excrementos de la misma, de color blanco al principio y después negruzco, que les da un aspecto característico, delatando la presencia del insecto (Rocha et al., 1990). Biología y Morfología De acuerdo con Bautista (2006), la hembra oviposita en hojas, tallo y tubérculos accesibles, eso es, a poca distancia de la superficie del suelo. Si la oviposición se hace en hojas, la larva neonata así como la larva de segundo instar se alimentan de la nervadura central, el tercer instar se alimenta del follaje y el cuarto dobla los extremos de la hoja para protegerse (hoja en empanada). Si la oviposición se hace en el tallo, al emerger la larva neonata perfora y barrena, el segundo instar se alimenta del interior, el tercero migra al follaje y el cuarto instar dobla los extremos de la hoja; si para esa fecha ya hay tubérculos, las larvas de tercero y cuarto instar bajan por el tallo central, llegan al tubérculo y penetran para alimentarse de la médula. En caso que la oviposición se realice en el tubérculo, pasa todos sus instares alimentándose de éste, ocasionando pudrición y pérdida total. Salas y Quiroga (1985) determinaron en condiciones de laboratorio, que a 27.5 ºC de temperatura y a 67.53 % de humedad relativa, la duración media en días de las diferentes etapas de desarrollo de este insecto es: 4.09 días para huevecillos; 14.69 días para la etapa de larva; 6.2 y 6.88 días para la etapa de pupa en hembras y machos; requiriendo de 26.98 y 27.66 días para el ciclo completo de huevecillo a adulto en machos y hembras, respectivamente. Además indicaron que la longevidad de los adultos es de 17.63 y 17.5 días para hembras y machos. Adicionalmente precisaron que el insecto tiene un tiempo de preoviposición de 2.9 días, oviposición 6 días, fecundidad de 82.3 huevos/hembra y una relación de sexos 1:1. Huevo. De forma oval achatada, presenta una superficie lisa, mide aproximadamente 0.5 mm de largo por 0.4 mm de ancho. El huevo recién colocado es de color blanco aperlado adquiriendo una coloración anaranjada-amarilla y un tono plomizo oscuro cuando se aproxima a la etapa final del desarrollo embrionario (Vargas, 2003). La hembra deposita de 50–200 huevos individualmente o en grupos en el envés de la hoja (MAF, 2011; citado por DGSV-CNRF, 2011f). Larva. La larva pasa por cuatro instares larvales. En el último estadío larval, presenta una coloración que varía de rosada a verdosa, alcanzando una longitud máxima de 12 mm, con escudo protorácico, placa anal y pináculos de sedas de color amarillo (Vargas, 2004; Bautista, 2006). Pupa. Es momificada y obtecta, con una coloración amarilla a marrón claro y con una longitud de 5 a 8 mm (Vargas, 2003). Adulto. Es un micro lepidóptero. La longitud del cuerpo de 8 a 10 mm, amplitud alar promedio de 15 mm (Vargas, 2003); alas con patrón de Distribución de escamas de color castaño terroso y manchado de gris oscuro. Cabeza relativamente pequeña, cubierta de escamas espatuladas, dirigidas de atrás hacia delante de color blanco sucio (Anónimo, 2010;citado por DGSV-CNRF, 2011f). Alas anteriores con pequeñas manchas, y las posteriores con un fleco de pelos largos. Dos espinas largas en cada tibia metatorácica, sedas largas pero de menor longitud que las espinas (Bautista, 2006). 298 Enemigos naturales En varias partes del mundo para combatir esta plagase ha utilizado la avispita Copidosoma spp. parasitoide de larvas de la plaga; otro agente de control biológico es el virus de la granulosis de la palomilla de la papa, que puede afectar hasta el 100 de la poblaci’on del insecto; y bajo ciertas condiciones ambientales, Bacillus thuringiensis puede ser utilizado para el control de larvas de P.operculella (Rocha et al., 1990). Requerimientos climáticos En Perú se ha observado que se desarrolla bien entre los 13 °C y 35 °C. A temperaturas de 14, 25 y 35 °C, su ciclo de vida dura 92, 27 y 16.6 días, respectivamente. En zonas altas de Perú con temperatura promedio de 12 a 13 °C, el huevo incuba en 21 días, la larva se desarrolla en 71 días y la pupa en 36 días, lo que da como resultado un ciclo de vida de 128 días (4.3 meses). En climas cálidos la hembra puede ovipositar hasta 300 huevos, mientras que en zonas frías pone 137.9 huevos en promedio. Los adultos pueden vivir de 6 a 30 días. A los 14 °C su ciclo de vida dura 92 días; a 25 °C lo completa en 27 días y a 35 °C requiere de 16.6 días. Con temperatura promedio de 12 a 13 °C, el huevo incuba en 21 días, la larva se desarrolla en 71 días y la pupa en 36 días (Vargas, 2003). De acuerdo con Foot (1979), la temperatura mínima umbral de este insecto es de 10 °C; y el tiempo fisiológico requerido para completar el ciclo de huevecillo a adulto es de 322 GD; mientras que Daoud et al. (1999) determinaron una temperatura minima umbral de 9.5 °C y una acumulación de 439 GD para completar el ciclo de huevo a adulto. 299 Phyllocnistis citrella Stainton Fotografia: Natasha Wright, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Bugwood.org Nombres comunes Minador de los cítricos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Gracilaridae; Especie: citrella Stainton. Hospedantes Género: Phyllocnistis; El minador P. citrella afecta a todas las especies del género Citrus y a todas las variedades e híbridos y plantas relacionadas con la familia Rutaceae. El insecto afecta con preferencia a Citrus latifolia Tanaka, Citrus paradisi L., Citrus grandis (L.) Osbeck, Citrus limón L., Citrus medica L., Citrus maxima (Burm.) Merr y Citrus sinensis L. (Heppner, 1993; Sponagel y Díaz, 1994; Knapp et al., 1995). En Florida, Estados Unidos, el insecto también puede dañar a especies de plantas ornamentales como Severinia sp. y Murraya sp., naranja jazmín Murraya paniculata L. (Knapp et al., 1995). En el estado Monagas, Venezuela, se ha encontrado afectando a Citrus latifolia Tanaka, Citrus paradisi L., Citrus sinensis L., Citrus reshni Hort. ex Tan, y a Citrus × limon (L.) Osbeck) (Said et al., 1996). Algunos autores destacan que la susceptibilidad al ataque de P. citrella, depende básicamente del grosor y consistencia de las hojas, grosor de las paredes celulares en el tejido parenquimatoso, y del grosor y firmeza de la cutícula (Sponagel y Díaz, 1994). Distribución Para P. citrella se señala como centro de origen el continente asiático y fue descrito por primera vez en Calcuta (India), en 1856 por Stainton. Es una especie que se ha extendido por todo el continente asiático, causando serios problemas en los cítricos. Se encuentra 300 presente en territorios desde Arabia Saudita hasta la India, en China, Filipinas, Taiwán, el sureste del Japón, Nueva Guinea y en varias islas del Pacífico sur y de Australia (Rodríguez y Cermeli, 1997). El minador de los brotes de los cítricos, P. citrella es un pequeño lepidóptero que habitualmente ha constituido una plaga importante en las áreas citrícolas del sureste asiático, causando daños de consideración en las brotaciones de las diferentes especies y variedades de cítricos. De forma secundaria, su área de distribución se ha extendido sobre amplias zonas de Asia, Australia, Africa y diversas islas del Pacífico (Wilson, 1991; citado por Garijo y García, 1994), y más recientemente se ha localizado en importantes núcleos citrícolas de América (Heppner, 1993; citado por Garijo y García, 1994) alejado de su área de origen. En Europa sólo se encuentra distribuido en el sur de España, donde fue identificada su presencia en el verano de 1993 en las zonas citrícolas (Garijo y García, 1994). Daños Los daños en los cultivos de cítricos los producen las larvas. Esos daños producen la deformación de los brotes y la detención de su desarrollo. La importancia del daño es mayor en los árboles jóvenes ya que puede frenar mucho su desarrollo. En árboles adultos, la importancia de los daños es mucho menor. Las plantas que más daños pueden sufrir son las de vivero, las plantaciones jóvenes, las regadas con riego localizado y aquellas variedades que tienen un amplio período de brotación. Los limoneros son muy afectados y en árboles adultos los daños son mucho menos importantes. Los ataques del insecto provocan una disminución del crecimiento. Las hojas y los brotes atacados se secan como consecuencia de la rotura y el desprendimiento de la cutícula que deja el parénquima al sol (Jones, 2001; citado por Heppner, 2013). Biología y Morfología El adulto es una pequeña palomilla de color blanco nacarado, caracterizándose por tener sobre sus alas plumosas dos manchitas negras en su parte caudal. Su envergadura es de seis milímetros, siendo su vuelo muy lento en horas matinales o crepusculares. Las hembras son de mayor tamaño que los machos, realizando éstos la cópula dentro de las 24 horas siguientes de su emergencia (Heppner, 2013). El tiempo requerido por Phyllocnistis citrella, para completar su ciclo de vida en hojas de naranja dulce, a una temperatura promedio de 27.67 °C y una humedad relativa promedio de 61.3 %, es de 14.1 ± 1.29 días, fluctuando entre 13 y 15.5 días. El tiempo promedio de desarrollo de cada una de las fases por las que pasa el insecto, es como sigue: 2.35 ± 0.32 días para la incubación de los huevos, 4.25 ± 0.23 días para el desarrollo larval, 1.03 ± 0.13 días para la prepupa, y 6.58 ± 0.61 días para el desarrollo pupal. La longevidad del adulto es de cuatro días como mínimo, hasta un máximo de 21 días, con un promedio de 8.87 ± 3.96 días (Sánchez et al., 2002). Huevo. Los huevos son de color blanco transparente, con forma lenticular, de unos de 0.3 mm de diámetro (Heppner, 2013). El número de huevos que puede depositar una hembra a lo largo de su vida es variable, oscilando entre 36 y 76 con una media de 48 unidades. Los huevos tardan en eclosionar aproximadamente 10 días (Beattie, 1989). 301 Larva. Después de la eclosión del huevo la larva traspasa la epidermis, se sitúa debajo de ésta y empieza a alimentarse y a formar la galería. La oruga es de color amarillo verdoso, pasa por cuatro estadíos, durante los tres primeros se alimenta pero en el cuarto o prepupa únicamente se dedica a construir la cámara pupal (Heppner, 2013). Pupa. La pupación se produce en el interior de la “mina” en una célula pupal especial en el margen de la hoja, debajo de un ligero rizo o enrizcamiento de la hoja. El desarrollo de la pupa toma de 6 a 22 días (Beattie, 1989). Adulto. Mide unos tres milímetros, son de color plateado con una serie de bandas amarillas, y al final de las alas tienen unas manchas negras y un fleco de pelos. Durante el día la hembra suele permanecer oculta y tienen actividades nocturnas y crepusculares, cuando las temperaturas son superiores a los 9 °C. El viento facilita su dispersión que puede llevarla a grandes distancias, lo que propicia la extensión de la plaga. Realizan la ovipostura de los huevos en las hojas más pequeñas de los brotes tiernos, cerca del nervio central del haz o del envés, desde que aparecen los primordios foliares hasta que éstas tienen un tamaño de tres centímetros. La vida de un adulto está comprendida entre 1 y 12 días, aunque algunos pueden llegar hasta los 20 días. El número de generaciones es variable, oscilando entre 7 y 15 generaciones de acuerdo con las condiciones climatológicas. La duración de la generación oscila entre 14 y 26 días en las estaciones de primavera-verano, y entre los 51 y 64 días durante las estaciones de otoño-invierno (Heppner, 2013). Enemigos naturales Phyllocnistis citrella es parasitado frecuentemente por los géneros Apotetrastichus, Cirrospilus, Elasmus, Horisnemus, Pnigalio, entre otros (Linares et al., 2001); otros parasitoides de esta plaga son Ageniaspis citricola Logvinovskaya, Cirrospilus pictus Nees, Quadrastichus sp., C. vitatus Walker, Semialacher petiolatus Girault, Citrotichus phyllocnistoides Narayanan (Urbaneja et al., 1998). Requerimientos climáticos Se han determinado los requerimientos térmicos para el desarrollo ontogénico de P. citrella desde ovipostura a emergencia del adulto (temperatura base 12.1 °C) para cada individuo dentro de dos grupos coetáneos: uno de ellos sobre plantas adultas en terreno y otro sobre plantas jóvenes en macetas (Urbaneja et al. 1998); y se ha encontrado que esta plaga requiere de 206 GD para completar su ciclo (Takeshi, 2000). 302 Phyllophaga spp. Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Gallina Ciega, chizas, jobotos, mechano, tindaza, ronrón, mayate de mayo, chicote, chorontoco, cucarrón, jogote, chavote. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Scarabaeidae; Género: Phyllophaga; Especie: spp. Hospedantes Entre los cultivos afectados están maíz Zea mays L., sorgo Shorgum bicolor (L.) Moench, arroz Oryza sativa L., frijol Phaseolus vulgaris L., solanáceas, cucurbitáceas, camote Ipomoea batatas (L.) Lam, cafeto Coffea arábica L., frutales, pastos, plantas ornamentales, muchas malezas y otras plantas (King y Saunders, 1984; Morón, 1986). Distribución Es una especie muy común, con amplia distribución desde el sur de los Estados Unidos hasta Colombia y Venezuela. En México, se localiza en los estados de Chiapas, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Sinaloa y Veracruz (Morón et al., 1997; citados por Marín y Bujanos, 2008). Daños Las larvas se alimentan de las raíces de las plantas, debilitándolas y causando un pobre desarrollo. Las plantas pueden también presentar síntomas de deficiencia de agua y nutrimentos, son susceptibles al acame, no rinden bien y pueden morir. Por lo general estos ataques son realizados en manchones y pueden eliminar una siembra o parte de ella (King y Saunders, 1979). 303 Biología y Morfología Los ciclos de vida de Phyllophaga varían un poco, ya que algunas especies completan su crecimiento en un año, mientras que otras requieren hasta cuatro años. El ciclo de vida común de la especie más destructiva y abundante de estos escarabajos se completa en un período de tres años. Los adultos se aparean en la noche y, al amanecer, las hembras regresan a la tierra para depositar de 15 a 20 huevecillos. Los huevecillos eclosionan unas tres semanas más tarde y se convierten en larvas jóvenes que se alimentan de raíces y vegetación en descomposición durante el verano y en el otoño, emigran hacia el suelo a una profundidad de hasta 1.5 metros y permanecen inactivos hasta la primavera siguiente. Al próximo otoño, las larvas migran de nuevo profundamente en el suelo para pasar el invierno, volviendo cerca de la superficie del suelo en la primavera siguiente. Estas larvas forman celdas de barro y pupan. Los escarabajos adultos emergen pocas semanas más tarde, pero no dejan el suelo (Selman, 2011). Huevo. Los huevos son inicialmente elongados y posteriormente esféricos; los cuales son puestos en suelos húmedos a unos pocos centímetros de profundidad, cerca de las raíces. Los huevecillos incuban en aproximadamente 15 días (Rodríguez, 1993). Larva. Las larvas son de tipo escarabiforme con tendencia a enrollarse, son blancas o cremosas, semitransparentes con la cabeza café o rojiza, con mandíbulas fuertes y patas torácicas bien desarrolladas y miden de 5 a 7 cm de largo. Las larvas pasan por tres estadíos: los dos primeros comen materia orgánica y raíces fibrosas por unas 4 a 6 semanas; el tercer estadío se alimenta vorazmente de las raíces por 5-8 semanas o más. Al terminar su período de alimentación forma una celda en el suelo donde descansa inactivo hasta que empupa en enero o febrero. Los ataques de la plaga normalmente son esporádicos, localizados y difíciles de predecir (Rodríguez, 1993). Pupa. Son exaratas o descubiertas, están protegidas con una cámara pupal elaborada con tierra y excretas, construida mediante la compactación que la larva hace con movimientos circulares; se localiza en profundidades entre 70 cm y un metro. La pupa tiene una duración entre 40 y 60 días (King, 1984). Adulto. Los adultos son escarabajos de color café que varía de amarillento a rojizo y oscuro a grisáceo y verde iridiscente; cubierto de pelos blancos, finos y cortos sobre los élitros. Miden en promedio 2.1 cm según la especie. Existen ciertas variantes en el género que permiten hacer las clasificaciones en subgéneros y grupos de especies; parámetros importantes incluyen color, forma de las antenas, forma de la tibia y tarso, pelos del cuerpo y aún más importante, el aedeago. La hembra oviposita en el suelo a una profundidad de 2 a 10 cm (Rodríguez, 1993). Enemigos naturales Nájera et al. (2005) señalan a los entomopatógenos como Metarrhizium son efectivos para el control de larvas; las bacterias como Bacillus popilliae Dukty y Bacillus thuringiensis Berliner var. japonensis raza buibui, se reportan eficaces contra larvas de algunos insectos de la familia Scarabaeidae pero no contra larvas del género Phyllophaga. También se han evaluado algunos nemátodos y ectoparásitos himenópteros de las familias Tiphiidae y Scoliidae (e.g. Campsomeris tolteca Saussure), los cuales parasitan las larvas de Phyllophaga spp. La importancia de depredadores larvales y 304 ovífagos no ha sido estudiada. Los adultos son atacados por varios depredadores invertebrados y vertebrados. También se han reportado parásitos de los adultos. Requerimientos climáticos Invariablemente, la precipitación o el agua de riego estimulan la emergencia de adultos de P. crinita entre tres y cuatro días después del riego o una precipitación significativa (Gaylor y Frankie, 1979; Rodríguez, 1993). Esta condición le permite a las hembras ovipositar en suelos húmedos pero no saturados para garantizar una mayor sobrevivencia de huevos y larvas. Los requerimientos térmicos de la plaga con una temperatura base de 9 °C son los siguientes: Incubación para eclosión del huevecillo: 165 GD, larva I 405 GD, larva II 435 GD, larva III 1395 GD, pupa 450 GD, adulto 15 GD (Aragón et al., 2004). 305 Plutella xylostella (L.) Fotografías: Alton N. Sparks, Jr., University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Palomilla dorso de diamante, raquiña, plutella, palomilla de las crucíferas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Plutellidae ó Yponomeutidae; Género: Plutella; Especie: xylostella L. Hospedantes La palomilla dorso de diamante puede completar su ciclo de vida en plantas de la familia de las crucíferas. Como plaga, es más importante en Brassica oleracea L., como repollo (var. capitata L.), brócoli (var. italica Plenck), coliflor (var. botrytis L.), así como en el rábano Raphanus sativus L. Para su manejo es importante recordar que la mostaza Sinapis alba L. y otras malezas de la familia Cruciferae son hospedantes alternos de esta plaga (Cornell University, 1996). Distribución La palomilla dorso de diamante es probablemente de origen europeo (Capinera, 2012). Actualmente, se encuentra en todo el mundo (Rueda y Shelton, 1995; Cornell University, 1996; CAB International, 2013). Se ha registrado en toda América, en Europa, el sureste de Asia, Australia, Nueva Zelanda y otras partes del mundo (Capinera, 2012; CAB International, 2013). Coloniza las regiones de cultivo de crucíferas al final de la temporada de crecimiento (Rueda y Shelton, 1995; CABI, 2013). En Norte América, la palomilla dorso de diamante está reportada en todos los lugares donde se siembra col (Capinera, 2012). Daños Plutella xylostella es la plaga más importante y destructiva que afecta, a nivel mundial, a las crucíferas, particularmente al col, coliflor y brócoli (Hwang et al., 2010; Seenivasagan y 306 Paul, 2011). Los daños causados por larvas jóvenes son pequeños hoyos incompletos, en tanto que las larvas maduras causan hoyos grandes completos. Ante poblaciones de moderadas a altas, la planta completa presenta agujeros perforados, lo cual afecta la actividad fotosintética de las hojas. Se reporta que las larvas también se alimentan de las cabezas en desarrollo de la col, causando deformaciones o podredumbre del fruto (Tonnang et al., 2012). En cultivos como la col, se reporta que los huevos de P. xylostella se encuentran en los tallos adyacentes al suelo, los tallos de las hojas y el envés de las hojas en la etapa de desarrollo de roseta. En los estadíos de formación de cabeza, las larvas se ubican en las partes internas de las hojas y al inicio de cosecha, se trasladan a las hojas externas de la col (Qingjun et al., 2011). El uso de pesticidas sintéticos combinado con la alta fecundidad de P. xylostella ha dado como resultado que la plaga desarrolle resistencia a casi todos los pesticidas (Sujay et al., 2010). Otros métodos como el control biológico no han sido eficaces en proveer una protección adecuada (Martins et al. 2012). El umbral de acción en col es de una larva por planta. Para brócoli y coliflor en estado vegetativo, la planta puede soportar 30 % de defoliación, en tanto que, al momento de la cosecha, el umbral de acción es de una larva por cabeza (Rueda y Shelton, 1995). El costo del control de esta plaga a nivel mundial se reporta en alrededor de un billón de dólares (Zalucki et al., 2012). Biología y Morfología Para P. xylostella se reportan diferentes valores de temperatura umbral mínima de desarrollo que van desde 6.3 hasta 10.5 °C, con requerimientos térmicos de ciclo de desarrollo de 261.58 hasta 448.8 GD (Harcourt, 1954; Butts y McEwen, 1981; Fernández y Alvarez, 1988; Golizadeh et al., 2007; Marchioro y Foerster, 2011; Li et al., 2011; University of California, 2013b). Por lo anterior, considerando una temperatura promedio de 24.0 °C y una temperatura umbral promedio de 7.9 °C, el ciclo de desarrollo de P. xylostella es de 20.4 días en promedio. Huevo. Son muy pequeños, de menos de un milimetro, de color amarillo. Se localizan debajo de las hojas cerca de su vena central. Los huevos son puestos individualmente o en pequeños grupos (Cornell University, 1996). La taza de oviposición se reporta en un rango de 71.6 a 213.0 huevos por hembra en un período de 3.63 a 7.76 días (Li et al., 2011). Larva. Las larvas alcanzan un tamaño de 8 a 12 mm de largo cuando están completamente desarrolladas; varían en coloración de amarillo claro cuando recién nacen, a verde oscuro cuándo están maduras. Generalmente, se localizan debajo de las hojas entre las venas. Cuando son pequeñas, pueden hacer minas entre las hojas que parecen pequeñas galerías blancas. Posteriormente, las larvas se alimentan debajo de las hojas pero no se comen las venas. A veces las larvas consumen únicamente la superficie inferior de la hoja dejando la parte superior intacta aparentando una ventana. También se pueden alimentar de los puntos de crecimiento de las hojas, impidiendo la correcta formación de la planta. Cuando las larvas son molestadas, estas se retuercen y se dejan caer de la hoja manteniéndose en un hilo de seda. Cuando el momento de peligro pasa, las larvas suben nuevamente a la planta trepando por el hilo de seda (Cornell University, 1996). Pupa. La pupa tiene un tamaño de 10 a 12 mm, es de color verde oscuro dentro de un capullo de seda blanco. Se localiza en las hojas o en basura debajo de la planta. El 307 capullo de seda es adherido a la superficie de la hoja, lo cual hace difícil removerlo (Cornell University, 1996). Adulto. Presentan un tamaño de 8 a 10 mm, de color café grisáceo. Las palomillas son reconocidas por tener tres marcas triangulares a lo largo del margen interno de las alas. Cuando las palomillas están en posición de descanso, estas marcas se juntan formando tres diamantes a lo largo del dorso de la palomilla. Debido a que prefieren descansar debajo o dentro de las hojas para protegerse, es ahí donde deberían monitorearse. Las palomillas son más activas y visibles al atardecer. Ellas vuelan alrededor de las plantas, buscando machos para cruzarse y ovipositar huevecillos posteriormente. Los machos son atraídos a las hembras por medio de feromonas (Cornell University, 1996). Enemigos naturales Hay muchos enemigos naturales que ayudan en el control de esta plaga; por ejemplo, la avispa parasitoide Diadegma insularis Cresson (Hymenoptera: Chalcididae) junto con Microplitis plutellae pueden controlar la primera generación de palomilla en un 68% (Putnam, 1973). Los parasitoides Trichogramma chilonis (Hymenoptera: Trichogrammatidae) y Cotesia plutellae (Hymenoptera:Braconidae), y el depredador Chrysoperla carnea (Neuroptera:Chrysopidae), son agentes de control biológico potenciales de la palomilla dorso de diamante (Reddy et al. 2002). Saenz (2012) evalúa la susceptibilidad del tercer instar de P. xylostella al nemátodo entomopatógeno Heterorhabditis sp. SL0708 en condiciones de laboratorio. El porcentaje promedio de mortalidad fue de 95,6%, con un tiempo de mortalidad entre 48 y 72 horas. La dosis que mostró diferencias significativas fue 100 juveniles infectivos/ml/5 larvas. Requerimientos climáticos Se ha demostrado que P. xylostella es tolerante a un rango amplio de temperaturas que va desde los 6.1 a 32.5 0C. Con una temperatura umbral mínima de 6.3 °C, se requieren 312.5 GD para completar el desarrollo (Marchioro y Foerster, 2011). En tanto que con temperaturas umbrales mínimas dentro del rango de 8.5 a 10.5 °C, requiere de 403.5 a 448.8 GD para un ciclo de desarrollo (Li et al., 2011). Por otro lado existen otros reportes que mencionan que cuando la temperatura umbral mínima es de 7.3 °C, el tiempo generacional de huevo a adulto es en el rango de 283.0 a 293.0 GD (Harcourt, 1954; Butts y McEwen, 1981; Fernández y Alvarez, 1988; University of California, 2013b). Se reporta que la larva consume una mayor cantidad de alimento cuando la temperatura es de 25 °C que a valores menores de temperatura (Ansari et al., 2010). 