Español

Hidrobiológica 2007, 17 (2): 119-126
Hábitos de alimento de juveniles y adultos de Archosargus probatocephalus
(Teleostei: Sparidae) en un estuario tropical de Veracruz
Juvenile and adult food habits of Archosargus probatocephalus
(Teleostei: Sparidae) in a tropical estuary of Veracruz
Manuel Castillo-Rivera 1, Rocío Zárate-Hernández 1 e Isaías H. Salgado-Ugarte 2
1
Laboratorio de Peces, Departamento de Biología, Universidad Autónoma Metropolitana,
Iztapalapa. C.P. 09340. Apdo. Postal: 55-535. [email protected].
2
Laboratorio de Biometría y Biología Pesquera, Universidad Nacional Autónoma de México
Facultad de Estudios Superiores Zaragoza. Batalla 5 de mayo S/N,
Col. Ejército de Oriente, C.P. 09230.
Castillo-Rivera M., R. Zárate-Hernández e I. Salgado-Ugarte Isaías H. 2007. Hábitos de alimento de juveniles y adultos de Archosargus probatocephalus
(Teleostei: Sparidae) en un estuario tropical de Veracruz. Hidrobiológica 17(2): 119-126
RESUMEN
Para analizar los hábitos de alimento de juveniles y adultos de A. probatocephalus, durante un ciclo anual se realizaron
ciclos bimestrales de 24 h, en dos tipos de hábitat (con y sin vegetación sumergida), en la laguna de Pueblo Viejo.
La especie mostró una dieta global omnívora constituida por invertebrados (principalmente peracáridos) y plantas
(∙80%), siendo el detritus (∙20%) una fuente secundaria. Los juveniles (individuos pequeños) tendieron a consumir
más invertebrados pequeños (>57%), mientras que los adultos (individuos grandes) consumieron más plantas (>40%).
Algunos de estos cambios dietéticos están asociados con un aumento de la longitud relativa del intestino a medida que
los peces crecieron. En el hábitat con pastos y durante la época de secas predominaron los juveniles, quienes mostraron
un mayor consumo de invertebrados como copépodos y peracáridos, mientras que en el hábitat sin vegetación y durante
la época de lluvias predominaron los adultos, los cuales consumieron más plantas y detritus. Aunque la dieta fue muy
similar entre el día y la noche, la intensidad de la alimentación fue mayor durante el día (P=0.041), lo que sugiere que la
especie es un depredador diurno. La historia de vida de la especie en la laguna de Pueblo Viejo, muestra adaptaciones
tendientes a maximizar el aprovechamiento de la disponibilidad temporal y espacial, de los recursos tróficos.
Palabras clave: Sargo, ontogenia, variación trófica, Ruppia maritima, Pueblo Viejo.
ABSTRACT
Juvenile and adult food habits of A. probatocephalus were analysed during one annual cycle, sampling bimonthly over 24
h cycles, in two habitat types (with and without submerged vegetation) in the Pueblo Viejo lagoon. The species showed
an omnivorous diet, feeding mainly on invertebrates (mostly peracarids) and plants (∙80%), with detritus (∙20%) as
a secondary choice. Juvenile (small individuals) tended to consume more small invertebrates (>57%), while adult
individuals (larger ones) fed mainly on plants (>40%). Some of these changes were associated with an increase in
the intestine relative length as fish grew up. In the seagrass habitat and during the dry season predominated juvenile
individuals, which showed a larger invertebrate consumption (mainly copepods and peracarids), whereas in the habitat
without vegetation and during the rainy season, adult individuals were more common, consuming mainly detritus and plant
items. Although diet was similar between day and night, feeding intensity was greater during daylight hours (P=0.041),
suggesting a diurnal predator condition in this species. In this way, the life history of the species at Pueblo Viejo lagoon
shows adaptations towards maximizing the use of trophic resources, according to its seasonal and spatial availability.
Key words: Sheepshead, ontogenetic, trophic variation, Ruppia maritima, Pueblo Viejo.
120
Castillo-Rivera, M., et al.
INTRODUCCIÓN
En general los peces de la familia Sparidae tienden a ser
carnívoros y se alimentan principalmente de fauna bentónica,
como crustáceos, poliquetos y gasterópodos. Sin embargo, los
individuos medianos y grandes, particularmente de las especies
costeras de la subfamilia Diplodinae, tienden a ingerir grandes
cantidades de material vegetal, especialmente macroalgas y
pastos acuáticos. Este es el caso de Lagodon rhomboides
(Linnaeus, 1766) y de otras especies de la subfamilia, como
Diplodus holbrooki (Bean, 1878) y Archosargus rhomboidalis
(Linnaeus, 1758) (Stoner & Livingston, 1984; Chavance et. al.,
1986; Luczkovich & Stellwag, 1993).
