Fototransducción visual

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Rev Mex Oftalmol; Noviembre-Diciembre 2006; 80(6):340-346
Artemisa
en línea
Prado-Serrano y col.
Fototransducción visual
Dr. Ariel Prado Serrano, Dra. Jiny Tatiana Camas Benítez, Dra. Rocío del Carmen Sánchez Fonseca
RESUMEN
El sistema visual proporciona características cuantitativas y cualitativas de forma, dirección y velocidad de los objetos del
mundo exterior a partir de los rayos de luz, que son energía electromagnética radiante compuesta por partículas denominadas
fotones. Para que el proceso de la visión ocurra es necesario que la energía luminosa atraviese los medios transparentes y
refringentes del ojo y llegue a la retina donde se transforma en señal eléctrica mediante procesos bioquímicos de fototransducción, que se llevan a cabo en los pigmen-tos visuales oculares e implican cambios iónicos en el potencial de membrana de los
fotorreceptores mediados por GMPc y Na+ (hiperpolarización de cono y/o bastón).
Así, la sucesión de eventos bioquímicos en la transducción visual determina el cambio de energía luminosa en impulsos continuos que serán transmitidos de la retina al cerebro como un patrón de potenciales de acción que, al llegar a la corteza visual,
generarán la percepción del objeto.
En el presente trabajo se resumen los mecanismos de transducción retiniana como fenómeno primario de la sensopercepción
visual.
Palabras clave: Ciclo visual, energía electromagnética, foton, fototransducción, pigmentos visuales, potencial de membrana.
SUMMARY
The visual system provides quantitative and qualitative characterization about form, direction and speed from the outside world
by means of radiant rays of electromagnetic light energy made of particles called photons. This light energy rays cross the clear
refractive ocular media of the eye and reaches the retina where the energy is transformed into electric impulses by biochemical
processes achieved in the visual pigments that implies ionic changes mediated by GMPc and Na+ (hiperpolarization of cones
and roots) and creates the photoreceptor membrane potentials called phototransduction, a primary visual phenomenon.
The visual phototransduction biochemical mechanisms are made in order to transform light energy in the retina and transmit it to
the brain as a continuous pattern of membrane potentials that generate an object perception in the visual cortex.
The current paper summarizes the retinal photo transduction process as the primary visual sensor perceptive phenomenon
Key words: Visual cycle, electromagnetic light energy, photons, phototransduction, visual pigments, membrane potentials.
INTRODUCCIÓN
La visión, el tacto, el olfato, la audición, el gusto y la percepción del movimiento de nuestro cuerpo, así como de
estímulos dolorosos, son la base de nuestro conocimiento
del mundo. La percepción sensorial requiere de receptores
localizados en la periferia, en contacto con el estímulo correspondiente (sonido, temperatura, sabor, dolor, etc.), así
como de células especializadas (neuronas) que establecen
la comunicación entre el receptor periférico y el Sistema
Nervioso Central (SNC) siguiendo la vía médula espinal,
tallo cerebral, tálamo y, finalmente, corteza cerebral. La
excepción a este patrón es la visión, ya que la retina no es
un órgano sensorial periférico, sino que contiene neuronas
que pertenecen al SNC (1, 2).
El sistema visual es de importancia decisiva para obtener
conocimiento de carácter espacial respecto de la manera
en que están dispuestos los objetos, así como de la presencia de acontecimientos en el ambiente. Este conocimiento
depende de información tal como forma, textura, tamaño,
distancia, brillantez, color y movimiento (1).
EL ESTÍMULO FÍSICO
Las propiedades físicas del estímulo visual -que es energía
electromagnética radiante-, son compatibles con los dos
conceptos aparentemente distintos de la luz. Basándose en
el hecho de que la energía radiante se propaga en forma de
onda continua, es posible describirla por su longitud de onda
Servicio de Oftalmología, Hospital General de México.
Correspondencia: Dr. Ariel Prado Serrano. Servicio de Oftalmología, Hospital General de México. Dr. Balmis 144, Col Doctores, Del Cuauhtémoc. Tel.
10350569; Correo electrónico: [email protected] / [email protected]
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Fig. 1. Procesamiento de las señales eléctricas enviadas por el nervio óptico al cerebro para su
procesamiento e integración.