308 Polyphagotarsonemus latus (Banks) Fotografía: David B. Langston, University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Ácaro blanco, ácaro del chile, ácaro ancho, ácaro tropical, ácaro tostador de la papa. Ubicación taxonómica Clase: Arachnida; Orden: Acarina; Polyphagotarsonemus; Especie: latus Banks. Familia: Tarsonemidae; Género: Hospedantes Se alimenta de un gran número de cultivos: chile Capsicum annuum L., jitomate Lycopersicon esculentum Mill, algodón Gossypium hirsutum L., papa Solanum tuberosum L., melón Cucumis melo L., calabaza Cucurbita maxima Duch, pepino Cucumis sativus L., berenjena Solanum melongena L., frijol Phaseolus vulgaris L., berro Nasttuttium oficinale W.T. Aiton, mango Mangifera indica L., papaya Carica papaya L., guayabo Psidium guajava L., macadamia Macadamia integrifolia Maiden y Betche, té Camellia sinensis (L.) Kuntze, maracuyá Passiflora edulis Sims y de plantas ornamentales como: violetas africanas Saintpaulia ionantha J.C. Wendl, azalea Tsutsusi spp., begonia Begonia spp., dalia Dahlia spp., gerbera Gerbera spp., hiedra Hedera spp., jazmín Jasminum spp., lantana Lantana spp., albahacar Ocimum micranthum Willd., dragón Antirrhinum majus L., verbena Verbena spp., rascamoño Launaea arborescens (Batt.) Murb., así como de otros cultivos de invernadero en regiones de clima templado (Brown y Jones, 1983). Distribución Tiene una distribución cosmopolita, conociéndose su presencia en Australia, Asia, África, Europa, América del Norte, América de Sur y las islas del Pacífico (Mau y Martin, 1993; citados por Garza, 2000). 309 Daños Los adultos y las ninfas se alimentan de la savia que succionan en el envés de las hojas en desarrollo. Esto ocasiona daños a la planta ya que existe una reducción de la fotosíntesis y provoca una inestabilidad del potencial hídrico, además, las hojas se corrugan y se forma en el envés un tejido corchoso de color café entre las nervaduras principales. El crecimiento de las hojas jóvenes se reduce, por lo que éstas quedan angostas o filiformes. Las hojas afectadas adquieren una apariencia bronceada, particularmente en el envés y se vuelven gruesas y quebradizas. Con altas infestaciones de ácaros, el meristemo apical se muere, los frutos quedan deformes y adquieren una apariencia corchosa de color castaño (Garza, 2000). Biología y Morfología La hembra deposita de 30 a 70 huevecillos en forma individual en el envés de las hojas tiernas durante un período de 8 a 13 días. Las hembras que no se aparean ovipositan huevecillos que dan origen a machos, mientras que las hembras que se aparearon generalmente producen una progenie en proporción de cuatro hembras por cada macho (Hill, 1983). Huevo. Es de color blanco, translúcido y con óvalos en su interior alineados de forma simétrica (Ochoa et al., 1991). Miden aproximadamente 0.08 mm de longitud (Baker, 1997). Ninfa. Las ninfas miden aproximadamente 0.1 mm de longitud, presentan forma de pera y tienen tres pares de patas. Cuando recién emergen son de color translúcido y con el tiempo cambian a un color blanquecino debido a la aparición de diminutas aristas de éste color en la cutícula (Hill, 1983). Pupa. La pupa es de color balnco y de forma puntiaguda en los extremos, en ambos sexos la apariencia es similar, solamente se diferencian por el cuarto par de patas, en los machos son grandes y gruesas y en las hembras son pequeñas y delgadas como un pelo (Lavoipierre, 1940; citado por Garza, 2000). Adulto. Los adultos tienen forma ovalada, ligeramente más ancha en la parte frontal, son casi microscópicos midiendo las hembras 0.15 a 0.2 mm de longitud; los machos son ligeramente más chicos y anchos. Son de color ámbar a amarillo translúcido, las hembras presentan una línea blanca muy fina que corre longitudinalmente por todo el cuerpo y en la parte posterior se bifurca cerca del final (Garza, 2000). Enemigos naturales A nivel mundial no se conocen enemigos naturales específicos para este ácaro, sin embargo, a nivel local y en diversas regiones se han observado depredadores generalistas de la familia Phytoseiidae (Garza, 2000). Requerimientos climáticos El ciclo de vida del ácaro del chile, depende de la humedad relativa y la temperatura; por ejemplo con 14 °C, 24 °C y 30 °C el ciclo en días es de 18.3, 8.5 y 4 días, 310 respectivamente (Hugon, 1983 citado por Ochoa et al., 1991). Esta relación lineal entre temperatura y desarrollo apunta hacia una temperatura base de 10.54 °C y un requerimiento térmico de 86.2 GD. 311 Prostephanus truncatus (Horn) Fotografía: Pest and Diseases Image Library, Bugwood.org Nombres comunes Barrenador mayor de los granos, barrenador del maíz, gorgojo chato. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Bostrichidae; Género: Prostephanus; Especie: truncatus Horn. Hospedantes Es una plaga típica del maíz Zea mays L., cuyos granos son dañados antes y después de la cosecha. También es capaz de atacar trigo Triticum aestevium L., yuca Manihot esculenta Crantz y madera seca. Aparentemente no es capaz de infestar sorgo. Son originarios de los bosques, donde infestan diferentes tipos de madera. Con el advenimiento de las prácticas para almacenar grano en estructuras de madera, los insectos se han desplazado a los almacenes de grano de maíz (García et al., 2007). Distribución África, Estados Unidos de América, México, Guatemala, Honduras, Nicaragua, Costa Rica y Suramérica (Markham et al., 1991). Daños Los barrenadores voladores infestan tanto el grano almacenado como las mazorcas maduras, en el campo o durante el secado del maíz. Pueden atravesar la cubierta de la mazorca y taladrar el olote. La característica principal del ataque de este insecto es la gran cantidad de polvillo parecido a la harina que los adultos producen al taladrar y alimentarse de los granos (García et al., 2007). . 312 Los granos dañados se identifican fácilmente porque están cubiertos de una película de polvillo. En infestaciones severas los adultos pueden llegar a dañar las estructuras de madera o los contenedores de plástico. Es considerada como la plaga que más pérdidas y daños causa a los granos almacenados (García et al., 2007). Biología y Morfología Los barrenadores ovipositan en el grano o en el polvillo que producen. Una hembra de barrenador produce hasta 400 huevos en su vida reproductiva, con una tasa de incremento de la población de 40 veces/mes. En su estado larval se alimentan de grano o del polvillo de los granos que infestan. Después se transforman en pupas dentro de los granos; para salir, los adultos hacen un orificio en la cubierta. El tiempo de desarrollo completo va de 4 a 6 semanas y pueden alcanzar una longevidad de hasta 34 semanas. (García et al., 2007). Huevo. Es depositado en túneles cortos del grano almacenado, cada hembra pone de 50 a 200 huevecillos en un período de 12 a 14 días (Akol et al., 2013). Larva. Son blancas, de forma curva, con distintas longitudes en los segmentos torácicos, se alimentan en su mayor parte de harinas, llegan a crecer hasta cuatro milímetros (Akol et al., 2013). Pupa. Se desarrolla dentro de una membrana, en harinas o dentro de granos en un lapso de cinco días (Akol et al., 2013). Adulto. Mide más o menos 4.3 mm, es de color café obscuro, de cuerpo cilíndrico alargado, con la parte posterior truncada. El protórax tiene protuberancias en el frente y está cubierto con numerosas depresiones circulares. Los ojos son grandes y alargados. Daña a todos los cereales y sus productos. Viven de 40 a 60 días (Meikle et al., 2002). Enemigos naturales El depredador natural del barrenador es el escarabajo Teretriosoma nigrescens Lewis, de la familia Histeridae, originario de América. Se le puede identificar fácilmente por su color negro brillante y gran movilidad. Tanto los adultos como las larvas se alimentan de los estados inmaduros del barrenador. Para completar su ciclo, un adulto depredador consume hasta 60 barrenadores y es capaz de sobrevivir hasta un año sin alimento vivo García et al., 2007). Requerimientos climáticos El ciclo completo dura de 4 a 10 semanas. El adulto tiene una longevidad de 4 a 6 meses y gran capacidad de vuelo. Las condiciones óptimas para su desarrollo son de 34 °C y 5060 % de humedad relativa, aunque soporta temperaturas de 18 a 39 °C y humedad relativa de 25 a 70 %. La temperatura mínima umbral de desarrollo de este insecto es de 15.05 °C y requiere de la acumulación de 404 GD para pasar de huevecillo a adulto (Subramanyam y Hagstrum, 1991); mientras que Bell y Watters (1982) determinaron una temperatura mínima umbral de 15.2 °C y un requerimiento térmico de 401.2 GD para que el insecto complete su ciclo. 313 Pseudoips mexicanus Hopkins Fuente: Steven Valley, Oregon Department of Agriculture, Bugwood.org. Nombres comunes Descortezador. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Pseudoips; Especie: mexicanus Hopkins. Hospedantes Los principales hospedantes de este descortezador son el Pinus arizonica Engelm., Pinus attenuata Lemmon, Pinus ayacahuite Shaw, Pinus cooperi Farjon, Pinus contorta Douglas ex Loudon, Pinus durangensis Martinez, Pinus engelmannii Carriere, Pinus hartwegii Lindl., Pinus jeffreyi Balf., Pinus lambertiana Douglas, Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham., Pinus michoacana Martinez, Pinus montezumae Lamb., Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham., Pinus pseudostrobus Lindl., Pinus radiata D. Don y Pinus rudis Endl (Cibrián et al., 1995; Camacho, 2012). Distribución Furniss y Carolin (1977) y Wood (1982), determinaron que en el continente Americano, el descortezador mexicano puede ser localizado desde Alaska hasta Nicaragua, desde las zonas costeras hacia el este hasta Alberta en Canadá; Wyoming y Colorado en Estados Unidos. En México, Cibrián et al. (1995) y Camacho (2012), señalaron que al Pseudoips mexicanus se le puede ubicar en los bosques de coníferas, principalmente en los estados de Baja California, Chiapas, Chihuahua, Coahuila, Distrito Federal, Durango, Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Puebla, San Luis Potosí, Tlaxcala y Veracruz. 314 Daños Cibrián et al. (1995), describieron el ataque de este tipo de descortezadores, señalando que se da principalmente en árboles debilitados por otros descortezadores primarios, pero también es capaz de afectar árboles pequeños o aislados por la competencia con otras especies; los síntomas característicos de la invasión, es que se pueden observar residuos de aserrín de color rojizo sobre la corteza del árbol. En esta especie, los machos inician el ataque al penetrar en el fuste por las hendiduras de la corteza hasta la zona de cambium, en donde hacen una cámara nupcial en la que reciben a tres y raramente 2, 4 o 5 hembras para fertilizarlas. Cada hembra hace un túnel, que normalmente es curvo y preferentemente en un lado del túnel excava nichos semicirculares en los que oviposita de 3 a 4 huevos en cada uno. Este tipo de descortezadores también son portadores del hongo Ceratosistis spp., que produce el manchado de la madera afectando el valor comercial de ésta (Cibrián et al., 1995). Biología y Morfología El descortezador mexicano es un descortezador secundario polígamo que produce varias generaciones durante un año, dependiendo de la temperatura ambiental y altitud a la que se encuentren los insectos, de manera que puede haber desde 3 hasta 7 generaciones durante un ciclo, de acuerdo a lo reportado por Cibrián et al. (1995), quienes señalan que los machos inician el ataque al penetrar por las fisuras de la corteza hasta la zona de cambium; una vez dentro del árbol construyen una cámara nupcial en la que reciben normalmente 2 o 3 hembras. Luego de la cópula, cada hembra hace un túnel y excava nichos semicirculares, en los que oviposita de 3 a 4 huevos en cada uno. Después de emerger, las larvas hacen galerías individuales que se pueden entrecruzar. Cuando la larva alcanzan la madurez, comienza el estadío de pupa en el floema y al cabo de unos días emergen los nuevos adultos. Huevo. Los huevecillos tienen forma oval y son de color aperlado, con poco más de un milímetro de longitud (Cibrián et al., 1995). Larva. Las larvas carecen de ojos y de apéncices, con un cuerpo de color blanquecino de tipo curculioniforme, lo cual significa que comúnmente adopta una postura en forma de C. Tiene la cabeza y mandíbulas bien definidas y su cuerpo tiene pocas espinas o bellos. (Camacho, 2012). Pupa. Cibrián et al. (1995) describieron a las pupas del Pseudoips mexicanus como crisálidas de color blanco cuando están recién transformadas, pero de manera gradual, van tomando un color amarillento y a medida que se aproxima su época de transformación a adulto puede tener también pelos o espinas en varias regiones de su cuerpo, son exaratas. Adulto. El adulto tiene un cuerpo alargado y de forma cilíndrica con una longitud aproximada entre 3.6 y 5 mm; es de color café oscuro brillante; el declive elitral tiene tres espinas en cada uno de sus lados. Un razgo particular de los machos es que la tercera espina es estrecha y capitada, lo que ayuda a diferenciar fácilmente a éstos de las hembras. En las antenas, el mazo o clava tiene las suturas fuertemente arqueadas (Cibrián et al., 1995; Camacho, 2012). 315 Los nuevos adultos emergen a través de las placas de corteza y se producen de 3 a 7 generaciones por año de acuerdo a lo señalado por Livinsgton (1979). Enemigos naturales De acuerdo con el trabajo de Hernández, (2010), el descortezador mexicano es atacado naturalmente por los depredadores Temnochila virescens Fabricius, Enoclerus arachnoides Klug, Lasconotus spp. y Elacatis spp., entre otros. Requerimientos climáticos En el trabajo desarrollado por Smith et al. (2009), se determinó que una generación de Pseudoips mexicanus se desarrolla en menos de 50 días a una temperatura ambiente promedio de 26.5 °C, y el requerimiento térmico para completar el ciclo de vida es de 889.2 GD, con una temperatura umbral mínima de 8.5 °C. 316 Rhopalosiphum maidis (Fitch) Fotografía: Merle Shepard, Gerald R.Carner, and P.A.C Ooi, Insects and their Natural Enemies Associated with Vegetables and Soybean in Southeast Asia, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón negro, pulgón del cogollo, pulgon de la caña de azúcar, pulgón verde del maíz. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Rhopalosiphum; Especie: maidis Fitch. Hospedantes El principal hospedero de esta plaga es el maíz Zea mays L. Hospedantes alternativos son: cebada Hordeum vulgare L., judías verdes Phaseolus vulgaris L., cáñamo de manila Musa textilis Née, mijo Panicum miliaceum L., papaya Carica papaya L., papa Solanum tuberosum L., arroz, Oriza sativa L., calabaza Curcubita maxima L. y otras gramíneas como sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, caña de azúcar Saccharum officinarum L., tabaco Nicotiana tabacum L. y trigo Triticum aestivum L. (Mau y Martin, 1992c). Distribución Es una plaga con distribución cosmopolita en las zonas tropicales, subtropicales y regiones templadas. También ha sido reportada esta plaga en Japón y el sureste de Scandinavia (Mau y Martin, 1992c). Daños Este pulgón infesta todas las partes de la planta de maíz. El daño más severo se produce en la espiga, donde frecuentemente las poblaciones de áfidos se vuelven tan densas dentro de la vaina protectora de ésta, que la polinización adecuada no ocurre. En condiciones de infestación severa las hojas se secan y ocurre clorosis. Estos áfidos excretan grandes cantidades de melaza, la cual puede atraer hormigas, hongos patógenos y proporciona alimento para palomillas y otras plagas de maíz. En general este 317 áfido es vector de muchas enfermedades virales que afectan a los cereales y otros cultivos (Mau y Martin, 1992c). Biología y Morfología Las poblaciones están compuestas principalmente de hembras que se reproducen sin apareamiento. Estas dan a luz crias vivas. Los machos solo se presentan en climas más fríos, cuando esto ocurre puede presentarse la reproducción sexual. La tasa de desarrollo, el número de la progenie, y la longevidad están influenciadas en gran medida por la temperatura, las plantas hospederas y la edad de la planta. En Hawaii, se pueden llegar a presentar hasta 50 generaciones por año (Mau y Martin, 1992c). Huevo. La mayoría de los áfidos de regiones templadas hibernan en este estadío. Partiendo de que esta especie es tropical, los huevos no han sido observados (Mau y Martin, 1992c). Ninfa. Las ninfas en su primer estadío son de color verde claro. La cabeza, abdomen y antenas son más oscuros que su cuerpo y las patas son de color más pálido. Los ojos son de color rojo. En el tercer estadío, el cuerpo es de color verde claro, pero ligeramente más oscuro por los lados. Las patas son más oscuras que el cuerpo y la cabeza es de color verde oscuro (Mau y Martin, 1992c). Adulto. Los adultos ápteros son alargados u ovalados, con antenas de seis segmentos cortos. El cuerpo es verde azulado, verde amarillento o color oscuro. El color del cuerpo tiende a ser más oscuro en climas fríos y tiende a ponerse de color verde pálido cuando el clima se vuelve cálido. Las antenas, patas y cauda son de color marrón o negro. La cabeza está marcada con dos bandas oscuras longitudinales y el abdomen con una fila de puntos negros en cada lado, normalmente miden dos milímetros de largo, con un rango de 0.9 a 2.4 mm. Los adultos alados tienen un color amarillo verdoso a verde oscuro y el vientre no tiene marcas oscuras dorsales. Son del mismo tamaño que los adultos ápteros (Blackman y Eastop, 1984). Enemigos naturales Entre los enemigos naturales más comunes se encuentran las catarinitas, crisopas, moscas y avispas parasitarias (Michaud, 2008). Tetragnatha laboriosa Llemtz y Clubiona pikei Certsh (Provencher y Coderre, 1987). Requerimientos climáticos Su temperatura umbral mínima es 6.10 °C, mientras que la umbral máxima se ubica en 26.3 °C, con un requerimiento térmico de 97.7 GD para el período huevo-adulto, y 112 GD para el ciclo huevo-huevo (Elliott et al., 1988). Conforme la temperatura se incrementa de 6 a 25 °C, se incrementan el desarrollo, la reproducción y la supervivencia de la población de este organismo. La temperatura óptima es 25° C, mientras que la temperatura base es de 4.44 °C. El requerimiento térmico para el ciclo de desarrollo del insecto es 119.05 GD (Kuo et al., 2006). 318 Rhopalosiphum padi (L.) Fotografía: David Cappaert, Michigan State University, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón del tallo, pulgón negro del follaje, pulgón del grano. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Rhopalosiphum; Especie: padi L. Hospedantes Su hospedante primario es el cerezo aliso Prunus padus L. y tiene la capacidad de desarrollarse sobre gramíneas, principalmente avena Avena sativa L., maíz Zea mays L., trigo Triticum aestivum L. y cebada Hordeum vulgare L., como hospedantes secundarios (Leather y Dixon, 1982). Distribución Cosmopolita. Daños Estos pulgones alcanzan su mayor incidencia sobre plantas jóvenes o en estados vegetativos. Se encuentra en avena, cebada, maíz y otros cultivos. En una primera instancia las colonias se localizan en el envés de las hojas inferiores, luego ascienden hacia las hojas superiores, tallos, espigas y mazorcas. Dependiendo del estado y condiciones del cultivo, y de la intensidad del ataque, puede haber una merma en la producción de granos, aunque también se ve afectada la calidad de los mismos. Las colonias producen abundante mielecilla que favorece el desarrollo de fumagina sobre las plantas. Son considerados transmisores de diferentes virosis y es un importante transmisor del enanismo amarillo de la cebada (Rodríguez et al., 1996). 319 Biología y Morfología Este áfido principalmente se reproduce asexualmente a través de partenogénesis, la cual es una forma de reproducción asexual en la que las hembras dan a luz pequeñas ninfas, sin haberse apareado. Dentro de 10 a 14 días, dependiendo de la temperatura, las ninfas pasan al siguiente estadío y son capaces de reproducirse (Whitworth y Ahmad, 2008). Huevo. El huevo inicialmente es de color verde, tornándose negro con el tiempo. Este mide aproximadamente 0.57 mm de longitud y 0.26 mm de ancho (Leather, 1981). Ninfa. Es de color amarillo o verde pálido con manchas rojizas en la base de los sifúnculos. Presenta cuatro estadíos ninfales, diferenciados por el número de segmentos antenales: ninfa I presenta cuatro segmentos, ninfa II presenta cinco segmentos, ninfa III y IV presentan seis segmentos, esta última caracterizada por ser de color verde olivo, más oscuro que los demás estadíos ninfales (Patch, 1917). Adulto. Los adultos ápteros miden aproximadamente 1.5-2.3 mm de longitud, de color verde olivo a pardo, con manchas rojizas en la base de los sifúnculos y la cauda. Las patas son del mismo color que el cuerpo. Las antenas son cortas, con seis segmentos antenales, los sifúnculos se afinan hacia el ápice y en algunas ocasiones son de color más claro que el cuerpo. Los adultos alados tienen la cabeza y tórax de color negro, abdomen verde oscuro y cauda y sifúnculos de color negro (Patch, 1917). Enemigos naturales Aphidius colemani Vierec), Aphidius matricariae Haliday, Diaeretiella rapae M'Intosh, Lysiphlebus testaceipes Cresson (Michaud, 2008). Tetragnatha laboriosa llemtz y Clubiona pikei Certsh (Provencher y Coderre, 1987). Requerimientos climáticos Sus temperaturas umbral mínima y umbral máxima de desarrollo son 5.8 y 25.1 °C, respectivamente, con un requerimiento térmico del ciclo huevecillo-adulto de 86 GD y del ciclo huevecillo-huevecillo de 97 GD (Elliott y Kieckhefer, 1989). Hu et al. (1996) estimaron para ninfa de los áfidos ápteros, ninfa de los áfidos alados y para toda la generación, temperaturas umbrales de 5.50, 5.36 y 5.26 °C, respectivamente, y un requerimiento térmico de 105.69, 132.28 y 125.40 GD, para las formas señaladas. 320 Rhynchophorus palmarum L. Fotografía: Oswaldo Brito, Independent Consultant, Bugwood.org Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Rhynchophorus; Especie: palmarum L. Nombres comunes Picudo del cocotero, mayate prieto del cocotero, gorgojo de la palma, picudo negro de la palma, gorgojo sudamericano de la palma, casanga, gorgojo cigarrón, gorgojo cigarrón del cocotero, gorgojo prieto de la palma, gualpa, picudo de la palma de coco. Hospedantes R. palmarum ha sido reportado en 35 especies de plantas de 12 diferentes familias, pero predominantemente se encuentra en la familia Arecaceae (Jaffé y Sánchez, 1992; Sánchez y Cerda, 1993). Ha sido reportado como plaga en palmas y en caña de azúcar Saccharum officinarum L. (Restrepo et al., 1982). Los principales hospedantes son el cocotero Cocos nucifera L., palma africana Elaeis guineensis Jacq.), palmito Euterpe edulis Mart., palma sago Metroxylon sagu Rottb., palma canaria Phoenix canariensis Hort. Ex Chabaud, palma datilera Phoenix dactylifera L., caña de azúcar Saccharum officinarum L. Otros hospedantes no significativos (alimentación solo de adultos) son piña Ananas comosus (L.) Merr, anona Annona retitulata L., árbol del pan Artocarpus altilis (Parkinson) Fosberg, papaya Carica papaya L., cítricos Citrus spp., mango Mangifera indica L., plátano Musa spp., guayaba Psidium guajava L. y cacao Theobroma cacao L. (EPPO, 2005). Distribución El género Rhynchophorus tiene una extensa distribución alrededor del mundo, aunque se concentra en los trópicos. En Norteamérica está presente en México; en El Caribe y Centro América se encuentra en Belice, Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, 321 Nicaragua, Panamá, Cuba, Dominicana, Granada, Guadalupe, Martinica, Puerto Rico, San Vicente y Trinidad y Tobago; en Sudamérica está presente en Argentina, Bolivia, Brasil (Alagoas, Amazonas, Bahia, Matto Grosso do Sul, Minas Gerais, Pará, Sergipe), Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Guyana, Paraguay, Perú, Surinam, Uruguay y Venezuela (Wattanapongsiri, 1966; EPPO, 2005). Daños Los síntomas externos de las palmas infestadas son una coloración amarillenta progresiva del área foliar, destrucción de las hojas emergentes y necrosis en las flores. Las hojas se comienzan a secar en orden ascendente en la corona, las hojas apicales se pliegan y eventualmente caen; sin embargo, los síntomas externos no son suficientes para una clara identificación. Internamente las galerías y el daño a hojas y tallos producido por las larvas se detectan fácilmente en plantas fuertemente afectadas. Los tejidos de las plantas dañadas producen fuertes olores característicos (EPPO, 2005). Biología y Morfología R. palmarum es común en bosques vírgenes y en agroecosistemas que explotan la palma de aceite. La larva de R. palmarum se alimenta exclusivamente de tejido vegetal vivo. Bajo condiciones de laboratorio (20-35 °C y 62-92 % HR), una hembra puede ovipositar un promedio de 245 ± 155 huevecillos durante un período de 30.7 ± 14.3 días. El período de incubación es de 3.2 ± 0.93 días y la larva tiene entre seis y 10 instares en un período de 52 ± 10 días. La etapa pre-pupal dura de 4 a 17 días, tiempo durante el cual la larva hace un capullo utilizando fibras vegetativas. El período de metamorfosis de la pupa dura de 8 a 23 días y los adultos permanecen en el capullo por 7.8 ± 3.4 días antes de emerger. Los machos adultos pueden vivir 44.7 ± 17.2 días y las hembras 40.7 ± 15.5 días (EPPO, 2005). Para Hagley (1965) la máxima oviposición de esta especie puede ser de 718 huevecillos, mientras que para Sánchez et al. (1993) este máximo es de 697 huevecillos por hembra. Huevo. Los huevos son depositados individualmente a 1-2 mm dentro del interior del tejido suave de la planta, cerca de la zona apical de la palma, protegidos por una secreción cerosa color marrón. Miden de 1 a 2.5 mm, son de color blanco y de forma redondeada. Los huevos más maduros a menudo muestran movimientos ondulatorios de las larvas emergentes, las cuales muestran la coloración cefálica oscura a través del corion del huevo (Wattanapongsiri, 1966). Larva. Las larvas no presentan patas y al inicio miden de 3 a 4 mm de longitud. Poseen partes bucales esclerosadas con fuertes mandíbulas. Las larvas son caníbales. Su cuerpo esta ligeramente curveado ventralmente y pueden alcanzar una longitud de hasta 5-6 cm. Son de color crema blanquecino. Las prepupas se tornan de color oscuro antes de convertirse en pupa y migran hacia la periferia de la galería en el tronco, raquis floral o el tallo (Wattanapongsiri, 1966). Pupa. Son de color café claro. El abdomen continuamente hace movimientos ondulatorios cuando se le perturba. La pupa habita en un capullo cilíndrico-ovoide cerrado de 7 a 9 cm de largo y 3 a 4 cm de diámetro, construido con fibras de plantas organizadas en configuración espiral (Wattanapongsiri, 1966). 