El espárido Archosargus probatocephalus (Walbaum,
1792) es una especie marina costera que regularmente ingresa
a aguas salobres y cuya distribución comprende de Nueva
Escocia a Florida y Golfo de México, con registros esparcidos
de Honduras a Río de Janeiro (Carpenter, 2002). De esta especie existen estudios sobre desarrollo osteológico (Mook, 1977),
cariología (Fitzsimons & Parker, 1985), aspectos reproductivos
(Render & Wilson, 1992), edad y crecimiento (Parsons & Peters,
1989; Schwartz, 1990; Beckman et al., 1991; Dutka-Gianelli &
Murie, 2001) y biomecánica de la alimentación (Hernandez &
Motta, 1997; Cutwa & Turingan, 2000). Aunque en la laguna de
Pueblo Viejo, la abundancia relativa de A. probatocephalus
representa menos del 1% de la comunidad total de peces
(Castillo-Rivera et al., 2003), esta especie es el mayor consumidor de plantas, por lo que puede contribuir de manera considerable a la dinámica trófica del sistema (Castillo-Rivera, 2001).
No obstante que para la otra especie del género en el
Atlántico Occidental A. rhomboidalis, se tiene información
detallada sobre la dieta en lagunas costeras del sur del Golfo de
México (Chavance et al., 1986; Vega-Cendejas et al., 1994), sobre
A. probatocephalus se sabe poco sobre su ecología y biología
trófica, particularmente para ecosistemas tropicales (Sedberry,
1987; Castillo-Rivera, 2001). Así, el objetivo del presente estudio
fue analizar la dieta de A. probatocephalus, comparando los
hábitos de alimento de juveniles y adultos, así como algunas
de las variaciones espacio temporales y su relación con ciertas
características morfológicas.
MATERIALES Y METODOS
Área de estudio. La laguna de Pueblo Viejo representa el
sistema estuarino-lagunar más al norte del estado de Veracruz
(22° 05'−22° 13' Latitud Norte y 97° 50'−98° 00' Longitud Oeste),
próxima al puerto de Tampico, Tamaulipas. Este es un sistema
somero (profundidad media de 1.3 m), con una área aproximada de 89 km2. La laguna se conecta en su porción norte al río
Pánuco, aproximadamente a 10 km donde éste desemboca en
el Golfo de México, definiéndose dos subsistemas estuarinos:
hacia el sur el hábitat de influencia dulceacuícola (HID), con
densas praderas de Ruppia maritima L. y hacia el norte el hábitat
de influencia marina (HIM), de substrato blando sin vegetación
sumergida (Castillo-Rivera et al., 2003). De acuerdo a los promedios de precipitación mensual (García, 1988) de la estación de
Tampico (durante 60 años), se puede definir una época de secas
de noviembre a mayo (con precipitaciones promedio menores a
los 50 mm) y una época de lluvias de junio a octubre (con precipitaciones promedio mayores a los 120 mm).
Recolecta de datos. Durante un ciclo anual, a partir de
septiembre, cada dos meses se realizaron ciclos de muestreos
de 24 h (cada 2 horas) en dos localidades diferentes (alejadas
una de la otra 2.5 km), una con vegetación sumergida (HID) y
otra sin este tipo de vegetación (HIM, doce ciclos en total).
Para la captura de peces se utilizó un chinchorro playero de
30 m de longitud por un metro de profundidad, con una luz de
malla de 1 cm. Inmediatamente después de cada colecta, los
especimenes se fijaron en formalina al 10% y posteriormente
en el laboratorio fueron lavados con agua y conservados en
alcohol etílico al 70%.
A cada espécimen se le determinó sexo, longitud patrón,
peso total, peso del estómago lleno y vacío, número de ciegos
pilóricos y longitud del intestino, la cual se expresó en su
relación porcentual con respecto a la longitud patrón (longitud
relativa del intestino).
Análisis de la dieta. Los contenidos estomacales fueron
examinados bajo un microscopio estereoscópico (40x) y el
material ingerido fue identificado y agrupado en grupos tróficos
(ítems), que variaron desde un amplio nivel taxonómico (v.g.
clase) hasta género o especie, de acuerdo a las posibilidades
reales de identificación. Posteriormente, el área correspondiente
que cada grupo trófico cubrió en el portaobjetos fue medida de
acuerdo al método para el análisis de volúmenes estomacales
pequeños (Hyslop, 1980) y la importancia relativa de cada grupo
fue evaluada y expresada como un porcentaje.
Para determinar sí la diversidad de presas encontradas
en los estómagos, podría representar fielmente la dieta de la
especie, se graficó el número acumulado de grupos tróficos
consumidos con respecto al número de contenidos estomacales progresivamente analizados (en orden cronológico)
(curvas especies-muestras, Brower et al., 1990). Para evaluar
la intensidad de la alimentación (Hyslop, 1980), se determinó el
índice de repleción (o de plenitud) de acuerdo con la ecuación:
IR=(PCE/PT)x100 (donde: IR=Índice de repleción, PCE=Peso
del contenido estomacal y PT= Peso total del pez) y para evaluar la diversidad dietética se determinó la amplitud de nicho
trófico, de acuerdo con el índice de Shannon-Wiener (Krebs,
1999). Las estimaciones de ambos índices se hicieron para
cada individuo.