(o de su inversa, la frecuencia). La energía radiante también
se comporta come si fuese emitida por partículas discretas
o cuanta de energía. La unidad cuántica de energía fótica se
llama fotón, y la intensidad de una fuente puede darse como
el número de unidades -de fotones- que se emiten. La paradoja obvia de que la luz posee propiedades tanto de onda
como de partícula se resuelve por el reconocimiento de que
la luz consta de partículas específicas de materia (fotones),
y ese movimiento de fotones se describe mejor por una
ecuación de onda. En pocas palabras, "los fotones son los
componentes del rayo de luz, en tanto que la onda es una
descripción del mismo". En realidad, los dos están cuantitativamente relacionados en el sentido de que mientras más
breve sea la longitud de onda, mayor será la energía. Baste
decir que generalmente la luz visible se describe por su longitud de onda y su intensidad, siendo el color y el matiz la
correlación física de la longitud de onda, y la intensidad de
la luz que alude a la cantidad de energía radiante su correlación psicológica, es decir la brillantez.
La percepción visual tiene un mecanismo básico: convertir la energía luminosa en energía eléctrica, y esto ocurre en dos etapas. En la primera fase, la luz atraviesa los
medios transparentes o refringentes del ojo (la córnea, el
humor acuoso, el cristalino y el cuerpo vítreo) que permiten la formación de la imagen óptica en la retina, donde se
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encuentran los fotorreceptores y otras células que convierten los estímulos luminosos en señales eléctricas. En la
segunda parte del proceso, las señales eléctricas son enviadas por el nervio óptico a otras áreas del cerebro para su
procesamiento e integración, permitiendo así obtener la
información sobre el color, la profundidad, el movimiento
y la forma (figura 1) (3).
ESTRUCTURA DE LA RETINA
Estructural y funcionalmente la retina tiene dos componentes, el epitelio pigmentado retiniano (RPE), que tapiza el
fondo del ojo, y la retina neuronal, que se extiende sobre el
RPE. Las células del RPE contienen un pigmento (melanina) que absorbe toda la luz que no incidió sobre los fotorreceptores y que, por lo tanto, no participa en la fototransducción, con lo que se impide que la imagen se distorsione
por reflejo (2-4).
Histológicamente la retina está organizada en diez capas
celulares, con las capas externas formadas por neuronas no
mielinizadas (sustancia lipídica que facilita la transmisión
de impulsos eléctricos tipo saltatorio, pero que obstruiría
el paso de la luz), así las células de la retina son relativamente transparentes (4).
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Fotorreceptores
La retina humana contiene dos tipos de fotorreceptores, los
conos y los bastones, cuyo nombre deriva de su forma (figura 2) y cuyas propiedades funcionales se resumen en el
cuadro 1. Los conos son responsables de la visión diurna y
la falta de ellos se traduce en una ceguera funcional. Por su
parte, los bastones son encargados de la visión en las condiciones de baja luminosidad nocturna y su pérdida da, por
lo tanto, ceguera nocturna, así como disminución de la percepción de la forma y del movimiento de los objetos durante la visión diurna (2, 6).
Los bastones son mucho más abundantes (20 veces) que
los conos. Sin embargo, mientras que todos los bastones
contienen el mismo pigmento visual, por lo que no distinguen diferencias en el color, en los conos existen tres diferentes tipos de pigmento visual más sensible a un espectro
de longitud de onda particular. De esta manera, el cerebro
humano puede obtener información sobre el color de los
objetos al comparar las señales generadas por los tres diferentes tipos de conos.
Los conos y los bastones son las células especializadas
de la visión. Ambos tipos celulares (figura 2) tienen regiones funcionales similares: 1. Una región especializada en
la fototransducción, el segmento externo, que contiene la
maquinaria bioquímica necesaria para el ciclo visual; 2. un
segmento interno, que contiene al núcleo de la célula y a la
mayoría de la maquinaria biosintética, y 3. una terminal sináptica, prolongación del segmento interno, que establece
contacto con las células bipolares u otras interneuronas que
poseen receptores para el ácido glutámico liberado por los
fotorreceptores (3).