322 Adulto. Tienen una cutícula dura y de color negra y poseen los élitros característicos de los coleópteros, protegiendo el abdomen al estar cerrados. Miden aproximadamente 4-5 cm en longitud y 1.4 cm de ancho, pesando alrededor de 1.6 a 2 gramos. La cabeza es pequeña, de forma redondeada y presenta un pico o rostrum ventralmente curveado. Los adultos muestran dimorfismo sexual (EPPO, 2005). Enemigos naturales En Colombia se han registrado dos enemigos naturales, correspondientes a la familia Histeridae y un parasitoide no identificado del orden Diptera, perteneciente a la familia Tachinidae (Aldana et al., 2011). Requerimientos climáticos El rango altitudinal de esta especie es de 0 a 1200 m sobre el nivel del mar (Jaffé y Sánchez, 1990). Estudios sobre la dinámica poblacional de esta especie en Centro América han sido reportados por Chinchilla (1988), en los que se han mostrado que la máxima densidad poblacional de adultos ocurre durante la temporada de estiaje. Resultados similares fueron obtenidos por Schuiling and Van Dinther (1981) en Brasil. 323 Rupela albinella (Cramer) Fotografia: Frank Peairs, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Barrenador del arroz, novia del arroz, mariposa blanca del arroz. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidóptera; Familia: Pyralidae; Género: Rupela; Especie: albinella Cramer. Hospedantes Principalmente el arroz Oryza sativa L., aun cuando también se ha reportado sobre pasto gramalote Paspalum sp. y algunas otras gramíneas (Pantoja, 1997). Distribución Esta especie es originaria de América tropical y tiene una amplia distribución geográfica, que va desde México a América Central y América del Sur (CIAT, 1981). Daños La fase dañina de esta plaga es la larva, la cual barrena el tallo ocasionando debilidad, amarillamiento y marchitez de la planta (Tinoco y Acuña, 2009). Biología y Morfología Las hembras copulan inmediatamente después de haber emergido, tornándose oviplenas, pueden colocar hasta 1200 huevos cada una en un solo acto de ovipostura sobre la superficie de las hojas. El período de incubación del huevo es de 24 horas. Las larvas inicialmente viven en la superficie del agua alimentándose de plancton (planctónicas), luego se van al fondo del ambiente acuático donde se introducen en el barro (bentónicas), alimentándose de las raíces o de la materia orgánica en descomposición. La duración del 324 ciclo desde huevo hasta adulto es de 33-48 días. Las larvas penetran cerca del suelo en la axila de una hoja y rara vez taladran más de 20 cm hacia arriba; luego perforan los nudos y abren galerías. Al taladrar los tallos debilitan las plantas, provocan la muerte del corazón y vaneo del grano. Generalmente la larva se localiza en los dos tercios inferiores del tallo; lo que la diferencia de Diatraea lineolata Walker, es que penetra la planta en el tercio superior del tallo. Las larvas permanecen en el tallo aun después de la cosecha. La presencia de la plaga se ve favorecida por la presencia de agua en el terreno (Bravo, 2004; citado por Castillo, 2007). Huevo. Los huevos son aplanados, de forma oval, incoloros inicialmente, luego son más oscuros; los huevos son puestos en grupos elongados, protegidos por una membrana y cubiertos por una capa de pelos blancos o anaranjados provenientes del abdomen de la hembra. En las hojas jóvenes, las hembras efectúan 2 a 3 oviposiciones, cada una de 80 a 120 huevos cuyo período de incubación es de siete días (CIAT, 1981). Larva. La larva mide 16-30 mm de largo cuando está madura. Pasa por seis estadíos: el primer estadío es oscuro, los subsiguientes son blanco-cremosos uniformes, excepto por una línea pálida dorsal y una cabeza café, así como el escudo protorácico del mismo color. El abdomen, que termina en punta, tiene una línea dorsal longitudinal de color café. El período larval completo dura 35 a 50 días (CIAT, 1981). Pupa. La pupa es de color café, dentro de un capullo débil que está conectado al agujero de salida en el tallo por un tubo de seda, la salida está cerrada al exterior por una membrana sedosa café. La pupa completamente desarrollada mide en promedio 20 mm de longitud, presenta una coloración blanca cremosa y su período de incubación es de 7 a 12 días (CIAT, 1981). Adulto. El adulto con un tamaño de 19-34 mm en el macho y 27-45 en la hembra, es de color blanco-plateado, con un mechón abdominal de pelos color naranja en la hembra, y color blanco en el macho. Los adultos descansan sobre el cultivo durante el día y son activos durante la noche (CIAT, 1981). Enemigos naturales Como enemigo natural importante se ha encontrado a Telenomus sp. (Hymenoptera Scelionidae), parasitando hasta el 80 % de los huevos de R. albinella (Aponte y Quevedo, 1982). 325 Saissetia coffeae (Walker) Fotografía: United States National Collection of Scale Insects Photographs Archive, USDA Agricultural Research Service, Bugwood.org Nombres comunes Escama. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Coccidae; Género: Saissetia; Especie: coffeae Walker. Hospedantes Este insecto tiene un amplio rango de hospedantes incluyendo el bambú Bambusa balcoa Roxb, camelia Camellia japonica Wall, crisantemo Chrysanthemum spp., mirto Myrtus spp., crotón Croton spp., helechos, higo Ficus carica L., gardenia Gardenia spp., madreselva Lonicera caprifolium L., lirio Lilium spp., orquídeas, samia y café Coffea arabica L. (CUES, 2013). Distribución Tiene un amplio rango de Distribución, siendo plaga de muchos cultivos con importancia económica que incluyen cítricos y té. Los siguientes países han reportado esta plaga en café: México, Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, Puerto Rico, Cuba, República Dominicana, Jamaica, Perú, Colombia, Brasil, Guyana, Santa Helena, Nigeria, Camerún, Congo, Guinea Ecuatorial, Etiopia, Uganda, Tanzania, Kenia, Zimbawe, Madagascar, Mauricio, Sri Lanka, Vietnam, Malasia, India, Indonesia, Nueva Caledonia, Papúa y Nueva Guinea, Micronesia, Fuji, Tonga, Polinesia, Hawaii (Waller et al., 2007). Daños La escama se alimenta de los jugos de la planta y causa pérdida del vigor, manchas en el follaje debido a las toxinas en la saliva de la escama, deformación de partes de la plantas, pérdida de follaje, crecimiento tardío de plantas e incluso, la muerte de la planta (Dekle, 326 1965; Reinert, 1974; Beardsley y Gonsalves, 1975; Valand et al., 1989; Martin et al., 2007). Biología y Morfología Estudios realizados por Ibrahim (1985) de acuerdo con lo que mencionan Martin et al. (2007), reportan que el tiempo de desarrollo de huevecillo a adulto en brotes de papa es de alrededor de 95 días a 18 °C y 32 días a 28 °C. Los machos rara vez se encuentran en esta especie y la reproducción es a través de partenogénesis (Martin et al., 2007). Huevo. Los huevos son de color beige rosado, de forma elongada y miden alrededor de 0.7 mm de largo. Se encuentran protegidos por el cuerpo de la madre en masas de cientos de huevos (CUES, 2013). Ninfa. Son de color semitransparente amarillo claro o rosa, cuando son jóvenes son aplanadas y cuando son más viejas presentan una joroba. Se encuentran tan unidas a la planta hospedante que las patas y antenas se encuentran ocultas. Dos líneas pálidas se encuentran en el margen de cada lado y se desvanecen hacia el centro (CUES, 2013). Adulto. La escama hembra tiene un caparazón convexo, de color claro a café amarillento, liso y pulido. Cuando la escama se presenta en superficies planas, el caparazón es casi semiesférico, pero en pequeños tallos es de forma elongada (Zimmerman, 1984; Martin et al., 2007). Esta etapa no presenta desplazamiento y mide alrededor de dos milímetros de largo (Hill, 1983; Martin et al., 2007). Enemigos naturales Algunos parasitoides conocidos por atacar a esta escama en Hawaii son Encyrtus infelix Embleton, E. barbatus Timberlake, Tomocera californica How, Microterys flavus Howard, Scutellista cyanea Motsch. y Aneristus ceroplastae (Zimmerman, 1948). Requerimientos climáticos De acuerdo con Li y Hong (2002), la temperatura mínima umbral de desarrollo de S. coffeae, es 6.05 oC y para completar el ciclo de huevo a adulto requiere de la acumulación de 848 GD. 327 Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker) Fotografía: Carlos Contreras Servín, 2009, U.A.S.L.P. Nombres comunes Langosta voladora, langosta centroamericana. Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Schistocerca; Especie: piceifrons piceifrons Walker. Hospedantes Las especies registradas como hospedantes son: agave azul Agave tequilana Weber, arroz Oryza sativa L., cacahuate Arachis hypogaea L., caña de azúcar Saccharum officinarum L., chile Capsicum annuum L., cocotero Cocos nucifera L., frijol Phaseolus vulgaris L., limón Citrus limon (L.) Burm, maíz Zea mays L., mandarina Citrus reticulata Blanco, naranja Citrus sinensis (L.) Osbeck, toronja Citrus grandis (L.) Osbeck, sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, soya Glycine max (L.) Merr., lima Citrus aurantifolia (Christm.) Swingle, plátano Musa paradisiaca L. y jitomate Lycopersicon esculentum Mill (Contreras, 2009). Distribución Según OIRSA (1991) citado por Retana (2000), esta subespecie se distribuye desde México hasta el norte de Costa Rica. En 1854, la langosta llegó a México proveniente de Centro América, entrando por el Istmo de Tehuantepec. La Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV), señala que la langosta se encuentra distribuida desde el sureste de la República Mexicana (Campeche, Chiapas, Tabasco, Quintana Roo y Yucatán) hasta los estados de la Vertiente del Golfo de México (Hidalgo, San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz) y del Pacífico (Oaxaca, Guerrero, Colima, Jalisco, Nayarit y Michoacán) (Contreras, 2009). 328 Biología y Morfología Astacio (1966) y Trujillo (1975), citados por Barrientos (1992) indican que esta especie presenta dos generaciones al año. El desarrollo del insecto presenta tres estados: huevo, ninfa y adulto (Volador), además de una metamorfosis paurometábola, es decir el estado de ninfa es muy similar al estado adulto. El primer período de cópula inicia en abril y finaliza hasta julio, lo cual, va de acuerdo al inicio del período de lluvias. La duración de la cópula es de 45 min hasta 7 horas y media. El adulto muere a los 22 días posteriores. La oviposición inicia en mayo y termina en julio, durando de 15 minutos a una hora. El número de oviposturas por hembra varía entre 1 y 4. El período de saltones (ninfas) se inicia en mayo, dando fin en agosto. El número de mudas que presenta la langosta varía de 5 a 7, generalmente presentándose hasta la seis, con una duración entre 51 y 89 días con una media de 60 días, aproximadamente 10 días por muda. Los adultos se presentan durante julio–septiembre. Esta generación dura de 60 a 80 días y ocasiona los mayores daños a los cultivos (Barrientos, 2003; citado por Contreras, 2009). Huevo. Los huevos son de forma similar a un grano de arroz levemente arqueado, con una longitud de 5 a 7 mm y un diámetro de 1.5 a 2 mm. Recién ovipositados son de color amarillo, y antes de la eclosión, presentan tonos pardos claros. Son depositados por las hembras en el suelo, en falsas ootecas cilíndricas, que alcanzan profundidades hasta de 60 mm, en cautiverio las hembras tienen promedios de ovipostura de 68 huevos, alcanzando a dar lugar a 98 como máximo y 42 como mínimo, en condiciones naturales otros autores reportan hasta un máximo de 150. Las oviposturas ocurren, para la primera generación de abril a julio y en la segunda generación, de agosto a noviembre (Astacio, 1988; citado por Retana, 2000). Ninfa. De color verde en estado solitario, presentan 6 estadíos, con un promedio de duración de 10 días cada uno. Los cuales se pueden identificar de acuerdo a las estrías oculares, esto en ninfas solitaricolor, o según el número de artejos antenales. Los períodos de ninfas son de mayo a julio, para la primera generación y de fines de septiembre a principios de enero para la segunda generación. El estado ninfal, tiene una duración promedio de 60 días, pero puede variar entre 51 a 89 días (Astacio, 1979, citado por Retana, 2000). Adulto. Son insectos grandes, con patas traseras fuertes, preparadas para saltar, las hembras solitarias alcanzan tamaños entre los 51 y 62 mm, mientras que los machos oscilan entre los 41 y 51 mm. En fase solitaria, existe una marcada diferencia de tamaños entre las hembras y machos, la cual disminuye en la fase gregaria. El cromatismo dominante es el pardo para insectos sexualmente inmaduros, y, según la fase en que se encuentren puede ser pardo claro para individuos solitaricolor y pardo oscuro para gregaricolor. Una vez que se alcanza la madurez sexual, los individuos presentan un amarillo intenso (Marlon, 2006). La langosta deposita sus huevos en suelos preferentemente arenosos o arcillo-arenosos, a una profundidad de unos 10 cm en promedio. Los huevos alargados depositados en una masa de unos siete centímetros de longitud, son cubiertos por una capa espumosa protectora que proporciona una fácil salida a las ninfas. Una ovipostura puede tener entre 40 y 150 huevecillos (Skaf y Billaz, 1986; citados por Retana, 2000). 329 Enemigos Naturales El protozoario Nosema locustae (Canning) aplicado en forma de un cebo envenenado con trigo, causa una mortalidad significativa 3-4 semanas después de su aplicación, quedando infectados los chapulines que sobreviven, además de los hongos de los géneros Entomophaga, Beauveria y Metarhizium que son otra alternativa potencial de control (Henry y Onsager, 1982; Street y Henry, 1990 citados por Barrientos, 1992) Garza, (2005) mencionó que otro de los enemigos naturales de la langosta son las larvas de escarabajos conocidos como Botijones o Burritas de las especies Epicauta vittata y Epicauta fabricii. Contreras (2009), menciona al hongo entomopatógeno, Metarhizum anisopliae var. acridum. Entre los insecticidas biológicos a nivel experimental se encuentran: M. anisopliae, M. flavoviridae y B. bassiana, los cuales han demostrado efectividad para el control de chapulín y en programas extensivos de control de plagas (García y Lozano, 2011). Requerimientos climáticos La fenología del chapulín es afectada por factores climáticos que regulan su desarrollo de tal manera que la temperatura y la precipitación se consideran los factores climáticos más importantes que modifican la dinámica poblacional de los chapulines (Chaires et al., 2009). La temperatura determina las tasas de desarrollo, oviposición y eclosión, en donde esta última en particular depende de los GD acumulados (Rodell, 1977). Según Uvarov (1935) y Chacón (1985), citados por Retana (2000), mencionan que la temperatura umbral mínima de desarrollo es de 13 °C. Marlon (2006) afirma que el desarrollo de S.piceifrons piceifrons se da bajo las siguientes condiciones climáticas: temperatura anual de 27 °C, precipitación entre 700 a 2500 mm anuales y humedad relativa de 50 a 85%. Posteriormente Garza, (2003), citado por Contreras (2009), señaló que la temperatura mínima de desarrollo de la langosta es de 15.3 ºC mientras que la temperatura máxima de desarrollo es 38.5 ºC. Con respecto a los requerimientos de grados-día de desarrollo, de acuerdo con Retana (2000), la etapa de huevo requiere de 405 a 432 GD, mientras que la ninfa de primer estadío 110 a 114 GD, ninfa segundo estadío 137 a 143 GD, ninfa del tercer estadío necesita 137 a 144 GD, el cuarto estadío ninfal requiere 151 a 157 GD y el quinto estadío ninfal necesita 166 a 173 GD. El primer valor corresponde para la época de septiembre a diciembre y el segundo valor para los meses de mayo a agosto. 330 Schizaphis graminum (Rondani) Fotografía: Alton N. Sparks, Jr., University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón verde, pulgón de la hoja del trigo. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Schizaphis; Especie: graminum Rondani. Hospedantes La gama de hospedantes del pulgón verde incluye 70 especies de gramíneas (Michels, 1986; citado por Nuessly y Nagata, 2005). El áfido se desarrolla en especies de los géneros Agropyron, Avena, Bromus, Dactylis, Eleusine, Festuca, Hordeum, Lolium, Oryza, Panicum, Paspalum, Poa, Sorghum, Triticum y Zea (Nuessly y Nagata, 2005). Distribución Este insecto se encuentra distribuido en el sur de Europa, Asia Central y Asia Menor, América del Norte y del Sur, Oeste y Sur de África y Japón. En la antigua Unión Soviética, la especie se encuenra hasta los 56 ° norte (AgroAtlas, 2009c). Daños Produce ataques otoñales a los cultivos en los primeros estadíos. Ocasiona un daño severo en las hojas al introducir saliva tóxica en los tejidos vegetales por medio de sus estiletes bucales, provocando la muerte total o parcial de las hojas. En afectaciones tempranas, las plántulas de trigo pueden ser destruidas por completo. Cuando el cultivo se encuentra más desarrollado, las pérdidas ocasionadas por esta especie son variables (de entre el 25 y 60 %) dependiendo de las condiciones climáticas y el estado del cultivo. 331 Además S. graminum es vector del virus del enanismo amarillo de la cebada (VEAC) (SENASA, 2010f). Biología y Morfología S. graminum se reproduce sin apareamiento en climas cálidos o templados. Las hembras se aparean con machos alados en zonas con inviernos fríos para producir huevos invernantes. Las ninfas nacen directamente de la hembra en Florida. Estos áfidos pasan a través de tres estadíos directamente a la etapa de adulto en siete a nueve días (Nuessly y Nagata, 2005). El cuerpo de S. graminum mide de 1.7 a 2 mm de longitud. Es de color verde esmeralda y en el dorso tiene una banda de color más oscuro. Las antenas son de color oscuro y los dos primeros segmentos son de color amarillo claro y son más largos que la mitad de su cuerpo. Tiene ojos saltones color negro. Las patas son de la misma coloración que el cuerpo. Los sifúnculos son cortos y cilíndricos y de color más claro que el cuerpo. Esta especie se reproduce por partenogénesis. Las hembras son vivíparas y por lo general dan a luz a más de 100 ninfas. Dependiendo de las condiciones climáticas, la etapa de ninfa puede durar entre 4 y 5 días y la etapa reproductiva alrededor de 30 días (SENASA, 2010f). Enemigos naturales Las catarinitas adultas y larvas (Coccinellidae), larvas de mosca de la flor (Syrphidae), crisopas (Chrysopidae y Hemerobiidae), escarabajos de tierra (Carabidae), avispas parasitarias, arañas y hongos patógenos tienen un efecto regulador en las poblaciones del pulgón verde. Sin embargo, este pulgón se desarrolla y reproduce más rápido a bajas temperaturas de lo que hacen sus enemigos naturales, lo que le permite alcanzar niveles dañinos a principios de la temporada antes de que sus enemigos naturales puedan alcanzar su potencial (Nuessly y Nagata, 2005). Requerimientos climáticos Su temperatura umbral mínima es de 5.86 °C, con un requerimiento térmico huevo-adulto de 93.19 GD. La temperatura base para la etapa de adulto maduro es 7.52 °C (Walgenback et al., 1988). Las condiciones más favorables son temperaturas de 20-21 °C con humedad relativa de 65-70 % para hembras ápteras, y 25.8 °C y 70 % de humedad relativa para hembras aladas (AgroAtlas, 2009c). 332 Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal Fotografía: Jennifer C. Giron Duque, University of Puerto Rico, Bugwood.org Nombres comunes Picudo del Maguey. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Scyphophorus; Especie: acupunctatus Gyllenhal. Hospedantes Es plaga importante de la yuca Yucca spp. y varias especies de agave como el pulquero Agave salmiana Otto ex Salm., el agave azul A. tequilana Weber, la pita A. americana L., el sisal A. sisalana Perrin y el henequén A. fourcroydes Lemaire (Valdez et al., 2004). Distribución El picudo del agave es originario de América, posiblemente de México, en donde existe la mayor diversidad de sus plantas hospederas. Actualmente, se encuentra en algunos países de África, Asia y Oceanía. En Europa se considera una especie cuarentenada (EPPO, 2005). Se encuentra ampliamente distribuido en agaves silvestres y cultivados desde el sur de Estados Unidos (incluido Hawaii) hasta Brasil, Borneo, Java, Australia y África, donde se considera plaga clave en agaves de importancia económica (Solís et al., 2001). Daños Los daños debidos a este insecto son causados por adultos y larvas de diferentes estadíos. El adulto de S. acupunctatus se encuentra con más frecuencia entre la base de 333 las hojas y la raíz principal, aunque en infestaciones severas también se localiza en el cogollo y en el escapo floral. Además, el adulto puede estar presente todos los meses del año, pero es más abundante en épocas de lluvias (Ramírez 1993; citado por Aquino et al., 2007). El daño ocasionado por larvas es más severo ya que barrena las piñas y tallos, además de hacer galerías en la planta. Asimismo, existen referencias que indican que las plantas maduras son las más afectadas. Existe evidencia de que este insecto es vector de la bacteria Erwinia carotovora Jones en la planta de maguey, la cual causa una pudrición en el cogollo y la muerte (Rodríguez, 1999; citado por Aquino et al., 2007). Biología y Morfología El picudo presenta un ciclo biológico de 187.1 días desde la etapa de huevo hasta adulto. Se determinó que las altas temperaturas y precipitaciones pluviales influyen en la presencia o ausencia del adulto. A temperaturas de 18 °C y sin precipitación alguna, se contabilizaron 25 insectos por muestreo en 100 plantas de maguey; a 28 °C las poblaciones del adulto fueron de 40 insectos; mientras que a 30 °C con lluvias de 800 mm, la población fue de 48 insectos por muestreo. Además de esto, se encontró que el picudo del agave no presenta hábitos diurnos (Aquino et al., 2010). Huevo. Los huevos del picudo del agave son de color blanco-perla y de forma ovoidealargada, con una longitud de 1.3 a 1.7 mm con corion suave y delgado (Lock, 1969; Ramírez, 1993). Larva. Las larvas son de color blanco-lechoso y ápodas, presentan cuerpo curvado y arrugado. El último segmento abdominal presenta dos procesos carnosos, cada uno con tres setas, de las cuales dos están en posición central. Las larvas completamente desarrolladas miden 18 mm de largo, y son de cabeza dura y mandíbulas fuertes (Lock, 1969; Ramírez, 1993). Pupa. La pupa es tipo exarata, con una duración de 12 a 14 días; al inicio es de color blanco, posteriormente adquiere un color amarillo y finalmente se torna color negro. Los paquetes alares, patas y pico se ven a los lados y bajo la superficie del cuerpo (Lock, 1969; Ramírez, 1993). Adulto. Es de color negro, mide de 12 a 15 mm en promedio, con una fina puntuación en todo el cuerpo; sus élitros son estriados y sin pubescencias, el pico es casi recto y el funículo antenal consta de seis segmentos, el mazo antenal no es visible lateralmente; el escutelo es pequeño (Siller, 1985; Booth et al., 1990). Enemigos naturales Se reportan siete enemigos naturales: un insecto parasitoide Cyclaulacidea sp. (Hymenoptera: Braconidae); cuatro insectos depredadores: Hololepta quadridentata Fabricius (Coleoptera: Histeridae); Phileurus valgus Olivier (Coleoptera Scarabacidae); Ectatomma ruidum Roger (Hymenoptera: Formicidae); Odontomachus aburi F. Silvestri (Hymenoptera. Bauri); un hongo entomopatógeno: Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales) y un nemátodo entomopatógeno: Heterorhabditis sp. (Rhabditida: Heterorhabditidae) (Velazquez et al., 2006a). En Oaxaca, México, Martínez et al. (2003) citan al bracónido Alienoclypeus insolitus Shenefelt como parasitoide de larvas del picudo del maguey. 