Hidrobiológica
121
Alimentación de Archosargus probatocephalus
40
35
Frecuencia de tallas
Análisis estadístico. En la comparación de promedios, si
se cumplía con los supuestos de las pruebas paramétricas, se
aplicó un análisis de varianza de una vía (F), empleando una
transformación logarítmica (Loge (x+1)) en los casos necesarios.
Si los datos no satisficieron estos supuestos, se utilizó el análisis
no paramétrico de Mann-Whitney (U). Para evaluar el grado de
asociación entre variables, se aplicó la correlación de Pearson
‒r‒ si se cumplía con los supuestos del análisis paramétrico, pero
si existían serias violaciones, se utilizó la alternativa no paramétrica de Spearman ‒rs‒ (Zar, 1999).
30
25
20
15
10
5
RESULTADOS
Dieta general. Producto de 144 muestreos, fueron capturados en total 52 individuos, analizándose los contenidos
estomacales de todos ellos. Las longitudes patrón variaron
entre 21.95 y 275 mm (∙x=54.05; Fig. 1) y valores de peso entre
0.29 y 800.2 g (∙x=34.80). Con respecto a la morfología trófica,
la especie mostró una serie de dientes incisivos en la parte
anterior de la boca y dos series de dientes molariformes en la
parte posterior. El estómago presentó forma de saco, el número
de ciegos pilóricos varió de 4 a 7 y la longitud relativa del intestino mostró una variación de 26.30 a 393.3%. Los respectivos
promedios totales de estas últimas variables morfológicas se
muestran en la Tabla 1.
La dieta de A. probatocephalus se constituyó por 14 grupos
tróficos (Tabla 1) y en la Figura 2 se muestra el comportamiento
asintótico del número acumulado de estos grupos con respecto
al porcentaje de contenidos estomacales analizados. De acuerdo
con el porcentaje de importancia relativa de cada uno de los grupos tróficos consumidos, se puede observar que la dieta general
estuvo principalmente constituida por crustáceos (∙50%) y
plantas (∙30%), mientras que el detritus (∙20%) fue una fuente
secundaria de alimento y los restos de peces (paquetes musculares, aletas, etc.) una alternativa sólo ocasional (<2%).
Dentro de los crustáceos los grupos más importantes
fueron los peracáridos, aportando más del 37% en importancia, siendo los restos no determinados taxonómicamente y
los anfípodos (casi exclusivamente miembros de la familia
Gammaridae, particularmente por la especie Gammarus mucronatus) los que en mayor grado contribuyeron a este porcentaje.
Los copépodos (principalmente calanoideos) también aportaron a la dieta con casi el 8 %, mientras que los moluscos
(mayoría gasterópodos) contribuyeron con menos del 4%. Con
respecto a las plantas, las algas cianofíceas filamentosas,
las clorofíceas del género Ulva y las rodofíceas de la especie
Polysiphonia atlantica fueron poco importantes en la dieta
(~3%), aunque la especie consumió más pastos (>4%, Ruppia
maritima L.) y más de un 22% de restos vegetales que no fue
posible asignar a taxón alguno.
Vol. 17 No. 2 • 2007
0
20
60
100
140
180
220
260
300
Longitud patrón (mm)
Figura 1. Distribución de frecuencias de tallas de todos los
individuos capturados y analizados de Archosargus probatocephalus
durante el ciclo completo de estudios.
Variabilidad ontogénica. En total 30 individuos fueron juveniles (∙x=34.13 mm) y 22 adultos (x=81.21 mm; Fig. 1). La longitud
relativa del intestino de los juveniles (Tabla 1) fue significativamente menor a la de los adultos (U=160.00; 22/30; P=0.010). Por
el contrario, no existieron diferencias significativas entre los
promedios del número de ciegos pilóricos (F<0.001; g.l.=1/48;
P=0.983). Con respecto a la dieta, los juveniles (individuos de
menor talla) tendieron a consumir más invertebrados (>57%,
Tabla 1), principalmente crustáceos pequeños, como copépodos (prácticamente consumidos solo por juveniles) y restos de
peracáridos, representando el detritus una fuente secundaria de
alimento. En los adultos (individuos de talla mayor) disminuyó el
consumo de invertebrados (<40%), siendo la principal fuente de
alimento las plantas (>40 %).