El segmento externo contiene de manera característica
una pila de sáculos membranosos aplanados, los discos, que
se derivan de la membrana plasmática. Es interesante advertir que en los bastones no existe continuidad entre los
discos y la membrana plasmática, mientras que en los conos sí existe dicha continuidad (figura 2). Los discos permiten aumentar la superficie en la que se insertan las proteínas fotorreceptoras, la rodopsina y la conopsina (7, 8).
Desde el punto de vista de las propiedades eléctricas de
las neuronas, los fotorreceptores tienen características únicas. Su potencial de membrana puede ser más negativo respecto al exterior que en la mayoría de las células excitables
y no generan potenciales de acción cuando son excitados
por la luz. El potencial de acción es un evento de tipo todo
o nada, es decir, que ocurre o no, y que corresponde a una
fuerte despolarización de la membrana, cuyo potencial cambia de -70 mV hasta +30 mV. En contraste, la activación de
los fotorreceptores, por mecanismos que describiremos más
adelante, conduce a que las células se hiperpolaricen, lo que
significa que su potencial de membrana se vuelve más negativo (-70 a -80 mV). Los cambios en el potencial de membrana del fotorreceptor son finalmente traducidos por el
cerebro como forma, matices de color, movimiento y profundidad (9-10).
FOTOTRANSDUCCIÓN
Fig. 2. Características morfológicas de fotorreceptores. En los bastones no existe continuidad entre los discos y la membrana plasmática, mientras que en los conos sí.
Pigmentos visuales
Los pigmentos visuales (rodopsina y conopsina en los bastones y los conos, respectivamente) son compuestos for-
Cuadro 1. Características fisiológicas de los fotorreceptores
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Conos
Bastones
Mayor sensibilidad a la luz
Visión diurna
Mejor agudeza visual
Percepción de colores:
3 pigmentos:
azul (pico de sensibilidad: 420 nm)
verde (531 nm)
rojo (558 nm)
Segmento externo: Discos membranosos aislados
de la membrana plasmática
Segmentos interno: delgado
Sensibilidad a la luz dispersa
Visión en condiciones de baja luminosidad (nocturna)
Menor agudeza visual
1 pigmento:
rodopsina ( pico de sensibilidad: 500 nm)
"luz verde azulada"
Segmento externo: Múltiples repliegues de la membrana
plasmática
Segmento interno: redondeado
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Fototransducción visual
Fig. 3. Uno de los extremos de la opsina, la región amino terminal, se encuentra orientado hacia la parte interna de
los discos membranales de los fotorreceptores y tiene unidas dos cadenas cortas de carbohidratos que le sirven
para el anclaje y orientación en los discos.
mados por una pequeña molécula que absorbe la luz y que
tiene una configuración muy inestable, unida covalentemente
a una proteína transmembrana1 mucho mayor. La rodopsina, el pigmento visual más estudiado, absorbe la luz principalmente en la longitud de onda de 500 a 550 nm (amarilla), transmite el violeta y el rojo por lo que tiene una apariencia púrpura, y está formada por la proteína opsina (con
peso mo1ecu1ar de 41000 daltones) y un carotenoide denominado retinal (aldehído de la vitamina A). Uno de los
extremos de la opsina, la región amino terminal, se encuentra orientado hacia la parte interna de los discos membranales de los fotorreceptores y tiene unidas dos cadenas cortas de carbohidratos que le sirven para el anclaje y orientación en los discos (figura 3). Las moléculas de pigmento
visual (100 millones o 108 por célula) son tan abundantes
que representan 80 por ciento de la proteína total de los
fotorreceptores y 95 por ciento de la proteína presente en
la membrana del segmento externo (10-12).
Como se indicó anteriormente, la rodopsina contiene en
su estructura al aldehído de la vitamina A o retinal. Al ser
absorbidos los fotones inducen un cambio conformacional
del retinal convirtiéndolo de la forma 11-cis-retinal (configuración inestable) a la forma todo-trans-retina1 (configuración más estable) (figura 4). En estos isómeros el esqueleto de los átomos de carbono cambia de forma, pero
no de composición, al rotar el enlace doble localizado entre los carbonos (12-15).
Ciclo visual y vitamina A
La concentración en la retina de la vitamina A y de sus deriNoviembre-Diciembre 2006; 80(6)
Fig. 4. La rodopsina contiene en su estructura al aldehído de la vitamina A o retinal. Al ser absorbidos los fotones inducen un cambio
conformacional del retinal con-virtiéndolo de la forma 11-cis-retinal
(configuración inestable) a la forma todo-trans-retina1 (configuración más estable).