334 Requerimientos climáticos Durante la mayor parte del año, la fluctuación de pupas es menos variable que la de las larvas y los adultos. La población de larvas alcanza su pico más alto en la temporada más cálida y seca del año, y el más bajo durante la época de lluvias, mientras que la presencia de adultos es mayor sobre todo al inicio de la temporada de lluvias y después se tiene poca variación una vez iniciada la canícula y hasta el mes de abril, que es cuando vuelve a incrementarse. La plaga requiere de alrededor de 135 días a una temperatura de 27 °C para completar su ciclo. Considerando como temperatura base 10 °C, esta especie tiene un requerimiento térmico de 1,295 GD para completar su ciclo de desarrollo, por lo que se pueden lograr 2.7 generaciones en un año (Bravo et al., 2005). 335 Selenothrips rubrocinctus (Giard) Fotografía: Lyle Buss, University of Florida, Bugwood.org Nombre común Trips. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Thysanoptera; Familia: Thripidae; Género: Selenothrips; Especie: rubrocinctus Giard. Hospedantes Esta plaga puede hospedarse en muchas plantas. En las Antillas, esta plaga ha sido importante en cacao Theobroma cacao L. y mango Mangifera indica L. Daña gran cantidad de arboles de frutas tropicales, plantas ornamentales y árboles de sombra. En Florida, el principal hospedante es mango M. indica L. y aguacate Persea americana Mill (Denmark y Wolfenbarger, 2010). Distribución Es una especie tropical-subtropical y se considera originaria del norte de Sur América, distribuyendose en las siguientes áreas: Asia (China, Malasia, Islas Filipinas y Taiwan), África (Bioko, Ghana, Costa de Marfil, Nigeria, Isla Príncipe, Sierra Leona, Tanzania, Uganda y Zaire), Australasia e Islas Pacíficas (Islas Hawaianas, Islas Marianas, Nueva Caledonia, Nueva Guinea, Papua e Islas Salomon), América (Florida, México, Costa Rica, Honduras y Panamá) y las Indias Occidentales (Chin y Brown, 2008; Denmark y Wolfenbarger, 2010). Daños Las ninfas y adultos se alimentan del follaje y los frutos, perforando la epidermis con su aparato bucal. Este insecto prefiere el follaje joven y su alimentación causa deformación y caída de las hojas. Los thrips destruyen las células de las cuales se alimentan, causan lesiones en los frutos, gotas antiestéticas de color oscuro y deja manchas de excremento en la superficie de las hojas (Denmark y Wolfenbarger, 2010). 336 Biología y Morfología La hembra inserta los huevecillos dentro de la superficie inferior de la hoja y cubre el punto de inserción con una gota de fluido, que al secar forma un disco negro como cubierta. Las hembras depositan hasta 50 huevos y viven hasta un mes. Estos eclosionan en cuatro días. Después de la eclosión, se presentan dos estadíos ninfales que duran en promedio de 9 a 10 días, para después entrar a una etapa de reposo. Estos estadíos de reposo duran de 3 a 5 días antes de emerger como adultos. La duración promedio del ciclo completo desde huevecillo hasta adulto es de 2 a 3 semanas (Chin y Brown, 2008). Ninfa. Las ninfas son de color amarillo cremoso, con dos bandas características de color rojo brillante alrededor del abdomen, una de éstas se encuentra directamente detrás de las patas traseras y la otra en la punta del abdomen. Durante estos dos estadíos, las ninfas se alimentan abundantemente de la planta (Chin y Brown, 2008). Pupa. Los estadíos ninfales son seguidos de dos etapas de descanso (prepupa y pupa) durante los cuales las ninfas se congregan hacia la parte inferior de las hojas (Chin y Brown, 2008). Adulto. Los adulos son de color café a negro y miden de 1 a 1.3 mm de longitud. Tienen dos pares de alas estrechas que se pliegan a lo largo de la parte posterior cuando el insecto se encuentra en reposo (Chin y Brown, 2008). Enemigos naturales Los trips son atacados por depredadores natuales como arañas, crisopas, trips depredadores y otros insectos (Chin y Brown, 2008). Un depredador reportado para esta especie es el ácaro Bdella distincta Baker y Balock (Muniappan et al., 2000). Goetheana parvipennis Gahan, parasita el 100 % de esta plaga en condiciones de invernadero y alrededor 337 Sitobion avenae (Fabricius) Fotografía: Brendan Wray, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón de la espiga. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Sitobion; Especie: avenae Fabricius. Hospedantes Sitobion avenae puede ser encontrado en todas las especies de cereal, incluyendo maíz Zea mays L. y arroz Oriza sativa L., y se puede desarrollar en la mayoría de las especies silvestres y cultivadas de la familia Poaceae, así como en algunas especies de las familias Juncaceae y Cyperaceae (PBT, 2012). Distribución Se le puede encontrar en todo el mundo, con preferencia a las regiones con climas templados. Se distribuye ampliamente en Europa, África del Norte, Medio Oriente, Asia, Norte América, Centro América y Sudamérica. Es raro encontrarle en climas tropicales, y se cree está ausente en Australia (PBT, 2012). Daños Causa daños directos al alimentarse de hojas, tallos y brotes, e indirectamente al excretar mielecilla, debido a que es transmisor de virus. El principal impacto es la reducción del rendimiento causado por la eliminación de nutrimentos en las plantas y la reducción de fotosíntesis causada por la acumulación de mielecilla. Sitobion avenae también puede causar reducción en el número de espigas, reducción en el número de granos por espiga y reducción del grano o peso de las semillas (Rautapää, 1966; Kolbe y Linke, 1974; Hinz and Daebeler, 1976; citados por PBT, 2012). 338 Biología y Morfología Esta especie completa su ciclo de vida en un solo hospedante. Al igual que otros áfidos, esta espcie produce alternancia de generaciones con individuos alados, esto con la finalidad de que aquellos organismos ápteros se alimenten in situ y los individuos alados se dispersen y colonicen otras plantas (PBT, 2012). Huevo. Los huevos son pequeños, ovalados y pueden ser de color verde o negro, esta última condición cromática puede ser una indicación de estado fertilizado (Robert et al., 1998). Ninfa. Sitobion avenae pasa por cuatro instares ninfales, en los cuales tiene más o menos la misma coloración que los adultos pero no muestran las características morfológicas bien desarrolladas para su identificación precisa. El primer y segundo instar ninfal se pueden reconocer por cinco segmentos en las antenas, mientras que en el tercero y cuarto estadío ninfal, las antenas presentan seis segmentos. Las ninfas macho pueden ser reconocidas por su coloración rojo brillante, café o naranja (Heiden, 1997 citado por (PBT, 2012). Adulto. El adulto que no presenta alas mide de 1.3 a 3.3 mm de largo y generalmente tiene cuerpo en forma de huso. La coloración varía desde verde amarillento hasta rojizo sucio. Posee antenas de color negro y dos sifúnculos en el extremo trasero, los cuales son un poco más largos que la cauda (1.1 a 1.6 veces). La forma alada mide de 1.6 a 2.9 mm de largo y presenta la misma coloración con distintas marcas oscuras intersegmentadas en la superficie superior del abdomen (RIS, 2013). Enemigos naturales En un estudio realizado en campo se detectaron como depredadores de S. avenane a organismos pertenecientes a dos familias, Coccinelidae y Syrphidae, así como los parasitoides, Aphidius avenae Haliday, Acidovorax avenae Manns y Aphidius gifuensis Ashmead (Wang et al., 2009). Requerimientos climáticos Para esta especie la temperatura umbral mínima de desarrollo es de 3.9 °C, con un requerimiento térmico del ciclo huevecillo-adulto de 150.8 GD (Nietschke et al., 2007). La temperatura más adecuada para el desarrollo de las poblaciones de S. avenae es de alrededor de 26.5 °C. Los valores más altos de mortalidad de ninfas se obtienen a 30 °C, a esta temperatura todas las ninfas mueren. La menor duración del ciclo de desarrollo se obtiene a 27.5 °C (28 °C mediante modelación con el método de Taylor), mientras que el período pre-reproductivo es más corto a 25 °C. Los mayores niveles de fecundidad se tienen a 18 °C, pero las tasas de reproducción más altas se registran a 25 °C. En tanto que a 27.5 °C se reduce abruptamente la vida reproductiva (Asin and Pons, 2001). Para Kieckhefer et al. (1989) la máxima tasa de desarrollo se obtiene a 24.6 °C, mientras que para Dean (1974) esta temperatura es de 22.5 °C, registrándose las mayores tasas de fecundidad y reproducción a 20 °C. 339 Sitophilus zeamais Motschulsky Fotografía: Gary Alpert, Harvard University, Bugwood.org Nombres comunes Gorgojo del maíz. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Sitophilus; Especie: zeamais Motschulsky. Hospedantes Afecta a todos los cereales, siendo extraordinariamente destructivo (FAO, 1983). Daños Esta especie tiene gran capacidad de vuelo, lo que le permite infestar los cereales desde el campo. Daña todos los cereales, siendo muy destructivo. Las hembras horadan el grano y depositan en cada diminuta perforación un huevecillo que posteriormente es cubierto con una secreción, por lo que su presencia pasa inadvertida. Se considera una plaga primaria porque los adultos son capaces de perforar los granos (Arias y Dell’Orto, 1983). Distribución La Distribución de estos insectos es mundial. Sitophilus zeamais predomina en las regiones subtropicales y tropicales; y también se le encuentra en zonas templadas (García et al., 2007). Es una especie distribuida extensamente en los trópicos y subtrópicos, presente en países como Brasil, México, Colombia, Venezuela, Perú y Chile (Andrews y Quezada, 1989). 340 Biología y Morfología Las hembras horadan los granos y depositan en cada diminuta perforación un huevecillo, que posteriormente es cubierto con una secreción, por lo que su presencia pasa inadvertida. Las larvas son carentes de patas, se alimentan, se transforman en pupas y finalmente en adultos, dentro del grano. La hembra de S. zeamais coloca entre 300 y 400 huevecillos. El ciclo biológico demora de 4 a 6 semanas dependiendo de la temperatura. Los adultos pueden vivir de 4 a 5 meses (Robledo, 1990). Huevo. Los huevecillos son depositados en orificios hechos por la hembra en el grano, son transparentes, en forma de pera. Cada huevecillo es cubierto por una substancia gelatinosa (producida por la hembra) conocida como "tapón de huevo". Los huevecillos pueden ser depositados en granos almacenados o en el campo (Robledo, 1990). Larva. De color blanco y ápoda, pasa por cuatro estadíos larvales; durante estos períodos se alimenta en el interior del grano. La duración del estado larval es en promedio de 13 días (Robledo, 1990). Pupa. Desnuda y de color blanco. Este estadío lo pasa dentro de la semilla (PaDIL, 2013). Adulto. Miden de 2.5 a 4 mm de longitud y el color varia de café a negro. Son buenos voladores y pueden infestar el grano desde el campo. La trompa del macho es más corta y rugosa, mientras que la de la hembra es ligeramente más larga, delgada y con menos rugosidades. Con un poco de práctica esta característica puede servir para diferenciar al macho de la hembra, sin necesidad de observar la genitalia. El tórax está denso y uniformemente marcado con puntuaciones redondeadas, cada élitro tiene dos puntos rojizos (Robledo, 1990). Enemigos naturales El enemigo natural del gorgojo es la avispita Anisopteromalus calandrae Howard, perteneciente a la familia Pteromalidae, que comúnmente se encuentra en el maíz almacenado, junto con la plaga (García et al., 2007). Requerimientos climáticos La temperatura y humedad relativa óptimas para su desarrollo son 26 a 30 °C y 70 %, respectivamente. En estas condiciones su ciclo biológico puede durar 26 a 30 días. La temperatura mínima umbral de desarrollo de este insecto es de 15.6 °C (Chesnut y Douglas, 1971), con un óptimo de 28 °C; mientras que Throne (1994), determinó que la temperatura umbral de desarrollo de este insecto se ubica entre los 13 y 15 oC; requiriendo entre 396.1 y 471.3 GD para pasar de huevecillo a adulto. 341 Sphenarium purpurascens Charpentier Fotografía: Ernesto Bravo Mosqueda, INIFAP. Nombres comunes Chapulín, saltamontes, chocho. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Sphenarium; especie: purpurascens Charpentier. Hospedantes Tiene una amplia gama de hospedantes ya sea silvestres o cultivados; sin embargo, prefiere especies vegetales de hoja ancha entre las que se encuentra el frijol (Phaseolus vulgaris L.) (CESAVEG, 2003). Distribución Estados Unidos y México (CESAVEG, 2003). Daños Causa defoliaciones parciales o totales que pueden llegar a causar pérdidas en rendimientos del orden del 50 al 60 % en cultivos de granos básicos, y, se ha observado que pueden disminuir entre un 30 y 40 % la producción de forraje (CESAVEG, 2005b). 342 Biología y Morfología La biología de todas las especies de acridoideos es similar, presentan metamorfosis simple o incompleta, pasando por las etapas de huevo, ninfa y adulto, por lo común hay de 5 a 6 estados ninfales, la gran mayoría inverna en estado de huevo, sin embargo, en ciertos lugares con invierno benigno, lo pasan en estado de ninfas desarrolladas o en estado adulto (Huerta, 1993), generalmente existe sólo una generación al año, aunque ciertas especies pueden tener tres generaciones sucesivas en una estación lluviosa o hasta cuatro o cinco con desarrollo ininterrumpido. En un momento determinado durante el curso del ciclo biológico, se manifiesta un retraso o demora momentánea en el desarrollo, inducida por condiciones ambientales desfavorables, siendo inmediatamente sobrepasada si las condiciones ecológicas favorables reaparecen, a esta adaptación transitoria se le conoce como quiescencia, y debe interpretarse en función de aspectos biológicos y alimentarios (Barrientos et al., 1992). En la cópula, los chapulines y langostas se acoplan uniendo las partes terminales del abdomen, el macho se monta sobre la hembra y dependiendo de la especie, el tiempo de unión puede variar desde algunos minutos hasta varias horas, como ejemplo, la duración de la cópula en la langosta centroamericana (Schistocerca piceifrons piceifrons Walker) en cautiverio es de 45 minutos a 7.5 hrs. (Barrientos et al., 1992), mientras que en el "chapulín de la milpa" (Sphenarium purpurascens Charpentier) el acoplamiento dura de 6 a 7 horas (Serrano y Ramos, 1989). La hembra deposita las ootecas al introducir su abdomen en el suelo, enterrándolas a una profundidad de 3 a 5 cm en suelos baldíos, orillas de caminos, drenes y canales de riego, márgenes de predios y camellones, aunque algunas especies, como las del género Melanoplus, ovipositan directamente en los terrenos de cultivo, especialmente cuando emigran; en la mayoría de los casos, los huevecillos son puestos envueltos en una capa de materia espumosa. Algunas especies raras ovipositan directamente en el suelo sin la capa espumosa. Los machos son más delgados que las hembras y miden de 0.17 a 2.75 cm de largo y las hembras de 0.19 a 2.10 cm de largo. Se presenta alta mortalidad de ninfas 1, 2 y 3, a temperaturas inferiores a los 20 ºC. Ooteca: Deposita de 29 a 31 huevecillos en grupos, sobrepuestos diagonalmente, envueltos por una sustancia blanquecina denominada ooteca (CESAVEG, 2005b). Huevo: Los huevos presentan coloración pardo brillante, con sus extremos más obscuros, miden 4 mm de longitud, son de forma ovalada aplanada con los extremos aguzados (CESAVEG, 2005b). Ninfa: Pasa por cinco estadíos ninfales, en donde la acumulación degrados-día es esencial para que cambien de un estado de desarrollo a otro. La ninfa presenta alta mortalidad en los estadíos 1, 2 y 3, a temperaturas menores o iguales a 20 °C. Presenta hábitos gregarios en las primeras etapas de desarrollo, encontrándose en los bordos y orillas de las parcelas de cultivo, alimentándose principalmente de malezas de hoja ancha. Los estadíos ninfales 4 y 5 presentan mayor movilidad (CESAVEG, 2005b). Adulto: Es de cuerpo robusto, aguzado hacia los extremos anterior y posterior (fusiforme) sin alas o éstas son vestigiales, es decir que no le sirven para el vuelo. La coloración es variable y va de pardo oscuro a verde olivo brillante, con manchas negras en todo el cuerpo (CESAVEG, 2005b). 343 Enemigos naturales Existe una gran cantidad de aves, mamíferos y reptiles que se alimentan de estos chapulines, pero su impacto es mínimo en años de grandes poblaciones. Hay depredadores, como los escarabajos botijones (Familia Meloidae), las larvas de los cuales se alimentan de las masas de huevos, y son bastante comunes en muchas áreas en Zacatecas (Mena, 2009); otros insectos depredadores incluyen avispas, moscas ladronas, y escarabajos de la familia Carabidae. Dentro de los entomopatógenos, los nemátodos infestan el estado adulto y reducen su actividad; el hongo Entomophthora grylli Fresen en años cálidos y húmedos mata una gran cantidad de chapulines; el hongo Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin también reduce las poblaciones de este insecto, al igual que el protozoario Nosema locustae Canning (Mena, 2009). Requerimientos climáticos La temperatura base y el tiempo fisiológico requerido para que este insecto complete sus diferentes estados de desarrollo se indica a continuación: Incubación para eclosión: 10 °C y 205.6 GD; Ninfa 1: 16.5 °C y 67.6 GD; Ninfa 2: 16.7 °C y 65.28 GD; Ninfa 3: 16.7 °C y 65.76 GD; Ninfa 4: 11.9 °C y 115.42 GD; Ninfa 5: 15.9 °C y 109.35 GD; Adulto: 17.6 °C y 307.06 GD (Guzmán, 1999). 344 Sitotroga cerealella (Olivier) Fotografía Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Palomilla de los granos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Gelechiidae; Género: Sitotroga; Especie: cerealella Olivier. Hospedantes Causa daños tanto en campo como en almacenes, utiliza como hospedantes granos de trigo Triticum aestivum L., maíz Zea mays L., cebada Hordeum vulgare L., centeno Secale cereale (L.) M.Bieb., sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, judías Phaseolus vulgaris L. y garbanzo Cicer arietinum L. (Pérez y Pacheco, 2002). Distribución Es un insecto cosmopolita. Daños Esta plaga daña primariamente granos de cereales. Es capaz de atacar en campo cuando el grano ya tiene cierta consistencia. En bodega, el daño se localiza en la superficie de los granos (SENASA, 2010g). Biología y Morfología La etapa de huevecillo dura en promedio 4.5 días. La fase de larva dura 23.4 días y presenta cuatro instares (7.3 días, 5 días, 6.9 días y 4.2 días, respectivamente). La duración de la etapa de pupa dura en promedio 7.7 días, pudiendo durar 7-9 días. El adulto dura alrededor de 4 a 10 días y la hembra puede vivir hasta 1.5 días más que el macho en la mayoría de los casos. La hembra deposita de 1 hasta 202 huevecillos (Moreira y Maldonado, 1986). 345 Huevo. De color blanco, tornándose rojizo a medida que se desarrolla el embrión. El cambio de color inicia en promedio a los 2.32 días. La superficie es reticulada y mide aproximadamente 0.56 mm de longitud y 0.25 mm de ancho (Pérez y Pacheco, 2002). Larva. Es elateriforme de color blanco lechoso con tamaño promedio de 0.73 mm a la emergencia hasta 5.7 mm antes de empupar. Su cuerpo está seccionado en doce segmentos, con algunos flecos alrededor del cuerpo y los ocelos espaciados a cada lado. Tiene seis patas verdaderas y ocho falsas (Pérez y Pacheco, 2002). Pupa. Antes que la larva empupe se interrumpe su desarrollo y sufre ciertos cambios, como la reducción de su tamaño, su color se torna oscuro y deja de alimentarse. A este proceso se le llama prepupa. La pupa es obtecta de color café oscuro brillante y su tamaño se ve reducido midiendo aproximadamente 4.7 mm de longitud (Pérez y Pacheco, 2002). Adulto. El cuerpo está recubierto de escamas brillantes color dorado, posee una antena filiforme un poco más pequeña que el cuerpo. Tiene palpos labiales prominentes, curvados hacia arriba. Las alas son un poco más largas que el cuerpo, recubiertas de escamas, las alas anteriores son más pequeñas que las posteriores y el margen anterior esta cubierto de escamas oscuras. Posee ojos compuestos. La hembra se diferencia del macho por la forma y tamaño del abdomen, la hembra tiene el abdomen redondo y mide 5.1 mm de longitud y 1 mm de ancho, mientras que el abdomen del macho es cuadrado y mide 4.4 mm de longitud y un milimetro de ancho (Pérez y Pacheco, 2002). El número promedio de huevos en cautiverio puestos por cada hembra es de 78.9 (Moreira y Maldonado, 1986). Enemigos naturales Las larvas de S. cerealella son parasitadas por Pteromalus cerealellae Ashmead. La avispa Bracon hebetor Say fue también reportada parasitando larvas en la ex Unión Soviética. También se han reportado varias especies de Trichogramma parasitando huevos. Blattisocius tarsalis Berlese es un ácaro depredador de los huevos de S. cerealella (Pérez y Pacheco, 2002). Requerimientos climáticos Trécé (1999), reporta como temperaturas umbrales mínima y máxima para S. cerealella, 17 y 36 oC, respectivamente. 346 Spodoptera exigua (Hubner) Fotografia: John C. French Sr., Retired, Universities: Auburn, GA, Clemson and U of MO, Bugwood.org Nombres comunes Gusano soldado, gusano de la remolacha, gusano de frijol de costa. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Spodoptera; Especie: exigua Hubner. Hospedantes Se han catalogado más de 60 especies de plantas dañadas por esta plaga, que pertenecen a 23 familias botánicas diferentes. Entre las plantas cultivadas se encuentran algodón Gossypium hirsutum L., frijol Phaseolus vulgaris L., maíz Zea mays L., sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, soya Glycine max Merrill, brócoli Brassica oleracea L. var. itálica, col Brassica oleracea L. var. viridis, coliflor Brassica oleracea L. var. botrytis, lechuga Lactuca sativa L., espinaca Spinacia oleracea L., zanahoria Daucus carota L., remolacha Beta vulgaris L., camote Ipomoea batatas (L.) Lam, papa Solanum tuberosum L., papaya Carica papaya L., fresa Fragaria ananassa L., menta Mentha piperita L., peral Pyrus communis L., manzano Pyrus malus L., vid Vitis vinifera L., berenjena Solanum melongena L., cebolla Allium cepa L., chile Capsicum annuum L., jitomate Lycicopersicum esculentum Mill., rosal Rosa spp., clavel Dianthus caryophyllus L. y crisantemo Chrysantemum spp., las cuales pueden sufrir fuertes daños; además S. exigua ha sido también colectada en malezas de las familias Amaranthaceae, Chenopodiaceae, Convolvulaceae, Cruciferae, Euphorbiaceae y Gramineae (Mau y Martin, 2007c; Pérez et al., 2007; citados por Garza y Terán, 2007). En México se encuentran en las áreas de cultivo de frijol, tomate, algodón, yuca, maíz, sorgo y arroz. 347 Distribución Spodoptera exigua es una especie originaria del sureste de Asia, tiene una distribución mundial, se le ha reportado en África, Sur de Europa, India, Sur de Asia, Japón, Australia, en los Estados Unidos, donde fue reportado primeramente en California en 1876; Canadá, México, Centro y Sur de América (Agro información, 2007; Mau y Martin, 2007c). Daños Garza y Terán (2007) indican que el daño por esta plaga, comprende un sinfín de cultivos agrícolas. Los efectos sobre el maíz empiezan con la defoliación de las hojas inferiores, y conforme avanza el tiempo, el daño puede llegar a la defoliación completa de la planta, dejando sólo la nervadura central. Las hojas inferiores se consumen primero. Las larvas también pueden atacar a los frutos, como la sandía, produciendo roeduras superficiales que deprecian el fruto. Los daños producidos se deben a la alimentación de las larvas en hojas, desde el momento de su eclosión, y en frutos. En este último caso, los mismos consisten en agujeros superficiales o mordeduras que los marcan, pudiendo llegar a pudrirse. Biología y Morfología Es una plaga polífaga y migratoria. Las poblaciones alcanzan el máximo en verano. De hábitos nocturnos. Por su biología puede conducir a una explosión de la población en el cultivo en un plazo corto de tiempo. Puede tener hasta seis generaciones anuales en un clima cálido. El gusano soldado pasa por los estados biológicos de huevo, larva, pupa y adulto. La etapa de huevo dura de 3 a 5 días y la etapa larvaria en cambio dura de 10 a 16 días. Antes de llegar a edad adulta, S. exigua, debe pasar por una última etapa llamada de pupa, la cual tiene una duración de hasta 7 días (ON, 2013). La hembra deposita de 500 a 600 huevecillos sobre el envés de las hojas, en masas de 50 a 150, cubriéndolos con sus escamas. Esta condición limita la acción de los parasitoides. Los huevecillos eclosionan en 3-5 días (Pacheco, 1994). Huevo. Los huevos se encuentran normalmente depositados en pequeños grupos (10250 huevos), recubiertos de escamas blancas, denominados masas. De forma individual, cada huevo presenta una coloración que va del blanco al marrón-amarillento cuando están recién puestos, y marrón oscuro antes de su eclosión. Presentan también estrías verticales y una forma similar a la de una cúpula. El tamaño medio oscila de 0.35 a 0.37 mm (ON, 2013). Larva. Es de color variable, dependiendo de la alimentación e incluso de si están agrupadas. Generalmente es de color verde cuando están en fase solitaria y, de color marrón cuando están en fase gregaria. Las larvas de los últimos estadíos tienen la cabeza de color ocre, con un reticulado blanquecino. Poseen franjas oscuras arrugadas en posición dorsal y líneas a lo largo del cuerpo de color amarillo. Tienen tres pares de patas torácicas y cinco pares de falsas patas abdominales. Su tamaño es de un milimetro en larvas recién nacidas, y alcanzan los 30 a 40 mm cuando están totalmente desarrolladas. Cuando se les toca se enrollan (ON, 2013). 