Para ciertos grupos tróficos existió una progresión en su
consumo, a medida que los peces aumentaron de talla. Así, los
análisis de correlación mostraron que la longitud patrón tuvo
relación significativa inversa con la importancia de copépodos (rs=−0.352; P<0.02) y directa con los restos de peces
(rs=0.293; P<0.05). La longitud relativa del intestino se correlacionó inversamente con la importancia de restos de peracáridos
(rs=−0.388; P<0.01), y G. mucronatus (rs=−0.294; P<0.05), y de
manera directa con detritus (rs=0.355; P<0.02), pastos (rs=0.351;
P<0.02) y restos de peces (rs=0.308; P<0.05), mientras que el
número de ciegos pilóricos se correlacionó sólo con los restos
vegetales (rs=0.304; P<0.05).
A pesar que el promedio del índice de repleción de los
juveniles fue mayor al de los adultos (Tabla 1), no existieron diferencias significativas en la intensidad de la alimentación, ni en la
amplitud de nicho trófico (Ps>0.3).
122
Castillo-Rivera, M., et al.
Tabla 1. Importancia relativa porcentual de cada uno de los grupos tróficos encontrados en los contenidos estomacales de A. probatocephalus, de
acuerdo con la dieta general y su variación entre juveniles y adultos. Asimismo, se presentan los promedios de variables morfológicas y de diversidad
e intensidad de la alimentación.
Dieta General
Juveniles
Adultos
Grupos Tróficos
n=52
n=30
n=22
Plantas
29.92
20.70
42.50
Cianophyta
2.41
3.00
1.61
Chlorophyta
0.19
0.00
0.46
Rhodophyta
0.39
0.00
0.91
Ruppia maritima
4.48
1.60
8.41
Restos de plantas
22.45
16.10
31.11
Invertebrados
49.09
57.10
38.15
Mollusca
3.51
3.40
3.66
Copepoda
7.85
13.60
0.01
Tanaidacea e Isopoda
0.87
1.17
0.46
Gammaridae
5.52
6.57
4.09
Gammarus mucronatus
12.65
10.43
15.68
Caprellidae
0.01
0.01
0.00
Restos de peracáridos
18.68
21.93
14.25
Restos de peces
1.68
0.00
3.98
Detritus
19.31
22.20
15.38
Número de ciegos pilóricos (x)
5.86
5.86
5.86
Longitud relativa intestinal (x)
128.75
105.06
159.21
Amplitud de nicho trófico (x)
0.301
0.265
0.352
Índice de Repleción (x)
1.153
1.179
1.120
Crustacea
Amphipoda
Variabilidad espacio-temporal. Espacialmente, los individuos capturados en el hábitat sin vegetación fueron de talla
mayor (HIM, x=101.66) que los capturados en el hábitat con
vegetación (HID, x=42.80). Con respecto a la dieta, en el hábitat
sin vegetación sumergida, los contenidos estomacales presentaron una mayor importancia de ítems de origen vegetal (50%)
y detritus (>40%). Por el contrario, los invertebrados (>60%),
la mayoría de ellos de talla pequeña, como copépodos, anfípodos, restos de peracáridos y moluscos gasterópodos, fueron
prácticamente sólo consumidos en el hábitat con pastos. La
amplitud de nicho trófico fue significativamente más grande en
el hábitat sin vegetación (F=4.236; 1/48; P=0.045), mientras que
la intensidad de la alimentación no mostró diferencias entre los
dos tipos de hábitat (F=0.007; g.l.=1/44; P=0.933).
Estacionalmente, durante la época de lluvias predominaron
los individuos adultos (∙x=93.42 mm), los cuales tendieron a
consumir más plantas (∙46%, consumiendo algas sólo en este
período), detritus (∙25%) y restos de peces (~9%, exclusivamente consumidos en esta época). Por el contrario, durante la
época de secas, cuando predominaron los juveniles (∙x=44.67
mm), la especie consumió principalmente invertebrados (∙56%),
hecho particularmente notable en el consumo de presas de talla
pequeña, como copépodos (consumo exclusivo durante este
período) y restos de peracáridos. Entre estas dos épocas, la
amplitud trófica y el índice de repleción no mostraron diferencias
significativas (Ps>0.15).
A lo largo de los ciclos de 24h, considerando las tallas
de los individuos capturados en el día (∙x=30.09 mm; 06:00 a
18:00 h) y la noche (∙x=27.98 mm; 19:00 a 05:00 h), no existió una
segregación nictímera aparente entre juveniles y adultos, siendo
además, la dieta muy similar entre estos dos períodos. Aunque
la amplitud trófica tampoco presentó diferencias a este nivel
(F=0.003; g.l.=1/50; P=0.959), la intensidad de alimentación fue
Hidrobiológica
123
Alimentación de Archosargus probatocephalus
significativamente mayor durante el día (∙x=1.256), que en la
noche (∙x=0.431; F=4.422; g.l.=1/46; P=0.041).