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Fig. 5. La fotó1isis y la subsecuente regeneración del pigmento visual es lo que se conoce como ciclo visual.
vados (conocidos como carotenoides) es la más alta de los
tejidos humanos, con excepción del hígado. El epitelio pigmentado de la retina es crucial para la captura, almacenamiento y movilización de la vitamina A que participa en el
ciclo visual (14-15).
En experimentos realizados en la década de 1930, George Wald determinó que la vitamina A se podía extraer de las
retinas amarillas (expuestas a la luz), más no de las rojas.
Además, él y otros investigadores encontraron que el compuesto ll-cis-retinaldehído podía extraerse de las retinas
rojas mientras que el todo-trans-retina1dehído se podía
obtener de retinas amarillas. De esta manera se estableció
que la fotoisomerización del 11-cis-retinaldehído es el resultado de la absorción de la luz por el pigmento visual. La
fotó1isis (figura 5) y la subsecuente regeneración del pigmento visual es lo que se conoce como ciclo visual (8).
En la década pasada se identificaron nuevas opsinas en la
retina de los mamíferos: peropsina, encefalopsina, neuropsina y melanopsina, esta última podría jugar un papel indirecto en la visión, por la generación de cromóforos retinoides para los pigmentos de conos y bastones participando de esta forma en la regulación del sistema visual (1).
Estimulación de los forreceptores
La luz es el estímulo efectivo de la retina al ser absorbida
en el segmento externo de los fotorreceptores. Éstos son
altamente sensibles a la luz, ya que incluso un solo fotón
puede excitarlos. Wald propuso que la transducción visual
ocurría mediante una cascada en la cual una enzima activada
por la luz (el pigmento visual) convertiría sustratos de proenzimas a su configuración activa para activar a su vez a otras
proenzimas. Con ello se tendría un sistema que proveería la
amplificación necesaria para detectar un fotón. Aunque la
hipótesis de la activación en serie de enzimas no probó ser
totalmente cierta, veremos que la fototransducción comprende una cascada de fenómenos que ocurren en el inte344
rior de los fotorreceptores y en la que efectivamente intervienen algunas enzimas (16).
BIOQUÍMICA DE LA VISIÓN
La absorción de la luz por los pigmentos visuales desencadena una serie de eventos intracelulares que finalmente conduce a un cambio en el flujo de iones (principalmente de
Na+) a través de canales presentes en la membrana de los
fotorreceptores, lo que a su vez modifica su potencial de
membrana. En este apartado examinaremos con cierto detalle cómo se producen los eventos bioquímicos responsables y cómo éstos son controlados por los estímulos luminosos. Para ello utilizaremos como ejemplo el pigmento
visual presente en los bastones, la rodopsina.
Conversión de la rodopsina a metarrodopsina II por efecto
de la luz (16).
Como se señaló antes, la función principal del fotorreceptor es convertir la energía luminosa en energía eléctrica. El
evento fotoquímico inicial en la transducción visual es la
absorción de un fotón por la rodopsina. Este proceso resulta en una isomerización muy rápida del ll-cis-retinal a la
forma todo-trans-retinal, utilizando la energía luminosa. La
formación de la batorrodopsina, el primer intermediario,
ocurre en pico segundos (10-12s), mientras que los cambios
conformacionales subsecuentes ocurren más lentamente, en
la escala de nanosegundos (10-9 s) a segundos y son de tipo
inestables, se forma un compuesto semiestable denominado metarrodopsina II que es la forma de la rodopsina que
origina la siguiente etapa de la fototransducción. Así, la
conversión del ll-cis-retinal a todo-trans-retinal es la única
fase de la percepción visual que depende estrictamente de
la luz. El ciclo metabólico del pigmento se completa cuando los retinoides utilizados difunden a las células del epiteRev Mex Oftalmol
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lio pigmentado de la retina, donde el todo-trans-retinal es
reisomerizado a ll-cis-retinal.
Activación de proteínas G y de la fosfodiesterasa de
GMPC (14-16).