348 Pupa. Es de color verde al principio, tomando después color hueso-marrón. Están provistas de cuatro ganchos en su parte inferior, cuya función es la sujeción del adulto al emerger de la crisálida. El tamaño medio es de 20 mm (ON, 2013). Adulto. Es una palomilla de color café grisáceo y brillante, mide 2.5 cm con las alas extendidas. Las alas anteriores son de color marrón terroso a gris. Tienen dos manchas: orbicular y renal de colores anaranjados característicos, que destacan del resto. Las alas posteriores son blancas con nervaduras más oscuras y el borde de las mismas es de color marrón negruzco difuso (ON, 2013). Enemigos naturales Chinche pirata Orius spp., Chinche ojona Geocoris spp., Catarinitas Hippodamia convergens Guérin-Méneville, crisopa Chrysoperla carnea Stephens. También existen enemigos naturales en especies de Cotesia, Tachinidae, Coleóptera, Odonata, Neuroptera, Hymenoptera, Diptera y Hemiptera; Trichogramma fasciatum Perkins (Altieri et al., 1989). Requerimientos climáticos El gusano soldado empupa en el suelo después de un período de 1 a 2 días. La duración del ciclo biológico del gusano soldado es de aproximadamente 25 a 30 días, o bien 516.7 GD con una temperatura umbral mínima de 12.2 °C (Hogg y Gutiérrez, 1980). 349 Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) Fotografía: Frank Peairs, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Gusano cogollero, gusano trozador, gusano tierrero, gusano vainero, gusano pelón, lagarta cogollera. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Spodoptera; Especie: frugiperda J.E. Smith. Hospedantes Esta plaga predomina en áreas tropicales y subtropicales. Puede afectar a más de 80 especies de 23 familias (Andrews, 1988) pero daña principalmente a gramíneas como el maíz Zea mays L. y sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench (Murillo, 1991). El “gusano cogollero del maíz” se comporta como trozador, barrenador, cogollero, trozador de espiga, de estigmas del jilote y fruto. Puede afectar a más de 80 especies de 23 familias, pero daña principalmente a gramíneas como el maíz y sorgo. Otros hospedantes de importancia son chile Capsicum annuum L., tomate Lycopersicon sculentum Mill., y berenjena Solanum melongena L. (Andrews, 1988; Murillo, 1991). Distribución Es considerada la plaga de mayor importancia en el cultivo del maíz, por su afectación económica, especialmente en las localidades a poca altura sobre el nivel del mar, donde los daños pueden ocurrir con mayor intensidad. Andrews (1988) indica que es una especie nativa del trópico, con una amplia Distribución geográfica, la cual va desde el norte de Argentina y Chile hasta el sur de los Estados Unidos. Daños Las larvas después de emerger se alimentan del corion del huevo. Actúan como “trozadores” o “tierreros” en muchos cultivos, permanecen ocultos bajo el suelo durante el 350 día, cerca de las plantas que atacan, y durante la noche trozan las plántulas. Cuando las larvas buscan las plantas, penetran verticalmente el cogollo, donde permanecen ocultas hasta que bajan al suelo para empupar. Este daño es muy notorio ya que las hojas se observan rasgadas y con abundantes excrementos (Willink et al., 1993). Biología y Morfología Las hembras depositan sus huevecillos en grupos o masas generalmente durante las primeras horas de la noche, tanto en el haz como en el envés de las hojas. Los grupos de huevecillos están cubiertos por segregaciones del aparato bucal y escamas de su cuerpo. Una hembra puede dar origen como promedio a 1000 huevecillos en grupos de 10 a 350 en cada ovipostura, las larvas nacen a los tres días o menos, cuando la temperatura es elevada (> 25 °C). Las larvas pasan por 6 ó 7estadíos. La fase de pupa se desarrolla en el suelo y el insecto está en reposo hasta 8-10 días hasta que emerge el adulto (Pérez, 2013). Las temperaturas tienen una gran influencia en el desarrollo embrionario con seis días a 20 °C y dos días a 30 °C. El período de tiempo para el desarrollo larval es menor a medida que aumentan las temperaturas, con 22 y 13 días a 20 y 30 °C, respectivamente; a temperatura ambiente (media=26,5 °C) este es de 15+5 días con la particularidad de que se presentan siete estadíos (Pérez y Cols, 1994; citados por Pérez, 2013). El período de oviposición de los adultos a 30 °C es de 4 días y 3 días a 20°C; a temperatura ambiente los adultos duraron 12 días; a temperatura de 26.5 °C, las hembras producen 1216 huevos, a 25 °C 944 y a 30 °C 386 (Pérez, 2013). El ciclo de vida oscila entre 19 y 48 días, lo que está en correspondencia con la dependencia de la temperatura de las distintas fases; a temperaturas elevadas el ciclo se acorta (Piedra,1974; citados por Pérez, 2013). Esta plaga tiene la capacidad para sobrevivir todo el año en áreas tropicales donde sus poblaciones tienden a fluctuar con los cambios estacionales de las lluvias, registrándose densidades más bajas durante la estación seca. A diferencia de otras especies de insectos de regiones templadas, esta plaga no tiene mecanismos de diapausa y, debido a esto, su supervivencia es posible a lo largo de todo el año en áreas donde las temperaturas no descienden por debajo 9.9 °C (Ramírez et al., 1987). Huevo. Son esféricos, algo aplanados en la parte superior, con 0.5 mm de diámetro aproximadamente, y con la superficie externa estriada radicalmente. Su color es blanco amarillento, con cierto brillo nacarado cuando están recién puestos, a medida que la incubación avanza, se tornan de un color gris rojizo. Son depositados en grupos compactos formando varias capas generalmente de cien o más huevos individuales, cubiertos por una especie de telaraña compuesta por secreciones de la hembra y escamas de su cuerpo. Esta telilla parece proporcionarles cierta protección contra algunos agentes bióticos y abióticos. La hembra es capaz de ovipositar 890 huevecillos en promedio (Capinera, 1999). Larva. Recién salidas de los huevos, las larvas tienen aproximadamente 1.5 mm de largo, son de color blanquecino, tienen la cabeza negra y prominente, y el cuerpo está cubierto de pelos finos. En estado más avanzado de desarrollo, la larva muestra una coloración 351 variable, presentándose formas de color verdoso hasta gris oscuro. En su posición dorsal, puede distinguirse una faja media longitudinal de color café oscuro, y un par de franjas laterales de color café mas claro a ambos lados de la anterior. Presentan un escudo cervical café oscuro; la cabeza es de color café amarillento, mas estrecha que el cuerpo, y presenta la sutura epicraneana muy destacada y en forma de Y invertida. En su máximo desarrollo alcanza 34 a 44 mm de longitud; en esta especie se presentan seis a siete instares larvales y se observan hábitos canibalísticos entre ellas y con respecto a un gran número de larvas de otras especies, después del tercer instar (Capinera, 1999). Pupa. Mide aproximadamente 18 mm de longitud. Es del tipo obtecto, de color café oscuro, lisa y brillante; el cremáster está constituido por dos espinas pequeñas en forma de “V” invertida. Penetran unos 2,5 cm bajo el suelo, donde realiza una galería de unos siete centímetros de largo, al final de la cual forma su celda pupal, acorta sus segmentos, muda por última vez y se convierte en pupa (Capinera, 1999). Adulto. Su aspecto es algo variable; tiene 30 a 35 mm de longitud alar, tórax y abdomen pubescentes y de color ceniciento, siendo el primero más oscuro; las antenas son filiformes. El macho tiene alas anteriores de color pardo oscuro, con una franja conspicua en el margen externo; en la región central de cada una de ellas, cerca al margen costal, muestra una área reniforme, y paralelamente hacia el borde anal existe otra mancha elipsoidal de color claro con el centro oscuro; En el borde externo existe una mancha blanca conspicua y en cada ala sé presentan otros arabescos. Las alas posteriores son blancas, pero muestran en el borde externo un ribete oscuro (Capinera, 1999). La hembra posee las alas anteriores de color gris, más homogéneas comparadas con las del macho; se observan en ellas arabescos, aunque menos conspicuos. Muestra hábitos nocturnos, ya que se alimenta, se aparea y oviposita durante la noche. Ambos sexos son fácilmente atraídos hacia la luz. Las palomillas demuestran un período precopulatorio de 1 o 2 días, y otro de preoviposición de cerca de dos días, después de haber emergido de las pupas. Las hembras copulan más de una vez; son condiciones apropiadas para el desarrollo del insecto el tiempo cálido, húmedo y lluvioso (Capinera, 1999). Enemigos naturales Flores (2000) indicó que La especie S. frugiperda es susceptible a 53 especies de parasitoides, de 43 géneros y 10 familias; también, reporta de la susceptibilidad de este insecto a 20 especies de entomopatógenos, que incluyen hongos, bacterias, virus, protozoarios y nemátodos. De ellos, la bacteria Bacillus thuringiensis (Berliner) es la más utilizada en el control biológico de larvas de lepidópteros y se le considera un agente de control biológico clave dentro de un programa de manejo integrado de plagas, siendo tan eficaz como los insecticidas químicos convencionales. Entre algunos enemigos naturals del gusano cogollero estan: Telenomus sp. (Hym:Scel), Euplectrus plathypenae Howard (Hym:Eulop), Chelonus insularis Cresson (Hym:Bracon), Rogas sp. (Hym:Bracon), y Archytas marmoratus Townsend (Dip:Tachin) (Estrada et al., 2013). 352 Requerimientos climáticos Ferraz (1982) menciona que la temperatura influye en forma marcada en todas las etapas de desarrollo de la plaga, alargándose el ciclo en condiciones de bajas temperaturas, e indicó que la temperatura de 25 oC es la más favorable para su desarrollo; siendo sus exigencias térmicas para las etapas de huevo, larva, prepupa (último estadío larval) y pupa: 47, 58, 294.41, 44.57 y 131.94, haciendo un total de 575.92 grados día (GD) para completar su ciclo, obtenidos estos a partir de temperaturas base de 10, 10.7, 6.4 y 12.5 o C, respectivamente (Bowling, 1967). El aumento de su población se ve favorecido por tiempo seco en lo que es la temporada de lluvias. En la zona del Altiplano Zacatecano se requieren aproximadamente 559 GD, con una temperatura base de 10.9 °C, para que se complete el ciclo del gusano cogollero desde la fase de huevo hasta el adulto (Ramírez et al., 1987). 353 Stenodiplosis sorghicola (Coquillett) Fotografía: Frank Peairs, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Mosca del sorgo, mosca midge o mosca enana. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Diptera; Familia: Cecidomyidae; Género: Stenodiplosis = Contarinia; Especie: sorghicola Coquillett. Hospedantes Stenodiplosis. sorghicola, es reconocida a nivel mundial como plaga específica del género Sorghum y ha sido reportada en: Shorgum arundinaceum Stapf, S. halepense (L.) Pers, S. verticilliflorum Steud., S. caudatum Hack., S. durra Forssk., S. guinensis (Jack), S. saccharatarum L., lo que demuestra su estrecha relación con el género. Igualmente ha sido reportada sobre Andropogum gayanus Kunth, Setaria glauca L., Bottrichloa intermedia Retz., Diachanthium sericeum R. Br., Eriochloa procera Retz. y E. pseudoacrotricha Stapf ex Thell., las cuales pudieran actuar como hospedantes alternos, aunque se duda que S. glauca L. y A. gayanus Kunth, sean realmente hospedantes, en virtud de que las hembras ovipositan con dificultad y los huevos no llegan a eclosionar (Pitre,1980). El zacate Johnson S. halepense y el falso zacate Johnson S. arundinaceum actúan como hospedantes alternos y refugio para cubrir necesidades de alimentación, cuando el sorgo cultivado no está presente en el campo. Distribución Stenodiplosis sorghicola fue descrita por Coquillet en 1898, se considera originaria de África. De las plagas del sorgo es la más ampliamente distribuida en el mundo y ello se debe a la incorporación de nuevas áreas de siembra y al transporte en semillas infestadas. Se encuentra presente en todas las zonas productoras de sorgo en el mundo (Gélvez, 1980). 354 Daños Las larvas se alimentan del interior del grano cuando éste se encuentra en estado lechoso, ocasionando el desarrollo de panojas total o parcialmente consumidas, o bien la existencia de granos dañados o pequeños y malformados. Además, a través de las lesiones causadas pueden ingresar patógenos. Biología y Morfología El adulto de S. sorghicola es pequeño, de unos tres milímetros de longitud. El cuerpo es de color rojo y las alas transparentes. La hembra oviposita en panojas con espiguillas en floración. Coloca los huevos en el interior de las espiguillas, entre las glumas y glumelas, por medio de un ovipositor telescópico. Las larvas, de tipo vermiforme, al emerger comienzan a alimentarse del ovario fertilizado y en desarrollo. Este estado, tiene una duración total de 10 a 15 días. La larva de primer estadío, incolora, mide aproximadamente 0.20 mm de largo. La de último estadío (tercero) apenas supera los dos milímetros y su color es naranja. El estado de pupa transcurre entre las glumas. Luego de unos pocos días (3-5), emerge el adulto (Ojeda, 1967). Huevo. Estos pueden ser colocados en diferentes regiones de la flor, con preferencia en el tercio medio, 80.4 % son colocados en el tercio medio; 14.6 % en el tercio superior y 5.0 % restante en el tercio inferior. En los órganos florales, 73.8 % de los huevos son colocados en las glumas, 20.0 % en la lemma y palea y 6.0 % sobre el ovario (Dean, 1976; citado por Ornelas, 2010). Larva. El desarrollo larval pasa por cuatro instares. Instar I: de color anaranjado y al alimentarse se torna de color blanco, posteriormente es de color amarillento, larva metapnéutica, de 13 segmentos, de 0.51 mm de largo y 0.16 mm de ancho. Instar II: de color rosado amarillento, peripnéutica, de 1.01 mm de largo y 0.5 mm de ancho; en este instar se hace visible la completa ramificación traqueal. Instar III: de color anaranjado amarillento, algo más oscuro que el segundo instar; de 1.68 mm de largo y 0.76 mm de ancho. Instar IV: de color anaranjado, tornándose más clara mientras pupa. Los sacos alares son de coloración más intensa: Tamaño promedio 2.01 mm de largo y 0.95 mm de ancho (Dean, 1976; citado por Ornelas, 2010). Pupa. La pupa al inicio es de color rosado, tornándose anaranjada con el desarrollo. El tamaño promedio es de 2.01 mm de largo y de 0.43 mm de ancho en el tórax y 0.91 mm en el abdomen (Dean, 1976; citado por Ornelas, 2010). Adulto. El macho es más pequeño que la hembra, de color rojo oscuro. Tamaño entre 1.50 y 1.70 mm de largo con amplitud alar de 1.70 mm. Antenas del tipo plumosa de 14 segmentos. Abdomen pardo amarillento oscuro, cilíndrico y con setas escasas. La hembra, de color anaranjado intenso, de 1.70 mm a 2.00 mm de largo, amplitud alar de 1.80 mm a 2.00 mm. Antenas del tipo filiforme. Abdomen anaranjado brillante o rojo, más ancho en el centro y más agudo hacia la porción apical con numerosas setas, ovipositor de 1.90 mm a 2.16 mm de largo, compuesto por dos segmentos, el segundo amarillento y flexible (Dean, 1976; citado por Ornelas, 2010). 355 Enemigos naturales Los parasitoides de S. sorghicola se alimentan de las larvas y las pupas, acompañan al hospedante durante la oviposición alimentándose de las flores. El mayor número de individuos se puede observar durante la floración marrón y sus poblaciones siempre están por debajo de las del húesped. Aprostocetus diplosidis Crawford, Ceratoneura petiolata Ashmead, Pediobus pyrgo Walter; Tetrastichus venustus Gahan, Tetrastichus blastophagi Ashmead, Eupelmus popa Girault, Eupelmus varicolor Girault, Eupelmus urozonus Dalman, han sido reportados como enemigos naturales de S. sorghicola (Lippincott y Teetes, 1983; Gélvez, 1988). Requerimientos climáticos Los cambios de temperatura modifican la hora en la cual ocurre la primera emergencia, el pico de máxima emergencia y el número total de moscas emergidas. Los machos emergen a una temperatura más baja que las hembras, con un pico a los 25 °C, mientras que las hembras inician su emergencia a temperaturas más elevadas, alcanzando un pico a los 31 °C, con una diferencia entre picos de 5-6 °C. Por otra parte, las bajas temperaturas tienen como efecto el desplazamiento en el inicio de la emergencia; a los 23 °C las moscas inician su emergencia a las 4:30 horas, a los 21 °C a las 6:30 h y a los 17,5 °C, la inician a las 8:30 h, desplazando el pico de mayor actividad y reduciendo el número total de adultos que emergen diariamente. La actividad de emergencia de los adultos ha sido estudiada por varias autores y sus resultados son muy similares, con pequeñas variaciones que pueden ser atribuidas a factores climáticos, hospedantes y condiciones de manejo (Alghali, 1984). La alta humedad relativa durante el desarrollo del cultivo de sorgo favorece la presencia de la plaga; mientras que en condiciones ambientales desfavorables (épocas secas), las larvas entran en diapausa dentro de las espiguillas, donde pueden sobrevivir durante sequías severas, y al iniciar las lluvias se interrumpe la diapausa y el ciclo de la plaga continua (Gélvez, 1980). Baxendale and Teetes (1983), estimaron una temperatura umbral para la emergencia de adultos de este insecto en 14.8 °C, iniciando la emergencia de adultos una vez que se han acumulado 431 GD; requiriendo de la acumulación de 679 y 977 GD para alcanzar el 50 y 95 % de emergencia de adultos, respectivamente. 356 Stenoma catenifer Walsingham Fotografía: University of California, Riverside, biocontrol.ucr.edu Nombres comunes Palomilla barrenadora del hueso y del tallo del aguacate, barrenador del aguacate, taladrador del aguacate, palomilla del fruto del palto. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Oecophoridae; Género: Stenoma; Especie: catenifer Walsingham. Hospedantes Los reportes de hospedantes están restringidos a la familia Lauraceae (CABI, 2003; citado por Secretaria General de la Comunidad Andina, 2004). Distribución Presente en Belice, Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana, Panamá, Venezuela. Distribución restringida en Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, México, Nicaragua, Perú y Estados Unidos (CABI, 2003; citado por Secretaria General de la Comunidad Andina, 2004). Daños En campo, las infestaciones por Stenoma catenifer pueden ser detectadas debido a la presencia de excremento o residuos de comida en la superficie de la piel del fruto. Las larvas se alimentan vorazmente de diferentes partes del fruto de aguacate, destruyendo primero la corteza de éste para penetrar la pulpa y usarla como alimento. Dentro del fruto, los excrementos y las exuvias dejados por las larvas causan la descomposición del fruto. Además de ésto, los frutos pueden mostrar daños indirectos debido a la exudación de savia y patógenos secundarios, como consecuencia de las heridas, producto de la alimentación de los insectos (SENASA, 2006). 357 Biología y Morfología El ciclo biológico de Stenoma catenifer dura en promedio 43.8 días (huevo, 5.5 días; larva, 18.5 días; pupa, 14.1 días y adulto, 5.7 días) durante los meses cálidos. En los meses con menores temperaturas, el ciclo dura aproximadamente 48.8 días (huevo, 5.5 días; larva, 21 días; pupa, 15.3 días y adulto, siete días) (SENASA, 2006). Huevo. El huevo mide 0.60-0.63 mm de longitud por 0.38-0.43 mm de ancho; tiene forma ovalada con la superficie del corium rugosa, reticulada y con estrías longitudinales. Inicialmente es de color verde claro y posteriormente se torna blanco cremoso, adquiriendo una coloración café al aproximarse a la eclosión (SAGARPA, 2001). El período de incubación dura de 5 a 6 días. La proporción sexual es aproximadamente 1:1 (CONAFRUT, 1973). Larva. La larva presenta cinco estadíos larvales. El primero se caracteriza por la cabeza y tórax más anchos que el resto del cuerpo, de color blanco cremoso con la cabeza y el escudo cervical gris claro. A los pocos días de haber emergido, se hacen notorias pequeñas manchas de color gris claro en la base de cada seta y puntuaciones café brillante distribuidas en todo el cuerpo. En el segundo estadío larval, la cabeza y el escudo cervical son de color café claro. Las manchas de cada seta así como las puntuaciones se definen con mayor claridad. La placa anal es setosa y gris oscura. La larva del tercer estadío es ligeramente rosada. Este color se intensifica en el cuarto estadío. La placa anal es café oscuro totalmente esclerotisada. En el estado final adquiere una tonalidad violeta en el dorso y azul verdoso en la parte ventral. Llegando a medir 16.5 a 20 mm de longitud. La cabeza de la larva es de superficie lisa y color café ámbar. El abdomen consta de 10 segmentos y se caracteriza por la presencia de cinco pares de pseudopatas (CONAFRUT, 1973). Pupa. La pupa es de tipo obtecta y de forma ovalada. Mide alrededor de 10 mm de largo (CABI, 2003 citado por Secretaria General de la Comunidad Andina, 2004). Adulto. Tiene el cuerpo cubierto de escamas de color café pajizo. En cada una de las alas anteriores muestra 25 manchas de color negro dispuestas en forma de "S". No tienen ocelos. Existe dimorfismo sexual. La hembra mide entre 7 y 10 mm con una expansión alar de 21-27 mm, mientras el tamaño del macho oscila entre 5 y 10 mm y su expansión alar entre 18 y 24 mm. La presencia de un mechón de pelos entre la base de las venas Costa y Subcosta de las alas posteriores del macho, constituye un carácter de dimorfismo sexual (CONAFRUT, 1973). Los adultos son de hábitos nocturnos, de vuelo corto.Durante el día se esconden entre la maleza de la huerta o bajo los terrones del suelo, su vida es breve, de 2 a 6 días (SAGARPA, 2001). La hembra de S. catenifer, generalmente ovipone sobre frutos jóvenes y de desarrollo mediano (SAGARPA, 2001). Los huevos son depositados en forma individual en pequeñas grietas de la epidermis del fruto y en menor grado sobre el pedúnculo del mismo (CONAFRUT, 1973) y sobre los brotes (Wille, 1952). El número total de huevos que pone una hembra fluctúa entre 180 y 240 huevos (CONAFRUT, 1973). 358 Enemigos naturales Como parasitoide de huevos se encuentra Trichogramma pretiosum Riley y Trichogrammatoidea annulata De Santis. Los géneros Chelonus y Eudebelboes parasitan larvas (CABI, 2003; citado por Secretaria General de la Comunidad Andina, 2004). Requerimientos climáticos El valor de la temperature umbral mínima de desarrollo y de la constante térmica para la etapa de huevo es de 9.1 °C y 82.3 GD, mientras que para las etapa de oruga estos valores son de 8.3 °C y 398.4 GD. Para la etapa de pupa, la temperature base es de 10.1 °C con un requerimiento térmico de 164.7 GD, por último, para el período huevo-adulto la temperatura umbral mínima es de 8.9 °C, con un requerimiento térmico de 644.5 GD (Nava et al., 2005). CONAFRUT (1973) señala que bajo condiciones de insectario en Garnica, Veracruz en México, el ciclo biológico de S. catenifer dura en promedio 43.8 días (huevo, 5.5 días, larva 18.5 días, pupa 14.1 días y adulto 5.7 días) durante meses cálidos. En los meses fríos, el ciclo tiene una duración de 48.8 días (huevo 5.5 días, larva 21 días, pupa 15.3 días y adulto siete días). 359 Tecia solanivora (Povolny) Fotografía: Sanidad Vegetal, senasa.gob.pe Nombres comunes Palomilla de la papa, Palomilla gigante de la papa, Palomilla guatemalteca de la papa. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Gelechiidae; Género: Tecia; Especie: solanivora Povolny. Hospedantes Solanum tuberosum L. (Solanaceae) es el hospedante principal (Helmuth, 1983; citado por Ministerio de Agricultura, 2000). Distribución Originaria de Guatemala, donde por primera vez se describió, ha ido colonizando toda Centroamérica (Costa Rica, Panamá, Honduras, Nicaragua, El Salvador) y posteriormente América del Sur, siendo los países afectados Venezuela, Colombia y Ecuador. En Canarias se detectó en el año 1999 en Tenerife, y posteriormente en Gran Canaria y La Palma (EPPO, 2001). Daños El daño económico lo causa la larva, penetrando el tubérculo para alimentarse y haciendo galerías, primeramente superficiales para luego barrenar más profundamente, disminuyendo de esta manera su calidad. El ataque puede ser tanto en campo como en almacén, reconociéndose hasta el momento que el tubérculo de papa es el único hospedante de la palomilla (Helmuth, 1983; citado por Ministerio de Agricultura, 2000). 