DISCUSIÓN
Dieta general. El comportamiento de la curva descrita en
la Figura 2, la cual alcanza un nivel asintótico aproximadamente
al 40% (∙20 individuos), permite establecer que el número de
contenidos estomacales analizados en el presente estudio, es
apropiado para representar fielmente la dieta global de la especie y algunas de las variaciones analizadas. Si bien los espáridos tienden a ser carnívoros, alimentándose de invertebrados
bentónicos, ciertas especies cambian de un hábito carnívoro a
un hábito omnívoro o herbívoro durante diversas etapas de su
vida (Sedberry, 1987). Este es el caso de A. probatocephalus,
cuya dieta estuvo dominada por invertebrados crustáceos y
plantas (Tabla 1).
Aunque las especies de peces asimilan más eficientemente
los crustáceos, que las algas y pastos (Jobling, 1995), la abundante disponibilidad y bajo costo energético de localización y
Grupos tróficos acumulados
15
12
9
6
3
0
0
20
40
60
80
100
Porcentaje de contenidos analizados
Figura 2. Número acumulado de categorías tróficas consumidas
por Archosargus probatocephalus, en función del incremento
porcentual de contenidos estomacales analizados.
captura de plantas, puede favorecer en A. probatocephalus una
estrategia trófica omnívora, sobre un hábito de carácter estrictamente carnívoro (Montgomery & Targett, 1992). La capacidad
de esta especie de consumir recursos tróficos, tanto de origen
animal como vegetal, se ha observado en otros estudios en los
que también se le ha considerado como una especie omnívora
(Odum & Heald, 1972). Asimismo, los hábitos de alimento presentados por A. probatocephalus en la laguna de Pueblo Viejo son
similares a los presentados por la especie en ambientes estuarinos de Texas (Matlock & García, 1983) y Veracruz (López-López
et al., 1991), y por los reportados para la especie A. rhomboidalis
en lagunas costeras mexicanas (Chavance et al., 1986; VegaCendejas et al., 1994).
Vol. 17 No. 2 • 2007
A pesar de que como se señaló, la mayoría de los
miembros de la familia Sparidae tienden a ser depredadores
carnívoros, y de que en general el consumo directo de plantas
es poco común en peces estuarinos, la facultad de consumir
material vegetal por A. probatocephalus, se puede relacionar
con la presencia de adaptaciones morfológicas en la dentición
y longitud del intestino. Así, los individuos de esta especie presentaron longitudes intestinales que con frecuencia rebasaron
el 100% de sus respectivas longitudes patrón, además de que
cuentan con dientes incisivos capaces de cortar y con series
de molares capaces de triturar, características típicas de
herbívoros (Jobling, 1995; Moyle & Cech, 2000). Sin embargo,
el estómago en forma de saco y el número de ciegos pilóricos
típico de carnívoros, son elementos que aparentemente no han
tenido modificaciones conspicuas con respecto a las otras
especies de esta familia.
Obviamente la capacidad de consumir plantas puede radicar en estas adaptaciones morfológicas, pero la capacidad de
digerir el material vegetal, depende crucialmente de la actividad
enzimática (celulasas) encargada de hidrolizar compuestos de
alto peso molecular. La fuente de celulasas en el tubo digestivo
de peces, puede deberse a tres causas (Luczkovich & Stellwag,
1993), las cuales podrían actuar en sinergia para A. probatocephalus en la laguna de Pueblo Viejo. La primera sugiere que la
celulasa asociada al tracto es producida por microflora residente
en el intestino de la especie. Particularmente para el espárido L.
rhomboides ha sido observado la presencia de celulasas producidas por la microflora asociada a su tubo digestivo (Horn, 1989;
Luczkovich & Stellwag, 1993), condición que se podría presentar
en el caso de A. probatocephalus.
La segunda causa se podría deber a la presencia de bacterias con este tipo de actividad enzimática y que se encuentran
asociadas al detritus ingerido. En este sentido, tanto el consumo
de pastos, como el de detritus, se correlacionaron directa y
significativamente (Ps>0.02) con la longitud relativa del intestino
de A. probatocephalus. La tercera causa considera que estas
enzimas pueden provenir de invertebrados que son consumidos
por los peces. El consumo de moluscos gasterópodos por A.
probatocephalus, se podría relacionar con esta causa, ya que
dentro de este grupo de invertebrados se ha reportado actividad
enzimática capaz de digerir celulosa (Stone & Morton, 1958;
Yokoe & Yasumasu, 1964).