El monofosfato cíclico de guanosina (GMPC) pertenece a
los llamados segundos mensajeros, moléculas capaces de
transferir información dentro de las células. La cantidad de
GMPc presente en el interior celular está determinada por
la acción de dos enzimas: la guanilil ciclasa que lo forma a
partir de GTP (trifosfato de guanosina), y la fosfodiesterasa de GMCc, que lo convierte a la forma inactiva, no cíclica. Los estímulos luminosos inducen la acción de la fosfodiesterasa de GMPc y controlan así su concentración en
los fotorreceptores (15-16).
La rodopsina pertenece a la familia de proteínas que pueden activar a las proteínas que unen nucleótidos de guanina
o proteínas G, y existe una proteína G particular denominada transducina, en contacto con la rodopsina. El cambio
conformacional de la rodopsina inducido por la luz origina
la activación de la transducina, que se une a GTP y se disocia en dos complejos, la subunidad a unida al GTP (a-GTP)
y el complejo BG. La subunidad a-GTP de la transducina se
une a la subunidad reguladora de la fosfodiesterasa de GMPc
(subunidad g), lo que conduce a la activación de la enzima, y
por acción de ésta a la degradación del GMPc, resultando
en una disminución significativa de su concentración en el
interior del fotorreceptor (figura 6).
Los canales de sodio de los fotorreceptores se cierran al
disminuir el GMPC (9).
¿Cuáles son las consecuencias funcionales de la activación
de la fosfodiesterasa de GMPc? Para responder a esta pregunta tenemos que referimos a la situación que se da en
ausencia de estímulos luminosos. Los fotorreceptores po-
Fig. 6. La subunidad a-GTP de la transducina se une a la subunidad
reguladora de la fosfodiesterasa de GMPc (subunidad g), lo que conduce a la activación de la enzima, y por acción de ésta a la degradación del GMPc, resultando en una disminución significativa de su
concentración en el interior del fotorreceptor.
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seen canales de Na+ que son activados directamente por el
GMPc. En la oscuridad la concentración de GMPc que se
alcanza en el interior de los fotorreceptores (a 2 mM) es
suficiente para mantener abiertos los canales de Na+. Dado
que la concentración de Na+ es mucho mayor en el exterior que en el interior de las células, se origina por lo tanto
una entrada significativa de iones de Na+. Este influjo de
iones origina una corriente de cargas positivas, denominada corriente de oscuridad que lleva el potencial de membrana del fotorreceptor a un valor cercano a -40 mV, más
positivo que el presentado en reposo por las neuronas (-70
mV), lo que se conoce como despolarización (10-16).
La despolarización de la membrana permite la apertura
de otro tipo de canales, los canales de Ca2+ activados por
voltaje. La entrada de iones de Ca2+, favorecida por el gradiente electroquímico existente, permite la liberación por
exocitosis del neurotransmisor presente en los fotorreceptores, y que parece ser el ácido glutámico, si bien el ácido
aspártico puede estar presente en pequeñas cantidades. Así,
en la oscuridad los fotorreceptores liberan continuamente
glutamato hacia los receptores presentes en las células bipolares de la retina. La activación de estos receptores provoca la generación de potenciales de acción que son conducidos a las terminales nerviosas de las células bipolares
donde producen la liberación de su neurotransmisor y la
excitación del siguiente tipo de células, las células ganglionares, las cuales conducen la información sináptica hacia el
nervio óptico y a través de éste a otras regiones del cerebro (16).
La luz disminuye la liberación de glutamato por los fotorreceptores
Como se mencionó, al incidir los estímulos luminosos sobre los fotorreceptores, activan a una proteína G, la transducina que, a su vez, estimula a una enzima, la fosfodiesterasa de GMPc, cuya acción reduce los niveles del GMPc de
manera importante. Como resultado, no se pueden ya mantener abiertos los canales de Na+ activados por GMPc y,
por lo tanto, dejan de entrar hasta 1 millón (106) de iones
de Na+ debido a los procesos de amplificación inherentes
a la señalización por segundos mensajeros (15, 16).
Al interrumpirse la corriente de oscuridad (generada por
la entrada de iones de Na+), el potencial de membrana del
fotorreceptor adquiere valores más negativos (cercanos a
70 mV), lo que se conoce como hiperpolarización. La consecuencia directa de este cambio en el potencial de membrana es que se cierran también los canales de Ca2+ y al
disminuir el influjo de iones de Ca2+ los fotorreceptores
cesan de liberar glutamato y de estimular a las células ganglionares (11, 12).