360 Biología y Morfología Como cualquier insecto lepidóptero, la palomilla guatemalteca tiene un ciclo de vida completo, lo cual significa que pasa por los estadíos de huevo, larva, pupa y adulto. Tecia solanivora daña la papa tanto en campo como en almacén. Deposita sus huevos en diversos lugares; en masas de 6 a 15, en el suelo o sobre los tubérculos de papa expuestos; pero algunos de ellos son puestos sobre hojas y tallos. El período de incubación dura de 6 a 8 días. Las larvas recién emergidas buscan los tubérculos en formación y penetran en ellos sin dejar señales visibles. La fase larval se cumple dentro del tubérculo y dura aproximadamente 20 días, pasando por cuatro estadíos en condiciones de laboratorio, aunque en otras condiciones puede llegar hasta cinco. Bajo el tercer estadío larval la larva es muy voraz (Acevedo, 1995). La duración promedio de la larva dentro del tubérculo es de 29 días (Torres, 1994). Cuando la larva ha completado su desarrollo, abandona el tubérculo, ubicándose a 9,5 cm de la superficie del suelo en estado de prepupa, durante el cual la larva no se alimenta ni mueve y reduce su tamaño (duración: 9.5 días), luego se transforma en pupa, recubriéndose de un capullo de seda al que se adhieren partículas de suelo (Acevedo, 1995). La duración de cada uno de los estados de desarrollo, varía de acuerdo a la temperatura y a la humedad del lugar donde viven las palomillas, a 16 oC el ciclo de vida es de 70 a 75 días (Gallegos, 2002; citado por Echeverría y Enriquéz, 2006). Huevo. Los huevos son ovoides, miden 0.53 x 0.41 mm, son de color blanco crema recién ovipositados, luego se tornan amarillentos y oscurecen al aproximarse a su eclosión (Torres, 1997; citado por Echeverría y Enriquéz, 2006). Larva. Son eruciformes, con tres pares de patas verdaderas (torácicas) y cinco pares de pseudopatas (cuatro abdominales y una anal). Después de la eclosión, las larvas miden 1.2-1.4 mm y son blanco traslúcidas con cabeza y escudo protoráxico marrón oscuro. El segundo estadío larval es crema con manchas de color café oscuro. El tercer estadío es amarillo verdoso y las manchas a lo largo del cuerpo son más visibles; la cabeza y escudo protoráxico son de color marrón oscuro. El último estadío mide 12-15 x 2.5 mm y es de color púrpura sobre el lado dorsal y verde ventralmente (Pumisacho y Sherwood, 2002; citado por Echeverría y Enriquéz, 2006). La fase larval se cumple dentro del tubérculo y dura aproximadamente 20 días, pasando por cuatro estadíos en condiciones de laboratorio, aunque en otras condiciones puede llegar hasta cinco. Bajo el tercer estadío larval la larva es muy voraz. (Acevedo, 1995). La duración promedio de la larva dentro del tubérculo es de 29 días (Torres, 1994). Cuando la larva ha completado su desarrollo, abandona el tubérculo ubicándose a 9.5 cm de la superficie del suelo en estado de prepupa, durante el cual la larva no se alimenta ni mueve y reduce su tamaño (duración: 9.5 días), luego se transforma en pupa, recubriéndose de un capullo de seda al que se adhieren partículas de suelo (Acevedo, 1995). Pupa. Es fusiforme, de 8.52 x 2.95 mm (hembras) ó 7.83 x 2.42 mm (macho), de color café pálido inicialmente y posteriormente se oscurece. Cuando se desarrolla completamente, el gusano es de color escarlata; sale de la papa y se ubica sobre la piel, bajo el suelo, o también en los empaques de fique al empezar la etapa de prepupa, la cual 361 dura de tres a cuatro días (Pumisacho y Sherwood, 2002; citado por Echeverría y Enriquéz, 2006). Durante el estado de la pupa no se alimenta, ni se mueve, pero se va recubriendo de una seda en forma de capullo, la cual puede tener adheridas partículas de suelo. En este estado de pupa dura de doce a quince días (en laboratorio); el futuro insecto o palomilla esta formándose internamente. Adulto. Son palomillas corpulentas con alas frontales lanceoladas y alas posteriores más grandes con muchos flecos. La hembra es de color marrón brillante, el primer par de alas tiene tres marcas y líneas longitudinales de color marrón brillante. El macho es de color marrón oscuro, con dos marcas en el primer par de alas y escasas líneas longitudinales visibles. La hembra es más grande que el macho y mide aproximadamente 13 x 3.4 mm, mientras que el macho mide 9.7 x 2.9 mm (CABI, 2002; citado por Comunidad Andina, 2004). Los adultos, poseen hábitos nocturnos, durante el día permanecen escondidos entre las hojas de papa en el campo y entre los sacos de papa en el almacén. Durante la noche son muy activos, copulan y la hembra comienza a colocar los huevos a los dos días. Los adultos viven aproximadamente de 16 días (el macho) a 20 días (la hembra) (Acevedo, 1995). Enemigos naturales Buchananiella contigua Buchanan-White, Lyctocoris campestres Fabricius, Apanteles sp. (Parasitoide). Estos enemigos naturales no evitan directamente el daño sobre tubérculos, pero contribuyen a la disminución numérica de la plaga, al impedir el alcance de su estado adulto. Thrichogramma sp. parasita huevecillos; mientras el nemátodo Steinernema feltiae Filipjev es un patógeno de esta palomilla (Osorio et al., 2001). Requerimientos climáticos La duración de los diferentes estadíos de desarrollo de T. solanivora varía de acuerdo con las condiciones climáticas, principalmente la temperatura. La presencia de individuos adultos en una zona determinada, así como la magnitud del daño de la palomilla guatemalteca, se ve favorecido cuando imperan condiciones ambientales secas. En promedio, el ciclo de vida de Tecia solanivora dura 94 días a 15.5 °C y 75 % de humedad relativa. El ciclo de vida se incrementa conforme desciende la temperatura (Torres, 1994; Acevedo, 1995). La temperatura adecuada para la oviposición y desarrollo de la palomilla es 15 °C; a temperaturas mayores a 30 °C se reduce la ovipostura. En temporadas lluviosas, disminuye la población de adultos y larvas. La temperatura mínima umbral de desarrollo de este insecto es de 7.93 °C y requiere de 635 GD para pasar de huevecillo a adulto (Nozt, 1996). 362 Tetranychus cinnabarinus (Boisduval) Fotografía: Merle Shepard, Gerald R.Carner, and P.A.C Ooi, Insects and their Natural Enemies Associated with Vegetables and Soybean in Southeast Asia, Bugwood.org Nombres comunes Araña roja. Ubicación taxonómica Clase: Artropoda; Orden: Acariforme; Especie: cinnabarinus Boisduval. Familia: Tetranychidae; Género: Tetranychus; Hospedantes Mau y Martin (2007d) indican que este ácaro afecta a más de 100 especies de plantas, ya sea cultivadas o silvestres entre las que se encuentran: flor blanca Alternanthera halimifolia Lam., papaya Carica papaya L., crisantemo Chrisantemum sp., girasol Helianthus annus L., flor de muerto Tagetes erecta L., sandía Citrullus vulgaris Schrad, golondrina Euphorbia serpens H.B.K., yuca Mannihot utilissima Pohl., arroz Oryza sativa L., sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, maíz Zea mays L., albahaca Labiatae Ocimum basilieum L., amapola Althaea rosea Cav., algodón Gossypium hirsutum L., malva Lavatera arbórea L., maracuyá P. edulis Sims., rosa Rosa hybrida L., limón Citrus limon Burm., chile Capsicum frutescens L., tabaco Nicotiana tabacum L. Distribución Es una plaga de amplia distribución mundial, asociada a un gran número de plantas hospedantes, como hortalizas, especies ornamentales, frutales y malezas, en las cuales causa daños de importancia económica (Regev y Cone 1980; Ferro y Southwick 1984; Bolland et al., 1998; Calvitti, 2000). 363 Daños Su presencia es notoria, inicialmente por una clorosis parcial y posteriormente por las manchas rojas que quedan sobre la hoja donde se alimenta. Se localizan debajo de una fina telaraña. En ocasiones daña el fruto dejando unas manchas similares a las de las hojas y deterioran su calidad, puede completar su ciclo en una semana y su presencia se ve favorecida por condiciones de baja humedad y alta temperatura (Mau y Martin, 2007d). Biología y Morfología Tello et al. (2009) al estudiar la biología de este ácaro en condiciones controladas de 29.44 ± 1,47 °C de temperatura, 42.35 ± 5.01 % HR y un régimen de fotoperíodo:nictoperíodo de 14:10 h, reportan que el ciclo de huevo a adulto dura 12.84 ± 0.21 días, con una supervivencia del 80.22 %. La proporción sexual es de 76.28 % hembras : 23.72 % machos. La longevidad media de las hembras es de 24.28 ± 1.37 días y la tasa de oviposición diaria es de 3.92 ± 0.21 huevos/hembra/día. Sus poblaciones están asociadas con la época de verano. Se localizan en el envés y en los bordes de las hojas, succionando la savia (Mau y Martin, 2007d). Huevo. Los huevos son esféricos, con la superficie del corium lisa. Recién ovipositados son claros, transparentes y brillosos; conforme avanza el desarrollo embrionario, se tornan amarillentos hasta tomar un color naranja a rojizo brilloso, pudiéndose distinguir las manchas oculares de la larva. Próximos a la eclosión los huevos son blanquecino-opacos, en el momento de la emergencia de la larva, el corion se contrae y se torna de aspecto poroso. Los huevos no viables generalmente los dos primeros ovipositados, son blanquecinos, brillosos, plateados o blanquecino opacos (Mau y Martin, 2007d). Larva. Ovalada, hexápoda. Al dejar el corion es amarillenta-transparente, con manchas oculares rojas. Cambian de color con la alimentación, apareciendo dos manchas en el dorso a cada lado del idiosoma, que se acentúa durante la actividad de la larva, tornándose opacas en el período de ninfocrisalis (Mau y Martin, 2007d). Ninfa. La protoninfa es de mayor tamaño que la larva, es octápoda, verde claro, con las manchas del idiosoma más acentuadas. La deuteroninfa, es semejante a la protoninfa, pero ya pueden identificarse los sexos: la hembra con opistosoma redondeado es más voluminosa y de mayor tamaño que el macho, que es alargado. Las manchas del idiosoma se intensifican con su actividad alimenticia (Mau y Martin, 2007d). Adulto. El macho es más pequeño que la hembra, alargado en su porción caudal. El aedeagus tiene una cabeza pequeña en general, algo redondeada en su parte anterior y en la posterior aguda y ligeramente en ángulo con el cuello. El adulto es de color amarillo pálido a verdoso, patas color canela, más largas y notables que en las hembras. El primer par de patas tiene 13 setas táctiles en la tibia y 6 setas táctiles próximas a la seta "dúplex" en el tarso. La hembra es de color básico rojo carmín en todo el cuerpo; es de forma oval con los lóbulos de las estrías dorsales más altas que anchas, el cuerpo está cubierto por setas normales tanto dorsales como ventrales, siendo las setas dorsales en número de 24. Debajo de los ojos se encuentran puntos oscuros dispuestos en dos manchas irregulares a lo largo de los lados del idiosoma; estas manchas son más notorias en hembras longevas llegando a tomar un color negruzco-terroso próximas a morir. Las patas son de color claro, con el primer par más largo que el resto y el cuarto par cerca al 364 área anal. El primer par de patas tiene 10 setas táctiles en la tibia y cuatro setas táctiles próximas a la seta "dúplex" en el tarso (Mau y Martin, 2007d). Enemigos naturales Como depredadores se registran las especies de ácaros: Mexecheles hawaiiensis Baker (Ghiletidae) y Amblyseius sp. (Phytoseidae), que devoran todos los estados de desarrollo de T. cinnabarinus. También se ha constatado la acción depredadora de Somatium oviformis Casey, Stethorus sp. y Oligota sp. (Coleóptera: Staphylinidae) (Acosta, 1992). Requerimientos climáticos El período de longevidad con relación al requerimiento térmico para hembras apareadas y no apareadas y machos apareados; es de 30.1; 29.2 y 28.8 días para 18.7 °C; 7.9; 21.7 y 5.7 días para 23.9 °C; 10.2; 13.6; y 9.6 días para 26.9 °C; 5.2 y 5.9 días para las hembras y machos no apareados para una temperatura de 28.9 °C. Los períodos oviposicionales de las hembras vírgenes son superiores a los alcanzados por las hembras fecundadas, pero estas últimas alcanzan una mayor tasa de oviposición y fecundidad. La temperatura a la que se alcanza la mayor fecundidad es 23.9 °C (72 huevos para las hembras apareadas) y la menor fecundidad corresponde a 28.9 °C (12.7 huevos para las hembras no fecundadas). Este ácaro requiere de 163 GD para completar su ciclo; y la temperatura mínima umbral de desarrollo es de 10 °C (Qui y Li, 1988). 365 Tetranychus urticae Koch Fotografía: Frank Peairs, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Araña roja de dos manchas, araña roja, ácaro rojo. Ubicación taxonómica Clase: Arachnida; Orden: Prostigmata; Familia: Tetranychidae; Género: Tetranychus; Especie: urticae Koch. Hospedantes Afecta a un gran número de especies de plantas cultivadas como hortalizas, ornamentales, frutales, en las cuales causa daños de importancia económica (Regev y Cone, 1980; Ferro y Southwick, 1984; Bolland et al., 1998; Calvitti, 2000; Gallardo et al., 2005). Incluso daña malezas y plantas silvestres. Distribución La araña roja de dos manchas fue primeramente descrita a partir de especímenes europeos. Se le considera una especie de zonas templadas, pero también se le puede encontrar en regiones subtropicales. Se distribuye a través de Estados Unidos en invernaderos donde sobrevive al invierno más allá de sus límites naturales (Fasulo, 2000). Daños El daño causado por este ácaro es producido en el sitio de alimentación al romper el ácaro la superficie de las hojas y destruir células del mesófilo, afectando la transpiración, la fotosíntesis y el crecimiento de la planta y sus frutos (Avery y Brigss 1968, Tanigoshi y Davis, 1978; Sances et al., 1979; De Angelis et al., 1983; Felipe, 2003; Gallardo et al., 2005). 366 Biología y Morfología En un estudio realizado bajo condiciones de laboratorio en Quibor, Estado de Lara, Venezuela, se determinó que el tiempo de vida promedio de desarrollo de las hembras desde la fase de huevo hasta la emergencia del adulto es de 8.2 días, variando entre 6 y 9 días. Los huevos presentaron un tiempo promedio de incubación de 2,7 días, con un rango de entre 1.5 y 4.0 días. El estado larval presentó un tiempo promedio de desarrollo de 1.8 días, con un rango de entre 1 y 3 días, mientras que los estadíos de ninfa (protoninfa y deuteroninfa) duraron en promedio 3.7 días, con un rango de entre 1.5 y 5.5 días. Entre cada fase activa se observó el desarrollo de una fase inactiva o crisálida, cuya duración varió entre 1 y 1.5 días (Gallardo et al., 2005). Huevo. Los huevos miden aproximadamente 0.1 mm y son de forma esférica, lisos y de color translúcido, volviéndose anaranjados conforme van madurando (Agrologica, 2011). Larva. La larva es de forma redondeada, con tres pares de patas (Nuez at al., 2003). Ninfa. Las ninfas son bastante parecidas a los adultos, poseyendo cuatro pares de patas, con un color amarillento en el que resaltan los puntos rojos de los ojos y unas manchas oscuras laterales (Nuez at al., 2003). Adulto. Los machos son de forma aperada con patas largas, mientras que las hembras son más esféricas. La coloración es variable: rojo anaranjado (hembra) o amarillento (macho), ambos con los ojos en color rojo. Presentan dos manchas dorsales laterales oscuras en el interior del cuerpo, que se observan mejor en los individuos de color claro. En sus estados inmaduros presentan la misma forma, aunque inicialmente cuentan con tres pares de patas en lugar de cuatro, y su cuerpo es de una coloración más pálida. El tamaño aproximado es de 0.5 mm (Agrologica, 2011). Enemigos naturales Son numerosos los enemigos naturales, fundamentalmente insectos y ácaros. Destacan por su especificidad algunos ácaros fitoseidos como Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot y P. macroprilis Banks y algunos tisanópteros como Scolothrips longicornis Priesner y S. sexmaculatus Pergande. Otros polífagos que atacan a la araña roja son Amblyseius californicus McGregor y A. andersoni Chant, así como insectos de los géneros Stetorus, Orius, Anthocoris, Chrysopa y Aeolothrips (Lacasa, 1990; Nuez et al., 2003). Los ácaros de los géneros Neoseiulus y Euseius, y la especie Pronematus ubiquitus McGregor también han sido reportados como depredadores de esta especie (Gallardo et al., 2005). Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima de desarrollo es de 10 °C y el requerimiento térmico huevo-adulto es de 144.5 GD, mientras que el requerimiento térmico huevo-huevo es de 169.8 GD, y para la etapa de adulto 25.3 GD. La longevidad de T. urticae aumenta de 26.1 a 35.5 días cuando desarrolla a temperaturas de 15 y 18 °C, respectivamente; sin embargo, dicha longevidad disminuye a 30.6 días, cuando su desarrollo se produce en ambientes de 21 °C (Herbert, 1981). La longevidad de hembras de T. urticae es de 14.7 y 9.71 días a temperaturas de 23.8 °C y 29.4 °C, respectivamente (Carey y Bradley, 1982). 367 De acuerdo con Nietschke et al. (2007) y mediante el re-análisis de los datos experimentales reportados por Herbert (1981), la temperatura base para las etapas de huevo, larva-ninfa y adulto, es de 10.45, 10.01 y 10.45 °C, respectivamente; mientras que el requerimiento térmico para dichas etapas es de 56, 88.5 y 25.3 GD. 368 Therioaphis maculata (Buckton) Fotografía: Division of Agricultural Sciences and Natural Resources, Oklahoma State University, entoweb.okstate.edu Nombres comunes Pulgón manchado de la alfalfa. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Therioaphis; Especie: maculata Buckton. Hospedantes Alfalfa (Medicago sativa L.) y otras leguminosas. Distribución El pulgón manchado de la alfalfa se introdujo en el centro de Nuevo México en 1954. Desde entonces se ha distribuido por todas las zonas de cultivo de alfalfa de Estados Unidos (Sloderbeck y Whitworth, 2008). En México no se ha reportado la plaga, pero por el hospedante de esta especie, puede llegar a presentarse. Daños Este pulgón prefiere alimentarse de alfalfa, aunque pueden infectar algunos tréboles. Estos pulgones inyectan una secreción salival tóxica dentro de las plantas, lo que provoca una coloración amarillenta en el sitio de alimentación y a lo largo de las venas de la hoja. La localización de este pulgón en la planta está fuertemente influida por la humedad relativa. En general se les encuentra en la parte inferior de las hojas inferiores, moviéndose hacia las hojas superiores conforme se van muriendo. Además de esto, la 369 mielecilla secretada y el moho que posteriormente se desarrolla en las hojas reduce la calidad y hace la cosecha difícil (Sloderbeck y Whitworth, 2008). Biología y Morfología Este pulgón es de tamaño pequeño, cuerpo blando y forma oval, midiendo aproximadamente 1.5 a 2.0 mm de largo en estado adulto. Su principal característica distintiva es que posee manchas más o menos cuadradas de color café obscuro sobre el abdomen, colocadas en hileras más o menos paralelas, tanto en sentido vertical como horizontal. Estas manchas presentan espinas o setas. En la parte inferior del abdomen presenta manchas pequeñas alargadas de color obscuro. El color común de los adultos alados es café amarillento y los adultos ápteros pueden ser del mismo color o grisáceo. Las ninfas son semejantes en forma y difieren del adulto en el tamaño, ya que son más pequeñas. Después de cada muda, las ninfas presenan color amarillento pálido. Para distinguir los miembros alados, se puede observar los lados del tórax de las ninfas, donde se presentan estructuras rudimentarias de las alas, que completan su desarrollo un día después de la última muda. Estas son de color blanquecino, tornándose amarillas y finalmente transparentes con venación marcada. Miembros alados y ápteros se reproducen partenogenéticamente (Plan Biosecurity Toolboxla y Young, 1958). Enemigos naturales Los depredadores del pulgón son comunes y entre ellos destacan adultos y larvas de las familias Coccinellidae, Syrphidae, Chrysopidae y Nabidae (Plan Biosecurity Toolboxla y Young, 1958). Requerimientos climáticos Gutierrez (1995) estimó para T. maculata una temperatura mínima umbral de 7.9 oC y una temperatura óptima para desarrollo y reproducción de 21 °C. 370 Thrips palmi Karny Fotografía: Plant Protection Service Archive, Plant Protection Service, Bugwood.org Nombres comunes Trips oriental, piojillo, trips de la palma, trips del melón. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Thysanoptera; Familia: Tripidae; Género: Thrips; Especie: palmi Karny. Hospedantes Es una plaga de importancia cuarentenaria para México debido al amplio especies vegetales que ataca, que incluye a más de 50, representadas en familias taxonómicas, principalmente Cucurbitaceae, Solanaceae y Adicionalmente, es vector eficiente del virus de la marchitez manchada (SENASICA, 2012c). Distribución número de más de 20 Fabaceae. del tomate Es originario de la región de Sumatra. El trips oriental se encuentra ampliamente distribuido en Asia (República Popular de Bangladesh, República Popular de China, Hong Kong, República de la India, República de Indonesia, Japón, Federación de Malasia, República Islámica de Pakistán, República de Filipinas, República de Singapur, República de China (Taiwán) y Reino de Tailandia); en África (Isla Reunion, Mauricio y República del Sudán); en América (Cuba, Antigua y Barbuda, Barbados, República Dominicana, Guadalupe, Martinica, Estado Libre Asociado de Puerto Rico, Santa Lucía, Federación de San Cristóbal y Nevis, República de Trinidad y Tobago, Brasil, Guatemala, Venezuela, México y Estados Unidos (Florida); en Oceanía (Commonwealth de Australia, Islas Futuna y Wallis, Nueva Caledonia y Estado Independiente de Samoa Occidental). En el 2004 se registra la presencia de la plaga en México (SENASICA, 2012c). 371 Daños Su daño es casi siempre en flores, sus picaduras producen manchas decoloradas y bordes deformados, pudiendo también impedir la apertura normal de la flor. El daño también puede ser ocasionado por la oviposición en el follaje, brotes, y flores. El insecto también puede trasmitir el virus del manchado del tomate, aunque no tan eficientemente como Frankliniella occidentalis Pergande y otras especies de este género (Smith et al., 1997). En las partes donde T. palmi se alimenta, se observa una mancha plateada o bronceada en las hojas, a lo largo de las venas y sobre los frutos. Las hojas y retoños terminales se atrofian y los frutos presentan una consistencia rugosa y son deformes. Cuando las poblaciones son altas, se retrasa el crecimiento de la planta, los frutos se deforman y caen y la planta muere. También afecta a las flores, a los pétalos y ovarios en desarrollo. Biología y Morfología Los adultos emergen de la pupa en el suelo o en la hojarasca, suben a las plantas y ovipositan en el tejido de la planta, haciendo una incisión con su ovipositor. Tiene dos estadíos jóvenes activos y dos estadíos pupales inactivos. Su ciclo a 25 °C dura 17.5 días en promedio. La hembra fecunda puede ovipositar hasta 204 huevos durante su vida (EPPO, 1989; citado por Gutíerrez, S/F). T. palmi es bisexual, las hembras vírgenes producen por partenogénesis solamente machos; las hembras fecundas producen predominantemente hembras (SENASICA, 2012c). Las hembras adultas de T. palmi ovipositan insertando sus huevos en los tejidos de la planta, principalmente dentro del parénquima de las hojas y cerca de las nervaduras, flores o debajo de la epidermis de los frutos (ICA, 2000; citado por SENASICA, 2012c). Huevo. Los huevos son pequeños, de color blanco-amarillento y de forma arriñonada; tardan 3.4-4.8 días en eclosionar a una temperatura de alrededor de 26 °C, lapso que varía dependiendo de las condiciones ambientales y la planta hospedante (Wang et al., 1989; citados por SENASICA, 2012c). Ninfa. Esta especie tiene dos instares ninfales, que viven en el follaje de la planta, preferentemente en el envés de las hojas. Son de coloración amarillo-pálido, casi transparentes, y de apariencia similar excepto en el tamaño; son muy parecidos al adulto, pero sin alas y con ojos muy pequeños. La ninfa I dura como promedio 1-3 días y la ninfa II 1.3-2.5 días, a 26 °C (SENASICA, 2012c). Pupa. La pupa también se desarrolla en dos estadíos inmóviles, conocidos como prepupa y pupa. El primero posee movimientos libres y dos pequeñas alas, y en el segundo se distinguen las antenas y el largo de las alas es mayor. A 26 °C, la prepupa tiene una duración media de 1.3-2.8 días, y la pupa de 1.5-2.5 días (Gutíerrez, S/F). Adulto. La longevidad de los adultos es de alrededor de ocho días. T. palmi tiene el cuerpo de color amarillo claro con setas negruzcas (Gutíerrez, S/F) Enemigos naturales En el caso de los entomófagos, las mejores experiencias se han logrado con liberaciones inoculativas de crisópidos Chrysopa spp., antocóridos Orius spp. y ácaros depredadores, combinadas con la conservación de éstos y otros biorreguladores que habitan en los 372 agroecosistemas (Vázquez et al., 1997). Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (CLS001) y B. brongniartii De Lacroix, son dos hongos entomopatógenos importantes en el control biológico de Trips palmi. Requerimientos climáticos De forma general, el incremento de las poblaciones se correlaciona con las temperaturas altas y lluvias escasas (Lewis, 1973), aumentando cuando se prolongan los períodos de sequía (Murguido et al., 2001; citado por Vázquez, 2003) De hecho, las poblaciones son menores en el invierno que en el verano. Un factor ambiental que contribuye significativamente a reducir las poblaciones son las lluvias, por efecto mecánico sobre las ninfas y adultos y en las pupas por exceso de humedad, pues precipitaciones de 40 mm en 24 horas pueden afectar las poblaciones del follaje, y lluvias de 80 mm en 24 horas causan inundaciones y mortalidad de las poblaciones en el suelo (Etienne et al., 1990). McDonald et al. (1999), determinaron que la temperatura mínima umbral para este insecto es de 10.1o C, requiriendo una acumulación de 194 GD para completar su ciclo de huevecillo a adulto. 