Variabilidad ontogénica. Aunque los juveniles y adultos de
A. probatocephalus presentaron una dieta omnívora, existieron
cambios en los cuales los juveniles tendieron a consumir más
crustáceos, mientras que los adultos mostraron preferencia
a consumir más plantas (Tabla 1). La variación ontogénica de
la dieta de A. probatocephalus, se puede relacionar con los
cambios en el consumo de algunos grupos tróficos y su respectiva asociación con las modificaciones morfológicas que
124
se presentan a medida que los peces aumentan de talla. Así, el
tamaño de la boca y su correspondiente capacidad de apertura
aumentan a medida que los peces crecen, por lo que los peces
de menor talla tienden a consumir presas pequeñas y los de talla
mayor presas más grandes (Wootton, 1990; Jobling, 1995). Para
A. probatocephalus, los juveniles (individuos más pequeños)
fueron los únicos en consumir copépodos (las presas de menor
tamaño en su dieta), mientras que los restos de peces (presas
más grandes) fueron exclusivamente consumidos por los adultos, correlacionándose significativamente la longitud patrón
(Ps<0.05) de manera inversa con el consumo de copépodos y de
manera directa con el consumo de restos de peces.
La longitud relativa del intestino, que fue significativamente
menor en los juveniles (P=0.01), se correlacionó significativamente de forma inversa con el consumo de restos de peracáridos
y G. mucronatus, y de manera directa con el consumo de pastos
y detritus (Ps<0.05). En este sentido, se ha observado que los
peces que consumen más detritus y material vegetal, tienden
a presentar un intestino más largo que aquellos con un hábito
preferentemente carnívoro (Moyle & Cech, 2000). Asimismo,
Hernandez y Motta (1997) relacionaron los cambios ontogénicos
en la dieta de A. probatocephalus con la fuerza del complejo
abductor mandibular, encontrando una correlación significativa
entre el incremento de esta fuerza y el incremento de un hábito
‘durofago’ (mayor capacidad de trituración), por lo que a medida
que esta especie crece aumenta su fuerza de masticación, lo que
le permite consumir más plantas.
A pesar que existieron diferencias en la dieta a medida
que los peces crecieron, estos cambios no tuvieron incidencia
sobre la variación ontogénica de la amplitud de nicho trófico
y la intensidad de la alimentación, pues éstas no mostraron
diferencias significativas entre juveniles y adultos (Ps>0.3),
hecho común para otras especies marinas del Golfo de México
(Castillo-Rivera et al., 2000).
Variabilidad espacio-temporal. Las divergencias espaciales y entre épocas de la dieta de A. probatocephalus en la
laguna de Pueblo Viejo, se pueden relacionar con las diferencias
en la talla y con la disponibilidad de los recursos tróficos. Así, en
el hábitat sin vegetación y durante la época de lluvias, los individuos fueron más grandes (principalmente adultos), existiendo
un mayor consumo de plantas y detritus. No obstante, el mayor
consumo de grupos tróficos vegetales (principalmente restos
de plantas) en el hábitat sin vegetación, hace suponer restos en
proceso de digestión que preferentemente fueron consumidos
en las zonas con vegetación.
Por el contrario, en el hábitat con vegetación y durante la
época de secas, los individuos tendieron a ser más pequeños
(predominantemente juveniles), consumiendo más invertebrados (copépodos y restos de peracáridos). En relación con lo
Castillo-Rivera, M., et al.
anterior, la dominancia de individuos principalmente pequeños
de A. probatocephalus, en un hábitat con vegetación sumergida, es un hecho común en espáridos (Huh & Kitting, 1985; Irlandi
& Crawford, 1997), señalándose que los juveniles de esta familia tienden a agregarse en este tipo de ambientes, utilizándolos
como áreas de protección, alimentación y rápido crecimiento
(Jordan et al., 1996; Levin et al., 1997), aprovechando como
recurso alimentario, la gran abundancia de invertebrados que
presentan (Heck & Orth, 1980; Cutwa & Turingan, 2000).
En relación con la disponibilidad estacional de los recursos
en la laguna de Pueblo Viejo, durante la época de lluvias son más
abundantes los pastos y la mayoría de algas epifitas que crecen
sobre ellos (Castillo-Rivera, 2001). Además, durante esta época,
el escurrimiento de la cuenca derivado de las lluvias, arrastra
al sistema gran cantidad de materia orgánica alóctona, lo que
genera una mayor disponibilidad de detritus como fuente de alimento (Castillo-Rivera et al., 1994). Con respecto a los invertebrados, en el sistema estudiado los copépodos son más abundantes
durante la época de secas (Cruz-Romero, 1973).
Así, en la laguna de Pueblo Viejo, la historia de vida de A.
probatocephalus presenta un acoplamiento con la disponibilidad espacial y estacional de los recursos tróficos, utilizando
los juveniles para su alimentación y crecimiento el ambiente
con vegetación, principalmente durante la época de secas, en
condiciones ambientales donde existe un adecuado tipo de presas. Como se ha señalado (Cutwa & Turingan, 2000), este uso
diferencial del sistema puede ser favorecido por adaptaciones
morfológicas, que para el presente caso fueron las variaciones
entre juveniles y adultos, en la capacidad de apertura bucal y
longitud del intestino. Aunque la intensidad de la alimentación
fue equivalente entre los dos tipos de hábitat, existió una diversidad dietética significativa mayor en el hábitat sin vegetación,
debido a la mayor equidad con la que son consumidas las presas
en este ambiente.