Percepción de la información visual
Por los mecanismos descritos, la oscuridad y la luz se traducen en estimulación e inhibición de la liberación de glutamato por parte de los fotorreceptores, respectivamente.
Cuando se libera glutamato, este neurotransmisor excita a
las células bipolares (o a otro tipo de interneuronas) y éstas, a su vez, estimulan a las células ganglionares.
Se conocen tres clases de células ganglionares: las células X, o también denominadas células P, que se localizan en
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las zonas retinianas centrales, su conducción es lenta, sus
axones llegan a las capas parvocelulares del cuerpo geniculado lateral y a la corteza occipital (vía geniculoestriada);
las células Y, o también denominadas células M, tienen conducción alta, se proyectan tanto al cuerpo geniculado lateral, en las capas magnocelulares, como a los colículos, y
participan en la captación de estímulos en movimiento; las
células W, que tienen una conducción lenta, y proyectan sólo
a los colículos superiores, sus respuestas sólo se dan por
cambios en los niveles de luminancia. Se ha sugerido que
las células Y y Z expresan la melanopsina, la cual es requerida para llevar a cabo sus funciones (vía estriada o indirecta del sistema visual). Aunque la forma como participa la
melanopsina aún se desconoce, se ha propuesto que actúa como
una fotoisomerasa que regenera un pigmento aún desconocido
que está presente en las células ganglionares (3-12).
Los potenciales de acción generados en las células ganglionares son entonces transmitidos por el nervio óptico a
tres áreas del cerebro: al tálamo, al colículo superior y a la
región pretectal. Así, la sucesión de eventos de luz y oscuridad se transmite de la retina al cerebro como un patrón de
potenciales de acción, en el que la ausencia de estímulos
luminosos se representa por actividad eléctrica neuronal y
la luz corresponde a los periodos en que no se observan
potenciales de acción.
Funcionalmente el fenómeno visual se lleva a cabo mediante dos sistemas: 1. El geniculoestriado (vía directa) responsable de la visión foveal; 2. el estriado (vía indirecta)
que se vincula con la motilidad ocular para la localización
de estímulos y la captación de niveles de luminosidad a través de la actividad pupilar (12).
Mientras que la información que llega al colículo superior y a la región pretectal sirve para controlar los reflejos
pupilares y los movimientos oculares de acomodación, la
información sináptica que se dirige al tálamo es procesada
en el núcleo geniculado lateral y es enviada a su vez a la
corteza visual primaria, responsable de la integración de la
información y de su resultado final, la visión (2-13).
La percepción de un objeto sólo puede obtenerse por un
gran número de estímulos luminosos de características diferentes en términos de intensidad y de duración. Estos estímulos son analizados y separados en sus componentes
básicos a nivel del receptor primario. Los sistemas sensoriales abstraen la percepción y la representan en el cerebro
mediante la detección de sus patrones de generación de
potenciales de acción. Finalmente, las regiones de la corteza cerebral encargadas de la percepción interactúan entre
ellas para reconstruir los componentes del o de los estímulos y generar así la percepción consciente del objeto (16).
CONCLUSIÓN
El sistema visual suministra información acerca del entorno a través de estímulos luminosos cuya unidad es el fotón.
El primer paso para que la luz llegue a la retina es la transparencia de los medios refringentes del ojo. La retina está
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compuesta por neuronas que pertenecen al sistema nervioso central, entre ellas los fotorreceptores denominados
bastones y conos que contienen los pigmentos visuales que
absorben los fotones; la luz modifica químicamente al fotorreceptor y permite su unión a la proteína transducina,
desencadenando una serie de reacciones químicas que genera la hidrólisis del GMPc con el consiguiente cierre de
los canales catiónicos en la membrana del fotorreceptor y
finalmente su hiperpolarización o fenómeno de fototransducción.
Posteriormente se transmite la energía eléctrica hacia
las células bipolares y ganglionares y de estas últimas el
cuerpo geniculado lateral para finalmente llegar al cerebro
donde se integra la información para la percepción visual
de un objeto.
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