373 Thrips tabaci Lindeman Fotografía: Alton N. Sparks, Jr., University of Georgia, Bugwood.org Nombres comunes Thrips de la cebolla, piojito de la cebolla. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Thysanoptera; Familia: Thripidae; Género: Thrips; Especie: tabaci Lindeman. Hospedantes Cebolla Allium cepa L., ajo Allium sativum L. y plantas relacionadas, aunque también pueden ser problema en otros cultivos como col Brassica oleracea L., algodón Gossypium hirsutum L., apio de rama Apium graveolens L., tomate Lycopersicon sculentum L., frijol Phaseolus vulgaris L., pepino Cucumis sativus L., y piña Ananas comosus (L.) Merr. Se pueden encontrar trips en casi cualquier planta cultivada o maleza (Rueda y Shelton, 1996). Distribución Se distribuye prácticamente en todo el mundo. En México se presenta en los estados de Baja California, Baja California Sur, Campeche, Chihuahua, Colima, Guanajuato, Jalisco, Querétaro, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora, Yucatán y Zacatecas (Cervantes, 1998). Daños Los adultos y las ninfas chupan la savia de las hojas causando un punteado clorótico y/o plateado de los tejidos, así como deformación de las hojas, en la cebolla hacen que las hojas se revienten, se encojan, se marchiten y se sequen desde la punta hacia abajo o que se doblen hacia abajo y se pudran; las plantas pequeñas pueden quedar destruidas, 374 el crecimiento puede ser retardado o el tamaño del bulbo puede ser reducido (King y Saunders, 1984; Cervantes, 1998). Biología y Morfología Se reproduce casi por completo por partenogénesis, ocasionalmente se presentan los machos. El ciclo de vida dura entre 14 y 25 días (King y Saunders, 1984; Cervantes, 1998). Las hembras que no son apareadas producen solamente hembras como progenie. Huevo. Los huevecillos son microscópicos y tienen forma de riñón, son de color blanco o apariencia transparente. Son insertados uno por uno dentro del tejido de la planta. Solamente una de las puntas del huevo está cerca de la superficie del tejido de la planta, para que el individuo pueda salir. Los adultos prefieren colocar los huevos en las hojas, en los cotiledones o en los tejidos de las flores (Rueda y Shelton, 1996). Los huevos tardan en eclosionar de 3 a 7 días (King y Saunders, 1984). Ninfa. Es de color blanco amarillento. Se alimentan entre las hojas y los tallos, o entre las hojas que están en contacto, punzando las células e ingiriendo la savia (King y Saunders, 1984; Cervantes, 1998). Se localizan en la base del cuello de la planta o en el suelo. Pupa. Las pre-pupas y pupas se localizan en el suelo y no se alimentan (King y Saunders, 1984). Las pupas son muy pequeñas y tienen una apariencia intermedia entre individuos inmaduros y adultos. Las antenas son cortas y los cojinetes alares son visibles, pero pequeños y no funcionales. Son de color amarillo pálido o café. Se localizan en la base del cuello de la planta o en el suelo (Rueda y Shelton, 1996). Adulto. Miden hasta dos milímetros y tienen alas completamente desarrolladas. Las alas de los trips son muy distintas a las de los otros insectos; tienen una sola vena longitudinal a la que se le adhieren perpendicularmente muchos pelos y son de apariencia plumosa. Cuando descansan, las alas están dobladas a lo largo del dorso del insecto. Son de color amarillo a café oscuro. Se localizan en la base del cuello de la planta o en el suelo, así como en las flores. Los trips son atraídos a los colores amarillo y blanco. Los trips no requieren copular para reproducirse; las hembras que no son apareadas producen solamente hembras como progenie. Cada hembra puede producir hasta 80 huevos. En algunos lugares del mundo toda la población de trips está compuesta solamente por hembras. Este aspecto reproductivo es muy importante ya que de una sola hembra puede generarse una población en poco tiempo (Rueda y Shelton, 1996). El artejo antenal I, es de color castaño claro, el resto de la antena es castaño, excepto las bases de los artejos III-V que son un poco más claras. Las alas anteriores son de color gris claro. La mitad apical de la vena longitudinal anterior del ala anterior, tiene cuatro a seis sedas. El pigmento ocelar es gris a gris amarillento. El terguito abdominal VIII tiene peine de sedas completo en el margen posterior (Cervantes, 1998). Los machos tienen áreas glandulares esternales en forma de banda angosta transversal, solamente sobre los esternitos III-V (Johansen y Mojica, 1990). Enemigos naturales Son enemigos naturales de esta plaga el parasitoide Tripoctenus bruit Viullet (Hymenoptera: Chalcididae); además, el depredador Ceratomegilla maculata Deg. (Coleoptera: Coccinellidae) (King y Saunders, 1984). 375 Requerimientos climáticos La temperatura umbral mínima promedio para el ciclo de desarrollo de T. tabaci es de 11.5 °C y, por etapas, el valor de este parámetro es de 12.9 °C para huevo, 10.2 °C para etapas inmaduras y 15.7 °C para adulto (Edelson y Magaro, 1988). Mediante re-análisis de la información experimental de estos autores, Nietschke et al. (2007) reportan a través de la Base de Datos de Desarrollo de Insectos (Insect Development Database), un requerimiento térmico de 77.95 GD para la etapa de huevecillo, 100.08 GD para las etapas inmaduras y 23.06 GD para la etapa de adulto. 376 Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe) Fotografía: Brendan Wray, Bugwood.org Nombres comunes Pulgón negro de los cítricos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Familia: Aphididae; Género: Toxoptera; Especie: aurantii Boyer de Fonscolombe. Hospedantes Cítricos como naranjo Citrus sinensis (L.) Osbeck, limonero Citrus limon (L.) Osbeck, pomelo Citrus grandis (L.) Osbeck, y mandarino Citrus reticulata Blanco; además también ataca al aguacate Persea americana Mill, y a plantas ornamentales como la camelia Camellia spp. y el pitósporo o azahar de China Pittosporum tobira (Thunb.) W. T. Aiton (Insectario Digital, 2013a). El pulgón negro de los cítricos puede vivir sobre otras plantas puesto que es polífago (Betancourt y Scatoni, 1999). Distribución Cosmopolita (Betancourt y Scatoni, 1999). Daños Se sitúa en el envés de las hojas tiernas, en las yemas florales y en los frutos recién cuajados de los que extraen gran cantidad de savia. Las hojas se endurecen y deforman ligeramente. Los ramos se acortan. Los pequeños frutos caen o evolucionan con cierta dificultad. Este insecto emite abundante mielecilla sobre la que se pueden desarrollar patógenos y proporciona alimento a hormigas (Generalitat Valenciana, 2001). 377 Biología y Morfología Presenta un ciclo anual, en el cual no se encuentran las formas sexuadas. Pasan el invierno refugiados entre los brotes tiernos de los cítricos que le sirven de sustento. Por lo general los pulgones se desarrollan mayoritariamente en la primavera, durante el otoño la población disminuye. El cuerpo de la hembra adulta áptera tiene forma ovoidal de color pardo oscuro y tamaño que varía entre 1.5 y 2 mm de largo. Los cornículos y cauda son negros y pequeños. Las antenas son de color crema con sus extremos de color pardo oscuro. Las hembras aladas tienen el cuerpo completamente negro. Las antenas son negras en sus extremos y color crema en el sector medio. En las alas anteriores es posible observar una mancha en su borde anterior y su nervadura media se encuentra dividida en dos ramas. El pulgón negro de los cítricos es una especie vivípara que solamente se reproduce por partenogénesis. La duración del ciclo es de alrededor de una semana, lo que origina varias generaciones durante el año (Insectario Digital, 2013a). Enemigos naturales En cuanto a parasitoides están: Lysiphlebus testaceipes Cresson, Aphidius matricariae Hald. y A. colemani Vier. Con relación a depredadores se pueden utilizar: Adalia bipunctata L., A. deficiens Mulsant y Eriopis connexa Germar, los dípteros Aphidoletes cucumeris Lintner, Allograpta hortensis Philippi, A. pulchra Shannon, Syrphus octomaculatus Walker y Chrysoperla sp. Con respecto a patógenos, los hongos del género Entomophtora y otros, afectan a los áfidos (Insectario Digital, 2013a). También Aphelinus spiraecolae Evans & Schauff y Aphelinus gossypii Timberlake han probado poder coexistir con éxito en el entorno de Toxoptera aurantii. Debido a los límites de tolerancia térmica de A. spiraecolae y A. gossypii, su potencial para ser utilizados como enemigos naturales de áfidos que atacan cítricos, es muy amplio (Tangi y Yokomi, 1995). Requerimientos climáticos El desarrollo se limita a los 4 y 35 °C. Los períodos de desarrollo de las etapas inmaduras del insecto varían en duración desde 5.3 días (a 28 °C) hasta 44.2 días (a 7 °C). Todo el desarrollo de etapas inmaduras requiere en promedio 129.9 GD sobre una temperatura umbral mínima de 3.8 °C y con una temperatura umbral máxima de 28.6 °C. La temperatura umbral máxima para los instares del 1 al 4 es de 32.3, 28.6, 29.3 y 27.2 °C. La sobrevivencia del insecto inmaduro varía de 82.1 a 97.7 % dentro del rango de temperaturas de 10 a 30 °C; sin embargo, a 7 °C la sobrevivencia se reduce a 26.3 % y a 32 °C se reduce a 33.1 %. La longevidad promedio de adultos varía de 6.2 días (a 32 °C) a 44.2 días (a 15° C). El límite superior de temperatura para la supervivencia de adultos se estima en 32.3 °C. La producción total de ninfas se estima se incrementa desde 16.3 (a 10 °C) hasta 58.7 ninfas por hembra (a 20 °C), declinando a 6.1 ninfas per hembra a 32 °C. Los límites de temperatura estimados para la reproducción son 8.2 y 32.5 °C. Los límites teóricos de temperatura para el desarrollo, supervivencia y reproducción de poblaciones se estiman en 9.4 y 30.4 °C (Wang y Tsai, 2001). 378 Trialeurodes vaporariorum (Westwood) Fotografia: Whitney Cranshaw, Colorado State University, Bugwood.org Nombres comunes Mosca blanca de los invernaderos. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hemiptera; Especie: vaporariorum Westwood. Familia: Aleyrodidae; Género: Trialeurodes; Hospedantes La mosca blanca de los invernaderos ha sido registrada en más de 250 especies de plantas y en la mayoría de cultivos de importancia económica. Aunque no hay suficiente información sobre la transmisión de virus por esta especie, se cree que es la responsable de la transmisión de por lo menos cinco enfermedades virales entre las que sobresale el amarillamiento de venas de la papa (Johnson et al., 1992). Distribución Trialeurodes vaporariorum (Westwood) es originaria de América, particularmente de Estados Unidos y del noroeste de México. Esta plaga se encuentra distribuída en las regiones tropicales y subtropicales del mundo, fue descrita por primera vez en Inglaterra en 1856 y registrada en Estados Unidos en 1870 (Nikolaevna et al., 2010). Daños Todos los estadíos de este insecto excepto los de huevo y pupa causan daños en los cultivos por acción directa de su alimentación ya que insertan su estilete en los vasos conductores de savia y la extraen. Un subproducto de su alimentación es la mielecilla que segregan por el ano, esta sustancia azucarada queda depositada en las hojas y sobre ella se pueden desarrollar hongos de coloración negruzca, normalmente conocidos como 379 fumagina y que por tanto impiden que esas hojas reciban la luz solar y realicen la fotosíntesis, por lo que la planta también se debilita. La tercera repercusión y posiblemente la más dañina que puede tener sobre el cultivo, es que los adultos de estos insectos pueden transmitir diversos virus perjudiciales para las plantas (Cardona et al., 2005). Biología y Morfología T. vaporariorum es un insecto hemimetábolo (metamorfosis incompleta) que tiene las siguientes etapas de desarrollo durante su ciclo de vida: huevo, cuatro ínstares ninfales y adulto. Estos estados de desarrollo se observan en el envés de las hojas. La duración del ciclo total de huevo a emergencia de adultos es de 24 a 28 días (Cardona et al., 2005). La mayoría de los adultos emergen en el día y se mueven poco en la noche. Su actividad aumenta en las primeras horas de la mañana y se mantiene durante el resto del día. Inicialmente los vuelos son muy cortos; a partir de los nueve días de vida su desplazamiento es mayor (hasta dos metros por día). Aunque este insecto es mal volador, las corrientes de aire lo dispersan fácilmente de un cultivo a otro. Otro factor que facilita la dispersión de esta especie entre cultivos y regiones, es el transporte de plantas infestadas de un sitio a otro. Se adapta muy bien a regiones con altitudes entre 950 y 3,000 msnm (valles interandinos y zonas de ladera), con temperaturas promedio de 18 a 22 °C y humedades relativas superiores al 60 %. Las lluvias fuertes son un factor importante en la dinámica de población de mosca blanca, porque disminuyen el número de adultos en campo y pueden desprender gran cantidad de ninfas, lo cual ocasiona disminución de los niveles de infestación (Cardona et al., 2005). Huevo. El huevo se fija al envés de la hoja por medio de un pedicelo, es liso y alargado, termina en punta y en la base es redondeado. Los huevos inicialmente son de color blanco, posteriormente toman un color amarillento y antes de eclosionar son de color café oscuro. Éstos se encuentran en grupos o de forma individual (Cardona et al., 2005). Ninfa. De acuerdo con Cardona et al. (2005), esta especie pasa por cuatro instares ninfales; el primer instar, es el único estado en el que se presenta movimiento, esto se debe a que cuando la ninfa recién emerge del huevo, necesita movilizarse para buscar el sitio donde se va a alimentar. Los estadíos posteriores son sésiles. La ninfa presenta forma ovalada, es traslúcida y con algunas manchas amarillas. En promedio mide 0.27 mm de longitud y 0.15 mm de ancho y tarda aproximadamente 3 días en mudar de primer instar a segundo instar; las ninfas de segundo instar miden 0.38 mm de longitud y 0.23 mm de ancho, y la duración promedio es de tres días para este estadío; las ninfas del tercer instar son dos veces más grandes que las ninfas del primer instar (0.54 mm de longitud y 0.33 mm de ancho) por lo que se observan con facilidad en el envés de las hojas, la duración en este instar es de tres días; y la ninfa del cuarto estadío recién se forma, es plana, ovalada y casi transparente, no obstante, conforme aumenta su desarrollo se torna opaca, presenta hilos cerosos y se engrosa en relación con los otros estadíos, observándose claramente los ojos y alcanzan tamaños aproximados de 0.73 mm de longitud y 0.45 mm de ancho. La duración promedio del cuarto instar es de ocho días. Adulto. Recién emergido presenta el cuerpo blando y una coloración blanco amarillento, pero después de unas pocas horas cambia a completamente blanco, debido a la acumulación de polvo de cera sobre el cuerpo y las alas. El cuerpo de las hembras mide aproximadamente un milimetro de largo y el de los machos un poco menos. El adulto 380 presenta dos pares de alas cubiertas de polvo de cera y que sobrepasan la longitud del cuerpo (Cardona et al., 2005). La duración del estado adulto varía considerablemente de machos a hembras, siendo de 5 a 15 días para los primeros y de 5 a 32 para las hembras en las condiciones antes descritas. Algunos estudios indican que una hembra es capaz de ovipositar hasta 300 huevos durante su vida y que los huevos de hembras vírgenes producen machos, mientras que las que han copulado dan origen a los dos sexos. En condiciones tropicales, T. vaporariorum puede tener de 11 a 15 generaciones por año (Cardona et al., 2005). Enemigos naturales Existen parasitoides de esta plaga como Encarsia sp. y Eretmocerus californicus Howard; depredadores como Chrysopa spp., y entomopatógenos como Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin, Lecanicilium lecanii Zimm., y Paecilomyces fumosoroseus (Wize) (Castresana et al., 1988; Cardona et al., 2005). Requerimientos climáticos El ciclo de vida es únicamente 30-45 días dependiendo de la temperatura, la humedad relativa y la variedad del hospedante. Osborne (1982) determinó que la temperatura umbral para el desarrollo del insecto es de 8.3 °C y requiere de 380.7 GD para completar su ciclo. 381 Trichobaris championi Barber Fotografía: Nestor Bautista Martínez, Colegio de Postgraduados, Entomología Agrícola. Nombres comunes Barrenador del tallo, picudo del tabaco. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Curculionidae; Género: Trichobaris; Especie: championi Barber. Hospedantes Es la principal plaga del tomate de cáscara Physalis ixocarpa Brot. Ex Hornem. Se observó como plaga desde mediados de los años 1990’s; los daños que causa han aumentado progresivamente y llegan a ser severos (Huerta et al., 2003). Distribución Nacionalmente se encuentra presente en los estados de Puebla, Morelos, Michoacán y en menor proporción en el Estado de México. Recientemente se detectó su presencia en el estado de Guanajuato (SAGARPA, 2005e). Daños La larva de este coleóptero penetra hacia el interior de los tallos para alimentarse del xilema, provocando marchitez, amarillamiento y reducción del crecimiento, lo que causa una disminución de la producción y en la mayoría de los casos la muerte prematura de la planta (SAGARPA, 2005e). Biología y Morfología Las hembras grávidas hacen orificios con el pico en ramas y tallos de la planta hospedante, para depositar hasta 18 huevecillos en forma individual dentro del tejido. Una vez que eclosionan los huevecillos, las larvas penetran hacia el interior del tallo para alimentarse del xilema. Esta especie hiberna en estado adulto y emerge a fines de febrero 382 y principios de marzo, cuando comienza el ciclo del cultivo, presentándose hasta 2 generaciones por año (Bautista et al., 2003; SAGARPA, 2004). Huevo. La oviposición ocurre de 12 a 15 h, en el altiplano central de México (Huerta et al., 2004). Larva. La larva es robusta de color blanquecino, la cabeza es de color café y se encuentra muy esclerosada (Bautista et al., 2003). Las larvas barrenan los tallos, ramas y raíz, desde aproximadamente desde la mitad de la altura de la planta hasta la parte superior de la raíz. Las larvas recién emergidas del huevo hacen una galería longitudinal, ligeramente abajo de la epidermis y conforme se desarrollan se dirigen al centro del tallo, donde completan su desarrollo. El daño provocado por el adulto al alimentarse del follaje no es importante, pero sí el causado por la larva, ya que ésta barrena a lo largo del tallo y algunas ramas (Huerta et al., 2004). Pupa. Su desarrollo transcurre en el interior de tallos de plantas de Physallis. Durante la cosecha, la mayor parte de las plantas suelen estar infestadas por larvas, pupas y adultos, pero sobre todo por pupas (Huerta et al., 2004). Adulto. Mide de 7 a 10 mm de longitud, está cubierto de escamas grisáceas y presenta tres puntos de color negro en la unión del pronoto con los élitros (Bautista et al., 2003). La infestación temprana de adultos en plántulas de tomate de cáscara ocurre entre el tercero y séptimo día después del trasplante. Al llegar los adultos, comienzan a alimentarse del follaje durante tres a cinco días y ocasionalmente se alimentan de los tallos. Luego copulan y un día después comienzan a ovipositar en tallos y ramas a la altura de la primera ramificación de la planta. El comportamiento de alimentación de adultos se produce de 9:00 a 16:00 h, y más frecuentemente de 12:00 a 15:00 h, en la base de las hojas en crecimiento, con una duración promedio de 30.14 min. El cortejo y la cópula se produce mayormente sobre los meristemos apicales, de 12:00 a 15:00 h, con una duración promedio de 16.67 min. La conducta de oviposición se observa por lo general de 12:00 a 15:00 h, sobre el tallo principal o en la base de las ramificaciones, dependiendo de la edad de la planta, y con una duración promedio de 11.51 min (Huerta et al., 2004). Requerimientos climáticos Trichobaris championi se encuentra en diferentes grados de intensidad de infestación, desde altitudes de 1720 a 2250 m, en sitios con climas semicálidos o templados subhúmedos con lluvias de verano y también en sitios con climas secos semiáridos. Las mayores infestaciones de T. championi sobre tomate de cáscara ocurren en el Altiplano Poblano (México), en altitudes entre 2055 y 2190 m, donde el insecto se puede recolectar durante todo el ciclo del cultivo. La actividad de T. championi durante el día se inicia cuando la temperatura es mayor que 18 °C y la humedad relativa inferior a 60 %, y se refugia en los meristemos apicales cuando en el día se presentan vientos, nubosidad o bajas temperaturas. T. championi realiza la actividad de caminado con mayor frecuencia y rapidez bajo temperaturas y humedad relativa promedios de 27.55 a 41.54 °C y 20.27 a 31.04 %, respectivamente. La actividad de vuelo se produce con mayor frecuencia con temperaturas de 32.75 a 41.54 °C y humedad relativa de 20.27 a 39.52 %. La alimentación se lleva a cabo con una temperatura y una humedad relativa entre 33.42 a 41.54 °C y 20.27 a 25.09 % (Huerta et al., 2004). 383 Trichoplusia ni (Hübner) Fotografía: Clemson University - USDA Cooperative Extension Slide Series, Bugwood.org Nombres comunes Falso medidor de la col. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Noctuidae; Género: Trichoplusia; Especie: ni Hübner. Hospedantes Esta plaga se alimenta de una gran variedad de plantas cultivadas y malezas. Como su nombre lo indica, principalmente se alimenta de crucíferas y se ha reportado daño en brócoli Brassica oleracea L. var. italica, col Brassica oleracea L., coliflor Brassica oleracea L. var. botrytis, col china Brassica rapa Grupo Pekinensis, col rizada, mostaza Brassica sp., rábano Raphanus sativus L., colinabo Brassica napobrassica Mill, nabo Brassica rapa L. y berro Nasttuttium oficinale W.T. Aiton. Otros cultivos afectados son la remolacha Beta vulgaris L., melón Cucumis melo L., apio Apium sativum L., pepino Cucumis sativus L., habas Vicia faba L., lechuga Lactuca sativa L., chirivía Pastinaca sativa L., guisante Pisum sativum L., chile Capsicum annuum L., papa Solanum tuberosum L., frijol Phaseolus vulgaris L., espinaca Spinacea oleracea L., calabaza Curcubita maxima Duch, camote Ipomoea batatas L., tomate Lycopersicon esculentum Mill. y sandía Citrullus vulgaris Schard. Otros hospedantes adicionales son cultivos de flores como crisantemo Chrysanthemum spp., malva Malva spp., boca de dragón Antirrhinum majus L. y cultivos de campo como algodón Gossypium hirsutum L. y tabaco Nicotiana tabacum L. Sorprendentemente, son huéspedes de pocas malezas agrícolas, entro las cuales están el cenizo blanco Chenopodium álbum L., lechuga silvestre Lactuca virosa L., diente de león Taraxacum officinale Weber ex F.H.Wigg. y lengua de vaca Rumex crispus L. (Capinera, 1999). 384 Distribución El falso medidor de la col se encuentra distribuido a través de Canada, México, y Estados Unidos, donde las crucíferas son cultivadas, o bien en otros continentes (Capinera, 1999). Daños El falso medidor de la col se alimenta de las hojas, en los primeros tres instares limitan su alimentación a la parte inferior de la superficie de la hoja, dejando intacta la parte superior. El quinto y cuarto estadío larval mastican y dejan grandes agujeros y por lo general no se alimentan de los bordes de las hojas. En el caso de la col, se alimentan no sólo de las hojas de envoltura, sino que también se alimentan de la cabeza en desarrollo. Los sitios de alimentación se distinguen por presentar grandes cantidades de materia fecal húmeda y pegajosa. A pesar de su voracidad, las larvas no son siempre tan destructivas como se presume (Capinera, 1999). Biología y Morfología El número de generaciones completas por año varía de 2 a 3 en Canadá, cinco en Carolina del Norte y de 5 a 7 en California. El tiempo de desarrollo requiere de 18 a 25 dias cuando los insectos se encuentran en regiones con temperaturas de 32 a 21 °C, respectivamente (SAGARPA, 2005f). Los huevecillos eclosionan en 2, 3 y 5 días a 32, 27 y 20 °C, respectivamente (Jackson et al., 1969; citados por Capinera, 1999). La etapa de larva a 23 y 32 °C en col, requiere de 19.9 y 20.8 días. La duración de la pupa es de 4, 6 y 13 días a 32, 27 y 20 °C, respectivamente (Capinera, 1999). Durante la etapa de adulto, con un promedio de 10 a 12 días de duración, las hembras producen de 300 a 600 huevecillos (Shorey, 1963; citado por Capinera, 1999). Estas son consideradas seminocturnas y se vuelven activas en días nublados o fríos, aunque son más activas durante la noche (SAGARPA, 2005f). Huevo. De forma hemisférica, con la cara plana fijada al follaje. Son depositados individualmente ya sea en la superficie superior o inferior de la hoja, aunque racimos de seis a siete huevos no son poco comunes. Son de color blanco amarillento o verdoso, tienen crestas longitudinales y miden aproximadamente 0.6 mm de diámetro y 0.4 mm de alto (Jackson et al., 1969; citados por Capinera, 1999). Larva. Inicialmente son de color blanco oscuro, volviéndose color verde pálido a medida que comienzan a alimentarse del follaje. Las larvas son peludas inicialmente, pero el perlo decrece a medida que la larva madura. Tiene tres pares de pseudopatas y se arrastran arqueando el cuerpo formando un bucle y posteriormente proyectando la sección delantera del cuerpo hacia adelante. La larva madura es predominantemente de color verde, pero usualmente presenta una línea blanca distintiva a cada lado. Las patas torácicas y la capsula cefálica usualmente son de color verde pálido o café. Mide de 3 a 5 cm de longitud en la madurez. Dorsalmente, la larva tiene varias rayas blancas tenues delgadas, agrupadas en dos bandas blancas. Presenta de 4 a 7 estadíos, pero muchos autores señalan que son cinco (Capinera, 1999). Pupa. Pasa esta fase, en la parte inferior del follaje, restos de plantas o entre los terrones de tierra, donde se forman en capullos blancos, delgados y frágiles. La pupa contenida 385 dentro de estos capullos, inicialmente es de color verde, pero pronto se vuelve de color café o negro (Capinera, 1999). Adulto. Las alas de la palomilla tienen un patrón de coloración moteado café grisáceo. Las alas posteriores son de color marrón en la base con la parte oscura distal en color marrón. Las alas anteriores tienen manchas blancas plateadas en el centro, formando una marca en forma de U y un círculo o punto que a menudo se encuentra conectado. La longitud de la envergadura es de 33 a 38 mm (Capinera, 1999). Enemigos naturales El medidor falso de la col, es atacado por numerosos enemigos naturales y la eficacia de cada uno de ellos parece variar. La mayoría de los estudios señala la efectividad de avispas y taquínidos parasitoides Voria ruralis Fallén, Hyposoter exiguae Viereck y Copidosoma truncatellum Dalman, y un virus poliédrico nuclear Trichoplusia ni NPV (Capinera, 1999). Requerimientos climáticos El tiempo de desarrollo completo de huevo a adulto requiere de 18 a 25 días cuando la temperatura se mantiene a 32 y 21 °C, respectivamente (Toba et al., 1973). El límite inferior de temperatura para el desarrollo es de 10 a 12 °C y el máximo es de 40 °C, siendo esta temperatura fatal para algunas etapas (Capinera, 1999). La temperatura base promedio de desarrollo es de 10.9 °C, con un requerimiento térmico huevo/adulto de 342.7 GD. Las temperaturas umbrales mínimas de desarrollo de las etapas de huevo, larva y pupa son 10.74, 8.57 y 13.08 °C, respectivamente, con un requerimiento térmico para estas etapas de 49.5, 183.9 y 109.3 GD (Butler et al., 1975; Nietschke et al., 2007). 