En relación con la variabilidad nictímera, no obstante la
dieta y la amplitud trófica fueron muy similares entre el día y la
noche, la intensidad de alimentación mostró ser significativamente más alta durante el día (en tres ordenes de magnitud),
lo que sugiere para esta especie una condición de depredador
visual diurno. En este sentido, se ha señalado que otras especies
de la familia Sparidae, también tienen una actividad trófica preferentemente diurna (Livingston, 1980; Stoner & Livingston, 1984;
Huh & Kitting, 1985; Luczkovich & Stellwag, 1993).
REFERENCIAS
Beckman, D.W., A.L. Stanley, J.H. Render & C.A. Wilson. 1991. Age
and growth-rate estimation of sheepshead Archosargus probatocephalus in Louisiana waters using otoliths. Fishery Bulletin 89(1):1-8
Hidrobiológica
125
Alimentación de Archosargus probatocephalus
Brower, J.E., J.H. Zar & C.N.
von Ende. 1990. Field and laboratory
methods for General. Ecology. 3rd Ed. Wm. C. Brown. U.S.A. 237 p.
Carpenter, K.E. (Ed.). 2002. The living marine resources of the Western
Central Atlantic. Volume 3: Bony fishes part 2 (Opistognathidae
to Molidae), sea turtles and marine mammals. FAO Species
Identification Guide for Fishery Purposes and American Society of
Ichthyologists and Herpetologists Special Publication No. 5. Rome,
FAO. 2002. pp. 1375-2127.
Castillo-Rivera, M. 2001. Biología trófica de especies de peces
dominantes en ecosistemas estuarinos del Golfo de México. Tesis
de Doctorado en Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma
Metropolitana. México. 193 p.
Castillo-Rivera, M., G. Moreno & R. Iniestra. 1994. Spatial, seasonal,
Heck, K. & R. Orth. 1980. Seagrass habitats: the roles of habitat complexity, competition and predation in structuring associated fish
and motile macroinvertebrate assemblages. In: V.S. Kennedy (Ed.),
Estuarine Perspectives, Academic Press. New York, pp 449-464.
Hernandez, L.P. & P.J. Motta. 1997. Trophic consequences of differential performance: ontogeny of oral jaw-crushing performance in the
sheepshead, Archosargus probatocephalus (Teleostei, Sparidae).
Journal of Zoology 343(4):737-756.
Horn, M.H. 1989. Biology of marine herbivorous fishes. Oceanographic
Marine Biology: An Annual Review 27:167-272.
Huh, S.H. & C.L. Kitting. 1985. Trophic relationships among concentrated populations of small fishes in seagrass meadows. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 92:29-43.
and diel variation in abundance of the bay anchovy, Anchoa mitchilli
(Teleostei: Engraulidae), in a tropical coastal lagoon of Mexico. The
Southwestern Naturalist 39(3):263-268.
Hyslop, E.J. 1980. Stomach contents analysis - a review of methods and
their application. Journal of Fish Biology 17:411-429.
Castillo-Rivera, M., A. Kobelkowsky & A.M. Chávez. 2000. Feeding
biology of the flatfish Citharichthys spilopterus (Bothidae) in a tropical estuary of Mexico. Journal of Applied Ichthyology 16(2):73-78.
intertidal saltmarshes and adjacent subtidal habitats on abundance,
movement, and growth of an estuarine fish. Oecologia 110(2):222230.
Castillo-Rivera, M., J.A. Zavala-Hurtado & R. Zárate-Hernández.
Jobling, M. 1995. Environmental Biology of Fishes. Chapman & Hall.
2003. Exploration of spatial and temporal patterns of fish diversity
and composition in a tropical estuarine system of Mexico. Reviews
in Fish Biology and Fisheries 12:167-177.
Jordan, F., M. Bartolini, C. Nelson, P.E. Patterson & H.L. Soulen.
Chavance, P., A. Yáñez-Arancibia, D. Flores-Hernández, A. LaraDomínguez & F. Amezcua- Linares. 1986. Ecology, biology and population dynamics of Archosargus rhomboidalis (Pisces: Sparidae) in
a tropical coastal lagoon system, southern Gulf of Mexico. Anales
del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional
Autónoma de México 13(2):11-30.
Cruz-Romero, M. 1973. Análisis parcial del microplancton en la laguna
de Pueblo Viejo, Ver. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia
Natural 34:327-368.
Cutwa, M.M. & R.G Turingan. 2000. Intralocality variation in feeding biomechanics and prey use in Archosargus probatocephalus
(Teleostei, Sparidae), with implications for the ecomorphology of
fishes. Environmental Biology of Fishes 59(2):191-198.
Dutka-Gianeli, J. & D.J. Murie. 2001. Age and growth of sheepshead,
Archosargus probatocephalus (Pisces: Sparidae), from the northwest coast of Florida. Bulletin of Marine Science 68(1):69-83.
Fitzsimons, J.M. & R.M. Parker. 1985. Karyology of the sparid
fishes Lagodon rhomboides and Archosargus probatocephalus
(Osteichthyes, Perciformes) from coastal Louisiana, North Carolina,
and Florida. Proceedings of the Louisiana Academy of Sciences
48:86-92.
García, E. 1988. Modificaciones al Sistema de Clasificación Climática de
Köppen. 4a Ed. Instituto de Geografía, UNAM, México. 217 p.
Vol. 17 No. 2 • 2007
Irlandi, E.A. & M.K. Crawford. 1997. Habitat linkages: the effect of
Great Britain. 455 p.
1996. Risk of predation affects habitat selection by the pinfish
Lagodon rhomboides (Linnaeus). Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology 208(1-2):45-56.
Krebs, C. 1999. Ecological Methodology. 2nd Ed. Addison-Wesley.
California. 620 p.
Levin, P., R. Petrik & J. Malone. 1997. Interactive effects of habitat
selection, food supply and predation on recruitment of an estuarine
fish. Oecologia 112(1): 55-63.
Livingston, R.J. 1980. Ontogenetic trophic relationships and stress in a
coastal seagrass system in Florida. In: V.S. Kennedy (Ed.), Estuarine
Perspectives, Academic Press. New York, pp 423-435.
López-López, E., M. Salgado-Mejía & S.A. Guzmán-del Proo. 1991. Un
análisis estacional de la ictiofauna de la laguna de Tampamachoco,
Ver., y sus hábitos alimentarios. Anales de la Escuela Nacional de
Ciencias Biológicas, México 34:81-107.
Luczkovich, J.J. & E.J. Stellwag. 1993. Isolation of cellulolytic microbes from the intestinal tract of the pinfish, Lagodon rhomboides:
Size-related changes in diet and microbial abundance. Marine
Biology 116(3):381-388.
Matlock, G.C. & M.A. García. 1983. Stomach contents of selected
fishes from Texas bays. Contributions in Marine Science 26:95-110.
Montgomery, J.L. & T.E. Targett. 1992. The nutritional role of seagrass
in the diet of the omnivorous pinfish Lagodon rhomboides (L.).
Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 158(1):37-57.
126
Castillo-Rivera, M., et al.
Mook, D. 1977. Larval and osteological development of the sheepshead,
Stone, B.A. & J.E. Morton. 1958. The distribution of cellulases and
Archosargus probatocephalus (Pisces: Sparidae). Copeia 1:126-133.
related enzymes in the Mollusca. Proceedings of Malacology
Society, London 33:127-141.
Moyle, P.B. & J.J. Cech. 2000. Fishes: An Introduction to Ichthyology.
4th Ed. Prentice Hall. USA. 612 p.
Odum, W.E. & E.J. Heald. 1972. Trophic analysis of an estuarine mangrove community. Bulletin of Marine Science 22(3):671-738.
Parsons, G.R. & K.M. Peters. 1989. Age determination in larval
Stoner, A.W. & R.J. Livingston. 1984. Ontogenetic patterns in diet
and feeding morphology in sympatric sparid fishes from seagrass
meadows. Copeia 1:174-187.
Vega-Cendejas, M., M. Hernández & F. Arreguin-Sánchez. 1994.
and juvenile sheepshead, Archosargus probatocephalus. Fishery
Bulletin 87(4):985-988.
Trophic interrelations in a beach seine fishery from the northwestern coast of the Yucatan Peninsula, Mexico. Journal of Fish Biology
44(4):647-659.
Render, J.H. & C.A. Wilson. 1992. Reproductive biology of sheeps-
Wootton, R.J. 1990. Ecology of Teleost Fishes. Chapman & Hall. Great
head in the Northern Gulf of Mexico. Transactions of the American
Fisheries Society 121(6):575-764. Schwartz, F.J. 1990. Length-weight, age and growth, and landings
observations for sheepshead Archosargus probatocephalus from
North Carolina. Fishery Bulletin 88(4):829-832.
Sedberry, G.R. 1987. Feeding habits of sheepshead, Archosargus probatocephalus, in offshore reef habitats of the southeastern continental
shelf. Northeast Gulf Science 9(1):29-37.
Britain. 404 p.
Yokoe, Y. & I. Yasumasu. 1964. Cellulase in invertebrates. Comparative
Biochemistry and Physiology 13:323-338.
Zar, J. H. 1999. Biostatistical Analysis. 4th Ed. Prentice Hall. New
Jersey. 929 p.
Recibido: 17 de septiembre de 2006.
Aceptado: 15 de diciembre de 2006.
Hidrobiológica