386 Trimerotropis pallidipennis (Burmeister) Fotografía: Whitney Cranshaw, Colorado State University, Bugwood.org. Nombres comunes Chapulín de alas pálidas. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Orthoptera; Familia: Acrididae; Género: Trimerotropis; Especie: pallidipennis Burmeister. Distribución El chapulín de alas pálidas es una especie que se adapta con facilidad a su entorno, por lo que se le puede localizar prácticamente en todo el continente americano, desde el suroeste de Canadá hasta Argentina. En México se ubica en todos los estados de la República, a excepción de la Península de Yucatán (Pfadt, 2002; García et al., 2006; García y Lozano, 2011). Esta especie en particular no es exigente y busca sitios abiertos y secos desde el nivel del mar hasta lo alto de las montañas de acuerdo a lo señalado por Capinera et al. (2004). Los principales hábitats que utiliza son los pastizales áridos y zonas donde la vegetación se compone de arbustos, hierbas y pastos, con un predominio de suelos desnudos. Esta especie también se puede encontrar en lotes baldíos de las zonas urbanas donde las condiciones ambientales y de maleza le son favorables (Pfadt, 2002; García et al., 2006). Daños Gurrola et al. (2009), determinaron que los chapulines comen de 30 a 100 mg de material verde cada día, y, aunque las pérdidas del forraje raras veces se estiman, se ha demostrado que incluso una infestación moderada de diez chapulines por metro 387 cuadrado, puede consumir hasta 60 % del forraje disponible, dependiendo de las condiciones en que se encuentre la pradera. Hospedantes El chapulín de alas pálidas se puede alimentar de una gran variedad de plantas, tanto cultivadas como silvestres. Utiliza como alimento principal a especies de pastos como el navajita Bouteloua gracilis Willd. ex Kunth Lag. ex Griffiths, banderilla Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr., y Bouteloua aristidoides (Kunth) Griseb; sin embargo, cuando la competencia por alimento es demasiada, puede llegar a invadir parcelas de maíz Zea mays L., trigo Triticum aestivum L., algodón Gossypium spp., cebada Hordeum vulgare L., sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench y zanahoria Daucus carota L., entre otros (Pfadt, 2002). Biología y Morfología Pfadt (2002), describió la morfología de esta especie de chapulines y reportó que la mayoría de los chapulines de esta especie son de cuerpo pequeño, de menos de cinco centímetros. La coloración pálida de su cuerpo y las manchas oscuras le ayudan a mimetizarse en suelos desnudos ayudándolos a escapar con relativa facilidad de sus depredadores. Puede realizar vuelos largos permitiendo que la especie se disperse ampliamente. La eclosión de los huevecillos inicia en la temporada de lluvias, entre los meses de junio y julio, con un máximo de eclosión a mediados de julio y termina a finales de dicho mes; sin embargo, en años secos se puede retrasar la eclosión hasta el mes de agosto. El ciclo de vida de esta especie de chapulín presenta de 5 a 6 estados ninfales, que generalmente inician a principios de primavera, cuando el clima es estable, la temperatura es templada y la disponibilidad de alimento es abundante. El período ninfal ocurre en 42 hasta 48 días, y, cuando las condiciones son adversas, el período se puede alargar hasta 60 días en hembras con 6 instares. Huevo. La hembra puede depositar un promedio de 380 huevecillos durante su etapa reproductiva, pero en promedio oviposita entre 7 y 9 ootecas con aproximadamente 34 huevecillos los cuales son enterrados a una profundidad de 2.5 a 3.0 cm del suelo, en praderas y agostaderos, terrenos baldíos, orillas de caminos, canales y drenes, de acuerdo a lo señalado por Pfadt (2002). Así mismo, menciona que los huevecillos son de color amarillo pálido de 4.5 a 5.0 mm de largo en forma ligeramente curvada. Ninfa. La ninfa de primer instar mide de 4.6 a 6.8 mm, la de segundo de 6.7 a 8.1 mm, la de tercero de 9.2 a 10.8 mm, la ninfa de cuarto instar de 13.8 a 15.5 mm y la de quinto instar de 13.7 a 20.3 mm (Pfadt, 2002). Adulto. En estado adulto, los machos miden de 25 a 35 mm de longitud y las hembras de 30 a 45 mm de largo; ambos ejemplares son de color grisáceo o café, con dos bandas oscuras distintivas en las alas anteriores. Las alas posteriores tienen un aspecto amarillo blanquecino con una banda negra central de dimensión variable pero típicamente dicha banda nunca excede un tercio del ancho del ala posterior y las tibias de las patas posteriores tienen una coloración amarillenta o café (Mariño et al., 2011). 388 Enemigos naturales Los chapulines tienen muchos enemigos que bajo condiciones naturales, ayudan a mantener su densidad de población en niveles de poco impacto nocivo para el ecosistema; Garza (2005), reporta que entre los enemigos naturales se incluyen las larvas de escarabajos de las especies Epicauta vittata Fabricius y Epicauta fabricii LeConte, que se alimentan de los huevecillos del chapulín, y Rivera (2011), menciona que además de ellos, las arañas y diversas aves como codornices y garzas, serpientes, lagartijas, sapos y roedores, se alimentan de ninfas y de adultos de chapulín, ayudando a mantener en equilibrio al ecosistema. Requerimientos climáticos Gilman et al. (2008), determinaron que el comportamiento diario del chapulín de alas pálidas aparentemente está influido por la temperatura, ya que se alimenta cuando la temperatura del aire presenta valores entre 24 y 32 °C y busca refugio para evadir el calor cuando la temperatura está entre 30 y 40 °C. Por su parte, Pfadt (2002), encontró que la temperatura apropiada para la incubación de los huevecillos oscila entre los 27 y 36 °C con una media de 30 °C y que además, la lluvia es un factor crítico para la sobrevivencia y eclosión de los huevecillos. Cuando no existen condiciones climáticas favorables, los huevecillos detienen su desarrollo y entran en diapausa hasta que se vuelven a presentar las condiciones apropiadas para la emergencia en la primavera siguiente. 389 Tuta absoluta (Meyrick) Fotografía: Marja van der Straten, NVWA Plant Protection Service, Bugwood.org Nombres comunes Palomilla del tomate, minador del tomate, gusano cogollero del tomate, palomilla perforadora, minador de hojas y tallos de la patata (Ramos, 2010). Taxonomía Clase: Insecta; Orden: Lepidoptera; Familia: Gelechiidae; Género: Tuta; Especie: absoluta Meyrick. Hospedantes La planta hospedante principal de esta plaga es el tomate Solanum lycopersicon L., puede llegar a atacar a papa Solanum tuberosum L., berenjena Solanum melongena L., pepino Cucumis sativus L. y otras solanáceas como Datura stramonium L., Lycium chilense Miers y Solanum nigrum L. (Ramos, 2010). Otros hospedantes más son el toloache Datura stramonium L., el coralillo Lycium chilense Miers, el tomate silvestre Lycopersicon hirsutum Humb. y Bonpl., el tabaco silvestre Nicotiana glauca Graham, el trompillo Solanum elaeagnifolium Cav., y la hierba mora Solanum nigrum L. (NAPPO, 2009; citado por DGSV-CNRF, 2011e). Distribución Tuta absoluta es una plaga que afecta al tomate en varios países de Sudamérica, entre ellos Argentina, Bolivia, Brasil, Chile, Colombia, Ecuador, Paraguay, Perú, Uruguay y Venezuela. La presencia de la plaga en Europa es reciente. En 2006, se encontraron los primeros ejemplares de Tuta absoluta en España. En 2007, se identificó la presencia de la plaga en otros países europeos (Francia e Italia) y mediterráneos (Marruecos, Argelia y Túnez). Tuta absoluta, provoca pérdidas considerables en las cosechas de tomate ya sea en campo o invernadero (Ramos y Juárez, 2011). 390 Daños Al eclosionar los huevos de la plaga, las larvas jóvenes penetran las hojas, tallos y frutos de tomate, donde se alimentan y se desarrollan. En hojas de tomate, el daño es evidente al comerse el mesófilo y dejar solo la epidermis, lo que sin duda afecta a la planta en su capacidad fotosintética y, por consiguiente, disminuye la productividad del cultivo. Las galerías en tallos causan un decremento en el desarrollo general de la planta y causan necrosis. El fruto es afectado desde el momento en que está recién cuajado, las galerías en el fruto son fuente de entrada de hongos patógenos que causan descomposición de los tejidos. La larva prefiere los brotes de la parte apical de la planta. Las pérdidas de cosecha por ataque de Tuta absoluta pueden ser hasta del 80-100 % (Apablaza, 1992; citado por Ramos y Juárez, 2011). Biología y Morfología Los huevecillos eclosionan en 4-6 días y emergen las larvas cuyo período se da entre 10 y 15 días pasando por cuatro estadíos, para posteriormente pasar a la etapa de pupa que tiene una duración de 10-12 días, tiempo después del cual da lugar a la emergencia de adultos. El ciclo de vida completo ocurre en 30 a 40 días, en función de las condiciones ambientales: a 12 °C el ciclo biológico toma casi 4 meses y a 30 °C 20 días. T. absoluta es un pequeño lepidóptero, cuyos adultos apenas miden 7 mm de longitud por 1 mm de ancho en reposo, aunque se ha detectado cierta variabilidad en el tamaño de los individuos (Delgado, 2011). Huevo. Los huevos son cilíndricos, de color blanco a amarillo, con una longitud de 0.3 a 0.45 mm y ancho de 0.20 a 0.25 mm (Santos y Perera, 2010; López, 2010; citados por DGSV-CNRF, 2011e). Larva. Las larvas de Tuta absoluta son de color crema con la cabeza oscura, pasando a color verdoso y ligeramente rosado a partir del 2º instar y miden entre 1 y 8 mm de longitud; presentan tres pares de patas y cinco pares de propatas (Santos y Perera 2010; López 2010; citados por DGSV-CNRF, 2011e). Pupa. La prepupa es el período en que la larva deja de alimentarse y se prepara para dirigirse al suelo, donde se introduce superficialmente o a la parte aérea de la planta (en un capullo), donde alcanza el estado de pupa de un tamaño de cinco milímetros de longitud y un milimetro de ancho. La pupa recién formada es verde, tornándose café al avanzar el desarrollo. Presenta dimorfismo sexual en base a la ubicación de los poros genitales (Quiroz, 1976; citado por Ramos y Juárez, 2011). La pupa hembra es de mayor tamaño que la del macho, midiendo 4.67 y 4.27 mm de largo y 1.37 y 1.23 mm de ancho, respectivamente; la etapa de pupa madura tiene una duración de 7 a 21 días, la pupa cuando recién muda es de color verde, tornándose de color marrón oscuro próxima a la emergencia del adulto (Cáceres, 2007; citado por Ramos y Juárez, 2011). Adulto. El adulto de T. absoluta mide aproximadamente 10 mm, posee antenas filiformes y alas grises con manchas negras sobre las alas anteriores; en las alas posteriores presenta una banda de pelos finos en el borde posterior (Santos y Perera, 2010; López, 2010; citados por DGSV-CNRF, 2011e). 391 Enemigos naturales Delgado (2011), señaló que el depredador Nesidiocoris tenuis Reuter, a una dosis total de 5,000 a 15,000 individuos por hectárea, ha dado buenos resultados en el control de esta plaga. Por su parte Santos y Perera (2010) citados por DGSV-CNRF (2011e), indicaron que se han utilizado principalmente dos enemigos naturales para el control de Tuta absoluta siendo estos: Nesidiocoris tenuis Reuter y Trichogramma achaeae Nagaraja y Nagarkatti, depredador y parasitoide de huevecillos, respectivamente. Requerimientos climáticos Delgado (2011), mencionó que la duración en días de las distintas etapas del desarrollo biológico de T. absoluta a 30 ºC de temperatura, es el siguiente: huevo cuatro días, larva 11días, pupa cincodías y adulto nueve días, pero a 15 °C dichas etapas requieren 10, 36, 20 y 23 días, respectivamente. Por su parte Vercher et al. (2010) indicaron que T. absoluta es una plaga con capacidad de adaptación a un amplio rango de temperaturas y que en condiciones ambientales adecuadas, es capaz de completar su ciclo en menos de un mes; se desarrolla perfectamente entre los 12 °C y los 30 °C, adaptando la duración de su ciclo a las condiciones ambientales, de tal manera que a 12 °C tarda casi cuatro meses en completar su ciclo y a 30 °C lo hace en tan sólo 20 días. OIRSA (2010), citado por DGSV-CNRF (2011e), señala que la temperatura mínima umbral estimada para cada una de las etapas de desarrollo de T. absoluta es 7.0 °C para huevo- larva, 7.6 °C para larva-pupa y 9.1 °C para pupa-adulto. La constante térmica para cada una de estas etapas es 103.2, 239.2 y 118.2 GD, respectivamente. En tanto, Barrientos et al. (1998) determinaron una temperatura mínima umbral de 8.14 °C y un requerimiento térmico de 453.6 GD para pasar de huevecillo a adulto. 392 Unaspis citri (Comstock) Fotografía: Gary R. MnClellan, Sarasota Country, Florida, USA, Bugguide.net. Nombres comunes Escama de nieve, cochinilla blanca del tronco. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Hymenoptera; Familia: Diaspididae; Género: Unaspis; Especie: citri Comstock. Hospedantes El mayor hospedante de esta plaga es el naranjo Citrus sinensis (L.) Osbeck. Con menos incidencia puede utilizar al calamansí Citrofortunella microcarpa (Bunge) Wijnands, Citroncirus sp., cítricos (Citrus sp.), limón (Citrus limon (L.) Burm, pomelo Citrus paradisi Mcfad, mandarina Citrus reticulata Blanco, naranjo chino Fortunella sp., naranjo espinoso Poncirus trifoliata (L.) Raf; incidentalmente puede hospedarse en piña Ananas comosus (L.) Merr, guanábana Annona muricata L., yaca Artocarpus heterophyllus Lam, chile Capsicum annuum L., cocotero Cocos nucifera L., hibiscos Hibiscus sp., guayaba Psidium guajava L. y heno Tillandsia usneoides L. (EPPO, 2013). Distribución En África se encuentra presente en Benin, Camerún, Comoros, Congo, Egipto, Gabón, Guinea, Madagascar, Nigeria, Senegal, Sierra Leona y Togo; en América se localiza en Argentina, Barbados, Bermuda, Bolivia, Brasil, Chile, Colombia, Cuba, República Dominicana, Ecuador, El Salvador, Guyana, Haití, México, Panamá, Paraguay, Perú, Puerto Rico, Santa Lucía, Trinidad y Tobago, Estados Unidos, Uruguay, Venezuela e Islas Virginia; en Asia se localiza en China, Indonesia, Japón, Malasia, Singapur, Siria, Vietnam y Yemen; en Europa se distribuye en Malta, Países Bajos y Portugal, así como en Australia (EPPO, 2013). 393 Daños El daño de esta plaga se puede presentar en cualquier parte vegetativa de los cítricos: hojas, frutos, ramas y troncos. Sin embrago, es más abundante en el tronco y ramas principales, dando como resultado, producto de la infestación, el endurecimiento de la corteza y agrietamiento (Knapp, 1981; citado por SENASICA, 2006). El efecto de la escama es el resultado de que el insecto se alimenta de la savia del tronco, ramas y ocasionalmente de hojas y frutos. Cuando un árbol llega a ser infestado y no se controla la plaga, puede ocurrir lo siguiente: reducción del vigor de la planta y de la producción de frutos, muerte de ramas, defoliación parcial, agrietamiento en la corteza y si persiste la infestación, la muerte del árbol (Holland, 1968; citado por SENASICA, 2006). Biología y Morfología Unaspis citri presenta alrededor de cuatro generaciones traslapadas por año. Selhime y Brooks (1977) citados por Reuther et al. (1989) mencionan que bajo las condiciones de 26±2 °C y 70±10 % de humedad relativa, las ninfas emergen de 3 a 30 horas después. La hembra requiere de 62.5 días para completar su desarrollo a adulto, mientras que el macho requiere de 28 a 31 días. La longevidad del macho adulto es de 31.5 días y las hembras adultas viven de 112.3 a 190.1 días Los huevecillos son depositados individualmente debajo de la armadura de la hembra y eclosionan de 30 minutos a 1-3 horas después. Durante un período de dos a tres semananas, cada hembra puede ovipositar en promedio 150 huevecillos (Buckley y Hodges, 2013). La armadura de la escama hembra tiene forma fusiforme, de color café a café-negruzca, con una arista longitudinal central y un borde gris (Holland, 1986; citado por Coronado y Ruíz, 1996), mientras que la armadura del macho es de color blanco con los lados paralelos y tres aristas longitudinales sobre el dorso, una arista prominente en el centro y dos aristas marginales menos prominentes (Reuther et al., 1989). Huevo. De forma ovoide, de color naranja brillante y de 0.3 mm de longitud (Buckley y Hodges, 2013). Ninfa. De forma ovoide, de color amarillo brillante, con seis patas, antenas segmentadas en cinco partes y dos manchas oculares lateralmente opuestas. Después de la primera muda, se presenta la diferenciación sexual y las ninfas comienzan a formar una armadura de cera, los machos son de color blanco y las hembras de color gris (Buckley y Hodges, 2013). Adulto. La hembra y macho de esta especie son considerablemente diferentes. La hembra mide aproximadamente 1.5 a 2.25 mm de longitud y presenta armadura en forma de ostra con una cresta longitudinal central. Esta es de color marrón-purpura a negro con borde gris. Debajo de la escama, el cuerpo es de color cremoso a naranja brillante. El macho alado es de color naranja brillante y presenta largas antenas con 10 segmentos cada una, cuatro manchas oculares color púrpura oscuro y no presenta piezas bucales (Buckley y Hodges, 2013). 394 Enemigos naturales Dos familias de Hymenoptera son reportadas por contener especies con hábitos parasíticos en U. citri: Aphellinidae, con 10 especies pertenecientes a tres Géneros (Aphytis, Encarsia y Apspidiotiphagus), y Encyrtidae con una sola especie de Arhenophagus. Además la familia Coccinellidae se reporta con dos géneros depredatores de U. citri (Exochomus sp. e Hyperaspis sp.) (Coronado y Ruíz, 1996). Requerimientos climáticos Las temperaturas óptimas para desarrollo en términos generales van de 25 a 38 °C y la temperatura umbral mínima es de 12 °C. Por etapas y para las hembras en particular, la temperatura umbral mínima y temperatura óptima para ninfa I, son de 8 y 32.8 °C, respectivamente; para ninfa II tienen un valor de 13-13.5 y 25.6-26.1 °C. Estas mismas temperaturas, pero para los machos de ninfa I y ninfa II tienen un valor de 9.5 y 27.4-34 °C, y 13.2-13.6 y 25-25.8 °C, respectivamente. Para las etapas de prepupa y pupa la temperatura umbral mínima es de 19.4 y 18.2 °C, mientras que la óptima se ubica entre 26.8 y 31 °C para la pre-pupa, y 26.5 a 38.2 °C para la pupa. La duración promedio de las etapas de ninfa I, ninfa II y pre-pupa es de 11.47, 56.15 y 5 días a 16 °C; a esta temperatura la pupa no sobrevive. En tanto que a 21 °C la duración es de 7.92 días para ninfa I, 29.1 días para ninfa II, 5.4 para pre-pupa y 6.4 días para pupa. A 24 °C y para estas mismas etapas, la duración promedio en días es de 6.1, 21.9, 2.65 y 4.0. No existen diferencias de tasa de desarrollo entre sexos, y la temperatura no tiene efecto en la diferenciación sexual (Arias y Browning, 1995). 395 Xylosandrus morigerus (Blandford) Fotografía: Pest and Diseases Image Library, Bugwood.org Nombres comunes Taladrador de ramas, pasador de las ramas del cafeto. Ubicación taxonómica Clase: Insecta; Orden: Coleoptera; Familia: Scolytidae; Género: Xylosandrus; Especie: morigerus Blandford. Hospedantes Su principal hospedante es el cafeto Coffea arabica L. Además se han reportado las siguientes plantas: guamo santafereño Inga edulis Mart, cucharo Clusia sp., sauco Sambucus nigra L. y otras malezas frecuentes en potreros y cafetales como la verbena Verbena littoralis Kunth, escoba Malvastrum spp., chilca Baccharis sp. y venturosa Lantana sp. (Benavides, 1961; citado por Vélez, 1972). También ataca al cacao Theobroma cacao L., aguacate Persea americana Mill y sauce Salix sp. (Vélez, 1972). Distribución Se le puede localizar desde Veracruz, México hasta Brasil (Wood, 1982). Otros países donde se mencionan reportes de su presencia son: Madagascar, Reunion, Trinidad y Tobago, Indonesia, Filipinas, Sri Lanka, Taiwán, Vietnam, Australia, Fiji, Guam, Micronesia, Noreste de Islas Mariana, Papua, Nueva Guinea y Samoa (EPPO, 2013). Daños El taladrador de ramas ataca a las ramas tiernas, por esta razón el daño al rendimiento es indirecto. A veces, con el ataque se introducen microorganismos que matan a las ramas. Otras veces, las galerías abandonadas son utilizadas por hormigas para hacer sus nidos y cuando esto sucede, las ramas se caen. Si la rama no muere, se recupera del daño taponando la galería, pero se reduce la producción de frutos. Las plantas dañadas 396 presentan pequeños agujeros de aproximadamente 1 mm de diámetro en las ramas tiernas. Algunas ramas muestran los extremos negros y secos, o pueden estar totalmente negras y secas, incluyendo las hojas (Barrera et al., 2001). Biología y Morfología El ciclo completo de huevo a adulto es de 20 a 40 días, dependiendo de las condiciones ambientales. Las hembras depositan de 20 a 60 huevos en 8 a 10 días (Barrera, 2002b). Las hembras fecundadas de esta especie abandonan en el día la galería o nido, en el cual se desarrollan, en busca de un lugar donde perforar para construir nuevas galerías y ovipositar, depositando un promedio de 20 a 60 huevecillos en 8 a 10 días. las hembras tardan en promedio de 1 a 3 días en romper el leño y de 4 a 6 días para construir la cámara e iniciar la oviposición. Los huevecillos eclosionan en aproximadamente 8 días. Las larvas presentan tres estadíos larvales y tardan 10 días en completar su desarrollo y transformarse en pupa, la cual días mas tarde se transforma en un imago adulto de color claro y 6 días después se torna de color oscuro, siendo el macho más oscuro que la hembra (Barrera et al., 2001). Huevo. De forma ovalada, de color blanco y muy pequeño (Barrera, 2002b). Larva. No presenta patas, el cuerpo es de color blanco lechoso y la cabeza amarillenta. Presenta tres estadíos larvales (Barrera, 2002b). Pupa. Varía de color blanco cremoso a café claro, acercándose a la madurez. En apariencia se asemeja al adulto pero presenta poca movilidad (Barrera, 2002b). Adulto. Es de forma cilíndrica. Mide de 1.40 a 1.90 mm de longitud. Se diferencia de otras especies del mismo género por su color café rojizo brillante, además de poseer un cuerpo robusto y la presencia de un declive que comienza en el primer tercio desde la base en los élitros. Las hembras poseen alas bien desarrolladas para el vuelo y los machos son ápteros. Las hembras son de mayor tamaño que los machos (Barrera, 2002b). Enemigos naturales Dentro de los enemigos naturales en los países cafetaleros no se han reportado parasitoides nativos de esta plaga. Sin embargo, en Java, se reportó a Tetrastichus xyleborus Betren y otro insecto, probablemente de la familia Bethylidae, como parasitoides. En Ecuador se han observado hormigas Crematogaster spp., Leptothorax spp., Pheidole spp., Pseudomyrmex spp. y Solenopsis spp., además de pájaros como depredadores de X. morigerus. Asimismo también se ha observado al hongo entomopatógeno Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill., parasitando a adultos de este insecto (Barrera, 2002b). 397 LITERATURA CITADA Abarca, G. y R. Araya. 1989. Presencia de Apion godmani (Col: Curculionidae) en Phaseolus talamancensis en Costa Rica. Agronomía Costaricense. 13(2):233-236. Acevedo, E. 1995. 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